UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO FILOGENIA MOLECULAR, BIOGEOGRAFIA E ASPECTOS EVOLUTIVOS DE PILOSOCEREUS (CACTACEAE) PÂMELA LAVOR ROLIM ________________________________________________ Tese de Doutorado Natal/RN, março de 2017 0 PÂMELA LAVOR ROLIM FILOGENIA MOLECULAR, BIOGEOGRAFIA E ASPECTOS EVOLUTIVOS DE PILOSOCEREUS (CACTACEAE) Tese apresentada à coordenação do Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Sistemática e Evolução. Orientador (a): Profª Dra. Alice Calvente Co-orientador: Profº Dr. Leonardo M. Versieux. Natal, 2017 1 Catalogação de Publicação na Fonte Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de Biociências - CB Rolim, Pâmela Lavor. Filogenia molecular, biogeografia e aspectos evolutivos de Pilosocereus (Cactaceae) / Pâmela Lavor Rolim. - Natal, 2017. 194 f.: il. Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução. Orientadora: Profa. Dra. Alice Moraes Calvente. Coorientador: Prof. Dr. Leonardo M. Versieux. 1. Filogenia - Tese. 2. Biogeografia - Tese. 3. Evolução - Tese. 4. Cactaceae - Tese. 5. Pilosocereus - Tese. I. Calvente, Alice Moraes. II. Versieux, Leonardo M. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título. RN/UF/BSE-CB CDU 575.8 2 PÂMELA LAVOR ROLIM FILOGENIA MOLECULAR, BIOGEOGRAFIA E ASPECTOS EVOLUTIVOS DE PILOSOCEREUS (CACTACEAE) Tese apresentada à coordenação do Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Sistemática e Evolução. Aprovada em: 31 de março de 2017. Comissão examinadora: Dr. Domingos Benicio Oliveira Silva Cardoso, UFBA Examinador externo à Instituição Dra. Maria Cláudia Melo Pacheco de Medeiros, UFPE Examinador externo à Instituição Dra. Patrícia Soffiati, UFPR Examinador externo à Instituição Dra. Fernanda Antunes Carvalho, UFRN Examinador externo ao Programa Dra. Alice Moraes Calvente Versieux, UFRN Presidente 3 “O meu mundo não é como o dos outros, quero demais, exijo demais, há em mim uma sede de infinito; sou antes uma exaltada, com uma alma intensa, violenta, atormentada, uma alma que não se sente bem onde está, que tem saudades...sei lá de quê! ” (Florbela Espanca) 4 Dedico este trabalho aos meus pais e marido, pois sem sua motivação, ajuda e paciência, jamais teria chegado tão longe! 5 AGRADECIMENTOS Agradeço a CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoas de Nível Superior) pela bolsa de doutorado concedida durante todo meu curso, bem como pela bolsa sanduiche que me possibilitou a adição ao meu aprendizado e meu trabalho, com a ida ao Real Jardim Botânica de Madrid (Espanha). À minha orientadora, Profª Dra. Alice Calvente que aceitou me orientar, mesmo frente as minhas limitações e inexperiências, e que durante esses quatro anos tentou me ensinar e me tornar uma melhor pesquisadora, me auxiliando e estimulando em meu crescimento e amadurecimento, me ajudando para que eu me superasse a cada nova etapa deste longo caminho. Ào meu co-orientador, Profº Dr. Leonardo de Melo Versieux, pela atenção, sugestões e revisões da pesquisa e de nossos trabalhos, reforçando nossa já longa parceria e que foram importantes para todo este resultado final. Gostaria de agradecer ao programa de Pós-graduação em Sistemática e Evolução (UFRN) pelos auxílios financeiros concedidos através do PROAP, bem como aos coordenadores e professores, que sempre tentaram ensinar e auxiliar todos os alunos na tentativa de crescimento dos mesmos. Agradeço a pesquisadora Dra. Isabel Sanmartín Bastida, que me aceitou durante meu intercambio em Madrid, que se tornou alguém a quem passei a admirar, pela pesquisadora e pessoa maravilhosa que é, e que espero continuar tendo contato e parceria ainda por muitos anos. Agradeço aos pesquisadores Marcelo Pace, Salvador Arias e Teresa Terrazas por nos enviar amostras de DNA das espécies de Pilosocereus não brasileiras, sem os quais não teríamos feito um trabalho tão completo; bem como pelo mesmo motivo, agradeço a Evandro Moraes pelas amostras de algumas espécies brasileiras e pela parceria. Ao pesquisador Josélio Maria Galvão de Araújo e Fabiana Lima Bezerra e usuários do LABIC / UFRN por facilitarem o uso compartilhado de equipamentos de seus laboratórios. Aos herbários MA, QCNE e UFRN pela disponibilização de amostras de DNA e no caso deste último, pelo deposito referente as coletas durante o doutorado. Agradeço ao Pesquisador Profº Dr. Pablo Ariel Martinez, pelas ideias e disponibilidade de parceria, com vislumbre de novos e inovadores trabalhos. 6 Agradeço também a Profª Dra. Fernanda Carvalho e Profº Dr. Gabriel Costa pela revisão e arguição durante minha qualificação, onde seus apontamentos nos auxiliaram para melhorarmos nossa pesquisa, resultando neste tese agora apresentada. Agradeço a todos os companheiros de laboratório (Labots), que neste último ano passaram a fazer mais parte de minha vida (acadêmica e pessoal) e que guardo o profundo desejo de que todos alcancem todos os seus objetivos e realizem seus sonhos, principalmente profissionais, assim como o faço agora. Por fim, e não menos importante, agradeço a minha família, em especial aos meus pais, que me deram apoio e estímulo para sempre seguir e lutar pelos meus sonhos, sendo sempre minha base nos momentos de dificuldades e que a obtenção deste título é pôr e para eles! A meu pai, que durante este doutorado teve um importante papel em minha pesquisa, me auxiliando em campo e me mostrando que sem ajuda, ninguém avança sozinho. Tenho um grande e especial agradecimento ao meu marido Dônis Alfredo, que foi muito mais que um companheiro nestes últimos quatro anos: foi meu colega de trabalho, meu parceiro de laboratório, aquele com o qual pude dividir alegrias e angustias, perspectivas e sonhos, sempre idealizando uma ciência mais justa, humana e verdadeira para todo pesquisador e com quem posso contar para continuar trilhando os caminhos de nosso tão sonhado futuro. Agradeço também ao Profº Dr. Iuri Goulart Baseia, que foi muito mais que um professor: tornou-se um amigo e pesquisador que com certeza poderei contar mesmo que a distância, assim como sua esposa Teresa e filho Ivan, que demonstraram profundo carinho por mim e meu marido, como alguém de sua própria família. Um especial agradecimento a pesquisadora Dra. Maria Paz Martins que, juntamente com seu marido Paco e filhas, Analí e Eva, acolheram com muito carinho e atenção a mim e a meu marido como “sus hijos” e também como jovens pesquisadores que somos, sempre nos aconselhando e motivando para seguirmos fortes em nosso caminho. A todos os pesquisadores (pós doutores, doutores, pós-graduandos e graduandos) que tive o prazer de conhecer durante minha estada em Madrid, em especial a Farideh, Javier, Kina, Irene, Jurena, Fátima, Alberto, Emilio e Ricarda. E à todos que me axiliaram direta ou indiretamente, profissional ou pessoalmente, o meu muito obrigada! 7 Filogenia molecular, bioeografia e aspectos evolutivos de Pilosocereus (Cactaceae) Resumo- O gênero Pilosocereus pertence à Cactaceae (subfamília Cactoideae) e é um dos maiores e mais bem distribuídos gêneros dentro da tribo Cereeae. Com 42 espécies, divididas nos subgêneros Pilosocereus e Gounellea, o gênero é distribuído de forma disjunta na região neotropical, ocorrendo nos mais diferentes tipos de hábitats, sempre associados a ambientes xéricos, sendo o leste do Brasil o seu maior centro de diversidade. Em razão de suas características morfológicas, as quais lhe conferem grande adaptabilidade a ambientes xéricos (assim como as demais Cactáceas), as espécies de Pilosocereus são frequentemente dominantes e assumem um importante papel ecológico e etnobotânico onde ocorrem. No entanto, poucos tem sido os trabalhos até o momento que tiveram como foco o gênero como um todo. Assim, esta tese teve como objetivo investigar o relacionamento filogenético, a biogeografia e aspectos evolutivos do gênero Pilosocereus. No capítulo 1 investigou-se os processos de diversificação de Pilosocereus nos hábitats áridos da região Neotropical, a partir do relacionamento filogenético, do tempo de divergência de clados e da reconstrução de áreas ancestrais. Concluiu-se que o gênero não é monofilético, e o principal clado (Pilosocereus sensu stricto) diversificou-se muito recentemente (principalmente no Pleistoceno tardio), com origem na Caatinga e eventos de migração para outros ambientes xéricos da América do Norte/Central, Noroeste da América do Sul e Caribe. No capítulo 2, reconstruiu-se o relacionamento filogenético do gênero através de análise bayesiana e máxima parcimônia, com uma ampliação da amostragem de táxons e regiões genômicas em relação a trabalhos previamente publicados. Comprovou-se a não monofilia do grupo, bem como de quatro espécies heterotípicas, o que permitiu propor mudanças taxonômicas, incluindo a elevação de categoria de três espécies; três novos sinônimos; um novo nome no ranking de espécie e um novo gênero, Xiquexique (composto pelas espécies formalmente posicionadas em P. subg. Gounellea), passando então Pilosocereus a uma nova circunscrição, com 42 espécies e quatro subespécies. Por fim, no capítulo 3 apresenta-se o padrão de distribuição, riqueza, endemismo e atual situação de conservação de todas as espécies do grupo,