UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA CAROLINA MARIA CARDOSO AIRES LISBOA SELEÇÃO SEXUAL E MODELAGEM VISUAL EM AMEIVULA OCELLIFERA NATAL – RN - BRASIL 2017 CAROLINA MARI A CARDOSO AIRES LISBOA SELEÇÃO SEXUAL E MODELAGEM VISUAL EM AMEIVULA OCELLIFERA Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte das exigências para a obtenção do título de Doutora em Ecologia Orientador: Dr. Gabriel Corrêa Costa Coorientador: Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa Orientador no período sanduíche: Dr. Barry Sinervo - University of California Santa Cruz NATAL – RN - BRASIL 2017 Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - •Centro de Biociências - CB Lisboa, Carolina Maria Cardoso Aires. Seleção sexual e modelagem visual em Ameivula ocellifera / Carolina Maria Cardoso Aires Lisboa. - Natal, 2017. 128 f.: il. Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia. Orientador: Prof. Dr. Gabriel Corrêa Costa. Coorientador: Prof. Dr. Daniel Marques de Almeida Pessoa. Coorientador: Prof. Dr. Barry Sinervo. 1. Preferência de fêmeas - Tese. 2. Interações entre machos - Tese. 3. Sinalização UV - Tese. 4. Performance - Tese. 5. Qualidade de machos - Tese. 6. Modelagem visual - Tese. I. Costa, Gabriel Corrêa. II. Almeida Pessoa, Daniel Marques de. III. Sinervo, Barry. IV. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. V. Título. RN/UF/BSE-CB CDU 392.6 AGRADECIMENTOS Agradecer é reconhecer que não somos autossuficientes e que recebemos da vida o presente de contarmos uns com os outros. Agradeço carinhosamente aos que tornaram esta tese possível. Ao Programa de Pós-graduação em Ecologia-PPGEco da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, em especial aos dedicados professores, funcionários e colegas, por proporcionarem tanto crescimento com suas ideias e conhecimentos enriquecedores. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior-CAPES e ao Programa Doutorado Sanduíche no Exterior-PDSE pelas bolsas concedidas e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico-CNPq pelo financiamento do projeto. Ao orientador Gabriel Corrêa Costa, pela credibilidade, confiança e constante suporte durante a realização deste projeto. Agradeço imensamente pela oportunidade. Ao coorientador Daniel Marques de Almeida Pessoa, pelo apoio logístico e intelectual e pelas inúmeras reuniões bastante produtivas para discussão das metodologias. Ao orientador no período sanduíche, Barry Sinervo, por prontamente me acolher em seu laboratório e por compartilhar um pouco da sua experiência ao longo da estadia na UCSC. Às colegas de pesquisa e amigas Katalin Bajer e Orsolya Molnár pelas orientações, pela companhia no campo e nos experimentos e por todos os agradáveis momentos. Vocês foram fundamentais para a realização desta pesquisa e me ensinaram mais do que podem imaginar. Aos amigos e colegas de laboratório Marc Huber, Cleto Freire, Bruno Maggi, Gustavo Carvalho, André Bruinje, Juan Pablo, Brunno Freire, Eliana Faria, Vinícius São Pedro e Caterina Penone, pelo auxílio nas coletas, pela convivência e pela agradável companhia. Aos colegas da UCSC Gabriel Caetano, Pauline Blaimont, Carla Sette e Joseph Stewart pela acolhida e pelos bons momentos de convívio. À minha família, em especial aos meus pais e aos meus queridos José Petronilo e Ravi, por serem meu alicerce e minha dose diária de amor. À vocês dedico esta tese. “But the bright colours with which so many lizards are ornamented, as well as their various curious appendages, were probably acquired by the males as an attraction, and then transmitted either to their male offspring alone, or to both sexes. Sexual selection, indeed, seems to have played almost as important a part with reptiles as with birds; and the less conspicuous colours of the females in comparison with the males cannot be accounted for, as Mr. Wallace believes to be the case with birds, by the greater exposure of the females to danger during incubation”. Charles Darwin The Descent of Man, and Selection in Relation to Sex RESUMO A seleção sexual é responsável pela evolução de diversos sinais visuais conspícuos utilizados na comunicação intra e interespecífica de inúmeras espécies. Os lagartos têm sistema visual com fotorreceptores que são sensíveis aos comprimentos de onda UV, e algumas espécies utilizam ornamentos de cor UV na comunicação. Neste estudo, utilizamos espectrofotometria para obter evidências de ornamentação UV em lagartos Ameivula ocellifera. Utilizando um aparato experimental em formato de arena, obtivemos evidências do papel da sinalização UV na seleção sexual (preferência de fêmeas e competição entre machos). Nossos resultados revelaram que a sinalização UV é importante na preferência de fêmeas, uma vez que as mesmas exibem preferência por machos com maior reflectância UV em relação aos machos com reflectância experimentalmente reduzida. Também descobrimos que os machos com UV reduzido não foram mais propensos a perder disputas do que os controle, embora quanto maior a diferença de reflectância UV entre os pares, menor o tempo de avaliação entre os rivais antes do combate. Para avaliar se os sinais de cor são informativos da qualidade, testamos dois ornamentos de machos de A. ocellifera contra traços morfológicos e desempenho fisiológico. Descobrimos que machos maiores apresentaram comprimentos de onda UV e médio mais intensos nos ocelos dorsolaterais e, em contraste, os machos de cabeça menor tiveram o croma UV mais intenso nas escamas ventrais exteriores (EVEs). Concluímos que a mesma característica de cor transmite diferentes mensagens dependendo da posição do sinal no corpo dos lagartos, sendo um indicativo de estratégias alternativas de sinalização. Além disso, um maior brilho nas EVEs foi associado a maior força de mordida, sendo este um sinal confiável de capacidade de luta do macho. Esses resultados sugerem que existe um sistema de sinalização múltipla na espécie. Por fim, modelamos os sistemas visuais de A. ocellifera e de dois tipos de predadores (ave de rapina e serpente) para descobrir como as manchas de coloração são percebidas e explorar as consequências da coloração conspícua em termos de pressões seletivas. Encontramos dicromatismo entre os sexos, com a reflectância UV de machos mais visíveis e altamente distinguíveis dos das fêmeas a partir do sistema visual de A. ocellifera. Os sinais UV foram altamente perceptíveis quando em contraste com a coloração do corpo e do ambiente natural para A. ocellifera e, menos mas ainda perceptíveis, para os predadores, concordando com a hipótese da condução sensorial. Esta tese esclarece o papel dos sinais sexuais e sua importância nas comunicações intra e interespecíficas em lagartos. Nossas descobertas baseiam futuros estudos sobre evolução e comportamento e expandem o conhecimento acerca das seleções natural e sexual propostas por Darwin. PALAVRAS-CHAVE: Preferência de fêmeas, Interações entre machos, Sinalização UV, Performance, Qualidade de machos, Modelagem visual ABSTRACT Sexual selection is responsible for the evolution of many conspicuous visual signals used in intra and interspecific communication of innumerous species. Lizards have acute visual systems with retinal photoreceptors that are sensitive to UV wavelengths, and some species use UV colour ornaments for communication. In this study, we used UV full-spectrum reflectance spectrophotometry to collect data from Ameivula ocellifera UV structural colouration. Using an arena-form experimental set, we obtained evidence for the role of UV signaling in sexual selection (mate choice and male-male interactions). Our results showed that UV chroma is important in female association preference, as females exhibit spatial preference for males of higher UV reflectance over males with experimentally reduced UV reflectance. We also found that A. ocellifera males with experimentally reduced UV reflectance were not more likely to lose contests than control males, although bigger the difference of UV reflectance between pairs, smaller the evaluation time between rivals before the contest. We also tested two male ornaments in A. ocellifera against morphological traits and physiological performance to assess whether colour signals are informative for male quality traits. We found that larger males had more intense short (UV) and medium wavelength chroma on dorsolateral eyespots and, in contrast, smaller-headed males had more intense UV chroma on outer ventral scales (OVS). We concluded that the same colour trait convey different messages depending on the body position of the signal, perhaps indicative of alternative signalling strategies. Moreover, higher brightness on OVS signals were associated with stronger bite force, being a reliable signal of fighting ability. These results suggest that there is a multiple signalling system in our model species. Finally, we modeled the visual system of A. ocellifera, snake and avian predators to access how colour patches appear to the receivers. We found that there are dichromatism between sexes, with UV signals of males more conspicuous in reflectance and highly distinguishable from females to conspecifics visual system. UV signals were highly perceptible from body colouration and from natural background to conspecifics and less but still perceptible to predators,