Sergio Marques de Souza Moléculas, morfologia e geologia: uma abordagem multidisciplinar para entender a história evolutiva de lagartos do gênero Loxopholis (Squamata: Gymnophthalmidae) no norte da América do Sul. Molecules, morphology and geology: a multidisciplinar approach to understand the evolutionary history of Loxopholis (Squamata: Gymnophthalmidae) lizards in the north of South America São Paulo 2016 Sergio Marques de Souza Moléculas, morfologia e geologia: uma abordagem multidisciplinar para entender a história evolutiva de lagartos do gênero Loxopholis (Squamata: Gymnophthalmidae) no norte da América do Sul. Molecules, morphology and geology: a multidisciplinar approach to understand the evolutionary history of Loxopholis (Squamata: Gymnophthalmidae) lizards in the north of South America Tese apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo, para a obtenção de Título de Doutor em Ciências, na Área de Zoologia. Orientador(a):Dr. Miguel Trefaut Rodrigues São Paulo 2016 Marques de Souza, Sergio Moléculas, morfologia e geologia: uma abordagem multidisciplinar para entender a história evolutiva de lagartos do gênero Loxopholis (Squamata: Gymnophthalmidae) no norte da América do Sul. 184 páginas Tese (Doutorado) - Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo. Departamento de Zoologia 1. Amazônia 2. Biogeografia 3. Sistemática I. Universidade de São Paulo. Instituto de Biociências. Departamento de Zoologia Comissão Julgadora: Prof(a). Dr(a). Prof(a). Dr(a). Prof(a). Dr(a). Prof(a). Dr(a). Prof(a). Dr(a). Orientador(a) Agradecimentos Em primeiro lugar, agradeço imensamente ao meu orientador Miguel Trefaut Rodrigues, por todo o apoio, confiança, incentivo, campos e partilha de conhecimento que tive com ele durante esses 10 anos, desde que o contactei para ser meu co- orientador durane meu mestrado em Manaus. É um privilégio poder contar com uma bagagem tão grande de conhecimento ao meu lado a qualquer hora que eu resolvesse bater na porta de sua salinha. Agradeço muito também a minha co-orientadora, Katia Pellegrino, por todas as conversas, sugestões, dicas, explicações e conhecimentos compartilhados, principalmente sobre os enigmáticos Loxopholis osvaldoi, e por compartilhar comigo todo seu profundo conhecimento de sistemática molecular. Aprendi muito! Agradeço também aos meus amigos(as) e companheiros(as) de laboratório, que tanto me ajudaram durante essa caminhada de 4 anos, com análises, conversas, risadas, descontração e coletas em campo: Mauro, Agustin, Recoder, Marco Sena, Renata Cecília, Pedro Nunes, Roberta Damasceno, Mayra, Federico Arias, Francisco “Chico” Dal Vechio, Juliana Roscito, Felipão, Cassimiro, José Mário, Ivan Prates, Carolina Nisa, Maysa, Veridiana, Bruna “Paps” e Tuliana Brunes. Será sempre uma honra dividir o laboratório com pessoas tão especiais. A Sabrina Baroni, meu profundo agradecimento por me ensinar os primeiros passos em um laboratório de molecular, literalmente essa tese não existiria sem você. Ao Manuel e a Bia, que também muito me ajudaram, meu obrigado! Vocês são um baita time! A Nathalia e a Lílian, meu super agradecimento por sequenciar metade do conjunto de dados da filogeografia de L. osvaldoi. Também agradeço a Ana Carolina Carnaval e a todo o pessoal de seu lab na CUNY pelas conversas e conselhos, principalmente a Maria Strangas e Brandon, além de todas as pessoas que participaram dos interessantes encontros do projeto AF- BIOTA, onde aprendi bastante. Aos amigoa(as) e colegas de Departamento, com os quais também aprendi bastante e passei bons momentos: Mariane Targino, Rachel Montesinos, Rafa, Gabriel, Roberta Grabowski, Gringo, Denis Machado, Julia Beneti, Pedro Dias, Jhon Jairo e Adriana Jeckel. Ao longo de mais de 10 anos de viagens de campo para coleta de espécimes na Amazônia, tive a oportunidade, única eu diria, de conhecer pessoas muito especiais, que me ensinaram muito em relação a vida e a vida do Amazônida. Foram muitas viagens, e enumerar todas as as pessoas aqui envolvidas seria inviável. Dessa forma, cito algumas, mas agradeço a todos que ajudaram e participaram das muitas estapas de campo envolvidas neste trabalho: Mario Cohn-Haft (também pela orientação com L. osvaldoi no mestrado), Fabio Röhe, Alexandre Fernandes (com quem coletei minhas primeiras amostras em 2006), Vinicius Carvalho, Deyla Oliveira, Alexandre Almeida, Tomas Hrbek, Antoine Fouquet, Santiago Sanchez-Pacheco, Juruna, Luciana Frazão, Juliana Vieira, entre outros. Agradeço aos Profs. Taran Grant, Ward Wheller, Alexandre Adalardo, Silvio Nihei, Luís Fábio Silveira, Cristina Miyaky por todo o conhecimento transferido. A todos meus amigos-irmãos-família com quem tive a honra de dividir caminhos, idéias, risadas, tristezas, alegrias e momentos que me fizeram chegar até esse ponto de minha vida, seja em Manaus ou em Sampa: Manoela Borges, Gabi Zuquim, Catá Jacovack, Dé Junqueira, Saci, Minduca, Trupico, Thayná, Brunão Luize, Carlota Bantel, Beto Vicentini, Cintía, Zé Luis, Pardal e Ana, Flavia Pezzini, Dadão e Marininha, Rosinha, Ana Andrade, Angelita, Ana Lúcia, JB, e por aí segue o povo manauara....Em Sampa: Noni, Paulomanos, Gabriel Birú, Dani Soltys, Caule Awade, Paulinho, Pan, Paulinha, Sara, Melina, e outros não menos especiais (a lista é quase infinita...). Agradecimento especial a amiga Teresa Thomé, Tetê, pela amizade, conversas e dicas sobre filogeografia e por servir de exemplo! Agradeço especialmente a Manô, por todos os momentos vividos durante esses 10 anos, que foram muito importantes para mim e por ter paciência comigo nas horas difíceis desse processo. A minha família querida, Marco, Marisa, Vanessa, Alessandra, Gustavo e Edú, que sempre me apoiaram incondicionalmente no caminho que eu queria seguir, e me deram todas as condições para eu chegar hoje aqui, sempre com muito amor e união. Agradeço aos seguintes pessoas das instituições que gentilmente colaboraram com meu projeto, me cedendo alícotas de tecido ou autorizando a visita as coleções científicas: Ana Prudente, Fabrício Sarmiento, Teresa C.S. Avila-Pires e Marcelo Sturaro (MPEG), Hussam Zaher, Carolina Mello, Beto, Felipe Grazziotin e André (MZUSP), Richard Vogt, Fernanda Werneck, Vinícius Carvalho, Lucéia Bonora, Camila Ribas e Albertina Lima (INPA), Felipe Curcio (UFMT), Laurie Vitt, Donna Ditmann (LSU), Antoine Fouquet (CNRS), Marco Altamirano (DHMECN), David Kizirian (AMNH), Jose Rosado (MCZ), Alfredo Guzman (MHNSM), Pablo Venegas, German Chavez, Andy Barboza, Juan Arribasplata (CORBIDI), Jhon Lynch, Sandy Arroyo (ICN). Agradeço a FAPESP por todo o apoio financeiro e pela bolsa durante esses 4 anos (processo 2012/10163-1) e ao CNPq, pela bolsa concedida no início deste projeto. Finalmente, agraeço e dedico esta tese a todos que lutam para conhecer e preservar a biodiversidade e os ambientes amazônicos, brasileiros e mundiais. Boa leitura! Índice Capítulo 1. Introdução Geral...................................................................................9 1.1. O gênero Loxopholis no norte da América do Sul.........................................1 1.2. Breve revisão taxonômica de Loxopholis......................................................3 1.3. Resumo da história das paisagens da região norte da América do Sul no Neogeno ................................................................................................................................5 1.3.1. Cenário geológico.....................................................................................5 1.3.2. Desenvolvimento da Floresta Amazônica................................................7 1.4. Referências Bibliográficas.............................................................................8 Capítulo 2. Distribuição, taxonomia, sistemática e biogeografia do gênero Loxopholis no norte da América do Sul........................................................................................15 Resumo.................................................................................................................16 Abstract.................................................................................................................16 2.1.Introdução.....................................................................................................17 2.1.1. Refúgios, rios e arcos tectônicos: diferentes hipóteses de diversificação na Amazônia..............................................................................................................18 2.1.2. O gênero Loxopholis e sua relação com a evolução da paisagem do norte da América do Sul......................................................................................................20 2.2. Materiais e Métodos.....................................................................................22 2.2.1. Delimitação da distribuição geográfica de Loxopholis...........................22 2.2.2. Amostragem morfológica........................................................................23 2.2.3.Amostragem molecular............................................................................24 2.2.4. Análises filogenéticas e estimativas de tempo de divergência..............26 2.3. Resultados...................................................................................................29 2.3.1. Distribuição geográfica...........................................................................29 2.3.2. Variação morfológica em Loxopholis......................................................30 2.3.3. Relações filogenéticas............................................................................32