INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL ESCUELA NACIONAL DE CIENCIAS BIOLÓGICAS SECCIÓN DE ESTUDIOS DE POSGRADO E INVESTIGACIÓN ASPECTOS ECOLÓGICOS Y FILOGEOGRAFÍA DE Myotis vivesi UNA ESPECIE DE MURCIÉLAGO ENDÉMICO DEL GOLFO DE CALIFORNIA, MÉXICO. T E S I S que como uno de los requisitos para obtener el grado de DOCTOR EN CIENCIAS QUIMICOBIOLÓGICAS PRESENTA: JOSÉ JUAN FLORES-MARTÍNEZ MÉXICO, D. F., JULIO DE 2009. El presente trabajo se realizo en el laboratorio de Variación Biológica y Evolución de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional y en el laboratorio de Ecofisiología de Vertebrados de Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México; bajo la dirección del Dr. Carlos Fabián Vargas Mendoza y él Dr. Gerardo Herrera Montalvo, respectivamente. Beca de Doctorado por Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (203671). Instituciones que apoyaron de alguna forma la realización de esta tesis: CONACYT. Instituto de Biología, UNAM. Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, POLI. Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales. Secretaría de Marina Armada de México. Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas. Programa para la Conservación de los Murciélagos de México. Prescott College Kino Bay. UC Mexus-CONACYT. Idea Wild. Resumen. i Abstract. ii Introducción 1 Antecedentes 4 Objetivos 6 Capítulo I. Conservación del murciélago pescador mexicano (Myotis vivesi), una especie amenazada. Estimaciones de la variabilidad genética indican altos niveles de flujo génico entre las Islas del Golfo de California Introducción. 7 Materiales y Métodos. 9 Resultados. 13 Discusión. 18 Conclusiones. 19 Capítulo II. Densidad poblacional y características microclimáticas de los refugios de Myotis vivesi en Isla Partida, Golfo de Baja California Introducción. 21 Materiales y Métodos. 23 Resultados. 27 Discusión. 37 Conclusiones. 41 Capítulo III. Estrategia de ecolocalización del murciélago pescador Myotis vivesi en Isla Partida, Golfo de California Introducción. 42 Materiales y Métodos. 45 Resultados. 47 Discusión. 51 Conclusiones. 54 Discusión Genera 55 Bibliografía. 60 Anexo 74 2 Índice de Tablas. Tabla 1.1. Variación Mitocondrial (282 bp fragmentos de la región control DNAmt, 134 individuos) y variación de microsatélites (seis loci), 257 para Myotis vivesi a lo largo de su distribución en el Golfo de California. 14 Tabla 1.2. Matriz pareada de distancias genéticas (arriba diagonal) y distancia geográfica (bajo diagonal, Km) ente las islas del golfo de California, donde las muestras fueron colectadas a partir de los murciélagos pescadores mexicanos (Myotis vivesi) en 2003. 15 Tabla 2.1. Número de cuadrantes y áreas muestreadas en cuatro zonas de la zona sur de Isla Partida Norte, Golfo de California. 25 Tabla 2.2. Densidad de individuos adultos (media ± desviación estándar) de Myotis vivesi en cuatro zonas de refugio en Isla Partida Norte, Baja California. Entre paréntesis el número de individuos adultos estimados en cada zona. Para cada mes se brinda el valor de la prueba de comparación múltiple de media de Kruskal-Wallis (KW), el valor crítico de p es de 0.01 mediante la corrección de Bonferroni. 28 Tabla 2.3. Variación del cociente sexual (m:h) en refugios de indivuos adultos Myotis vivesi en refugios cuatro zonas de Isla Partida Norte, Baja California. El valor crítico de p es de 0.01, estimado mediante la corrección de Bonferroni. 29 Tabla 2.4. Resultados del análisis de varianza de dos vías (mes y zona) para los valores de temperatura y humedad relativa dentro de los refugios (todos los zonas combinados) y el exterior. 31 Tabla 2.5. Resultados del análisis de varianza de dos vías (mes y zona) para los valores de temperatura y humedad relativa dentro de los refugios para los cuatro zonas estudiados en isla Partida. 35 2 Índice de Figuras. Figura 1.1-Islas donde se tomaron muestras de M. vivesi. Estructura genética. 1.- Cayo. 2.-Tijera. 3.- Colorado. 4.- Santa Inés. 5.- San Rafael. 6.- Salsipuedes. 7.- Partida Norte. 8.- Estanque. 9.- Piojo. 10.- Muela. 11.- Encantado. 9 Figura 1.2. Relación entre la distancia genética y la distancia geográfica (km) entre 11 poblaciones de los murciélagos pescadores (Myotis vivesi) muestreados en el Golfo de California en el 2003. Valores r son los coeficientes de correlación de los rangos de Spearman; los valores de P fueron determinados la prueba de Mantel (1967). (a) relación para seis loci de microsatélites nucleares (257) usando la medida DLR (Paetkau et al., 1997). Una relación similar se encontró usando los valores de FST linealizados (FST/1FST; r=0.26; P=0.07). (b) relación para haplotipos mitocondriales (282 pb) de un fragmento de la región control mitocondrial usando FST linealizados. 17 Figura 2.1.- Ubicación geográfica de Isla Partida Norte, indicando las zonas donde se colocaron los data logger. Zonas: 1.- Campamento, 2.- Estero, 3.- Cardonosa, 4.- Monte, y 5.- Externo. 24 Figura 2.2. Densidad de individuos adultos de Myotis vivesi por unidad de área (m2) en cuatro zonas de Isla Partida Norte, Baja California. Los datos corresponden a censos realizados en tres meses del año 2006 (media + 1 DE). 28 Figura 2.3. Variacion mensual (media + 1 DE) de la densidad de individuos adultos de Myotis vivesi por unidad de área (m2) en Isla Partida Norte, Baja California. Los datos representan los valores obtenidos en todos los refugios combinados. 29 Figura 2.4. A. Variación mensual (media ± ES) de los valores de temperatura (0C) dentro de refugios de Myotis vivesi en Isla Partida, comparado con la temperatura ambiental. B. Valor de temperatura promedio dentro de los refugios y en el ambiente exterior. La barra de error representa la desviación estándar y la caja el error estándar de la media. 32 Figura 2.5. A. Variación mensual (media ± ES) de los valores de humedad relativa (%) dentro de refugios de Myotis vivesi en Isla Partida. B. Valor de humedad promedio dentro de los refugios y en el ambiente 2 exterior. La barra de error representa la desviación estándar y la caja el error estándar de la media. 33 Figura 2.6. Correlación entre la temperatura y humedad relativa dentro de los refugios (A) y en el exterior (B). 34 Figura 2.7. Valores promedio anual de temperatura (A) y humedad relativa (B) en refugios de Myotis vivesi ubicados en cuatro zonas del sur de Isla Partida. La barra de error representa el intervalo de confianza del 95%. 36 Figura 2.8. Variación mensual de la temperatura (A) y la humedad (B) dentro de refugios de Myotis vivesi en cuatro zonas distribuidos en la zona sur de Isla Partida. 37 Figura 3.1. Isla Partida Norte, Golfo de California México. 45 Figura 3.2.- Sonograma y orientación de los sonidos de Myotis vivesi a la hora de estar cazando, Isla Partida Norte. Se muestran tres fases de ecolocalización: fase de búsqueda, fase de acercamiento y fase terminal. 47 Figura 3.3. Comportamiento de ecolocalización de Myotis vivesi cazando sobre el mar, fase de búsqueda. 48 Figura 3.4. Comportamiento de ecolocalización de Myotis vivesi cazando sobre el mar, fase de acercamiento. 49 Figura 3.5. Comportamiento de ecolocalización de Myotis vivesi cazando sobre el mar, fase de terminal. 49 Figura 3.6. Conducta de Myotis vivesi a la hora de tomar su alimento en la jaula de vuelo. 51 2 RESUMEN Las islas del Mar de Cortez presentan un gran número de organismos nativos que son endémicos. Un ejemplo es el murciélago pescador Myotis vivesi (Vespertilionidae, Menegaux, 1901) que se distingue del resto de las especies de murciélagos porque se alimenta principalmente de crustáceos y peces marino; así como también se refugia en oquedades y debajo de las rocas. En este trabajo tratamos de contestar algunas preguntas sobre las estrategias que M. vivesi tiene para vivir y permaneces en las Islas del Golfo de California, México. La primera pregunta se relacionó con la introducción de fauna exótica que hay en las islas con la capacidad de dispersión de M. vivesi. Para responder esta pregunta se analizaron 11 poblaciones y un total de 257 individuos. Se usaron seis microsatélites de DNA los cuales dieron un total de 40 haplotipos; adicionalmente se utilizó un fragmento en 282bp del Citocromo b mitocondrial. Los resultados mostraron que con los microsatélites se detecta una débil estructura poblacional, y un modelo de aislamiento por la distancia, mientras que en los resultados de ADNmt por el contrario, se encontró una marcada estructura poblacional, aunque no hubo aislamiento por distancia, esto sugiere una dispersión diferencial entre sexos. Nuestros resultados indican que existen subpoblaciones moderadamente separadas que mantiene de medio a altos niveles de flujo genético que puede ser diferente dependiendo del sexo del murciélago. La segunda pregunta se enfocó en la selección de los refugios dentro de Isla Partida y la densidad de individuos. El estimado de la población adulta varió entre 8,291 individuos en abril a 16,117 en julio, presentando un incremento de hembras en los meses de verano y una disminución en los meses de invierno. Los valores encontrados son similares a otros reportes lo cual indica que la población se ha mantenido estable durante varios años; adicionalmente se observó que en el verano la isla es una colonia de maternidad. Dentro de los refugios de los murciélagos existieron variaciones significativas de la temperatura y la humedad en todo el año. Se observó una relación significativa de la densidad de M. vivesi dentro de los refugios con la temperatura y no así con la humedad relativa. Esto nos podría indicar que la temperatura es uno de los factores importantes en la elección de un refugio. Con relación a la tercera pregunta, se describe la manera en que M. vivesi localiza y toma su alimento en el mar. Se asumía una conducta a típica dado que la alimentación de fuentes marinas es rara en las especies de murciélagos.