Reward- and Attention-Related Determinants of Color Selection in Human Visual Cortex Dissertation zur Erlangung des akademischen Grades doctor rerum naturalium (Dr. rer. nat.) genehmigt durch die Fakultät für Naturwissenschaften der Otto-von-Guericke-Universität Magdeburg von Dipl.-Biol. Antje Buschschulte geb. am 27.12.1978 in Berlin Gutachter: Prof. Dr. med. Jens-Max Hopf Prof. Dr. Matthias Müller eingereicht am: 12.01.2015 verteidigt am: 26.05.2015 Zusammenfassung Belohnung ist eine der größten Einflussgrößen für Verhalten bei Tieren und Menschen. Viele Publikationen haben bereits einen Einfluss von Belohnung auf die visuelle Wahrnehmung sogar auf frühen Stufen sensorischer Verarbeitung dokumentiert. Selektive Aufmerksamkeit versetzt Individuen in die Lage, wichtige Information aus einer Flut von visuellen Reizen zu extrahieren. Sie spielt insbesondere bei visueller Suche eine große Rolle, indem sie ermöglicht, Stimulus- Eigenschaften (Englisch “features”) des gesuchten Ziels bevorzugt zu verarbeiten. Diese bevorzugte Verarbeitung von attendierten Features schlägt sich in Amplitudenerhöhungen der neuromagnetischen Hirnaktivität nieder. Features, welche mit Belohnung assoziiert werden, scheinen eine ähnliche bevorzugte neuronale Verarbeitung hervorzurufen. Maunsell (2004) weist jedoch darauf hin, dass solche belohnungsspezifischen Effekte insbesondere in Tierversuchen nicht korrekt interpretiert worden sein könnten, da die experimentellen Bedingungen hier typischerweise keine Trennung von Belohnungsreiz und attendiertem Zielreiz zulassen (d.h. der attendierte Stimulus ist der, für den es auch die Belohnung gibt). Um die frühe visuelle Verarbeitung von belohnungs-assoziierten Features untersuchen zu können, wurden im Versuchsaufbau dieser Arbeit Ziel- und Belohnungsreiz operational getrennt. Menschliche Probanden suchten in einem visuellen Experiment auf der Basis einer definierten Farbe (Zielfarbe) nach einem zweifach kolorierten Zielobjekt. Belohnt wurde diese Suche, wenn das Suchziel die Zielfarbe in Kombination mit einer Belohnung-definierenden Farbe (Belohnungsfarbe) aufwies. Die Mehrheit der Durchgänge wurde jedoch nicht belohnt, und das Auftreten der Belohnungsfarbe in Distraktorobjekten war für die Aufgabe vollkommen irrelevant. In visuellen Suchexperimenten dieser Art entwickeln Probanden eine „Aufmerksamkeitsgrundeinstellung“ (attentional set) für die Aufgabe und die Farbeigenschaft. I Die Arbeit untersucht im Speziellen, ob und wie die Hirnantwort zu irrelevanten Farbstimuli (Distraktoren) von der Farbrelevanz (aufmerksamkeits-, belohnungs- relevant, komplett irrelevant) abhängt. Die Prädiktionen der Arbeit orientieren sich an der einflussreichen Theorie der kontingenten attentionalen Orientierung (contingent involuntary orienting, siehe Folk et al., 1992), welche postuliert, dass ein Distraktor unwillentlich mehr Aufmerksamkeit auf sich zieht, wenn er Eigenschaften des Zielreizes teilt. In Experiment 1 und 2 wurden aufmersamkeitsanziehende Distraktoren (hier „Probes“ genannt) zwischen den Suchaufgaben präsentiert, d.h. zu einem komplett aufgabenirrelevanten Zeitpunkt der Experimente. Die von der “Zielfarbe” ausgelöste Aufmerksamkeitsorientierung war in den Experimenten dieser Arbeit eindeutig nachzuweisen. D.h. zwischen 180 und 280 ms nach der Präsentation des Probes löste die Zielfarbe des Zielreizes im Vergleich zur “Referenzfarbe” eine erhöhte elektromagnetische Aktivierung im ventralen extrastriären Kortex aus. Für die Belohnungsfarbe wurde solch eine Aktivierung nicht gefunden. Selbst nach Erhöhung der Belohnung auf das Doppelte (10 Cent) im zweiten Experiment, war keine bevorzugte Verarbeitung der Probes nachzuweisen. Allerdings kam es hier zu einer verminderten extrastriären Antwort zwischen 220 und 250 ms. Interessanterweise zeigte sich, dass der Grad der Verminderung der extrastriären Antwort mit der zuvor (160-180 ms) erhöhten Aktivität im dorsalen anterioren cingulären Kortex (dACC) korrelierte. Letztere Beobachtung spricht dabei für eine aktive Suppression der belohnungs-abhängigen Farbantwort im extrastriären Kortex, die unter strategischer Kontrolle von dorsomedialen frontalen Hirnstrukturen erfolgt. Eine ähnliche strategische Suppression der belohnungsabhängigen extrastriären Antwort zeigte sich bei der Analyse der Hirnantwort, die während Diskrimination des Suchzieles ausgelöst wurde. Bei moderater Belohnungshöhe lösten Distraktoren mit der Belohnungsfarbe, eine erhöhte Antwort im kontralateralen extrastriären Kortex aus. Unter Bedingungen von erhöhter Belohnungserwartung (Experiment 2) war die gesteigerte Antwort jedoch nicht mehr nachzuweisen. II Experiment 3 erlaubte mit einem modifizierten Paradigma (fixer Fokus der Aufmerksamkeit) die Analyse der Hirnantwort von Distraktoren mit der Ziel- oder Belohnungsfarbe, sowie deren Kombination während Diskrimination des Suchzieles. Unter diesen Bedingungen lösten Ziel- und Belohnungsfarbe ähnliche Antworten in überlappenden extrastriären Arealen aus, wobei die Amplitude der Antworten additiv war. D.h. die Höhe der Antwort auf die kombinierte Präsentation der Ziel- und Belohnungsfarbe glich nahezu perfekt der Summe der separaten Antworten auf die Ziel- und Belohnungsfarbe. Zusammenfassend lässt sich sagen, dass sich Belohnung und Aufmerksamkeit beide durch denselben Mechanismus visueller Selektion im visuellen Kortex zu manifestieren scheinen, wohingegen dieser jedoch von hierarchisch höher gelegenen (frontalen) Hirnarealen durch Belohnung und Aufmerksamkeit unabhängig moduliert wird. So können belohnungsbezogene Merkmale im Sinne effektiver Verhaltensadaptation unterdrückt werden, während gleichzeitig die Repräsentation aufgaben-relevanter Merkmale gesteigert wird. III Summary Reward is a major driving force of human behavior. So far, however, there have been only a few attempts to investigate the influence of reward on perception at elementary levels of feature processing. In particular the question whether reward- based modulations represent an effect that is independent of the effects of attention, or whether both refer to the same modulation is currently debated (cf. Maunsell, 2004). To address this issue effectively, it is important to avoid confounding top-down settings defining task-relevance with those defining reward-relevance. In the experiments reported here we aimed at a dissociation of the target’s definition (attention to color) from reward-relevance (color associated with reward). To analyze the effect of reward and attention I compared the neuromagnetic brain responses to task-irrelevant color probes drawn in the target- and reward-color. I observed an enhanced activity between 180 and 280 ms in ventral extrastriate cortex for the target but not for the reward-color (Experiment 1). Doubling the reward prospect (Experiment 2) caused a response-attenuation for the reward-color (220-250 ms). Notably, the degree of attenuation was found to correlate with the latency of a prior activity enhancement (160-180 ms) in dorsal anterior cingulate cortex, suggesting that the neural attenuation of the reward-color reflects active top- down suppression. A further analysis of the response to task-relevant search arrays supports this interpretation. The reward-color presented in search distractors produced a relative response enhancement in Experiment 1, but this was eliminated when doubling the reward prospect in Experiment 2. A third experiment aimed at analyzing the response enhancement under moderate reward expectations in more detail. Here a modified experimental setup was used to allow for a direct comparison of the brain response to the reward- and target-color outside the focus of attention. We observed comparable modulations in overlapping areas of the ventral extrastriate cortex. The response to the reward-color was delayed but otherwise roughly identical to the early modulation underlying target feature selection. The latter effect has been shown to reflect the feature template- matching phase of global feature-based attention (Bartsch et al. 2014). Importantly, independent of their relative time-course, the modulations to the target- and reward- color added up to match the response size of their combined presentation. The present results suggest that reward and attention recruit the same visual global feature selection mechanisms in extrastriate cortex, but that they are under top-down control from independent sources. The brain may not be able to entirely “ignore” reward information but it may be effective in eliminating its distracting effect via top- down suppression. IV Table of Content 1 Introduction 1 1.1 Reward and Attention ........................................................................................ 1 1.2 Functional Anatomy of the Visual System ......................................................... 4 1.3 Reference Frame of Selective Attention ........................................................... 8 1.3.1 Spatial Selection ..................................................................................... 9 1.3.1.1 Electrophysiological Evidence ................................................... 10 1.3.2 Feature-based Selection ...................................................................... 13 1.3.2.1 Electrophysiological Evidence ................................................... 14 1.3.3 Object-based Selection ........................................................................ 16 1.3.3.1 Electrophysiological Evidence ................................................... 17 1.4 Contingent Attentional