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Anatomía comparativa de la lámina foliar y sistemática en la subtribu neotropical Mauritiinae (, )

GUEVARA, Lorena I., STAUFFER, Fred Walter, JÁUREGUI, Damelis J.

Abstract

This represents the first comparative study of the anatomy within the subtribe Mauritiinae (Arecaceae) and includes all three genera and most of the recognized species. The leaf blade anatomy clearly defines these neotropical palms and allows the identification of two groups: can be separated by its homogeneous mesophyll, while the group formed by y has the shared presence of a diferentiated mesophyll into palisade and spongy parenchyma. Our study supports the topologies of the most recent molecular phylogenies that include these three genera; however we did not identify characters that are sufficiently variable for species identification.

Reference

GUEVARA, Lorena I., STAUFFER, Fred Walter, JÁUREGUI, Damelis J. Anatomía comparativa de la lámina foliar y sistemática en la subtribu neotropical Mauritiinae (Arecaceae, Calamoideae). Brittonia, 2011, vol. 63, no. 3, p. 379-395

DOI : 10.1007/s12228-010-9176-7

Available at: http://archive-ouverte.unige.ch/unige:112591

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1 / 1 Anatomía comparativa de la lámina foliar y sistemática en la subtribu neotropical Mauritiinae (Arecaceae, Calamoideae)

1 2 1 LORENA I. GUEVARA ,FRED W. STAUFFER Y DAMELIS J. JÁUREGUI

1 Instituto de Botánica Agrícola, Facultad de Agronomía. Universidad Central de . Apartado postal 4579, Maracay 2101, Aragua, Venezuela; e-mail: [email protected], [email protected] 2 Conservatoire et Jardin botaniques de la Ville de Genève, Université de Genève, laboratoire de systématique végétale et biodiversité, Ch. de l’Impératrice 1, CP 60, CH-1292 Chambésy, Genève, Switzerland; e-mail: [email protected]

Resumen. Se presenta el primer estudio comparativo de la anatomía de la lámina foliar en la subtribu Mauritiinae (Arecaceae) que incluye a todos los géneros y la mayoría de las especies reconocidas para el grupo. La anatomía foliar define con claridad a estas palmas neotropicales y permite la identificación de dos grupos: Lepido- caryum se distingue por la presencia de un mesófilo homogéneo, mientras que el grupo formado por Mauritia y Mauritiella comparte la presencia de un mesófilo difer- enciado en parénquima en empalizada y esponjoso. Nuestro estudio apoya los arreglos propuestos en las más recientes filogenias moleculares que han incluido a los tres géneros; sin embargo, no logró identificar caracteres lo suficientemente concluyentes para una separación específica. Palabras clave: Anatomía foliar, Arecaceae, Calamoideae, Mauritiinae, Sistemática. Abstract. This represents the first comparative study of the leaf anatomy within the subtribe Mauritiinae (Arecaceae) and includes all three genera and most of the recognized species. The leaf blade anatomy clearly defines these neotropical palms and allows the identification of two groups: Lepidocaryum can be separated by its homogeneous mesophyll, while the group formed by Mauritia y Mauritiella has the shared presence of a diferentiated mesophyll into palisade and spongy parenchyma. Our study supports the topologies of the most recent molecular phylogenies that in- clude these three genera; however we did not identify characters that are sufficiently variable for species identification.

Mauritiinae pertenece a la tribu Lepidocar- concentra en la región Amazónica (Henderson yeae, subfamilia Calamoideae de las Arecaceae et al., 1995). Vale la pena resaltar que reciente- (Dransfield et al., 2008a). La presencia de mente Bernal and y Galeano (2010)retomaron escamas imbricadas en el ovario y el fruto ha a Mauritiella pumila como especie distinta. Son sido considerada como uno de los caracteres palmas dioicas, con hojas costapalmadas y más sólidos para la rápida identificación de los hábito que varía desde palmas relativamente taxa pertenecientes a esta subfamilia (Uhl & pequeñas del sotobosque (Lepidocaryum)hasta Moore, 1971;Moore,1973;Dransfield et al., especies de hábito moderado (Mauritiella)y 2008a; Guevara et al., in prep.). Mauritiinae alto (Mauritia), bien representadas en los está conformada por Lepidocaryum Mart., bosques ribereños y sabanas (Uhl & Dransfield, Mauritia L. f., y Mauritiella Burret; sus siete 1987). Henderson et al. (1995) indicaron que especies se encuentran ampliamente distribui- Lepidocaryum tenue es una especie variable y das al norte de Suramérica y la mayoría se compleja para la que se ha identificado tres

Brittonia, 63(3), 2011, pp. 379–395 ISSUED: 1 September 2011 © 2011, by The New York Botanical Garden Press, Bronx, NY 10458-5126 U.S.A. 380 BRITTONIA [VOL 63 variedades, las cuales pueden ser reconocidas en cosas, que éstos son altamente homoplásicos cierta medida por el número de segmentos y que la morfología de la lámina evoluciona foliares y número de ramas de primer orden en independientemente de su anatomía. Sin la inflorescencia. embargo, desde el punto de vista taxonómico, Las relaciones taxonómicas de los géneros la anatomía foliar ha demostrado gran utilidad, en las Mauritiinae han sido objeto de diferentes talcomolodemuestrantrabajossobreSyagrus discusiones. Wessels Boer (1965) señaló que Mart. (Glassman, 1972), Hyophorbe C. F. los tres géneros forman en realidad uno solo, Gaertn. (Uhl, 1978), Jubaeopsis craffra Becc. argumentando que las diferencias entre ellos (Robertson, 1978), Sabal Adans. (Pérez & son de tipo gradual más que fundamental. Rebollar, 2003), Chuniophoeniceae J. Dransf. et fi Asimismo, Balick (1981) indicó que Mauri- al. (Drans eld et al., 2008b)yOenocarpus Mart. tiella debía ser transferida a Mauritia, por la (Silva & Potiguara, 2008). Dentro de las Calamoideae, Passos y and Mendoça (2006) falta de consistencia en el carácter ubicación compararon la epidermis foliar de Mauritia del embrión en la semilla, que se utiliza para flexuosa L. f. en tres fases de crecimiento y distinguirlos. Sin embargo, en la actualidad fi fi no encontraron diferencias signi cativas en Drans eld et al. (2008a) sugirieron mantener la anatomía o en la cantidad de estomas. los tres géneros, y en el caso de Mauritia y En este trabajo se realiza un análisis com- Mauritiella, apoyaron su separación en difer- parativo de la estructura anatómica de la lámina encias relacionadas a la agrupación de las foliar de seis de las siete especies que compo- fl ores y el hábitat. nen la subtribu Mauritiinae, con el objetivo Desde el punto de vista de la filogenia de establecer caracteres que contribuyan a molecular, con el uso de caracteres morfoló- su separación taxonómica. Esta investiga- gicos y de secuencias de regiones del ADN ción es parte de un proyecto más amplio nuclear y cloroplástico, la monofilia y las sobre la sistemática del grupo que incluye relaciones genéricas dentro de Mauritiinae se adicionalmente la estructura floral y la encuentran resueltas, siendo Lepidocaryum filogenia morfológica y molecular para las hermana del clado formado por Mauritia y especies presentes en Venezuela (Guevara Mauritiella; la posición de Raphia P. Beauv. et al., in prep.). (Raphiinae) como género hermano de las Mauritiinae está moderadamente apoyada, encontrándose las bases morfológicas de esta Materiales y métodos relación poco investigadas (Baker et al., 1999, Se extrajeron y fijaron en FAA (etanol 70%+ 2000a, 2000b, 2009). ácido acético glacial + formalina + agua Se han realizado diversos estudios de la destilada), porciones centrales de segmentos anatomía foliar en diferentes grupos de las foliares de individuos de Lepidocaryum tenue Arecaceae. Tomlinson (1961) publicó el (posiblemente var. casiquiarense), Mauritia trabajo que ha representado hasta ahora la carana, Mauritia flexuosa, Mauritiella acu- revisión más completa sobre este tema, en la leata, y Mauritiella pumila cual estudió una cantidad considerable de (Bernal & Galeano, 2010) en los alrededores de géneros y especies tomando en consideración Puerto Ayacucho y Maroa, Estado Amazonas, relaciones sistemáticas entre los mismos. Esta Venezuela (Tabla I); los especimenes de com- contribución incluyó dos de los tres géneros probación se encuentran depositados en los de la subtribu Mauritiinae y sólo dos de las herbarios MY y VEN. La única especie de la siete especies actualmente reconocidas para el subtribu no representada en este estudio es grupo. En 1990, Tomlinson describió las Mauritiella macroclada (Burret) Burret de la características generales de la anatomía de la costa pacífica de que no pudo ser lámina foliar en las palmas. Recientemente colectada, ya que en este estudio se intentó Horn et al. (2009), estudiaron los patrones trabajar exclusivamente con material fresco evolutivos de algunos caracteres anatómicos para lograr obtener el mayor número de de la lámina foliar en miembros de la familia, caracteres posibles. La identificación de las relacionándolos con aspectos biomecánicos y especies se hizo a través de las claves propues- ecofisiológicos, encontraron, entre otras tas por Henderson (1995), Henderson et al. 2011] GUEVARA ET AL.: ANATOMÍA DE MAURITIINAE 381

TABLA I LISTA DEL MATERIAL UTILIZADO EN EL ESTUDIO ANATÓMICO FOLIAR EN MAURITIINAE.

Especie Colectores número de colección Lugar colección Lepidocaryum tenue Guevara, Lattke & Cayupare 83, 84 Caño San Miguel, Estado Amazonas Mauritia carana Guevara, Gómez & Gómez 63 Carretera Maroa – Yavita, Estado Amazonas Mauritia flexuosa Guevara, Gómez & Jáuregui 49, 50 Vía Samariapo – Sipapo, Estado Amazonas Maurirtiella aculeata Guevara, Lattke & Cayupare 82 Caño Pimichín, Estado Amazonas Mauritiella armata Guevara, Gómez & Gómez 62, 67 Carretera Maroa – Yavita, Estado Amazonas Mauritiella pumila Guevara, Gómez & Gómez 58 Carretera Maroa – Yavita, Estado Amazonas Mauritiella pumila Guevara & Lattke 65 Carretera Maroa – Yavita, Estado Amazonas

(1995) y Stauffer (2000), así como a través del células epidérmicas típicas son alargadas en estudio de los especimenes depositados en los sentido longitudinal o equidimensionales, de herbarios AAU, BM, GH, K, MY, MYF, P, paredes rectas a muy onduladas, generalmente TFAVy VEN. más engrosadas en la cara adaxial. Estomas El procesamiento anatómico fue efectuado presentes generalmente en zonas intercostales, en el Laboratorio de Morfoanatomía Vegetal cercanos a las venas mayores y hacia los “Profesor Antonio Fernández” del Instituto de bordes. Aparato estomático con cuatro células Botánica Agrícola de la Facultad de Agron- subsidiarias, de las cuales las más externas omía, Universidad Central de Venezuela, tienen forma de semi-luna o trapezoidal, con Maracay. Se prepararon láminas semiper- paredes lisas a profundamente onduladas y las manentes con cortes transversales a mano laterales rectangulares o equidimensionales, a alzada y porciones epidérmicas obtenidas a veces con la pared externa convexa. Presencia través de macerado con hipoclorito de sodio al de hipodermis hacia ambas epidermis, com- 5.5 % (Johansen, 1940). Tanto las secciones puesta por células parenquimáticas general- transversales como las epidermis fueron teñidas mente sin cloroplastos que alternan con con azul de toluidina acuosa (0.01%), y paquetes de fibra, interrumpida en la zona de montadas utilizando una solución de glicerina- haces vasculares mayores. Mesofilo equifacial agua (1:1). La primera autora realizó los o bifacial, con tendencia a ser compacto. dibujos esquemáticos con cámara clara. Se Paquetes de fibra no vasculares de pocas tomaron fotografías utilizando una cámara células, dispersos en el mesofilo en casi digital adaptada a un microscopio óptico. todas las especies. Haces vasculares menores dispuestos hacia la cara abaxial, rodeados por una vaina externa parenqui- Anatomía de la Lámina Foliar de la mática y una interna esclerenquimática de Subtribu Mauritiinae una a varias capas, dependiendo del tamaño Descripción general.– Lámina foliar con del haz vascular. Los haces vasculares células epidérmicas de pared superficial lisa y mayores se encuentran conectados a ambas cutícula engrosadas, a veces papilosa en la epidermis bien sea por medio de fibras o epidermis abaxial, (Figs. 1, 2). Estomas por macroesclereidas en casi todas las (Figs. 3, 6, 7) escasos en la epidermis adaxial, especies, el floema generalmente está divid- abundantes en la abaxial, con cuernos cuticu- ido en dos porciones por la presencia de lares y células oclusivas al mismo nivel o por una columna de células esclerenquimáticas. debajo de las células epidérmicas típicas La vena media (Fig. 4)seproyectahaciala (Fig. 3). Deposiciones de cera en cantidades cara adaxial o hacia ambas caras, general- variables sobre la epidermis abaxial principal- mente de contorno romboidal, con 1 a 8 mente. En vista paradérmica (Figs. 6, 7) las haces vasculares, rodeados por una vaina de 382 BRITTONIA [VOL 63

FIG.1. Secciones transversales de las semiláminas foliares, epidermis adaxial ubicada hacia arriba. A. Lepidocaryum tenue (Guevara et al. 84, MY). B. Mauritia carana (Guevara et al. 63, MY). C. Mauritia flexuosa (Guevara et al. 50, MY). pf: paquetes de fibra en el mesofilo. Barras: 100 μm.

fibras e interrumpida por células escleren- tamaño menor, los paquetes de fibra de la quimáticas de mayor diámetro hacia el hipodermis de esta región contienen mayor xilema, con lumen igualmente mayor, cantidad de células. Presencia de células donde son evidentes las punteaduras. Gen- con cuerpos de sílice asociados al escler- eralmente se encuentran haces vasculares énquima que rodea los haces vasculares y a pequeños rodeando el conjunto central. los paquetes de fibras, incluyendo los que Borde foliar (Fig. 5) redondeado o con componen a la hipodermis. En este último forma triangular, con2o3hacesvascu- caso, las células con cuerpos de sílice lares, siendo el o los dos más externos, de siempre están en posición subepidérmica. 2011] GUEVARA ET AL.: ANATOMÍA DE MAURITIINAE 383

FIG.2. Secciones transversales de las semiláminas foliares, epidermis adaxial ubicada hacia arriba. A. (Guevara et al. 82, MY). B. Mauritiella armata (Guevara et al. 62, MY). C. Mauritiella pumila (Guevara et al. 58, MY). pf: paquetes de fibra en el mesofilo; me: macroesclereidas. Barras: 100 μm. 384 BRITTONIA [VOL 63

FIG.3. Detalles en sección transversal de los estomas en la epidermis abaxial. A. Lepidocaryum tenue (Guevara et al. 84, MY). B. Mauritia carana (Guevara et al. 63, MY). C. Mauritia flexuosa (Guevara et al. 50, MY). D. Mauritiella aculeata (Guevara et al. 82, MY). E. Mauritiella armata (Guevara et al. 62, MY). F. Mauritiella pumila (Guevara et al. 58, MY). pf: paquetes de fibra. Barras: 50 μm.

Clave Genérica Anatómica de la Lámina Foliar para la subtribu Mauritiinae

1. Mesofilo homogéneo ...... Lepidocaryum 1. Mesofilo diferenciado en parénquima en empalizada y parénquima esponjoso. 2. Parénquima en empalizada formado por una a tres capas de células alargadas, células oclusivas por debajo del nivel general de las células típicas, presencia de macroesclereidas hacia la cara adaxial en los haces vasculares mayores, a veces hacia ambas caras. Células epidérmicas típicas abaxiales con paredes superficiales convexas. Cera filiformeabundanteenlaepidermisabaxial...... Mauritiella 2011] GUEVARA ET AL.: ANATOMÍA DE MAURITIINAE 385

FIG.4. Esquemas de las venas medias foliares. A. Lepidocaryum tenue (Guevara et al. 83, MY). B. Mauritia carana (Guevara et al. 63, MY). C. Mauritia flexuosa (Guevara et al. 49, MY). D. Mauritiella aculeata (Guevara et al. 82, MY). E. Mauritiella armata (Guevara et al. 62, MY). F. Mauritiella pumila (Guevara et al. 58, MY). Porciones rellenas de gris: floema; porciones rellenas de negro: esclerénquima; e: células esclerenquimáticas con lumen mayor; hv: haces vasculares de menor tamaño; Barras: A, C, D y E=300 μm, B=1 mm. 386 BRITTONIA [VOL 63

FIG.5. Secciones transversales de los bordes foliares. A. Lepidocaryum tenue (Guevara et al. 84, MY). B. Mauritia carana (Guevara et al. 63, MY). C. Mauritia flexuosa (Guevara et al. 50, MY). D. Mauritiella aculeata (Guevara et al. 82, MY). E. Mauritiella armata (Guevara et al. 62, MY). F. Mauritiella pumila (Guevara & Lattke 65, MY). Barras: 100 μm. 2011] GUEVARA ET AL.: ANATOMÍA DE MAURITIINAE 387

2. Parénquima en empalizada formado por una a dos capas de células cortas, células oclusivas ligeramente por debajo del nivel general de las células epidérmicas típicas, ausencia de macroesclereidas hacia la cara adaxial en los haces vasculares mayores. Células epidérmicas típicas abaxiales con paredes superficiales rectas. Cera en epidermis adaxial poco abundante sin ornamentación ...... Mauritia

Descripción anatómica de las especies epidérmico liso. Epidermis adaxial y abaxial Lepidocaryum tenue Mart.—Sección trans- con células cuadrangulares, de paredes engro- versal (Figs. 1A, 3A): Contorno epidérmico sadas uniformemente, cutícula igualmente recto. Epidermis abaxial compuesta por células engrosada. Estomas con células oclusivas y cuadrangulares, paredes y cutícula menos subsidiarias ligeramente por debajo del nivel engrosadas que las adaxiales. Ambas epidermis de las células epidérmicas típicas. Hipodermis muestran células de tamaño y forma homogé- con células similares hacia ambas epidermis. neos. Estomas con células oclusivas y subsid- Mesofilo bifacial. El parénquima esponjoso iarias al mismo nivel que las células típicas. ocupa más de la mitad del mesofilo, y está Hipodermis con células similares hacia ambas compuesto por células redondeadas a liger- epidermis. Mesofilo equifacial, con pocas capas amente irregulares, con abundantes espacios de células clorenquimáticas redondeadas a intercelulares. El parénquima en empalizada ligeramente irregulares. Las células hacia la está formado por dos capas de células cara adaxial son más compactas y presentan ligeramente alargadas. Haces vasculares mayor cantidad de cloroplastos. Paquetes de menores hacia la cara abaxial. En los haces fibras con 1–3 células pequeñas, e idioblastos vasculares aprecia el floema dividido en dos de células taníferas dispersos en el mesofilo. porciones. Vena media (Fig. 4B) de contorno Haces vasculares menores dispuestos hacia la romboidal, proyectándose hacia ambas epi- cara abaxial; los mayores no se encuentran dermis, formada por un haz vascular principal conectados a las epidermis, no se les diferencia ubicado hacia la cara adaxial y unos siete claramente la vaina parenquimática y se aprecia haces vasculares más pequeños. Haces vascu- el floema dividido en dos porciones. Vena lares pequeños rodeando el gran grupo central. media (Fig. 4A) de contorno triangular a Borde foliar (Fig. 5B) de forma triangular, cuadrangular, proyectada hacia la cara adaxial, compuesto por un haz vascular grande y uno formada por un solo haz vascular con floema pequeño terminal, la hipodermis en esta zona dividido en tres porciones. Borde foliar presenta paquetes de fibra con mayor cantidad (Fig. 5A) redondeado, compuesto por un haz de células. Vista paradérmica (Fig. 6C, D): vascular grande y uno pequeño terminal, la Células epidérmicas típicas cuadrangulares y hipodermis en esta zona presenta paquetes de rectangulares, con paredes ligeramente ondula- fibra con mayor cantidad de células. Vista das. Células epidérmicas abaxiales más alarga- paradérmica (Fig. 6A, B): Células epidérmicas das que las adaxiales. Estomas abundantes en la típicas rectangulares, alargadas, fuertemente cara abaxial y escasos en la adaxial, compues- onduladas. No se observaron diferencias entre tos por células oclusivas pequeñas, y células el grosor de las paredes celulares de ambas subsidiarias de paredes ligeramente ondula- superficies epidérmicas. Estomas en ambas das, las subsidiarias laterales con forma caras, en mayor cantidad hacia la cara abaxial, rectangular, a veces equidimensional. Cera con células oclusivas grandes en forma de epicuticular densa cubriendo la epidermis domo. Las células subsidiarias de paredes abaxial incluyendo al aparato estomático. muy onduladas, las células laterales más o menos equidimensionales, con pared super- Mauritia flexuosa L. f.—Sección transver- ficial convexa. Cera epicuticular en la superficie sal (Figs. 1C, 3C): Lámina de contorno epidérmica poco abundante. epidérmico liso. Estomas con células oclusi- vas ubicadas ligeramente por debajo del nivel Mauritia carana Wallace.—Sección trans- de las células subsidiarias y de las células versal (Figs. 1B, 3B): Lámina de contorno típicas. Las células subsidiarias se curvan 388 BRITTONIA [VOL 63

FIG.6. Vistas paradérmicas. A y B. Epidermis adaxial y abaxial de Lepidocaryum tenue (Guevara et al. 84, MY). C y D. Epidermis adaxial y abaxial de Mauritia carana (Guevara et al. 63, MY). E y F. Epidermis adaxial y abaxial de Mauritia flexuosa (Guevara et al. 49, MY). es: estomas. Barras: 30 μm. 2011] GUEVARA ET AL.: ANATOMÍA DE MAURITIINAE 389 hacia las oclusivas. Hipodermis con paquetes observaron pocos paquetes de fibra de 1–2 de fibra más grandes hacia la cara adaxial. células dispersos en el mesofilo. Haces Mesofilo bifacial. Parénquima en empalizada vasculares menores dispuestos hacia la cara compuesto por una a dos capas de células abaxial, los mayores se encuentran conecta- ligeramente alargadas. Parénquima esponjoso dos a ambas epidermis, adaxialmente por con células redondeadas, constituyendo las macroesclereidas dispuestas perpendicular- dos terceras partes del mesofilo. Ausencia de mente a la superficie foliar y abaxialmente paquetes de fibra no vasculares dispersos en por esclerénquima fibroso. El floema se el mesofilo. Haces vasculares ubicados hacia encuentra dividido en dos porciones en los la cara abaxial, los mayores se encuentran haces vasculares mayores. Vena media conectados a ambas epidermis por células (Fig. 4D) de contorno romboidal, compuesta esclerenquimáticas fibrosas y floema dividido por dos haces vasculares grandes, uno arriba en dos porciones. Vena media (Fig. 4C)de del otro, el adaxial de mayor tamaño que el contorno romboidal, proyectada hacia ambas abaxial. Borde foliar (Fig. 5D) más o menos epidermis, compuesta por dos haces vascu- puntiagudo, compuesto por dos haces vascu- lares grandes, uno arriba del otro, el adaxial lares, el más externo es más pequeño que el de mayor tamaño que el abaxial, este último interno, las células de la hipodermis presentan con posición de los tejidos vasculares casi paquetes de fibra más grandes que el resto de inversa. Se observaron pocos paquetes de la lámina. Vista paradérmica (Fig. 7A, B): fibras en esta región. Borde foliar (Fig. 5C) Células epidérmicas típicas adaxiales rectan- más o menos triangular, compuesto por un gulares o equidimensionales, de paredes haz vascular grande y uno pequeño terminal, ligeramente onduladas. Células epidérmicas la hipodermis en esta zona presenta paquetes abaxiales rectangulares con paredes rectas. de fibra con mayor cantidad de células. Vista Las células rodeando el aparato estomático paradérmica (Fig. 6E, F): Células epidérmicas son de diversas formas. Estomas con células típicas mayormente rectangulares, con par- oclusivas de paredes difícilmente distingui- edes onduladas. Las células abaxiales gener- bles, con células subsidiarias de paredes sin almente más largas que las adaxiales. ondulaciones, las más externas de forma Estomas con células oclusivas de paredes trapezoidal, las laterales equidimensionales. celulares paralelas, delgadas, forma rectangu- Cera epicuticular de color amarillo, filiforme- lar. Células subsidiarias onduladas, en la cara irregular sobre la epidermis abaxial. abaxial las dos laterales son compartidas con el estoma adyacente, en la adaxial las células Mauritiella armata (Mart.) Burret. — subsidiarias laterales son equidimensionales. Sección transversal (Figs. 2B, 3E): Lámina de Cera epicuticular poco evidente. contorno epidérmico adaxial liso y abaxial papiloso. Células de la epidermis abaxial Mauritiella aculeata (Kunth) Burret.— ovaladas, de pared externa convexa más la Sección transversal (Figs. 2A, 3D): Lámina cutícula engrosada. Estomas con células oclu- de contorno epidérmico adaxial liso y abaxial sivas por debajo del nivel de las células típicas y papiloso. Las células de la epidermis abaxial las células subsidiarias se curvan hacia las son ovaladas, de pared externa convexa y oclusivas (Fig. 3E). Hipodermis con células de cutícula engrosada. Estomas con células similar tamaño. Mesofilo bifacial. Parénquima oclusivas y subsidiarias internas por debajo en empalizada de dos capas. El parénquima del nivel general de las células típicas, las esponjoso bastante compacto, ocupando aprox- células subsidiarias externas papilosas se imadamente la mitad del grosor del mesofilo, curvan hacia las oclusivas y hacia las sub- con células redondeadas, algunas irregulares. sidiarias internas. Hipodermis de células Haces vasculares menores hacia la parte central similares hacia ambas epidermis. Mesofilo tendiendo hacia la cara abaxial, con vaina bifacial. Parénquima en empalizada com- interna de varias capas en los haces mayores. puesto por una o dos capas de células muy En algunos de los haces vasculares menores, las alagadas. Parénquima esponjoso compacto células de la vaina parenquimática hacia la cara con gran cantidad de cloroplastos, ocupando abaxial, son alargadas. En los haces vasculares casi la mitad del espesor del mesofilo. Se mayores no se evidencia el floema dividido en 390 BRITTONIA [VOL 63

FIG.7. Vistas paradérmicas. A y B. Epidermis adaxial y abaxial de Mauritiella aculeata (Guevara et al. 82, MY). C y D. Epidermis adaxial y abaxial de Mauritiella armata (Guevara et al. 67, MY). E y F. Mauritiella pumila (Guevara & Lattke 65, MY). ce: cera epicuticular; es: estomas. Barras: 30 μm. dos porciones y se encuentran conectados a cuatro pequeños. El haz vascular adaxial ambas epidermis por macroesclereidas hacia la presenta floema dividido en dos porciones. cara adaxial y fibras hacia la abaxial. Vena Borde foliar (Fig. 5E) de forma más o menos media (Fig. 4E) de contorno romboidal, com- triangular, compuesto por dos o tres haces puesta por 5–6 haces vasculares centrales, el de vasculares, el más externo es más pequeño mayor tamaño se ubica hacia la cara adaxial, que el interno, las células de la hipodermis otro mediano en el área central-abaxial y tres o presentan paquetes de fibra más grandes que el 2011] GUEVARA ET AL.: ANATOMÍA DE MAURITIINAE 391 resto de la lámina. Vista paradérmica (Fig. 7C, paradérmica (Fig. 7E, F). Células epidérmicas D): Células epidérmicas típicas adaxiales may- típicas adaxiales rectangulares o equidimensio- ormente equidimensionales, de paredes liger- nales, de paredes rectas, presencia de pocos amente onduladas. Células epidérmicas estomas hacia el margen foliar. Células epidér- abaxiales con paredes rectas. Entre las filas de micas abaxiales con paredes rectas, las células estomas, las células son rectangulares. Las papilosas se evidencian sobre todo alrededor células rodeando el aparato estomático son del aparato estomático. Entre las filas de polimórficas. Estomas con células oclusivas estomas, las células son rectangulares. Las de paredes difícilmente distinguibles, con célu- células subsidiarias tienen paredes lisas, las las subsidiarias con paredes lisas, las más más externas tienen forma trapezoidal, las externas con forma trapezoidal, las laterales laterales cortas y papilosas. Cera epicuticular cortas y papilosas. Cera epicuticular amarillenta amarillenta de filamentos muy alargados sobre de filamentos muy alargados sobre la epidermis la epidermis abaxial. abaxial.

Mauritiella pumila (Wallace) Burret.— Discusión Sección transversal (Figs. 2C, 3F): Lámina Las hojas del tipo costapalmado, caracter- de contorno epidérmico adaxial liso y abaxial ísticas de la subtribu Mauritiinae, contrastan papiloso. Las células de la epidermis abaxial con el tipo pinnado, el cual es predominante en son redondeadas, con pared externa convexa y el grupo de las Calamoideae paleotropicales cutícula engrosada, en la epidermis adaxial las (Uhl & Dransfield, 1987; Dransfield et al., células son ovaladas con cutícula más engro- 2008a). Las características anatómicas observ- sada que en la abaxial. Estomas con células adas en la lámina de L. tenue y M. flexuosa oclusivas por debajo del nivel de las células coinciden con lo señalado por Tomlinson típicas y las células subsidiarias se curvan (1961). En sección transversal todas las espe- hacia las oclusivas (Fig. 3F). Hipodermis con cies muestran una anatomía similar, a excep- células similares hacia ambas epidermis. Mes- ción de L. tenue que difiere del resto por poseer ofilo bifacial. Parénquima en empalizada de un mesofilo homogéneo y células epidérmicas dos a tres capas. El parénquima esponjoso con ondulaciones profundas en vista paradér- bastante compacto, ocupando aproximada- mica. Tomlinson (1961)indicaqueLepidocar- mente la mitad del grosor del mesofilo, con yum sp. y Mauritia flexuosa tienen caracteres células redondeadas, algunas irregulares. similares a especies de los géneros Metroxylon Paquetes de fibra abundantes dispersos en el Rottb. y Raphia, a pesar de presentar hojas mesofilo, sobre todo entre las células del morfológicamente distintas. parénquima en empalizada. Haces vasculares Las hojas de las especies en Mauritiinae se menores dispuestos hacia la cara abaxial. En los caracterizan por la predominancia de escler- haces vasculares mayores no se evidencia el énquima en forma de fibras asociado a los floema dividido en dos porciones y se encuen- haces vasculares (sobre todo en bordes tran conectados a ambas epidermis por macro- foliares y vena media) en forma de paquetes esclereidas, pocas veces se observan con dispersos a lo largo de todo el mesofilo (en esclereidas adaxialmente y fibras abaxialmente. todas las especies excepto M. flexuosa)yen Vena media (Fig. 4F) de contorno romboidal, las hipodermis. La presencia de paquetes de compuesta por dos haces vasculares grandes, fibras no vasculares es una característica que uno arriba del otro, el adaxial de mayor tamaño parece ser común dentro de las monocotile- que el abaxial. Borde foliar (Fig. 5F)máso dóneas (Esau, 1974), en la lámina foliar de menos puntiagudo, con cuatro haces vascu- palmas es considerada como una plesiomorfía lares, tres pequeños, dos de los cuales son los (Tomlinson, 1959; Horn et al., 2009)yha más internos y el tercero es el más externo; el demostrado ser útil en la taxonomía de otros cuarto es el de mayor tamaño y se ubica en grupos neotropicales: Syagrus (Glassman, posición central. Las células de la hipodermis 1972), Phytelephas Ruiz & Pav. y Ammandra presentan paquetes de fibra más grandes que el O.F. Cook (Barfod, 1988) y paleotropicales: resto de la lámina y en el mesofilo se encuentras Hyophorbe (Uhl, 1978), y Tahina (Dransfield paquetes de fibra con abundantes células. Vista et al., 2008b). La presencia de macroescler- 392 BRITTONIA [VOL 63 eidas asociadas con los haces vasculares En vista paradérmica, las características de mayores y en contacto con las células las epidermis de Mauritia flexuosa son epidérmicas adaxiales, a veces hacia ambas similares a las encontradas por Passos y epidermis en Mauritiella es un carácter inter- Mendoça (2006). Los rasgos de las células esante desde el punto de vista taxonómico. típicas y la distribución de los estomas y de Horn et al. (2009) indicaron que estas escler- los cuerpos de sílice en el mesofilo, coinciden eidas caracterizan tanto a las Calamoideae como con los encontrados por Henderson (2006) a las Nypoideae. En su estudio sobre la para los eófilos de esta especie; sin embargo, estructura y distribución de esclereidas en no se observaron células con cuerpos de sílice Bactris Jacq. ex Scop., Daemonorops Blume, en las células epidérmicas ni tricomas unicelu- Eugeissona Griff. y Licuala Wurmb, Tomlinson lares. La epidermis de la subtribu Mauritiinae (1959) no reporta esclereidas similares a las presenta células de paredes engrosadas en encontradas en este estudio. Silva & Potiguara sección transversal (especialmente en L. tenue). (2008) también reportan esclerénquima, pero en Las ceras epicuticulares presentan ornamenta- forma de braquiesclereidas dispersas en el ciones evidentes en los géneros Mauritia y clorénquima de la lámina de Oenocarpus. Mauritiella, donde inclusive es posible encon- Las venas medias de las hojas en Maur- trar diferencias entre las especies; sin embargo, itiinae tienen en común la presencia de dos las mismas deben ser corroboradas con estudios casquetes de tejido esclerenquimático de utilizando microscopio electrónico de barrido. varias capas de grosor, separados por pocas La lámina de todas las especies es anfiesto- células esclerenquimáticas de lúmen mayor, mática, con mayor cantidad de estomas en la rodeando los haces vasculares; esta es una cara abaxial. Los estomas son del tipo tetrací- característica reportada por Tomlinson (1990) tico (Cutter, 1986); sin embargo, como un cilindro fibroso completo, que se Tomlinson (1990) señaló que desde el punto encuentra únicamente en todas las palmas con de vista del desarrollo, las células estomáticas hojas pinnadas y en Lepidocaryum, Mauritia en las palmas muestran un arreglo complejo y y Mauritiella, además señaló que dentro de no corresponden con un arreglo simple tetrací- esta área, los haces vasculares más pequeños tico. Los géneros de la subtribu Mauritiinae frecuentemente están orientados inversa- muestran diferencias en la forma y ondulación mente. En este estudio, se encontró un haz de las células subsidiarias de los estomas y su vascular con posición casi invertida en la posición en relación a las células epidérmicas vena media de Mauritia flexuosa. típicas. Se observaron algunas diferencias en Otra característica en común entre las las células epidérmicas en vista paradérmica, Mauritiinae es la presencia de una hipodermis tales como la ondulación de sus paredes, forma, hacia ambas epidermis, compuesta por célu- tamaño y cantidad de deposición de cera en la las parenquimáticas grandes, sin cloroplastos, superficie epidérmica. La sinuosidad y grosor alternando con pequeños paquetes de fibra, de las paredes de las células epidérmicas de la característica relativamente común en las lámina de Mauritia flexuosa demostró ser palmas. Dentro de la subfamilia Calamoideae, variable a lo largo de sus fases de desarrollo la hipodermis con estas características se (Passos & Mendoça, 2006); estas son caracter- encuentra únicamente en Metroxylon, Plecto- ísticas que pueden variar con las condiciones comia Mart. ex Blume y Raphia (Tomlinson, ambientales (Roth, 1984). En sección trans- 1961).Sinembargo,Hornetal.(2009) versal las células epidérmicas abaxiales de encontraron que la presencia de los paquetes Mauritiella tienden a presentar paredes exter- de fibras no vasculares presentes en la nas convexas y en Mauritia rectas. hipodermis hacia una o ambas caras de la La anatomía foliar de las especies estudiadas lámina es un carácter ampliamente distribuido no presenta rasgos útiles para su separación a en todas las subfamilias actualmente recono- nivel de especie debido a que las pocas cidas dentro de Arecaceae. Las características particularidades que se encontraron en ellas de la hipodermis en los eófilos de Mauritia podrían representar variaciones debidas al ambi- flexuosa (Henderson, 2006) se corresponden ente. En el caso de L. tenue, no fue posible a las encontradas para las Mauritiinae en identificar con certeza la subespecie estudiada, hojas adultas. debido a que se colectó en estado vegetativo; sin 2011] GUEVARA ET AL.: ANATOMÍA DE MAURITIINAE 393 embargo, por la cantidad de segmentos foliares y pumila se encontró que, a diferencia de las la ubicación geográfica, probablemente se trata otras dos especies, en los haces vasculares de la var. casiquiarense. Es de esperar que no se mayores existen macroesclereidas hacia encuentren grandes diferencias en la anatomía ambas caras. foliar de las distintas subespecies dadas las La presencia de cera en la superficie foliar condiciones relativamente uniformes entre las principalmente en la cara abaxial de Mauritia especies de la subtribu. Tomlinson (1961) señaló y Mauritiella, es un aspecto muy conspicuo que la lámina de las palmas es grande y algunos sobre todo en este último género, debido a caracteres anatómicos pueden variar a lo largo que es posible observarla a simple vista y se de un mismo limbo, además de las variaciones presenta como una capa blanca o amarillenta foliares típicas debido al ambiente. Sin embargo, que se desprende fácilmente del limbo y que los caracteres anatómicos foliares han demo- cubre también el pecíolo y la vaina foliar. Las strado ser de utilidad para la separación de los capas de cera han sido reportadas como géneros en la tribu Chuniophoeniceae, ya que mecanismos eficientes para la protección cada género presenta caracteres anatómicos contra la desecación (Roth 1984), y para la foliares diagnósticos (Dransfield et al., 2008b). protección contra microorganismos, uti- Los especimenes utilizados en este estudio lizando una estrategia exitosa, en la que la fueron colectados en ambientes relativamente adhesión de los patógenos y el humedeci- similares (a excepción de L. tenue), por lo que se miento con agua son minimizados por la considera que puede existir una separación combinación de la rugosidad de las super- taxonómica a nivel genérico confiable utilizando ficies y una fuerte hidrofobicidad causada por caracteres anatómicos de la lámina foliar tales la superposición de ceras epicuticulares como: 1) diferenciación del mesofilo, 2) car- (Koch & Ensikat, 2007). acterísticas del parénquima en empalizada y de Frecuentemente la hipodermis se especia- las paredes celulares epidérmicas, 3) presencia liza como tejido almacenador de agua de macroesclereidas en haces vasculares trans- (Lindorf et al., 1985) y se ha sugerido como currentes y 4) presencia, cantidad y ornamenta- mecanismo de fotoprotección en las Protea- ción de cera. Estos caracteres apoyan la ceae (Jordan et al., 2005). Este tejido es separación de los tres géneros dentro de la bien desarrollado en especies de palmas que subtribu Mauritiinae y corroboran las filogenias habitan ambientes áridos o en alta exposición más recientes. Es importante realizar estudios solar y podría estar relacionado con la adicionales del resto de los componentes foliares economía hídrica de la hoja (Tomlinson, para complementar este estudio; sin embargo, el 1990). Sin embargo, esta última función no tamaño y dureza del pecíolo y vaina foliares, se correspondería en el caso de L. tenue,ya lo hacen una tarea difícil. Otro aspecto que habita típicamente en ambientes húme- interesante a considerar en estudios futuros dos del sotobosque. Roth (1984) señaló es la anatomía de la lámina foliar en las además, que una hipodermis de células restantes subtribus de Lepidocaryeae con paredes considerablemente engrosadas (Ancistrophyllinae y Raphiinae) con el contribuye como soporte de los tejidos en objeto de explorar caracteres sinapomórfi- épocas de sequía. En las láminas de las cos a nivel de toda la tribu. Mauritiinae, las células parenquimáticas de Los resultados obtenidos sobre la anatomía la hipodermis no presentan este tipo de de la lámina foliar de Mauritiella pumila engrosamiento de sus paredes; sin embargo, demuestran su pertenencia al género y apoyan loshacesdefibra que alternan con ellas, lo señalado por Bernal y Galeano (2010)en parecieran cumplir esa función. relación a su afinidad con Mauritiella armata Finalmente es importante destacar que este sobre todo por no haberse observado el trabajo constituye un aporte al mejor con- floema dividido en los haces mayores y ocimiento de las Mauritiinae desde el punto por las características de la cera epicuticu- de vista de su estructura interna vegetativa y lar. Por otra parte, es importante destacar sobre todo demuestra que los caracteres que a pesar de que en este estudio las anatómicos de la lámina foliar contribuyen a características anatómicas no son tan con- definir en más detalle la sistemática del tundentes para separar las especies, en M. grupo. 394 BRITTONIA [VOL 63

Agradecimientos Dransfield, J., N. W. Uhl, C. Asmussen, W. J. Baker, M. M. Harley & C. E. Lewis. 2008a. Este trabajo fue financiado por el Consejo Genera Palmarum. Second Edition. Kew Publishing, de Desarrollo Científico y Humanístico de la Kew. ——— Universidad Central de Venezuela PI 01-00- , M. Rakotoarinivo, W. J. Baker, R. P. Bayton, J. B. Fisher, J. W. Horn, B. Leroy & X. Metz. 5781-2005. Agradecemos en el Estado 2008b. A new Coryphoid palm from Mada- Amazonas (Venezuela) a Carlos Gómez, gascar. Botanical Journal of the Linnean Society 156: Oscar Gómez, Emiro Cayupare y al Padre 79–91. Giorgio por su ayuda en las colecciones. Al Esau, K. 1974. Anatomia das plantas com sementes. Ed. Edgar Blücher. Sao Paulo. personal del Laboratorio de Morfoanatomía Glassman, S. 1972. Systematic studies in the leaf Vegetal “Profesor Antonio Fernández”, por la anatomy of palm genus Syagrus. American Journal colaboración prestada. Al Ministerio del of Botany 59: 775–788. 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