Revista Mexicana de Mastozoología Nueva época ISSN: 2007 - 4484

DEPREDACIÓN DE Saguinus leucopus (MAMMALIA: PRIMATES) SOBRE (ANURA: ) EN EL DEPARTAMENTO DE CALDAS, COLOMBIA

Andrés Arias-Alzate 1*, 2, Juan D. Sanchez-Londoño2, 3, Juan M. Daza2 y José F. González-Maya 1, 4

1* Instituto de Biología e Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México-UNAM, México D.F., 04340, México. 2 Grupo de Mastozoología e Instituto de Biología. Universidad de Antioquia. AA 1226. Medellín, Colombia 3 Programa de Biología. Universidad CES, Medellín, Colombia. 4 The Sierra to Sea Institute y ProCAT Colombia, Santa Marta, Colombia.

Autor de correspondencia: Andrés Arias, [email protected]

Abstract The Silvery-brown Tamarin, Saguinus leucopus, is a primate species from the Callitrichidae family, endemic to Colombia, and that has very little ecological information. Here we report on a new dietary component for the species from Departamento de Caldas, Colombia, been the first record of S. leu- copus predating an species (Phyllomedusa venusta). Despite some records exist about tamarin predation on , this is the first for this endemic species, and it is probably related with its foraging type. This record represents a noteworthy record and contributes to the knowledge of the natural history of this species.

Key words: Andes, Callitrichidae, Colombia, Diet, Primates, Predation.

Palabras clave: Andes, Callitrichidae, Colombia, Depredación, Dieta, Primates.

Revista Mexicana de mastozoología Nueva época, 2014, Año 4 Núm. 1 • 75 El titi gris, Saguinus leucopus, es una especie del Centro de Rehabilitación de Fauna Silvestre endémica del centro de Colombia, se distribuye del oriente de Caldas (CRFSOC, 2008). en la cuenca media del Rio Magdalena desde Este evento de depredación fue regis- el nororiente de Antioquia-sur de Bolívar hasta trado el cinco de marzo de 2008, a las 09:55 el norte del Tolima, aproximadamente hasta los hrs por el primer autor durante un recorrido 1500 msnm (Rodriguez-Maecha et al., 2006). de observación al interior de un fragmento de Actualmente la especie se encuentra catalo- bosque secundario, el titi fue avistado directa- gada En Peligro (Endeangered, EN) según mente y posteriormente se procedió a fotogra- la Lista Roja de Especies Amenazadas de la fiar el evento. Durante este evento se observó Unión Internacional para la Conservación de la un individuo de Saguinus leucopus reposado Naturaleza(UICN), esto debido principalmente sobre una rama a 8 m de altura y consumiendo a la gran pérdida del hábitat natural como re- una rana (Figura 1 y 2). Durante este momento, sultado de la expansión de la frontera agrícola- se observó con ayuda del telefoto de la cámara ganadera y al tráfico de individuos como mas- (Sony Cybershot DSC-HX1, Sony, Ent.) que el cota (Morales-Jiménez, et al., 2008). Su hábitat titi consumió inicialmente las extremidades, se- comprende el bosque seco tropical (bs-T), bos- guido del tronco y finalmente gran parte de la que húmedo tropical (bh-T), bosque muy hú- cabeza. medo tropical (bmh-T) y el bosque muy húme- Es importante notar que el titi consu- do premontano (bmh-PM) (sensu Holdridge, mió la rana casi en su totalidad, y aunque no 1947). Se encuentra comúnmente en bordes fue posible recolectar material para una me- de bosques, bosques de galería y bosques se- jor identificación, las características externas cundarios, pero puede adaptarse relativamente sugieren que se trate de la especie arborícola bien a zonas urbanas y periurbanas (Poveda Phyllomedusa venusta (Anura: Hylidae), dado y Sánchez-Palomino, 2004; Sánchez-Londoño que no se observan membranas interdigitales et al., 2008). Entre sus hábitos alimenticios se en sus manos y el segundo dedo es aparente- han documentado el consumo preferencial de mente del mismo tamaño que el primero (Duell- frutos e insectos blandos (Poveda y Sánchez- man, 2001). P. venusta se encuentra desde el Palomino, 2004; Sánchez-Londoño et al., 2008; Darién en Panamá extendiéndose hacia el Va- Sánchez-Londoño et al., 2013,), sin embargo, lle del Río Magdalena hasta los 1300 msnm para la especie solo se conocen listas parciales (Rengifo et al., 2004). No obstante, otros tres de las especies de frutos consumidas, mientras miembros de la familia Hylidae de tamaño simi- que listas de insectos u otras especies anima- lar se pueden encontrar en el área: Hypsiboas les (i.e. vertebrados) no están publicadas, posi- boans, Hypsiboas pugnax y Hypsiboas crepi- blemente por la dificultad para su identificación. tans. La primera especie se descarta porque Aquí presentamos un evento de depre- presenta membranas bien desarrolladas en dación del titi gris (S. leucopus) sobre otro ver- las manos, carácter no observado en la presa, tebrado, una rana arborícola del genero Phyllo- mientras H. pugnax al igual que la especie an- medusa (P. venusta) en un bosque secundario terior presenta membranas interdigitales me- al sur de su distribución. nos desarrolladas, y geográficamente ha sido La localidad del registro está ubicada registrada por debajo de los 700 msnm y pre- al sur-oriente del departamento de Caldas (Co- fiere las zonas abiertas (La Marca et al., 2010). lombia), en un bosque secundario (5°19’40’’N Y finalmente, H. crepitans es una especie que 74°55’07’’W) en el municipio de Victoria, a 950 igualmente presenta membranas interdigitales msnm. De acuerdo con el sistema de clasifi- basales en las manos y membranas interdigi- cación de Holdridge, esta área corresponde al tales extensas en las patas. Localmente esta bosque húmedo tropical (bh-T), con una tem- especie en el valle del Magdalena prefiere los peratura media anual de 22.2°C y una precipi- estratos bajos del bosque y las zonas abiertas tación media de 6000 mm/año según los datos al igual que H. pugnax. Es importante señalar

76 • Revista Mexicana de mastozoología Nueva época, 2014, Año 4 Núm. 1 Figuras 1 y 2. Indi- viduo de Saguinus leucopus depredando Phyllomedusa venusta en del departamento de Caldas, Colombia.

Revista Mexicana de mastozoología Nueva época, 2014, Año 4 Núm. 1 • 77 que no se descarta la posibilidad que el titi gris que los invertebrados en la dieta de estas es- igualmente pueda depredar cualquiera de es- pecies de Saguinus (Heymann et al., 2000), tas otras especies, dado que estas se encuen- cada evento y consumo de vertebrados pue- tran presentes en la misma zona donde ocurrió den estar representando una buena fuente de el evento. proteína y grasa, los cuales son indispensables El registro de los diferentes componen- en la dieta de las especies del género (Arias y tes alimenticios puede ayudar a entender tanto Jaramillo, 2006). Es importante notar que ob- las preferencias dietarias, como los componen- servaciones ocasionales realizadas por los au- tes del hábitat que son seleccionados y preferi- tores en individuos de S. leucopus en cautiverio dos por las especies de tamarinos. En general (provenientes de tráfico ilegal) en proceso de se ha reportado que las especies del género rehabilitación en el CRFSOC, mostraron que Saguinus presentan preferencia por consumir estos individuos en primera instancia tomaban frutos pequeños e insectos, sin embargo, hasta del suministro de alimento los trozos pequeños el momento sólo para dos de las otras espe- de carne antes que cualquier otro componente cies de tamarinos presentes en Colombia (i.e. alimenticio (Mezcla de frutas: papaya, banano S. fuscicollis y S. oedipus) (Defler, 2010) y para y mango), lo mismo cuando se les suministraba dos presentes en Perú (i.e. S. mystax y S. impe- saltamontes vivos, la atención hacia estos era rator) (Heymann et al., 2000; Terborgh, 1983) mayor que a cualquier otro tipo de alimento. se había documentado el consumo de peque- Este registro evidencia a Saguinus leu- ños vertebrados como ranas y lagartijas; y ra- copus como otra de las especies de tamarinos ramente el consumo de pichones de aves (He- que incluyen otros vertebrados en su dieta, y ymann et al., 2000). En este sentido, aunque el aunque más allá de ser un evento ocasional, mayor porcentaje de componentes alimenticios la inclusión de vertebrados como parte de la consumidos por las especies del género Sagui- dieta de estas especies requiere más atención nus corresponden a frutos, gomas y en menor cuando se habla de especies frugívoras, así se proporción insectos (Heymann y Smith, 1999; puede obtener una mayor comprensión sobre Heymann et al., 2000; Sánchez-Londoño et al., la ecología y ecología alimenticia de estos ta- 2008), es posible que el consumo de otros in- marinos en el Neotrópico. vertebrados (e.g. arácnidos) y de vertebrados pequeños sea un consumo ocasional y/o dado Agradecimientos a su disponibilidad y estrategia de forrajeo de estas especies de Saguinus seleccionando un Agradecemos a los editores y revisores por estrato del bosque en particular, tal como se ha sus valiosos comentarios. Un agradecimiento evidenciado en otras especies de la familia Ca- especial al Centro de Rehabilitación de Fauna llithrichidae (Digby y Barreto, 1998; Heymann Silvestre del oriente de Caldas (CRFSOC) y a et al., 2000). Así mismo, algunos estudios han los propietarios y habitantes del municipio de señalado que este consumo ocasional de ver- Victoria, Caldas. tebrados puede deberse y estar relacionado igualmente tanto con la disponibilidad de los Literatura citada frutos y la fenología de las plantas, como se Arias, A. y A. Jaramillo. 2006. Establecimiento ha observado en otros primates (Clutton-Brock, y evaluación de una dieta para monos tití 1977; Conklin-Brittain et al., 1998), así como gris (Saguinus leucopus) y estudio del con las fluctuaciones de muchas poblaciones comportamiento alimenticio en cautiverio en de insectos, las cuales pueden oscilar depen- la fundación zoológico Santa Cruz. Tesis de grado, Facultad de zootecnia, Universidad diendo de las condiciones climáticas a través de la Salle, Bogotá, Colombia. del año (Sussman y Kinzey, 1984). Clutton-Brock, T.H. 1977. Primate ecology. Por ello, aunque cuantitativamente los Studies of feeding and ranging behaviour in vertebrados parecen ser menos importantes lemurs, monkeys and apes. Academic Press.

78 • Revista Mexicana de mastozoología Nueva época, 2014, Año 4 Núm. 1 London. 367-368. Densidad, uso de hábitat y estado Conklin-Brittain, N.L., Wrangham, La Marca, E., Rueda, J.V., Ardila- de conservación de una población R.W. and K.D. Hunt. 1998. Dietary Robayo, M.C., et al. 2010. Hypsiboas de Saguinus leucopus en un bosque responses of chimpanzees and pugnax. [iucn Red List of Threatened premontano de Colombia. Pp 181- cercopithecines to seasonal variation Species], Version 2013.2, Gland, 193, en: Primates Colombianos in fruit abundance. II. Macronutrients. Switzerland, International Union for en Peligro de Extinción. (Defler, International Journal of Primatology, the Conservation of Nature (iucn). T., Stevenson, P., Bueno, M. y 19:971–98. Disponible desde: [Fecha de acceso: 28 Febrero Colombia, Asociación Primatológica de variables climatológicas en el 2014]. Colombiana. Centro de Rehabilitación de Fauna Morales-Jiménez, A.L., Link, A. and Sussman, R. y W. Kinzey. 1984. The Silvestre del Oriente de Caldas P. Stevenson. 2008. Saguinus ecological role of the callitrichidae: A (crfsoc) durante el año 2008. leucopus. [iucn. 2013. iucn Red List of review. American Journal of Physical Defler, T.R. 2010. Historia natural de Threatened Species],Version 2013.2. Anthropology, 64(4): 419-449. los primates colombianos. 2a. ed. Gland, Switzerland, International Rodriguez- Maecha, J., Rodríguez, A. Facultad de Ciencias. Universidad Union for the Conservation of Nature y T.R. Defler. 2006. Tití gris Saguinus Nacional de Colombia. Bogotá. (iucn). Disponible desde: [Fecha de acceso: 9 de los Mamíferos de Colombia. Vertebrate predation in common de Diciembre 2013]. (Rodriguez- Maecha, J., Alberico, marmosets. Neotropical Primates, Poveda, K. and P. Sánchez-Palomino. M., Trujillo, F. y J. Jorgenson, eds.). 6:124–125. 2004. Habitat use by the White- Bogotá, Colombia, serie libros Duellman, W.R. 2001. The Hylid footed tamarin, Saguinus leucopus: rojos de especies amenazadas of Middle America. Society for the A comparison between a forest- de Colombia, Conservación Study of Amphibians and Reptiles, dwelling group and an urban group Internacional, Colombia, Ministerio Ithaca, New York. in Mariquita, Colombia. Neotropical del Medio Ambiente, Vivienda y Heymann, E. 2000. Spatial patterns of Primates, 12 (1):6-9. Desarrollo territorial. scent marking in wild moustached Sánchez-Londoño, J.D., Arias- Terborgh, J. 1983. Five New World tamarin, Saguinus mystax: no Alzate, A., Barrangan, K.B., et primates. Princeton University Press, evidence for a territorial function. al. 2008. Proyecto Evaluación del Princeton, NJ. Renjifo, J.M., Solís, F., Behaviour, 60: 723-730. Estado de la Población de Titi Ibáñez, R., et al. 2004. Phyllomedusa Heymann, E. and A. Smith. 1999. Gris Saguinus leucopus (Primates, venusta. [iucn. 2013. iucn Red List of When to feed on gums: Temporal Cebidae), en el Área de Influencia Threatened Species] Version 2013.2. patterns of gummivory in wild del Proyecto Transvase Guarinó, Gland, Switzerland, International tamarins, Saguinus mystax and y Propuestas de Estrategias para Union for the Conservation of Nature Saguinus fuscicollis (Callitrichinae). su Conservación. Informe Final (iucn). Disponible desde: [Fecha de acceso: Holdridge, L.R. 1947. Determination of Silvestre-VVS e ISAGEN, Colombia. 28 Febrero 2014]. World Plant Formations from Simple Sánchez-Londoño, J.D., Santamaría, Climatic Data. Science, 105 (2727): M., Devenish, C., et al. 2013.

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