1 Alison Paulo Bernardi ASPECTOS ECOLÓGICOS E FILOGEOGRÁFICOS DE Podocarpus lambertii KLOTZCH EX ENDL. Tese submetida ao Programa de Pós- Graduação em Recursos Genéticos Vegetais da Universidade Federal de Santa Catarina para a obtenção do Grau de Doutor em Ciências. Orientador: Prof. Dr. Maurício Sedrez dos Reis Florianópolis 2019 2 3 4 5 AGRADECIMENTOS Agradeço a Deus pela vida e pelas oportunidades. A minha esposa Luciana pelo amor, amizade, coragem de enfrentar os bons e maus momentos juntos e principalmente pela paciência. Aos meus pais, Paulino Bernardi e Neusa Bernardi, por nos ajudar em todos os momentos, sempre apoiando minhas decisões e mesmo estando longe, estiveram sempre presentes. A minha irmã Paula Bernardi que me ajudou em trabalhos a campo e em muitas revisões do inglês. Aos meus sogros Ronei Mores e Elci Mores, que se tornaram segundos pais e também não medem esforços para nos ajudar. Ao Professor Dr. Maurício Sedrez dos Reis pela orientação pessoal e profissional. Obrigado também pela confiança, respeito, pela amizade, conhecimento compartilhado e pelo exemplo de profissionalismo. Ao Professor Dr. Adelar Mantovani, incentivador na pesquisa desde a graduação, sempre disponível e disposto a ajudar. Obrigado também pela amizade, confiança, respeito e por acompanhar toda a minha trajetória acadêmica. Aos colegas do Núcleo de Pesquisas em Florestas Tropicais (NPFT) que tornaram possível a realização de todos os trabalhos. Obrigado pelas conversas diárias, pelas discussões, pela amizade, pelo chimarrão, pelo café, pelas jogatinas e pelas aventuras. O NPFT é um exemplo de grupo de pesquisa, onde o trabalho e a amizade caminham juntos, me sinto orgulhoso em fazer parte do grupo. Obrigado por tudo: Miguel, Montagna, Zago, Newton, Rafa, Márcia, Andréa, Daniel, Juan, Bruno, Carol e Victor. Aos colegas do Laboratório de Fisiologia do Desenvolvimento e Genética Vegetal (LFDGV), em especial ao Dr. Gustavo Klabunde, pela ajuda, amizade e pelas inúmeras dicas e conversas que facilitaram o trabalho no laboratório. Ao The Royal Botanic Garden Sydney, especialmente ao professor Dr. Maurizio Rossetto, pela orientação e disposição em me receber durante o período de Doutorado Sanduíche. As professoras Dra. Hanna McPherson por me apresentar ao mundo da espécie Wollemia nobilis e Dra. Marlien van der Merwe por me apresentar ao mundo das Banksia. Obrigado por todos os ensinamentos e pela paciência. Obrigado também aos colegas do grupo de pesquisa Evolutionary Ecology por me fazerem sentir em casa e tonarem essa experiência especial: Samantha Yap, Susan Rutherford, Carolyn, Joel Cohen, Tomas Pyne e Brendan Wilde. 6 Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Recursos Genéticos Vegetais (RGV) pela formação pessoal e profissional durante do curso. À Bernadete Ribas pela amizade, disponibilidade em ajudar e exemplo de profissionalismo. A José A. R. Ribeiro por ceder a área para realização do estudo demográfico. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela concessão da bolsa de Doutorado e Doutorado Sanduíche, a Fundação de Amparo à Pesquisa e Inovação do Estado de Santa Catarina (FAPESC - projetos 11939/2009, 18868/2011-9 e TR2013-3558) e ao Programa de Apoio à Núcleos de Excelência (PRONEX – 2780/2012-4) pelo apoio financeiro. À Universidade Federal de Santa Catarina (UFSC) e ao Programa de Pós-Graduação em Recursos Genéticos Vegetais (RGV) pela possibilidade de realizar o Doutorado. 7 RESUMO Podocarpus lambertii Klotzch ex Endl. é uma conífera nativa e endêmica do Brasil. Ocorre em duas áreas disjuntas entre a Bahia e o Rio Grande do Sul, abrangendo os biomas Pampa, Mata Atlântica e Caatinga. Está presente preferencialmente nos locais de maior altitude e frequentemente ocorre associada a Araucaria angustifolia. Devido aos processos acelerados de antropização nas últimas décadas (uso madeireiro e expansão agrícola), a espécie está presente em listas de ameaça internacional e nacional. Ainda pouco estudada, a espécie apresenta características ecológicas, genéticas e de uso importantes e relevantes para promover sua conservação. Assim, o objetivo do presente estudo foi caracterizar a dinâmica populacional e compreender o cenário filogeográfico da espécie, gerando conhecimento para promover sua conservação. Para tal, a caracterização da dinâmica populacional foi conduzida em uma parcela permanente situada em um mosaico de floresta-campo sob os domínios da Floresta com Araucária e Campos. Todos os indivíduos da espécie com altura ≥ 0,1 m foram identificados, mensurados (diâmetro altura do peito - DAP e altura), mapeados (coordenadas x e y) e tiveram seu status (sobrevivência, mortalidade, ingresso) anualmente avaliados de 2013 a 2016. A população foi estratificada em quatro classes demográficas: Plântulas, Jovens, Imaturos e Reprodutivos. Foram avaliados aspectos da dinâmica demográfica (densidade, mortalidade, ingresso, crescimento), padrão e independência espacial e a correlação entre a cobertura do dossel e número de indivíduos. Para compreender o cenário filogeográfico, foram avaliadas por meio de marcadores cloroplastidiais 25 populações da espécie distribuídas em toda sua extensão de ocorrência. Foram estimados os índices de diversidade e divergência genética, analisados os desvios da neutralidade e a possível formação de grupos populacionais, e determinada uma rede haplotípica para o conjunto populacional. Além disso, foi utilizada a modelagem de nicho ecológico para verificar alterações na distribuição potencial da espécie em cenários do passado e presente, e correlacionar com expansões populacionais recentes geradas pelos estimadores genéticos. Em relação a dinâmica populacional, P. lambertii apresentou alta densidade de indivíduos nas menores classes de altura e recrutamento elevado e variável ao longo dos anos. As taxas de mortalidade e transição entre classes foram baixas e apresentaram padrão de redução a partir das plântulas aos reprodutivos. A população apresentou taxa de crescimento positiva ao longo do tempo e todos os indivíduos da espécie ocorreram 8 sob os capões. A correlação entre a cobertura do dossel e o número de indivíduos foi positiva e significativa. Em termos genéticos, o conjunto de populações apresentou elevado número de haplótipos (Hr = 33), haplótipos raros e exclusivos. Foi observada moderada a elevada diversidade de haplótipos (Hd = 0,676) e nucleotídeos (π = 4,8 x 10-4). Foram observados desvios da neutralidade (D = -1,708 e Fs = -34,787, p < 0,05), sugerindo expansões populacionais recentes. A rede haplótipos permitiu identificar o haplótipo ancestral (H01) do conjunto populacional. A divergência genética intrapopulacional foi significativa (Fst = 0,1385), associada as distâncias geográficas (r = 0,524; p < 0.01) e permitiu a formação de dois grupos populacionais (k = 2). Os modelos climáticos identificaram períodos de expansão-retração da espécie entre o passado e o presente. A distribuição da espécie foi descontínua em sua extensão de ocorrência. Contudo, foi ampla e contínua na Mata Atlântica e restrita na Caatinga, esteve associada a locais mais elevados e frios (bio 10 e altitude) e convergiu com a formação dos grupos (k =2). As expansões populacionais recentes estiveram correlacionadas (não significativamente) com áreas de ganho de adequabilidade. Em linhas gerais, as características intrínsecas da espécie (regeneração, mortalidade e crescimento), associadas aos micro-habitats (luminosidade e umidade) proporcionados pelos capões possibilitam a sua manutenção e conservação nos mosaicos floresta-campo. Essas áreas ocorrem nos Campos e Serra Geral do Rio Grande do Sul e Santa Catarina, que apresentam extrema importância biológica, são prioritárias para conservação e refletem uma área de refúgio para a espécie. O mesmo ocorre para o Complexo da Chapada Diamantina, possivelmente outra área de refúgio mais recente e extremamente importante para conservação da espécie. A avaliação de mais populações na Caatinga e o estudo sobre aspectos de biologia reprodutiva da espécie são importantes nesse contexto e podem reforçar os resultados desse trabalho. Palavras-chave: Conífera, Pinho-bravo, Capões, Modelos Matriciais Populacionais, Regeneração, Filogeografia, Refúgios, Nicho Ecológico, Serra Geral, Chapada Diamantina. 9 ABSTRACT Podocarpus lambertii Klotzch ex Endl. is a native, endemic conifer of Brazil. It occurs in two disjunct areas between Bahia and Rio Grande do Sul, comprising Pampa, Atlantic Forest, and Caatinga biomes. It is preferably present in high altitude places, and often occurred associated with Araucaria angustifolia. Due to accelerated anthropic processes in the last few decades (timber exploitation and agricultural expansion), the species is currently national and internationally listed as threatened. The still little studied species presents important ecological and genetic characteristics and features related to its use relevant to promote its conservation. Thus, the aim of this study was to characterize the species’ population dynamics and comprehend its phylogeographic scenario, in order to generate knowledge to promote its conservation. For such, the characterization of the population dynamics was conducted in a permanent plot located in a forest-grassland mosaic within Araucaria Forest and Grassland domains. All individuals of the P. lambertii with height ≥ 0,1 m were identified, measured (dbh and height), mapped (with coordinates x and y), and had their life status (survival, mortality, recruitment) annually evaluated from 2013 to 2016. The