UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FACULDADE DE FILOSOFIA, CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA “Ecologia das interações e diversidade de insetos em espécies de Fabaceae no Cerrado” “Ecological interactions and diversity of insects on Fabaceae species in the Brazilian Cerrado” Bruno de Sousa Lopes Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Ciências, obtido no Programa de Pós-Graduação em Entomologia. RIBEIRÃO PRETO - SP 2020 UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FACULDADE DE FILOSOFIA, CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA “Ecologia das interações e diversidade de insetos em espécies de Fabaceae no Cerrado” “Ecological interactions and diversity of insects on Fabaceae species in the Brazilian Cerrado” “Versão corrigida” Bruno de Sousa Lopes Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Ciências, obtido no Programa de Pós-Graduação em Entomologia. RIBEIRÃO PRETO - SP 2020 i UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FACULDADE DE FILOSOFIA, CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA “Ecologia das interações e diversidade de insetos em espécies de Fabaceae no Cerrado” “Ecological interactions and diversity of insects on Fabaceae species in the Brazilian Cerrado” “Versão corrigida” Bruno de Sousa Lopes Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo, como parte das exigências para obtenção do título de Doutor em Ciências, obtido no Programa de Pós-Graduação em Entomologia. Orientador: Prof. Dr. Kleber Del Claro RIBEIRÃO PRETO - SP 2020 ii Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho, por qualquer meio convencional ou eletrônico, para fins de estudo e pesquisa, desde que citada a fonte. FICHA CATALOGRÁFICA Sousa-Lopes, Bruno de Ecologia das interações e diversidade de insetos em espécies de Fabaceae no Cerrado. Ribeirão Preto, 2020. 138 p.: il.; 30 cm Tese de doutoramento apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo. Orientador: Del-Claro, Kleber Palavras-chave: 1. Escala espaço-temporal. 2. Força bottom-up. 3. Força top-down. 4. Herbivoria. 5. História natural. 6. Insetos endofíticos. 7. Interações tri-tróficas. iii iv Aos meus amores Nayane Alves, Melissa Alves e Benjamin Lopes, dedico. v Agradecimentos Esta é uma parte muito prazerosa e marcante de escrever. Aqui, como já dizem muitos, não preciso me preocupar com análises estatísticas, uso de termos, figuras, referências, etc. Aqui posso ser apenas eu, aquele “caipira” do interior do Triângulo Mineiro, de Prata! Por outro lado, esta parte também representa uma grande responsabilidade, pois esquecer pessoas que foram importantes em minha vida, durante o momento mais árduo em relação à formação acadêmica, representaria muita injustiça e, até, ingratidão. Tentarei falar de todos que por mim passaram e contribuíram para que eu me tornasse uma pessoa melhor durante o desenvolvimento desta tese (as lições ficarão!). Mas, como vivemos em uma época carregada de tarefas e responsabilidades, pode ser que ocorram lapsos de memória. Sendo assim, de antemão já peço desculpas se esquecer de alguém. Na tese abordo assuntos relacionados a interações entre insetos, plantas e predadores, mas, para que tudo isso fosse possível, eu precisei de muitas outras interações com diferentes pessoas que me ajudaram a enxergar melhor o mundo. Afinal, ninguém faz nada sozinho na vida! Bom, a minha rede de interações de vida é constituída pelas seguintes pessoas, cada uma com as suas particularidades: Foram eles que me mostraram que a educação pode mudar o mundo, que me incentivaram a estudar, que não mediram esforços (financeiro, psicológico, etc.) para que eu chegasse até aqui, que me ensinaram a argumentar (ah, pai e mãe muito obrigado pelas nossas conversas sobre a vida!). Eles que me perguntavam: “como está o doutorado?” e ouviam-me falar incessantemente sobre as dificuldades e possibilidades. Eles representam grande parte do que sou e o amor que sinto por eles é incondicional. Obrigado pai, Heli Lopes Pires, e mãe, Silvana Aparecida de Sousa Lopes! Vocês representam a minha base! vi Depois que formamos uma família conseguimos ver o mundo com outros olhos. Eu, por exemplo, comecei a chorar ao ver um filme (lembram-se de “Viva, a vida é uma festa”?), a ajudar mais outras pessoas, enfim, a minha família me fez um humano melhor. Um humano que se emocionou quando a sua “neguinha” falou a primeira palavra, deu os primeiros passos, escreveu pela primeira vez, fez sua primeira pintura, entre tantas outras proezas que ela fez e faz. Ah, e quantas vezes a “neguinha” ajudou o papai a cuidar dos insetos? Quantas ideias ela sugeriu para melhorar meus trabalhos? Inúmeras! Essa minha filhota é fonte de entusiasmo e criatividade. Eu me tornei também um humano que sorriu mais intensamente, vibrou e se emocionou quando a “Branca” passou no vestibular e, principalmente, quando se tornou mãe. Ah, “Branca”! Foi você a minha principal coautora: ajudou-me em campo, leu e criticou minha escrita, sugeriu novos experimentos... Sem você o meu pessoal e profissional não seriam os mesmos. Já o Benjamim, meu caçulinha sorridente, representa a felicidade e minha maior motivação nos últimos anos para concluir esta tese. Resumindo, se há pessoas que sabem o quanto foi difícil e trabalhoso chegar até aqui e me ajudaram, foram eles. Eu não tenho palavras para agradecer por tudo, mas em especial pela paciência, o amor, o apoio e a união. Eu amo vocês, Nayane Alves da Silva, Melissa Alves Lopes e Benjamim Alves Lopes. Muito obrigado por tudo! Vocês representam amor, inspiração e união! Pessoas que fazem de tudo para tentar nos ajudar são raras, assim como meu irmão, Heli Lopes Pires Junior. Muito obrigado por tudo que fez e faz por mim. Te amo, querido! Há pessoas que marcam nossas vidas dando exemplos de amor, cuidado e estilo de vida. Podemos até perdê-las, mas as suas lições ficam! Muito obrigado por tudo que me vii ensinaram enquanto estiveram por aqui, meu querido vô “Lope” e vó “Zica”, Anor Lopes Alves e Maria das Graças de Moraes. Obrigado a toda minha família pela presença (mesmo que esporádica) e apoio, em especial vó Maria Neli, tio Edmar, tia Mariluce, tia Cláudia, tio Nicolau, tio Marcelo, Adelmo, primos Ian, Isa, Maycon, Allyfer, dona Marta Helena, Bruno Alves, Nayara Alves, dona Eurípedes, Sr. Joaquim e José Lázaro. Pessoas que te aceitam e te ajudam em sua jornada devem ser consideradas especiais. Essas pessoas merecem o respeito e admiração, como é o caso do meu orientador, Kleber Del Claro. Além dos exemplos de vida, ele me mostrou com grande versatilidade como posso ser um pesquisador, professor e gestor dos recursos públicos. Muito obrigado pelos ensinamentos e pela inspiração dada, mestre! Obrigado aos professores e meus colaboradores, Cibele Stramare Ribeiro-Costa e James Bryan Whitfield. Vocês são exemplos de humanidade no meio acadêmico. Foi um prazer conhecer vocês, que são meus ídolos! Quem diria que um dia eu escreveria um (na verdade, dois! Por enquanto!) trabalho junto com uma das mais proeminentes autoras de um livro texto base para as aulas práticas de zoologia dos invertebrados, lá da graduação? Ou que eu descreveria uma nova espécie de vespa parasitoide com um dos mais renomados entre os pesquisadores desses animais? Obrigado doutora Fernanda Alves Martins pela enorme ajuda com as análises estatísticas, conselhos sobre a tese e conversas. Você é uma excelente colaboradora! Admiro você e sua garra! Obrigado doutor Rubens Queiroz pela identificação de algumas plantas utilizadas nesta tese. Sem tal ajuda com os “produtores” não seria possível entender as interações! viii Obrigado aos editores e revisores das revistas cujos capítulos desta tese foram submetidos. Seus questionamentos e sugestões foram extremamente valiosos para aprimorar os manuscritos. Obrigado Geraldo Salgado por me dar motivação para descrever uma espécie nova de inseto. Era um dos meus sonhos! Obrigado aos colegas Élida Ferreira, Vera Farinelli, Lúcia, Danielle Freire, Patrícia, “caxibremas” e "probremas" por todas as conversas que me motivaram ao longo desses anos. Obrigado aos grandes professores, Odair Aparecido Fernandes, Fábio Santos Nascimento, Jean Carlos Santos e Dalton de Souza Amorim pelas valiosas lições. Sou admirador do trabalho de vocês! Obrigado aos colegas do Laboratório de Ecologia Comportamental e de Interações, Eduardo Calixto, Diego Anjos, Fernando Valdivia e Diogo Vilela pelas conversas e/ou ajuda com as revisões de capítulos desta tese. Obrigado Isamara Mendes, Italo Aleixo, Drielly Queiroga e Vitor Posterare pela valiosa ajuda na plantação de 80 mudas nativas de jatobá. Obrigado também Thayná do Carmo Vieira por durante sua IC, que tive o privilégio de coorientar, me ajudar a coletar parte dos dados utilizados nesta tese. Obrigado à pesquisadora Helena Onody e ao Prof. Carlos Brandão por me ajudarem no depósito do material tipo na coleção de Hymenoptera do MZSP. Obrigado Aluska Tavares pela parceria que fizemos ao estudar um pouco da história de vida dos bruquíneos. Vamos prosseguir! Agradeço à Renata Andrade e Vera Cicilini, vocês são exemplos de profissionalismo e me ajudaram como "mães", sempre que precisei. Sem vocês os programas de pós- graduação da Biologia da FFCLRP não seriam os mesmos. Serei eternamente grato! ix Obrigado ao Programa de Pós-graduação em Entomologia da USP-RP pela oportunidade de estudar em uma das melhores instituições de ensino superior da América Latina. Serei um eterno “USPiano”, com orgulho! Obrigado à Universidade Federal de Uberlândia por ceder espaço físico para que eu pudesse realizar o meu trabalho, participar de bancas, proferir palestras. A UFU sempre será a minha casa! Ah, obrigado também por, através de uma arrogante professora de minha esposa na graduação, me mostrar que mesmo sendo doutor não é demais ter humildade e que existe vida fora da academia.