ÉVILLE KARINA MACIEL DELGADO RIBEIRO FENOLOGIA E ATRIBUTOS REPRODUTIVOS DE ESPÉCIES OCORRENTES EM RESTINGA NO MARANHÃO RECIFE 2011 ii ÉVILLE KARINA MACIEL DELGADO RIBEIRO FENOLOGIA E ATRIBUTOS REPRODUTIVOS DE ESPÉCIES OCORRENTES EM RESTINGA NO MARANHÃO Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal da Universidade Federal de Pernambuco como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Doutor em Biologia Vegetal. Orientadora: Profª Drª Isabel Cristina Machado Coorientadora: Profª Drª Márcia Maria Rêgo RECIFE 2011 iii Ribeiro, Éville Karina Maciel Delgado Fenologia e atributos reprodutivos de espécies ocorrentes em restinga no Maranhão/ Éville Karina Maciel Delgado Ribeiro. – Recife: O Autor, 2011. 107 folhas : il., fig., tab. Orientadora: Isabel Cristina Machado Co-orientadora: Márcia Maria Rêgo Tese (doutorado) – Universidade Federal de Pernambuco. Centro de Ciências Biológicas. Biologia Vegetal, 2011. Inclui bibliografia e anexos 1. Plantas- fenologia 2. Plantas- reprodução 3. Restingas I. Título. 580 CDD (22.ed.) UFPE/CCB-2011-195 iv v Aos que me incentivaram vi Agradecimentos Agradeço a Deus, fonte de todas as coisas, que nos proporcionou a oportunidade de apreciar a natureza e tentar desvendá-la; A Profa. Dra. Isabel Machado pela orientação, pela paciência e, acima de tudo, pela compreensão nos momentos de finalização deste trabalho; A Profa. Dra. Márcia Rêgo, pela orientação; A Profa. Dra. Patrícia Morellato, por me receber no Laboratório de Fenologia da Universidade Estadual Paulista, Campus de Rio Claro, proporcionando-me conhecimentos sobre Fenologia e Estatística Circular; A Profa. Dra. Tarcila Nadia pelos diversos “socorros” prestados; A Profa. Dra. Ariadna Lopes, Profa. Dra. Elisangela Bezerra, Profa. Dra. Tarcila Nadia e Dra. Mellissa Sobrinho pelas valiosas sugestões durante o exame de qualificação; Aos amigos do Laboratório de Fenologia da Unesp/Rio Claro: Eliana Glesser, Luis Alberti, Maria Gabriela Camargo (pela ajuda com as análises), Milene Eigenheer, , Natália Costa e Nathália Miranda, pelas valiosas discussões e pelos momentos de descontração. Em especial as “FenoGirls” por todos os momentos divertidos; A Universidade Federal de Pernambuco, pela bolsa empréstimo concedida no primeiro ano do Doutorado e a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES, pelas bolsas dos anos seguintes; Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq pelo financiamento de parte do projeto de pesquisa; A Fundação de Amparo à Ciência e Tecnologia do Estado de Pernambuco – FACEPE, pelo Auxílio Mobilidade Discente concedido; A Hildebrando da Silva, assistente em administração do PPGBV, que, apesar do “famoso” mau humor crônico, que eu prefiro chamar de mau humor “cômico”, sempre foi muito prestativo e atencioso; A Manoel Nascimento pela permissão de trabalhar em sua propriedade; A Universidade Federal do Maranhão por permitir o uso do Laboratório de Estudos sobre Abelhas para minhas atividades; A Família Rocha (Sr. Emilio, Sra. Zita, Manuel, Manoel José, Zilma e Zita, além dos pequenos lindos), que me acolheu como se eu fizesse parte dela, e a quem devo muito, pois sua companhia foi imprescindível para a execução deste trabalho; vii A todos os colegas do Laboratório POLINIZAR da Universidade Federal de Pernambuco; A Alessandra Bastos, Halana Brandão, Laís Borges e Mellissa Sobrinho, por me acolherem diversas vezes em sua casa durante o início do Doutorado; A Bruno Maciel e Marina Massaro, por me receberem em sua casa durante o estágio em Rio Claro. E a Leona, pela companhia; A Segundo Novaes, que entrou na minha vida e fez uma “reviravolta”. Que me faz ver o mundo de outras maneiras todos os dias, que não me deixa cair na monotonia e que, com tudo que me proporciona, faz-me ser uma pessoa melhor. Agradeço também a sua família, que hoje, com certeza, é um pouco minha também; A amiga Laís Borges, minha “Sinhá”, pessoa generosa que fez meus dias em Recife se tornarem tão especiais! (Cozinhar, lavar, passar, ser cabeleireira e manicure nunca foi tão prazeiroso! rs). Ao seu pai, Luiz Pinheiro e sua mãe, Celeste, que me acolheram tão bem durante todo esse tempo e sempre me trataram com muito carinho; As amigas Gisele Garcia, Lucilene Silva, Márcia Maciel e Suzanna Silva, que estão na minha vida há anos e que não medem esforços para me ajudar; Ao amigo Jaderson Oliveira que, apesar de não entender nada do que eu fazia, acompanhou a maior parte do meu trabalho e me ajudou diversas vezes; A toda a minha família pelo exemplo de união; Especialmente aos meus pais, David e Lucia Ribeiro, meus maiores incentivadores e a minha irmã Carol, que apesar das inúmeras discussões bobas, sei que está sempre disposta a me ajudar e pela qual eu estou disposta a brigar! Saibam que vocês são a fonte de energia que me faz seguir adiante sempre. Amo vocês! viii “Nada é veneno, tudo é veneno. A diferença está na dose.” Paracelso ix Índice LISTA DE FIGURAS .................................................................................................... ix LISTA DE TABELAS ................................................................................................... xi APRESENTAÇÃO ......................................................................................................... 01 FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA .................................................................................. 03 1. Fenologia em ecossistemas Neotropicais ............................................................ 04 2. Síndromes de polinização e sistemas sexuais com ênfase em ecossistemas Neotropicais .................................................................................................. 08 Referências Bibliográficas ...................................................................................... 13 MANUSCRITO 1 Padrões Fenológicos nos diferentes Hábitos de Vegetação de Restinga no Nordeste do Brasil .............................................................................................. 21 MANUSCRITO 2 Atributos florais, síndromes de polinização e sistemas sexuais de espécies ocorrentes em Restinga no Maranhão, Nordeste do Brasil .................................. 56 CONCLUSÕES ............................................................................................................... 91 RESUMO ........................................................................................................................ 93 ABSTRACT .................................................................................................................... 95 ANEXOS (Normas dos Periódicos Biotropica e Flora) .................................................. 97 x Lista de Figuras MANUSCRITO 1 Fig. 1. Diagrama climático para a região de Barreirinhas, MA, Nordeste do Brasil, no período de 1988 a 2008, segundo Walter (1986). Zona com traços: período úmido; zona pontilhada: período seco; zona preta: período super úmido, com precipitação superior a 100 mm por mês .............................................................................................. 50 Fig. 2. Fatores ambientais e fenologia das espécies da restinga de Barreirinhas, MA, Nordeste do Brasil, de fevereiro de 2008 a janeiro de 2010. A: Temperatura média (linha contínua), máxima e mínima (linha pontilhada) e precipitação (barras cinzas). B- D: Porcentagem de indivíduos nas fenofases estudadas para a comunidade vegetal. Área sombreada representa estação chuvosa .................................................................... 51 Fig. 3. Porcentagem de indivíduos em botão (linha tracejada) e antese (linha contínua), no período de fevereiro de 2008 a janeiro de 2010, na restinga de Barreirinhas, MA, Nordeste do Brasil. A – árvores, B – arbustos, C – ervas e D – trepadeiras. Área sombreada representa estação chuvosa ............................................................................ 52 Fig. 4. Porcentagem de indivíduos com frutos verdes (linha tracejada) e frutos maduros (linha contínua), no período de fevereiro de 2008 a janeiro de 2010, na restinga de Barreirinhas, MA, Nordeste do Brasil. A – árvores, B – arbustos, C – ervas e D – trepadeiras. Área sombreada representa estação chuvosa ............................................. 53 Fig. 5. Porcentagem de indivíduos em queda (linha tracejada) e brotamento de folhas (linha contínua), no período de fevereiro de 2008 a janeiro de 2010, na restinga de Barreirinhas, MA, Nordeste do Brasil. A – árvores, B – arbustos e C – ervas. Área sombreada representa estação chuvosa ..................................................................... 54 Fig. 6. Histogramas circulares da freqüência mensal média de indivíduos fenofases floração, frutificação e brotamento em uma vegetação de restinga em Barreirinhas, MA, Nordeste do Brasil. A- árvores, B- arbustos, C- ervas e D- trepadeiras ................ 55 MANUSCRITO 2 Fig. 1. Diagrama climático para a região de Barreirinhas, MA, Nordeste do Brasil, no 71 período de 1988 a 2008, segundo Walter (1986). Zona com traços: período úmido; 71 zona pontilhada: período seco; zona preta: período super úmido, com precipitação 71 xi superior a 100 mm por mês .............................................................................................. 85 Fig. 2. Freqüência de cores nas espécies ( ) e indivíduos ( ) ocorrentes na restinga de Barreirinhas, Maranhão .................................................................................................... 86 Fig. 3. Porcentagem de espécies ( ) e indivíduos ( ) para cada tipo