Redes de interacción entre murciélagos frugívoros y plantas quiropterócoras en un paisaje rural cafetero John Harold Castaño Salazar Unidad de Ecología y Sistemática (UNESIS) DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA FACULTAD DE CIENCIAS PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA Bogotá, Colombia 2018 1 TESIS DOCTORAL Redes de interacción entre murciélagos frugívoros y plantas quiropterócoras en un paisaje rural cafetero John Harold Castaño Salazar Doctorado en Ciencias Biológicas Tutor: Jairo Pérez – Torres, Ph.D. Unidad de Ecología y Sistemática (UNESIS) DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA FACULTAD DE CIENCIAS PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA BOGOTÁ, D.C., Septiembre 12 de 2018 2 3 4 5 NOTA DE ADVERTENCIA Articulo 23 de la Resolucion No. 13 de julio de 1946 “La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos de tesis. Solo velara porque no se publique nada contrario al dogma y a la moral catolica y porque las tesis no contengan ataques personales contra persona alguna, antes bien se vean en ellas el anhelo de buscar la verdad y la justicia”. 6 AGRADECIMIENTOS A mi director de tesis Jairo Pérez Torres, por su valioso apoyo y confianza, sus consejos acertados y sobre todo por su amistad. A Jaime Andrés Carranza por su amistad, camaradería y sus enriquecedoras discusiones que desde el inicio de la idea contribuyeron a mejorar y encaminar este trabajo A Romeo Saldaña Vásquez por sus enseñanzas que permitieron analizar una parte importante de los datos y especialmente por su hospitalidad en tierras mexicanas. A Mariana Vélez, Paula Vélez, Melisa Romero, Dayro Rodríguez, Catalina López, Cristina Villabona, quienes fueron una parte esencial en el trabajo de campo y tuvieron la tenacidad para superar todos los obstáculos que se presentaron. A las Familias de las fincas cafeteras que nos acogieron a todo el equipo como miembros de su hogar, son el tesoro más valioso de estas tierras. A Jairo que con su pericia al volante y paciencia nos llevó seguros a todas las zonas de trabajo. A mi esposa por su amor, paciencia y apoyo incondicional. A mi familia por la confianza, por todos los años de amor y formación. A la Corporación Universitaria Santa Rosa de Cabal por apoyar mi comisión de estudios doctorales. Al Patrimonio Autónomo Fondo Nacional de Financiamiento para la Ciencia, la Tecnología y la Innovación Francisco José de Caldas [cod. 643771451270]; y a la Vicerrectoría académica Pontificia Universidad Javeriana [cod. 1215007010110] por el apoyo financiero. A la convocatoria de Movilidad internacional de la Alianza Pacífico por el apoyo económico para la realización de la pasantía Internacional. 7 A ti que fuiste mi motor en este proceso, sin ti nada de esto hubiera sido posible y a los frutos que están por venir 8 Tabla de contenido RESUMEN ........................................................................................................................................ 11 OBJETIVOS ..................................................................................................................................... 13 Primer objetivo específico ......................................................................................................... 13 Segundo objetivo específico ...................................................................................................... 13 Tercer objetivo específico ......................................................................................................... 13 INTRODUCCIÓN ............................................................................................................................ 14 Capítulo 1 .......................................................................................................................................... 17 Bat-fruit networks structure resist habitat modification but species roles change in the most transformed scenarios ........................................................................................................................ 17 Abstract ......................................................................................................................................... 17 Introduction ................................................................................................................................... 17 Methods ......................................................................................................................................... 19 Results ........................................................................................................................................... 22 Discussion ..................................................................................................................................... 22 Conclusion..................................................................................................................................... 24 Declarations ................................................................................................................................... 25 References ..................................................................................................................................... 25 Capítulo 2 .......................................................................................................................................... 37 Importancia de los elementos del paisaje rural cafetero para las redes de interacciones entre murciélagos frugívoros y plantas quiropterocóricas ......................................................................... 37 Resumen ........................................................................................................................................ 37 Introducción .................................................................................................................................. 38 Materiales y métodos .................................................................................................................... 40 Resultados ..................................................................................................................................... 42 Discusión ....................................................................................................................................... 45 Conclusiones e implicaciones para la conservación ...................................................................... 47 Bibliografía ................................................................................................................................... 47 SUMARIO ........................................................................................................................................ 56 9 Anexos............................................................................................................................................... 58 Anexo 1: Responses of bats to landscape transformation in an Andean agricultural landscape Anexo 2: Diet and trophic structure in assemblages of montane frugivorous phyllostomid bats Anexo 3: Does seed ingestion by bats increase germination?: a new meta-analysis 15 years later Anexo 4: Mamíferos del departamento de Risaralda, Colombia 10 RESUMEN La transformación del paisaje inducida por el hombre ha resultado en la pérdida y fragmentación de hábitats naturales; afectando negativamente las especies a través de pérdida o disminución en la calidad de su hábitat. Sin embargo, la transformación de hábitats naturales puede resultar en un mosaico de parches de diferentes calidades y características, donde las especies pueden ser capaces de usar, además de aquellos recursos encontrados en el hábitat original, recursos alternativos provenientes de hábitats modificados. Las especies no funcionan como entidades aisladas, más bien están involucradas en redes complejas de interacciones que sostienen los procesos ecológicos que proporcionan servicios ecosistémicos de valor para las sociedades humanas. Conocer la estructura de estas redes permite entender la robustez de las comunidades ante la pérdida de especies. También permite identificar especies clave, es decir, aquellas relativamente más importantes para mantener la estructura de la comunidad y el funcionamiento de los ecosistemas. Para muchos lugares se desconoce cómo varía la estructura de las redes, o el papel de las especies, en diferentes escenarios rurales modificados por el hombre. Aunque se ha reconocido el aporte del paisaje rural cafetero colombiano a la conservación de la biodiversidad, aún no hay consenso sobre cuál debe ser la composición y configuración del paisaje rural que asegure la persistencia de la biodiversidad y la provisión de servicios ecosistémicos a largo plazo. El objetivo de este trabajo fue evaluar el efecto de la configuración y composición espacial del paisaje sobre la estructura de las redes de interacción murciélagos frugívoros (MF) y plantas quiropterócoras (PQ) en tres escenarios (bosques, fragmentos de bosque y agroeosistemas) que representan la transformación del paisaje rural cafetero de Risaralda, Colombia. Se establecieron nueve parcelas de 1km de radio (tres por cada tipo de paisaje); se clasificaron las diferentes coberturas presentes en cada una de las parcelas, se describió la composición (porcentaje de cobertura) y la configuración del paisaje (número de parches de bosque, tamaño promedio de los parches de bosque, densidad de bordes de bosque y los índices de Simpson y Shannon). En la región central de cada parcela se capturaron murciélagos frugívoros utilizando redes de niebla