16 - Poneromorfas sem rainhas – aspectos ecológico-comportamentais

Arrilton Araujo Jeniffer da Câmara Medeiros Dina Lillia Oliveira de Azevedo Ingrid Araujo de Medeiros Waldemar Alves da Silva Neto Deisylane Garcia

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ARAUJO, A., et al. Poneromorfas sem rainhas – Dinoponera: aspectos ecológico-comportamentais. In: DELABIE, JHC., et al., orgs. As formigas poneromorfas do Brasil [online]. Ilhéus, BA: Editus, 2015, pp. 237-246. ISBN 978-85-7455-441-9. Available from SciELO Books .

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Poneromorfas sem rainhas – Dinoponera: aspectos ecológico-comportamentais

Arrilton Araujo, Jeniff er da Câmara Medeiros, Dina Lillia Oliveira de Azevedo, Ingrid Araujo de Medeiros, Waldemar Alves da Silva Neto, Deisylane Garcia

Resumo

Dinoponera é um gênero de formiga pone- do gênero não apresentam a casta da rainha e as romorfa que tem atualmente oito espécies descri- operárias são morfologicamente semelhantes. As tas. São elas D. australis, D. gigantea, D. hispida, espécies já estudadas parecem apresentar aspectos D. longipes, D. lucida, D. mutica, D. snelling e D. ecológico-comportamentais similares, tais como quadriceps. Os estudos com as espécies deste gê- forrageio solitário, ritmo endógeno, hierarquia nero se concentram em duas ou três espécies. A de dominância e possível polietismo etário. Neste distribuição do gênero se estende pela América capítulo, trazemos algumas informações sobre es- do Sul em habitats diferentes. Todas as espécies ses aspectos.

ARAUJO, Arrilton; MEDEIROS, Jeniff er da Câmara; AZEVEDO, Dina Lillia Oliveira de; MEDEIROS, Ingrid Araujo de; NETO, Waldemar Alves da Silva; GARCIA, Deisylane. Poneromorfas sem rainhas – Dinoponera: aspectos ecológico-comportamentais. In: DELABIE, Jacques H. C. et al. As formigas poneromorfas do Brasil. Ilhéus: Editus, 2015. p. 237-246.

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PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 22337 113/01/20163/01/2016 11:50:111:50:19 Abstract

Poneromorphs without queens: aspects the genus extends throughout in of the behaviour and ecology of Dinoponera diff erent habitats. All of the genus lack -Dinoponera is a genus that currently the queen caste and workers are morphologically has eight species described, these being: D. australis; similar. Th e species that have been studied exhibit D. gigantea; D. hispida; D. longipes; D. lucida; D. similar ecological and behavioral aspects, such as mutica; D. snellingi; and D. quadriceps. Studies on solitary foraging, endogenous rhythm, dominance individual species of this genus have concentrated hierarchy and a possible age polyethism. In this on three of these species: D. australis, D. lucida chapter, we provide some information about these and, mostly D. quadriceps. Th e distribution of aspects.

As espécies do gênero Neotropical dieta, portanto, é composta principalmente por Dinoponera estão entre as maiores formigas co- itens pouco previsíveis em termos de distribui- nhecidas, podendo ultrapassar os 3 cm de com- ção espacial e temporal (ARAÚJO; RODRIGUES, primento. Dinoponera está distribuído por toda 2006; MEDEIROS et al., 2014). A composição da a América do Sul (KEMPF, 1971). Os ninhos de dieta, em relação aos grupos taxonômicos das pre- Dinoponera são estabelecidos no solo (KEMPF, sas, parece ser comum à espécie, independente do 1971; PAIVA; BRANDÃO, 1995). Sem uma rainha habitat (MEDEIROS et al., 2012). alada, o fl uxo gênico, a dispersão e a colonização Não só o número de itens alimentares cole- das espécies de Dinoponera são limitados, portan- tados, mas também o tamanho, o peso, a proporção to escapar de habitats em deterioração é mais difí- de itens de origem ou vegetal e de presas cil (PEETERS; ITO, 2001). vivas ou mortas transportadas pelas operárias de é endêmica do Nor- Dinoponera quadriceps não variam signifi cativa- deste do Brasil, com ocorrência registrada princi- mente ao longo do ano em áreas de Mata Atlântica palmente em áreas de Mata Atlântica e secundária, provavelmente devido à baixa variabi- (KEMPF, 1971; PAIVA; BRANDÃO, 1995). A dis- lidade do ambiente em relação à disponibilidade tribuição espacial dos ninhos no ambiente é do de alimento. A captura de presas vivas, em ambas tipo regular, sendo provavelmente a competição as estações, não é rara, constituindo uma porção intraespecífi ca o fator determinante para esse ar- signifi cativa dos itens animais capturados pelas ranjo espacial (VASCONCELLOS et al., 2004). A operárias (MEDEIROS et al., 2014). densidade de ninhos no ambiente de Mata Atlân- Nos sistemas ecológicos, a coleta de alimen- tica varia entre 15 e 40 por hectare (VASCON- to é uma variável importante. Logo, a seleção deve CELLOS et al., 2004). Cada colônia tem apenas favorecer os indivíduos que otimizam a efi ciência uma e uma população média de 80 ope- energética não apenas pela escolha do tipo de ali- rárias (variação: 26-238) (MONNIN; PEETERS, mento, mas também pelas estratégias de forrageio 2008; LENHART et al., 2013). (BERNSTEIN, 1975). As formigas podem variar amplamente nas estratégias que utilizam na bus- Forrageamento ca por alimento e os modos de forrageio podem estender-se de caçadora solitária, em que não há As operárias de Dinoponera quadriceps le- cooperação durante a procura e recuperação do vam para o ninho principalmente matéria orgâni- alimento, a níveis variáveis de forrageio coopera- ca morta de origem animal, sobretudo artrópodes. tivo mediado por graus diferentes de comunicação Também fazem parte da dieta, em menor propor- de recrutamento entre companheiras de ninho ção, pequenos frutos e sementes. Assim, apesar de (HÖLLDOBLER E WILSON, 1990). ser muitas vezes considerada uma espécie preda- Os padrões temporal e espacial do forrageio dora, Dinoponera quadriceps tem, na verdade, há- de uma formiga dependem, em parte, das carac- bito onívoro, coletando na maioria das vezes ani- terísticas comportamental, anatômica e fi siológica mais já mortos, inteiros ou não (Tabela 16.I). Sua da espécie (POL; LOPEZ DE CASENAVE, 2004).

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PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 223838 113/01/20163/01/2016 11:50:2011:50:20 A área onde a atividade de forrageio é desenvolvi- Estudos com diferentes espécies do da torna-se a área de uso dos indivíduos da colô- gênero Dinoponera revelaram similaridades nos nia. Conforme Wilson (1980), área de uso é aquela padrões comportamentais de forrageio deste em que o animal conhece inteiramente e patrulha gênero. As espécies Dinoponera quadriceps, habitualmente e, em alguns casos, pode ser idênti- , ca à área total, isto é, o animal se familiariza com e Dinoponera longipes realizam buscas por uma área e nunca a deixa. alimento de forma solitária no substrato, sem qualquer recrutamento de companheiras de TABELA 16.I - Número de itens alimentares capturados ninho (ARAÚJO; RODRIGUES, 2006; AZEVEDO por operárias de Dinoponera quadriceps nas estações seca e et al., 2014; FOURCASSIE; OLIVEIRA, 2002; chuvosa em Mata Atlântica secundária na FLONA de Nísia Floresta, RN (modifi cado de MEDEIROS, 2012) TILLBERG et al., 2014; MORGAN, 1993). Essas espécies são onívoras, mas têm a dieta composta TÁXON n (%) predominantemente de invertebrados, vivos ou Arthropoda 83 (72,2) (Formicidae) 6 (7,2) mortos. Itens alimentares de origem vegetal foram Adulto 5 (83,3) registrados na espécie Dinoponera quadriceps Pupa 1 (16,7) (ARAÚJO E RODRIGUES, 2006; MEDEIROS Hymenoptera (outras famílias) 24 (28,9) et al., 2014; TILLBERG et al., 2014). A coleta de Inteiro 23 (95,8) pedaços de pequenos vertebrados também já foi Fragmentos 1 (4,2) observada em Dinoponera quadriceps (observação Coleoptera 3 (3,6) pessoal – Araújo, Azevedo e Medeiros). Todas as Hemiptera 5 (6,0) espécies do gênero Dinoponera possuem ferrão Inteiro 4 (80,0) Exsúvia 1 (20,0) que pode ou não ser utilizado durante o ataque à Orthoptera 7 (8,4) presa (MORGAN, 1993; LENHART et al., 2013). Inteiro 4 (57,1) As operárias de Dinoponera quadriceps Perna 3 (42,9) saem da colônia com uma velocidade de deslo- Lepidoptera 5 (6,0) camento lenta e iniciam o forrageio logo após a Adulto 1 (20,0) saída. Porém, quando encontram algum item ali- Larva 4 (80,0) mentar, retornam quase em linha reta para a colô- Odonata (tórax) 1 (1,3) nia (ARAÚJO; RODRIGUES, 2006; AZEVEDO et Isoptera 1 (1,2) Blattodea 1 (1,2) al., 2014). Este mesmo padrão foi observado para Araneae 7 (8,4) as forrageadoras de Dinoponera gigantea (FOUR- Inteiro 6 (85,7) CASSIÉ et al., 1999). A duração da viagem de bus- Fragmento 1 (14,3) ca e coleta do alimento, indiretamente, demonstra Diplopoda (fragmento) 1 (1,2) o nível de investimento de uma operária na ativi- Chilopoda 1 (1,2) dade extra-ninho (ARAÚJO; RODRIGUES, 2006). Não identifi cados 22 (26,5) Após uma viagem de busca bem sucedida, as ope- fragmentos de artrópodes 15 (68,2) rárias de D. quadriceps realizam uma nova incur- Casulo 2 (9,1) Larvas 3 (13,6) são quase imediata, retornando primeiramente ao Ovos 2 (9,1) local da última coleta (AZEVEDO et al., 2014). Annelida (Oligochaeta) 10 (8,7) Embora o forrageio seja solitário, toda a Mollusca (Gastropoda) 5 (4,3) área no entorno do ninho é explorada pela colônia Fezes* 5 (4,3) através da fi delidade direcional de cada operária Angiospermae 12 (10,4) individual (FOURCASSIÉ et al., 1999; AZEVE- Myrtaceae (fruto jovem) 1 (8,3) DO et al., 2014) (Figura 16.1). Durante o forrageio, Burseraceae [Protium pentaphyllum] 3 (25,0) Dinoponera gigantea utiliza pistas de orientação, Semente 1 (33,3) provavelmente visuais (pontos de referência) e as parte de fruto 2 (66,7) trilhas químicas são dispensáveis (FOURCASSIÉ Rubiaceae [Margaritopsis 2 (16,7) et al., 1999). A forrageadora aprende o local dos carrascoana (fruto)] pontos de referência específi cos ao longo da rota e Dilleniaceae [Tetracera sp. escolhe seu caminho de modo que cada ponto de 6 (50,0) (semente)] referência depende da área familiarizada (MCLE- *Não foi possível identifi car a origem do material. MAN et al., 2002).

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PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 22339 113/01/20163/01/2016 11:50:2311:50:23 Figura 16.1. Distribuição espacial das 109 operárias observadas (colônia 1: 62 operárias; colônia 2: 47 operárias) ao redor de cada colônia, durante a atividade de forrageio. (Colônia 1: μ=230,468°, r=0,106; Colônia 2: μ=269,978°, r=0,299) (AZEVEDO, 2009)

O índice de efi ciência do forrageio nos estu- intensas no ambiente semiárido, sendo justifi cadas dos realizados com Dinoponera é bastante variável. pela também acentuada amplitude climática e am- Em áreas de Mata Atlântica secundária, a média do biental que esse bioma apresenta (MEDEIROS et índice de efi ciência de Dinoponera quadriceps va- al., 2012, MEDEIROS et al., 2014). ria de 26,8% a 76%, dependendo do tipo de amos- Pesquisas a respeito das espécies Dinoponera tragem e tempo de observação do estudo (ARAÚ- mutica e Dinoponera lucida são inexistentes no que JO E RODRIGUES, 2006, AZEVEDO et al., 2014, se refere à ecologia alimentar e comportamental MEDEIROS et al., 2014). Um índice de efi ciência da exploração dos recursos energéticos. Apesar de baixo é comum para espécies que se alimentam de este gênero ser encontrado por toda a América do insetos (CERDÁ; RETANA, 1989), enquanto que Sul e suas espécies ocuparem diferentes habitats, um índice de efi ciência alto é mais comum em os estudos realizados até o momento indicam que espécies coletoras de sementes (POL et al., 2011). os padrões ecológicos e comportamentais do for- Operárias de Dinoponera gigantea, que possui uma rageio não variam entre as espécies de Dinoponera. dieta semelhante à de D. quadriceps, são bem su- Uma revisão recente do gênero descreveu duas cedidas em apenas 10% das viagens de forrageio novas espécies, Dinoponera hispida e Dinoponera (FOURCASSIÉ; OLIVEIRA, 2002). snellingi (LENHART et al., 2013). Assim, novas Observou-se em Dinoponera gigantea e pesquisas sobre esta temática devem incluir estas Dinoponera quadriceps um ritmo de forrageio mais quatro espécies do gênero citadas acima. intenso no início da manhã e fi nal de tarde, perío- do do dia em que as temperaturas são mais baixas Ritmo de atividade comparadas àquelas do fi nal da manhã e início da tarde (FOURCASSIÉ; OLIVEIRA, 2002; MEDEI- Todas as atividades executadas pelos indi- ROS et al., 2014). Já Morgan (1993) observou picos víduos de uma colônia de insetos sociais apresen- de atividade no período da noite em Dinoponera tam ritmos bem marcados. Os ritmos mais estu- longipes, possivelmente para evitar as elevadas dados em Dinoponera são aqueles relacionados temperaturas observadas ao longo do dia. Além ao seu padrão de atividade de forrageio, seja ele disso, D. quadriceps, tanto em Caatinga quanto em diário ou sazonal. Em Dinoponera quadriceps, as Mata Atlântica, apresentou signifi cativa variação colônias apresentam um padrão diário de ativi- sazonal no padrão de atividade de forrageio, com dade de forrageio predominantemente diurno em maiores médias de indivíduos fora do ninho en- Mata Atlântica secundária. Esse padrão é infl uen- tre o fi m da estação chuvosa e o início da estação ciado principalmente pelo seu ritmo endógeno e seca. Contudo, as variações observadas foram mais por diferenças entre colônias, sendo estes os dois

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PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 224040 113/01/20163/01/2016 11:50:2311:50:23 fatores que afetam o ritmo diário de forrageio gigantea, a redução da atividade de forrageio no durante todo o ano. As diferenças entre colônias meio do dia também coincide com os horários em na intensidade da atividade de forrageio refl etem que a temperatura ultrapassa os 30ºC, tendo a tem- provavelmente diferenças no tamanho da popu- peratura relação negativa com o ritmo de atividade lação. Colônias maiores, com maior número de das colônias de Dinoponera gigantea (FOURCAS- forrageadoras e mais indivíduos para alimentar, SIÉ; OLIVEIRA, 2002). provavelmente apresentam níveis de atividade O pouco que se tem de informação so- maiores. Já o efeito de outros fatores, como tempe- bre Dinoponera longipes atualmente indica que ratura e umidade, variam de acordo com a estação suas forrageadoras são principalmente noturnas, (MEDEIROS et al., 2014). mas também são ativas durante o dia em menor Em áreas de Mata Atlântica, no início da quantidade (MORGAN, 1993). Até onde se sabe, estação seca, a temperatura tem efeito negativo e não há nenhum estudo a respeito do ritmo diário a umidade tem efeito positivo sobre o forrageio de atividade nas espécies Dinoponera australis e de Dinoponera quadriceps, determinando a ocor- Dinoponera mutica. rência de dois picos de atividade ao longo do dia De acordo com as características de modi- nessa época do ano, um pela manhã e outro à tar- fi cação do padrão diário de forrageio ao longo do de. As operárias reduzem a atividade de forrageio ano encontradas em Dinoponera quadriceps e com no meio do dia devido à alta temperatura e baixa a relação entre temperatura e forrageio vista tanto umidade nesse horário, acima de 30°C e abaixo de em Dinoponera quadriceps quanto nas outras es- 60%, respectivamente. No fi nal da estação seca, pécies, o gênero Dinoponera parece se encaixar no com temperaturas mais baixas que no início da es- grupo de formigas intolerantes ao calor, que passam tação, a atividade de forrageio não é limitada pela de diurnas a crepusculares ou noturnas em altas temperatura. Apesar da umidade continuar apre- temperaturas e têm o pico de atividade em tempe- sentando infl uência positiva sobre o forrageio, a raturas abaixo de 30ºC, são geralmente dominantes atividade é distribuída mais igualmente durante a e apresentam comportamento de aversão ao risco, fase clara. Durante a estação chuvosa, com tempe- forrageando em temperaturas muito distantes da raturas mais amenas e alta umidade, nem tempe- sua temperatura máxima crítica (CROS et al., 1997; ratura nem umidade infl uenciam as variações diá- CERDÁ, 2001; MEDEIROS et al., 2014; PEIXOTO rias de atividade de forrageio, sendo esta também et al., 2010; FOURCASSIÉ; OLIVEIRA, 2002). distribuída mais igualmente ao longo da fase clara, Quanto aos ritmos sazonais, tanto em es- sem apresentar o padrão bimodal característico do tudos em Caatinga quanto em Mata Atlântica, início da estação seca (MEDEIROS et al., 2014). Dinoponera quadriceps apresenta pico de atividade Em Dinoponera lucida, que também habita de forrageio no fi nal da estação chuvosa e início áreas de Mata Atlântica, a atividade de forrageio é da estação seca, mesmo o período chuvoso ocor- ativada pela luz do dia, com o horário de forrageio rendo mais cedo na Caatinga (MEDEIROS et al., das operárias coincidindo com as horas de claro. 2012, MEDEIROS et al., 2014). Entretanto, a varia- Condições de temperatura entre 16oC e 31,5oC não ção sazonal da atividade de forrageio registrada na parecem ser um fator limitante para a atividade Caatinga é muito mais acentuada do que a encon- das formigas no ambiente extra-ninho. Entretanto, trada no ambiente de Mata Atlântica. O forrageio uma leve redução na atividade de forrageio é ob- observado na Caatinga chega a ser dez vezes mais servada por volta do meio-dia, quando a tempera- frequente nos meses de maior atividade (MEDEI- tura é mais alta (PEIXOTO et al., 2010). ROS et al., 2012), enquanto que na Mata Atlântica Na espécie Dinoponera gigantea, em áre- a diferença é de menos de três vezes (MEDEIROS as de Floresta Amazônica secundária, observa-se et al., 2014), provavelmente devido às maiores fl u- uma distribuição bimodal no padrão de atividade tuações sazonais nas condições ambientais da Ca- diário no fi nal da estação seca, com maior inten- atinga quando comparada à Mata Atlântica (FOR- sidade no amanhecer e anoitecer. Entretanto, as MIGONI et al., 2011). Essa variação sazonal da observações realizadas nessa espécie abrangem atividade de forrageio das colônias de Dinoponera apenas a fase clara do dia, entre 06:00 e 18:00 ho- quadriceps se dá através da variação do número de ras, não refl etindo necessariamente o ciclo diário forrageadoras da colônia e não do número de via- completo, sendo provável que alguma atividade gens de forrageio que cada operária realiza (ME- também ocorra durante a noite. Em Dinoponera DEIROS et al., 2014, MEDEIROS; ARAÚJO, 2014).

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PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 224141 113/01/20163/01/2016 11:50:2411:50:24 Os fatores abióticos que afetam a variação gamergate, mas uma pequena fração dos ovos não sazonal da atividade de forrageio de Dinoponera fertilizados pode ser posta por operárias subor- quadriceps diferem entre a Mata Atlântica e a Ca- dinadas. Os ovos das operárias subordinadas são atinga, indicando que a mesma espécie pode ser geralmente comidos pela gamergate. Entretanto, infl uenciada por fatores ambientais diferentes de- o desenvolvimento ovariano e a postura de ovos pendendo das condições do habitat em que ela se das subordinadas possibilitam uma rápida substi- encontra. Na Caatinga, as variações sazonais da tuição da gamergate no caso do seu declínio ou de atividade de forrageio das colônias são negativa- fi ssão de colônia (MONNIN; PEETERS, 1997). mente relacionadas à temperatura, enquanto que A reprodução em Dinoponera ocorre por em Mata Atlântica secundária, o ritmo sazonal de meio de fundação de colônia do tipo dependente, forrageio é negativamente relacionado à umidade. em que operárias da colônia parental auxiliam a Entretanto, a disponibilidade de presas potenciais reprodutora na fundação da nova colônia (MON- está relacionada positivamente ao ritmo sazonal NIN; PEETERS, 1997, HART; RATNIEKS, 2005, da atividade de forrageio em ambos os habitats, LENHART et al., 2013, MEDEIROS; ARAÚJO, embora a disponibilidade de presas não varie sig- 2014). Em Dinoponera quadriceps, a colônia, an- nifi cativamente ao longo do ano na Mata Atlântica tes de se dividir em duas, passa por uma fase po- secundária (MEDEIROS et al., 2012, MEDEIROS lidômica, em que ocupa dois ninhos, com fl uxo et al., 2014). de indivíduos entre eles. A fase polidômica pode durar meses até que sejam formadas duas colô- Reprodução nias independentes. As colônias, parental e fi lha, podem competir fortemente devido à proximi- As colônias de Dinoponera são formadas dade entre elas. O processo de fi ssão interfere no por operárias morfologicamente similares (MON- comportamento extra-ninho das operárias que, NIN et al., 1998), sendo todas capazes de se repro- após a fi ssão, aumentam a frequência de marca- duzir sexualmente (MONNIN; PEETERS, 1998), ção química do substrato, diminuindo em com- embora apenas uma operária dominante, chama- pensação o tempo dedicado ao forrageio durante da de alfa, copule e se torne a fêmea reprodutora a atividade extra-ninho. As forrageadoras, que da colônia, sendo então chamada de “gamergate” após a fi ssão têm seu número reduzido à metade, (MONNIN; PEETERS, 1998, LENHART et al., também tendem a permanecer mais próximas do 2013). As fêmeas nunca apresentam forma alada, ninho depois do evento de fi ssão (MEDEIROS E mas os machos são alados e voam para outras co- ARAÚJO, 2014). lônias para realizar cópula. Fêmeas virgens ou alfas Essa forma de reprodução gera hierarquia em colônias sem “gamergate” podem sair, ou ir até entre a gamergate e as demais operárias. A fêmea a entrada do ninho e copular se há um macho pre- alfa e as virgens possuem ovários mais desenvol- sente. O macho toca o corpo e as antenas da fêmea vidos e maiores quantidades de hidrocarbonetos

alfa com as antenas e nunca em outras operárias. cuticulares (9-C31) que as fêmeas subordinadas Com essa identifi cação, o macho passa a seguir a (PEETERS et al., 1999). As operárias que estão fêmea alfa ao mesmo tempo em que realiza o boxe imediatamente abaixo da gamergate na hierar- antenal sobre a cabeça e antenas dela e tenta mon- quia (beta, gama, etc.) podem ovipositar, embo- tá-la (MONNIN; PEETERS, 1998). Se ocorrer a ra em menor número de ovos (MONNIN; PEE- cópula com a intromissão do aparelho genital do TERS, 1997). Contudo a gamergate pode consu- macho, ela pode durar até 70 min, com o macho mir esses ovos provenientes das fêmeas subordi- e a fêmea alfa permanecendo ligados pelo trato nadas. Ela sempre discrimina seus próprios ovos genital. Depois de encerrada a cópula, o macho se daqueles das demais fêmeas, provavelmente pela

libera da fêmea ou ela corta o aparelho genital com quantidade de hidrocarboneto 9-C31 passado as mandíbulas. pela cutícula da gamergate. Ainda utilizando os Em colônias de Dinoponera, a monoginia e hidrocarbonetos cuticulares, a fêmea alfa pode a monandria aumentam o parentesco entre a pro- marcar quimicamente uma fêmea subordinada le e, consequentemente, diminuem os confl itos oponente e esta será punida com agressões feitas entre a gamergate e as outras operárias (HART; por fêmeas de baixo ranking hierárquico, seja RATNIEKS, 2005). Em colônias de Dinoponera com imobilização ou até mutilação (MONNIN; quadriceps, a maior parte dos ovos são postos pela RATNIEKS, 2001).

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PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 224242 113/01/20163/01/2016 11:50:2411:50:24 Divisão de trabalho oneroso para a colônia perder ocasionalmente as operárias mais velhas durante as tarefas de alto ris- A existência de hierarquia também pode ser co (JEANNE, 1986). uma das razões da geração de divisão de trabalho. Nas formigas do gênero Dinoponera, sabe- A divisão de trabalho é uma das características pri- se que a divisão de trabalho reprodutivo é mantida mordiais dos insetos sociais, resultado de um sis- por comportamentos de hierarquia de dominância. tema auto-organizado, baseado no suprimento e Subordinadas formam uma hierarquia de domi- demanda de operárias para realizar determinadas nância não linear, relativamente curta com algumas tarefas (ANDRADE, 2010; WILSON, 1971). Ela é variações dependendo do tamanho da colônia. Três apontada como o fator principal do sucesso ecológi- a cinco operárias ocupam altos postos hierárqui- co dos insetos sociais e fundamental na organização cos, sendo a fêmea alfa a reprodutora (Dinoponera dessas sociedades por otimizar as atividades dentro quadriceps: MONNIN; PEETERS, 1999; ASHER da colônia (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990). et al., 2013; Dinoponera australis e Dinoponera Todos os insetos sociais apresentam divisão gigantea: MONNIN et al., 2003). A idade dos in- de trabalho reprodutivo, onde um grupo pequeno divíduos infl uencia no estabelecimento dessa hie- realiza essa função, geralmente a casta de rainhas, rarquia (ANDRADE, 2010; PEIXOTO et al., 2008; enquanto que as operárias mantêm a colônia, bem ANDRADE, 2010), de maneira que operárias mais como o cuidado com a prole (HÖLLDOBLER; jovens são mais agressivas e permanecem no topo WILSON, 1990). A especialização em castas é uma de hierarquia. Essas operárias tendem a substituir característica organizacional típica de muitas es- as mais velhas no ranking hierárquico, com exce- pécies de formigas, porém, esta característica está ção apenas da fêmea alfa (MONNIN E PEETERS, pouco presente entre as formigas da subfamília 1999; PEIXOTO et al., 2008). São operárias de alto Ponerinae, consideradas comportamental e mor- posto que competem por oportunidades de substi- fologicamente primitivas (ANDRADE, 2010; DE- tuir a fêmea reprodutora (MONNIN et al., 2003). JEAN; LACHAUD, 1994). Nesta subfamília, a casta Os padrões de comportamento dos indivíduos que de rainhas foi evolutivamente perdida em algumas fazem parte de uma hierarquia não linear são di- espécies, e uma ou mais operárias, chamadas de ferentes dos padrões das demais operárias (MON- fêmeas alfas, podem acasalar e colocar ovos (PEE- NIN; PEETERS, 1999; PEIXOTO et al., 2008). Ope- TERS, 1993, 1997). rárias de posto hierárquico inferior têm chances Alguns fatores são conhecidos por infl uen- reduzidas de reproduzir e realizam mais tarefas ciar a divisão de tarefas entre e dentre castas, como na colônia, para aumentar a sua aptidão inclusiva nutrição (SMITH et al., 2011), expectativa de vida (MONNIN et al., 2003). Enquanto operárias de (MOROŃ et al., 2008), genética (WADDINGTON posto superior despendem mais tempo próximos et al., 2010), experiência (RAVARY et al., 2007; aos imaturos, possíveis locais de confl ito para esta- MUSCEDERE et al., 2009) morfologia do indiví- belecer hierarquia (ASHER et al., 2013). duo e idade (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990). Na Em Dinoponera quadriceps, formigas de subfamília Ponerinae, a maioria dos estudos sobre hierarquia alta se dedicam quase que exclusiva- divisão de tarefas mostra ausência de polimorfi s- mente a tarefas relacionadas ao cuidado à prole, mo na casta de operárias e tendência ao polietismo sendo esse comportamento associado ao poten- etário (ANDRADE 2010; PEIXOTO et al., 2008). cial reprodutivo (ASHER et al., 2013), raramente No polietismo etário, o perfi l comporta- outros indivíduos que não fazem parte do ranking mental de indivíduos mais jovens difere do en- se envolvem nesse tipo de atividade (ANDRADE, contrado em indivíduos mais velhos, seguindo 2010; MONNIN; PEETERS, 1999; PEIXOTO et al., geralmente um padrão em que operárias jovens 2008). A tarefa de manutenção é realizada por ope- exercem tarefas dentro do ninho, principalmente rárias de hierarquia média enquanto que a tarefa o cuidado com imaturos, enquanto as atividades de forrageio é realizada por operárias de posição consideradas de maior risco, como o forrageio e a hierárquica baixa (ASHER et al., 2013). defesa de ninho, são desempenhadas por operárias Em Dinoponera lucida, resultados sugerem mais velhas (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990). que a idade infl uencia na divisão de trabalho des- Esses altos riscos enfrentados por indivíduos que sa espécie. Foi observado que operárias jovens forrageiam, possivelmente impulsionaram a evolu- realizam com maior frequência comportamentos ção do polietismo etário, uma vez que seria menos de cuidado à prole, e os mais velhos as tarefas de

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PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 224343 113/01/20163/01/2016 11:50:2411:50:24 manutenção e forrageio. No entanto, não foi obser- BERNSTEIN, R.A. Foraging strategies of in vada a associação entre a idade e o posto hierárqui- response to variable food density. Ecology, Ythaca, v. co (PEIXOTO et al., 2008). Estudo com Dinoponera 56, p. 213-219, 1975. australis sugere ainda que o estado nutricional das CERDÁ, X. Behavioural and physiological traits to operárias está associado com a divisão de trabalho thermal stress tolerance in two Spanish desert ants. em sociedades de formigas em que não existe dis- Etología, Barcelona, v. 9, p. 15-27, 2001. tinção entre rainhas e operárias. Nesse caso, operá- rias com menor teor de gordura são mais prováveis CERDÁ, X.; RETANA, J. Infl uencia de los factores de forragear, diferentemente daquelas com um teor ambientales sobre la actividad diaria de recolección de gordura alto que realizam tarefas próximas dos de la hormiga Cataglyphis ibérica (Em.) (Hym.: ovos e são capazes de disputar oportunidades re- Formicidae). Anales de Biología, Barcelona, v. 15, p. produtivas (SMITH et al., 2011). Assim, a nutrição 75-82, 1989. da operária seria também um potencial organiza- TILLBERG C.V.; EDMONDS, B.; FREAUFF, A.; dor da divisão de trabalho em sociedades de insetos HANISCH, P. E.; PARIS, C.; SMITH, C.R.; TSUTSUI, sem rainha, como o gênero Dinoponera. N.D.; WILLS, B.D.; WITTMAN, S.E.; SUAREZ A.V. Como visto ao longo deste capítulo, Foraging ecology of the tropical giant hunting ant Dinoponera é um gênero de formigas com caracte- Dinoponera australis (Hymenoptera: Formicidae) rísticas particulares em relação às demais como au- – evaluating mechanisms for high abundance. sência de rainhas, hierarquia entre operárias, grande Biotropica, San Francisco, v. 46, p. 229-237, 2014. tamanho corporal e forrageio solitário, permitindo CROS, S.; CERDÁ, X.; RETANA, J. Spatial and estudos ecológico-comportamentais com testes de temporal variations in the activity patterns of modelos teóricos. Apesar disso, a maioria das espé- Mediterranean ant communities. Écoscience, Laval, v. cies do gênero é ainda muito pouco estudada. 4, p. 269-278, 1997.

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PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 224444 113/01/20163/01/2016 11:50:2511:50:25 JEANNE, R.L. Th e evolution of the organization of MONNIN, T.; PEETERS, C. Dominance hierarchy work in social . Monitore Zoologico Italiano, and reproductive confl icts among subordinates in Florença, v. 20, p. 119-133, 1986. a monogynous queenless ant. Behavioral Ecology, Oxford, v. 10, p. 323–332, 1999. KEMPF, W.W. A preliminary review of the ponerine ant genus Dinoponera Roger (Hymenoptera: MONNIN, T.; RATNIEKS, F.L.W. Policing in Formicidae). Studia Entomologica, Petropolis, v. 14, p. queenless ponerine ants. Behavioural Ecology and 369-394, 1971. Sociobiology, New York, v. 50, p. 97-108, 2001.

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PPoneromorfasoneromorfas ddoo BBrasil_miolo.inddrasil_miolo.indd 224545 113/01/20163/01/2016 11:50:2511:50:25 PEIXOTO, A.V.; CAMPIOLO, S.; DELABIE, J.H.C. SMITH, C.R.; SUAREZ, A.V.; TSUTSUI, N.D.;, Basic ecological information about the threatened WITTMAN, S.E.; EDMONDS, B.; FREAUFF, A.; ant, Dinoponera lucida Emery (Hymenoptera: TILLBERG, C.V. Nutritional asymmetries are related Formicidae: Ponerinae), aiming its eff ective long-term to division of labor in a queenless ant. PLoS One, conservation. In: TEPPER G.H., Editor. p. 183-213. Washington, v. 6, n. 8, e24011, 2011. Species Diversity and Extinction. New York, Nova Science Publishers Inc. 2010. VASCONCELLOS, A.; SANTANA, G.G.; SOUZA, A.K. Nest spacing and architecture, and swarming of males POL, R.; CASENAVE, J.L. Activity patterns of harvester of Dinoponera quadriceps (Hymenoptera, Formicidae) ants Pogonomyrmex pronotalis and Pogonomyrmex in a remnant of the Atlantic forest in northeast Brazil. rastratus in the Central Monte Desert, . Brazilian Journal of Biology, São Carlos, v. 64, p.357- Journal of Insect Behavior, New York, v. 17, n. 5, p. 362, 2004. 647-661, 2004. WADDINGTON, S.J.; SANTORELLI, L.A.; RYAN, F.R.; POL, R.G.; LOPEZ, D.E.; CASENAVE, J.; PIRK, HUGHES, W.O.H. Genetic polyethism in leaf-cutting G.I. Infl uence of temporal fl uctuations in seed ants. Behavioral Ecology, Oxford, v. 21, p. 1165–1169, abundance on the foraging behaviour of harvester 2010. ants (Pogonomyrmex spp.) in the central Monte desert, Argentina. Austral Ecology, Sidney, v. 36, p. 320-328, WILSON, E. O. Th e Insect Societies. Cambridge, 2011. Mass: Belknap Press of Harvard University Press, 1971.

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