PATRONES MACRO Y MICROEVOLUTIVOS EN EL COMPLEJO Ectinogonia (Coleoptera, Buprestidae) DEL DESIERTO COSTERO DE CHILE Tesis Entregada a la Universidad de Chile en cumplimiento parcial de los requisitos para optar al grado de Magister en Ciencias Biológicas Facultad de Ciencias Por Simón Anguita Salinas Septiembre, 2019 Director de Tesis: Dr. Elie Poulin Co-Director: Dr. Álvaro Zúñiga Reinoso 0 Índice Resumen 2 Abstract 4 Introducción 6 Hipótesis 18 Objetivos 19 Metodología 20 Posicionamiento filogenético de las Ectinogonia costeras 27 Patrones macroevolutivos en las Ectinogonia costeras 29 Patrones microevolutivos dentro de las Ectinogonias costeras 30 Resultados 32 Posicionamiento filogenético de las Ectinogonia costeras 32 Patrones macroevolutivos en las Ectinogonia costeras 34 Patrones microevolutivos dentro de las Ectinogonias costeras 42 Discusión 50 Posicionamiento filogenético de las Ectinogonia costeras y sistemática 50 Patrones macroevolutivos en las Ectinogonia costeras 52 Patrones microevolutivos dentro de las Ectinogonias costeras 54 Modelo propuesto 59 Conclusión 63 Bibliografía 65 Material suplementario 76 1 Resumen Los ambientes desérticos y semidesérticos, además de las Oscilaciones Climáticas del Pleistoceno (OCP), son factores que propician las divergencias en la biota de estos territorios. En el desierto costero de Atacama, se propone que durante el Pleistoceno el ambiente semiárido se contrajo durante las fases de clima seco y cálido del interglacial, mientras que durante las fases glacial de clima frio y húmedo el ambiente semiárido se expandía al norte siendo desplazado al sur por vegetación higrófila, además de generarse barreras para la biota desertícola por la presencia de paleoríos. El género Ectinogonia posee una elevada riqueza de especies y una alta diversidad morfológica conviviendo en simpatría en el desierto costero de Atacama, sugiriendo la presencia de un complejo de especies. Se propone que la diversidad genética y morfológica de Ectinogonia es el resultado de sucesivos cambios en los ambientes semidesérticos durante el Pleistoceno. Para evaluar este escenario se reconstruyeron las relaciones filogenéticas del género con los marcadores mitocondriales Citocromo C Oxidada subunidad 1 (COI), RNA ribosomal 16S (16S) y los marcadores nucleares Wingless (Wg) y Carbamoilfosfato sintetasa (CAD), además, con el marcador mitocontrial COI, el más variable en la matriz de datos, se reconstruyó las relaciones filogenéticas entre las especies costeras del género, se estimaron los tiempos de divergencia y construyeron redes de haplotipos. Las Ectinogonia del norte de Chile conforman un clado que contiene a las especies costeras del género, las cuales a su vez son un grupo polifilético. Dentro de las Ectinogonia costera se identifican 7 unidades evolutivas, 4 de ellas son monotípicas y las 3 restantes son polimórficas, además de recuperarse variados casos de convergencia entre estas. Además, las 2 Ectinogonia costeras diversificaron durante el Pleistoceno medio, cuando aumentó la duración de las OCP. Acorde a los resultados, las Ectinogonia costeras macroevolutivamente divergieron por el efecto alopátrico de paleoríos durante las fases húmedas de las OCP, mientras que microevolutivamente la diversificación muestra señales de una radiación que posiblemente sea adaptativa al desarrollar distintas morfologías asociadas a plantas y paisajes que actualmente se encontrarían en incipientes procesos de especiación de tipo ecológica. 3 Abstract The desert and semi-desert environments, in addition to the Pleistocene Climatic Oscillations (PCO), are factors that favor the divergences in the biota of these territories. In the Atacama coastal desert, it is proposed that during the Pleistocene the semi-arid environment contracted during the dry and warm interglacial weather phases, while during the cold and wet weather glacial phases the semi-arid environment expanded to the north being displaced to the south by hygrophilic vegetation, in addition to creating barriers to desert biota due to the presence of paleorivers. The genus Ectinogonia has a high species richness and a high morphological diversity coexisting sympatrically in the Atacama coastal desert, suggesting the presence of a species complex. It is proposed that the genetic and morphological diversity of Ectinogonia is the result of successive changes in the semi- desert environments during the Pleistocene. To evaluate this scenario, the phylogenetic relationships of the genus were reconstructed with the mitochondrial markers Cytochrome C Oxidise subunit 1 (COI), 16S ribosomal RNA (16S) and the nuclear markers Wingless (Wg) and Carbamoylphosphate synthetase (CAD), in addition, with the marker Mitochondrial COI, the most variable in the data matrix, reconstructed phylogenetic relationships between coastal species of the genus, estimated divergence times and constructed haplotype networks. The Ectinogonia of northern Chile form a clade that contains the coastal species of the genus, which are a polyphyletic group. Within the coastal Ectinogonia, 7 evolutionary units are identified, 4 of them are monotypic and the remaining 3 are polymorphic, in addition to recovering several cases of convergence between them. In addition, the coastal Ectinogonia diversified during the middle 4 Pleistocene, when the duration of the OCPs increased. According to the results, macroevolutively the coastal Ectinogonia diverged due to the allopatric effect of paleorivers during the humid phases of the OCP, while microevolutively the diversification shows signs of a radiation that is possibly adaptive when developing different morphologies associated with plants and landscapes that are currently would find in budding processes of speciation of ecological type. 5 Introducción El contexto: Durante el Pleistoceno, el clima global ha presentado una alternancia de periodos glaciales e interglaciales generando cambios en los regímenes de temperaturas y precipitaciones (Zachos et al. 2001, Rojas et al. 2009, Cohen et al. 2013). Estos ciclos climáticos están estrechamente relacionados con los ciclos de Milankovitch y tienen una duración aproximada de 140.000 años, siendo los periodos glaciales netamente más largos que los interglaciales (Zachos et al. 2001, Ehlers et al. 2018). Estos ciclos han tenido impacto directo en altas latitudes, pero han afectado también las zonas templadas e intertropicales (Petit et al. 1999, Pinot et al. 1999, Zachos et al. 2001, Kaplan et al. 2008, Rojas et al. 2009). Durante las fases glaciales crecían los campos de hielo en las regiones polares, aumentaban las precipitaciones en regiones templadas y regiones tropicales y subtropicales se contraían (Pinot et al. 1999, Kaplan et al. 2009, Rojas et al. 2009) y por lo tanto, las distintas regiones climáticas se comprimían hacia el ecuador (Van der Hammen & Absy 1994). Sin embargo, el efecto inverso sucedía durante un periodo interglacial (Otto-Bliesner et al. 2006). Todo este proceso climático se conoce con el nombre de Oscilaciones Climáticas del Pleistoceno (OCP). Las consecuencias de las OCP también son variadas, provocando cambios en el paisaje, asociados a las variaciones de temperatura y de precipitación. Por ejemplos, la extensión de hielo en latitudes altas, provocó cambios en la distribución de bosques y aumento de aridez en regiones tropicales y subtropicales (Van der Hammen & Absy 1994, Petit et al 1999, Villagrán 2001, Latorre et al. 2002, Kaplan 2009). Vale decir entonces que todos los ecosistemas son dinámicos y se mueven como respuesta a los cambios climáticos. 6 En Sudamérica los efectos de la OCP fueron notorios y causaron un fuerte impacto en todos los ecosistemas del continente, siendo los más documentados aquellos ocurridos en la cuenca de la Amazonia, el Altiplano y la Patagonia (Van der Hammen & Absy 1994, Adams & Faure 1997, Petit et al 1999, Latorre et al. 2007). Hay que considerar que durante las fases glaciales, parte importante del agua dulce fue secuestrada en los hielos de zonas templadas y polares, provocando cambios latitudinales en los núcleos de precipitación (Hinojosa & Villagrán 1997), conllevando a la expansión de las zonas subtropicales semiáridas y áridas, y empujando al bosque tropical a distintos parches separados en una matriz de sabana (Van der Hammen & Absy 1994, Mayle et al. 2000). En otras zonas actualmente áridas y semiáridas como el Altiplano, evidencian la presencia de hielos y formación de extensos paleo-lagos producto del aumento de las precipitaciones dado el efecto de la altitud (Clapperton et a. 1997, Blard et al. 2009). Por último, en la Patagonia se formaron extensos campos de hielo sobre la cordillera de los Andes, provocando el movimiento de todas las formaciones vegetacionales hacia el norte debido al aumento de las precipitaciones invernales (Clapperton 1994, Villagrán 2001). Durante las fases interglaciales estos escenarios cambiarían, empujando a los ecosistemas a una distribución bastante similar al que vemos hoy en día (Adams & Faure 1997). El escenario, las OCP en el Desierto de Atacama: El Desierto de Atacama (DA), siendo el desierto más árido del mundo y un hito geográfico gravitante en la biota de Sudamérica; es hábitat de biota altamente endémica (Abraham de Vazquez 2000, Jerez 2000, Guerrero et al. 2011, Zúñiga-Reinoso & Predel 2019). Las condiciones actuales de hiperaridez en Atacama se originan en parte por el efecto combinado de sombra de lluvia desde el este 7 que genera la Cordillera de los Andes (CA) la presencia del anticiclón del Pacifico