FUNGOS GASTEROIDES DA FLORESTA NACIONAL DO ARARIPE - APODI, BRASIL MARCOS MATEUS BARROS BARBOSA RECIFE MARÇO/2015 UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE MICOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE FUNGOS FUNGOS GASTEROIDES DA FLORESTA NACIONAL DO ARARIPE - APODI, BRASIL Tese apresentada ao Programa de Pós‐Graduação em Biologia de Fungos do Departamento de Micologia do Centro de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Pernambuco, como parte dos requisitos para a obtenção do título de Doutor em Biologia de Fungos. Área de Concentração: Taxonomia e Filogenia NOME: Marcos Mateus Barros Barbosa Orientador: Iuri Goulart Baseia Co-orientador: Gladstone Alves da Silva RECIFE MARÇO/2015 Catalogação na fonte Elaine Barroso CRB 1728 Barbosa, Marcos Mateus Barros Fungos gasteróides da Floresta Nacional do Araripe-Apodi, Brasil/ Marcos Mateus Barros Barbosa– Recife: O Autor, 2015. 146 folhas : il., fig., tab. Orientador: Iuri Goulart Baseia Coorientador: Gladstone Alves da Silva Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. Centro de Ciências Biológicas. Biologia de Fungos, 2015. Inclui bibliografia e anexos 1. Gasteromycetes 2. Filogenia 3. Fungos I. Baseia, Iuri Goulart (orientador) II. Silva, Gladstone Alves da (coorientador) III. Título 579.599 CDD (22.ed.) UFPE/CCB-2015- 185 FUNGOS GASTEROIDES DA FLORESTA NACIONAL DO ARARIPE-APODI, BRASIL MARCOS MATEUS BARROS BARBOSA Data da defesa: 03/03/2015 COMISSÃO EXAMINADORA MEMBROS TITULARES Dr. Iuri Goulart Baseia – (Orientador) Universidade Federal do Rio Grande do Norte (Natal/RN) Dr. José Luiz Bezerra – Examinador Interno Universidade Estadual de Santa Cruz (Ilhéus/BA) Dra. Elaine Malosso – Examinador Interno Universidade Federal de Pernambuco (Recife/PE) Dra. Bianca Denise Barbosa da Silva – Examinador Externo Universidade Federal do Rio Grande do Norte (Natal/RN) Dr. Francisco de Diego Calonge – Examinador Externo Real Jardín Botánico de Marid (Madrid/Espanha) “Dedico esta tese ao meu pai, Prof. Dr. Francisco Barros Barbosa, grande mestre na minha vida....” "Aqui, no entanto, nós não olhamos para trás por muito tempo. Nós continuamos seguindo em frente, abrindo novas portas e fazendo coisas novas, Porque somos curiosos... e a curiosidade continua nos conduzindo por novos caminhos. Siga em frente!!!" Walt Disney Agradecimentos Aos meus pais, Francisco Barros Barbosa e Etelvina Maria de Barros, pelo total apoio e compreensão na elaboração deste estudo. A minha esposa, Maria Aparecida da Silva, por sua contribuição substancial na confecção desta tese e pelo apoio e compreensão em todos os momentos. A meus irmãos, Francisco Andretti N. B. Barbosa e Francisco Juliano Barros Barbosa, que de uma forma ou outra contribuíram para a realização deste documento. A meu orientador, Prof. Iuri Goulart Baseia, pela oportunidade na pesquisa e por ser um grande mestre nesta longa trajetória de pesquisa. Ao meu co-orientador, Prof. Gladstone Alves da Silva, que mesmo a distância aceitou me ajudar nas análises de filogenia, além dos valiosos conselhos fornecidos. Ao Prof. Paulo Marinho, por atuar como co-orientador informal na UFRN e me ajudar substancialmente na bancada do laboratório de Genética Molecular de Plantas do Departamento de Biologia Celular e Genética. Ao Prof. Francisco de Diego Calonge do Real Jardín Botánico de Madrid, Espanha, por aceitar me orientar no período sanduíche realizado no jardim botânico e por grande auxílio na identificação das espécies mais complicadas além de integrar a banca titular de defesa. As Profª Laise de Holanda Cavalcanti, Elaine Malosso e a Drª Bianca Denise Barbosa da Silva por integrarem a banca titular e pelos valiosos conselhos fornecidos. Aos Prof. José Luiz Bezerra e Bruno Tomio Goto, por integrarem a banca suplente. A Profa. María Paz Martín do Real Jardín Botânico de Madrid, Espanha, por me auxiliar em muitas dúvidas nas análises de filogenia. A Dra Ricarda Riina do Real Jardín Botânico de Madrid, por ter me hospedado e dado total apoio durante minha estadia na Espanha do doutorado sanduíche. Ao Dr. Juan Carlos Zamora do Real Jardín Botánico de Madrid, por grande ajuda na resolução de problemas na identificação de algumas espécies de Geastrum. A Drª Li-Fang Zhang, pelo apoio fornecido durante minha estadia na Espanha, durante o estágio de Doutorado Sanduíche. As Profa Leonor Costa Maia e Elaine Malosso, que com total zelo e dedicação tornaram meus estudos na Espanha através do doutorado sanduíche realidade. A todos os meus colegas do Programa de Pós-Graduação em Biologia de Fungos, em especial a Phelipe Oller e Thaís Feijó, que de alguma forma contribuíram para o desenvolvimento desta tese. Um especial obrigado a meu amigo e colega, Roger Fagner Ribeiro Melo e sua esposa Joana dos Santos Silva, por total apoio durante minhas estadias em Recife e principalmente quando eu não estava presente. A todos os meus colegas do Laboratório de Biologia de Fungos da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, em especial a Drª Bianca Denise Barbosa da Silva, por grande ajuda e apoio no desenvolvimento desta tese. A Verônica Giuliani Q. A. Martins, pelo apoio fornecido no Laboratório de Genética Molecular Vegetal da Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Ao meu mais novo amigo, Renato Ferreira, por sua grande ajuda nas expedições de coleta. Ao Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio), na pessoa do Dr. Francisco Willian Brito e toda sua equipe, pelo total apoio logístico durante as coletas na Floresta Nacional do Araripe. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), pela bolsa de doutorado fornecida além de todo o financiamento da pesquisa através dos projetos PPBio Semiárido e Fiocruz/Casadinha sem a qual o desenvolvimento deste trabalho não seria possível. A Universidade Federal de Pernambuco e do Rio Grande do Norte (UFPE e UFRN) pelo apoio logístico durante as pesquisas. A Sociedade Micológica de Madrid na pessoa do Prof. Carlos Rey, por fornecer gentilmente algumas das fotos que compõe esta tese. Muchas Gracías!!!!!!! Aos técnicos de MEV, Artejose Revoredo da Silva e Kleison José Medeiros Leopoldino, pela dedicação e seriedade nas análises de Microscopia Eletrônica. Aos projetos CTPETRO-INFRA I e FINEP/LIEM do Núcleo de Estudos em Petróleo e Gás Natural da UFRN por financiar minhas análises em MEV. RESUMO GERAL Os fungos gasteroides são um grupo artificial pertencente ao filo Basidiomycota caracterizados, principalmente, pelo desenvolvimento angiocárpico do basidioma e liberação passiva dos esporos. Seus principais representantes são as bufas-de-lobo, bufas-de-lobo-estipitadas, estrelas-da-terra, fungos ninhos de passarinhos, tentáculos fedorentos e fungos clatrados. Desde o seu estabelecimento em 1821, a classe foi pontualmente estudada resultando em diversas classificações sempre tentando atingir ao máximo uma construção natural do grupo; algo nunca conseguido devido à alta polifilia dos Gasteromycetes. Com o objetivo de conhecer melhor a micobiota gasteroide e suas relações filogenéticas foram efetuadas coletas no período de 2011 a 2014 na Floresta Nacional do Araripe, no Estado do Ceará. Posteriormente, os fungos foram desidratados e, após as análises, incorporado ao acervo do herbário. Para as análises macroscópicas e microscópicas, todas as estruturas de importância taxonômica foram descritas e medidas de acordo com a literatura especializada e, posteriormente, ilustradas. A extração de DNA foi realizada com base no protocolo tradicional com uso do nitrogênio líquido e tampão CTAB. As amplificações tiveram como alvo as regiões genômicas do DNA ribossomal ITS e LSU e do DNA mitocondrial ATP6. Como resultados foram obtidas 146 amostras totalizando 41 espécies (tendo como gêneros mais representativo Cyathus e Geastrum) com base em análises de dados morfológicos e/ou filogenéticos. Do total de espécies registradas nesta tese, treze consistem em novos registros para a ciência (9 de Cyathus, 1 de Morganella, 1 de Bovista, 1 de Geastrum e 1 de Calvatia); um novo registro para a América do Sul (Morganella subincarnata). Além do registro de novas espécies de Cyathus, uma atualização da sua classificação infragenérica do gênero foi estudada. O presente trabalho trouxe uma contribuição importante para o conhecimento da micobiota cearense, a qual vários novos registros além de novas espécies foram aqui propostos. Palavras-chave: Taxonomia, filogenia de fungos, semiárido brasileiro, fungos angiocárpicos. ABSTRACT The gasteroid fungi are an artificial group belong to the Basidiomycota phylum that are characterized, mainly, by an angicocarpic development of fruting body and passive spore dispersion. It’s main representatives are the puffballs, stalked-puffballs, earthstars, bird’s nest fungi, stink horns and cage fungi. Since it’s establishment in 1821, the class was occasionally studied resulting in many classifications always trying hard to achieve a more natural classification; something that was never reached due to the high polyphyly of Gasteromycetes. With the aim of better understand the gasteroid mycobiota and it’s phylogenetic relationships were carried out expeditions in the period of 2011 to 2014 at Nationa Forest of Araripe, in the state of Ceará. Then, the samples were dehydrated and, after the analysis, incorporated into the herbarium collection. To the macroscopic and microscopic analysis, every structure of taxnomic importance were described and measured according to specialized literatura and, then, illustrated. DNA extractionwas