Aus dem Institut fur¨ Robotik und Kognitive Systeme der Universitat¨ zu Lubeck¨ Direktor: Prof. Dr.-Ing. Achim Schweikard Centre-Surround Suppression: Computational &odelling and Neural and Perceptual #orrelates in Humans Inauguraldissertation zur Erlangung der Doktorwurde¨ der Universitat¨ zu Lubeck¨ * Aus der Sektion Informatik/Technik * -orgelegt von #hristop! Metzner geboren in Rodalben, Rheinland-Pfalz (Deutschland) Lubeck¨ 1234 1. Berichterstatter: Prof. Dr.-Ing. Achim Schweikard 2. Berichterstatter: Prof. Dr. rer. nat. Ulrich Hofmann ,ag der mundlichen¨ Prufung:¨ 14.04.2014 Zum Druck genehmigt.Lubeck,¨ den 22.04.2234 1. Zusammenfassung Ein wichtiges Problem der sensorischen Informationsverarbeitung im allgemeinen und der visuellen Informationsverarbeitung im speziellen, ist die Frage, "ie sich das Gehirn an drastisch sich verandernde¨ außere¨ Bedingungen anpasst. Folgerichtig spielt die Un- tersuchung der. der Kontextintegration zugrunde liegenden Mechanismen eine wichtige Rolle bei der Erforschung der sensorischen Systeme der Saugetiere.¨ In dieser Arbeit wurde das Problem der Kontextintegration im visuellen System auf zwei komplementaren¨ Ebe- nen behandelt: der neuronalen und der $erzeptuellen. Auf der neuronalen Ebene wurde ein detailliertes, biologisch inspiriertes neuronales Netzwerkmode%% der )ingangsschicht des primaren¨ visuellen Kortex entwickelt und im plementiert. Dieses Modell wurde anhand von anatomischen und elektro-physiologischen Daten erstellt und umfangreich mittels Daten experimenteller ,ierstudien validiert. Es zeigte ’centre-surround suppression’, eine bestimmte Form der Kontextintegration im visuellen System. in guter Ubereinstimmung¨ elektro-physiologischen und psychophysis chen Experimenten. Das Modell wurde dazu benutzt, die der ’centre-surround suppres- sion’ zugrunde liegenden Mechanismen zu untersuchen und es konnte gezeigt werden, dass die lokale, laterale Inhibition maßgeblich zur ’centre-surround suppression’ beitragt.¨ Das Modell unterstutzt¨ die Theorie, dass ;centre-surround suppression’ moglicherweise¨ ausreichend durch lokale, laterale Inhibition erklart¨ werden kann. Obwohl es nicht im Fokus dieser Arbeit lag. ermoglichte¨ das Modell außerdem eine Erforschung der Mecha- nismen, die den klassischen Eigenschaften der rezeptiven Felder zugrunde liegen. Auch hier konnte ein maßgeblicher Einfluss lokaler. %ateraler Inhibition nachgewiesen werden. Auf der perzeptuellen )bene wurde die ’centre-surround suppression’ und ihre neuro- chemischen und neuronalen Korrelate in einer Studie untersucht, die $sychophysische Messungen, Magnetresonanzspektroskopie und funktionelle &agnetresonanztomogra- phie umfasste. 6usatzlich¨ zu den gesunden Probanden wurden in dieser Studie auch Patienten mit Schizophrenie untersucht, da bei diesen Defizite in der Kontextintegration und speziell in der ’centre-surround suppression’ bekannt sind. Die Studie konnte eine signifikant reduzierte ’centre-surround suppression’, wie sie in vorangegangen Studi- en fur¨ Untergruppen von Patienten nachgewiesen wurden, in der !eterogenen Patien- ? Zusammenfassung tengruppe nicht bestatigen,¨ obwohl sowohl signifikant reduzierte 8ABA (ein wichitger inhibitorischer 'eurotransmitter) Konzentrationen als auch BOLD Aktivierungen gefun- den wurden. Daruber¨ hinaus wurden, entgegen vorangegangener Befunde, keinerlei Ko- rrelationen zwischen ’centre-surround suppression’, Neurotransmitter-Konzentrationen und BOLD Aktivierungen gefunden, "as darauf schließen %asst,¨ dass die perzeptuelle ’centre-surround suppression’ auf komplexere @eise von den lokalen, neuronalen Schalt- kreisen abhangt,¨ als bisher angenommen. Die Modellierungsresultate und die experimentellen Ergebnisse dieser Arbeit tragen zu einem besseren -erstandnis¨ der ’centre-surround suppression’ bei. Daruber¨ hinaus bietet diese Arbeit eine exzellente Basis fur¨ die modellbasierte )rforschung aller Aspekte der klassischen und nicht-klassischen )igenschaften rezeptiver Felder. A 2. Abstract One major issue in sensory information processing and, particularly. in visual informa- tion processing is the Cuestion of how the brain adapts to drastically differing externa% conditions. Consequently. the exploration of the mechanisms of context or surround in tegration plays a key role in the quest for an eventual understanding of mammalian sen sory systems. In this "ork, the problem of context integration in the visual system was approached on two complementary scales: the neural, microcircuit scale and the percep tual scale. On the neural, microcircuit scale, a detailed, biologically inspired, neural network model of the input layer of the primary visua% cortex was designed and implemented. The model was based on anatomical and electrophysiological data, and was extensively validated against experimental animal studies. It showed centre-surround suppression, a particular form of context integration in the visual system, "ell in accordance with electrophysiological and psychophysical experiments. The model "as used to explore the mechanisms underlying centre-surround suppression and could identify short-range, lateral inhibition as a factor crucially contributing to centre-surround suppression. There- fore, the model supported the theory that centre-surround suppression might be suf> ciently explained in terms of local, lateral inhibition. Although not of primary interest, the model also enabled an exploration of the mechanisms underlying classical receptive field properties, that is. basic response $roperties of neurons in the $rimary visual cor tex. Again, local, latera% inhibition was identified as a major factor contributing to these phenomena. On the perceptual scale. centre-surround suppression and its neurochemical and neu- ral correlates were investigated in a study combining psychophysical measurements, magnetic resonance spectroscopy and functional magnetic resonance imaging. Partici pants in the study not only included healthy subjects, but also patients suffering from schizophrenia, because of their known deficits in context integration and, particularly. centre-surround suppression. The study found that reduced centre-surround suppres- sion in schizophrenic patients, previously demonstrated for certain subgroups of pa tients, did not generalise to a heterogeneous patient group, althoug! significantly re D Abstract duced GABA (an important inhibitory neurotransmitter) levels and BOLD activations were found for the patient group. Furthermore, for both groups, previously established correlations between centre-surround suppression, neurotransmitter levels and BOLD activations could not be replicated, suggesting a more complex dependence of perceptua% centre-surround suppression on the underlying neural circuits than $reviously thought. The model and experimental results presented in this work contribute to a better un- derstanding of centre-surround suppression. 7urthermore, this work provides an exce% lent basis for a model-based investigation of all aspects of classical and extra-classica% receptive field $henomena. E Contents 1. Zusammenfassung 5 2. Abstract 7 3. Introduction and Motivation 1 3.1. Purpose of this @ork . .............. 3 3.2. Scientific Motivation . .............. ......F 3.3. Structure of this @ork . .............. .....D 4. Computational Foundations 4.1. Electrical Properties of Neurons . .............. ......G 4.2. Computational Units . .............. 3F 4.2.1. Firing-Rate &odels . .............. 3F 4.2.2. Integrate-and-Fire Neurons . .............. 34 4.2.3. Hodgkin-Huxley ,ype Neurons . .............. 3D 4.2.4. Multi-Compartment Neuron Models . .............. 3E 4.2.5. Comparison and Evaluation . .............. 3G 4.3. Modelling Networks . .............. 13 4.3.1. Connections in Rate-Based Models . .............. 13 4.3.2. Connections in Spiking Models . .............. 11 4.4. Implementation and Efficiency . .............. 1F 4.4.1. Numerical Solutions to Coupled Differential Equations . 1F 4.4.2. Neural Simulators . .............. 1A 5. Theories of Computation in the Primar$ Visual Corte& 27 5.1. Classical Receptive Field Properties . .............. 1D 5.2. Neural Centre-Surround Suppression . .............. F1 6. A Computational Model of the Primar$ %isual Corte& 37 6.1. Introduction . .............. .............. FD G Contents 6.2. Methods . .............. .............. FE 6.2.1. A Detailed &ulti-Compartment Neura% Network Mode% of the Pri- mary -isual Corte: . .............. ............FE 6.2.2. Single Neurons -alidation I . .............. 4D 6.2.3. Classical Receptive Field Properties of Network Model Neurons -alidation II . .............. ............ 4E 6.2.4. Neural Centre-Surround Suppression .............. ?F 6.2.5. Mechanisms of Emergent Classical Receptive Field Properties . ?D 6.2.6. The Role of Recurrent Inhibition in Classical Receptive 7ield Prop- erties and Centre-Surround Suppression . ............?E 6.3. Results . .............. .............. ?G 6.3.1. Single Neurons -alidation I . .............. ?G 6.3.2. Classical Receptive Field Properties of Network Model Neurons -alidation II . .............. ............A1 6.3.3. Neural Centre-Surround Suppression .............. D? 6.3.4. Mechanisms of Emergent Classical Receptive Field Properties . DE 6.3.5. The Role of Recurrent Inhibition in Classical Receptive 7ield Prop- erties and Centre-Surround Suppression . ............ED 7. Experimental Studies 7.1. Introduction . .............. .............. GG 7.2. Methods . .............. .............. 32F 7.2.1. Subjects . .............