UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PARASITOLOGIA INTERAÇÕES TAXONÔMICAS ENTRE PARASITOS E MORCEGOS DE ALGUNS MUNICÍPIOS DO ESTADO DE MINAS GERAIS. ÉRICA MUNHOZ DE MELLO BELO HORIZONTE ÉRICA MUNHOZ DE MELLO INTERAÇÕES TAXONÔMICAS ENTRE PARASITOS E MORCEGOS DE ALGUNS MUNICÍPIOS DO ESTADO DE MINAS GERAIS. Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Parasitologia do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais, como requisito parcial à obtenção do título de Doutora em Parasitolog ia. Área de concentração: Helmintologia Orientação: Dra. Élida Mara Leite Rabelo/UFMG Co -Orientação: Dr. Reinaldo José da Silva/UNESP BELO HORIZONTE 2017 À minha família e aos meus amigos pelo apoio e compreensão. À todos os meus mestres pelos incentivos e contribuições na minha formação. AGRADECIMENTOS À minha orientadora, Élida Mara Leite Rabelo, que desde sempre me incentivou, confiou na minha capacidade, me deu total liberdade para desenvolver a tese e foi muito participativa ao longo de todo o processo. Muito obrigada por todos os ensinamentos, toda ajuda e todo o apoio de amiga, as vezes de mãe. Te ter como orientadora foi uma honra e eternamente serei grata por isso. Ao meu co-orientador, Reinaldo José da Silva, que mesmo de longe, sempre esteve presente ao longo de todo o doutorado. Muito obrigada pelos ensinamentos, pelo seu esforço em me ajudar ao máximo nas minhas visitas relâmpagos à Botucatu, e pela confiança no meu trabalho. Sempre será um privilégio trabalhar com você. Às bancas da qualificação e da defesa final por todas as sugestões, muito obrigada. Todas as sugestões foram por mim recebidas com a certeza de que elas tinham o objetivo de melhorar a qualidade da tese. À toda equipe do Laboratório de Parasitologia Molecular (LPM) pela ajuda com os experimentos, ensinamentos e coleguismo. Meus agradecimentos especiais para a Nayara Mendes e o Fernando Furtado: sem o precioso trabalho e a colaboração de vocês, eu não teria conseguido desenvolver praticamente nada dos experimentos de biologia molecular. Muitíssimo obrigada! À toda equipe do Laboratório de Parasitologia de Animais Silvestres (LAPAS) em Botucatu por me receberem sempre de forma muito aberta e carismática. Obrigada por toda a ajuda! Ao Laboratório de Helmintologia Veterinária (LHV) pela disponibilidade de materiais, espaço e equipamentos para a realização das necrópsias e identificação morfológica dos helmintos. Meu agradecimento mais que especial ao Hudson Andrade, que sempre me ajudou e incentivou. Muito obrigada por todos os conselhos, ajuda e amizade. Meu agradecimento especial também à Lara Ribeiro por toda ajuda e bons momentos vividos. Ao Centro de Controle de Zoonoses (CCZ) e ao Laboratório de Zoonoses (LZOON) do município de Belo Horizonte pela parceria e pelo fornecimento das carcaças dos animais. Em especial, meus mais profundos agradecimentos à equipe de Veterinários do CCZ (Adamastor Bussootti, Aline Bezerra, Daniella Carla, Daniel Rush, Guilherme Oliveira, Gustavo Raposo e Lívia Ferreira), à equipe do Laboratório de Quirópteros do CCZ (Andréia Signorini, Phillip Signorini e Maria dos Anjos), à equipe do Laboratório de Raiva do LZOON (Marlise Costa, Simone Agostinho, Francisco Elias e Alessandra Crispim), à Leila Alves, à Maria do Carmo e à Silvana Tecles. Muito obrigada por todo o apoio e torcida. À Camila Teixeira e à Betânia Drumond por todos os incentivos. Muito obrigada por todo o suporte e colaborações, que sei que serão ainda maiores a partir de agora. À Narcisa Brant e Mariana Brandão pelas colaborações. Muito obrigada. Ao Pedro Fonseca de Vasconcelos e ao Daniel de Avelar pela identificação dos ectoparasitos. Muito obrigada pela colaboração e interesse. Ao Hudson Alves Pinto pela identificação dos platelmintos e todas as outras colaborações. Obrigada também por todos as trocas de ideias e todos os conselhos e incentivos. À minha mãe e meus irmãos pelo eterno apoio incondicional, por todo o suporte emocional, carinho e pela compreensão das minhas ausências. Amo vocês! À minha eterna Turma do Pepino sempre pelos bons momentos vividos. Vocês são inigualáveis! Meu agradecimento especial à Julia Gatti, Luciana Lima, Luciana Laranjo, Bruna Soares, Thaísa Fonseca e Thais Almeida. Obrigada por todo carinho. Meu agradecimento especial também ao Alan Lane de Melo, pelo o qual possuo grande estima e admiração. Obrigada por todo apoio e todos os conselhos. Pepinos forever! Aos meus amigos e colegas por todos incentivos e, principalmente, por todos os conselhos e consolos nos momentos mais difíceis. Meu agradecimento especial aos irmãos que a vida me presenteou: Julianne Azevedo, Flávia Nascentes, Bruna Silvestre, Fernanda Magno, Leopoldo Machado, Rafael Sete, Pedro Gazzinelli, João Cunha, Alexandre Acipreste e Luisa de Souza. Vocês tornaram a minha caminhada mais leve e tornam a minha vida mais alegre diariamente. Amo vocês! Ao Felipe Torres Leite por todo o apoio e torcida. Você foi uma pessoa fundamental para mim durante parte do processo de elaboração deste trabalho. Obrigada. A todos os pesquisadores, de várias partes do mundo, que me enviaram referências bibliográficas. Vocês facilitaram e baratearam muito os custos financeiros das minhas revisões bibliográficas. Meu agradecimento especial à Ana Paula Martins Oliveira, funcionária da Biblioteca Central e responsável pelas solicitações do COMUT. Mais uma vez, obrigada por toda sua simpatia, seu esforço na busca dos trabalhos e ajuda com a redução de custos. À minha professora de inglês, Daniella Ferreira, por toda torcida, compreensão, paciência e ajuda com as traduções de e-mails e artigos. Você tornou meu aprendizado mais leve e muito divertido! Muito obrigada. Ao Fernando Perini, em nome do Centro de Coleções Taxonômicas do Departamento de Mastozoologia da UFMG, e ao Gustavo Graciolli, em nome da Coleção Zoológica da UFMS, por receberem parte das minhas amostras para tombamento em coleção biológica. Obrigada pela colaboração. Ao Departamento de Parasitologia da UFMG pela a oportunidade. A todos aqueles que direta ou indiretamente contribuíram para a elaboração deste trabalho, torceram pela minha conquista e me apoiaram nos momentos mais difíceis. Muito obrigada! “What we know is a drop, what we don't know is an ocean.” (Isaac Newton) RESUMO Morcegos são hospedeiros de um elevado número de endo e ectoparasitos, porém o parasitismo nesses animais ainda é um campo pouco estudado. O objetivo deste trabalho foi identificar morfologicamente as espécies de helmintos e ectoparasitos, avaliar a presença de DNA de hemoparasitos e identificar molecularmente algumas espécies de helmintos de morcegos do Estado de Minas Gerais. Foram necropsiados 319 morcegos de 33 espécies recebidos pelo Centro de Controle de Zoonoses do município de Belo Horizonte, no período de janeiro de 2013 a março de 2016, sendo: 208 Molossidae, 66 Phyllostomidae, 43 Vespertilionidae e 2 Emballonuridae. Do total de animais, 65 (20,3%) morcegos apresentaram helmintos. O hospedeiro mais frequentemente parasitado foi Eumops glaucinus. O parasitismo nas fêmeas (60%) foi maior do que nos machos (40%) e 100% dos hospedeiros parasitados eram adultos. Foram recuperados 341 espécimes de parasitos: 94 Rictulariidae, 4 Spiruridae, 41 Onchocercidae, 19 Molineidae, 55 Capillariidae (Nematoda), 20 Lecithodendriidae, 49 Anenterotrematidae, 50 Urotrematidae (Trematoda) e 17 Hymenolepididae (Cestoda), além de 4 larvas de nematódeos não identificados e 11 espécimes de trematódeos não identificados devido à baixa qualidade dos espécimes. O parasitismo por mais de uma espécie de helminto foi verificado em 21 hospedeiros. O helminto mais prevalente foi Pterygodermatites (Paucipectines) sp. Do total de 2093 espécimes de morcegos examinados para ectoparasitos, apenas 94 (4,5%) apresentaram parasitos, sendo recuperado um total de 260 espécimes: 28 Spinturnicidae, 122 Macronyssidae, 12 Trombiculidae (Acari, Mesostigmata), um Argasidae (Acari, Ixodida), quatro Polyctenidae (Insecta, Hemiptera), um Pulicidae (Insecta, Siphonaptera) e 91 Streblidae (Insecta, Diptera). O município que apresentou o maior número de hospedeiros parasitados foi Belo Horizonte. Os morcegos foram mais frequentemente parasitados por streblídeos e ácaros macronissídeos, com 51 e 25 hospedeiros infectados, respectivamente. Dentre as moscas, Paratrichobius longicrus foi a espécie mais prevalente, encontrada em 73,5% (37/51) dos hospedeiros parasitados por espécimes da família Streblidae. Dentre as famílias de ácaros e carrapatos, o macronissídeo Chiroptonyssus venezolanus foi a espécie mais prevalente, encontrada em 44% (11/25) dos hospedeiros parasitados pela subclasse Acari. As fêmeas de morcegos apresentaram mais ectoparasitos (68,6%) do que os machos (31,4%), assim como o parasitismo foi maior em adultos (87,2%) do que em relação aos filhotes (7,7%) e indivíduos jovens (5,1%). O parasitismo por mais de uma espécie de ectoparasito foi verificado em 10 hospedeiros. Com relação aos hemoparasitos, resultados preliminares mostraram 13 morcegos positivos para Trypanosomatidae e 47 para Piroplasmida, sendo duas amostras positivas para ambos. Dentre as amostras sequenciadas dos piroplasmídeos, 3 amostras foram identificadas com Babesia sp. e 15 como Theileria sp. O sequenciamento destas apresentou alta similaridade à Babesia bigemina e ao grupo Theileria orientalis/Theileria buffeli, respectivamente. Este trabalho contribui para um levantamento epidemiológico de espécies parasitas de morcegos com comportamento