UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS Instituto de Biologia Tamilie Carvalho “Distribuição histórica de Batrachochytrium dendrobatidis no Brasil” “Historical distribution of Batrachochytrium dendrobatidis in Brazil” Campinas 2016 Tamilie Carvalho “Distribuição histórica de Batrachochytrium dendrobatidis no Brasil” “Historical distribution of Batrachochytrium dendrobatidis in Brazil” Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Esta- dual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do título de Mestra em Ecologia Dissertation presented to the Instituto de Biologia of the Univer- sity of Campinas in partial fulfill- ment of the requirements for the Master degree in Ecology Orientador: PROF. DR. LUÍS FELIPE DE TOLEDO RAMOS PEREIRA ESTE EXEMPLAR CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA DISSERTAÇÃO DEFENDIDA PELA ALUNA TAMILIE CARVALHO E ORIENTADA PELO PROF. DR. LUÍS FELIPE DE TOLEDO RAMOS PEREIRA. Campinas 2016 Agência(s) de fomento e nº(s) de processo(s): CAPES; FAPESP, 2014/23388-7 Ficha catalográfica Universidade Estadual de Campinas Biblioteca do Instituto de Biologia Mara Janaina de Oliveira - CRB 8/6972 Carvalho, Tamilie, 1989- C253d CarDistribuição histórica de Batrachochytrium dendrobatidis no Brasil / Tamilie Carvalho. – Campinas, SP : [s.n.], 2016. CarOrientador: Luís Felipe de Toledo Ramos Pereira. CarDissertação (mestrado) – Universidade Estadual de Campinas, Instituto de Biologia. Car1. Batrachochytrium dendrobatidis. 2. Declínio de anfíbios. 3. Epidemiologia. 4. Relação hospedeiro-parasito. I. Toledo, Luís Felipe,1979-. II. Universidade Estadual de Campinas. Instituto de Biologia. III. Título. Informações para Biblioteca Digital Título em outro idioma: Historical distribution of Batrachochytrium dendrobatidis in Brazil Palavras-chave em inglês: Batrachochytrium dendrobatidis Amphibian declines Epidemiology Host-parasite relationships Área de concentração: Ecologia Titulação: Mestra em Ecologia Banca examinadora: Luís Felipe de Toledo Ramos Pereira [Orientador] Fernando Rodrigues da Silva Delio Pontes Baeta da Costa Data de defesa: 18-07-2016 Programa de Pós-Graduação: Ecologia Powered by TCPDF (www.tcpdf.org) Campinas, 18 de Julho de 2016 Comissão Examinadora Prof. Dr. Luís Felipe de Toledo Ramos Pereira Prof. Dr. Fernando Rodrigues da Silva Prof. Dr. Delio Pontes Baeta da Costa Profa. Dra. Luciana Bolsoni Lourenço Prof. Dr. André Victor Lucci Freitas Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se en- contra no processo de vida acadêmica do aluno. Este trabalho é dedicado a minha família, pelo incentivo, apoio, ensinamentos e amor a mim dedicados. Agradecimentos Ao meu orientador Prof. Dr. Luís Felipe Toledo, pelo qual tenho grande admira- ção como pessoa e como profissional, por aceitar me orientar, por toda a ajuda, conver- sas e amizade, sem o qual este trabalho não aconteceria. Ao C. Guilherme Becker, pela imensa ajuda neste trabalho, atenção e ensina- mentos. A toda família do LaHNAB, fonoteca e Unicamp, com um agradecimento espe- cial aos meus queridos Carolina Lambertini, Carlos Henrique LN Almeida, Luiz Fer- nando M de Lima, Joice Ruggeri Gomes, Camila Z Torres, Anat Belasen, Pedro Peres, Pedro Joaquim Bergamo, Verônica Bernardino, Meghi Nogueira de Souza, Leandro Tacioli e Javier Ibarra Isassi, por todas as conversas, companheirismo e carinho, que me ajudam a seguir em frente. Às minhas grandes amigas Lígia Dominiquini, Lívia Tibério, Fernanda Oliveira de Souza, Flávia Gimenez de Fávari, Nayara Vanti e ao Thiago de Oliveira Pires. Não conseguiria expressar todos os motivos de agradecimentos, gratidão por existirem na minha vida, vocês são uma das melhores partes de mim. A Natalia Bergamo de Sá, uma grande companheira que em anos nunca mediu esforços em me ajudar, dedicando seu carinho, apoio e atenção a mim e a minha família. Espero poder retribuir ao menos um pouco o bem que você nos faz. A minha família, Silvana C Carvalho Rossi, Sandro Rossi, Aparecida LR Carva- lho, Thiago D Carvalho, Agnaldo J Carvalho e Manoel R Carvalho, por me darem a vida, amor, carinho, compreensão e educação. Vocês são meu norte, minha base e meu orgulho. Amores de sempre e para sempre. Ao Programa de Pós Graduação em Ecologia da Unicamp. Ao Fundo de Apoio ao Ensino, à Pesquisa e Extensão e a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – PROEX, pelo financiamento deste trabalho através da concessão de bolsas de estudos. A Deus. Gratidão Resumo Os anfíbios são o grupo de vertebrados mais ameaçados em todo o mundo. As principais ameaças ao grupo são a perda de habitat e a quitridiomicose, uma doença infecciosa emergente causada pelo fungo Batrachochytrium dendrobatidis (Bd). O fun- go se distribui por todos os continentes do mundo levando populações de anfíbios ao declínio ou extinção, e no Brasil sua distribuição é pouco compreendida. Muitos declí- nios foram registrados no sudeste do Brasil, principalmente nas décadas de 1970 e 1980, e as causas para esses declínios permanecem pouco esclarecidas. Em nosso trabalho analisamos aparatos bucais de mais de 30 mil girinos de todo o Brasil preservados em museus. Com isso, fomos capazes de identificar a distribuição do Bd em todo o territó- rio nacional e correlacionar positivamente o aumento da prevalência da quitridiomicose com os declínios registrados na Mata Atlântica. Palavras Chave: Batrachochytrium dendrobatidis; declínios de anfíbios; epidemiolo- gia espacial; dinâmica patógeno-hospedeiro Abstract Amphibians are the most threatened group of vertebrates in the world. The main threats to the group are habitat loss and chytridiomycosis, an emerging infectious dis- ease caused by the fungus Batrachochytrium (Bd). The fungus is spread over all conti- nents of the world leading amphibian populations to decline or extinction, and in Brazil its distribution is poorly understood. Many declines were recorded in southeastern Bra- zil, mainly in the 70’s and 80’s, and the causes for these declines remain unclear. In our work we analyze buccal apparatus of more than 30 thousand tadpoles from all over Bra- zil preserved in museums. Thus, we were able to identify the distribution of Bd throughout the country and positively correlate the increased prevalence of chytrid with the declines recorded in the Atlantic Forest. Keywords: Batrachochytrium dendrobatidis; amphibian declines; spatial epidemiolo- gy; host-pathogen dynamics Sumário Introdução Geral ........................................................................................ 11 Capítulo I: Historical Amphibian Declines in Brazil Linked to Chytridiomycosis .. 14 Introduction ..................................................................................... 16 Methods ........................................................................................... 18 Results ............................................................................................. 22 Discussion ....................................................................................... 23 Considerações Finais ................................................................................. 48 Referências ................................................................................................ 49 11 Introdução Geral As causas do declínio ou extinção de diversas espécies animais ainda permane- cem desconhecidas (Stuart et al. 2004). Isto é particularmente importante no caso dos anfíbios, que é o grupo de vertebrados mais ameaçado (Stuart et al. 2004; Hoffmann et al. 2010; Monastersky 2014), sendo atualmente pelo menos 228 espécies desaparecidas (Moore & Lewis 2012), e há previsão de que mais 7% dos anfíbios sejam extintos no próximo século (Alroy 2015). Sem dúvidas, a principal causa dos declínios dos anfíbios são as alterações da paisagem (correspondendo a cerca de 42%), mas 48% dos declínios ocorreram por causas enigmáticas (Stuart et al. 2004). Assim, diversas hipóteses foram levantadas sobre as causas dos declínios e extinções dos anfíbios no mundo, como mu- danças no uso do solo, mudanças climáticas, contaminantes ambientais, introdução de espécies invasoras, uso comercial de animais e doenças infecciosas emergentes (EDIs) (Young et al. 2001; Collins et al. 2003; Young et al. 2005; Becker et al. 2007; Collins et al. 2010; Alroy 2015), podendo essas agirem sozinhas ou em sinergia (Hayes et al. 2010; Hof et al. 2011; Altizer et al. 2013). Entender as causas é fundamental pra cons- trução de planos de ação para conservação (Silvano & Segalla 2005; Verdade et al. 2012), já que os anfíbios são apontados como bioindicadores de qualidade ambiental, apresentam fundamental papel em redes tróficas, controle de pragas e são fonte de fár- macos (Oza 1990; Camargo 2005, Pukala et al. 2006; Raghavendra et al. 2008; Toledo 2009). Se no mundo a conservação dos anfíbios é necessária, no Brasil, a situação é a- inda mais alarmante, por este ser o país detentor da maior riqueza de anfíbios do mundo (Segalla et al. 2014), correspondendo à cerca de 14% da riqueza global (Frost 2016). Dentre os biomas brasileiros, a Mata Atlântica se destaca por ser um dos hotspots de biodiversidade do mundo (Myers 2003), em especial de anfíbios (Haddad et al. 2013), 12 contendo 92% das espécies nacionais ameaçadas (DOU 2014) e quase todos os registros de declínios populacionais ou extinções do país (Heyer et al. 1988; Weygoldt 1989; Eterovick et al. 2005). Tais declínios no sudeste do Brasil foram atribuídas a razões climáticas, como a poluição e severas geadas (Heyer et al. 1988), fogo e perda de habi- tat