Guilherme Ortigara Longo INTERAÇÕES TRÓFICAS EM AMBIENTES RECIFAIS AO LONGO DE DIFERENTES ESCALAS ESPACIAIS Tese submetida ao Programa de Pós- Graduação em Ecologia da Universidade Federal de Santa Catarina para a obtenção do Grau de Doutor em Ecologia. Orientador: Prof. Dr. Sergio R. Floeter Coorientadora: Prof. Dra. Bárbara Segal Florianópolis 2015 Ficha de identificação da obra elaborada pelo autor através do Programa de Geração Automática da Biblioteca Universitária da UFSC. Ao mar e aos ambientes recifais, pela inspiração e persistência AGRADECIMENTOS Agradeço ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Pró- Reitoria de Pós-Graduação da Universidade Federal de Santa Catarina, pela estrutura e apoio ao longo destes 4 anos de doutorado; e especialmente aos coordenadores do Programa Maurício Petruccio, Natália Hanazaki e Nivaldo Peroni pelo esforço em melhorar a gestão e qualidade geral do Programa de Ecologia. Sou também muito grato às agências de financiamento CNPq, FAPESC e CAPES, que financiaram grande parte do meu trabalho de campo e me permitiram realizar o doutorado com bolsa durante os 48 meses. Dentre as bolsas de estudo, agradeço imensurávelmente ao Programa Ciência sem Fronteiras que através do CNPq, me permitiu uma imersão fundamental em um laboratório e instituição de excelência no exterior. Este um ano no exterior foi fundamental para minha formação acadêmica e pessoal. Uma experiência imprescindível para identificar erros e acertos, traçar planos para mudar a realidade acadêmica no país e acabar de uma vez por todas com o fantasma que vaga pelos corredores de diversas universidades brasileiras de que somos menos preparados ou capazes quando comparados a estudantes do exterior. Sou muito grato por viver e me formar neste momento de boas oportunidades para a expansão e qualificação acadêmica, ainda que haja um longo caminho pela frente. Agradeço também ao School of Biology do Georgia Institute of Technology – EUA por ter me recebido durante o doutorado sanduíche e permitido que essa experiência fosse tão intensa e abrangente. Agradeço aos meus grandes orientadores Sergio Floeter e Cadu (Carlos Eduardo Leite Ferreira, mesmo que não oficialmente), pela inspiração e exemplo de paixão interminável pela ciência e busca por conhecimento. Obrigado pela confiança no meu trabalho; o apoio de vocês certamente me trouxe mais longe. Ao meu orientador no doutorado sanduiche Mark Hay pela receptividade, confiança e pelos inúmeros exemplos ao longo desse 1 ano de convivência e muito trabalho. Essa parceria mudou minha visão de ciência, e para melhor. À minha co-orientadora Bárbara Segal, pelo apoio com a tese e especialmente ideias paralelas, conversas sobre o bentos e a vida. Aos membros da pré-banca e banca deste trabalho pelas sugestões construtivas e tempo dispendido na avaliação e elaboração de pareceres. Agradeço enormemente aos meus amigos do Laboratório de Biogeografia e Macroecologia Marinha-UFSC (LBMM) e do Laboratório de Ecologia e Conservação (LECAR) da Universidade Federal Fluminense. Particularmente: Renato, Max, Roberta, Diego, Daniel, Mari Bender, Ide, Lucas, Luísa, Ângela, Débora, Juan, Thiago, César, Renata, Kátia, Duda, Dani e Gabriel. Essas pessoas foram fundamentais para as atividades de campo, análises intermináveis de vídeos em laboratório e as melhores conversas sobre ecologia. Sem vocês, esta tese não teria alcançado o tão sonhado escopo latitudinal. Não tenho palavras para agradecer à minha família, por todo o apoio que me deu ao longo deste longo, tortuoso, porém prazeroso caminho. Muito especialmente à minha Mãe (Silvana), que nunca mediu esforços para garantir as melhores chances de educação e crescimento profissional possíveis; que sempre me apoiou invariavelmente em todas as minhas decisões, mesmo aquelas que implicaram em distância física. À minha irmã (Fabiana), por ser uma amiga e segunda mãe pra todas as horas; um espelho e a base de muito do que somos. Eu amo vocês! Ao meu cunhado (Guti), pelos diversos emails com oportunidades de inovações tecnológicas das áreas de imunologia e bioquímica; pelo incentivo no concurso de fotografia (que afinal deu certo!); e por sempre acreditar que eu vou chegar onde pretendo. Agradeço também à todos da minha família que sempre torceram por mim, mesmo que de longe (Tia Bá, Cathy, Mariléia e Enelvo). Muito obrigado mesmo. Vocês fizeram esta tese possível. Agradeço muito especialmente à pessoa que esteve comigo desde o momento em que esta tese era apenas um sonho distante; quando ela virou um projeto; que continuou comigo depois de muitos meses em campo; e mais muitos meses em outros países; e mais alguns meses de campo; e mais alguns meses de congressos e viagens; que me entendeu e apoiou nas tortuosas análises dos vídeos; na finalização da tese; submissão, rejeição e aceite de papers; nas dúvidas dos próximos passos; enfim! Mari, eu adoro essa sua teimosia de estar comigo! Ter você comigo, mesmo que muitas vezes fisicamente longe, tornou o caminho mais leve e possível. Agradeço aos meus amigos do BHF, pela torcida e companheirismo ao longo desse trajeto no qual vocês sempre acreditaram. Às queridas biólogas amigas Cecília, Aline, Flora e Dani Dixson pelos incentivos, risadas, trabalhos de campo e disposição em falar sobre ecologia. A todos que sempre acreditaram e me apoiaram ao longo desse caminho, mas que não estão citados por restrição de espaço: muito obrigado. Por fim, agradeço à vida que me conduziu por caminhos únicos e especiais, dentro e fora da água. Pelas experiências. Pelo aprendizado. Pelas pessoas. Pelo privilégio. Muito obrigado. “Não sabendo que era impossível, foi lá e fez” Jean Cocteau RESUMO Interações tróficas são fundamentais para a estrutura e funcionamento de ecossistemas, alterando padrões de densidade e biomassa de espécies de diferentes níveis tróficos. Atividades humanas podem afetar negativamente a estrutura e intensidade dessas interações, causando mudanças drásticas nos ecossistemas. Os ambientes recifais, por exemplo, têm sofrido uma variedade de impactos antrópicos (e.g., sobrepesca, poluição), levando à perda de diversidade e processos ecossistêmicos críticos, sobretudo aqueles mediados por interações tróficas. Por exemplo, quando peixes herbívoros e ouriços foram experimentalmente removidos (cenário de sobrepesca) de recifes de coral, macroalgas rapidamente dominaram o recife. Nesses ambientes, a pressão alimentar dos peixes recifais sobre a comunidade bentônica é um bom modelo de interação trófica já que tem uma importância fundamental na estruturação das comunidades bentônicas. A intensidade e composição de interações tróficas podem ser influenciadas por múltiplos fatores ao longo de diferentes escalas espaciais, com consequências importantes para o funcionamento dos ecossistemas. Por exemplo: na escala do centímetro, a qualidade nutricional de uma presa ou suas defesas químicas moldam a identidade de seus predadores e intensidade de predação; na escala do habitat (centenas de metros), diferentes níveis de tolerância à condições abióticas extremas podem resultar em refúgios contra predação; em largas escalas espaciais (centenas de quilômetros), a temperatura pode interferir na demanada metabólica do predador, moldando suas interações tróficas; em escala latitudinal, esses fatores ecológicos se combinam a fatores biogeográficos, como diferentes composições taxonômicas. Esta tese apresenta diferentes abordagens sobre interações tróficas desde a escala do centímetro até a escala latitudinal, em quatro capítulos: (1) “Can seaweed-coral competition make seaweeds more palatable?”, que aborda questões de competição direta entre corais e macroalgas e sua relação com herbivoria; (2) “Between-habitat variation in benthic communities, reef fish assemblage and feeding pressure at the only atoll in South Atlantic: Rocas atoll, NE Brazil”, que avalia padrões das comunidades e processos ecológicos relacionados à sua estruturação em habitats com diferentes condições abióticas; (3) “Herbivory drives large- scale spatial variation in reef fish trophic interactions”, que explora a intensidade e composição da pressão alimentar dos peixes recifais sobre as comunidades bentônicas, identificando espécies-chave para esses ecossistemas; e (4) “Latitudinal gradients in reef fish trophic interactions on the benthos”, que investiga a variação latitudinal (34oN– 27oS) da intensidade e composição das interações tróficas dos peixes sobre o bentos no Oceano Atlântico Ocidental, e sua relação com fatores ambientais (e.g., temperatura) e contexto biogeográfico (e.g., regiões biogeográficas). Observou-se que: (1) na escala do centímetro, a competição com corais pode tornar a alga mais susceptível à herbivoria; (2) na escala do habitat, a sinergia entre fatores abióticos e interações tróficas é determinante na estruturação de comunidades recifais (peixes e bentos); (3) em larga escala espacial, a contribuição desproporcional de alguns grupos, indicam que o funcionamento dos ambientes recifais é variável de acordo com condições locais específicas (e.g., temperatura); e (4) em escala latitudinal, observou-se que embora recifes compartilhem os mesmos grupos funcionais, a identidade das espécies nesses grupos varia de acordo com o contexto biogeográfico. Esses múltiplos fatores ao longo de diferentes escalas espaciais demonstram a complexidade das interações tróficas e indicam abordagens possíveis de aplicação em conservação de processos críticos mediados por essas interações. Palavras-chave: Pressão alimentar. Herbivoria. Recife de coral. Ouriços. Alelopatia.