ECOLOGÍA Y COMPORTAMIENTO

ECOLOGÍA TRÓFICA DE Manuelia (HYMENOPTERA: APIDAE): ACTIVIDAD DE FORRAJEO Y ANÁLISIS PALINOLÓGICO

Luis Flores-Prado. Instituto de Entomología, Universidad Metropolitana de Ciencias de la Educación, Av. José Pedro Alessandri 774, Santiago, Chile. [email protected]

Resumen. El género Manuelia presenta tres especies distribuidas en Chile central principalmente. Las hembras exhiben el patrón típico de construcción de nidos de especies solitarias, los cuales son aprovisionados con masas de alimento constituidas fundamentalmente por polen. Considerando que las tres especies nidifican en los mismos ambientes, emergen como adultos en el mismo período y forrajean sobre las mismas especies vegetales, cabe preguntarse si éstas difieren o no en sus patrones diarios de actividad de forrajeo, y si las variables abióticas están asociadas a la actividad de visitas florales. Además, dado que durante el período de aprovisionamiento del nido la oferta de recursos varía en diversidad y abundancia, es interesante determinar si M. postica, especie cuya biología es la mejor conocida, presenta un patrón oligoléctico o polilectico, y si las masas de alimento construidas en diferentes períodos varían en composición o tamaño. Nuestros resultados abren interesantes cuestionamientos respecto de los escenarios ecológicos involucrados en la diferenciación de nicho entre las especies de Manuelia.

Palabras clave: abejas solitarias, nidificación, polen.

Abstract. The Manuelia genus contains three species found mainly in Chile. The females exhibit a nesting pattern usual in non- social life, provisioning their nests with food masses constructed by pollen grains, mainly. The three Manuelia species nests in the same environments, emerges as adults in the same period and visits the same plant species to collect food resources. These observations lead to the following questions: do females of each species, found in the same environment during the breeding period, show differences in foraging activity patterns? Do the abiotic variables correlate with the foraging activity? In addition, during the food provisioning period the floral resources are variable in terms of diversity and abundance. In this context, the following questions will be addressed in M. postica, the more studied species: do females exhibit an oligolectic or polilectic behavior? Are food masses constructed in different periods similar in composition or size? Our findings open interesting questions on the ecological scenarios involved in the niche differentiation among Manuelia species.

Key words: solitary bees, nesting, pollen.

Introducción La Familia Apidae está constituida por tres subfamilias de las cuales Xylocopinae es la más basal filogenéticamente y está compuesta por cuatro tribus (Michener, 2007). La tribu Manueliini se encuentra distribuida principalmente en Chile, aunque también se ha registrado en Argentina (Daly et al., 1987) y está representada por un único género, Manuelia, que a su vez contiene tres especies: M. gayatina, M. gayi y M. postica (Sakagami y Michener, 1987). Las hembras presentan un comportamiento de nidificación característico de las especies solitarias, el cual sigue el siguiente patrón: perforación de un sustrato vegetal seco (rama, tallo o tronco), excavación y construcción de un túnel o galería, aprovisionamiento de alimento en forma de una masa de polen, postura de un huevo sobre esta masa, construcción de un tabique con restos de material vegetal que fue removido y repetición de esta secuencia. De esta manera, los nidos de Manuelia exhiben una o más galerías compuestas por celdas dispuestas en serie, una al lado de la otra, separadas por tabiques construidos con partículas de madera (Daly et al., 1987; Flores-Prado et al., 2008a). Considerando que en abejas solitarias las larvas consumen la masa de alimento elaborada por la madre, el aprovisionamiento del nido y con ello la actividad de forrajeo, es clave en su ciclo vital ya que es la forma de entregar recursos alimenticios a su descendencia, incrementando así la posibilidad de sobrevivencia de la progenie hasta la siguiente época de reproducción (Wilson 1971; O´Neill, 2001). Por esta razón, las hembras de estas especies invierten la mayor parte de su tiempo en construir y aprovisionar sus nidos (Morato y Martins, 2006).

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Por otra parte, la actividad de forrajeo efectuada por las hembras, tanto para su propia alimentación (mediante consumo de néctar) como para el aprovisionamiento del nido (mediante colecta de polen), se ve influenciada por diversos factores tales como las características florales (estímulos visuales y químicos) y las características del ambiente abiótico. En cuanto a estas últimas, la variación de temperatura floral influye en la elección que las abejas realizan de flores con la misma recompensa nutricional (Dyer et al., 2006). En este contexto, un aspecto relevante de la ecología trófica de las especies de abejas solitarias, cuyas hembras requieren alimentarse de néctar y aprovisionar a su progenie con masas de polen, es el efecto de factores abióticos sobre las visitas efectuadas, las cuales se espera varíen durante diferentes horarios. Considerando que las tres especies de Manuelia nidifican en los mismos ambientes, emergen como adultos en el mismo período y obtienen recursos de las mismas especies vegetales, es importante preguntarse por los rangos horarios en que las especies de Manuelia visitan las flores de Alstroemeria ligtu, especie vegetal importante para la obtención de polen y néctar, y por el posible efecto de las variables ambientales abióticas en los eventos de visita, con el objeto de detectar posibles diferencias interespecíficas en sus patrones de actividad de forrajeo. Considerando además que la biodiversidad floral varía a lo largo de la temporada, en cuanto a riqueza específica y abundancia relativa, y tomando como modelo la especie Manuelia postica (especie mejor conocida en cuanto a su biología), resulta interesante preguntarse por las características que exhiben las masas de alimento fabricadas por las hembras, en cuanto a su composición taxonómica, peso y cantidad de granos de polen. Hasta el momento, Manueliini ha emergido como un grupo clave para estudiar la evolución de la sociabilidad de Apidae, ya que ha sido hipotetizado como el grupo hermano de los demás Xylocopinae (Flores-Prado et al., 2010) y, aunque presenta hábitos de vida solitaria, en M. postica se han descrito algunos rasgos precursores de la sociabilidad (Flores-Prado et al., 2008a), demostrándose la capacidad de reconocimiento de compañeras de nido, y también de parientes, como ocurre en especies altamente sociales (Flores-Prado et al., 2008b; Flores-Prado y Niemeyer, 2010). No obstante, no se conocen antecedentes respecto de su ecología trófica asociada a su biología de la nidificación.

Materiales y Método Se efectuaron salidas al campo entre Noviembre y Diciembre de 2009 a la Reserva Nacional Río Clarillo, ubicada en la precordillera andina en la Región Metropolitana, Chile (33º 51'S; 70º 29'O), localidad donde se observaron flores de Alstroemeria ligtu visitadas por hembras de Manuelia postica, M. gayi y M. gayatina. Se seleccionaron agrupaciones de plantas de A. ligtu florecidas, denominadas en términos operacionales “parches”, las cuales fueron observadas de manera continua durante media hora. Se registraron las visitas realizadas por las hembras y se midió el tiempo de estadía de cada abeja en las flores. Se registró la Temperatura y Humedad Relativa para cada permanencia. Se diseñó un método balanceado de muestreo de modo que se obtuvo un total de 5 parches por cada hora del día, desde las 09:00 A.M. hasta las 19:00 P.M., en todo el período de observación. Durante el período de construcción y aprovisionamiento de los nidos de M. postica (Septiembre – Diciembre del 2009), se efectuaron visitas al sector “Altos de Vilches” ubicado en en la Cordillera de los Andes, VII Región del Maule, Chile (35º 29`S; 70º 58`O), y se colectaron 10 tallos de Chusquea quila con nidos M. postica, que fueron trasladados al laboratorio. Se extrajeron las masas de alimento elaboradas por las hembras, se identificó su posición en el nido

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respecto al orificio de entrada y se midió el peso seco de cada una de ellas. Posteriormente, las masas fueron tratadas con Lactofenol para el conteo e identificación del polen bajo microscopio, en cámaras de recuento. Adicionalmente, se colectaron anteras desde las flores, visitadas o no visitadas por M. postica, para su posterior comparación con el polen de las masas de alimento. Se efectuaron pruebas de normalidad y homocedasticidad, para seleccionar los métodos de inferencia estadística a utilizar. Para comparar el tiempo de permanencia, así como el número de visitas, entre las especies de Manuelia sobre las flores de A. ligtu, se efectuaron pruebas U de Mann Whitney entre cada par de especies y para cada rango de horario. Para comparar las temperaturas en que las especies de Manuelia visitaron flores de A. ligtu, se efectuó una prueba de Kruskal-Wallis y el método de Dunn para las comparaciones múltiples. Para la comparación del peso de las masas respecto a su posición en el nido, se efectuó una prueba de Kruskal-Wallis y el método de Dunn para las comparaciones múltiples. Además se efectuó una correlación de Sperman entre el peso de las masas y el número de polen de las mismas.

Resultados Los resultados del número y la duración de las visitas de M. postica, M. gayi y M. gayatina sobre flores de Alstroemeria ligtu, se presentan en las figuras 1 y 2, respectivamente. Las comparaciones de los valores de número de visitas, y duración de las mismas, en los diferentes rangos horarios, arrojaron diferencias sólo entre algunas especies. En este sentido, la mayoría de las diferencias significativas se presentaron al comparar M. gayi con M. postica, y con M. gayatina. Los resultados estadísticos de las comparaciones se presentan en los cuadros 1 y 2, respectivamente. Las temperaturas en las que las especies de Manuelia visitan flores de A. ligtu difieren significativamente (H=124,018, p=<0,001), existiendo diferencias entre M. gayi y M. gayatina (Q=2,595; p<0,05) y entre M. gayi y M. postica (Q=11,014; p<0,05). Sin embargo, no existen diferencias entre M. gayatina y M. postica (Q=1,794; p>0,05).

Figura 1. Número promedio de visitas de las especies de Figura 2. Duración promedio de visitas de las especies Manuelia sobre flores de A. ligtu, según rango horario. de Manuelia sobre flores de A. ligtu, según rango horario.

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Cuadro 1. Comparaciones entre las especies de Manuelia Cuadro 2. Comparaciones entre las especies de Manuelia en cuanto al número de visitas sobre A. ligtu. en cuanto a la duración de visitas sobre A. ligtu.

Los valores de la humedad relativa en los eventos de forrajeo de las especies de Manuelia no muestran diferencias significativas entre las especies. El análisis de las masas de polen extraídas de los nidos de M. postica, permitió identificar ocho especies vegetales, cuyos porcentajes relativos se detallan en el Cuadro 3.

Cuadro 3. Especies identificadas en las masas de alimento elaboradas por las hembras de M. postica y sus porcentajes relativos.

Figura 3. Comparación entre el peso de las masas de alimento elaboradas por M. postica, según su posición.

Existe diferencia significativa (H=17,5; p<0,001) para el peso de las masas según su posición dentro del nido, particularmente entre las masas de primera posición respecto de la segunda (Q=3,725; p<0,05) y tercera posición (Q=3,336; p<0,05), no así al comparar las masas de segunda y tercera posición entre sí (Q=0,11; p>0,05) (Gráfico 3) (Figura 3). Existe correlación positiva (r=0,48; p=0,002) entre el número de granos de polen de cada masa y el peso de las mismas.

Discusión y Conclusiones Las hembras de Manuelia visitan especies vegetales que representan una amplia gama taxonómica, para fabricar las masas de alimento con que aprovisionan sus nidos, las cuales constituyen una fuente de información detallada de las especies vegetales que utilizan como recurso alimenticio. Los antecedentes obtenidos en estudio demuestran que M. postica es una

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especie poliléctica, o de amplio rango taxonómico en la elección de especies vegetales que representan sus fuentes nutritivas. Este patrón se ha observado en muchas especies de Xylocopinae, que utilizan néctar y polen como únicas fuentes de alimento las que, por ser de vida larga y de amplia distribución geográfica (Hurd y Moure, 1963) visitan un gran número de especies vegetales (Gerling et al., 1989). Adicionalmente los datos obtenidos muestran que los pesos de las masas de alimento de segunda y tercera posición en el nido, son menores a las de primera posición. Frente a esta evidencia, es razonable pensar que las masas de eventuales cuartas y quintas posiciones serán de menor peso que las anteriores. Proponemos que en los nidos con mayor número de individuos, aquellos que ocupan posiciones finales (más cercanas al orificio de salida) se alimentarán de masas de menor peso, las cuales además poseen menor cantidad de granos de polen, tal como se ha visto en otras especies de abejas aprovisionadoras (Rust et al., 2004). Es esperable que los individuos de menor peso reciban un menor aporte nutritivo, ya que el tamaño de las masas de alimento, asociado con la cantidad de polen, se ha descrito como el factor que determina el tamaño corporal de las abejas que se alimentan de tales masas en estado larval (Danforth, 1990). El género Manuelia es considerado como relicto (Daly et al., 1987) y sus especies presentan diversos caracteres morfológicos que han sido propuestos como ancestrales (Michener, 2007). También constituyen un grupo monofilético (Sakagami y Michener, 1987), cuya posición filogenética es basal, todo lo que permite proponer que las especies de Manuelia comparten una historia evolutiva común (Flores-Prado et al., 2010). El sistema de nidificación en las tres especies es similar en cuanto a la arquitectura de los nidos y las etapas de construcción de los mismos (Daily et al., 1987; Flores-Prado et al., 2008a). Además, las conductas de nidificación y forrajeo son realizadas en sustratos similares (observación personal). Estos antecedentes demuestran que la biología de estas especies es similar, compartiendo una historia evolutiva, y nos permite sugerir que presentan nichos parecidos, o con superposición en varios ejes (recursos y condiciones). Por este motivo, es esperable que si los recursos se vuelven limitantes, se genere cierta competencia entre las especies de Manuelia. En este sentido, los resultados evidencian una alternancia horaria en la conducta de forrajeo, entre dos de las tres especies, lo que se puede reflejar en las curvas de visita y del tiempo de permanencia, separadas temporalmente entre sí dentro de cada rango horario estudiado. Los datos obtenidos en este estudio también muestran que, al comparar las temperaturas a las cuales se efectúan las visitas, existe diferencia de M. gayi tanto con M. postica como con M. gayatina. La alternancia en los horarios de forrajeo también puede estar vinculada con la temperatura ambiental, ya que el ambiente térmico donde las abejas forrajean puede ser determinante en esta conducta (Heinrich, 1993; Rands y Whitney, 2008).

Agradecimientos Proyecto FONDECYT de Inserción de Capital Humano Avanzado en la Academia, 79100013.

Literatura Citada Daly, H.V., Michener, C.D., Moure J.S. and Sakagami, S.F. 1987. The relictual bee genus Manuelia and its relation to other Xylocopinae (Hymenotera: Apoidea) Pan-Pacific Entomologist, 63: 113-268.

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Danforth, B.N. 1990. Provisioning behavior and the estimation of investment ratios in a solitary bee, Calliopsis (Hypomacrotera) persimilis (Cockerell) (Hymenoptera:Andrenidae). Behavioral Ecology and Sociobiology, 27: 159–168. Dyer A.G. 2006. Bees associate warmth with floral colour. Nature, 442: 525. Flores-Prado, L., Chiappa, E. and Niemeyer, H.M. 2008a. Nesting biology, life cycle, and interactions between females of Manuelia postica, a solitary species of the Xylocopinae (Hymenoptera: Apidae). New Zealand Journal of Zoology, 35: 93-102. Flores-Prado, L., Aguilera, D. and Niemeyer, H.M. 2008b. Nest-mate recognition in Manuelia postica (Apidae: Xylocopinae): an eusocial trait is present in a solitary bee. Proceedings of the Royal Society, B., 275: 285-291. Flores-Prado L. and Niemeyer H.M. 2010. Kin Recognition in the largely Solitary Bee, Manuelia postica (Apidae: Xylocopinae). Ethology, 116:466–471. Flores-Prado, L., Flores, S.V. and McAllister, B. 2010. Phylogenetic relationships among tribes in Xylocopinae (Apidae) and implications on nest structure evolution. Molecular Phylogenetics and Evolution, 57: 237-244. Gerling, D., Velthuis, H.H.W and Hefetz, A. 1989. Bionomics of the large carpenter bees of the genus Xylocopa. Annual Review of Entomology, 34: 163-90. Heinrich, B. 1993. The hot-blooded insects: strategies and mechanisms of thermoregulation. Cambridge: Harvard University Press. 600 pp. Hurd, P.D. and Moure, J.S. 1963. A classification of the large carpenter bee (Xylocopini). University of California Publications in Entomology, 29: 1-365. Michener, C.D. 2007. The bees of the world. The John Hopkins Univ. Press, Baltimore, Maryland, 953 pp. Morato, E. and Martins, R. 2006. An overview of proximate factors affecting the nesting behavior of solitary wasps and bees (Hymenoptera: Aculeata) in preexisting cavities in word. Neotropical Entomology, 35: 285-298. O Neill, K.M. 2001. Solitary wasps: Behavior and natural history. Ithaca, Cornell University Press. 406 pp. Rands, S.A. and Whitney, H.M. 2008. Floral Temperature and Optimal Foraging: Is Heat a Feasible Floral Reward for Pollinators? PLoS ONE, 3: e2007. Rust, R.W., Cambon, G., Grossa, T. and Vaissière, B. 2004. Nesting biology and foraging ecology of the wood-boring bee Lithurgus chrysurus (Hymenoptera: Megachilidae). Journal of the Kansas Entomological Society, 77: 269–279. Sakagami, S.F. and Michener, C.D. 1987. Tribes of Xylocopinae and origin of the Apidae. Annals of the Entomological Society of America, 80: 439–450. Wilson, E.O. 1971. The insect societies. Cambridge, Massachusetts, Belknap Press, 548 pp.

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EFECTO DE LA EDAD DE ADULTOS AL APAREAMIENTO DE Copitarsia decolora (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE) SOBRE SU CAPACIDAD REPRODUCTIVA

María Magdalena Callado-Galindo1, Patricia Villa-Ayala2 y Alfredo Jiménez-Pérez3. Centro de Desarrollo de Productos Bióticos. Instituto Politécnico Nacional. Carretera Yautepec-Jojutla, Km. 6. Col. San Isidro.C.P.62731. Yautepec, Morelos. [email protected], [email protected], [email protected].

RESUMEN. Copitarsia decolora (Guenée), conocida como palomilla del corazón de la col es una especie polífaga cuarentenada en Estados Unidos, lo que impide el acceso de crucíferas frescas de México a ese país. El poco conocimiento que se tiene sobre su biología y comportamiento de esta especie impide generar sistemas apropiados para su manejo. En este trabajo se evaluó el efecto de la edad de ambos sexos sobre fecundidad, fertilidad y dinámica de oviposición de esta especie. Se encontró que la edad de la hembra, influye en su fecundidad y fertilidad total. Sin embargo la dinámica de oviposición es afectada por ambos sexos. La mayor fecundidad y fertilidad se obtuvo al aparear hembras de 4d de edad, siendo esta edad la óptima para su apareamiento. Los resultados indican que en el manejo de esta especie, la técnica de disuasión del apareamiento puede ser útil.

Palabras clave: Copitarsia decolora, disuasión del apareamiento, dinámica de oviposición.

ABSTRACT. Copitarsia decolora (Guenée), the cabbage moth is a polyphagous specie quarantined in USA prohibiting cruciferous trade with USA. The little knowledge on its biology and behavior stops the development of proper management systems. This research evaluated the effect of age of both sexes at mating on fecundity, fertility and oviposition dynamics. Female and not male age at mating significantly affected fecundity and fertility, however, oviposition dynamics was affected by both sexes. Highest fecundity and fertility was obtained from females mated when 4 d old indicating that it is their optimal mating age. Our results mean that mating disruption is feasible for management of this insect.

Keys words: Copitarsia decolora, mating disruption, oviposition dynamics.

Introducción Copitarsia decolora (Guenée) (Lepidoptera: Noctuidae); es un insecto holometábolo y de hábito nocturno (Moreno y Serna, 2006). Esta palomilla es considerada plaga ya que ataca a diversas familias de plantas de importancia económica, como las crucíferas, que son exportadas a Estados Unidos. Este insecto esta cuarentenado para Estados Unidos de América lo que trae serias consecuencias para los exportadores mexicanos (Acatitla et al., 2003). En México, el manejo de plagas que atacan a crucíferas, se ha realizado principalmente con insecticidas químicos, a pesar de los efectos nocivos que provocan al hombre y al entorno, entre ellos la eliminación de enemigos naturales de las plagas, y la aparición de resistencia de estas últimas. El uso de métodos de control de C. decolora basados en su comportamiento, como el uso de feromonas para interrumpir o retrasar el apareamiento (Miller et al., 2006), requiere de información sobre sus condiciones de apareamiento que permita entender y predecir el comportamiento del insecto y su población. Varios reportes muestran que el retraso en la edad de apareamiento disminuye el potencial reproductivo de diversas especies de Lepidoptera, es decir, reduce la fecundidad y la fertilidad. Algunos ejemplos son los tortrícidos Cnephasia jactatana (Jiménez-Pérez y Wang, 2003), Argyrotaenia velutinana y Pandemis pyrusana (Stelinski y Gut, 2009). Así como los pirálidos Ephestia kuehniella (Xu y Wang, 2009) y Plodia Interpunctella (Huang y Subramanyam, 2003). Este trabajo reporta los efectos de la edad de la hembra y macho en la capacidad reproductiva (fecundidad, fertilidad y dinámica de oviposición) de C. decolora.

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Materiales y Método Los experimentos se llevaron a cabo en el Departamento de Interacciones Planta-Insecto del Centro de Desarrollo de Productos Bióticos del Instituto Politécnico Nacional (CEPROBI). Todos los insectos se tomaron de una cría establecida en CEPROBI, que está bajo condiciones controladas, 20 ± 5 ºC y 50 ± 5% HR, con un fotoperiodo de 12:12 h (oscuridad/luz). Las larvas se alimentaron con una dieta artificial desarrollada por Rojas y colaboradores (2003) a base de germen de trigo, harina de maíz y levadura de cerveza. Las pupas se separaron por sexo bajo un microscopio estereoscópico (Nikon SMZ 1500). Se colocaron grupos de insectos vírgenes de diferentes edades (hembras de 2, 4, 6 y 8d y machos de 2-4 ó 6-8d, respectivamente), en jaulas hasta que se observó la cópula. Una vez terminada la cópula, la hembra y el macho fueron separados y pesados en una balanza analítica digital (Explorer Ohaus). La hembra fue colocada en un contenedor con substrato de oviposición el cual fue cambiado diariamente. El macho fue confinado de forma individual en un contenedor. Los insectos adultos fueron alimentados con una solución azucarada al 10% hasta su muerte. Se cuantificó la fecundidad diariamente y la fertilidad después de 8d de incubación de los huevecillos con ayuda de un estereoscopio. Huevecillos con puntos negros (cabezas de las larvas) se registraron como fértiles. Para este estudio la fecundidad es definida como el número total de huevecillos puestos y la fertilidad como el número de huevecillos en los cuales se desarrolla una larva. Los datos de fecundidad y fertilidad se sometieron a un análisis de covarianza (ANCOVA) donde los factores fueron la edad de la hembra y del macho (el peso de la hembra fue la variable concomitante) seguido de separación de medias de Fisher. Se empleó el programa SAS a una significancia del 5%.

Resultados y Discusión Fecundidad y fertilidad en función de la edad de la hembra y el macho. El ANCOVA reveló que el número de huevecillos ovipositados por una hembra depende de su edad (F=5.51; gl=3,42; P=0.0028) y no de la edad del macho con que se aparee (F=1.32; gl=1,42; P>0.05). Hembras de 4d de edad ponen más huevecillos que hembras de 2, 6 y 8d de edad (Fig. 1).

1200

1000

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10 8 20 10 0 Promedio ( ± esm) de huevecillos ovipositados / hembra / vida / hembra / ovipositados huevecillos esm)± (de Promedio 2 4 6 8 Edad de hembras al apareamiento (días) Figura 1. Promedio (± esm) de huevecillos ovipositados por hembras apareadas a diferente edad. Los números en la base de las barras son el valor de n.

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Igualmente, reveló que el número de huevecillos fértiles ovipositados por una hembra depende de su edad (F=3.74; gl=3,42; P=0.018) y no de la edad del macho con que se aparee (F=3.49; gl=1,42; P>0.05). Hembras de 4d de edad ponen más huevecillos fértiles que hembras de 2, 6 y 8d de edad (Fig. 2)

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10 8 20 10 Promedio (± esm) de huevecillos (± fértiles Promedio // vidahembra 0 2 4 6 8 Edad de hembras al apareamiento (días) Figura 2. Promedio (± esm) de huevecillos fértiles por hembras apareadas a diferente edad. Los números en la base de las barras son el valor de n.

Dinámica de oviposición. Hembras de 4d apareadas con machos de 2-4d ovipositan más huevecillos en menor tiempo comparada con hembras de 8d apareadas con machos de 6-8d de edad (Fig. 3).

Hembras 2d con machos 2-4d Hembras 4d con Machos 2-4d 1200 Hembras 6d con Machos 6-8d Hembras 8d con Machos 6-8d Hembras 6d con Machos 2-4d

8 900 10 10

10 600

10 300

Promedio acumulado de huevecillos día ovipositados de por acumulado Promedio 0 0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 Dìas después del apareamiento Figura 3. Promedio acumulado de huevecillos ovipositados por hembras apareadas a los 2, 4, 6,8 días de edad con machos de 2-4 y 6-8d. Los números al final de las curvas son el valor de n.

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Hembras de 4d apareadas con machos de 2-4d ovipositan más huevecillos fértiles en menor tiempo comparada con hembras de 8d apareadas con macho de 6-8d que ovipositan menor número de huevecillos fértiles en más tiempo (Fig. 4).

1200 Hembras 2d con Machos 2-4d Hembras 4d con Machos 2-4d Hembras 6d con Machos 6-8d Hembras 8d con Machos 6-8d 900 Hembras 6d con Machos 2-4d

8

600 10 10

300 10

10

Promedio acumulado de huevecillos fértiles por día 0 0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 22 Días después del apareamiento

Figura 4. Promedio acumulado de huevecillos fértiles por hembras apareadas a los 2, 4, 6,8 días de edad con machos de 2-4 y 6-8d. Los números al final de las curvas son el valor de n.

El ANCOVA mostró que el número de huevecillos ovipositados por día por periodo de oviposición por hembras de 4d fue mayor comparado con el de hembras de 8d (F=5.22; gl=3,42; P=0.0037) (Fig.5), mientras que la edad del macho no influyó (F=0.50; gl=1,42; P>0.05).

200 a

150 ab

100 bc

c

50

10 8 20 10 Promedio (± esm) de huevecillos / día / periodo de oviposición 0 2 4 6 8 Edad de hembras al apareamiento (días) Figura 5. Promedio (± esm) de huevecillos ovipositados por día por periodo de oviposición por hembras apareadas a diferentes edades. Barras con letras iguales no son estadísticamente diferentes (LSD, p<0.05). Los números en la base de las barras son el valor de n.

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El ANCOVA mostró que el número de huevecillos fértiles por día por periodo de oviposición por hembras de 4d fue mayor comparado con el de hembras de 8d (F=4.61 gl=3,42 P=0.0071) (Fig. 6), nuevamente la edad del macho no influyó (F=1.58; gl=1,42; P>0.05).

200

a 150

100 ab

bc

50 c

10 8 20 10 0

Promedio (± esm) de huevecillos fértiles / día / periodo de oviposición 2 4 6 8 Edad de hembras al apareamiento (días) Figura 6. Promedio (± esm) de huevecillos fértiles por día por periodo de oviposición por hembras apareadas a diferentes edades. Los números en la base de las barras son el valor de n. Barras con letras iguales no son estadísticamente diferentes (LSD, p<0.05).

Xu y Wang (2009) encontraron que conforme se incrementa la edad de apareamiento en hembras de E. kuiniella disminuye su fecundidad y fertilidad, es decir, que hembras jóvenes ponen mayor número de huevos y son fértiles comparados con hembras de mayor edad. Jiménez-Pérez y Wang (2003) para C. jactatana, indican que las hembras son más afectadas que los machos en su fecundidad y fertilidad, si se rebasa la edad óptima de apareamiento. El incremento de la edad de hembras vírgenes al apareamiento disminuye la fecundidad y la fertilidad debido a la deposición de huevecillos no fértiles, disminución de la habilidad para mantener y utilizar el esperma; así como la disminución de la habilidad para reabsorber nutrientes (Stelinski y Gut, 2009). El hecho que la edad del macho no influye en la fecundidad y fertilidad total ha sido reportado por otros autores. Sin embargo, los resultados indican que el macho afecta el número de huevecillos que pone una hembra por día, influyendo grandemente la velocidad con que la población crece. Los datos aquí presentados sugieren que la técnica de la confusión del apareamiento tiene potencial como una estrategia de control de C. decolora.

Literatura Citada Acatitla, T. C., M. N. Bautista, S. J. L Carrillo, T. J. Cibrián, G. S. L. Del Río, C. J. Osorio, A .H. Sánchez, V. A. D. Suárez y N. R. Torres. 2003. El gusano corazón de la col, Copitarsia decolora. Biología, Taxonomía y Ecología. Colegio de Postgraduados. Montecillos. 30pp.

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Huang, F. and B. Subramanyam. 2003. Effects of delayed mating on reproductive performance of Plodia Interpunctella (Hübner) (Lepidoptera: Pyralidae). Journal of Stored Products Research, 39: 53-63. Jiménez-Pérez, A. and Q. Wang. 2003. Effect of mating delay on the reproductive performance of Cnephasia jactatana (Lepidoptera:Tortricidae). Entomological Society of America, 96: 592-598. Miller, J. R., L. J. Gut., F. M. DE Lame and L. L. Stelinski. 2006. Differentiation of competitive vs. non-competitive mechanisms mediating disruption of moth sexual communication by point sources of sex pheromone: (Part 1) Theory. Journal Chemical Ecology, 32: 2089– 2114. Moreno F. y F. C. Serna, 2006. Biología de Copitarsia decolora (Lepidoptera: Noctuidae: Cuculliinae), en flores cultivadas del híbrido comercial de Alstroemeria spp. Revista de la Facultad Nacional Agronómica Medellín, 59: 3257-3270. Rojas, J. C., A. Virgen and L. Cruz-López. 2003. Chemical and Tactile Cues Influencing Oviposition of a Generalist Moth, Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Environmental Entomology, 32(6): 1386-1392. Stelinski L. L. and L. J. Gut. 2009. Delayed mating in tortricid leafroller species: simultaneously aging both sexes prior to mating is more detrimental to female reproductive potential than aging either sex alone. Bulletin of Entomological Research, 99: 245–251. Xu, J. and Q. Wang. 2009. Male moths undertake both pre- and in-copulation mate choice based on female age and weight. Behavioral Ecology and Sociobiology, 63: 801–808.

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INSECTOS COMESTIBLES Y MEDICINALES EN EL MUNICIPIO DE IXHUATLANCILLO VERACRUZ MÉXICO

Ivonne Landero Torres1, Julieta Ramos Elordouy2 Héctor Oliva Rivera1, María Elena Galindo Tovar1, Otto Leiva Ovalle Hilda Lee Espinoza1, Joaquín Murguía González1. 1Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias Universidad Veracruzana P. 94945 Ap. 177 Córdoba, Veracruz, Peñuela Mpio. de Amatlán de los Reyes. [email protected]. 2Instituto de Biología UNAM.

RESUMEN. Como parte del estudio de los insectos comestibles y medicinales de la zona Orizaba-Córdoba, nos dimos ala tarea de explorar el conocimiento tradicional de insectos útiles en la comunidad de Ixhuatlancillo, Ver. Mediante pláticas informales y entrevistas a más de 40 habitantes se detectaron el conocimiento y el uso de insectos en la medicina tradicional y en la alimentación. Destacan hormigas, avispas, grillos. Los insectos solo son de uso local y no se comercializan. Se conocieron2 insectos comestibles y cuatro medicinales.

Palabras claves: Ixhuatlancillo, Veracruz, insectos, medicinales, comestibles.

ABSTRAC. A part of the study of medicinal and edible insects in the zone Orizaba-Córdoba, we explorer the traditional knowledge of the people about the useful insects in the community of the Ixhuatlancillo, Ver. Chat and interview so 40 persons , its detected the traditional use of insects in the traditional medicin and the food. Distinguishedants, wasps, and crickest .The insects are local use and is not marketable. Only twospecies its report eatable insects and only four medicinal insects.

Keys words: Ixhuatlancillo, Veracruz, Insects, medicinal, edible.

Introducción La Etnoentomología se define como todas las formas de interacción entre los insectos y el hombre, especialmente sociedades humanas primitivas y no industrializadas y, en ella se involucran diversas áreas relativas a esta disciplina, como son la alimentación, medicina, historia, antropología, lingüística, sociología, taxonomía" etología, mística, artesanía, el arte (literario, pictórico, escultórico, textil y cinematográfico) entre otros. En la investigación referente al estudio de los insectos comestibles de México que se desarrolla en el Instituto de Biología de la UNAM ,en la actualidad se han registrado 504 especies de insectos comestibles en diversos Estados de la República Mexicana. (Ramos-Elorduy, 1991; Ramos-Elorduy y Pino, (2005); Landero et al., 2006), y 210 especies de insectos medicinales en México donde destacan los escarabajos, las avejas, avispas , hormigas chapulines, grillos y cucarachas, (Ramos Elorduy y Pino Moreno, 2001, Torres Delgado, 2008), lo que resalta la importancia de los insectos como fuente de alimentación para las poblaciones suburbanas y rurales de México. Los insectos comestibles y medicinales han sido utilizados desde tiempos prehispánicos por los habitantes de diversas étnias en la república Mexicana. Siendo uno de los recursos naturales menos conocidos y utilizados por la mayoría de los habitantes mexicanos, siguen siendo una realidad en las costumbres actuales de tales étnias. Su conocimiento aún no desaparece y se siguen utilizando como antaño. Localización. El municipio de Ixhuatlancillo, se encuentra en la zona central del estado, en las coordenadas 18º54´ de latitud Norte y 97º09´ de longitud oeste, a una altura de 1,330 metros sobre el nivel del mar. Limita al norte con la Perla; al este con Mariano Escobedo; al sur con Orizaba, Río Blanco y Nogales; al oeste con Maltrata. El grupo étnico que predomina es el Náhuatl Su clima es templado-húmedo-extremoso con una temperatura promedio de 12ºC; su precipitación pluvial media anual es de 1,500 milímetros. Tipo de vegetación :Cafetales y zonas

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abiertas derivadas del bosque mesófilo con Pseudobombax ellipticum (lele), Heliocarpus appendiculatus (jonote) , Rollinia rensoniana , Inga spp., Coffea arabiga, Trema micrantha (ixpepe), entre otras. (INEGI, 2000). Fauna. En el municipio se desarrolla una fauna compuesta por poblaciones de conejos, ardillas, mapaches, tlacuaches y aves. Recursos Naturales .Su riqueza está representada por minerales como la arena y arcilla.

Material y Método El método que se llevo a cabo fue la entrevista a los habitantes entre los 18 a 57 años de edad , preguntando acerca de los insectos que tenían cierta utilidad medicinal y/o comestible así como la época en que se les localiza, hábitat,etc. Los insectos se recolectaron utilizando pinzas entomológicas, a mano, o usando redes y se colocaron en frascos con alcohol al 70%. Los insectos se etiquetaron con el nombre, localidad, nombre del recolector y fecha y se llevaron al Instituto de Biología de la UNAM para su determinación y catalogación y. La determinación se llevó a cabo por especialistas del Instituto de Ecología (INECOL) y con el uso de la Colección de Artrópodos de la Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad Veracruzana en la zona Orizaba-Córdoba. Veracruz. Se elaboraron gráficas con los resultados.La Colecta de artrópodos de Ixhutlancillo fue durante el periodo agosto 2008 a febrero 2009.

Resultados La aplicación de entrevistas a 50 personas del municipio de Ixhuatlancillo, permitió la detección de 16 especies de insectos, 7 determinados a especie y el resto solo a nivel de familia (Cuadro 1).

Cuadro 1. Lista de especies de insectos estudiados. ND= ejemplares no determinados Nombre común Orden Familia Especie Abeja Hymenoptera Apidae **Apis mellifera Chinche (ninfa) Hemiptera Coreidae ND Chinche (ninfa) Hemiptera Coreidae ND Chinche (ímago) Hemiptera Coreidae ND Escarabajo estercolero (Temayate) Coleoptera Scarabaeidae Phanaeus mexicanus Diabrótica Coleoptera Chrysomelidae Chrysolinapolita Tortuguitas Coleoptera Chrysomelidae ND Tortuguitas Coleoptera Chrysomelidae ND Conchuela mexicana Coleoptera Coccinellidae Epilachna tredecimnotata Chapulín Orthoptera Tettigonidae ND Langosta Orthoptera Acrididae ND Langosta Orthoptera Acrididae ND Langosta Orthoptera Acrididae Melanonoplus litoralis Langosta Orthoptera Acrididae ND Langosta Orthoptera Acrididae ND Grillo o Langosta Orthoptera Acrididae *Taeniopoda auricornis Hormiga negra Formicidae *Solenopsis geminata Abeja Hymenoptera Vespidae *ND Gusano de Palo ó Popotoca Phasus triangularis* Las marcadas con un asterisco(*) corresponden a las especies, que son utilizadas como medicinales. Las marcadas con un doble asterisco(**) son reconocidas como especies comestibles. Las especies no marcadas, son reconocidas como especies polinizadoras ó como especies degradadoras de materia orgánica.

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Se determinaron dos órdenes de insectos medicinales: orthoptera y orden hymenoptera. Hormiga negra: (10 individuos recolectados )Solenopsis geminata , son utilizadas para combatir las molestias de la artritis por que contienenácido Fórmico. Igualmente la ocupan untado como tónico para dar fuerza a las piernas de los niños y puedan camina, mezclando 20 hormigas y 250ml. de alcohol . Langosta o Grillos. (2 individuos recolectados) Taeniopod aauricornis,estos ortópteros son medicinales ya que ocupan el acido anal para eliminar los mezquinos . Abejas. Orden himenóptera, familia Vespidae, se utiliza la miel para las molestias de garganta irritada y otros problemas respiratorios. El gusano de palo ó Popotoca, es utilizado par el tratamiento del algodoncillo en los infantes.La grasa del gusano se unta sobre la parte bucal afectada por el algodoncillo. Apis mellifera, es una abeja domesticada y se usa la miel como alimento.

Discusión y Conclusiones El uso de los insectos como alimento o medicina ,en la zona de Ixhatlancillo, sigue siendo una realidad de uso cotidiano por los habitantes. Con relación a las enfermedades, sus afecciones pueden ser tratadas ó cuando menos se intenta un tratamiento tradicional a través de los “médicos” tradicionales de la zona. La miel de Apis mellifera además de ser usada como alimento se usa como medicinal en el tratamiento tradicional de infecciones de heridas lavando la herida y aplicando la piel y envolver en vendas limpias. La tos y ardor de garganta, tomando una cucharadita a cualquier hora del día. No solo para las personas sino para la cura de sus animales domésticos como los animales como las mulas o los caballos, por ejemplo en la zona cercana de Zongolica, reporta el uso del grillo Taeniopoda auricornis para curar el “mal de orín” en animales de carga (Torres-Delgado, 2008). La mayor cantidad de especies de insectos se localizaron en vegetación arbustiva y cerca de los cultivos en los meses de mayo a noviembre. Las personas cuidan y conservan el hábitat de estos organismos. Los insectos comestibles y medicinales forman parte de una tradición que se ha conservado oralmente de generación en generación ya que las personas de la tercera edad (abuelos y abuelas) son los que conocen más y pueden transmitir la información a las nuevas generaciones. La plática informal y convivencia con las personas mayores permitió detectar que el conocimiento tradicional del uso medicinal y comestible de los insectos en la zona se está perdiendo puesto que las nuevas generaciones ya no se interesan en el conocimiento tradicional de su entorno natural. Destaca que de 48 personas encuestadas en Ixhuatlancillo, solo conocen 2 especies de insectos comestibles (gusano de palo, grillo) los dos los consumen fritos (información en general ya que salen en los meses de mayo )y 4 especies de insectos medicinales (chilascas, hormigas negras, chapulín, grillos negros) ha excepción de las chilascas que sirven para las reumas todas las demás sirven para los mezquinos. Entre las piedras del campo expuestas a la luz, se encuentra la avispa medicinal y comestible (familiaVespidae) ya que se aprovecha la miel y el panal para problemas respiratorios. No existe un comercio de los insectos comestibles y medicinales y solo son para uso local. Cabe destacar que uno de los insectos mas abundantes y comunes en los entornos humanos, son las especies de cucarachas no son mencionadas ni usadas en la zona de Ixhuatlancillo pero en la zona de Zongolica, son utilizadas en la medicina tradicional para el asma, tosferina, bronquitis, pulmonía y dolor de espalda.

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Agradecimientos A la Dra. Julieta Ramos-Elorduy, por su valiosa ayuda en la asesoríaen el desarrollo del trabajo y en la taxonomía de los ejemplares.

Literatura Citada INEGI. 2000 Los municipios del Estado de Veracruz. Landero, T. I, J. Ramos, J. Murguía, M. Pino. 2006. LXI Congreso Nacional de Entomología. Nuevos Hallazgos sobre insectos comestibles en Zongolica Ver. México. Entomología. 5(2): 1104 p. Edit. Sociedad Mexicana de Entomología México D. F. Ramos-Elorduy, J. 1991. Los insectos como fuente de proteínas del futuro. Edit. Limusa S.A primera reimpresión . México D. F. 92 p. Ramos Elorduy, J, J. M. Pino-Moreno. 2001. ¿Tienen los insectos propiedades terapéuticas?. XV Congreso Internacional de Medicina Tradicional y Alternativas Terapéuticas. 15-19 de noviembre. Academia Mexicana de Medicina Tradicional.A.C. DF. UNAM. Ramos-Elorduy, J. y J. M. Pino M. 2005 Base de datos de los Insectos Comestibles de México(en prensa). Torres Delgado, A. 2008. Aprovechamiento de la Biodiversidad Insectil en la medicina tradicional de la Sierra de Zongolica, Veracruz. Tesis. Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Universidad Veracruzana. Zona Orizaba-Córdoba.

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DESCRIPCIÓN DE LA BIOLOGÍA DE CINCO ESPECIES DEL GÉNERO Argiope AUDOUIN, 1826 (ARANEAE: ARANEIDAE) PRESENTES EN MÉXICO

Ivonne Landero Torres1, César Gabriel Durán Barrón1, Reina Gabriela Coria Calderón1, María Elena Galindo Tovar1, Otto Leiva Ovalle1, Hilda Lee Espinoza1, Hectór Oliva Rivera1, Joaquín Murguía González1, Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias Universidad Veracruzana P. 94945 Ap. 177 Córdoba, Veracruz, Peñuela Mpio. de Amatlán de los Reyes. [email protected].

RESUMEN. La clase Arachnida incluye 11 órdenes dentro de los cuales se ubica el orden Araneae al que pertenecen las arañas. El género Argiope está conformado por arañas conocidas como “arañas de telas orbiculares” que presentan un dimorfismo sexual en tamaño (DST) siendo las hembras más grandes que los machos. Para México solo existen cinco especies: A. argentata, A. aurantia, A. savignyi, A. blanda y A. trifasciata siendo A. blanda endémica siendo estas con diferentes distribuciones dentro del país. Cada una de estas especies difiere en características biológicas y distribución dentro de la república mexicana.

Palabras calve: Argiope, DTS, Arachnida.

ASTRACT. Arachnida class incloses 11 orders, one of them Araneae, which includes the spiders. Argiope genera is conformed by spiders with orbicular web, that present sexual dimorphism in size, with female spiders bigger than male ones. In Mexico, thera are only five species reported for this genera: A. argentata, A. aurantia, A. savignyi, A. blanda y A. trifasciata being A. blanda a Yucatán endemic spider. The other spiders have different geografic distributions in the country. The biological characteristics and geographical distribution of each one of these species are described in this paper.

Key words: Argiope, sexual domorphism, Arachnida.

Introducción En la clase Arachnida se incluyen once órdenes, dentro de los cuales se ubica en Araneae. Este se encuentra dividido en dos subórdenes el Mesothelae y Opistothelae. Mesothelae contiene una familia, mientras que Opistothelae se divide en dos infraordenes Mygalomorphae y Araneomorphae (Beccaloni, 2010). A nivel mundial se tiene un total de 110 familias, 3,821 géneros y 42,055 especies de arañas (Platnick, 2011). En México se estiman 65 familias, 400 géneros y 2,100 especies (Durán-Barrón, 2004). Las arañas están distribuidas por todo el mundo y han conquistando todos los ambientes ecológicos, tal vez con excepción del aire y el mar abierto. A diferencia del resto de los artrópodos las arañas son reconocidas básicamente por tres características sinapomórficas únicas y morfológicamente se conforman de un prosoma y un opistosoma. El prosoma está constituido por la fusión de seis segmentos, mientras que el opistosoma está constituido por la fusión de 12 segmentos (Beccaloni, 2010; Vásquez y Villalobos, 1981; Levi, 1982; Durán-Barrón, 2004). El género Argiope Audouin, 1826 cuenta actualmente con 85 especies nominales y hasta la fecha nueve especies se han transferido a otros géneros, existen 81 sinónimos y 7 nombres dudosos (Ubick, et al 2005, Platnick, 2011) de este género sobresalen cinco especies que se distribuyen en México: A. argentata, A. aurantia, A. savignyi, A. blanda y A. trifasciata.

Material y Método Revisión bibliográfica. Hemeroteca de la Colección Nacional de Arácnidos (CNAN) del IBUNAM mediante el uso del programa EndNote, memorias del Congreso Nacional de Entomología (2002-2009), tesis de licenciaturas , posgrados y libros especializados.

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Ficha técnica de la especie. Resaltando el nombre común, diagnosis, características, morfología, distribución, hábitat, reproducción y alimentación. Además se incluyo su clasificación y filogenia.

Resultados Familia Araneidae. Clerck, 1757 conocidas como Arañas de telas orbiculares, teniendo como familias similares Theridiosomatidae, Mymetidae, y Tetragnatidae. Las arañas de esta familia son enteleginas, presentan tres uñas tienen ocho ojos; los cuatro ojos medios se encuentran en forma de un cuadrado perfecto y con poca distancia del segundo par de ojos laterales que son usualmente colindantes. Tienen un clípeo alto y no presentan tricobotrias en el tarso (Ubick et al., 2005). Llegan a medir de 1.5-3.0. El color varía desde tonos cafés, verdes y rojos; presentan 8 ojos, con ojos laterales ampliamente separados de los anteriores. Estas arañas pueden ser diurnas o nocturnas, se alimentan de insectos. Algunos individuos maduran en el verano y el otoño, mientras que otros en la primavera. Viven tente 1 o 2 años. (Ubick et al., 2005). El género Argiope Audouin, 1826 son conocidas como Arañas de telas orbiculares. Este género incluye arañas grandes y espectaculares que presentan un gran dimorfismo sexual, siendo las hembras (aproximadamente 2,5 cm) alrededor de 3 veces mayores que los machos (aproximadamente 8 mm).La coloración del opistosoma puede variar según la especie, desde combinaciones en tonos amarillo-negro, blanco y café. Los quelíceros son pequeños en consideración al tamaño del cuerpo. La especie A. argentata (Fabricius, 1 ) conocida como “Araña plateada”. Las hembras de A. argentata pueden ser separadas de especies similares por la coloración y lo angosto del opistosoma. Además de tener una línea blanca que se alarga hasta la parte de atrás del opistosoma en vista posterior. Las hembras miden 6.2-18.8 mm, mientras que los machos miden 2.8-5.2 mm (Levi, 2004). Su distribución es muy extensa se encuentra desde Canadá - Guatemala y en México: Chihuahua, Guerrero, Jalisco, Nayarit, Nuevo León, Tamaulipas, Tabasco, San Luis Potosí, Oaxaca y Veracruz. La especie A. aurantia (Lucas, 1833) conocida como “Araña de jardín”. Las hembras son separadas entre si por los colores negro y amarillo dibujados en el opistosoma. La longitud total de las hembras es de 15-32 mm y los machos 5.5-9.9 mm (Levi, 2004). Esta especie se encuentra desde Canadá a Guatemala y en México: Chihuahua, Guerrero, Jalisco, Nayarit, Nuevo León, Tamaulipas, Tabasco, San Luis Potosí, Oaxaca y Veracruz. La especie A. savignyi (Levi, 1968) llamada como “Araña tigre”. Esta araña en la parte posterior es negra. La longitud total de las hembras es de 12.7-18 mm, en los machos 3.2-4.7 mm. Esa es muy característica por la formación de sus telas como de forma de zigzag y su distribución es muy poco extensa siendo esta especies endémica del país y se encuentra solo en el estado de Yucatán. La especie A. trifasciata (Forsskal, 1775) Llama comúnmente como “Araña bandeada de jardín”. Esta se diferencia de las demás por tener líneas en el opistosoma, por las dos líneas longitudinales. No posee tubérculos en el opistosoma. La longitud total de las hembras es de 10.3-21.0 mm y en los machos es de 3.8-7.3 mm (Levi, 2004). Esta especie se distribuye desde Canadá- Argentina, Cuba y en México: Baja California, Chiapas, Guerrero, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, San Luis Potosí, Tamaulipas, Veracruz y Yucatán. La especie A. blanda. (O. P. Cambridge, 1898) no se registra mucha información sobre ella solo que las hembras en la parte ventral del opistosoma tienen una banda transversal que es

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ancha y larga. Su distribución es de Mundial: Texas - Costa rica y México: Campeche, Chiapas, Yucatán, Hidalgo, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, Puebla Sinaloa, Veracruz.

Discusión y conclusiones Al realizar la revisión bibliográfica se encontró que la información no es muy extensa acerca del género Argiope de la especie A. blanda. 94 especies hablando mundialmente México solo tiene el 5.3% de las especies con un endemismo. Veracruz cuenta con la mayor diversidad de las cinco especies mientras que Sonora, Sinaloa, Jalisco son de menor diversidad. Con respecto a la distribución de las cinco especies A. aurantia y A. trifasciata cuentan con una extensa distribución en el país mientras que savignyi es de menor distribución. Los argiopes comparten características particulares como es el caso del dimorfismo sexual en tamaño (DST), que se define como el doble o más del tamaño de un sexo con respecto al otro (Hormiga y Coddington, 2011). La evolución y coevolucion del DST en arañas aun no esta del todo entendida (Foellmer y Moya-Laraño, 2007). Existen varios estudios sobre el DST y unos resultados se inclinan a favor del gigantismo de la hembra y en otros el resultado sugiere un enanismo por parte del macho. Pero son solo hipótesis y se necesita realizar más estudios al respecto.

Al concluir esta monografía se tiene que: México tiene solo el 5.3% del total de especies del género Argiope a nivel mundial y posee sólo una especie endémica. Las especies del género Argiope poseen dimorfismo sexual en tamaño compartiendo esta característica con otras familias. El género Argiope se distribuyen en México en los estados del norte como: Baja California Sur, Sonora, Sinaloa, Guanajuato, Chihuahua, Jalisco y Nuevo León en el centro como: Veracruz, Puebla Tabasco y por ultimo en el sur como: Chiapas Guerrero y Yucatán.

Agradecimientos Al Instituto de Biología de la UNAM a César Gabriel Durán Barrón por su orientación y tiempo durante la realización de mi trabajo a lA M. C. Griselda Parra Montiel por su apoyo comprensión C. D. Alejandro Mondragón Valdez por responder mis dudas y brindarme tiempo. A todos mis maestros por sus enseñanzas durante esta etapa de mi vida.

Literatura Citada Durán-Barrón, C. G. 2004a. Diversidad de arañas (Arachnida, Araneae) asociadas a viviendas de la ciudad de México (Área Metropolitana). Tesis de Maestría en Ciencias Biológicas (Sistemática). Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, México, 229 pp. Levi, H.W. 2004. Comments and new records for the American genera Gea and Argiope with the description of new species (Araneae: Araneidae). Bulletin of the Museum of Comparative Zoology 158 (2): 47-66. Platnick, N. I. 2011. The world spider catalog, version 11.5. American Museum of Natural History, online at http://research.amnh.org/iz/spiders/catalog DOI:10.5531/db.iz.0001.

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Vásquez, L. G. y Villalobos, A. F. 1981. Arthropoda parte I, Generalidades, Pararthropoda, Proarthropoda, Chelicerata. Vásquez, L. G. y Villalobos, A. F. (Eds.). Universidad Nacional Autónoma de México, México, 265 pp. Cushing, E. P. 2005. Introduction. Pp. 1-17. In: Spiders of North American: an identification manual. Ubick, D., Paquin, P., Cushing, P. E. y Roth, V. (Eds.). Arachnological Society, 377 pp.

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DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA DE COLEÓPTEROS EN ÁREAS CON DISTINTOS USO DE SUELO EN EL EJIDO LAGUNA GUERRERO, QUINTANA ROO, MÉXICO

Achianty Yamin Agüero-Morales1 y Héctor Javier Ortiz-León2. 1Colegio de Bachilleres Plantel Cancún Cuatro. Docente de Biología. Av. Chetumal esq. Kanlol, SM-260, M-9, Fracc. Prado Norte. Cancún, Quintana Roo. [email protected]. 2Instituto tecnológico de Chetumal. Departamento de Ingeniería Química y Bioquímica. Av. Insurgentes N° 330. C.P. 77013. Col. David Gustavo Gutiérrez. Chetumal, Quintana Roo. [email protected]

RESUMEN. La pérdida de la vegetación, y la erosión de los suelos, causa migración de los insectos hacia otros hábitat idóneos para ellos. Los escarabajos ocupan una gran diversidad de nichos funcionales así como una gran variedad de microhábitats. El presente estudio, se llevó a cabo de octubre a diciembre de 2010 y de marzo a mayo de 2011. Se analizaron 180 muestras en tres sitios bajo diferentes disturbios en Laguna Guerrero, Quintana Roo, los coleópteros Scarabaeinae constituyen el grupo más importante, debido a su mayor abundancia en zonas de muestreo donde se obtuvieron 759 organismos identificados en cuatro familias, siete subfamilias y dos especies Coprophanaeus corythus y Canthon cyanellus que son las especies más abundantes en este estudio.

Palabras claves: acahual, agroecológico, ganadera, diversidad, composición.

ABSTRACT. The loss of vegetation, and soil erosion, cause insect migration to other suitable habitat. Beetles occupy a wide variety of functional niches as well as a variety of microhabitats. The present research was carried out from October to December 2010 and from March to May 2011. 180 samples were analyzed at three areas under different disturbances at Laguna Guerrero, Quintana Roo. The Coleoptera Scarabaeidae is the most important group of beetles because of its greater abundance in sample areas where 759 organisms were indentified and gathered in four families, seven subfamilies and two species Coprophanaeus corythus and Canthon cyanellus, which are the most abundant species in this study.

Key words: acahual, agroecology, livestock, diversity, composition.

Introducción Los escarabajos pueden vivir en casi cualquier ecosistema terrestre, desde zonas desérticas extremosas hasta bosques tropicales siempre verdes, pasando todo tipo de vegetación silvestre o cultivada, y desde el borde de las playas marinas hasta los límites de nieve en las montañas a mas de 4, 000 m de altitud, ocupando una gran variedad de hábitat (Morón, 2004). Con la perdida de la vegetación, y la erosión de los suelos, los insectos se ven afectados, debido a que no encuentran las condiciones necesarias para vivir y desarrollarse, lo que causa su migración hacia otros hábitat idóneos para ellos (Amézquita y Rodríguez, 2001); por tanto, los escarabajos ocupan un gran diversidad de nichos funcionales así como una gran variedad de microhábitats (Kremen et al., 1993; Jansen, 1997). Estos son organismos importantes para el ecosistema ya que juegan un papel fundamental en la renovación de los nutrientes del suelo; en la descomposición de excrementos y cadáveres; en la polinización de ciertas flores y son considerados bioindicadores (Herrera y Cuevas, 2003). El orden de los escarabajos abarca más especies que ningún otro grupo del reino animal. Se conocen al menos 380.000 especies, más de una cuarta parte del total de las especies animales. Hay unas 170 familias; aunque algunas de ellas sólo comprenden una o dos especies, otras, como la del gorgojo, contienen 30.000, muchas más, por ejemplo, que la totalidad de las especies de mamíferos. La clasificación de este enorme número de formas resulta muy dificultosa. El orden suele dividirse en cuatro subórdenes; éstos, a su vez, se dividen en súper familias. Las familias se dividen en subfamilias y estas se subdividen en tribus y géneros. Algunos entomólogos consideran necesario recurrir anteriores agrupamientos para reflejar las muchas relaciones y diferencias existentes entre los escarabajos. Los escasos estudios realizados sobre la

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coleopterofauna de Quintana Roo Fueron realizados por Morón et al. (1986); y Morón 1990) para la Reserva de la Biosfera de Sian Kaan y recientemente lo investigado por Marín-Zamora et al. (En prensa) en el ecosistema del manglar en el de Xcalak. Por tal motivo el presente trabajo tiene como objetivo de estimar la abundancia y la diversidad de los coleópteros presentes en tres sitios con diferente disturbio en el Ejido de Laguna Guerrero, Q. Roo.

Materiales y Método Se empleó la técnica de cuadrante para cada área con distintos uso de suelo (acahual, agroecológico y ganadera), en cada uno se realizo un cuadrante con una extensión de de 10 x 10 (100 m2). El sitio I acahual (18 1 22.19 N, 88 1 2. 8 O), sitio II agroecológico (18 1 10. 6 N, 88 1 0 .2 O) y el sitio III (18 0 00. N, 88 16 0. O). Los muestres se llevaron a cabo abarcando dos temporadas climáticas norte (octubre, noviembre, diciembre 2010) y secas (marzo, abril, mayo, 2011) (CONAGUA). En cada sitio se colocaron diez Necrotrampas (NTP-80). Los sitios se subdividieron en cuadrantes de 1 m2, a los cuales se le coloco de manera aleatoria las trampas, cebadas con calamar y como fijador se utilizó anticongelante diluído al 30% con alcohol proporciones 70:30, con un esfuerzo de cinco a siete días. Las muestras fueron separadas e identificaron antes de conservar en alcohol al 70%. Para cada mes se tomaron las variables fisicoquímicas de pH del suelo, temperatura máxima y temperatura mínima, así como la precipitación promedio. La cuantificación de la diversidad se realizó mediante el índice de Shannon-Wiener (Peet, 1974; Magurran, 1988; Baev y Penev, 1955), Equidad de Pielou (Magurran, 1988), para la dominancia se empleo el índice de Simpson (Peet, 1974; Magurran, 1988) y se llevó a cabo la comparación entre las abundancias con un análisis de varianza (ANOVA) de dos vías, y al mismo tiempo se correlacionaron con las variables establecidas.

Resultados y Discusiones Se capturó un total de 759 ejemplares (Cuadro 1) de coleópteros en 180 muestras, que representan cuatro familias agrupadas en siete subfamilias, además se pudo la identificación hasta especie Coprophanaeus corythus (Harold, 1863) y Canthon cyanellus (LeConte, 1859). Por orden de importancia con las Necrotrampas (NTP-80) la abundancia de las subfamilias de coleópteros correspondió a los Scarabaeinae con 651 organismos (85.7%), los Passalinae con más de 34 organismos (4.4%), los Rutelinae con 26 organismos (3.4%), los Cetoniinae con 18 organismos (2.3%), los Dynastinae con 13 organismos (1.7%), los Melolonthinae nueve organismos (1.1%) y los Pimeliinae con ocho organismos (1%). Se analizó el sitio I acahual con una presencia de 135 organismos representados en siete subfamilias. El sitio II agroecológico, se cuantificó 333 organismos representados en las siete subfamilias. El sitio III ganadero, se cuantificó 291 organismos representados en las siete subfamilias. En los tres sitios de muestreos la subfamilia más abundante es la Scarabaeinae. Al comparar la abundancia en los tres sitios de colecta, con mayor número de organismos la subfamilia Scarabaeinae en el sitio I acahual con 90.3%, sitio II agroecológico con 84.9% y sitio III con 84.5 % y la subfamilia menos representadas fue en el sitio I acahual los Dynastinae, Melolonthinae y Pimeliinae con 0.7%, sitio II agroecológico Melolonthinae con 0.9% y el sitio III ganadera Pimeliinae con 1%.

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Cuadro 1. Cuadro comparativo de la distribución de las familias de Coleópteros encontradas en los sitios de muestreo del Ejido Laguna Guerrero, Quintana Roo. FAMILIA SUBFAMILIA ACAHUAL AGROECOLÓGICO GANADERA Passalidae Passalinae 3 20 11 Scarabaeidae Scarabaeinae 122 283 246 Dynastinae 1 5 7 Rutelinae 4 12 10 Melolonthidae Melolonthinae 1 3 5 Cetoniinae 3 6 9 Tenebrionidae Pimeliinae 1 4 3 ABUNDANCIA ABSOLUTA 135 333 291 RIQUEZA DE ESPECIE (S) 7 7 7

De acuerdo con los datos globales para cada sitio de muestreo, el area que tiene mayor diversidad y equitatividad es el sitio agroecológico, así como mayor dominancia específica (Tabla 4). Los índices de diversidad de Shannon-Wiener (H ) y equidad de Pielou (J) indican la estructura de la comunidad de coleópteros. Cuando el valor de H se acerca al logaritmo natural del número total de especies (ln(759)=6.63). En este caso el sitio ganadero (0.69), estuvo más cercano, significa que las especies están más equitativamente repetidas en la comunidad. Igualmente, los valores de índice de Pielou obtenidos (cercanos a uno) en este caso es el sitio agroecológico (0.40) indican que para cada especie registrada, existe aproximadamente la misma cantidad de individuos (Magurran, 1988). De acuerdo con los valores de las tablas de t no existen diferencias significativas entre los índices de diversidad para los valores globales. Al comparar los tres sitios con distintos grados de disturbio el coeficiente de similitud de Sörensen en base a los datos cuantitativos (abundancia). La similaridad de abundancia entre el sitio agroecológico y sitio ganadera registraron un 91%, posteriormente entre el sitio acahual y el sitio ganadero es de un 63% y finalmente el sitio acahual y el agroecológico es de un 57%. De acuerdo con los datos globales para cada sitio de muestreo, el area que tiene mayor diversidad y equitatividad es el sitio II agroecológico, así como mayor dominancia específica (H = 0.6 , J = 0. 0; λ=0. 2), el sitio I acahual (H = 0. , J = 0. 6; λ=0.82) y el sitio III ganadero (H = 0.69, J = 0. 9; λ=0. 1). El análisis mostro un efecto significativo de la fecha de recolecta (F2,179 = 0, 9, p˂0.0 ) y del sitio de muestreo (F2,179 = 6,09, p˂0.0 ) sobre la abundancia de los coleópteros. El pH, la temperatura y la precipitación fueron diferentes en los tres sitios de muestreo (F2,179 = 2,37, p˂0.0 ; F2,179 = 0, , p˂0.0 ; F2,179 = 6,6 , p˂0.0 ). En cuanto a la relación de la abundancia de especies encontradas en las zonas estudiadas como los parámetros determinados, se obtuvo por medio de una regresión múltiple una correlación significativa, encontrando la abundancia total de los coleópteros no mostró correlación con ninguna de las tres variables (Temperatura, Precipitación y pH) evaluadas. Considerando cada subfamilia (en todos los casos: gl = 176, p<0.05), únicamente se encontró una correlación negativa entre la abundancia de Passalinae y el pH (r =0.16, p = 0.00). La actividad de la fauna de los distintos tipos vegetación es esencial para el funcionamiento de todos los ecosistemas terrestres, por los tantos los coleópteros juegan un papel importante en los que se les puede encontrar, ya que intervienen en la transformación física y

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química de hojas tiernas de los arboles, frutas y excremento del ganado al convertirlo en nutrientes del suelo, mantienen la fertilidad del mismo y sostienen en su parte su productividad. Las subfamilias para el ecosistema bosque tropical caducifolio y zona agrícola (Yanes-Gómez y Morón 2010) se encuentra con una riqueza, diversidad y abundancia de los coleópteros Scarabaeoidea con 1,020 ejemplares adultos que representan a 52 especies incluidas en: 29 géneros de 3 familias de Scarabaeoidea, y 113 larvas edafícolas de 5 géneros, 6 especies y 9 morfoespecies de Melolonthidae, dado que en Ejido Laguna Guerrero la subfamilia con mayor riqueza, diversidad y abundancia fue Scarabaeinae con 651 ejemplares dando un 85.7 % total por lo que es fácil para esta subfamilia adaptarse a cualquier condición. Al comparar los datos con los de la entomofauna necrófila de Sian Ka´an (Morón et al., 1986) y el de coleópteros Lamelicornios de Sian Ka´an (Morón, 1990), situados en condiciones tropicales, se observa que el número de individuos es menor a lo reportado en estos estudios, debiéndose principalmente a que el trabajo tuvo una duración de seis meses y que además el ecosistema es muy particular confrontado con los estudios anteriormente mencionados, por lo que no se obtuvo una representación de la época de lluvia completa. En el trabajo realizado por Miss y Deloya (2007). En una vegetación secundaria de 8 a 15 años de recuperación con remanentes de selva mediana subcaducifolia, en el Rancho “X”Kitam, Sotuta, Yucatán, donde obtuvieron 69 larvas, 3 pupas y 65 adultos que representan 137 especímenes, la vegetación en la que se realizo este trabajo fue de tres sitios diferentes donde fue un acahual donde se obtuvo 135 ejemplares, agroecológico con 333 ejemplares y ganadera con 291 ejemplares, con un total de 759 individuos de escarabajos.

Conclusión Se analizaron 180 muestras en tres sitios diferentes en el Ejido Laguna Guerrero, Quintana Roo, los coleópteros Scarabaeinae constituyen el grupo más importante del Ejido, debido a su mayor abundancia en los tres sitios de muestreo donde se obtuvieron 759 coleópteros en cuatro familias, siete subfamilias y dos especies. En base a las especies identificadas se obtuvieron Coprophanaeus corythus y Canthon cyanellus que son las especies más abundantes en este estudio. De acuerdo a los datos obtenidos en la estructura de las comunidades de los Coleópteros, el sitio II agroecológico es la que represento una mayor cantidad de individuos en comparación de los otros sitios (acahual y ganadera), esto debido a la influencia de los factores físico-químicos sobre la composición faunística. A nivel subfamilia Scarabaeinae presento mayor abundancia relativa con respecto al total de las subfamilias registradas. Por orden de importancia la abundancia de las subfamilias de coleópteros correspondió a los Scarabaeinae con 651 organismos (85.7%), los Passalinae con más de 34 organismos (4.4%), los Rutelinae con 26 organismos (3.4%), los Cetoniinae con 18 organismos (2.3%), los Dynastinae con 13 organismos (1.7%), los Melolonthinae 9 organismos (1.1%) y los Pimeliinae con 8 organismos (1%). El posible cambio o efecto sobre la composición de la comunidad de Coleópteros para cada uno de los sitios (acahual, agroecológico y ganadera), esto indica que la comparación de los coleópteros no está perturbada en ningún lugar por el uso del suelo.

Agradecimientos A Felipe Oliva Poot por facilitar los materiales de laboratorio para el desarrollo de este proyecto; a mi asesor M. en C. Héctor Javier Ortiz León por su excelente información; al Dr. Leopoldo Querubín Cutz Pool por su valiosa ayuda en la orientación de lo estadístico; a Sra.

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Virginia Morales García por el apoyo económico del proyecto; Mardonio Guerra Córdova, Shandel Agüero Morales, Cindy López Miam, Perla Gutiérrez Hernández así como la Ejidataria Vicky Morales Martínez por el apoyo para colocar y recoger las trampas.

Literatura Citada Amézquita S. y Rodríguez O. 2001. Comparación de la estructura de una comunidad de escarabajos en dos bosques alto andinos y su utilidad en la evaluación del estado de conservación para la gestión ambiental de estos ecosistemas. Trabajo de maestría. Pontificia Universidad Javeriana. Biología. Bogotá, Pp.151. Baev P. V. y Penev L. D. 1995. Biodiversity: program for calulating bioloogical diversuty parameters, similarity, niche overlap, anda cluster analysis. 5.1, Sofia-Moscow. Pp. 55. CONAGUA (Comisión Nacional del Agua). [En línea]. 2011. http://smn.cna.gob.mx/climatología/precipitación/lluv-media-a.html (10 de Septiembre 2011). Deloya C. y Ordoñez-Resendiz M. M. 2008. Escarabajos (Insecta: Coleóptera). En: Manson, R. H., V. Hernández-Ortiz, S. Gallina y K. Mehltreter (Eds). Agroecosistemas cafetaleros de Veracruz Biodiversidad, Manejo y Conservación. INECOL, INE-SEMARNAT. México. Pp. 123-134. Herrera F. y Cuevas E. 2003. Artrópodos del suelo como bioindicadores de recuperación de sistemas perturbados. Venesuelos. Universidad Central de Venezuela. Venezuela 11(1-2) 67-78. Jansen A. 1997. Terrestrial invertebrate community structure as an indicator of the success of a tropical rainforest restoration project. Restoration Ecology 5:115-124. Kremen C.; Colwell R.; Erwin T.; Murphy D.; Noss R. y Sanjayan M. 1993. Terrestrial arthropod assemblages: their use in conservation planning. Conservation Biology 4:796-807. Lawrence J. F. y Newton A. F. 1995. Families and subfamilies of Coleóptera (with selected genera, notes, references and data on family-group names) En: Pakaluk, J. y S. A. Slipinski (Eds.). Biology, Phylogeny and Classification of Coleoptera: Papers Celebrating the 80th Birthday of Roy A. Crowson. Muzeum i Instytut Zoology PAN, Warszawa. Pp. 779-1006. Magurran A. E. 1988. Ecological diversity and its measurement. Princeton university press, new jersey, Pp.179- 177. Marín-Zamora P. L., Q. Cutz-Pool y Morón M. A. 2011. Coleópteros necrófilos de la zona de manglar de Xcalak, Quintana Roo, México (En prensa). Miss D. Jesús V. y Cuauhtémoc Deloya. 2007. Observaciones sobre los coleópteros Saproxilófilos (Insecta: Coleóptera) en Sotuta, Yucatán México. Revista Colombiana de Entomología 33 (1):77-81. Morón M. A. 2004. ESCARABAJOS 200 millones de años de evolución. Instituto de Ecología, A.C. Y Sociedad Entomológica Aragonesa. Zaragoza, España, Pp.204. Morón M. A. 1990. La entomofauna de Chamela, Jalisco, México. En Navarro D. y Robiso J. G. Edit. Biodiversidad Biológica en la Reserva de la Biosfera de Sian Ka an, Quintana Roo, México. CIQRO. Chetumal, Quintana Roo. Morón M. A. 1990. Los coleópteros Lamelicornia de Sian Ka an Quintana Roo, México. En. Navarro, D. y J. Robinson (Edit.). Diversidad Biológica en la Reserva de la Biosfera de Sian Ka an, Quintana Roo, México. CIQRO. Chetumal, Quintana Roo, México.

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Morón M. A., J. F. Camal y O. Canul. 1986. Análisis de la etnofauma necrófila del área norte de la reserva de la Biosfera de “Sian Ka an”, Quintana Roo, México, Folia Entomológica Mexicana, (69):83-98. Peet, R. K. 1974. The measurement of species diversity. Annual Review of Ecology and Systematics, 5: 285-307. Yánez- Gómez y Morón M. A. 2010. Fauna de coleópteros Scarabaeoidea de Santo Domingo Huehuetlán, Puebla, México. Su potencial como indicadores biológicos. Acta Zoológica Mexicana (nueva serie) 26:1:23-145.

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COMPORTAMIENTO ESTACIONAL DE LA COMUNIDAD DE CERAMBYCIDAE

Alba Violeta Rendón-Santiago1, Víctor Hugo Toledo-Hernández2, Angélica María Corona-López2 y Alejandro- Flores Palacios2. 1Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Morelos. 2Centro de Investigación en Biodiversidad y Conservación (CIByC), UAEM. Av. Universidad 1001, Col. Chamilpa Cuernavaca, Morelos, 62209, México, correspondencia: [email protected], [email protected], [email protected], [email protected].

RESUMEN. Se realizaron recolectas de enero a diciembre del 2009, durante cinco días de cada mes, mediante red aérea y trampa de luz. Se registrarón un total de 3163 individuos, los cuales pertenecen a cuatro subfamilias, 37 tribus, 108 géneros y 203 especies. El análisis de las recolectas muestran que la familia Cerambycidae presenta un comportamiento fuertemente estacional relacionándose más con la precipitación que con la temperatura formando comunidades estacionales a lo largo del ciclo anual.

Palabras clave: comportamiento, estacionalidad, comunidad, Cerambycidae, bosque tropical caducifolio.

ABSTRACT. Collections were made between from January to December, 2009, during five days of every month, the methods included air network and trap of light, a total of 3163 individuals, 203 species, 108 genera, 37 tribes and four subfamilies were recorded. The results showed that the family Cerambycidae presents a strongly seasonal behavior being more related to the rainfall that with the temperature forming seasonal communities along the annual cycle.

Key words: behavior, seasonal, variation, community, Cerambycidae, tropical dry forest.

Introducción La forma más usada para conocer la diversidad de especies en nuestro país ha sido la realización de inventarios o listados faunísticos, en este sentido los estudios sobre la comunidad de coleópteros Cerambycidae, en la República Mexicana se consideran escasos. Y no obstante la riqueza total de la familia registrada hasta ahora, se considera que no representa la riqueza real de especies de cada zona o localidad, sobre todo porque grandes áreas permanecen sin explorarse. El bosque tropical caducifolio (BTC), es el ecosistema en el que más se ha estudiado este grupo. El BTC presenta una marcada estacionalidad que se relaciona íntimamente con la desigual distribución de la precipitación a lo largo del año (Trejo y Hernández, 1996). La disponibilidad de recursos alimenticios y condiciones climáticas varían en espacio y tiempo, afectando directamente la diversidad y distribución de las poblaciones de insectos (Morais et al., 1999; Kittelson, 2004; Bispo et al., 2006; Bispo y Olivera, 2007; Goldsmith, 2007). Además, es uno de los ecosistemas de América más diversos, con un elevado nivel de endemismos, pero también es una comunidad altamente amenazada (Janzen, 1988). La tasa de deforestación del BTC ha sido estimada en 1.4% por año para Morelos (Trejo y Dirzo, 2000). En la Cuenca del Balsas, el BTC es el tipo de vegetación con más extensión (Rzedowski, 1978). Por lo tanto, este trabajo analiza el efecto de la estacionalidad en la familia Cerambycidae en la localidad de Huaxtla Morelos.

Materiales y Método El trabajo de campo se desarrollo de enero a diciembre del 2009, en el ejido de Huaxtla, Tlaquiltenango, Morelos comprendido entre las coordenadas 18°22'50" latitud norte y 99°02'45" longitud oeste, con una altitud promedio de 1000 m y un área de 66.32 km2. La recolección del material de estudio se realizó durante cinco días de cada mes coincidiendo con la fase del cuarto menguante lunar. Se recorrieron transectos de longitud variable durante el día desde las 10:00- 15:00 h, y participaron cinco personas en promedio en cada salida. Se recorrió uno o más puntos de recolecta al día dependiendo del éxito en la recolecta. Por las noches se instaló una trampa de

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atracción luminosa, durante el transcurso del proyecto la trampa se coloco en al menos 15 sitios dentro del área de estudio. El material entomológico recolectado se transportó a la Colección de Insectos de la Universidad de Morelos (CIUM) para su etiquetado permanente. Los ejemplares se revisaron y se separaron por morfoespecies, posteriormente se clasificaron en subfamilia, tribu, género y aquellas de las cuales se tuvo información se determinaron a nivel de especie, de acuerdo a la nomenclatura empleada por Linsley (1961), Linsley y Chemsak, (1972 y 1984), Arnett, (1973) y Monné y Bezark (2011). Cada ejemplar se registró en una base de datos del programa Microsoft Office Excel 2007, donde se le asignó un número de catálogo y morfoespecie. Se analizó la riqueza y abundancia durante el ciclo anual. Se usó el índice de Jaccard para calcular el grado de similitud entre pares de unidades muestrales. Con los valores de Jaccard se construyó una matriz cuadrada entre pares de meses, y se analizó con la técnica de escalamiento multidimensional (Magurran, 1988). Para interpretar el arreglo de las unidades de muestreo (meses) se buscaron patrones de agrupamiento entre los meses y se correlacionaron las variables precipitación, temperatura, riqueza, abundancia, diversidad y equitatividad con los valores de las dimensiones de cada mes. Para evaluar el grado de correlación de cada variable (r) se consideró un valor a partir de 0.8.

Resultados De enero a diciembre se recolectaron 3,163 individuos, los cuales pertenecen a cuatro subfamilias, 37 tribus, 108 géneros y 203 especies (Cuadro 1). La actividad de la comunidad de Cerambycidae en el área de estudio varió con el tiempo. Al analizar las estaciones (sequía y lluvias), el patrón que se observó fue que el mayor número de especies activas (193=95%) estuvo presentes sólo en la estación húmeda, 51 especies en la estación seca y 41 especies en ambas estaciones. Mayo fue el mes que registró la mayor cantidad de especies (105=52%), coincidiendo con el inicio de la estación de lluvias y el menor número se registró en el mes de enero (14).

Cuadro 1. Subfamilias-tribus, géneros y número de especies de la familia Cerambycidae de Huaxtla, Tlaquiltenango, Morelos. Subfamilia Tribus Géneros Especies Prioninae 2 3 3 Cerambycinae 20 64 122 Lamiinae 14 37 69 Lepturinae 1 4 9 Totales 4 37 108 203

De igual forma se comportó la abundancia dado a que el valor más alto fue en mayo con 1,222 individuos y el más bajo en enero con 44 individuos, que coinciden con la estación de sequía (Fig. 1).

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LLUVIAS ABUNDANCIA RIQUEZA 1250 350.0 1125 300.0 1000 875 250.0 750 200.0

Abundan 625 150.0 500 y Riqueza 375 100.0 250 50.0 125 0 0.0 ENE FEB MAR ABR MAY JUN JUL AGO SEP OCT NOV DIC Figura 1. Patrón de Riqueza (círculos con línea continua) y abundancia (cuadros con línea punteada) periodo de la temporada lluviosa (cuadros blancos), de la comunidad de Cerambycidae durante el año de muestreo en Huaxtla, Tlaquiltenango, Morelos (2009).

El periodo de actividad registrado en la comunidad de cerambícidos a lo largo del año se presentó de la siguiente manera: 78 especies, de las 203 registradas, se presentaron sólo en un mes (38%), 49 especies (24%) en dos meses, 37 especies (18%) en tres meses, 14 especies (7%) en cuatro meses, siete especies (3%) en cinco y seis meses, cuatro especies (2%) en siete meses, una especie en ocho meses y tres especies (2%) se presentaron durante nueve y diez meses. El análisis escalamiento multidimensional necesitó dos dimensiones (precipitación y temperatura para representar adecuadamente los datos (estrés = 0.29) (Fig. 2). La dimensión uno (precipitación) estuvo correlacionada positivamente y fuertemente con la diversidad (r=0.89, P<0.0001), y fue disminuyendo con las demás variables; precipitación (r=0.86, P<0.0001), riqueza de especies (r= 0.85, P<0.0001). La dimensión dos (temperatura) no se correlacionó ninguna variable, ya que todas las r obtuvieron un valor de r menor a 0.02.

Figura 2. Ordenación de la comunidad de Cerambycidae para el muestreo sistemático de 2009 en Huaxtla, Tlaquiltenango, Morelos.

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Discusiones y Conclusiones La marcada estacionalidad observada en la riqueza y abundancia de las especies de Cerambycidae se debe a aspectos de la historia natural de la familia; por ejemplo, el 95% solo estuvieron activas durante la temporada de lluvias y del total de las especies el 47% solo durante uno o dos meses. A exepción de este patrón pocas especies presentaron actividad a lo largo del año; Acanthocinini sp. 8, Haplidus mandibularis Chemsak y Linsley, Pshapharochrus borrei (Dugés), Eutrichillus comus (Bates), Sternidius naeviicornis (Bates), teniendo más de una generación por año y son estas especies las que se encuentran presentes en la estación de sequía. Este patrón de estacionalidad en el bosque tropical caducifolio ha sido observado en las diferentes áreas donde se ha estudiado a Cerambycidae y que también se observa en otras familias de Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera (Caballero, 2003; Zaragoza-Caballero et al., 2003; Paulín, 2004; Zurita, 2004; Sánchez, 2006; Luna-Reyes et al., 2008; Reza, 2010; Campos, 2012; Martínez, 2011). Al analizar la comunidad de Cerambycidae en el BTC (el cual presenta una marcada estacionalidad) mediante el análisis de escalamiento multidimensional, se interpreta que las especies de cerambícidos no se agruparon en dos estaciones formando una sola comunidad; si esto fuera así, se observaría un agrupamiento de puntos cercanos unos de otros con distancias euclidianas cortas entre sí (Martínez, 2011); es decir, la riqueza sería constante durante todo el año y solo cambiaría la abundancia de las especies observando un patrón de transición entre la estación seca y la estación lluviosa. Más bien, se agrupan entre pares de meses en los cuatro cuadrantes, lo que coincide con las cuatro estaciones del año. Por lo tanto se considera que la comunidad de Cerambycidae sincroniza aspectos de su biología (reproducción, crecimiento, distribución espacial, entre otros.) ante la estacionalidad ambiental, la cual afecta la estructura de las comunidades ecológicas a través de cambios temporales en la disponibilidad de recursos, provocando fluctuaciones estacionales en la riqueza, composición, abundancia y diversidad de las comunidades animales (Wolda, 1988; Allmond, 1991; Duellman, 1995). Por otro lado se puede visualizar al BTC como un hábitat estructuralmente complejo, con heterogeneidad espacial la cual promueve gran diversidad al ofertar diversas alternativas de hábitat a las especies de Cerambycidae, promoviendo una alta diversidad de la familia. Dicho patrón se puede comparar a los resultados obtenido en la región de Chamela, Jalisco (Chemsak y Noguera, 1993), en donde se han registrado más de 306 especies durante más de 10 años de recolecta. Por lo tanto, el hecho de que las especies de Cerambycidae cambian en el tiempo, formando comunidades estacionales, hace aún más importante el muestreo sistemático anual de esta familia de coleópteros, ya que es la única forma de llegar a representar la composición real de su comunidad.

Agradecimientos Al apoyo de fomento a la generación y aplicación innovadora del conocimiento PROMEP-SEP del proyecto Biogeografía de la Familia Buprestidae (Insecta: Coleoptera) de la Cuenca del Balsas, México, de quien la Dra. Angélica María Corona López fue responsable (Oficio PROMEP/103.5/07/2674, Folio UAEMOR-PTC-175). Al apoyo PROMEP-SEP del proyecto Taxonomía y Ecología de fauna y micobiota en comunidades forestales y cultivos de la red temática de colaboración Sistemática y ecología en comunidades forestales y cultivos (Convenio PROMEP/103.5/09/1187, Folio 13).

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Literatura Citada Allmond, W. D. 1991. A plot study of forest floor litter frogs, Central Amazon, Brazil. Journal of Tropical Ecology, 7:503-522. Arnett, R. H. 1973. The beatles of the United Status. A Manual for identification, The American Entomologica Institute, 1112 pp. Bispo, P. C.; L. M. Bini y K. G. Sousa. 2006. Ephemeroptera, Plecoptera and Tricoptera and Trichoptera form rifles in mountain streams of Central Brazil: environmental factors influencing the distribution and abundance of immatures. Brazilian Journal of Biology, 66:611-622. Bispo, P. C. y L. G. Oliveira. 2007. Diversity and structure of Ephemeroptera, Plecoptera and Trycoptera (Insecta) assemblages from riffles in mountain streams of Central Brazil. Revista Brasileira de Zoologia, 24:283-293. Caballero, P. U. 2003. Staphylinidae necrófilos (Insecta: Coleoptera) de la Reserva de la Sierra de Huautla, Morelos. Tesis Licenciatura. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM, México. Campos, B. N. A. 2012. Fauna de cléridos (Coleoptera: Cleridae) de Huaxtla, Tlaquiltenango, Morelos, México.Tesis Licenciatura. Facultad de Ciencias Biológicas, UAEM, México. Tesis en preparación. Duellman, W. E. 1995. Temporal fluctuations in abundances of anuran amphibians in a seasonal Amazonian rain-forest. Journal of Herpetology, 29:13-21. Goldsmith, S. 2007. Density of longhorned beetles (Coleoptera: Cerambycidae) differs at differs at different elevations in Hawaiian montane forest. The Southwestern Naturalist, 52: 364- 370. Janzen, D. H. 1988. Tropical dry forest. The most endagered major tropical ecosystem, [pp. 130- 137]. En: Biodiversity. E. O. Wilson (ed). National Academy Press, Whashington, DC. Kittelson, P. M. 2004. Sources of variation in insect density on Lupinus arboreus Sims: effects of environment, source population and plant genotype. The American Midland Naturalist, 152:323-335. Linsley, E. G. 1961. The Cerambycidae of North America. Part 1. Introduction. University of California Publications in Entomology, 18-42-53. EE.UU. Linsley, E. G. y J. A. Chemsak. 1972. Cerambycidae of North America. Part VI, No. 1. Taxonomy and classification of the subfamily Lepturinae. University of California, Publications in Entomology, 69 (8):138. Linsley, E. G. y J. A. Chemsak. 1984. The Cerambycidae of North America, Part VII, No.1. Taxonomy and Classification of the Subfamily Lamiinae, Tribes Parmenini through Acanthoderini. University of California, Publications in Entomology, 102(9):1-258. Luna-Reyes, M., J. Llorente y A. Luis- Martínez. 2008. Papilionidea de la Sierra de Huautla, Morelos y Puebla, México (Insecta: Lepidoptera). Revista de Biología Tropical, 56(4):1677-1716. Magurran, A. E. 1988. Ecological diversity and its measurement. Princeton University Press. Princeton, NJ, EE. UU. 179 pp. Martínez, J. G. 2011. Diversidad alfa, distribución y plantas huésped de la familia Coreidae (Hemiptera: Heteroptera) en Huaxtla, Tlaquiltenango, México. Tesis Licenciatura. Facultad de Ciencias Biológicas, UAEM, México.

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Monné, M. A. y Bezark. L. G. 2011. Checklist of the Cerambycidae and related families (Coleoptera) of the Western Hemisphere Versión electronica. 470 pp. http://plant.cdfa.ca.gov/byciddb/documents.html Morais, H. C., I. R. Diniz y D. M. S. Silva. 1999. Caterpillar seasonality in a central Brazilian cerrado. Revista de biología tropical, 47:1025-1033. Paulín, M. J. 2004. Estudio de la familia Chrysomelidae (Insecta: Coleoptera) de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos, México. Tesis Licenciatura. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM, México. Reza, E. V. 2010. Buprestidae (Insecta: Coleoptera) de la localidad “El Limón de Cuauchichinola”, Tepalcingo, Morelos. Tesis Licenciatura. Facultad de Ciencias Biológicas. UAEM, México. Rzedowski, J. 1978. Vegetación de México. Limusa. México, D. F. 432 pp. Sánchez, H. A. I. 2006. Fenología de Papilionidae (Lepidoptera) de un área de selva baja caducifolia en la Sierra de Taxco- Huautla (RTP- 120). Tesis de Licenciatura. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM, México. Trejo, I. y J. Hernández. 1996. Identificación de la Selva Baja Caducifolia en el estado de Morelos, México, mediante imágenes de satélite. Investigaciones geográficas, 5:11-18. Trejo, I. y R. Dirzo. 2000. Deforestation of seasonally dry tropical forest: a national and local analysis in Mexico. Biological Conservation, 94(2):133-142. Wolda, H. 1988. Seasonality and the community, [pp. 65-95]. En: The Organization of the communities. J. H. Gee y P. S. Giller (eds). Blackwell Scientific Publications, Oxford. Zaragoza-Caballero, S., F. A. Noguera, J. A. Chemsak., E. González-Soriano, A. Rodríguez- Palafox., E. Ramírez-García, R. Ayala. 2003. Diversity of Lycidae, Phengodidae, Lampyridae, and Cantharidae (Coleoptera) in a tropical dry forest region in México: Sierra de Huautla, Morelos. The Pan-Pacific Entomologist, 79(1):23-37. Zurita, G. M. 2004. Elateridae (Coleoptera) de la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla, Morelos, México. Tesis Licenciatura. Facultad de Ciencias, UNAM, México.

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VISITADORES FLORALES DE CUATRO ESPECIES DE PLANTAS ANUALES DE LA RESERVA DE TEHUACÁN-CUICATLÁN

María del Carmen Ramírez-Morales, Guadalupe González-Tochihuitl, Dulce María Figueroa-Castro, Sombra Patricia Rivas-Arancibia. 1Escuela de Biología, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, 72560. Puebla, México. [email protected], [email protected].

RESUMEN. Existen pocos trabajos que hayan identificado a la comunidad de visitadores florales de plantas anuales. El objetivo de este estudio es determinar los grupos de insectos que visitan las flores de Allionia incarnata, Flaveria ramosissima, Florestina pedata y Portulaca pilosa. Las cuatro especies fueron visitadas por coleópteros, himenópteros, lepidópteros y hemípteros. Allionia incarnata y P. pilosa fueron visitadas en mayor abundancia por coleópteros. Florestina pedata fue visitada en mayor proporción por Hymenoptera, mientras que dípteros y formícidos fueron los visitadores más abundantes de F. ramosissima. La mayor abundancia de visitadores florales se registró entre las 10 y las 12 h. Nuestros resultados sugieren que Hymenoptera, Diptera y Coleoptera son los principales polinizadores de las especies de estudio, ya que fueron los grupos con mayor número de visitas. Ésto concuerda con observaciones previas para la Familia Asteraceae pero no para las familias Nyctaginaceae y Portulacaceae.

Palabras clave: abundancia de visitadores florales, Asteraceae, Nyctaginaceae, Portulacaceae, Zapotitlán Salinas.

ABSTRACT. Few studies have identified the composition of the community of floral visitors to annual plants. The aim of this study is to identify the groups of insects that visit the flowers of Allionia incarnata, Flaveria ramosissima, Florestina pedata y Portulaca pilosa. The four plant species were visited by Coleoptera, Hymenoptera, Lepidoptera and Hemiptera. Coleoptera was the most abundant group of insects visiting A. incarnata and P. pilosa; whereas the most abundant visitor to F. pedata was Hymenoptera. Formicidae and Diptera were the most abudant visitors to F. ramosissima. The highest abundance of floral visitors was recorded between 10 and 12 h. Our results suggest that Hymenoptera, Diptera and Coleoptera are the main pollinators of the studied species, because of the high frequency of visits. Similar results have been found for other Asteraceae species, but not for plants within the Nyctaginaceae and Portulacaceae families.

Keywords: abundance of floral visitors, Asteraceae, Nyctaginaceae, Portulacaceae, Zapotitlán Salinas.

Introducción Las plantas anuales completan su ciclo de vida (germinación, crecimiento, floración y fructificación) en un año o menos (Fuentes, 2001). Dado que el ciclo de vida de estas especies es muy breve, las plantas anuales deben asegurar su reproducción en un periodo de tiempo aún más corto. Durante el periodo de floración, diversos insectos visitan las flores de estas especies en busca de alguna recompensa como polen, néctar, resinas, perfumes, o refugio; llevando a cabo la polinización (i.e. la transferencia de polen de las anteras al estigma de la misma u otra flor de la misma especie; Ollerton, 1999). Existen pocos trabajos acerca de los visitadores florales de plantas anuales en general, y en particular de las especies de la región de Zapotitlán Salinas, Puebla. El objetivo de este estudio es identificar los grupos de insectos que visitan las flores de cuatro especies anuales que se distribuyen en la localidad de estudio: Allionia incarnata (Nyctaginaceae), Flaveria ramosissima, Florestina pedata (Asteraceae) y Portulaca pilosa (Portulacaceae).

Materiales y Método El trabajo se realizó en la reserva de la Biósfera Tehuacán-Cuicatlán, Puebla; municipio de Zapotitlán Salinas. La precipitación anual es de 400 mm y la temperatura media anual es de 21 °C. El clima de la localidad es semiárido y la vegetación predominante es el matorral xerófilo (Dávila et al., 2002).

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Allionia incarnata, F. pedata, F. ramosissima, y P. pilosa fueron seleccionadas para realizar este estudio por ser abundantes en la localidad, presentar características florales contrastantes, y florecer simultáneamente (Ford, 1986; Spellenberg, 2001; Rzedowski y Rzedowski, 2005; Villareal et al., 2008). Allionia incarnata es una hierba anual, rastrera, que puede medir de 20 a 100 cm de longitud. Sus hojas son poco pubescentes, miden de 1 a 6 cm de longitud. Las flores pueden medir hasta 6 mm de largo, son de color lila o rosa (Rzedowski y Rzedowski, 2005). Florestina pedata es una hierba anual, erecta, de 20 a 60 cm de longitud. Produce flores en inflorescencias tipo cimas subcorimbosas laxas. Presenta de 8 a 12 brácteas, con tintes púrpuras. Las inflorescencias tienen de 6 a 12 flores del disco, con corolas de 3 a 4 mm de largo, de color blanco a rosa y las anteras son de color púrpura (Villareal et al., 2008). Flaveria ramosissima es una herbácea, perenne, erecta, de hasta 1 m de alto; sus tallos son estriados. Sus hojas son opuestas, de hasta 12 cm de largo y 2.2 cm de ancho. Produce numerosas cabezuelas agrupadas en panículas corimbiformes. La cabezuela tiene de 4 a 7 flores del disco, con corolas de 3 a 3.5 mm de largo, de color amarillo (Rzedowski y Rzedowski, 2005). Por último, P. pilosa es una hierba anual, rastrera, de 5 a 25 cm de largo. Los pétalos son rosados o rojo-morados, de 3 a 6 mm de largo (Rzedowski y Rzedowski, 2005). Se realizaron observaciones y colectas de los visitadores florales de las especies de estudio. Las observaciones se llevaron a cabo en cuadros delimitados de acuerdo con la densidad de plantas y flores de cada especie (Cuadro 1).

Cuadro 1. Área de muestreo y densidad floral considerada para las observaciones y colectas de visitadores florales. Especie Número de Área promedio por Densidad floral cuadros cuadro promedio A. incarnata 8 4 m2 5 flores/m2 F. ramosissima 3 3 m2 294 capítuloss/m2 F. pedata 3 2.25 m2 116 capítulos/m2 P. pilosa 6 9 m2 2 flores/m2

Las observaciones y colecta de visitadores florales de F. ramosissima y F. pedata se llevaron a cabo de las 7 a las 23 h, en tres periodos de observación; el primero de 7 a 18 h (20 y 21 de septiembre de 2011), el segundo de 9 a 13 h (22 de septiembre de 2011) y el tercero de 19 a 23 h (22 y 23 de septiembre de 2011). Por su parte, las observaciones de visitadores florales de A. incarnata y P. pilosa se llevaron a cabo desde el inicio hasta el término de la antesis floral (A. incarnata: 7-14 h; P. pilosa: 8-14 h) los días 20 a 22 de septiembre de 2011. El muestreo fue llevado a cabo simultáneamente en las cuatro especies, por entre dos y diez observadores por especie. De esta forma, el tiempo de observación total fue de 1590 min para F. ramosissima, 1830 min para F. pedata, 1230 min para A. incarnata y 345 min para P. pilosa. Durante los periodos de observación, se colectaron todos los insectos que se posaron sobre las flores de cada especie. La colecta de los visitadores florales se realizó empleando redes aéreas y cámaras de acetato de etilo. Los ejemplares se almacenaron individualmente en bolsas de papel glassine y se transportaron al laboratorio para su posterior montaje e identificación.

331

Resultados y Discusión Las cuatro especies vegetales fueron visitadas por insectos de los órdenes Coleoptera, Hymenoptera, Lepidoptera y Hemiptera (Fig. 1). Algunos grupos de artrópodos no se observaron sobre las flores de todas las especies. Por ejemplo, la Familia Acaridae sólo se registró sobre las flores de A. incarnata, y el Orden Orthoptera sólo se observó sobre A. incarnata y F. ramosissima (Fig. 1). Además, el Orden Diptera y la Familia Formicidae se observaron sobre las flores de todas las especies, excepto en las de P. pilosa (Fig. 1).

Figura 1. Abundancia relativa de los principales grupos de insectos que visitan las flores de Allionia incarnata, Flaveria ramosissima, Florestina pedata y Portulaca pilosa. Aca: Acaridae, Col: Coleoptera, Dip: Diptera, For: Formicidae, Hem: Hemiptera, Hym: Hymenoptera, Lep: Lepidoptera, Ort: Orthoptera.

Hym Lep Aca Ort Ort For Lep Flaveria ramosissima 2% 2% 0% 0% Allionia incarnata 1% 5% 4% Hym Col 15% 13% Hem Dip 30% Col For 26% 58% 26% Hem 15%

Dip 3%

Lep Col Florestina pedata Hym Lep Portulaca pilosa 1% 13% Hem 7% 2% Dip 7% 10%

Hem Hym 8% Col 64% 84% For 4%

En total, se colectaron 249 visitadores florales sobre F. pedata, 384 sobre F. ramosissima, 144 sobre A. incarnata y 44 sobre P. pilosa. La diferencia en abundancia de visitadores florales colectados en las dos primeras especies a comparación de las dos últimas se debe, en parte, al menor tiempo de observación en las últimas dos especies, ya que la antesis floral no dura más de seis horas. Otra posible razón por la cual F. pedata y F. ramosissima tuvieron más visitadores florales se puede atribuir a que presentaban mayor densidad floral que A. incarnata y P. pilosa, de forma que resultan más atractivas para un mayor número de visitadores (Torres y Galetto, 2008).

332

Para A. incarnata y P. pilosa, más del 50% de los visitadores florales pertenecen al Orden Coleoptera (Fig. 1), lo que sugiere que este grupo de insectos probablemente fungen como transportadores efectivos de polen. Este resultado contrasta con observaciones de visitadores florales en otras especies de las familias Nyctaginaceae y Portulacaceae, en que se ha reportado a lepidópteros e himenópteros como los principales visitadores florales; y, de manera secundaria, a los coleópteros (Tillett, 1967; Grant y Grant, 1983; Nyananyo, 1986; Valerio y Ramírez, 2003; Saunders y Sedonia, 2006). En F. pedata el Orden Hymenoptera fue el más abundante, con el 64% de las visitas (Fig. 1). Se ha reportado que las especies de este orden de insectos actúan como los principales vectores de polen de plantas de la Familia Asteraceae (Lane, 1996), por lo que no es sorprendente su gran abundancia sobre F. pedata. Los visitadores florales más abundantes de F. ramosissima fueron los formícidos y los dípteros, con 26% de visitadores florales cada uno (Fig. 1). Posiblemente los dípteros transporten efectivamente el polen de esta especie, pues es un grupo que se ha reportado como vector de polen de otras especies de la Familia Asteraceae (Bizecki, 2010). Sin embargo, los formícidos, son más bien forrajeros (Fuster, 2009) y presentan una morfología corporal que no favorece la adhesión y transporte del polen entre flores. Para las cuatro especies estudiadas, el mayor número de individuos se presentó entre las 10:00 y las 12:00 h (Fig. 2). Diversos estudios han reportado que la abundancia de visitadores florales se ve afectada por diversos factores abióticos, como la temperatura, la humedad, y la velocidad del viento (Atienza y Farinós, 1996; Torres-Días et al., 2007). Es posible que dichos factores ambientales estén determinando la actividad de los insectos y determinando su abundancia relativa a lo largo del día. Sin embargo, se requieren más estudios para corroborarlo.

A. incarnata F. ramosissima F. pedata P. pilosa 100

80

60

40

deindividuos No 20 0 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23

Hora

Fig. 2 Número total de insectos observados sobre las flores de Allionia incarnata, Flaveria ramosissima, Florestina pedata y Portulaca pilosa a lo largo del periodo de muestreo en la Reserva de la Biósfera Tehuacán-Cuicatlán.

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Nuestros resultados sugieren que los órdenes Hymenoptera, Diptera y Coleoptera son de gran importancia para la polinización de las cuatro especies de estudio, ya que presentan la mayor frecuencia de visitas. Por lo tanto, es altamente probable que la reproducción sexual de las especies vegetales estudiadas dependa de dichos grupos de insectos.

Agradecimientos A la comunidad de Zapotitlán Salinas, Puebla, por las facilidades otorgadas para la realización de este trabajo. La Dra. Gabriela Castaño Meneses revisó versiones previas de este trabajo y es colaboradora en el mismo. D. Rodríguez, D. Ahuatzin, E. Bello, E. Pineda, G. Flores, L. Noyola, S. Flores, M. Rodríguez, S. Flores, S. Tamayo, y P. Hernández participaron en las observaciones y colecta de visitadores florales.

Literatura citada Atienza, J. C. y G. P. Farinós 1996. Preferencias de hábitat y ritmos de actividad diurna en el antícido Hirticomus quadriguttatus (Rossi, 1974) (Coleoptera: Anthicidae). Scientia gerundensis, 22:43-52. Bizecki, D. 2010. A comparison of flower-visiting insects to rare Symphyotrichum sericerum and common Solidago nemorales (Asteraceae). Botany, 88:241-249. Dávila, P., M. S. Arizmendi, A. Valiente-Banuet, J. L. Villaseñor, A. Casas, and R. Lira. 2002. Biological diversity in the Tehuacán-Cuicatlán Valley, Mexico. Biodiversity and Conservation, 11:421-442. Ford, D. 1986. Flora de Veracruz. Portulacaceae. Fascículo 51. Instituto Nacional de Investigaciones sobre Recursos Bióticos. México. 39 pp. Fuentes, J. L. 2001. Iniciación a la botánica. Mundi-Prensa Libros. España. 230 pp. Fuster, A. 2009. Hormigas (Hymenoptera: Formicidae), indicadores de perturbación en un ecosistema forestal, en el Chaco Semiárido Argentino. En: Proyecto “Biodiversidad, conservación y uso sustentable del recurso fauna (insectos) en el Chaco Semiárido. Grant, V. and K. A. Grant. 1983. Hawkmoth pollination of Mirabilis longiflora (Nyctaginaceae). Proceedings of the National Academy of Sciences, 80: 1298-1299. Lane M. A. 1996. Pollination biology of compositae. In P.D.S. Caligari y D.J.N. Hind (Eds.). Compositae: Biology y Utilization. Proceedings of the International compositae Conference, Kew, 1994. (D.J.N. Hind, editor in chief), vol 2. pp 61-80. Nyananyo, L. 1986. Notes on the reproductive biology of Portulaca L. (Portulacaceae) in Nigeria. Folia Geobotanica, 21(4):431-434. Ollerton, J. 1999. La evolución de las relaciones polinizador-planta en los artrópodos. Evolución y Filogenia de artrópoda. Boletín de la Sociedad Entomológica Argentina, 26:741-758. Rzedowski, G. C. y J. Rzedowski. 2005. Flora fanerogámica del Valle de México. Instituto de Ecología A. C, CONABIO. México. 1406 pp. Saunders, N. E. and D. Sedonia. S. 2006. Reproductive biology and pollination ecology of the rare Yellowstone Park endemic Abronia ammophila (Nyctaginaceae). Plant Species Biology, 21:75-84. Spellenberg, R. 2001. Nyctaginaceae. Flora del bajío y de regiones adyacentes. Fascículo 93. Instituto de Ecología A. C, CONABIO. México. 97 pp Tillett, S. S. 1967. The maritime species of Abronia (Nyctaginaceae). Brittonia, 19:299-327.

334

Torres, C. y Galetto L. 2008. Importancia de los polinizadores en la reproducción de Asteraceae de Argentina central. Acta Botánica Venezolana, 31(2):473-494. Torres-Días, C., Cavieres L. A., Muñoz-Ramírez C. y Arroyo M. T. 2007. Consecuencias de las variaciones microclimáticas sobre la visita de insectos polinizadores de dos especies de Chaentanthera (Asteraceae) en los Andes de Chile central. Revista Chilena de Historia Natural, 80:455-468. Valerio, R. y N. Ramírez. 2003. Depresión Exogámica y Biología reproductiva de Talinum paniculatum (Jacq.) Gaertner (Portulacaceae). Acta Botánica Venezuelica, 26 (2): 111- 124. Villareal-Quintana, J. A., Villaseñor-Río J. L. y Medina L. L. 2008. Flora de Veracruz: Familia Compositae. Tribu Helenieae. Fascículo 143. Instituto de Ecología A. C. Xalapa, Veracruz. México. 21-22 pp.

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VISITADORES FLORALES DE Stenanona flagelliflora (ANNONACEAE) EN LOS TUXTLAS, VERACRUZ

Liliana Xicohténcatl-Lara, Dulce María Figueroa-Castro, Álvaro Campos-Villanueva y Agustina Rosa Andrés- Hernández. Universidad Autónoma de Puebla, Escuela de Biología. 3Estación de Biología Tropical “Los Tuxtlas” Instituto de Biología, UNAM. [email protected].

RESUMEN. Los principales visitadores florales de las especies de la Familia Annonaceae son escarabajos; sin embargo, en algunos taxa se ha reportado polinización por trips, moscas, cucarachas y abejas. Stenanona flagelliflora es una Annonaceae recientemente descrita, por lo que no se cuenta con información sobre su biología reproductiva. El objetivo de este trabajo fue identificar a los visitadores florales de S. flagelliflora y su abundancia relativa. Se realizaron observaciones y colectas de los visitadores florales diurnos de S. flagelliflora. Los grupos de organismos que visitan las flores de S. flagelliflora son: Diptera, Formicidae, Thysanoptera, Collembola y Acari. Los principales visitadores fueron los dípteros de los géneros Puliciphora, Megaselia y Borgmeieriphora, siendo el género Puliciphora el más abundante. El segundo grupo de visitadores más abundante fue la Familia Formicidae. El mayor número de visitas se registró a las 17:00 h. A diferencia de otras Annonaceae, S. flagelliflora no es visitada por escarabajos.

Palabras clave: Diptera, Formicidae, Phoridae, polinización, Thysanoptera.

ABSTRACT. The main pollinators of species within the Family Annonaceae are beetles; however, pollination by thrips, flies, cockroaches and bees has been recorded in some species. Stenanona flagelliflora is an Annonaceae species recently described, so that there is no information on its reproductive biology. The main goal of this study was to identify the floral visitors of S. flagelliflora and to determine their relative abundance. We conducted observations and collections of diurnal floral visitors of S. flagelliflora. Diptera, Formicidae, Thysanoptera, Collembola and Acari are the floral visitors to S. flagelliflora flowers. The main visitors were flies from the genera Puliciphora, Megaselia and Borgmeieriphora. The genus Puliciphora was the most abundant. Formicidae was the second most abundant group of visitors. The highest number of visits was recorded at 18 h. S. flagelliflora is not visited by beetles.

Key words: Diptera, Formicidae, Phoridae, pollination, Thysanoptera.

Introducción Las especies de la Familia Annonaceae tienen flores protogineas que son visitadas principalmente por escarabajos (Gottsberger, 1999; Teichert et al., 2009), aunque en algunos taxa Neotropicales y Paleotropicales se ha reportado polinización por trips, moscas, cucarachas y abejas (Nagamitsu y Inoue, 1997; Gottsberger, 1999; Silberbauer-Gottsberger et al., 2003; Teichert et al., 2009). Stenanona flagelliflora es una especie de Annonaceae que mide de 1 a 4.5 m de altura, produce inflorescencias en ramas flagelifloras que se originan en la parte baja del tronco y crecen sobre la superficie del suelo. Las flores son de color rojo oscuro a rojo púrpura. Esta especie fue recientemente descrita por Schatz y Wendt (2004), por lo que no se tiene información sobre su biología reproductiva. El objetivo general de este estudio es identificar a los visitadores florales de S. flagelliflora. Los objetivos particulares son: a) determinar la riqueza de especies de visitadores florales de S. flagelliflora, b) determinar la abundancia relativa de cada grupo de visitadores florales, c) establecer el horario de mayor frecuencia de visitas a las flores, y d) con base a la frecuencia de visitas de cada grupo de insectos, determinar cuál es el principal visitador floral de S. flagelliflora.

Materiales y Método El estudio se realizó en el Ejido Adolfo López Mateos, perteneciente a la Reserva de la Biósfera los Tuxtlas (Zona Núcleo Santa Marta), Catemaco, Veracruz (18°26 28”N, 9 ° 6”O). Se hicieron observaciones y colectas de los visitadores florales de Stenanona flagelliflora

336

durante el mes de abril, periodo de mayor floración de la especie (Schatz y Wendt, 2004). Las observaciones y colectas se realizaron en 29-45 flores en antesis, distribuidas en 15 plantas diferentes. Las observaciones se realizaron en el mes de abril de 2011; los días 25 y 27 de 05 a 13:00 h, y los días 26 y 28 de 14 a 19:00 h. Los periodos de observación fueron de 30 minutos cada hora, para un total de 15 horas de observación. Durante los periodos de observación se hicieron colectas de los visitadores florales. Las colectas se llevaron a cabo con pinceles. Los ejemplares colectados fueron preservados en frascos con etanol al 70%, y fueron trasladados al laboratorio para su posterior identificación.

Resultados A lo largo del periodo de observación, se registró un total de 80 visitadores florales, pertenecientes a las familias Phoridae (Diptera), Thripidae (Thysanoptera), y Formicidae (Hymenoptera), así como a los órdenes Acari y Collembola (Fig. 1, Cuadro 1). Las principales especies de insectos visitadores a las flores de S. flagelliflora son listadas en el Cuadro 1.

Thripidae Acaridae Collembola 6% 2% 4% Formicidae 19% Phoridae 69%

Figura 1. Porcentaje de visitas de los diferentes grupos de insectos observados sobre las flores de Stenanona flagelliflora.

Cuadro 1. Listado de especies de insectos que visitan las flores de Stenanona flagelliflora. n.d.= organismo no determinado. Clase Orden Familia Especie Insecta Collembola n.d. n.d. Diptera Phoridae Puliciphora sp. Megaselia sp. Borgmeieriphora sp Hymenoptera Formicidae Linepithema humile Mayr Tapinoma litorale Wheeler Brachymyermex heeri Forel Pheidole sp. Thysanoptera Thripidae n.d. Arachnida Acari n.d. n.d.

El mayor número de visitadores florales se observó a las 17:00 h, mientras que la menor abundancia se registró a las 06 y 14:00 h (Fig. 2).

337

21 18 15 12 9 6 3 0

# de visitadores visitadores de florales # 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 Hora

Figura 2. Abundancia de visitadores florales de S. flagelliflora a lo largo de diez horas de observación.

Los dípteros visitaron las flores de S. flagelliflora durante todo el periodo de observación, excepto a las 06:00 h. Se registraron tres géneros de dípteros visitando las flores de S. flagelliflora: Puliciphora, Megaselia y Borgmeieriphora, todos pertenecientes a la Familia Phoridae. El género Puliciphora fue el más abundante (Fig. 3), siendo más numeroso a las 17:00 h. Los géneros Megaselia y Borgmeieriphora fueron mucho menos abundantes, registrándose sólo a las 11:00 h y entre las 16 y las 18:00 h. La mayor abundancia de los géneros Megaselia y Borgmeieriphora se registró a las 17:00 h (Fig. 3).

18 Megaselia y Borgmeieriphora 15 Puliciphora 12 9 6

# de individuos de # 3 0 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19

Hora Figura 3. Frecuencia de visitas de insectos del Orden Diptera observados sobre las flores de Stenanona flagelliflora.

El segundo grupo de insectos visitadores más abundante fueron los miembros de la Familia Formicidae (Cuadro 1). Este grupo de insectos se observó a diversas horas durante el periodo de observación, aunque con poca abundancia (Fig. 4). Por otra parte, se registró muy baja abundancia de colémbolos, ácaros y trips a lo largo del periodo de observación (Fig. 4).

338

21 Diptera 18

Formicidae 15 Thripidae 12 Collembola 9 Acaridae

Abundancia 6 3 0 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 Hora

Figura 4. Frecuencia de visitas de los insectos que se observaron sobre las flores de S. flagelliflora durante el periodo de observación.

Discusión y Conclusiones Stenanona flagelliflora es una especie recientemente descrita (Schatz y Wendt, 2004), por lo que se desconoce quiénes son sus visitadores florales. Diversos estudios han reportado al Orden Coleoptera como el principal visitador floral de especies de la Familia Annonaceae (Gottsberger, 1999; Teichert et al., 2009). Sin embargo, nuestras observaciones indican que los principales visitadores de las flores de S. flagelliflora son dípteros de los géneros Puliciphora, Megaselia y Borgmeieriphora. La Familia Formicidae fue el segundo grupo de visitadores más abundante registrado sobre las flores de S. flagelliflora. Sin embargo, no hay registros de que este grupo de insectos visite las flores de plantas de la Familia Annonaceae (Nagamitsu y Inoue, 1997; Gottsberger, 1999; Silberbauer-Gottsberger et al., 2003; Teichert et al., 2009). No es claro el papel de las hormigas en cuanto a su efectividad en el transporte del polen. Algunos estudios han demostrado que las hormigas sí transportan efectivamente el polen de una flor a otra (Gómez y Zamora, 1992; Gómez et al., 1996); pero en otros se les ha considerado como florívoros que visitan las flores para alimentarse del gineceo (Puterbaugh, 1998). Los miembros de los órdenes Acari y Collembola que se observaron sobre las flores de S. flagelliflora fueron poco abundantes y no han sido descritos como visitadores para otras especies dentro de la familia (Silberbauer-Gottsberger et al., 2003). La Familia Thysanoptera también fue muy poco abundante; sin embargo, en diversas especies de angiospermas, incluyendo la Annonaceae, se le ha registrado como transportador efectivo de polen (Gottberger, 1999; Moog et al., 2002; Silberbauer-Gottsberger et al., 2003). Las observaciones de visitadores florales llevadas a cabo en este estudio estuvieron restringidas a horas diurnas, por lo que es necesario realizar observaciones y colectas de visitadores florales durante horas nocturnas. Aun así, los resultados obtenidos son de gran importancia pues constituyen el primer paso para el conocimiento de la biología reproductiva de S. flagelliflora.

Agradecimientos Agradecemos a la comunidad del ejido Lic. Adolfo López Mateos, en particular a los señores Israel Medina Mena y Antonio Mena Velazco por las facilidades otorgadas para la

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realización de este trabajo. La Dra. Gabriela Castaño Meneses determinó los formícidos y el M. en C. César Antonio Sandoval Ruiz los dípteros. Tania Libertad Corona Velázquez participó en las observaciones y colectas de insectos visitadores.

Literatura Citada Gómez, J. M. and R. Zamora. 1992. Pollination by ants: Consequences of the quantitative effects on a mutualistics system. Oecologia. 91(3): 410-418. Gómez, J. M., R. Zamora, J.A. Hódar, and D. García. 1996. Experimental study of pollination by ants in Mediterranean high mountain and arid habitats. Oecologia. 105(2): 236-242. Gottberger, G. (1999). Pollination and evolution in Neotropical Annonaceae. Plant Species Biology. 14: 143-152. Moog, U., B. Fiala, W. Federle, and U. Maschwitz. 2002. Thrips pollination of the dioecious and plant Macaranga hullettii (Euphorbiaceae) in Southeast Asia. American Journal of Botany. 89(1): 50-59. Morales, C. L. and M. A. Aizen. 2006. Invasive mutualisms and the structure of plant-pollinator interactions in the temperate forests of north-west Patagonia, Argentina. Journal of Ecology, 94:171-180. Nagamitsu, T. and T. Inoue. 1997. Cockroach pollination and breeding system of Uvaria elmeri (Annonaceae) in a lowland mixed-dipterocarp forest in Sarawak. American Journal of Botany. 84(2): 208-213. Puterbaugh, M. N. 1998. The roles of ants as flower visitors: experimental analysis in three alpine plant species. Oikos. 83(1): 36-46. Schatz, G. E. and T. Wedt. 2004. A new flagelliflorous species of Stenanona (Annonaceae) from México, with a review of the phenomenon of flagelliflory. Lundellia, 7: 28-38. Silberbauer-Gottsberger, I., G. Gottsberger, and A. C. Webber. 2003. Morphological and functional flower characteristics of New and Old World Annonaceae with respect to their mode of pollination. Taxon. 52(4): 701-718. Teicher, H., S. Dötteri, B. Zimma, M. Ayasse, and G. Gottsberger. 2009. Perfume-collecting male euglossine bees as pollinators of basal angiosperm: the case of Unonopsis stipitata (Annonaceae). Plant Biology. 11: 29-37.

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HORMIGAS (HYMENOPTERA: FORMICIDAE) ASOCIADAS A CULTIVOS DE CÍTRICOS EN BAJA CALIFORNIA SUR

Gabriela Castaño-Meneses. Unidad Multidisciplinaria de Docencia e Investigación, Facultad de Ciencias, Campus Juriquilla, Universidad Nacional Autónoma de México, Juriquilla 76230, Querétaro, México. E-mail: [email protected].

RESUMEN. Se presenta un listado de hormigas encontradas en cultivos de cítricos (naranja, limón, mandarina y toronja) en 15 localidades al sur de la península de Baja California. Se recolectaron un total de 450 ejemplares, pertenecientes a 8 especies. Las especies más abundantes fueron Forelius sp. y Anoplolepis gracilipes, mientras que las de distribución más amplia fueron Forelius sp. y Dorymyrmex bicolor. Cabe señalar que A. gracilipes, Patratrechina sp. y Solenopsis geminata, son consideradas de manera general como plagas por su efecto sobre las comunidades de especies nativas, sin embargo, A. gracilipes puede actuar tanto como agente de control biológico, como plaga por el cuidado que proporciona a áfidos, mientras que S. geminata actúa como depredador de algunos insectos que dañan a los cítricos. El papel de las hormigas en los cultivos de cítricos estudiados muestra un potencial como agentes de control biológico.

Palabras Clave: Anoplolepis, hormigas, plagas.

ABSTRACT. The list of ants collected in citrus crops (orange, lemon, tangerine and grapefruit) from 15 localities at South Baja California peninsula, Mexico is presented. A total of 450 ants belonging to 8 species were collected. Most abundant species were Forelius sp. and Anoplolepis gracilipes, but Forelius sp. and Dorymyrmex bicolor were the most widely distributed. A. gracilipes, Patratrechina sp. and Solenopsis geminata, are considered as pest due their negative effect on native species communities, nevertheless A. gracilipes can act both as biological control agent, and as pest because the care to aphids, while S. geminata acts as predator on some insect pest of citrus. The role of ants in the citrus crops studies shows a potential as biological control agents.

Key words: Anoplolepis, ants, pests.

Introducción Las hormigas son uno de los elementos más conspicuos e importantes en ecosistemas terrestres (Hölldobler y Wilson, 1990). Por su abundancia, estabilidad de sus poblaciones y la diversidad de hábitos alimenticios que presentan, este grupo de insectos muestra gran influencia en muchos hábitats, lo que las hace ser consideradas como ingenieras de ecosistemas (Folgarait, 1998). En sistemas agrícolas, las hormigas se ha considerado desemepeñan un papel ambivalente, ya que, por un lado representan un beneficio por su actividad como depredadoras de plagas, la actividad en la fertilidad y estructuración de los suelos, entre otros; mientras que también pueden ser perjudiciales debido al daño que causan por su actividad defoliadora, y que pueden constituir vectores de enfermedades al proteger a insectos plaga como son los áfidos y cóccidos (Way y Khoo, 1992; Philpott et al., 2010). Dadas las condiciones de temperatura y luz que requieren muchos cultivos de cítricos, como la naranja, Baja California Sur ofrece las condiciones idóneas, puesto que es una de las zonas que recibe las más altas tasas de irradiación solar en el mundo (Ochoa et al., 2007). Es por ellos que el cultivo de cítricos en la región tiene importancia relevante, ocupando una superficie de 2,500 ha y una producción de 20 mil toneladas anuales, lo que representan el 0.5% de la producción nacional (Navejas et al., 2010). Para la península de Baja California se conocen 214 especies de hormigas, lo que equivale al 24% de las especies conocidas para México (Vásquez-Bolaños, 2011); sin embargo, mientras que la parte norte de la península es relativamente bien conocida en cuanto a su mirmecofauna, ocupando el tercer lugar en riqueza de especies a nivel nacional (Jonhson y Ward, 2002;

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Vásquez-Bolaños, 2011) la parte sur ha sido menos estudiada, teniéndose registro de 68 especies, y ocupando el lugar 18 de las 32 entidades federativas del país. En el presenta trabajo se realizó el estudio de las hormigas presentes en cultivos de cítricos en 15 localidades el Estado de Baja California Sur, y se discute el papel de las especies encontradas en tales cultivos.

Materiales y Método Las colectas fueron realizadas manualmente en cultivos de cítricos en la parte sur de la Península de Baja California (Fig. 1). La zona de estudio fue subdividida en tres regiones, en el Cuadro 1 se muestran las regiones y las localidades pertenecientes a cada una. Los cultivos considerados fueron naranja (Citrus sinensis L. Osbeck), limón [Citrus aurantifolia (Christm.)], mandarina (Citrus reticulata Blanco) y toronja (Citrus paradisi Macf.). El material fue colectado y donado para su estudio por la M. en C. Yssel Gadar, del Centro de Investigaciones del Noreste (CIBNOR). Las hormigas fueron separadas y cuantificadas, algunos ejemplares fueron montados en alfiler entomológico. Para su identificación se utilizaron claves especializadas (Bolton, 1994, 1995).

Figura 1. Regiones de Baja California Sur, México. Los círculos blancos denotan los puntos de coleta.

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Cuadro 1. Localidades y cultivos de cítricos estudiados en la Región del Cabo, Baja California Sur, México Región Localidades Coordenadas Cultivo Zona sur de Camino Paso de 22 19. 6 N, Naranja, Toronja, Limón, lado del Golfo Escopeta (CPE) 109 8 8.98 O Mandarina

Boca de La Sierra 2 2 10.99 N, Limón Mandarina Naranja (BDS) 109 8 8.69 O

Miraflores (MFL) 2 21 00 N, 109 00 O Limón Mandarina Naranja 2 19.06 N, Santiago (SNT) 109 .0 O Limón Mandarina Naranja 2 28. 8 N, San Bartolo (SBT) 109 2 . 2´´O Limón Mandarina Naranja 2 0.02 N, 109 La Pila (ELP) . O Limón Mandarina Naranja, Toronja

Zona sur del Pescadero (PSC) 2 21 . N, Limón, Naranja lado del 110 09 .80 O Pacífico Todos Santos (TDS) 2 26 6.90 N, Limón 110 1 . O El Carrizal (ECZ) 2 6 9. 2 N 110 Mandarina, Naranja Toronja 2 6. O

Zona Centro Ciudad Constitución 2 0 ‛ 8“ N,111 2‛22“O Naranja “El Valle” y (CCN) Norte 26 ‛ 00, “N, 111 6‛ Mulegé (MLG) 1, “O Naranja, Toronja, Limón, 2 20‛ 1 ,6“N, 112 16‛ Mandarina Santa Rosalía (STR) 0 , “O Naranja 2 18‛ 0 , “N, 112 ‛ San Ignacio (SNI) 1 ,8“O Naranja, Toronja, Limón, Mandarina 2 8‛ 2,9“N. 11 26‛ Gustavo Díaz Ordaz 2 , “O Naranja, Toronja, Limón, (GDO) Mandarina 2 1 0 ,1 N,111 Santo Domingo 16.18 Naranja (SNTD)

Resultados Se colectaron 450 hormigas, pertenecientes a ocho especies (Cuadro 2). La región donde se obtuvo la menor diversidad de hormigas fue la Zona Sur del lado del Pacífico, registrándose sólo cuatro especies, mientras que en las otras dos se encontraron seis morfoespecies en cada una. Para cada región se encontró una especie única: Anoplolepis gracilipes para la Zona Sur del lado del Pacífico, Crematogaster sp. 1, para la Zona Sur del lado del Golfo y Solenopsis geminata para la ona Centro “El Valle” y Norte. La menor abundancia se encontró en la ona Centro “El Valle” y Norte. Las especies más abundantes fueron Forelius sp. y Anoplolepis gracilipes (Fig.

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2). La mayor riqueza específica se encontró en cultivos de naranja, aunque cabe mencionar que fue este cultivo en el que se colectó con mayor frecuencia. Forelius sp. y Dorymyrmex bicolor presentaron la distribución más amplia, tanto en cultivos como en las localidades.

180 160 140 120 100 80 60 40 20

0 Abundancia No.de Abundanciaindividuos

Especies

Figura 2. Abundancia de especies de hormigas asociadas a cultivos de cítricos en Baja California Sur, México.

Discusión y Conclusiones La riqueza de especies encontrada en los distintos cultivos de cítricos estudiados, resultó baja, y la mayoría de ellas, como A. gracilipes, Patratrechina sp. y Solenopsis geminata, son consideradas como plaga de manera general, debido al efecto nocivo que tienen sobre las comunidades nativas. Sin embargo, se ha registrado que, si bien A. gracilipes puede actuar como plaga por el cuidado que proporciona a áfidos y cóccidos, también puede ser considerada como agente de control biológico, debido a la actividad que tiene como depredadora de distintos grupos de insectos (Way y Khoo, 1992). En el caso de S. geminata, se ha observado que actúa como depredador sobre algunos insectos que dañan a los cítricos, si bien es considerada como una especie altamente antropofílica, que llega a ocasionar problemas de salud en humanos, debido a su picadura (Eubanks, 2001; Knight y Bangs, 2007). El género Crematogaster, en general es considerado de hábitos arborícolas, y también puede atender a áfidos, por lo que su asociación con los árboles de cítricos puede ser más estrecha que la de otras especies. De acuerdo con los resultados, el papel de las hormigas en los cultivos de cítricos estudiados muestra un potencial como agentes de control biológico, ya que no mostraron poblaciones muy grandes, que pudieran llegar a causar daños por el cuidado que ofrecen a insectos fitófagos.

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Cuadro 2. Hormigas asociadas a cultivos de cítricos la Región del Cabo, Baja California Sur, México Zona Centro “El Zona sur de Zona sur del lado Taxa lado del Golfo del Pacífico Valle” y Norte Dolichoderinae Dorymyrmex bicolor Wheeler 45 23 8 Forelius sp. 76 0 92

Formicinae Anoplolepis gracilipes (Smith) 0 124 0 Camponotus sp. 11 0 1 Paratrechina longicornis (Latreille) 7 1 19

Myrmicinae Crematogaster sp. 1 6 0 0 Crematogaster sp. 2 14 5 17 Solenopsis geminata (Fabricius) 0 0 1

Agradecimientos El material estudiado fue donado por la M. en C. Yssel Gadar, el cuál se obtuvo en colectas realizadas gracias al apoyo de la Dra. Rosalía Servín Villegas, del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (CIBNOR). El Dr. José G. Palacios-Vargas (Ecología y Sistemática de Microatrópodos, Facultad de Ciencias, UNAM), amablemente revisó el escrito y aportó valiosos comentarios. Dos revisores anónimos ofrecieron valiosas sugerencias para mejorar el trabajo.

Literatura Citada Bolton, B. 1994. Identification guide to the ants of the world. Harvard University Press, Cambridge. Bolton, B. 1995. A new general catalogue of the ants of the world. Harvard University Press, Cambridge. Eubanks, M. D. 2001. Estimates of the direct and indirect effects of red imported fire ants on biological control in field crops. Biological Control, 21: 35-43. Folgarait, P. J. 1998. Ant biodiversity and its relationship to ecosystem functioning: a review. Biodiversity and Conservation, 7: 1221-1244. Hölldobler, B. and E. O. Wilson. 1990. The ants. Harvard University Press, Cambridge. 732 pp. Johnson, R. and P. S. Ward. 2002. Biogeography and endemism of ants (Hymenopotera: Formicidae) in Baja California, Mexico: a first overview. Journal of Biogeography, 29: 1009-1026. Knight, D. and M. J. Bangs. 2007. Cutaneous allergic vasculitis due to Solenopsis geminata (Hymenoptera: Formicidae) envenomation in Indonesia. Shoutheast Asian Journal of Tropical Medicine and Public Health, 38: 808-813. Navejas, J., E. Gutiérrez and D. E. Troyo. 2010. Comportamiento y desarrollo de portainjertos de 345cítricos, tolerantes a VTC, en B.C.S. http://hdl.handle.net/123456789/1604. Fecha de consulta: 12- Noviembre- 2011.

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Ochoa, J. L., L. G. Hernández, H. Latisnere, J. L. Léon de la Luz and C. P. Larrande. 2007. Aislamiento e identificación de hongos patógenos de naranja Citrus sinensis L. Osbeck cultivada en Baja California Sur, México. Ciencia y Tecnología Alimentaria, 5: 352-359. Philpott, S. M., I. Perfecto, I. Ambrecht and C. L. Parr. 2010. Ant diversity and function in disturbed and changing habitats. pp. 137-156. En: Ant ecology (eds. L. Lach, C.L. Parr and K. L. Abbott). Oxford University Press, Oxford. Vásquez-Bolaños, M. 2011. Lista de hormigas (Hymenoptera: Formicidae) para México. Dugesiana, 18: 95-133. Way, M. J. and K. C. Khoo. 1992. Role of ants in pest management. Annual Review of Entomology, 37: 479-503.

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ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD DE COLÉMBOLOS EDÁFICOS EN UN BOSQUE DE ENCINOS EN TEXCOCO, ESTADO DE MÉXICO

Andrés Miranda-Rangel1, Humberta Gloria Calyecac-Cortero1 y Eduardo Santiago-Elena2. 1 Laboratorio de Micro y Mesofauna del Suelo, Área de Biología, Departamento de Preparatoria Agrícola. 2Maestría en Protección Vegetal, Departamento de Parasitología Agrícola, Universidad Autónoma Chapingo, Km 38.5 carretera México-Texcoco, CP 56230. [email protected].

RESUMEN. Se evaluó el impacto de un incendio forestal sobre los colémbolos edáficos, en Texcoco, Estado de México. Se seleccionaron dos sitios afectados por el incendio y tres no afectados. En cada sitio se marcaron cinco puntos, colectando hojarasca y suelo, bimestralmente, de octubre de 2009 a diciembre de 2010. Las muestras se procesaron y los colémbolos obtenidos se contaron, montaron y determinaron a nivel de género. En hojarasca se encontró el 90% de los colémbolos y en suelo el 10%. La riqueza de colémbolos en hojarasca fue mayor en los sitios A y B, y menor en el E. En suelo los sitios con mayor riqueza fueron B y C, y el de menor riqueza fue el E. Los sitios C y D fueron más diversos en la hojarasca, y el E fue el menos diverso. En el suelo, el sitio E tuvo una mayor diversidad y el A menor diversidad.

Palabras clave: collembola, ecología del fuego, biodiversidad, bioindicadores.

ABSTRACT. The impact of wildfire on soil Collembola in Texcoco, Estado de Mexico was evaluated. Two sites affected by the fire and three unaffected were selected. At each site five spots were marked; leaf litter and soil were collected every two months, from October 2009 to December 2010. Samples were processed and the Collembola obtained were counted, mounted and identified to genus level. 90% of the Collembola was found in leaf litter and 10% in soil. The richness of Collembola on leaf litter was higher in sites A and B, and lower in site E. On soil the richest sites were B and C, and the lowest on richness was site E. Sites C and D were more diverse in the leaf litter, and site E was the least diverse. In the soil, site E had the greatest diversity and site A less diversity.

Key words: collembola, fire ecology, biodiversity, bioindicators.

Introducción Los incendios forestales suceden de manera recurrente, ocasionando grandes desastres en los bosques donde se presentan. Los daños dependen de la extensión e intensidad del incendio. En el Oriente del Municipio de Texcoco, en 1998 hubo un incendio lo que provocó que el suelo quedara sin cubierta, permitiendo la entrada directa de los rayos solares. Afectó significativamente a los encinos que poblaban este lugar, algunos se recuperaron después de 10 años. Ciertas zonas quemadas han sido reforestadas con Pinus sp. La colembofauna edáfica es muy abundante y sensible a las variaciones del medio donde ellos habitan. Las variaciones, correlaciones y la resiliencia de las poblaciones de colémbolos pueden ser utilizadas como bioindicadoras de las condiciones del medio donde ellas se desarrollan (Garret et al., 2001; Chernova y Kuznetsova, 2000). Los colémbolos edáficos consumen y distribuyen a los microorganismos que participan en la descomposición de la materia orgánica edáfica (Wolters, 2001). Estos hexápodos se alimentan de hojarasca que llega al suelo, sobre todo de aquella que está infestada de hongos (Coleman, 2008). Otros colémbolos consumen la materia orgánica en mayor estado de descomposición como los euedáficos, alimentándose de los micelios y los fluidos que corren por el suelo mineral (Aagaard y Thorup, 2000). Las comunidades de colémbolos edáficos son sensibles a los cambios de las cubiertas vegetales. Cambiar la calidad y cantidad de la materia orgánica que llega al suelo puede influir en la composición de la comunidad de los colémbolos (Hopkin, 1997).

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El presente trabajo tiene como objetivos: Conocer la influencia de un incendio forestal, en un bosque de encino, sobre la comunidad de los colémbolos edáficos y comparar la composición de las comunidades de colémbolos edáficos en diferentes zonas del bosque de encinos.

Materiales y Método Se seleccionaron cinco zonas de colecta dentro del bosque de encinos que se encuentra en Texcoco, Estado de México. La ubicación y condición de los sitios es: sitio A, 19 2 11 N y 98 6 8 O, 2,868 msnm; sitio B, 19 2 08 N y 98 6 O 2,86 msnm. Estas zonas fueron quemadas en 1998. El sitio A fue reforestado con Pinus sp. Sitio C 28 , 19 26 6 N y 98 6 O, a 28 msnm, este sitio nunca fue quemado y fue reforestado con Pinus sp. Sitio D, 19 26 9 N y 98 6 2 O, a 2,9 msnm, no quemado, ni reforestado con Pinus sp. Sitio E , 19 26 22 N y 98 6 12 O, a ,020 msnm. Sitio D, 19 26 9 N y 98 6 2 O, a ,100 msnm, es un bosque con mínimas perturbaciones. Se hicieron colectas bimestrales, de octubre de 2009 a diciembre de 2010. En cada uno de los sitios se marcó un cuadrante de 100 m2, mismo que se subdividió en 100 porciones de 1 m2 cada una, y aleatoriamente se eligieron cinco puntos de colecta. Se colectó la hojarasca marcando un cuadro de 6.5 x 6.5 cm y posteriormente se colectó el suelo en el mismo punto con una barrena de 8 cm de diámetro, hasta una profundidad de 10 cm. Se hicieron análisis a los suelos (pH, conductividad eléctrica, contenido de N asimilable y P) y las hojarascas (contenido de proteína, carbohidratos, lignina y fenoles) de la colecta seis, en todos los sitios de colecta. Las muestras obtenidas se transportaron al Laboratorio de Micro y Mesofauna del Suelo, del Área de Biología. Se extrajeron los colémbolos por medio del método de Berlese-Tullgreen, durante 14 días. Los ejemplares obtenidos fueron fijados en alcohol del 96°. Los colémbolos obtenidos se separaron, contaron y montaron en líquido de Hoyer, y se han determinado a nivel de género. Se hizo un análisis de varianza de las abundancias de colémbolos entre sitios y entre colecta. Las abundancias se transformaron Y = (x + 0.5)½ , debido a la abundancia de ceros en las colectas (Zar, 1984). Se obtuvo la riqueza de cada uno de los sitios por colecta y biotopo. Esta fue considerada como el número de géneros por muestra (Krebs, 1978). La diversidad se evaluó por medio del índice de diversidad de Shannon-Wiener (Begon et al., 1999): s H´= - (pi) (log2 pi) i = 1

Resultados En los resultados del análisis químico, realizado a los suelos y a la hojarasca de los diferentes sitios de muestreo, no se encontraron diferencias significativas. Se obtuvieron un total de 5,237 colémbolos de los cuales el 90% (4,718 colémbolos), pertenecen a la hojarasca, y el 10% (519 colémbolos) se encontraron en el suelo. Los sitios que presentaron la mayor abundancia de colémbolos en hojarasca fueron el C y el D, con el 35.4% y 23%. El de menor abundancia fue el sitio A con 10.3%. En suelo los sitios con mayor abundancia fueron: Sitio B (31.2%) y Sitio E (31%). El de menor abundancia fue el sitio A con 5.2%. En cuanto a la riqueza de colémbolos en la hojarasca se obtuvo que en los sitios A y B se encontraron las mayores riquezas. Y la menor se encontró en el sitio E. La riqueza de los colémbolos en la hojarasca fue mayor en las colectas de junio y agosto, y las colectas de diciembre se encontraron las menores riquezas (Fig. 1).

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La riqueza en el suelo fue mayor en los sitios B y C, y menor en el sitio E. En cuanto a la comparación de la riqueza en suelo en las colectas, fue mayor en las colectas de junio y agosto (2010) y fue menor en las colectas de octubre, tanto en 2009, como 2010. (Fig. 1).

Sitio A 6 Sitio A 20

Hojarasca Sitio B Suelo Sitio B 5 Sitio C Sitio C 15 Sitio D 4 Sitio D Sitio E Sitio E 10 3 2 5

Géneros Géneros Colémbolos de 1 Géneros Colémbolos de Géneros 0 0 C1 C2 C3 C4 C5 C6 C7 C8 C1 C2 C3 C4 C5 C6 C7 C8 Colecta Colecta Figura 1. Riqueza de géneros de colémbolos en la hojarasca y suelo de un bosque de encino.

La diversidad de los colémbolos en la hojarasca fue mayor en los sitios C y D, y menor en el sitio E. En cuanto a las colectas en la hojarasca, se encontró una mayor diversidad en las colectas cuatro (abril 2010) y seis (agosto 2010). Las menores fueron en las colectas uno (octubre de 2009) y ocho (diciembre de 2010) (Fig. 2).

0.5 Hojarasca Sitio A 0.12 Sitio A

Suelo Sitio B 0.1 0.4 Sitio B Sitio C 0.08 Sitio D Sitio C 0.3 Sitio E 0.06 0.2 0.04

Índice de de Diversidad Índice Índice de de Diversidad Índice 0.1 0.02 0 0 C1 C2 C3 C4 C5 C6 C7 C8 C1 C2 C3 C4 C5 C6 C7 C8 Colecta Colecta

Figura 2. Diversidad de géneros de colémbolos en la hojarasca y suelo de un bosque de encino.

La diversidad de los colémbolos en el suelo fue mayor en los sitios E y B, y menor el sitio A. En el suelo, se encontró que la colecta seis (agosto 2010) y cuatro (abril 2010) fueron las de mayor diversidad. Los de menor diversidad fueron las colecta tres (febrero de 2010) y siete (octubre de 2010) (Fig. 2). Durante todo el periodo de estudio se encontraron un total de seis familias y 31 géneros en la hojarasca. En el suelo se encontraron cinco familias y cinco géneros. En el Cuadro 1 se listan los nombres de las familias y géneros encontrados así como su respectiva abundancia.

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Cuadro 1.Familias y géneros de Collembola recolectadas en muestras de hojarasca y suelo provenientes de un bosque de encino en Texcoco, Estado de México. La abundancia correspondiente se plasma entre paréntesis. BIOTOPO HOJARASCA SUELO Brachistomellidae Orchesella (185) Protaphura (20) Brachistomellidae Brachistomella (628) Pseudisinella (14) Rotaphorura (12) Brachistomella (22) Neotropiella (31) Salina (4) Tullbergia (14) Entomobryidae Odontella (19) Seira (22) Sminthuridae Lepidocyrtus (178) Paranura (15) Sinella (3) Arrhopalites (54) Isotomidae Rapoportella (23) Tomocerus (11) Dicyrtoma (5) Isotoma (230) Xenyllodes (2) Willowsia (42) Neosminthurus (29) Onychiuridae Entomobryidae Isotomidae Sminthurides (60) Mesaphorura ( 63) Americabrya (65) Isotoma (1788) Sminthurinus (5) Sminthuridae Corynothrix (2) Isotomiella (178) Sminthurus (67) Sminthurus (26) Entomobrya (146) Onychiuridae Heteromorus (1) Mesaphorura (15) Lepidocyrtus (1246) Onichiurus (75)

Discusión y Conclusiones La ausencia de diferencias significativas entre los análisis de los suelos y las hojarascas puede deberse a que sólo se analizaron las muestras de una sola colecta. Lo cual redujo la variabilidad existente. Hubo una mayor abundancia de los colémbolos en la hojarasca que en el suelo, lo que es muy frecuente entre estos biotopos, lo anterior muestra el papel que desarrollan los colémbolos en el medio donde se encuentran, ya que estos son consumidores importantes de los hongos que participan en la descomposición de la hojarasca, así como de la hojarasca (Addison et al., 2003). Al consumir estos organismos se liberan al medio elementos que son aprovechados en primera instancia por los colémbolos para formar su propia biomasa y reproducirse. La quitina que contienen los hongos alcanza hasta 7% de nitrógeno, el cual puede ser aprovechado por las plantas (Hülya et al., 2010). La abundancia y la diversidad mostraron tendencias semejantes, lo cual pudo ser consecuencia de que el índice de Shannon-Wiener presenta una influencia por la abundancia (Magurran, 1988). El sitio con mayor abundancia y diversidad fue el C, lo que puede explicarse porque en este sitio cuenta con hojarasca más heterogénea, lo que permite el desarrollo de una comunidad de colémbolos más diversa, debido a que esta porción del bosque no fue quemada y fue reforestada con árboles de Pinus sp. Además hay un desarrollo de arbustos debido al bajo desarrollo de los árboles, lo que permitió que se desarrollara una comunidad más diversa (Ekschmitt y Griffiths, 1998). El siguiente sitio en cuanto a abundancia y diversidad fue el sitio D. Este sitio no fue quemado, ni reforestado. En este sitio se encontró una mezcla de árboles de encino y arbustos, lo cual generó también una hojarasca heterogénea. Los sitios con menores abundancias y diversidad fueron los sitios E y A. El sitio E fue el sitio con el bosque de encinos maduros, casi no hay arbustos, y si una mayor cantidad de hojarasca. Esto muestra que la comunidad de colémbolos de este sitio es el resultado de la

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compleja comunidad de degradadores que puede limitar la diversidad de la comunidad de colémbolos. Así los colémbolos de este sitio pueden ser depredados por otros insectos (larvas de coleópteros) y ácaros, así como de otros organismos que compitieron con ellos (ácaros, insectos y nemátodos) (Faber y Verhoef, 1991). En cuanto a las variaciones de la abundancia y diversidad de las comunidades de colémbolos edáficos en la hojarasca durante el tiempo de muestreo se encontraron dos incrementos: uno en la colecta cuatro (abril de 2010) y otro en la colecta seis (agosto de 2010) (Figura 4). Esto señala dos posibles tendencias de los colémbolos en los sitios de colecta: la explosión de los colémbolos en abril podría ser consecuencia de un incremento de la temperatura en el medio, lo cual induciría la eclosión de los huevos, esta respuesta se ha visto en otros estudios (Gongalsky et al., 2008). El incremento en la colecta seis (agosto de 2010), pudo ser consecuencia del establecimiento de la temporada de lluvia, lo cual induciría el desarrollo de los hongos edáficos y esto posibilitaría el desarrollo de las comunidades de los colémbolos. Las menores abundancias y diversidades de los colémbolos en la hojarasca se presentaron en las colectas uno y ocho, las que presentan la época de menores temperaturas y precipitaciones, lo cual podría provocar una posible migración de los colémbolos de la hojarasca al suelo mineral (Huhta, y Hänninen, 2001), además de una reducción de las poblaciones de colémbolos como consecuencia de las condiciones adversas para estos animales (Fig. 4) (Emmerling, 1998). Se conoce que los colémbolos son animales muy sensibles a la reducción de humedad en el medio (Farahat, 1966), ya que entre otras cosas disminuyen a los hongos de los que se alimentan (Ilieva- Makulec et al., 2006). En cuanto a la riqueza de los géneros de colémbolos en la hojarasca esta fue mayor en los sitios A y B (Fig. 1), lo cual señala como la alteración del medio permitió la presencia de un mayor número de géneros, mismo que coincide con trabajos previos (Ekschmitt y Griffiths, 1998; Miranda-Rangel y Palacios-Vargas, 1992), donde se encontró que los medios alterados han permitido la presencia de especies cosmopolitas. Esto es un boindicador de dicha condición. Además un mayor número de especies. En cuanto a la menor riqueza de géneros de colémbolos en la hojarasca se encontró en el sitio E (Fig. 1), lo cual señala un medio con reducidas alteraciones. En cuanto a las colectas se encontró que en la hojarasca la mayor riqueza se encontró en las colectas cinco (junio de 2010) y seis (agosto de 2010), las que coinciden con condiciones favorables para el desarrollo de los colémbolos y los organismos de los que se alimentan, ya que son los meses de mayores temperaturas e inicio de la temporada de lluvias. Todo lo anterior favoreció el desarrollo de las poblaciones de colémbolos, ya que en algunas poblaciones los ciclos de vida son cortos (algunas semanas) y aprovechan estas condiciones (Scheu et al., 2005). En cuanto a las colectas en el suelo se encontró que los sitios B y C presentaron las mayores riquezas (Fig. 2). El sitio B presenta una gran cantidad de arbustos, los que se desarrollaron después de la quema del bosque de encinos, esto permite una mayor abundancia y heterogeneidad de la hojarasca que llega al suelo, lo cual puede permitir un mayor número de especies de colémbolos. Una condición semejante se presenta en el sitio C, ya que fue reforestado, y hay abundantes arbustos, lo cual producirían una hojarasca heterogénea, lo cual permite que se puedan establecer de manera temporal poblaciones de colémbolos. En cuanto a las colectas las de menor riqueza son las colectas tres (febrero de 2010) y siete (octubre de 2010). Estas condiciones pueden ser consecuencia de baja en la humedad en el medio, y mantenimiento de bajas temperaturas.

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Literatura Citada Aagaard, A. J. and K. Thorup. 2000. Collembola and mites in plots fertilized with different types of green manure. Pedobiología 44: 556- 566. Addison, J.A., J.A. Trofymow and V.G. Marshall. 2003. Abundance, species diversity, and community structure of Collembola in successional coastal temperate forests on Vancouver Island, Canada. Applied Soil Ecology 24: 233-246. Begon, M. J. Harper y C. Townsend, 1999. Ecología. Individuos, poblaciones y comunidades. Ed. Omega. Barcelona, España. 1148 pp. Chernova, N.M. and N.A. Kuznetsova. 2000. Collembolan community organization and its temporal predictibility. Pedobiología 44: 451-466. Coleman, D. C. 2008. From pads to paradoxes: Linkages between soil biota and their influences on ecological processes. Soil Biology and Biochemistry 40, 271-289. Ekschmitt, K. and B.S. Griffiths. 1998. Soil biodiversity and its implications for ecosystem functioning in a heterogeneous and variable environment. Applied Soil Ecology 10: 201 – 215. Emmerling, C. 1998. Kinetics of litter decomposition in restored forest soil. Pedobiologia 42: 185-192. Faber, J. and H. Verhoef. 1991. Functional differences between closely-related soil arthropods with respect to decomposition processes in the presence or absence of pine tree roots. Soil Biology and Biochemistry 23: 15-23. Farahat, A. 1966. Studies on the influence of some fungi on Collembola and Acari. Pedobiología, Bd. 6, S.: 258-268. Garret, C., D. A. Crossley Jr., D. Coleman, P. F. Hendrix, K. W. Kisselle and R. L. Potter. 2001. Impact of the rhizosphere on soil microarthropods in agroecosystems on the Georgia piedmont. Applied Soil Ecology 16: 141 – 148. Gongalsky, K.; B. Irina, A. Gorshkova, A. I. Karpou and A. Pokarzeuskii. 2008. Do boundaries of soil animal and plant communities coincide? A case study of a Mediterranean forest in Russia. European Journal of Soil Biology 44: 355-363. Hopkin, S. 1997. Biology of the springtails (Insecta: Collembola). Oxford University Press. Oxford. 330 p. Hülya, A., G. Güleryüz and S. Kirmizi. 2010. Nitrogen mineralization in the soil of indigenous oak and pine plantation forests in a Mediterranean environment. European Journal of Soil Biology 46, 11-17 Huhta, V. and S-M. Hänninen. 2001. Effects of temperature and moisture fluctuations on an experimental soil microarthropod community. Pedobiologia 45, 279-286. Ilieva-Makulec, K., I. Olejniczak and M. Szanser. 2006. Response of soil micro- and mesofauna to diversity and quality of plant litter. European Journal of Soil Biology 42: S244-S249. Krebs, Ch. 1978. Ecology. The experimental analysis of distribution and abundance.2nd. Edition. Harper & Row, Publishers. New York. 678 p. Magurran, A. 1988. Ecological diversity and its measurement. Princeton University Press, Princeton, N.J. 179p. Miranda-Rangel, A. y J. G. Palacios-Vargas. 1992. Estudio comparativo de las comunidades de colémbolos edáficos de bosque de Abies religiosa y cultivo de haba (Vicia faba). Agrociencia. Serie Protección vegetal. 3 (3): 7-18. Scheu, S., L. Ruess and M. Bonkowski. 2005. Interactions between microorganisms and soil micro- and meso-fauna. In Soil Biology, Vol. 3. Ed. By. F. Buscot and A. Varma. Springer-Verlag. Berlin Heildelberg. 253-275 p. Wolters, V. 2001. Biodiversity of soil animals and its function. European Journal of Soil Biology 37: 221- 227. Zar, J. 1984. Biostatistical analysis. Prentice.Hall. 2nd . Edi. N.Y. 693 p.

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DIVERSIDAD DE COLÉMBOLOS EDÁFICOS EN UN BOSQUE MESÓFILO DE MONTAÑA EN JONOTLA, PUEBLA

Humberta Gloria Calyecac-Cortero1 y Andrés Miranda-Rangel1. 1Laboratorio de Micro y Mesofauna del Suelo, Área de Biología, Departamento de Preparatoria Agrícola, Universidad Autónoma Chapingo, Km 38.5 carretera México- Texcoco, CP 56230. [email protected].

RESUMEN. Con el objetivo de usar a los colémbolos como indicadores de las condiciones biológicas de los suelos con cubiertas naturales, en Jonotla, Puebla se hicieron colectas bimestrales de diciembre de 2010 a diciembre de 2011. Se seleccionaron cinco sitios en el bosque, se marcaron cinco puntos y se colectaron muestras de hojarasca y suelo. Los colémbolos obtenidos en cada una de las muestras se separaron, contaron y montaron. Se analizó la abundancia de las primeras cuatro muestras por medio de análisis de varianza y prueba de Tukey. Además se calculó el índice de diversidad de las familias de colémbolos obtenidas en cada sitio y colecta. Se obtuvieron diferencias significativas entre los biotopos, entre las colectas y los sitios de colecta. El biotopo con más diversidad fue la hojarasca en comparación con el suelo. El sitio con mayor índice de diversidad fue el B en la hojarasca de la colecta febrero.

Palabras clave: Collembola, fauna del suelo, biodiversidad, bioindicadores.

ABSTRACT. With the aim of using the Collembola as indicators of the biological conditions of soil under natural cover in Jonotla, Puebla. Bimonthly sampling from December 2010 to December 2011, were done at five selected sites in the forest. For that, five spots were marked and leaf litter and soil samples were collected. The Collembola obtained in each of the samples were separated, counted and mounted. The abundance of the first four samples was analyzed by analysis of variance and Tukey s test. In addition, the diversity index of Collembola families obtained at each site and sampling was calculated. Significant differences were obtained between biotopes, between samples and collect sites. The biotope with more diversity was the leaf litter in comparison with the soil. The site with the highest diversity index was site B in leaf litter February collect.

Key words: Collembola, soil fauna, biodiversity, bioindicators.

Introducción El bosque mesófilo de montaña, también conocido como bosque de niebla, selva baja o mediana perennifolia, son las áreas más perturbadas y modificadas por el hombre. Actualmente apenas abarca una décima parte del 1% del territorio nacional, que tenía en los años 70, catalogándose por algunos investigadores como "hábitat en peligro de extinción” (Challenger, 1998; Hágsater et al., 2005). En Jonotla, Puebla se encuentran reductos de bosque mesófilo de montaña (Martínez et al., 2007), los suelos de este tipo de bosques son somero pero contienen una enorme cantidad de materia orgánica sin descomponer (Pennington y Sarukhán, 2005). Los colémbolos son microartrópodos que constituyen un importante componente de la mesofauna del suelo (Rusek, 1998). Las poblaciones de colémbolos y sus comunidades son sensibles a las variaciones del medio, sobre todo de las cubiertas vegetales o los materiales que llegan al suelo (Chernova y Kuznetsova, 2000). La colembofauna edáfica puede ser una buena indicadora de las condiciones edáficas y conocer el grado de perturbación de las zonas con cubiertas naturales, ya que donde se encuentran especies cosmopolitas pueden ser indicadoras de alteraciones en el medio (Miranda y Palacios-Vargas, 1992). Las funciones que desarrollan los colémbolos edáficos en el suelo son diversas ya que son consumidoras de materia orgánica de origen vegetal como la hojarasca (Cancela Da Fonseca y Poinsot-Balaguer, 1983) la cual en algunos casos puede ser difícil de degradar por la dureza, presencia de compuestos secundarios, bajos contenidos de nitrógeno y fósforo (Bardgett y Chan, 1999). Los colémbolos poseen enzimas que ayudan a degradar la celulosa y la quitina, las cuales son moléculas muy estables, con lo cual aceleran la mineralización del suelo (Dutta y Agrawal, 2003). También consumen

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polen, algas, tanto hifas como esporas de hongos, además de bacterias, entre otros (Beare et al., 1992), con lo cual participan en el control y dispersión de las poblaciones de estos microorganismos edáficos (Christen, 1975). Para el presente estudio se planteó la utilización de colémbolos como indicadores de las condiciones biológicas de los suelos con cubiertas naturales.

Materiales y Método En octubre de 2010 se recorrió la zona cubierta con reductos de bosque mesófilo de montaña de Jonotla, Puebla. Jonotla pertenece a la Sierra Norte de Puebla y está ubicado al Noreste del estado en las coordenadas 20 01 2 a 20 09 12 N y 9 26 a 9 6 06 O. Se seleccionaron cinco sitios de colecta. El sitio A está ubicado en 20 0 0 N y 9 O a 112 msnm, el sitio B con coordenadas 20 01 6 N y 9 6 O a 11 1 msnm, el sitio C ubicado a 20 02 2 N y 9 60 a 11 1 msnm, el sitio D con coordenadas 20 1 2 y 9 2 a 08 msnm y el sitio E ubicado en 20 12 6 N y 9 19 O a 66 msnm. En cada uno de los sitios se marcó un cuadrante de 100 m2, el cual se subdividió en 100 porciones y por números aleatorios se eligieron cinco puntos de colecta. Se colectó la hojarasca marcando un cuadro de 6.5 x 6.5 cm y posteriormente se colectó el suelo en el mismo punto con una barrena de 8 cm de diámetro, hasta una profundidad de 10 cm. Las muestras obtenidas se transportaron al laboratorio de Micro y Mesofauna del Suelo, del Área de Biología, de la Universidad Autónoma Chapingo. Aquí se extrajeron los colémbolos por medio del método de Berlesse-Tullgreen, durante 14 días. Posteriormente los ejemplares obtenidos fueron fijados en alcohol del 96°. Se hicieron colectas bimestrales, iniciándose en diciembre de 2010 (Colecta 1) y concluyéndose en diciembre de 2011 (Colecta 6). Los colémbolos obtenidos de las colectas1 a la 4 se separaron, contaron y montaron en líquido de Hoyer, y posteriormente se determinarán a nivel de familia. Para hacer los análisis estadísticos se transformaron los datos utilizando Y = (x + 0.5) ½ y posteriormente se realizaron análisis de varianza. Además los datos de número de colémbolos por familia (Krebs, 1978) fueron analizados por medio del índice de diversidad de Shannon-Wiener (Begon et al., 1999): s H´= - (pi) (log2 pi) i = 1 Donde pi = proporción de cada familia de las muestras.

Resultados y Discusión Se obtuvieron un total de 5,030 colémbolos, en los cinco sitios y cuatro fechas de colecta, de los cuales 4,767 se encontraron en la hojarasca y 273 en el suelo, encontrando diferencias significativas entre la abundancia de colémbolos en los biotopos hojarasca y suelo (F1 = 134.88 y Pr <0.0001). Esta diferencia señalan que en la hojarasca se encuentran los medios en mayor abundancia para el desarrollo de lo colémbolos, como los hongos saprófitos de los cuales se alimentan estos animales (Barajas-Guzmán y Álvarez-Sánchez, 2003). Al analizar el número de colémbolos (abundancia) obtenidos entre las fechas de colecta, se encontraron diferencias significativas (F3 = 19.12 y Pr < 0.0001). En la Figura 1A se puede observar que en febrero de 2011 se obtuvo la mayor abundancia total de sitios en hojarasca. En la Figura 1B se aprecia que en sitio B es donde se obtuvo la mayor abundancia total de colectas de colémbolos; sin embargo, estadísticamente no hubo diferencias significativas entre sitios (F4 = 2.43 y Pr = 0.0494). Lo anterior sugiere que la comunidad de colémbolos edáficos fue más

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sensible a las variaciones fenológicas que a las diferencias entre las cubiertas vegetales de cada sitio, ya que las cubiertas vegetales de cada sitio no fueron semejantes, resultados semejantes se han encontrado en Gamma et al. (1994), Greenslade y Greenslade (1968), y Bonnet (1976).

2500 2500

2000 A 2000 B Hojarasca 1500 1500 Hojarasca Suelo Suelo

1000 1000

500 500

de Número Colémbolos Número de de Número Colémbolos 0 0 Diciembre Febrero Abril Junio A B C D E Colecta Sitio Figura 1. Abundancia de colémbolos en hojarasca y suelo de un bosque mesófilo de montaña. A. Por fecha de colecta. B. Por sitio de colecta.

Hubo diferencias significativas entre la abundancia de los colémbolos en las colectas (F3 = 18.90, Pr < 0.0001), no así entre la abundancia de los sitios (F4 = 3.01, Pr = 0.0219). Se encontraron diferencias significativas entre la abundancia de colémbolos entre las colectas (F3 = 18.90, Pr = 0.0006). Entre los sitios no se encontraron diferencias significativas (F4 = 1.71, Pr = 0.1598). Tanto para los colémbolos de la hojarasca, como los del suelo, se observa la influencia de las variaciones de temperatura y humedad en el medio donde se desarrollan. Las diferencias se encontraron entre la colecta dos y la cuatro (Figura 2).

800 Sitio A Sitio A 40 Hojarasca Sitio B Suelo Sitio B 600 Sitio C Sitio C 30 Sitio D Sitio D Sitio E 400 Sitio E 20

200 10

0 0 Número de de Número Colémbolos Diciembre Febrero Abril Junio de Número Colémbolos Diciembre Febrero Abril Junio Colecta Colecta Figura 2. Número de colémbolos (abundancia) en hojarasca y suelo de cinco sitios en cuatro fechas de colecta.

En febrero se pudo apreciar la influencia de la temporada de lluvias en la región por los “Nortes”, lo que favorece el desarrollo de las poblaciones de colémbolos y de hongos saprófitos, mismos de los que se alimentan (Scheu et al., 2005). En la colecta cuatro (junio de 2011), se puede apreciar el efecto de las altas temperaturas que secan la hojarasca y el suelo. Aún no empezaba la temporada de lluvias. Los colémbolos son altamente sensibles a la pérdida de humedad en el medio donde viven, además los hongos saprófitos de los que se alimentan también se reducen en estas condiciones (Hopkin, 1997).

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En cuanto a la diversidad se encontró que los sitios B y A fueron los más diversos (Cuadro 1). Esto pudo ser consecuencia de que ambos sitios presentan gruesas capas de hojarasca proveniente de una heterogeneidad de árboles, lo que permite retener la humedad y la energía para sostener a los hongos saprófitos, a las comunidades de colémbolos y al resto de los organismos que participan en el proceso de descomposición de la misma (Scheu et al., 2005). Esta heterogeneidad les permite generar una amplia diversidad de nichos que son aprovechados por la diversidad de los colémbolos (Blair et al., 1992).

Cuadro 1. Índices de diversidad de familias de Collembola en hojarasca y suelo de cinco sitios y cuatro fechas. SITIO COLECTA Y BIOTOPO A B C D E Diciembre Hojarasca 0.449 0.431 0.273 0.163 0.215 Suelo 0.013 0.009 0.033 0.027 0.034 Febrero Hojarasca 0.384 0.498 0.438 0.349 0.241 Suelo 0.016 0.029 0.043 0.042 0.013 Abril Hojarasca 0.120 0.154 0.120 0.101 0.035 Suelo 0.027 0.006 0.000 0.021 0.000 Junio Hojarasca 0.089 0.151 0.014 0.089 0.035 Suelo 0.024 0.006 0.006 0.021 0.000

La menor diversidad de los colémbolos de la hojarasca se encontró en el sitio E (Cuadro 1), lo cual pudo ser consecuencia de que éste sitio tuvo una delgada capa de hojarasca, debido a la pendiente de la ladera, con un suelo muy somero, y grandes piedras. Además que este sitio estuvo a unos 10 m de un riachuelo y una cascada. Todo lo anterior pudo generar una mayor humedad en la hojarasca, lo cual permitiría degradar rápidamente la hojarasca, y por tanto no permitió el establecimiento de una diversa comunidad de colémbolos (Newell, 1984). La mayor diversidad de los colémbolos en la hojarasca a lo largo de del periodo de colecta, se encontró que en la colecta dos (febrero de 2011), hubo la mayor diversidad y la menor en la colecta cuatro (junio de 2011). La mayor diversidad de la colecta dos se atribuye, como se mencionó anteriormente a la mayor humedad en la región producto de la temporada de lluvias. Y la reducción en la colecta cuatro hubo una menor precipitación en esta época. En cuanto al suelo se encontró que los sitios D y C fueron los que albergaron la mayor diversidad de los colémbolos edáficos. El sitio D fue un sitio con una orientación hacia el Oriente, por lo cual sólo se insola por la mañana, lo que ayuda a conservar la humedad, además hay un aporte de hojarasca de diversas especies. El sitio C se encontró en sitios con una cubierta de helechos. La hojarasca fue constituida por las frondas. Aquí la capa de hojarasca fue gruesa y podría permitir que al mineralizarse lleguen al suelo materiales que puedan sostener esta diversidad. La menor diversidad del sitio E pudo ser consecuencia de la rápida degradación de la hojarasca, misma que impide que se establezcan los colémbolos.

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En cuanto a las colectas se encontró en el suelo que en febrero de 2011 (colecta dos), presentó la mayor diversidad y la colecta tres (abril de 2011), presentó la menor diversidad. Estas diferencias se atribuyen al periodo de lluvias, ya que en febrero todavía hay la temporada da lluvias y abril está dentro de la temporada de sequía de la región.

Literatura Citada Barajas-Guzmán, G. and J. Alvarez-Sánchez. 2003. The relationships between litter fauna and rates of litter decomposition in a tropical rain forest. Applied Soil Ecology 24: 91-100. Bardgett, R. and K. Chan. 1999. Experimental evidence that soil fauna enhance nutrient mineralization and plant nutrient uptake in montane grassland ecosystems. Soil Biology and Biochemistry 31: 1007 – 1014. Beare, H.; R. Parmelee, P. Hendrix and W. Cheng. 1992. Microbial and faunal interactions and effects on litter nitrogen and decomposition in agroecosystems. Ecological Monographs 62 (4): 569-591. Begon, M.; J. Harper y C. Townsend, 1999. Ecología. Individuos, poblaciones y comunidades. Ed. Omega. Barcelona, España. 1148 pp. Blair, J., D. Crossley Jr. and L. Callaham. 1992. Effects of litter quality and microarthropods on N dynamics and retention of exogenous 15N in decomposing litter. Biology and Fertility of Soils 12: 241-252. Bonnet, L., P. Cassagnau and L. Deharveng. 1976 Un exemple de rupture de l´équilibre biocénotique par déboisement: Les peuplements des Collemboles édaphiques du Piau d´Engaly (Hautes-Pyrénées). Rev. Écol. Biol. Sol. 13 (2): 337-351. Cancela Da Fonseca, J. and N. Poinsot-Balaguer. 1983 Les régimes alimentaires des microarthropodes du sol en relation avec la décomposition de la matière organique. Bulletin de la Société Zoologique de France, 108 (3): 371-388. Challenger, A. 1998. Utilización y Conservación de los Ecosistemas Terrestres de México. Pasado, presente y futuro. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO). Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). Agrupación Sierra Madre. México, D. F. 847 p. Chernova, N. M. and N. A. Kuznetsova. 2000. Collembolan community organization and its temporal predictability. Pedobiología 44: 451-466. Christen, A. 1975. Some fungi associated with Collembola. Rev. Écol. Biol. Sol. 12: 723-728. Dutta, R. and M. Agrawal. 2003. Litterfall, litter decomposition and nutrient release in five exotic plant species planted on coal mine spoils. Pedobiologia 45: 298-312. Gamma, da M.; J. Sousa & T. Vasconcelos. 1994. Comparison of Collembolan populations from Portuguese forests of Quercus rotundifolia Lam. and Eucalyptus globulus Labill. Professor Germano da Fonseca Sacarrao, Museo Bocage, Lisboa: 201-214. Greenslade, P. and P. Greenslade. 1968. Soil and litter fauna densities in the Solomon Islands. Pedobiologia, Bd. 7, S.: 362-370. Hágsater, E.; M. Á. Soto Arenas, G. A. Salazar Chávez, R. Jiménez Machorro, M. A. López Rosas y R. L. Dressler 2005. Las Orquídeas de México. Instituto Chinoín México. México D. F. 304 p. Hopkin, S. 1997. Biology of the springtails (Insecta: Collembola). Oxford University Press. Oxford. 330 p.

357

Krebs, Ch. 1978. Ecology. The experimental analysis of distribution and abundance.2nd. Edition. Harper & Row, Publishers. New York. 678 p. Martínez, M. A.; V. Evangelista, F. Basurto, M. Mendoza y A. Cruz R. 2007. Flora útil de los cafetales en la Sierra Norte de Puebla, México. Revista Mexicana de Biodiversidad, 78: 15-40. Miranda, A. & G. Palacios-Vargas, 1992 Estudio comparativo de las comunidades de colémbolos edáficos de bosque de A. religiosa y cultivo de haba (Vicia faba). Agrociencia Serie Protección Vegetal Vol. 3, Num 3: 7-18. Newell, K. 1984b. Interaction between two decomposer basidiomycetes and a collembolan under Sitka spruce: grazing and its potential effects on fungal distribution and liter decomposition. Soil Biology and Biochemistry 16: 235-240. Pennington, T. D. y J. Sarukhán. 2005. Árboles Tropicales de México: manual para la identificación de las principales especies. Ediciones Científicas Universitarias de la Universidad Nacional Autónoma de México y Fondo de Cultura Económica. 521 p. Rusek, J. 1998. Biodiversity of Collembola and their functional role in the ecosystem. Biodiversity and Conservation, 7: 1207-1219. Scheu, S.; L. Ruess and M. Bonkowski. 2005. Interactions between microorganisms and soil micro- and meso-fauna. In Soil Biology, Vol. 3. Ed. By. F. Buscot and A. Varma. Springer-Verlag. Berlin Heildelberg. 253-275 p. Straalen van N. 1994 Adaptative significance of temperature response in Collembola. Acta Zool. Fennica 195: 135-142.

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RESPUESTA DE ATRACCIÓN DE HEMBRAS DE Copitarsia decolora GUENÉE (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE) A EXTRACTOS DE VOLÁTILES DE Brassica oleracea. L.

Humberto Reyes-Prado, René Arzuffi y Norma Robledo-Quintos. Centro de Desarrollo de Productos Bióticos, Instituto Politécnico Nacional. Km 8.5 Carretera Yautepec-Jojutla, Yautepec, 62731 Morelos. [email protected], [email protected] y [email protected]

RESUMEN: La atracción de hembras apareadas (4-5 días de edad) de C. decolora en respuesta a diferentes extractos (hexano, diclorometano y metanol) de plantas de col fue estudiada en túnel de viento. El extracto hexánico de plantas de col provocó mayor respuesta de atracción en hembras apareadas que los otros extractos evaluados. Los compuestos químicos volátiles presentes en extractos hexánicos de plantas de col fueron identificados mediante cromatografía de gases acoplada a espectrometría de masas. Dieciséis compuestos volátiles fueron identificados, de los cuales el (Z-3) hexen-1-ol acetato y el limoneno, fueron previamente encontrados en otras plantas sin daño de la familia Brassicaceae. Una mezcla de compuestos volátiles de plantas de col podría usarse en dispositivos elaborados para la detección, monitoreo y eventual manejo de este insecto plaga.

Palabras Clave: Copitarsia decolora, Brassica oleracea, atracción, col.

ABSTRACT: The attraction of mated females (4-5 days old) of C.decolora in response to different extracts (hexane, dichloromethane and methanol) of cabbage plants was studied in wind tunnel. The hexane extract of cabbage plants caused greater attraction response of mated females than the other extracts tested. Volatile chemical compounds present in hexane extracts of cabbage plants were identified by gas chromatography coupled with mass spectrometry. Sixteen volatile compounds were identified, of which the (Z3) hexen-1-ol acetate and limonene, were previously found in other plants without harm of the family Brassicaceae. A mixture of volatile compounds from cabbage plants could be used in devices developed for the detection, monitoring and eventual management of this pest insect.

Key words: Copitarsia decolora, Brassica oleracea, attraction, cabbage.

Introducción La palomilla Copitarsia decolora (Guenée) conocida comúnmente como “gusano del corazón de la col”, representa un serio problema económico en la agricultura causando pérdidas importantes en el rendimiento de crucíferas y ornamentales, principalmente en col Brassica oleracea L. y que en su estado larval provoca el mayor daño (Angulo et al., 2006; Moreno y Serna, 2006). Para el manejo de este insecto noctuido se han utilizado insecticidas, pero éstos contaminan el ambiente y no son específicos (Bernays y Chapman, 1994). Por lo cual, los modificadores del comportamiento como volátiles de hospederas (VH) pueden ser empleados como una alternativa de manejo en estos insectos. Estos modificadores del comportamiento son importantes en las actividades fundamentales de los noctuidos como son; la búsqueda de hospedero como sitios de oviposición y alimento, para evitar depredadores y competidores (Rojas y Wyatt, 1999; Barrera et al. 2006). Se conoce que los insectos generalistas, como las palomillas, tienen capacidad de discriminar olores entre distintas plantas con la finalidad de seleccionar su hospedero; la detección de volátiles de la planta hospedero por parte de las hembras implica la localización y la aceptación ya sea como alimento o sustrato de oviposición, para esto último, se han utilizado los VH como kairomonas en trampas para la captura de hembras (Bernays y Chapman, 1994; Schoonhoven et al. 1998). Para C. decolora no se han realizado estudios sobre el tipo de estímulos involucrados en la búsqueda y localización de hospedero. Respecto a los estímulos químicos, no se conocen los compuestos químicos que tienen efecto de atracción de su principal hospedero (col). Por lo

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anterior, el objetivo de este trabajo fue la identificación de compuestos atrayentes de col; para lo cual primero de realizó la obtención de extractos con diferentes disolventes, el estudio comportamental en olfatómetro y el análisis del extracto de mayor atracción en cromatografía de gases y espectometría de masas.

Materiales y Método La técnica empleada para la extracción de volátiles de col fue la de aireación dinámica con Super Q; el cual consistió en colocar dentro de un recipiente de vidrio una planta de col sin daño (≈120 g) para la colecta de volátiles durante horas (19:00-22:00 h) por 3 días a 25°C y 60 % HR. El sistema consistió de una cámara de vidrio de 30 cm de largo y 20 cm de diámetro, en la entrada se adaptó una placa de acrílico sujetando el tallo y aislando el suelo, y en la salida un conector de vidrio, el cual tenía adaptado un filtro con 250 mg de material adsorbente Super Q. Al conector de vidrio se le conectó una bomba de vacío (flujo 1 l /min) para extraer los volátiles liberados por las plantas hacia el filtro, posteriormente los compuestos capturados por día se disolvieron con 1 ml de metanol, diclorometano ó hexano, las muestras (extracción por disolvente) se reconcentraron hasta 00 µl y se almacenaron a C hasta su utilización en los bioensayos. Los extractos de volátiles de col obtenidos con diferentes disolventes se evaluaron en bioensayos en un túnel de viento de plexiglás (180x80x80 cm) para conocer la respuesta de hembras apareadas de 4-5 días de edad de C. decolora a 10 µl (≈12 g de planta) de los extractos de col. En el túnel de viento una hembra fue liberada durante 300 segundos y se registraron los siguientes patrones de comportamiento: no responde (NR) y responde (R); vuelo corto (VC) (vuelo menor a 100 cm), vuelo largo (VL) (vuelo mayor a 100 pero menor a 150 cm), vuelo con aterrizaje en la fuente (VAF) y cuantas de las hembras apareadas que presentaron alguna respuesta mostraron el ovipositor (MO). Se compararon los datos de los patrones de comportamiento mostrados del extracto de col con el control (planta o disolvente), mediante una prueba de Chi cuadrada (SigmaStat 3.5 para Windows). Posteriormente, el extracto que provoco mayor atracción de hembras fue analizado, se identificaron los compuestos contenidos en las muestras por cromatografía de gases acoplada a espectrometría de masas (HP5973/6890).

Resultados El extracto hexánico de volátiles de col no provocó diferencias significativas en la atracción en comparación con una planta completa, pero si con respecto a hexano (p< 0.05). Los extractos de volátiles de col con diclorometano y metanol presentaron al menos un patrón de comportamiento diferente respecto a su control (planta completa o disolvente respectivamente) (p< 0.05) (Cuadro 1). Las hembras mostraron mayor atracción hacia los extractos hexánicos de volátiles de col en comparación con los extractos con diclorometano y metanol, ya que se presentaron más patrones de comportamiento de VL. En ninguno de los tratamientos se registro el patrón de VAF (Cuadro 1). En el extracto hexánico de volátiles de col se identificaron 16 compuestos, entre ellos algunos alcoholes, aldehídos y ésteres de acetatos. El (Z) 3-hexen-1-ol acetato y limoneno fueron reportados por Tollsten y Bergstrom (1988) en plantas sin daño de Brassicaceae (Cuadro 2).

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Cuadro 1. Respuesta de hembras apareadas a extractos de volátiles de col con diferentes disolventes, en túnel de viento. Patrones Palomillas (%) de Tratamiento comportamiento PC EH H ED D EM M NR 30 a 20 a 70 a 30 a 80 a 50 a 70 a

VC 10 10 30 20 20 40 30 a a a a a a a VL 60 70 0 50 0 10 0 R a a b a b b a VAF 0 a 0 a 0 a 0 a 0 a 0 a 0 a

MO 50 a 60 a 0 b 30 b 0 b 0 b 0 a Planta de col (PC), extracto de col con hexano (EH), hexano (H), extracto de col con diclorometano (ED), diclorometano (D), extracto de col con metanol (EM) y metanol (M). Chi cuadrada, n=10 por tratamiento, letras distintas indican diferencias significativas al p< 0.05.

Cuadro 2. Compuestos químicos identificados en CG-EM de extracto de col con hexano. Compuesto TR CAS Compuesto TR CAS 4-metil, 3-hexanol 4.62 000615-29-2 Tetradecano 20.07 000629-59- 4 3-Hexanol 5.61 000623-37-0 Geranil 21.72 003796-70- acetona 1 2-Hexanol 5.88 000626-93-7 Pentadecano 23.12 000629-62- 9 6-metil-5-hepten-2-ona 6.68 000110-93-0 Hexadecano 26.03 000544-76- 3 (Z) 3-Hexen-1-ol acetato * 7.27 003681-71-8 Heptadecano 28.80 000629-78- 7 Limoneno * 7.91 000138-86-3 Octadecano 31.44 000593-45- 3 Nonanal 10.33 000124-19-6 1- 33.83 001454-85- Heptadecanol 9 Decanal 13.73 000112-31-2 Ácido butanoico 1 metil propil ester 19.23 000819-97-6 TR= Tiempo de retención CAS= (Chemical Abstracts Service) = Número identificador a cada compuesto químico * Reportado en literatura para plantas de Brassicaceae sin daño Tollsten y Bergstrom, 1998.

Discusión y Conclusiones La técnica usada de captura de volátiles permitió obtener volátiles de col intacta, ya que la mayoría de las técnicas requieren maceración o corte, lo cual ocasiona reacciones enzimáticas que cambian la composición de volátiles de la muestra (Agelopoulos y Pickett, 1998). En una planta intacta se producen diferentes compuestos volátiles de seis carbonos como alcoholes, aldehídos y ésteres de acetatos y otras cadenas de ácidos alifáticos que se conocen como volátiles verdes de las hojas (VVH). Cuando las plantas son dañadas la cantidad y composición de compuestos emitidos puede cambiar (Van Loon y Dicke, 2001). En la matriz de la muestra no se encontraron isotiocianatos, tal vez sea porque el experimento se realizó con plantas sin daño a

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diferencia de otras técnicas de extracción, en donde se cortan las hojas ocasionando algún tipo de daño (Tollsten y Bergstrom, 1988; Rojas, 1999; Reddy y Guerrero 2000). La mayoría de compuestos identificados en el EH no han sido reportados en crucíferas, sólo dos compuestos el (Z) 3-Hexen-1-ol, acetato, y el limoneno fueron reportados por Tollsten y Bergstrom (1988) en plantas de Brassicaceae sin daño (Cuadro 2). Los compuestos volátiles, tanto del EH y PC tuvieron efecto de atracción de las hembras apareadas. Aún no se sabe cuáles fueron los compuestos específicos que causaron la atracción de las palomillas, pero se sabe que generalmente responden más a una mezcla de compuestos que a un solo compuesto. Es necesario realizar análisis en cromatografía de gases acoplada a un detector electroantenográfico para así conocer los compuestos volátiles emanados de las hojas de col o alguno de sus compuestos específicos, los cuales hayan sido los responsables del efecto observado. La PC y el EH presentaron similares registros de comportamiento de atracción, no habiendo diferencia significativa, se puede decir que el estímulo olfativo es una modalidad sensorial importante en este tipo de insectos nocturnos; se ha evaluado que en algunas especies de palomillas la atracción hacia su hospedero es posible sólo con el olfato, sin estímulo visual (Bernays y Chapman, 1994; Schoonhoven et al., 1998). Sin embargo, se deben realizar más estudios para conocer si solo el estímulo olfativo es el que finalmente modula el comportamiento de búsqueda de hospedera en esta especie. Como posible alternativa de manejo para esta palomilla, está el uso de modificadores del comportamiento como los volátiles de atracción del hospedero, para ello es indispensable determinar cuáles son los responsables de la atracción de las hembras. En C. decolora, una especie oligofaga, es necesario conocer si se trata de compuestos comunes a sus plantas hospederas o son específicos de col. Una mezcla de compuestos volátiles identificados podría utilizarse en los dispositivos empleados en los sistemas de detección, monitoreo y eventual manejo el agroecológico de este insecto plaga.

Agradecimientos H. Reyes es becario CONACYT y PIFI,IPN. R. Arzuffi y N. Robledo son becarios EDI y CAFAA, IPN.

Literatura Citada Agelopoulos N. y Pickett J. 1998. Headspace analysis in chemical ecology: effects of different sampling methods on ratios of volatile compounds present in headspace samples. Journal of chemical ecology 24: 1161 – 1172 Angulo, A., Olivares, T. y G. Weigert. 2006. Estados inmaduros de lepidópteros noctuidos de importancia económica agrícola y forestal en Chile (Lepidoptera: Noctuidae). Universidad de Concepción, Chile. 153 p. Barrera J., Montoya P. y J. Rojas. 2006. Bases para la aplicación de trampas y atrayentes. Simposio sobre Trampas y atrayentes en detección, monitoreo y control de plagas de importancia económica. J. F Barrera y P. Montoya (eds.). Sociedad Mexicana de Entomología y El Colegio de la Frontera Sur. Manzanillo, Colima, México, p. 1-16. Bernays, E. A. y R. F. Chapman. 1994. Host-plant selection by phytophagous insects. Chapman & Hall, N.Y. 312 p.

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Moreno O. y F. Serna. 2006. Biología de Copitarsia decolora (Lepidoptera: Noctuidae: Cuculliinae), en flores cultivadas del híbrido comercial de Alstroemeria spp. Rev. Fac. Nal. Agr. Medellín. 59: 3257-3270. Reddy, G. y A. Guerrero. 2000. Behavioral responses of the diamondback moth, Plutella xylostella, to green leaf volatiles of Brassica oleracea subsp. capitata. J. Agric. Food Chem. 48: 6025–6029 Rojas, J. C. 1999. Electrophysiological and behavioral responses of the cabbage moth to plant volatiles. J. Chem. Ecol. 25: 1867-1883. Rojas, J. C. y T. D. Wyatt. 1999. Role of visual cues and interaction with host odour during the host-finding behaviour of the cabbage moth. Entomol. Exp. Appl. 91: 59-65. Schoonhoven, L. M., T. Jermy & J. J. A. van Loon. 1998. Insect-plant biology. Chapmann & Hall, London. 409 p. Tollsten L. y Bergstrom G. 1998. Headspace volatiles of whole plants and macerated plants parts of Brassica and Sinapis. Phytochemistry. 27:2073-2077. Van Loon, J. J. A. y M. Dicke. 2001. Sensory ecology of arthropods utilizing plant infochemicals. pp. 253-270. En: Barth, F. G. & A. Schmid (eds.). Ecology of Sensing . Springer Verlag, Berlin.

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VARIACIÓN TEMPORAL DE LA COMUNIDAD DE ARTRÓPODOS EDÁFICOS ASOCIADOS A Pitoccaulon (Senecio) praecox (ASTERACEAE) EN LA RESERVA ECOLÓGICA DEL PEDREGAL DE SAN ÁNGEL, DISTRITO FEDERAL, MÉXICO

María Razo-González1, Gabriela Castaño-Meneses1,3, Alicia Callejas-Chavero1,2, Daniela Pérez-Velázquez1 y José G. Palacios-Vargas1. 1Ecología y Sistemática de Microartrópodos, Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, Coyoacán 04510, México, D. F. 2Laboratorio de Ecología Vegetal, Departamento de Botánica, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional, Prolongación de Carpio y Plan de Ayala, Casco de Santo Tomás, Miguel Hidalgo 11340, México, D. F. 3Unidad Multidisciplinaria de Docencia e Investigación, Facultad de Ciencias, Campus Juriquilla, UNAM, Juriquilla, Querétaro, México. E-mail: [email protected]

RESUMEN. El suelo es un sistema complejo e indispensable para el mantenimiento de la biodiversidad, en el mismo, los microartrópodos edáficos son un elemento fundamental por su actividad reguladora de los procesos funcionales que en él se presentan y por conformar la base de numerosas interacciones tróficas. En este trabajo se estudió la comunidad de artrópodos edáficos asociados a Pittocaulon (Senecio) praecox dentro de la Reserva ecológica del Pedregal de San Ángel (REPSA), y su variación mensual durante 13 meses. Se registraron 176 morfoespecies y 27 órdenes. Los grupos mejor representados fueron los ácaros, los colémbolos y los hemípteros. Las mayores abundancias se registraron durante los meses de julio y septiembre. De acuerdo con las curvas de acumulación se considera que el inventario de especies es altamente confiable. La diversidad total fue de 3.67 y existen diferencias significativas entre los meses de secas y de lluvias.

Palabras clave: artrópodos edáficos, composición, variación temporal.

ABSTRACT. The soil is a very important and complex system vitally for the support of biodiversity. Into the soil microarthropods are a key element by its regulatory activity in the functional process of the soil ecosystem and form the basis of numerous trophic interactions. In the present paper we study the soil arthropod community associated with Pittocaulon (Senecio) praecox in Pedregal de San Ángel Ecological Reserve (REPSA by its Spanish abbreviation) and its monthly variation for a 13 months period. We recorded 176 morphospecies belonging to 27 orders. The best represented groups were mites, springtails and hemipterans. The highest abundances were recorded during July and September. According to the curves of species accumulation, the inventory obtained was highly reliable. Total diversity was 3.67 and significant differences between dry and rainy seasons were found.

Key words: soil arthropods, composition, temporal variation.

Introducción El suelo es un sistema no renovable, tridimensional y dinámico en el espacio y en el tiempo (Siebe et al., 1997), en él se presentan diversos organismos tanto microscópicos como macroscópicos formando comunidades con una función y estructura específicas (Dindal, 1990). Los microartrópodos que viven en el suelo son esenciales para las comunidades, ya que juegan un papel importante como reguladores en los procesos funcionales tales como la descomposición de la materia orgánica, la integración y reciclaje de nutrientes, la formación del suelo y también estimulan la actividad de hongos y bacterias influyendo así en los procesos de humificación y mineralización de la materia orgánica (Butcher et al.1971). También son un componente esencial en las redes tróficas (Santos y Whitford, 1981) e influyen directamente en la estructura, composición y dinámica de las comunidades que conforman los niveles tróficos superiores. La Reserva Ecológica del Pedregal de San Ángel (REPSA) se ubica al suerte de la Ciudad de México (19 1 - 19 2 N - 99 08 - 99 1 W), dentro del campus central de la Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), y abarca aproximadamente 232.3 ha, en la

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que se alberga una gran cantidad de especies vegetales y animales endémicas (Valiente-Banuet y Luna, 1990). El tipo de vegetación que caracteriza a la REPSA es un matorral xerófilo al que Rzedowski (1994) denominó como Senecionetum praecosis cuya especie dominante es Pittoculon (Senecio) praecox (Cav.) H. Rob. Y Brettell, arbusto endémico de las áreas tropicales secas del centro-sur de México. Los suelos son principalmente de origen eólico y orgánico, la acumulación ocurre en grietas, fisuras y depresiones del terreno, su espesor es de pocos centímetros por lo que es difícil distinguir horizontes edáficos típicos. Son suelos arenosos- limosos, moderadamente ácidos, poseen gran cantidad de materia orgánica, Potasio y Calcio y son pobres en Nitrógeno y Fósforo aprovechables (Rzedowski, 1994). En el presente trabajo se estudió la variación temporal de la comunidad de artrópodos edáficos asociados a P. (S.) praecox dentro de la REPSA.

Material y Método En el área del Jardín Botánico Exterior se seleccionaron al azar seis arbustos de Pittocaulon (S.) praecox con una altura superior a los 1.50 m. Alrededor de cada árbol se tomaron cuatro muestras de marzo de 2008 a marzo de 2009, con un total de 312. La artropodofauna fue extraída mediante embudos de Berlesse-Tullgren durante seis días. Los artrópodos se separaron a nivel de Orden y morfoespecies, y se cuantificaron con ayuda de un microscopio estereoscópico. Para averiguar si el esfuerzo de colecta era adecuado, de tal manera que se obtuviera el mayor número de species que componen la comunidad, se procedió a elaborar una curva de acumulación de especies mediante la Ecuación de Clench. Ésta ecuación es un modelo muy utilizado y ha demostrado un buen ajuste en la mayoría de las situaciones reales (Soberón y Llorente, 1993; León-Cortés et al., 1998). Dicho análisis se realizó en el programa EstimateS ver 8.2 (Colwell, 2009). Para conocer la estructura de la comunidad se determinó la riqueza (S), se calculó la diversidad con el índice de Shannon (H’) y la equitatividad con el índice de Pielou (J’) (Moreno, 2001), total y mensual mediante el uso del programa PAST (Hammer et al., 2001). Para determinar el efecto del mes de colecta sobre la abundancia de artrópodos edáficos, se realizó un ANOVA de una vía y posteriormente se realizaron comparaciones post hoc mediante prueba de Tukey.

Resultados Las curvas de acumulación tanto de especies observadas como de especies esperadas bajo la ecuación de Clench, muestran una tendencia a la asíntota (Fig. 1). Del mismo modo la pendiente del modelo (0.021) indica que se logró colectar la mayoría de las especies que componen la comunidad de artrópodos edáficos en la REPSA. La ecuación de Clench predijo una riqueza de 181 morfoespecies mientras que en los muestreos se obtuvieron un total de 176 (Cuadro 1). La proporción de la fauna registrada fue de 97.05% (r2=0.9956) de acuerdo con el modelo. Se recolectaron un total de 103,801 artrópodos clasificados en 27 órdenes y 176 morfoespecies durante todo el estudio (Cuadro 1).

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200 180 160 140 120 Sobs 100 Clench 80 60 Morfoespecies 40 20 0 0 40 80 120 160 200 240 280 320

Muestras

Figura 1. Curvas de acumulación de las morfoespecies de artrópodos edáficos asociados a P. (S.) praecox registrados en la REPSA.

Los órdenes más diversos fueron Cryptostigmata, Prostigmata, Mesostigmata, Entomobryomorpha, Poduromorpha y Hemiptera los cuales presentan el mayor número de morfoespecies con respecto a otros órdenes. De acuerdo con el índice de diversidad de Shannon, el sitio presentó una alta diversidad (3.67; Magurran, 1988) y una distribución homogénea de los individuos dentro de la comunidad (Cuadro 1). La mayor abundancia también corresponde a los órdenes antes mencionados representando el 94% de la fauna registrada (Fig. 2). En cuanto a la variación temporal, la mayor abundancia y riqueza se registraron en los meses de julio y septiembre (Fig. 3) con 137 y 123 morfoespecies respectivamente. La diversidad y la equitatividad presentaron el mismo comportamiento de incremento en los meses lluviosos (junio a noviembre), sin embargo los índices más altos se registraron en octubre (H = .62; J =0. ). El ANOVA de una vía mostró un efecto del mes de colecta sobre la abundancia, hallando diferencias significativas entre los meses de secas y los meses de lluvias (F(12).=22.94; p<0.001; Fig. 3) y por lo tanto las estaciones.

Entomob. Otros Hemiptera 2% 6% 4% Poduro. 8% Cryptos. 39% Mesos. 14%

Prostigmata 27% Figura 2. Abundancia relativa de los órdenes de artrópodos edáficos asociados a P. (S.) praecox en la REPSA.

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Cuadro 1. Riqueza, abundancia absoluta, abundancia relativa y densidad de artrópodos edáficos asociados a P. (S.) praecox en la REPSA. Diversidad de Shannon (H ) y Equitabilidad (J ). No. No. Densidad Orden % morfos individuos (ind/m2) Cryptostigmata 35 41142 39.64 10898 Prostigmata 25 27918 26.90 7395 Mesostigmata 19 14391 13.86 3812 Poduromorpha 10 7907 7.62 2094 Hemiptera 7 5864 5.65 1553 Entomobryomorpha 14 2480 2.39 657 Symphypleona 4 694 0.67 184 Astigmata 6 719 0.69 190 Thysanoptera 4 358 0.34 95 Polydesmida 2 301 0.29 80 Psocoptera 2 392 0.38 104 Pseudoescorpionida 3 242 0.23 64 Coleoptera 8 213 0.21 56 Isopoda 1 221 0.21 59 Diplura 2 159 0.15 42 Julida 2 217 0.21 57 Hymenoptera 14 218 0.21 58 Symphyla 1 122 0.12 32 Diptera 5 83 0.08 22 Geophilomorpha 2 61 0.06 16 Pauropoda 1 42 0.04 11 Araneae 3 27 0.03 7 Lithobiomorpha 2 19 0.02 5 Lepidoptera 1 4 <0.01 1 Metastigmata 1 3 <0.01 1 Protura 1 3 <0.01 1 Opiliones 1 1 <0.01 <1 Total 176 103801 100 27495 H’ 3.67 J’ 0.71

8 e 7 6 ef 5 de 4 cde de cde 3 bcd ab abc 2 a ab ab ab Abundancia Abundancia prom. 1 0 mar abr may jun jul ago sep oct nov dic ene feb mar

Figura 3. Variación de la abundancia promedio de artrópodos edáficos asociados a P. (S.) praecox en la REPSA. Las diferencias significativas se denotan con letras diferentes para p<0.05 (Prueba de Tukey).

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Discusión y Conclusiones De acuerdo con lo obtenido en la curva de acumulación de especies podemos decir que el esfuerzo de colecta fue suficiente, pues la representación teórica de más del 97% de la fauna. Tanto la riqueza como la abundancia de artrópodos edáficos están estrechamente relacionadas con la temporada de lluvias en la REPSA, específicamente los meses de junio a noviembre. Esta concentración de la abundancia y la riqueza puede deberse a que durante esta época hay una gran cantidad de materia orgánica depositada en el suelo lo que abastece de recursos a la comunidad de bacterias y hongos, principal recurso alimenticio de ácaros y colémbolos (Guillén et al., 2006), que también aumentaron sus poblaciones. Berrios (2002), considera que la fenología de la vegetación, está directamente relacionada con la diversidad y la abundancia de artropodofauna, principalmente con los fragmentadores de materia orgánica. En estudios previos se ha demostrado que los Cryptostigmata constituyen el grupo más diverso y abundante en el horizonte orgánico del suelo, seguido por los Prostigmata y Mesostigmata mientras que los Astigmata son poco comunes (Vásquez et al., 2007). Dicho patrón también se registró en este trabajo mostrando los valores de riqueza y abundancia más altos para los tres primeros órdenes de ácaros, continuando con los órdenes de colémbolos Entomobryomorpha y Poduromorpha y finalmente los hemípteros. En este caso la diversidad resultó ser alta, ya que Magurran (1988) menciona que este índice puede alcanzar valores máximos de 4.5; la comunidad presenta una distribución más homogénea durante los meses de lluvias, también en estos meses se registraron los mayores valores de abundancia y riqueza. Del mismo modo, los valores de diversidad mayores se presentaron en esta temporada, sin embargo el valor más alto corresponde al mes de octubre esto debido probablemente a la distribución de individuos o cambios en la composición de la comunidad. En conclusión la estructura de la comunidad de artrópodos edáficos difiere significativamente entre las temporadas de secas y de lluvias.

Agradecimientos El trabajo de campo fue realizado por Leopoldo Cutz-Pool, Miguel Blanco Becerril, Arturo García Gómez y Sandra López Acevedo. Este trabajo es parte del proyecto PAPIIT- IN208508, financiado por la Dirección General de Asuntos del Personal Académico, UNAM.

Literatura Citada Berrios, P. 2002. Artrópodos asociados a suelos de renovales de Nothofagus oblicua (Mirb.) Oersted (Fagacea) en la zona costera de la VIII Región. Gayana (Concepción), 66: 1-6. Butcher, J. W., R. Snider and R. J. Snider. 1971. Bioecology of edaphic Collembola and Acarina. Annual Review of Entomology, 16: 249-288. Colwell, R. K. 2009. EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species from samples (version 8.2) User's Guide and application. [12-dic-2011]. Disponible: . Dindal, D. L. 1990. Soil Biology Guide. Wiley Interscience Publication. New York. 1349 p. Guillén, C. F., Soto-Adames and M. Springer. 2006. Diversidad y abundancia de los colémbolos edáficos de un bosque primario, un bosque secundario y un cafetal en Costa Rica. Agronomía costarricense, 30: 7-17.

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Hammer, Ø, D. A. T. Harper and P. D. Ryan. 2001. PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Paleontología Electrónica, 4:9. [12-dic-2011]. Disponible en: http://palaeo-electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm. León-Cortés, J. L., J. Soberón-Mainero and J. Llorente-Bousquets. 1998. Assessing completeness of Mexican sphinx moth inventories through species accumulation functions. Diversity and Distributions. 4: 37-44. Magurran, A. E. 1988. Ecological Diversity and its measurement. Princeton University Press. New Jersey. U.S.A. 179 p. Moreno, C. E. 2001. Métodos para medir la Biodiversidad. Manuales y Tesis SEA. Vol. 1. España. Rzedowski, J. 199 . Vegetación del Pedregal de San Ángel. Reserva Ecológica “El Pedregal de San Ángel”. pp. 9-65. En: Ecología e historia natural y manejo (ed. A. Rojo). Universidad Nacional Autónoma de México. México, D. F. Santos, P. F. and W. G. Whitford. 1981. The effects of microarthropods on litter decomposition in a Chihuahuan desert ecosystem. Ecology. 62: 654-663. Siebe, C., P. Palacios and A. Cortés. 1997. Variabilidad y distribución espaciales de algunos parámetros físicos y químicos del suelo en el Distrito de riego 03. Estado de Hidalgo. Revista Mexicana de Ciencias Geológicas, 11: 62-67. Soberón, J. and J. Llorente. 1993. The use of species accumulation functions for the prediction of species richness. Conservation Biology. 7: 480-488. Valiente-Banuet, A. and E. Luna. 1990. Una lista florística del pedregal de San Ángel. Acta Botánica Mexicana, 9: 13-30. Vásquez, C., C. Sánchez and N. Valera. 2007. Diversidad de ácaros (Acari: Prostigmata, Mesostigmata, Astigmata) asociados a la hojarasca de formaciones vegetales del parque universitario UCLA, Venezuela, Iheringia, 97: 466-471.

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COMPOSICIÓN Y FLUCTUACIÓN DE ÁFIDOS VECTORES DEL VIRUS DE LA TRISTEZA DE LOS CÍTRICOS EN LA PENÍNSULA DE YUCATÁN, MÉXICO

Sarah Alejandra Patiño-Arellano1, Esteban Rodríguez-Leyva1, Gustavo Mora-Aguilera1, J. Refugio Lomeli-Flores1, Ovidio Díaz-Gómez2. 1Posgrado en Fitodsanidad, Colegio de Postgraduados, 56230 Texcoco, Edo. de México, 2Facultad de Agronomía, Universidad Autónoma de San Luis Potosí, SLP. patiñ[email protected].

RESUMEN. El virus tristeza de los cítricos (CTV) representa una amenaza al desarrollo de la citricultura mexicana, y su impacto se agrava por la presencia de su principal vector, el pulgón café de los cítricos, Toxoptera citricida Kirk, en la Península de Yucatán. el objetivo de este trabajo fue identificar las especies de áfidos vectores del CTV, además de determinar de su dinámica poblacional, en la Península de Yucatán para complementar un criterio en el análisis de riesgo del CTV. A la fecha se han identificado siete especies de pulgones en brotes de cítricos, T. citricida representó 87.2% del total. En trampas Moericke se encontraron 12 especie, 63% lo representó A. spiraecola. Las especies de áfidos que podrían representar mayor riesgo de dispersión de CTV está dada por los hábitos de A. spiraecola y T. citricida.

Palabras clave: Citrus sp., Toxoptera citricida, Aphis spiraecola, epidemiología.

ABSTRACT. The CitrusTristeza Virus (CTV) represent a severe threat to the national citrus growing in Mexico and it is worse because of the presence of its principal vector the brown citrus aphid, Toxoptera citricida Kirk in the Yucatan Peninsula.. The objective of this work was to identify aphid vectors of CTV, as well as their population dynamics in the Yucatan Peninsula for complementing a risk analysis approach about the CTV. Seven aphid species were identified in citrus shoots, where T. citricida represented 87.2%. On the othe hand, in Moericke traps 12 aphid species were collected, A. spiraecola represented 63%. Both species, T. citricida and A. spiraecola, might be representing CTV risk dispersion.

Key words: Citrus sp., Toxoptera citricida, Aphis spiraecola, epidemiology.

Introducción La citricultura en México representa una actividad de gran relevancia dentro de la fruticultura nacional. Se estima una superficie de 547,901 ha (SIAP, 2010), por lo que se le sitúa como el quinto productor mundial de cítricos y el segundo en la producción de limón persa (SAGARPA, 2010). Esta riqueza citrícola se encuentra amenazada por patógenos de importancia cuarentenaria, dentro de ellos se encuentra el virus tristeza de los cítricos (CTV). Una de las enfermedades que ha provocado la pérdida de más de 116 millones de árboles en los países productores de cítricos como Brasil, Argentina, España, Venezuela y Estados Unidos de América, el problema con el CTV se intensificó por la presencia de su principal vector, el pulgón café de los cítricos, Toxoptera citricida (SAGARPA, 2010). En nuestro país se registró el CTV en 1983 en el estado de Tamaulipas, y en el 2000 se reportó la entrada de T. citricida en el noroeste de la Península de Yucatán. Ante la situación, el Gobierno Federal implementó la NOM-031-FITO-2000, desde el ingreso de esta enfermedad hasta el 2007 las acciones consistían en muestreo, diagnóstico y erradicación de árboles positivos; para el año 2008, se enfocó en la detección de la enfermedad en viveros y el monitoreo y control de T. citricida (SAGARPA, 2010). La entrada de insectos de importancia cuarentenaria como T. citricida por la Península de Yucatán, hace de esta región una zona importante, no por la superficie cultivada o el valor económico de la producción, sino por su relevancia epidemiológica y por el efecto que fenómenos climáticos pueden tener en la dispersión de la enfermedad hacia el interior del país. Debido a la norma previamente citada, se tiene el registro y avance del principal vector, pero no se tienen estudios que contribuyan al entendimiento de la dispersión de esta enfermedad por la influencia de sus vectores. En esta región se tiene a T. citricida y al menos otras dos especies de áfidos con potencial de transmisión del CTV (Villegas,

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2003). Adicionalmente, existe información histórica de la distribución del CTV (Rivas, 2008; Domínguez, 2011). Por lo tanto, un estudio de identificación y monitoreo de las especies de áfidos vectores del CTV, además del seguimiento de su dinámica poblacional, complementarán los criterios de análisis de riesgo del CTV en México.

Materiales y Método El ensayo se llevó a cabo en diferentes localidades de tres estados de la Península de Yucatán. En Campeche, en Castamay, San A. Cayal y Villamadero; en Yucatán, en Esperanza, Yoh But, San Manuel, Díaz Ordaz, Buenaventura, Kunchel, Cabache y Unión; y en Quintana Roo, en Cacao, J. Rojo Gómez y Subte. López. Para la estimación de los áfidos se realizaron colectas directas en brotes de diferentes especies de cítricos e indirectas por medio de trampas amarillas tipo Moericke. Los muestreos se realizaron entre julio 2010 a noviembre 2011. Las colectas directas se realizaron en huertas previamente seleccionadas por Domínguez (2011) por criterios ponderativos, que se establecieron para hacer una regionalización del área para estimar el estatus del CTV. Para detectar la mayor diversidad de áfidos, se realizaron cinco muestreos en la época más importante de brotación de cítricos en la Península de Yucatán, que ocurre de octubre a marzo. Se utilizó un muestreo sistemático y dirigido a 20 árboles por huerta, en un cinco de oros compuesto, el cual consistió en tomar de cada punto cuatro árboles en un radio de 10 m. Sobre estos árboles se evaluó la presencia y ausencia de áfidos y se tomaron los áfidos de 10 árboles de cada huerta. Para recolectar los áfidos se revisó el estrato medio (1.20-2.0 m) de cada árbol (Gaona et al, 2000), tomando cuatro cuadrantes de 40x40 cm, uno por cada punto cardinal, y se escogió el que tenía mayor presencia de áfidos. En ese cuadrante se realizaron dos evaluaciones: la primera para estimar el número de brotes colonizados, y la segunda para estimar el número de áfidos por especie en brotes. La colecta de áfidos, para la identificación de especies, se realizó cortando a 10 cm los brotes y se depositaron en frascos con alcohol al 70% debidamente etiquetados (sitio, fecha de muestreo, especie de cítrico, orientación dentro del árbol y de la huerta) para su cuantificación e identificación en laboratorio. Las colectas indirectas se realizaron por medio de trampas tipo Moericke que se establecieron en seis sitios representativos de la Península de Yucatán (tres en Yucatán, dos en Campeche y una en Quintana Roo), donde se instalaron dos trampas por sitio. Las trampas se revisaron semanalmente de julio 2010 a julio 2011 y el material se colocó en frascos con alcohol al 70% para su posterior identificación. Los especímenes se prepararon en laminillas, de acuerdo a Peña-Martínez (1992), y se identificaron por medio de las claves de Stoetzel (1994), Halbert and Brown (1996) y Villegas (2003); además se cuantificó el número de cada especie.

Resultados En los muestreos directos en brotes de cítricos se recolectaron 22,852 áfidos, y se identificaron seis especies. T. citricida representó el 87.2% de la población, el resto lo constituyeron T. aurantii, A. spiraecola, A. gossypii, A. craccivora y A. fabae. La época de mayor colonización de cítricos por las especies de áfidos se presentó en el mes de enero y febrero y disminuyó en el periodo de marzo (Fig. 1). A lo largo del periodo de muestreo con trampas tipo Moericke, se encontraron 12 especies de áfidos, siete de éstas están previamente asociadas a los cítricos. Las más abundantes fueron A.

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spiraecola, que representó 63%, y T. citricida con 4.3% del total (Fig. 2). La mayor actividad de los áfidos voladores capturados se presentó en el periodo de septiembre a enero (Figura 3).

Figura 1. Composición y abundancia de las especies de áfidos recolectadas por muestreo directo (2010) sobre cítricos en la Península de Yucatán.

Figura 2. Composición y abundancia de áfidos, colectados en trampas tipo Moericke, en huertos de cítricos de la Península de Yucatán.

Discusión y conclusiones Toxoptera citricida fue la especie más abundante en brotes de cítricos en la Península de Yucatán esta situación fue diferente a lo que se consignó en Tamaulipas, donde T. aurantii fue la más numerosa, junto con A. gossypii, A. spiraecola y A. fabae (Gaona et al., 2000). La variación de los resultados puede ser consecuencia de la diferencia en los periodos de estudio, hay 10 años entre uno y otro. No hay evidencia que T. citricida estuviese presente en esa zona de México en el momento del trabajo de Gaona et al. (2000). Cuando T. citricida se encuentra en una región generalmente es la predominante, como se observó en el Salvador, donde Menjivar et al.(2003) reportaron a esta especie como la de mayor frecuencia, seguida de T. aurantii y en menor cantidad s A. gossypii y A. spiraecola. La misma dominancia de T. citricida sucedió en cítricos en Madeira, una vez que ingreso a la isla (Fernandes y Franquinho, 2001).

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Figura 3. Fluctuación poblacional de las cinco especies de áfidos más importantes como vectores de CTV en la Península de Yucatán, capturas en trampas tipo Moericke.

Por otro lado, Hermoso y Moreno (1989) identificaron ocho especies de áfidos en cítricos en dos localidades de Valencia, España, y determinaron las proporciones relativas de las especies de 1984 a 1987. En una localidad aumentó la proporción A. gossypii y disminuyó la de A. spiraecola, y en la otra, los porcentajes de las dos especies permanecieron constantes. Las especies identificadas como transmisoras de CTV fueron A. gossypii, A. spiraecola y T. aurantii, pero la más eficiente para esa región fue A. spiraecola. Una diferencia con este estudio en la Península de Yucatán es que T. citricida se presentó en mayor proporción en brotes. Esto significa que tiene mejor potencial para la colonización de árboles que A. spiraecola. Por su parte A. spiraecola se recuperó más de trampas; por lo tanto, esta última especie tiene una tendencia a la dispersión, probablemente por la presencia de otros hospederos favorables en la zona, que a la colonización en cítricos, no se le identificó en grandes cantidades en brotes, pero aun así representa un factor de riesgo para la diseminación de CTV en la Península de Yucatán. La fluctuación poblacional de las especies de áfidos de los cítricos en la Península de Yucatán fue similar a la que se cita para las zonas sometidas a condiciones monzónicas como la India, donde se observan picos máximos de abundancia entre noviembre y febrero (estación fresca sin lluvias) y ausencia entre marzo y junio (estación seca y cálida) (Shingh y Rao, 1978; Maheswari, 1981).

Agradecimientos A CONACYT por el financiamiento para la realización del trabajo, al GIIIC y el INIFAP Mococha, Yucatán. En especial al Dr. Emiliano Loeza por el apoyo para la realización del trabajo; a los Comités Estatales de Sanidad Vegetal de Yucatán, Campeche y Quintana Roo. Al Ing. Edwin Catarino H. y a los productores de cítricos de la Península de Yucatán.

Literatura citada Domínguez. 2011. Caracterización molecular y biológica y efecto epidemiológico de aislamientos de CTV en los estados de la Península de Yucatán. Tesis de Maestría Colegio de Postgraduados . pp. 34-36.

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Fernandes A. e A. M. Franquinho. 2001. Evolucao das pragas de quarentena Toxoptera citricida (Kikaldy) e Trioza erytreae (del Guercio) no Arquipelago da Madeira. Bol. San. Veg. Plagas, 27: 51-58. Gaona G., G., E. Ruiz C., R. Peña M. 2000. Los pulgones (Homoptera: Aphididae) y sus enemigos naturales en la naranja, Citrus sinensis (L.), en la zona centro de Tamaulipas. México. Acta Zoológica Mexicana 81: 1-12. Halbert, S. E., and L. G. Brown. 1996. Toxoptera citricida (Kirkaldy), brown citrus aphid - identification, biology and management strategies. Fla. Dept. Agric. & Cons. Serv., Div. Plant Industry, Entomol pp. 6 Hermoso M. y Moreno P. 1989. Cambios cuantitativos en la fauna afídica de los cítricos valencianos. Bol. San. Veg. Plags. 15: 139-142. Maheswari, A. S., 1981: Seasonal occurrence and chemical control of Myzus persicae Sulz. on orange (var. Nagpur). Pesticides, 15(6): 23-24. Menjívar R. A., Sermeño J. M., Rivas A. W. y Paniagua M. R. 2003. Áfidos asociados al cultivo de cítricos en el Salvador. Proyecto regional de fortalecimiento de la vigilancia fitosanitaria en cultivos de exportación no tradicional. El Salvador, C. A., pp.20-43. Peña-Martínez, R. 1992. Identificación de áfidos de importancia Agrícola. Urias-M. C., R. Rodríguez-M. y T. Alejandre A. (ed): Afidos como Vectores de Virus en México. Centro de Fitopatología. Colegio de Posgraduados. Montecillo. México, Vol , II, 153 pp. Rivas-Valencia P. 2008. Estructura poblacional de aislamientos del Citrus tristeza Virus (CTV) en México y Brasil. Tesis de Doctorado Colegio de Postgraduados . 131 pp. SAGARPA. 2010. [en linea] (revisado el 15 de diciembre del 2011) http://www.concitver.com/4%C2%AA%20SIC2010/2%20JUEVES/4%20Dra%20Patricia %20Rivas%20Valencia.pdf SIAP. 2010. [en línea] (revisado el 15 de diciembre de 2011) http://www.siap.gob.mx/. Singh, S. P. y N. S Rao. 1978: Occurrence of Aphis citricola van der Goot in India. Science and Culture,44(7): 330-331 Stoetzel, M. B. 1994. Aphids (Homoptera:Aphididae) of potential importance on Citrus in the United States with illustrated keys to species. Proc. Entomol. Soc. Wash. 96(1): 74-90. Villegas, 2003: Villegas, J.N.2003. biología y morfometría de las principales especies de áfidos (Homoptera Aphididae) vectores de virus en México. Tesis de Maestría en Ciencias biológicas. Instituto Politécnico Nacional. pp 203.

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ARTRÓPODOS ASOCIADOS A Jatropha curcas L. Y Ricinus communis L. EN CHIAPAS Y SU POTENCIAL COMO PLAGAS DE IMPORTANCIA ECONÓMICA

Guillermo López-Guillén1, Jaime Gómez Ruiz2, Juan Francisco Barrera-Gaytán 2, Alfredo Zamarripa-Colmenero1, Elizabeth Hernández Gómez1. 1Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Campo Experimental Rosario Izapa, Tuxtla Chico, Chiapas, CP 30870, México.2Departamento de Entomología Tropical, El Colegio de la Frontera Sur, Tapachula, Chiapas, CP 30700, México. [email protected].

RESUMEN. El piñón mexicano y la higuerilla, son dos especies vegetales que han adquirido importancia como cultivos bioenergéticos debido al alto contenido de aceite en sus semillas. En la actualidad, estas dos especies vegetales están siendo cultivadas comercialmente en monocultivo, sistema que aumenta su vulnerabilidad al ataque de insectos y ácaros, los cuales tiene el potencial de convertirse en plagas. El objetivo del trabajo fue conocer los artrópodos asociados a piñón e higuerilla en la Depresión Central y en la región Soconusco de Chiapas. Los artrópodos asociados se colectaron e identificaron a nivel de orden, familia y especie. Entre los insectos más comunes asociados a piñón se encontró a Pachycoris klugii, seguida por Chrysobothris distincta, Lagocheirus sp., Leptoglossus sp., Trigona fuscipennis, T. nigerrima y Telenomus sp. En la región Soconusco también se colectaron e identificaron las principales familias y especies insectos asociadas a plantas de higuerilla, entre las cuales las más abundantes fueron Corythucha gossypii y Falconia sp.

Palabras clave: Jatropha curcas, Ricinus communis, depresión central, Soconusco, biodiversidad, biodiesel.

ABSTRACT. The interest in using physic nut and castor bean as source for the production of biodiesel is rapidly growing due to a high content of oil on the seeds of these two species. Actually two vegetables species are cultivated as monoculture, which increasing their vulnerability to attack of insect and mites that may convert on pests. The objective of this work was known the arthropods associated to physic nut and castor bean on the region of the Depresión Central and Soconusco, Chiapas. The arthropods associated to both plants were collected and identified as families and species. Between the most common species was Pachycoris klugii, followed by Chrysobothris distincta, Lagocheirus sp., Leptoglossus sp., Trigona fuscipennis, T. nigerrima, and Telenomus sp. On the region of Soconusco the most abundant species associated to castor bean were Corythucha gossypii y Falconia sp.

Key words: Jatropha curcas, Ricinus communis, depresión central, Soconusco, biodiversity, biodiesel.

Introducción El piñón (Jatropha curcas L.) y la higuerilla (Ricinus communis L.) (Euphorbiaceae) son plantas multipropósitos, que recientemente han adquirido importancia como cultivos bioenergéticos a nivel mundial (Heller, 1996; Zamarripa et al., 2009; Friedman et al., 2010). El género Jatropha cuenta con 175 especies, 45 de las cuales se encuentran en México, donde 77 % son endémicas (Martínez et al., 2002; Rodríguez-Acosta et al., 2009). Entre las especies del género destaca J. curcas, debido a que de sus semillas ricas en aceite se elabora biodiesel (Foild et al., 1996). R. communis es la única especie del género Ricinus, la cual ha sido cultivada durante más de 6,000 años (Anjani, 2012). En la actualidad tanto el piñón como la higuerilla se distribuyen por todo el mundo, sin embargo, se menciona que J. curcas tiene su centro de origen en México y Centroamérica (Zamarripa et al., 2009; Pecina-Quintero et al., 2011), en tanto que R. communis, es nativa de Asia y África tropical (Anjani, 2012). El centro de origen de las plantas influye sobre los organismos asociados a éstas, debido a que en el lugar de origen ha ocurrido por más largo tiempo la coevolución entre plantas y herbívoros (van Driesche et al., 2007). Por lo tanto, en Chiapas podría esperarse mayor biodiversidad de artrópodos asociada al piñón que a la higuerilla. De manera general, existe más información sobre artrópodos asociados a J. curcas que sobre R. communis, posiblemente porque la primera ha despertado mayor interés como cultivo

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bioenergético; por el contrario, existe más información sobre el efecto de las propiedades insecticidas de R. communis comparado con J. curcas (Heller, 1996; Anjani, 2012). La información disponible sobre plagas de piñón e higuerilla es incipiente. Aparentemente, esto se debe a la supuesta resistencia y/o tolerancia que tienen estas plantas al ataque de insectos. Esta creencia se fundamenta en: i) Observaciones casuales procedentes de investigación agrícola en otros campos del conocimiento (Grimm y Maes, 1997); ii) Observaciones sobre plantas individuales o cultivadas sin propósito comercial (Jongschaap et al., 2007); iii) Presencia de sustancias altamente tóxicas en ambas euforbiáceas para el humano y los animales (Kumar y Sharma, 2008); y iv) El tiempo que les toma a las plagas, que puede ser de varios años, para causar daños a un cultivo recién introducido a una región (Nielsen, 2010). En cuanto a la supuesta resistencia y/o tolerancia a las plagas, la evidencia muestra que algunos artrópodos logran secuestrar o inhibir algunos compuestos tóxicos para superar las defensas naturales del piñón y la higuerilla, y por ende, viven exitosamente a expensas de estas plantas (Wink et al., 2000; Usha Rani y Rajasekharreddy, 2009). Por lo tanto se espera que la diversidad de insectos asociados a piñón e higuerilla sea más grande de lo que se piensa. El objetivo de este trabajo fue conocer los insectos asociados a piñón mexicano e higuerilla en diferentes regiones de Chiapas.

Materiales y Método La búsqueda y colecta de insectos en plantaciones comerciales de piñón mexicano, en cercas vivas y plantas aisladas en el campo se hicieron tanto en la Depresión Central como en la región Soconusco, Chiapas durante el periodo de noviembre de 2010 a 2011. La Depresión Central de Chiapas tiene un clima cálido subhúmedo, con lluvias variables en verano, tipo Aw. En tanto que la región Soconusco tiene un clima cálido húmedo, tipo AMWGI (Helbig, 1964). En la Depresión Central se colectaron insectos en plantaciones comerciales (monocultivos) de piñón ubicados en dos localidades del municipio de Villaflores y una en Villa de Acala, mientras que en la región Soconusco, las colectas se hicieron en el banco de germoplasma de piñón mexicano del INIFAP, Campo Experimental Rosario Izapa (CERI), así como en plantas de piñón presentes en cercas vivas y plantas aisladas en diferentes localidades del municipios de Tuxtla Chico, Tapachula, Cacahoatán y Tuzantán. En la Depresión central se hizo una sola visita en el año 2011, y en la región del Soconusco se hicieron dos visitas en el año 2010 y siete visitas en el año 2011. La búsqueda y colecta de insectos en plantas de higuerilla se hicieron en el banco de germoplasma y parcelas experimentales ubicadas en el CERI y en una plantación periurbana ubicada en Tapachula. En el primer sitio se hicieron ocho visitas comprendidas entre noviembre de 2010 y 2011; mientras que en el segundo sitio se hicieron diez visitas comprendidas entre enero de 2011 y septiembre de 2011. Los muestreos de insectos asociados en plantas de piñón e higuerilla se hicieron en plantas durante el periodo vegetativo y reproductivo (floración y fructificación). Los insectos fueron tomados de las hojas, tallos, ramas, pecíolos, pedúnculos, flores y frutos. Todos los insectos se colocaron en frascos con alcohol al 70% y en frascos letales con acetato de etilo. El material colectado fue llevado al laboratorio del proyecto Control Biológico e insectario del Departamento de Entomología de El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) para su separación, clasificación y determinación taxonómica. La determinación taxonómica de los especimenes colectados se hizo con claves dicotómicas y por comparación de ejemplares presentes en la

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Colección Entomológica de ECOSUR. La corroboración de algunos ejemplares determinados fue realizada por especialistas taxónomos nacionales y de Estados Unidos.

Resultados En el piñón, se revisaron 331 especimenes pertenecientes a los órdenes Hemiptera, Coleoptera, Hymenoptera, Orthoptera, Lepidoptera, Diptera, Mantodea, Neuroptera y Thysanoptera, de los cuales se determinaron 28 familias, 4 géneros y 5 especies. Del orden Hemiptera se colectaron 122 ejemplares, Coleoptera 71 ejemplares, Hymenoptera 45 ejemplares, Orthoptera 14 ejemplares, Lepidoptera 11 ejemplares, Diptera 7 ejemplares, Mantodea 1 ejemplar, Neuroptera 1 ejemplar y Thysanoptera 1 ejemplar. También se colectaron 58 especimenes pertenecientes al orden Araneae (Fig. 1). En la Depresión Central de Chiapas, la especie más abundante fue Pachycoris klugii Burmeister (Hemiptera: Scutelleridae), especie que fue colectada en flores y frutos; seguida por Chrysobothris distincta Gory (Coleoptera: Buprestidae), Lagocheirus sp. (Coleoptera: Cerambycidae), especies que fueron encontradas en tallos y ramas; y Leptoglossus sp. (Hemiptera: Coreidae), especie que fue encontrada en frutos. En la región Soconusco la especie más abundante también fue P. klugii, especie que ataca frutos; seguida por Trigona fuscipennis (Kuris-Kab) y Trigona nigerrima Cresson (Hymenoptera: Apidae: Meliponini), insectos que atacan ramas, pedúnculos, retoños y frutos; Telenomus sp. (Hymenoptera: Scelionidae), parasitoide de huevos de P. klugii; Psapharochrus sp. (Coleoptera: Cerambycidae), especie de barrenador que fue encontrada en tallos; y Chlosyne janais (Drury), cuya larva fue encontrada alimentándose en hojas. También se han encontrado ácaros de la familia Tetranychidae, pulgones de la familia Aphididae y chicharritas de la familia Cicadellidae en las hojas de las plantas de piñón en el CERI. En las raíces de la planta de piñón se encontraron gusanos de alambre de la familia Elateridae. En las hojas de las plantas de piñón en el CERI y el municipio de Tuzantán se encontraron piojos harinosos de la familia Pseudococcidae.

140 120 100 80 60 40 20

0 No. de especimenes de No.

Diptera Araneae Hemiptera Coleoptera Orthoptera Mantodea Lepidoptera Neuroptera Hymenoptera Thysanoptera Orden

Figura 1. Número de especimenes de diferentes órdenes colectados en J. curcas en la Depresión Central y Soconusco, Chiapas.

En higuerilla, se revisaron 511 especimenes pertenecientes a los órdenes Hemiptera, Coleoptera, Lepidoptera, Psocoptera, Hymenoptera y Neuroptera, de los cuales se determinaron 9 familias, géneros y 3 especies. Del orden Hemiptera se colectaron 301 ejemplares, Coleoptera

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171 ejemplares, Psocoptera 12 ejemplares, Lepidoptera 6 ejemplares, Hymenoptera 2 ejemplares y Neuroptera 1 ejemplar. Se colectaron 2 especimenes pertenecientes al orden Araneae (Fig. 2). Las especies más abundante fueron la chinche de encaje, Corythucha gossypii (Fabricius) (Hemiptera: Tingidae) y Falconia sp. (Hemiptera: Miridae), insectos que se alimentan y afectan seriamente a las hojas de las plantas de higuerilla. Con respecto a C. gossypii, se observó una fuerte infestación en las plantaciones de higuerilla en el CERI entre el mes de diciembre de 2010 y enero de 2011; poblaciones importantes de esta misma especie han sido localizadas en plantaciones periurbanas de Tapachula. También en plantaciones periurbanas cercanas a Tapachula se encontró a Estigmene acrea Drury (Lepidoptera: Arctiidae) alimentándose en hojas de plantas desarrolladas. En las mismas plantaciones se ha detectado la presencia de ácaros de la familia Tetranychidae y Tarsonemidae.

350 300 250 200 150 100 50

0 No. de especimenes de No.

Araneae Hemiptera Coleoptera Pscoptera Lepidoptera Hymeoptera Neuroptera Orden

Figura 2. Número de especimenes de diferentes órdenes colectados en R. communis en el Soconusco, Chiapas.

Las especies más abundante fueron la chinche de encaje, Corythucha gossypii (Fabricius) (Hemiptera: Tingidae) y Falconia sp. (Hemiptera: Miridae), insectos que se alimentan y afectan seriamente a las hojas de las plantas de higuerilla. Con respecto a C. gossypii, se observó una fuerte infestación en las plantaciones de higuerilla en el CERI entre el mes de diciembre de 2010 y enero de 2011, poblaciones importantes de esta misma especie han sido localizadas en plantaciones periurbanas de Tapachula. También en plantaciones periurbanas cercanas a Tapachula se encontró a Estigmene acrea Drury (Lepidoptera: Arctiidae) alimentándose en hojas de plantas desarrolladas. En las mismas plantaciones se ha detectado la presencia de ácaros de la familia Tetranychidae y Tarsonemidae.

Discusión Nuestros resultados apoyan la hipótesis que sugiere que existe mayor biodiversidad de artrópodos asociada al piñón que a la higuerilla, ya que la región estudiada se considera centro de origen de la primera de las plantas mencionadas. En ambas plantas, se encontraron mayor número de especimenes de los órdenes Hemiptera y Coleoptera. En el caso de J. curcas, P. klugii fue la única especie de la familia Scutelleridae que se encontró en la Depresión Central y en la región Soconusco; anteriormente esta especie también había sido reportada en la región de los Tuxtlas, Veracruz por Cervantes et al. (2002) en Cnidoscolus multilobus (Pax) I.M. Johnston. En Nicaragua P. klugii fue reportada como una de

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las principales plagas de J. curcas (Grimm y Maes, 1997), por lo que esta especie tiene un amplio potencial en convertirse en plaga del piñón en monocultivos comerciales. Además, se observó la presencia de tres especies de barrenadores en las dos regiones; en la Depresión Central se encontró Lagocheirus sp. y C. distincta, la primera reportada previamente como plaga del piñon en Nicaragua (Grimm y Maes, 1997), mientras que la segunda se reporta aquí por primera vez. En la región del Soconusco se encontró únicamente una especie de barrenador, Psapharochrus sp., también reportada por primera vez. Algunas zonas en donde se cultiva actualmente el piñón fueron selvas altas y bajas; se espera que en la búsqueda de nuevas plantas hospederas, estos barrenadores sean una plaga potencial de las plantaciones de J. curcas. Otra especie que se observó en plantaciones de piñón de la Depresión Central fue Leptoglossus sp., cuya especie podría ser L. zonatus de acuerdo a Morales-Morales et al. (2010), quienes reportan dicho insecto en plantaciones de piñón en Villaflores y Villa Corzo, Chiapas. Grimm y Maes (1997), reportan a L. zonatus como una de las principales plagas del piñón en Nicaragua, por lo que también en Chiapas podría convertirse en una plaga de importancia económica. Con respecto a la higuerilla, nuestro reporte de la chinche de encaje (C. gossypii) como plaga potencial de esta planta, coincide con los reportes de Varón et al. (2010) y Saldarriaga et al. (2011), quienes mencionan que este insecto es uno de los más importantes del cultivo en Colombia; por su distribución geográfica, la chinche de encaje podría ser una de las plagas más importantes de la higuerilla en la región. En conclusión, algunos insectos que actualmente se encuentran asociados al piñón y la higuerilla en Chiapas tienen potencial de convertirse en plagas, debido a que han sido reportados como plagas de importancia económica en otros países.

Agradecimientos A FOMIX-Chiapas por el financiamiento otorgado a través del proyecto: Desarrollo de tecnología de variedades de cultivos bioenergéticos para la producción competitiva de insumos para biodiesel en Chiapas (clave: CHIS-2010-C10-148724). También se agradece a Ing. Antolín Morales por permitir el acceso a su plantación de piñón y a Bernardino Díaz por el apoyo técnico prestado para el procesamiento de los artrópodos colectados.

Literatura Citada Anjani, K. 2012. Castor genetic resources: A primary gene pool for exploitation. Industrial Crops and Products 35: 1-14. Cervantes Peredo, L. 2002. Description, biology, and maternal care of Pachycoris klugii (Heteroptera: Scutelleridae). Florida Entomologist 85: 464-473. Foild, N., G. Foild, M. Sanchez, M. Mittelbach, and S. Hackel, 1996. “Jatropha curcas L. as a source for the production of biofuel in Nicaragua”. Bioresource Technology 58: 77-82. Friedman, M. H., M. G. Andreu, H. V. Quintana, and M. McKenzie. 2010. Ricinus comunis, castor bean. School of Forest Resources and Conservation, IFAS, University of Florida. FOR 244. 2 p. Grimm, C., and J.M. Maes. 1997. Arthropod fauna associated with Jatropha curcas L. in Nicaragua: a sinopsis of species, their biology and pest status. In: G. M. Gubitz, M. Mittelbach, and M. Trabi (eds.). Biofuels and Industrial Products from Jatropha curcas. Dbv-Verlang, Graz, pp: 31-39.

379

Helbig, C. 1964. El Soconusco y su zona cafetalera. Instituto de Ciencias y Artes de Chiapas. Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México. 135 p. Heller, J. 1996. Physicnut. Jatropha curcas L. Promoting the conservation and use of underutilization and neglected crops. 1. Institute of Plant Genetics and Crop Plant Research. Gatersleben/ International Plant Genetic Resources Institute, Rome, Italy. Jongschaap, R.E.E., W.J. Corré, P.S. Bindraban, and W.A. Brandenburg. 2007. Claims and facts on Jatropha curcas L. Plant Research International B.V., Wageningen. Stichting Het Groene Woudt, Laren. Report 158. 42 p. (+ Appendices). Kumar, A., and S. Sharma. 2008. An evaluation of multipurpose oil seed crop for industrial uses (Jatropha curcas L.): A review. Industrial Crops and Products 28: 1-10. Martínez, G. M., J. Jiménez R., R. Cruz D., A. Juárez, R. García, A. Cervantes y R. Mejía H. 2002. Los géneros de la familia Euphorbiaceae en México. Anales del Instituto de Biología, UNAM, Serie Botánica 73: 155-281. Morales-Morales, C. J., E. Aguilar-Astudillo, R. R. Quiroga-Madrigal y M. A. Rosales-Esquinca. 2011. Insectos asociados al fruto del piñón (Jatropha curcas L.) en los municipios de Villaflores y Villa Corzo, chiapas, México. Dugesiana 18: 85-89. Nielsen, F. 2010. Pest and diseases. In: The Jatropha Handbook, From cultivation to application. FACT, Fuels from Agriculture in Communal Technology. The Netherlands, pp: 22-26. Pecina-Quintero, V., J. L. Anaya-López, A. Zamarripa Colmenero, N. Montes García, C. A. Núñez Colín, J. L. Solis Bonilla, M. R. Aguilar-Rangel, H. R. Gill Langarica, D. J. Méjia Bustamante. 2011. Molecular characterization of Jatropha curcas L. genetic resources from Chiapas, Mexico through AFLP markers. Biomass and Bioenergy 35: 1897-1905. Rodríguez-Acosta, M., K. Vega-Flores, V. H. De Gante-Cabrera y J. Jiménez-Ramírez. 2009. Distribución del género Jatropha L. (Euphorbiaceae) en el estado de Puebla, México. Polibotánica 28: 37-48. Saldarriaga C., A, M.E. Londoño Z. y O de J. Córdoba G. 2011. Problemas fitosanitarios asociados al cultivo de la higuerilla en Colombia. Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria, CORPOICA, Centro de Investigación La Selva, Rionegro, Antioquia, Colombia. Cartilla Divulgativa. 53 p. Usha Rani, P., and P. Rajasekharreddy. 2009. Toxic and antifeedant activities of Sterculia Foetida (L.) seed crude extract against Spodoptera litura (F.) and Achaea Janata (L.). Journal of Biopesticides 2: 161-164. van Driesche, R. G., M.S. Hoddle, and T. D. Center. 2007. Control de plagas y malezas por enemigos naturales. USDA, US Forest Service, Forest Health Technology Enterprise Team. FHTET-2007-02, 751 p. Varón, H. E., M. Moreira, D. y J. Corredor J. 2010. Efecto de Corythucha gossypii sobre las hojas de higuerilla: Criterios para su muestreo y control con insecticidas. Corpoica Ciencia y Tecnología Agropecuaria 11: 41-47. Wink, M., C. Grimm, C. Koschmieder, F. Sporer, and O. Bergeot. 2000. Sequestration of phorbolesters by the aposematically coloured bug Pachycoris klugii (Heteroptera: Scutelleridae) feeding on Jatropha curcas (Euphorbiaceae). Chemoecology 10: 179-184. Zamarripa C., A., P. A. Ruiz C., J. L. Solís B., J. Martínez H., A. Olivera de los Santos y B. Martínez V. 2009. Biocombustibles: Perspectivas de producción de biodiesel a partir de Jatropha curcas L. en el trópico de México. INIFAP. Folleto técnico No. 12, 46 p.

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EL EFECTO DE LAS VARIACIONES NUTRICIONALES SOBRE EL COMPORTAMIENTO LARVARIO DE UNA PLAGA FORESTAL Choristoneura fumiferana (CLEM.).

Roberto Quezada-García1, Emma Despland2, Darragh Ennis2, Éric Bauce1 y Jorge Padilla-Ramirez3. 1Département des Sciences du Bois et de la Forêt, Faculté de Foresterie et de Géomatique, Université Laval, Québec, Québec, Canada G1V 0A6. 2Department of Biology, Concordia University, 7141 Sherbrooke W., Montreal, Quebec, Canada H4B 1R6. 3Laboratorio de Zoología. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM. Av. De los Barrios No. 1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla Edo. de México. México. [email protected].

RESUMEN. Ciertas plagas forestales producen una defoliación constante a lo largo de varios años. Lo que provoca un desbalance nutricional en el árbol, así el rendimiento biológico del insecto es afectado. La baja calidad nutricional representaría un buen promotor para la búsqueda de un mejor recurso. Por lo que el presente trabajo pretende determinar si la variación de azucares y nitrógeno afectan el rendimiento biológico y en consecuencia el comportamiento larvario. Se observaron 50 larvas en el 6º estadio de Choristoneura fumiferana (Clem.), en dos tipos de dietas artificiales durante dos generaciones. Los resultados muestran que el estrés nutricional afecta el rendimiento biológico de las hembras y el comportamiento. Los individuos presentan cortos periodos de alimentación y de reconocimiento que se acentúan en la segunda generación. Este estudio sugiere que la baja calidad del follaje inducida por largos periodos de defoliación podría inducir la migración.

Palabras clave: Choristoneura fumiferana, comportamiento larvario, variación nutricional.

ABSTRACT. Some forest pests cause constant defoliation over several years. This factor causes a nutritional imbalance in hosts affecting the insect's performance. Low nutritional quality would be a good promoter to look for a better resource. To determine whether a nutritional stress effects biological performance and feeding behavior, we observed the feeding behavior of 50 larvae of 6th instar spruce budworm (Choristoneura fumiferana Clem) (Lepidoptera: Tortricidae) larvae on two types of artificial diet. The results show that nutritional stress affects the biological performance of females and behavior. Individuals have short periods of feeding and probing, these behaviors are longer in the second generation. This study suggests that the low quality of foliage induced by long periods of defoliation may induce migration.

Key words: Choristoneura fumiferana, larval behavior, nutritional variations.

Introducción Algunas especies de insectos de importancia forestal presentan ciclos epidemiológicos de varios años. Así una defoliación sostenida reduce la producción de follaje y un desbalance nutricional (White, 1978). La calidad del alimento es un factor esencial en el rendimiento biológico de una población (Haukioja et al., 1991; Merkx-Jacques et al., 2008). En ciertos insectos, un alimento pobre puede llegar a afectar el comportamiento (Wellington, 1957; Bernays y Bright, 2001; Mody et al., 2007) y tener repercusiones directas en la reproducción (Delisle y Hardy, 1997), en la dispersión (Shinji y Nagasawa, 2006; Colasurdo et al., 2007) y en la migración (Ziegler, 1977; Anderson y Sturtevant, 2011). El presente estudio toma como modelo a Choristoneura fumiferana (Clem.) (Lepidoptera: Tortricidae). Una de las plagas forestales más importantes en el bosque boreal de América del Norte (Blais, 1984). Es un insecto univoltino que se alimenta principalmente de Abies balsamea (L.) Mill.) y Picea glauca (Moench) Voss. En condiciones epidemiológicas, la escaza cantidad de yemas obliga a las larvas a alimentarse de follaje de años anteriores. Lo que afecta directamente el rendimiento biológico (Blais, 1958; Clancy et al., 1988;. Mattson et al., 1991; Clancy et al., 1993; Carisey y Bauce, 2002). Numerosos estudios han reportado que la defoliación produce variaciones en azucares y en nitrógeno (Durzan y Lopushanski, 1968, Mattson et al., 1991; Albert y Jerrett, 1981). El presente trabajo tiene por objetivo determinar la influencia de la baja calidad de nutrimentos sobre el

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rendimiento biológico y el comportamiento larvario de C. fumiferana. Con la finalidad de llegar al objetivo se propusieron las siguientes hipótesis de trabajo: Los periodos de alimentación y de reconocimiento presentan intervalos más cortos en una dieta de baja calidad nutricional y los periodos de movimiento y reconocimiento son más largos en la segunda generación.

Materiales y Método Una colonia de Choristoneura fumiferana (Clem) fue obtenida del Servicio Forestal Canadiense (Sault Ste-Marie, Ontario). Los individuos fueron criados bajo condiciones de laboratorio. Se propusieron dos dietas una estresante (7% de nitrógeno y 1.5 % de azucares) y una dieta testigo (5% de nitrógeno y 25 % de azucares). Se criaron 500 individuos en cada dieta durante dos generaciones. Los parametros observados fueron: el tiempo de desarrollo del 6º estadio larvario y el peso de las crisálidas. Para el comportamiento larvario fueron escogidos al azar en cada dieta de 10 a 15 individuos en cada generación. El comportamiento fue grabado con una cámara de vídeo (sistema de cámara Canon GL2), con 1,7 megapíxeles por un periodo de cuatro horas. Las variables conductuales estudiadas fueron: tiempo de alimentación, de descanso, de producción de seda, de movimiento y de reconocimiento. Los datos fueron sometidos a un analisis de varianza.

Resultados La baja calidad nutricional afectó el rendimiento biológico (ANOVA: F7,202 = 3.04, P = 0.005; Cuadro 1). Las hembras tomaron más tiempo en desarrollarse en la dieta estresante (8.35 días +/- 0.11) que en la dieta testigo (8.71 días +/- 0.11) (ANOVA: F1,202 = 7.31, P=0.0074). Se observaron diferencias significativas en el tiempo de desarrollo de las crisálidas entre los tratamientos y entre las generaciones (ANOVA: F1, 1003 = 0.16, P=0.6875; cuadro 1). Las hembras en la dieta estresante se desarrollaron más rápido en la primera generacion (5.9 días +/- 1.0) que en la segunda ((7.2 días +/- 1.1) (Student test: T166 = -5.78, P < 0.001). Esta diferencia no fue observada entre en los machos (Student test: T203 = -1.25, P = 0.2114).

Cuadro 1. Medias (+/-SC) tiempo de desarrollo para el 6th estadío larvario y la pupas (Días) y peso de las crisálidas (mg). Criados en ambas dietas (Testigo y Estresante) y en las dos generaciones (Generación 1 (G) y generación 2 (G2). Testigo Estresante

Hembras Machos Hembras Machos Media Media Media Media

Larva G1 9.12 (± 1.6) ns 8.84 (± 1.7) ns 8.57 (± 1.3)ns 8.00 (± 1.0) ns Larva G2 8.69 (± 1.1) ns 8.18 (± 0.4) ns 8.61 (± 1.0)ns 8.23 (± 0.4) ns Peso 0.09 (± 0.001) ns 0.06 (± 0.001) ns 0.08 (± 0.001)* 0.05 (± 0.0008) ns crisálida G1 Peso 0.10 (± 0.002) ns 0.06 (± 0.001) ns 0.10 (± 0.004)* 0.06 (± 0.003) ns crisálida G2 *Diferencias significativas (P < 0.05) y ns no diferencias significativas.

En lo que respecta al comportamiento. Se observaron diferencias significativas entre los tratamientos (MANOVA: Wilks  = F1,1589 = 5.45, P =0.0197; (cuadro 2). Los individuos

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tuvieron periodos más largos de alimentación (7.3 minutos +/- 5.6) (ANOVA: F1,445 = 24.13, P = 0.0001) y de reconocimiento (2.9 minutos +/- 3.0) (ANOVA: F1,243 = 7.90 P = 0.0053). Las variables de movimiento (P = 0.2193), descanso (P = 0.7218), producción de seda (P = 0.0552), no fueron significativas.

Cuadro 2. Media (+/- SC), intervalos en minutes de cada variable conductual en cada una de las dietas. Comportamiento Testigo Estresante Media Media Alimentación 7.3 (± 5.6)* 5.6 (± 5.3)* Movimiento 4.2 (± 4.1) ns 2.5 (± 2.5) ns Reconocimiento 2.9 (± 3.0) * 2.2 (± 2.4)* Descanso 5.9 (± 5.2)ns 5.1 (± 4.0)ns Producción de seda 8.8 (± 7.6) ns 6.7 (± 5.6)ns *Diferencias significativas (P < 0.05) y ns no diferencias significativas con el test de Tukey.

Se observaron diferencias significativas entre las dos generaciones de las larvas criadas en le dieta estresante (MANOVA: Wilks  = F1,883 = 8.10, P =0.0045), pero no en aquellas de la dieta testigo (P = 0.2454). Los insectos tomaron más tiempo moviéndose (5.3 +/- 0.9) (ANOVA: F1,57 = 7.80, P = 0.0071), descansando (7.4 minutos +/- 4.6) (ANOVA: F1,151 = 28.54, P = < 0.0001) and produciendo seda (8.1 minutos +/- 6.6) (ANOVA: F1,226 = 6.99, P = 0.0087) en la segunda generación que en la primera (Movimiento = 1.9 minutos +/- 2.0; descanso = 3.9 minutos +/- 2.9 y producción de seda = 6.1 minutos +/- 5.0). La alimentación (6.0 minutos +/- 5.8) (F1,226 = 4.44, P = 0.0361) y el reconocimiento (2.5 minutos +/- 2.6) (ANOVA: F1,153 = 153 = 8.23, P = 0.0047) tuvieron una duración más corta en la segunda generación (alimentación = 4.2 minutos +/- 2.8 y reconocimiento = 1.1 minutos +/- 1.1).

Discusión Dentro de los resultados obtenidos se observó que el rendimiento biológico fue afectado por la dieta estresante, ya que disminuyó el peso de las crisálidas. La dieta afectó principalmente a las hembras, ya que estas son más sensibles a la variación nutricional, debido a sus costos metabólicos más altos como trasmitir los nutrientes a su descendencia (Harvey, 1983; Thomas, 1989). En el presente trabajo, se observó que la dieta estresante actúa como un filtro o una selección en las hembras y no en los machos. Así, sólo fueron seleccionados aquellas que tienen un mejor rendimiento biológico. De acuerdo con Slanky (1990), una estrategia adaptativa es comer y desarrollar rápidamente con el fin de escapar a las barreras biológicas. La dieta estresante provocó un efecto importante sobre el comportamiento, por lo que se verificaron las hipótesis del presente estudio. La dieta estresante induce intervalos cortos de alimentación y de reconocimiento. Estas conductas de alimentación han sido observadas en otros insectos como: Tribolium castaneum Herbst y T. confusum du Val. (Ziegler, 1977) Bombix mori L. (Shinji y Nagasawa, 2006) Porthetria dispar L. (Leonard, 1967), los resultados de estos estudios señalan un comportamiento activo y la tendencia a migrar en busca de una mejor fuente de alimento. Durante una intensa defoliación de C. fumiferana, la sobrepoblación hace que el numero de acículas disminuya, lo que causa una alta mortalidad de larvas por inanición (Miller, 1975), así se

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ha observado que la tasa de migración aumenta en relación con la defoliación (Nealis y Regnière 2004; Anderson y Sturtevant, 2011). Despland et al., (2011) observaron que las variaciones nutricionales y los compuestos secundarios inducen un comportamiento lento y una ingesta pausada de los alimentos. Si hay una falta de follaje del año en curso o si este es de baja calidad, es muy probable que se incremente la movilidad con el fin de encontrar una mejor fuente de alimento. El efecto del la dieta estresante indujo un comportamiento más activo en la segunda generación.

Conclusiones Las variaciones de nitrógeno y de azucares tienen un efecto sobre el rendimiento biológico y el comportamiento de C. fumiferana. La dieta estresante induce periodos más cortos de alimentación y de reconocimiento. Esta investigación destaca la importancia de la calidad nutricional como un factor que promueve la migración durante una infestación.

Agradecimientos Los autores agradecen la valiosa ayuda de la técnica Paule Huron del laboratorio de entomología forestal de la universidad Laval.

Literatura Citada Albert, P. J. and Jerrett, P. A. 1981. Feeding preferences of spruce budworm (Choristoneura fumiferana Clem.) larvae to some host-plant chemicals. J. Chem. Ecol. 7: 391-402. Anderson, P. D. and Sturtevant, B. R. 2011. Pattern analysis of eastern spruce budworm Choristoneura fumiferana dispersal. Ecography 34: 488-497. Bernays, E. A. and Bright, K. L. 2001. Food choice causes interrupted feeding in the generalist grasshopper Schistocerca americana: further evidence for inefficient decision-making. J. Insect Physiol. 47: 63–71. Bidon, Y. 1999. Interactions entre la qualité du substrat nutritif et le Bacillus thuringiensis (Bt) sur le comportement, les performances et l'utilisation de la nourriture par les larves de tordeuse de bourgeons de l'épinette (Choristoneura fumiferana (Clem.)). Doctoral dissertation, Université Laval. Sainte-Foy. 180 pp. Blais, J. R. 1958. Effects of defoliation by spruce budworm (Choristoneura fumiferana (Clem.)) on radial growth at breast height of balsam fir (Abies balsamea (L.) Mill.) and white spruce (Picea glauca (Moench) Voss.). Forest. Chron. 34: 39-47. Blais, J. R. 1984. The Ecology of the Eastern Spruce Budworm: A review and Discussion. In Recent Advances in Spruce Budworms Research. CANUSA pp 49- 59. Carisey, N. and Bauce, É. 2002. Does nutrition-related stress carry over to spruce budworm, Choristoneura fumiferana (Lepidoptera: Tortricidae) progeny?. Bull. Entomol. Res. 92: 101-108. Clancy, K. M., Itami, I. J. K. and Huebner, D. P. 1993. Douglas-fir nutrients and terpenes: potential resistance factors to western spruce budworm defoliation. For. Sci. 39: 78–94. Clancy, K. M., Wagner, M. R. and Tinus, R. W. 1988. Variation in host foliage nutrient concentrations in relation to western spruce budworm herbivory. Can. J. Forest Res. 18: 530-539.

384

Colasurdo, N., Dussutour, A. and Despland, E. 2007. Do food protein and carbohydrate content influence the pattern of feeding and the tendency to explore of forest tent caterpillars?. J. Insect Physiol. 53: 1160-1668. Delisle, J. and Hardy, M. 1997. Male Larval nutrition influences the reproductive success of both sexes of the Spruce Budworm, Choristoneura fumiferana (Lepidoptera: Tortricidae). Func. Ecol. 11:451-463. Despland, E., Gundersen M., Daoust, S. P., Mader, B. J., Delvas, N., Albert, P. J. and Bauce, E. 2011. Taste receptor activity and feeding behavior reveal mechanisms of white spruce natural resistance to Eastern spruce budworm Choristoneura fumiferana. Physiol. Entomol. 36: 39-46. Durzan, D. J. and Lopushanski, S. M. 1968. Free and bound amino acids of spruce budworm larvae feeding on balsam fir and red and white spruce. J. Insect Physiol. 14: 1485-1497. Harvey, G. T. 1983. A geographical cline in egg weights in Choristoneura fumiferana (Lepidoptera: Tortricidae) and its significance in population dynamics. Can. Entomol. 115: 1103-1108. Haukioja, E., Ruohomäiki, K., Suomela, J. and Vuorisalo, T. 1991. Nutritional quality as a defense against herbivores. For. Ecol. Manage. 39: 237-245. Leonard, D. E. 1967. Silking behavior of the gypsy moth, Porthetria dispar. Can. Entomol. 99: 1145–1149. Mattson, W. J., Haack, R. A., Lawrence, R. K. and Slocum, S. S. 1991. Considering the nutritional ecology of the spruce budworm in its management. For. Ecol. Manage. 39: 183-210. Merkx-Jacques, M., Despland, E. and Bede, J. 2008. Nutrient utilization by caterpillars of the generalist beet armyworm, Spodoptera exigua. Physiol. Entomol. 33: 51-61. Miller C. A. 1975. Spruce budworm: How it lives and what it does. Forest. Chron. 136-138. Mody, K., Unsicker, S. B and Linsenmair, K. E. 2007. Fitness related diet-mixing by intraspecific host-plant-switching of specialist insect herbivores. Ecology 88: 1012–1020. Nealis, V. G and Régnière, J. 2004. Fécondité et recrutement des ouefs au cours d une épidémie de la tordeuse des bourgeons de l épinette. Can. Entomol. 136 : 591–604. Shinji, N. and Nagasawa, H. 2006. Effects of diet-deprivation and physical stimulation on the feeding behaviour of the larvae of the silkworm, Bombyx mori. J. Insect Physiol. 52: 807- 815. Slansky, Jr. F. 1990. Insect nutritional ecology as a basis for studying host plant resistance. Fla. Entomol. 73: 360-378. Thomas, A. W. 1989. Food consumption and utilization by 6th-instar larvae of spruce budworm, Choristoneura fumiferana: a comparison on three Picea (spruce) species. Entomol. Exp. Appl. 52: 205-214. Wellington, G. W. 1957. Individual differences as a factor in population dynamics: the development of a problem. Can. J. Zool. 35: 293-323. White, T. C. R. 1978. The importance of a relative shortage of food animal ecology. Oecologia 33: 71-86. Ziegler, J. R. 1977. Dispersal and reproduction in Tribolium: the influence of food level. J. Insect Physiol. 23: 955-960.

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COMPORTAMIENTO DE LOS PERFORADORES DEL FRUTO DE CACAO, Carmenta theobromae (BUSCK) Y Carmenta foraseminis EICHLIN (LEPIDOPTERA: SESIIDAE)

Beatriz Herrera Malaver2, Franklin Morillo1,2, Cristina Sainz Borgo2, Carmen Liendo Barandiaran2, Gianfrank Flores1 y José Vicente Hernández2. 1 Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas (INIA-Miranda). Laboratorio de Entomología, estado Miranda. Venezuela. ZP 1246. 2 Universidad Simón Bolívar (USB). Edif. Física y Electrónica I. Departamento de Biología de Organismos USB. Laboratorio de Ecología Química del Comportamiento. Sartenejas. Caracas 1080-A. Venezuela. [email protected].

RESUMEN. Carmenta theobromae y C. foraseminis (Lepidoptera: Sesiidae) son especies plaga de importancia económica en el cacao. Previo al diseño e incorporación de nuevas técnicas orientadas a proteger el cultivo contra estos insectos plaga, es necesario definir algunos aspectos de su biología Se realizaron muestreos en plantaciones de cacao de dos localidades en Venezuela. Las larvas colectadas de C. theobromae y C. foraseminis se mantuvieron en cuartos de cría a 28 ± 5 ºC, 70 ± 15 %HR y fotoperíodo 12:12 horas (luz: oscuridad). La emergencia de adultos de C. theobromae se inicia entre las 07:30 horas y 08:00 horas, mientras que C. foraseminis inicia a las 06:00 horas y 07:00 horas, en hembras y machos, respectivamente. Las dos especies muestran hábitos de actividad diurna, con picos de emergencia y comportamientos de llamado diferentes, aspectos que pueden ser parte del mecanismo de especiación por aislamiento reproductivo en un mismo hospedero (cacao).

Palabras clave: Sesiidae, emergencia, comportamiento de llamado, Carmenta.

ABSTRACT. Carmenta theobromae y C. foraseminis (Lepidoptera: Sesiidae) are pest species of economic importance in the cocoa. Prior to the design and introduction of new techniques to protect the crop against insect pest, it is necessary know some aspects of their biology. Field sampling efforts were carried out in cocoa plantation of two locations of Venezuela. The colected larvae of C. theobromae and C. foraseminis were kept in a room at 28 ± 5 ºC, 70 ± 15 %RH , and a photoperiod 12:12 (L:D). In C. theobromae, male and female emergence starts between 0730 and 0800 hours, while in C. foraseminis starts at 0600 hours and 0700 hours, in females and males, respectively. The two species show diurnal activity patterns, with differences in their emergence peaks and calling behavior. These aspects can be part of the mechanism of speciation by reproductive isolation in a single host (cocoa).

Key words: Sesiidae, emergence, calling behavior, Carmenta.

Introducción Los perforadores del fruto del cacao, Carmenta theobromae (Busck) y Carmenta foraseminis Eichlin (Lepidoptera: Sesiidae) (Eichlin, 1995) representan para Venezuela dos problemas entomológicos de considerable importancia para este cultivo (Navarro et al., 2001). Para el control de los perforadores del fruto se utilizan aplicaciones de insecticidas químico sintéticos y métodos culturales (Delgado 2005). Sin embargo, es necesario incorporar nuevas técnicas o medidas tendientes a proteger el cultivo contra los insectos plaga. Entre los métodos de un programa de manejo integrado para estas especies, se propone el uso de trampas cebadas específicamente con los componentes de la feromona sexual de las mismas. En Carmenta solo se han identificado los componentes de la feromona de C. chrysophanes, y en otras especies de este género sólo se tienen hasta el momento compuestos que actúan como atrayentes (El-Sayed, 2011). Con la finalidad de diseñar trampas mas específicas y efectivas para la captura de C. foraseminis y C. theobromae, considerando que tanto en el campo como en laboratorio, el compuesto identificado como constituyente principal de la feromona de Sesiidae, Z,Z-3,13-octadecadienil acetato (ZZ-ODDA), no causa efecto atrayente sobre estas especies de perforador del fruto de cacao (Mirelles, 2005), se evidencia la necesidad de orientar nuevos esfuerzos para conocer aspectos del comportamiento sexual de estas polillas, como paso previo a la determinación de los componentes de la feromona sexual, y su uso en el manejo y control de estos sésidos en las plantaciones de cacao. En este sentido, los objetivos del presente

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trabajo fueron determinar y comparar para C. theobromae y C. foraseminis, las horas de actividad de machos y hembras, y caracterizar la forma y duración del comportamiento de llamado sexual de la hembra en ambas especies.

Materiales y Método Los muestreos se realizaron en las localidades de Curiepe (Estado Miranda) y Choroní (Estado Aragua), Venezuela, entre Enero-Julio de los años 2007, 2008 y 2009. El material colectado se mantuvo en cuarto de cría a 28 ± 5 ºC, humedad relativa de 70 ± 15%, y fotoperíodo de 12:12 horas (luz: oscuridad), con inicio de la fotofase a las 06:00 horas para C. foraseminis y a las 07:00 horas para C. theobromae. La emergencia de los adultos machos y hembras se evaluó mediante observaciones con intervalos de una hora, por un periodo de 24 horas. Machos y hembras recién emergidos de C. foraseminis, fueron colocados al azar en cámaras de observación, construidas con estructura metálica (100x30x30 cm) y forradas con plástico transparente, dispuestas en una habitación con luz natural, fotoperíodo 12:12 horas (luz: oscuridad), temperatura 26±1°C y 54±1% HR. Las cámaras disponían de algodón humedecido con solución de sacarosa al 8% como alimento, una planta joven y un fruto de cacao. Luego del período de aclimatación (30 min), se registraron las conductas exhibidas por los individuos machos (n=50) y hembras (n=60) cada hora, durante 24 horas. En el caso de C. theobromae, en las cámaras (30x30x30 cm) sólo se colocaba un trozo de rama de cacao con al menos cinco hojas y las condiciones del cuarto de cría eran de luz artificial con fotoperíodo de 12:12 horas (luz: oscuridad), 28 ± 5 ºC y 70 ± 15% HR. Para determinar la periodicidad y frecuencia del comportamiento de llamado con la edad, se extendió el registro de conductas de las hembras por más de 72 horas. La emergencia y los comportamientos de adultos hembras y machos de ambas especies fueron analizados usando estadística descriptiva (InfoStat, 2004) y distribución circular (Batschelet, 1981; Fisher, 1993), con el programa Oriana 2.02e (Kovach Computing Services, 2008).

Resultados y Discusión En la figura 1, se observa la distribución circular de la emergencia de adultos de C. foraseminis y C. theobromae, la cual ocurre principalmente durante la fotofase. En C. foraseminis, la emergencia de ambos sexos muestra una marcada periodicidad (Fig. 1A), con un pico máximo entre 11:00 y 12:00 horas (hembras: prueba U2 Watson = 3.967; df = 151; P<0005, machos: U2 Watson = 3,167; df = 102,102; P<0,005). En cuanto a C. theobromae, se inicia entre las 07:30 horas y 08:00 horas, y se extiende hasta las 15:30 horas (Fig. 1B). En ambos sexos, la emergencia mantiene una periodicidad diaria significativa (hembras: prueba U2 Watson = 16,739; df = 417; P<0,005; machos: U2 Watson = 19,926; df = 507; P<0,005). El mayor pico de emergencia ocurre en las primeras horas de la mañana para ambos sexos. Para C. theobromae la proporción de sexos es 1,7:1 (machos:hembras); y 3:4 en C. foraseminis. Según los etogramas se puede afirmar que los dos perforadores tienen hábitos diurnos, como ocurre en la mayoría de los sésidos (Scoble 1992), que muestran actividad a lo largo de las horas de luz (fotofase), en menor a mayor grado y decae al acercarse la escotofase (Fig. 2 y 3). El comportamiento de llamado de la hembra de C. theobromae, consiste en la típica elevación del abdomen hacia el dorso del insecto, acompañado de la protrusión de una estructura cilíndrica- tubular, ubicada en los últimos segmentos abdominales (Morillo et al., 2009), similar al comportamiento de llamado descrito en las hembras de Hylesia metabus (Lepidoptera:

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Saturniidae) (Fornés y Hernández 2000), con un tiempo de duración de 4 horas, con el mayor número de hembras en llamado a las 17:30 horas.

Figura 1. Distribución circular de la emergencia de adultos de C. foraseminis (A) y C. theobromae (B), en un ciclo de 24 horas, con fotoperíodo de 12:12 horas (luz:oscuridad). Gráficos generados con el software Oriana 2.02e.

Esto coincidió con la mayor actividad de vuelo, caminata o aleteo de los machos de esta especie, lo que indica que la hembra de C. theobromae emite la feromona sexual en el lapso señalado. Adicionalmente, a medida que los adultos aumentan la longevidad, disminuye considerablemente los comportamientos registrados (Fig. 2A y B). Los machos y hembras de C. foraseminis presentan un pico de actividad de 12:00 horas a 13:00 horas. Los valores de U2 de Watson son significativos, por lo que se establece que existe periodicidad en los comportamientos reportados (Fig. 3A). Durante el llamado, la hembra de C. foraseminis permanece inmóvil durante un corto tiempo y con el abdomen curvado ventralmente, luego empieza a extender los pelos abdominales, y comienza a dar pequeños saltos, siempre manteniendo el abdomen curvado ventralmente, aspecto que es totalmente contrario a lo que ocurre en C. theobromae y otros sésidos (Morillo et al., 2009; Bergh et al., 2006).

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escotofase escotofase escotofase 60 M a c hos he mbr a s 40 A

20

%deindividuos 0

07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 22:00 01:00 04:00 07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 22:00 01:00 04:00 07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 22:00 01:00 04:00 07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 Tiempo (horas) escotofase escotofase escotofase 80 60 Llamado 40 B

20

%de individuos 0

07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 22:00 01:00 04:00 07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 22:00 01:00 04:00 07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 22:00 01:00 04:00 07:00 10:00 13:00 16:00 19:00

Tiempo (horas) Figura 2. Periodicidad diaria del comportamiento de adultos: conductas de vuelo caminata o aleteo de machos y hembras de C. theobromae (A) y llamado sexual de hembras de C. theobromae (B), en condiciones de laboratorio.

A

B

Figura 3. Periodicidad diaria del comportamiento de adultos: conductas de vuelo, caminata y aleteo de machos y hembras de C. foraseminis (A) y llamado sexual de hembras de C. foraseminis (B), en condiciones de laboratorio.

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Aparentemente, los últimos segmentos abdominales permanecen contra la superficie donde esté posada. C. foraseminis presenta periodicidad bimodal en este comportamiento, y es posible observar desde el primer día de emergencia dos picos de llamado entre las 10:00-11:00 horas y 16:00-17:00 (Fig. 3B).

Conclusiones La emergencia de los adultos de C. theobromae y C. foraseminis ocurre en la fotofase, patrón que se mantiene para todas las conductas o actividades observadas en ambas especies. El comportamiento de llamado de la hembra de C. foraseminis es bimodal con dos picos de actividad, mientras C. theobromae presenta un solo pico. Por otro lado, este comportamiento es totalmente diferente en ambas especies. En ambos sésidos es posible observar el comportamiento de llamado desde el primer día de emergencia de la hembra; y durante el mismo muestran repertorios de conductas diferentes, a pesar de la afinidad taxonómica existente (misma familia y mismo género). Esta información ha sido clave para el aislamiento y caracterización de la feromona sexual de estas especies.

Literatura Citada Bergh, J. C.; T. C. Leskey; J. M. Sousa and A. Zhang. 2006. Diel Periodicity of Emergence and Premating Reproductive Behaviors of Adult Dogwood Borer (Lepidoptera: Sesiidae). Environ. Entomol. 35:435-442. Delgado, N. 2005. Caracterización morfológica de los Sesiidae (Insecta: Lepidoptera) perforadores del fruto del cacao (Theobroma cacao L.), presentes en la región costera del estado Aragua, Venezuela. Entomotrópica, 20:97-111. Eichlin, T. 1995. A new Noth American clearwing moth and notes on a rare species (Sesiidae). Journal of the Lepidopterists Society, 49:114-118. El-Sayed, A. M. 2011. The Pherobase: Database of Insect Pheromones and Semiochemicals. http://www.pherobase.com. Infostat, 2004. InfoStat, versión 2004. Manual del Usuario. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba. Primera Edición, Editorial Brujas. Argentina. 314 pp. Mirelles, I. 2005. Uso potencial de trampas con feromonas para el estudio de especies de Sesiidae (Lepidoptera) y sus efectos sobre la captura de la entomofauna asociada al cultivo de cacao (Theobroma cacao L.). Rev. Fac. Agron. (Maracay) 31: 87-100. Morillo, F.; P. Sánchez; B. Herrera; C. Liendo-Barandiaran; W. Muñoz and J. V. Hernández. 2009. Pupal development, longevity and behavior of Carmenta theobromae (Lepidoptera: Sesiidae). Flo. Entomol. 92: 355-361. Navarro, R.; J. Clavijo; R. Vidal; N. Delgado. 2001. Carmenta foraseminis Eichlin (Lepidoptera: Sesiidae) nuevo insecto plaga de importancia económica en el cacao de la zona Nortecostera del Estado Aragua. En: XVII Congreso Venezolano de Entomología Prof. Carlos Julio Rosales. 01 al 05 de Julio. (Resúmenes). 128 p. Scoble M. J. 1992. The Lepidoptera. Form, function and diversity 404 pp. 182-189. New York: Oxford University Press. Kovach Computing Services. 2008. Oriana Version 2.02e. http://www.kovcomp.com. Fisher, N. I. 1993. Statistical Analysis of Circular Data. Cambridge University Press, Cambridge. 277 pp. Fornés, L. V., y J. V. Hernández. 2000. Algunos aspectos de la biología de Hylesia metabus (Cramer 1775) (Lepidoptera: Saturniidae). Bol. Entomol. Venezuela 15(2): 127-145. Batschelet, E. 1981. Circular Statistics in Biology. Academic Press, London. 371 pp.

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RIQUEZA Y DIVERSIDAD DE CURCULIONOIDEA (COLEOPTERA) EN UN TRANSECTO ALTITUDIAL EN EL NORESTE DEL ESTADO DE HIDALGO, MÉXICO

Javier Alejandro Obregon-Zuñiga¹, Robert Jones¹, Santiago Niño-Maldonado² e Itzcoatl Martinez-Sanchez³, ¹Facultad de Ciencias Naturales UAQ Av. De las Ciencias Juriquilla Querétaro. ²Facultad de Ingeniería y Ciencias UAT, Centro Universitario Cd. Victoria Tamaulipas. ³Instituto de Ecología y Alimentos UAT. Calle División del Golfo 87019 Cd. Victoria Tamaulipas

RESUMEN. Se determino la riqueza, diversidad y distribución de la superfamilia Curculionoidea en un gradiente altiitudinal en el noreste del Estado de Hidalgo, México. El transecto abarcó desde 300 a 1400 msnm con 12 sitios de muestreo en tres tipos de vegetación. Se realizaron un total de 1440 muestras con red de golpeo. Se colectaron un total de 2539 individuos pertenecientes a 94 especies. La riqueza de especies por sito fue mayor en 400, 500 y 1400 msnm, con 35, 30 y 28 especies. La vegetación tropical secundaria fue la más rica con 53 especies y un índice de diversidad Shannon de 2.99, la Selva Mediana (600 a 1100 msnm) registra 52 especies con un índice de diversidad Shannon de 2.99. El Bosque Mesófilo tuvo 43 especies y un índice de diversidad Shannon de 0.67. La riqueza y diversidad de Curculionoidea decrece cuando aumenta el gradiente altitudinal, concentrándose la mayor diversidad en la Selva Mediana.

Palabras clave: Curculionoidea, riqueza, diversidad, gradiente altitudinal.

ABSTRAC. Determines the richness, diversity and distribution of the superfamily Curculionoidea altiitudinal a gradient in the northeastern state of Hidalgo, Mexico. The transect spanned from 300 to 1400 m with 12 sampling sites in three vegetation types. A total of 1440 samples. They collected a total of 2539 individuals belonging to 94 species. The species richness per site was higher at 400, 500 and 1400 m, with 35, 30 and 28 species. The vegetation secundaria was the richest with 53 species and Shannon diversity index of 2.99, the Forest Medium (600 to 1100 m) recorded 52 species with a Shannon diversity index of 2.99. The cloud forest had 43 species and Shannon diversity index of 0.67. The richness and diversity of Curculionoidea decreases with increasing elevation gradient, concentrating the greatest diversity in the Jungle Medium.

Key words: Curculionoidea, richness, diversity, altitudinal gradient.

Introducción México, por su posición geográfica y gran diversidad de flora y fauna, es uno de los 12 países categorizados como megadiversos y en conjunto albergan entre el 60 y 70% de la biodiversidad del planeta (Mittermeier y Goettsch, 1992). Parte de esa gran diversidad se debe a que existen un gran número de provincias bóticas basadas en plantas, mamíferos y reptiles (Ruiz- Jiménez 2004). Una de las provincias más interesantes en términos de la mezcla de elementos neárcticos y neotrópicales, y por un alto nivel de endemismo es la provincia Sierra Madre Oriental (SMO). Dentro de la gran gama de flora y fauna que se encuentra en la SMO, se encuentra asociados los escarabajos de la Superfamilia Curculionoidea (Coleópteros) que han sido poco estudiados. Esos son conocidos como gorgojos y/o picudos es uno de los grupos taxonómicos de gran importancia en términos de diversidad así como de importancia económica. Agrupa cerca de 57,000 especies descritas en 6000 géneros (O´Brien y Wibmer, 1978, Tompson, 1992) por lo tanto posiblemente es el grupo con mayor número de especies conocidas en el planeta. Para México, el estudio de Curculionidos está en una etapa de iniciación y se calcula que el 50% de los picudos mexicanos aun esta por describirse (Anderson y O Brien, 1996). Además, de estas limitaciones sistemáticas, en general la colecta de Curculionidos en México ha sido esporádica y localizada, y la selección de los sitios de colecta generalmente se determinó conforme al tiempo disponible y la cercanía con vías de comunicación. (Anderson y O´Brien 1996). Por tal motivo es necesario e importante hacer estudios de Curculionoidea en sitios

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específicos, con tiempos y metodologías establecidas para generar datos confiables de la riqueza, abundancia, diversidad y biogeografía de ese grupo hiper diverso.

Materiales y Método Se estableció el transecto altitudinal y se seleccionaron 12 sitios de muestro con una distancia entre ellos de 100 metros iniciando, en los 300 msnm y finalizando en los 1400 msnm. La metodología de colecta de ejemplares se basó en Rojas 1964 y Niño 1996. En donde la unidad de muestreo fue de 20 redazos con una red entomológica de golpeo. Sobre vegetación herbácea y arbustiva. Se tomaron un total de 1440 muestras en un año de colecta, en cada mes se realizaron 10 muestras por sitio para obtener 120 por mes. En el laboratorio se llevo a cabo la metodología empleada por Niño (1996).

Resultados Se realizaron un total de 1,440 muestras en un año de colecta en un transecto altitudinal con 12 sitios de muestreo abarcando tres tipos de vegetación (Vegetación Tropical Secundaria, Selva Mediana y Bosque Mesófilo de Montaña). Se colecto un total de 2,539 individuos distribuidos en 94 especies. Los géneros con más riqueza de especies fueron Anthonomus y Conotrachelus con 13 y 12 especies respectivamente; Coelocephalapion praeditum fue la más abundante con un 55% en todo el año. Los sitios más ricos fueron Puente Chiatipán ubicado a los 400 msnm con 35 especies y un índice de diversidad Shannon de 2.99, Camino Real a Chiatipán a los 500 msnm con 30 especies y un el índice de diversidad Shannon de 2.99 y a los 1200 msnm Pexmatepétl con 27 especies y 0.79 de diversidad Shannon; este último presenta un índice de diversidad muy bajo ya que aquí se concentro Coelocephalapion praeditum que tuvo un total de 1756 individuos. Sin embargo cuando se realiza el análisis sin esta especie el índice de diversidad Shannon incrementa a un 2.58 haciendo que la diversidad tenga una uniformidad en el transecto altitudinal. (Fig. 1).

Especies Simpson_1-D Shannon_H

40 3.5 Índices 35 3

30 2.5

25 dediversidad 2 20 1.5 15 10 1

Riqueza de especiesdeRiqueza 5 0.5

0 0 300 400 500 600 700 800 900 1000 1100 1200 1300 1400 msnm msnm msnm msnm msnm msnm msnm msnm msnm msnm msnm msnm Sitios de Colecta

Figura 1. Muestra la riqueza de especies por sitio de colecta asi como los índices de diversidad en donde el sitio 400, 500 y 1200 msnm son los mas ricos y mas diversos.

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La vegetación tropical secundaria ubicada entre los 300 y 500 msnm fue la más rica en especies con 52 y un índices de diversidad Shannon de 3.081 seguida de la Selva Mediana (600 a los 1100 msnm) con 51 especies y 3.13 de diversidad Shannon y por último el Bosque Mesófilo de Montaña con que va desde los 1200 a los 1400 msnm con un índice de diversidad de 2.59 y un total de 41 especies. Los factores ambientales son un componente importante en la diversidad de insectos sobre todo en Curculionoidea; los meses más ricos fuero Mayo Junio y Julio con 33, 30 y 27 especies y con índices de diversidad Shannon de 2.62, 2.85 y 2.75 respectivamente y con temperaturas entre los 23° C y 26° C así como precipitaciones que oscilaron entre los 100 mm³ y 128 mm³. Sin embargo el mes de Octubre con 27 especies tiene un índice de diversidad Shannon de 2.98 es decir este mas es más diverso que los anteriores. La riqueza y diversidad de Curculionoidea vario entre el transecto altitudinal y los tipos de vegetación. La Vegetación tropical secundaria y la Selva Mediana no son significativamente diferentes. Sin embargo el Bosque Mesófilo de Montaña si es significativamente diferente a los anteriores; para estas significancias se utilizo la prueba de t según métodos de Magurran (2004) (Cuadro 1).

Cuadro 1. Muestra la comparación entre los tipos de Vegetación, asi como las diferencias en la diversidad en el gradiente altitudinal. ÍNDICE DE DIVERSIDAD RIQUEZA (NÚMERO NÚMERO DE ESPECIES) INDIVIDUALS SIMPSON_1-D SHANNON_H* VEGETACIÓN TROPICAL SECUNDARIA (300- 500 MSNM) 52 335 0.921 A 3.08 A SELVA MEDIANA (600-1100 MSNM) 51 250 0.926 A 3.13 A BOSQUE MESÓFILO (1200-1400 MSNM) 41 198 0.827 B 2.59 B

Discusión La riqueza y diversidad de especies fue mayor en los sitios ubicados a los 400, 500 pertenecientes a la vegetación tropical secundaria y 1200 msnm establecido en el Bosque Mesófilo de Montaña este ultimo tuvo un índice de diversidad Shannon de 0.79 ya que ahí domino la especies Coelocephalapion praeditum. Sin embargo a realizar los análisis de diversidad sin esta especie el índice incrementa a un 2.58. En general la diversidad tuvo una uniformidad en la parte media del transecto altitudinal (700 y 1100 msnm) por lo cual se puede afirmar que a mayor altura en el transecto menor es la riqueza y diversidad de Curculionoidea. La vegetación tropical secundarial y la Selva Mediana fueron los más ricos (52y 51); sin embargo la Selva Mediana es la más diversa con un índice de diversidad Shannonn de (3.13) esto probablemente porque exista mayor diversidad de plantas hospederas. Las variables ambientales influyen en la riqueza y diversidad; sin embargo se noto que los, meses de Agosto y Septiembre con 22 especies tuvieron los mismos rangos de temperatura que los meses más ricos esto probablemente al ciclo de vida de los picudos.

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Literatura Citada Mittermeier, R. y C. Goettsch. 1992. La importancia de la diversidad biológica de México. En: Sarukhán, J. y R. Dirzo (comps.). México ante los retos de la biodiversidad. CONABIO. México. Niño, M. S.1996. Abundancia y diversidad de Chrysomelidae (Coleoptera) en el Bosque mesófilo de la Reserva “El Cielo”, Tamaulipas, México. Tesis de Maestría. Instituto Tecnológico y Estudios Superiores de Monterrey. Monterrey N. L., México.111 p. Jones. R.W Niño, M. S. y O´Brien. 2005. Coleóptera: Curculionidae. (Historia Natural de la Reserva de la Biosfera el Cielo, Tamaulipas, México). (Eds). Ruiz-Jiménez C. A., Alcantar O. y Luna I.. Limites en Biodiversidad de la Sierra Madre Oriental Anderson R. S. y O´Brien C. W 1996 Curculuinoidea (Coleóptera) en Lorente Busquets J. E. García Altrete A. González Soriano E. Biodiversidad Taxonómica y Biogeografíca de Artrópodos de México Hacia una síntesis de su conocimiento Universidad Nacional Autónoma de México, instituto de Biología , México, D.F. O´brien y Wibmer. 1978. Numbers of genera and species of curculionidae (Coleoptera). Ent. News. Vol. 89. Magurran, A. E. 2004. Measuring biological diversity. 256 pp. Blackwell Pub., New York.

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INSECTOS ACUÁTICOS Y LA CALIDAD DEL AGUA DE LA CUENCA ALTA DEL RÍO BLANCO, VERACRUZ

Martín López-Hernández1, María Guadalupe Ramos-Espinosa2 y Manuel Guzmán-Arroyo3. 1Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM, A.P. 70-305, México D.F. 04510. 2Departamento de Producción Agrícola y Animal, UAM-X, México, D.F. 04960. 3Instituto de Limnología, U. de G. Ajijic, Jalisco. [email protected]

RESUMEN. La relativa poca movilidad de insectos acuáticos, alta tasa reproductiva y sensibilidad a amplia gama de contaminantes, así como los cambios en su composición y abundancia permite usarlos como biondicadores de contaminación acuática. Se compararon 4 sitios en la cuenca alta del río, misma que ha sido contaminada por decenas de años por las industrias cervecera y azucarera, así como por desechos urbanos no tratados. Los organismos fueron colectados con red de cuchara en el mes de septiembre del año 2011. Los datos se complementaron con datos fisicoquímicos del agua. Se colectaron 92 organismos, la Clase Insecta fue la dominante con 12 Familias y 13 Géneros, la mayoría considerados como facultativos y tolerantes a la contaminación de agua. Tanto el índice biótico BMPW como el índice de calidad de agua (ICA) mostraron que el agua es de mala calidad y está contaminada.

Palabras clave: insectos acuáticos, bioindicadores, contaminación, Río Blanco.

ABSTRACT. The relatively low mobility of aquatic insects, high reproductive rate and sensitivity to wide range of pollutants, and changes in composition and abundance can use as bioindicators of water pollution. 4 sites were compared in the upper basin of the river, it has been contaminated for decades by the brewing and sugar industries, as well as untreated urban waste. The organisms were collected with scoop net in the month of September 2011. The data were supplemented with water chemical data. 92 organisms were collected, the Class Insecta was dominant with 12 families and 13 genera, most considered facultatives and tolerants to water pollution. Both BMPW biotic index and the index of water quality (ICA) showed that water is of poor quality and contaminated.

Keywords: aquatic insects, bioindicators, pollution, River Blanco.

Introducción El crecimiento urbano en las cuencas de los ríos en países en desarrollo, la poca vigilancia de vertimientos ilegales y la baja evaluación de los impactos generados por los desechos, se refleja en el persistente deterioro de la calidad del agua y de las comunidades dulceacuícolas. En los últimos años se ha incrementado a nivel mundial el uso de macroinvertebrados, y de estos, se utilizan mucho los insectos acuáticos como indicadores del deterioro de la calidad del agua debido a atributos como su amplia distribución en los ríos, fácil colecta, alta riqueza de especies con amplio espectro de respuestas a los cambios del medio acuático, forma de vida relativamente sedentaria y por lo mismo representan las condiciones ambientales en tiempo real así como en períodos de tiempo más largos; tienen sensibilidad diferencial a una variedad de contaminantes con una consecuente respuesta gradual al amplio espectro de tensión o estrés, finalmente su estudio y monitoreo tienen menor costo en comparación con métodos de análisis físicos y químicos (Camargo et al., 2004; Kasangaki et al., 2006; Arimoro y Muller, 2010; Fouche y Vlok, 2010; Odume y Muller, 2011). A diferencia de los países de zonas templadas de Europa y Norteamérica donde hay programas establecidos, en general, los países neotropicales, con alta diversidad de especies, hay poca información publicada respecto al inventario de especies así como su ecología y condiciones ambientales, por lo que con excepción de países como Costa Rica y Colombia, aún no se ha desarrollado algún programa de biomonitoreo estandarizado (Roldan, 2003). El río Blanco en el estado de Veracruz, está ubicado en zona montañosa, tiene pendiente pronunciada, cauce caudaloso y de fuerte velocidad de corriente, ha sido objeto de construcción

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de diferentes obras hidráulicas para la generación de energía eléctrica; su área de captación es aproximadamente 3,130 a 3,800 km2 y provee un volumen de escurrimiento de 2,850 millones de m3. (CONAGUA, 2011). La zona de estudio, conocida como “El Cuajilote” se encuentra a 00 metros de altitud sobre el nivel del mar. Pertenece al Municipio de Cuitláhuac y cuenta con alrededor de 228 habitantes. La mayor parte de la vegetación es secundaria con dominancia de cultivos de limón, maíz y caña de azúcar en los márgenes del cauce principal. Sobre el cauce del río se vierten desechos de la industria cervecera de la ciudad de Orizaba así como desechos urbanos de la ciudad de Córdoba y los de la cosecha y refinación de azúcar en varios municipios cercanos al río como el caso de Cuitláhuac. El objetivo del presente estudio fue evaluar la calidad de agua de la cuenca alta del río utilizando a los insectos como bioindicadores, en paralelo con evaluaciones físicas y químicas.

Materiales y Método El estudio se realizó en septiembre de 2011. En general está basado en las metodologías de la Water Volunteers Association (WVA), cálculo de un índice biológico: Biological Monitoring Working Party (BMWP), así como un índice de calidad del agua modificado (ICA mod.) a partir de 7 variables fisicoquímicas (López et al., 2007). Con el fin de asegurar no repetir las condiciones ambientales y de comunidades macrobentónicas del cauce principal, el muestreo se inició en la parte baja de esta zona del río y terminó en la parte alta, en total se muestrearon 4 sitios (Fig. 1).

RÍO ZAPOTE

S 2

S 3 S1 1 S4 RÍO BLANCO

S1: 18 ´0 . ”N; 96 99´19.08”O; S2: 18 ´0. ”N; 96 ¨0´1 . ”O; S : 18 ´ .19”N; 96 2´ 6.01”O; S : 18 ´ 0. ”N; 96 ´ 2.6 ”O

Figura 1. Ubicación de sitios de trabajo, río Blanco, en su paso por “El Cuajilote”, Municipio de Cuitláhuac, Veracruz.

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In situ se efectuaron mediciones hidrológicas (ancho, profundidad media, velocidad de corriente y transparencia); con un equipo portátil de multisensores YSI 556 MPS, calibrado en campo se midieron: Temperatura del agua, pH, Salinidad, Conductividad eléctrica, Sólidos totales disueltos y Oxígeno disuelto. Se colectaron organismos macroinvertebrados (2–40 mm longitud) en la zona central y orillas del río, sumergiendo una red de cuchara de 60 cm de largo por 30 cm de ancho, con luz de malla de 1.5 mm; se colocó la red a contracorriente y frente a la misma se removió el fondo para liberar a los organismos adheridos al fondo y a las rocas; el material colectado se introdujo en frascos con alcohol etílico al 70% como preservador, para su posterior identificación y cuantificación taxonómica a nivel Familia (Wetzel y Likens, 1991; Hauer y Lamberti, 1996; Pfeifer et al., 2007). De cada sitio se colectaron 500 ml de agua; de cada muestra se filtraron 150 ml con una membrana Millipore 0.60 µM de abertura de poro y 47 cm de diámetro para nutrientes. En laboratorio se determinaron (Fosfatos (P-PO4), Nitratos (N-NO3) y Amonio (N-NH3) (APHA, 1995); otros 150 ml sin filtrar se usaron para evaluar turbidez con un Turbidímetro Hach modelo 2100P. Con los organismos colectados se calculó el índice biótico BMWW; este índice se emplea para definir los diferentes grados de calidad del agua basado en la identificación de los organismos a nivel Familia y de los valores por sensibilidad a la contaminación de cada Familia que va de 1 a 10 de acuerdo a si son Tolerantes o Facultativos (Guetti, 1986, Mafia, 2005). Para evaluar la calidad del agua del río, se calculó el Índice de Calidad del Agua (ICAmod) considerando: Oxígeno disuelto, pH, Conductividad eléctrica, Sólidos totales disueltos, Fosfatos, Nitratos y Amonio (López et al 2007). Este (ICA) fue desarrollado inicialmente para proporcionar un método estandarizado para comparar la calidad del agua de diferentes sistemas acuáticos (Cude, 2001).

Resultados y Discusión Hidrología. La cuenca alta del río se caracterizó por presentar homogeneidad hidrológica respecto a flujo turbulento en la mayor parte estudiada, en la intersección con el río Zapote se presentan algunas fosas de 2 a 3 m de profundidad y donde el flujo era laminar; el sustrato o lecho es rocoso tanto dentro como fuera de la corriente con un sombreado arbóreo > 70 %. La parte alta del cauce, S4 registró los menores valores de los parámetros hidrológicos. Los 4 sitios muestreados se encuentran en zona de rápidos, con mayor erosión en su margen izquierda; en su márgenes hay cultivos de limón y caña; el color del agua generalmente fue café y turbia en la parte alta y café oscuro en la parte baja en esta zona del río, la transparencia del agua tuvo pocos cambios, 0.48-0.63 m (Cuadro 1).

Cuadro 1. Hidrología de los 4 sitios muestreados

SITIOS S1 S2 S3 S4 Ancho (m) 50.00 58.00 20.00 24.00 Prof. Media (m) 1.40 1.10 1.50 0.40 Vel. Corr. S. (m/s) 0.65 0.70 0.40 0.46 Transparencia (m) 0.63 0.48 0.52 0.53

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Fisicoquímica del agua. Basados en el % del Coeficiente de Variación, en general los parámetros estudiados se mantuvieron constantes, la variación se considera alta cuando es ˃ 0 ; sólo el nutrimento ortofosfato (P-PO4) tuvo fuerte variación con 49.44% y sus valores sobrepasaron la concentración de 1 mg/L en los sitios 2 y 4 (1.53 mg/L) y (1.56 mg/L) respectivamente, quizá debido a los escurrimientos de tierras cultivadas en sus riberas y el aporte de desechos urbanos, tomando en consideración la presencia de espuma en el río Zapote. Hay presencia de material orgánico en el agua, la cual aún en condiciones de lluvia registró un color café oscuro, sin sedimento, con alta transparencia pero olor putrefacto; lo anterior podría relacionarse con la fuerte actividad cañera. No obstante el flujo turbulento y el sombrado ripario promueven que el río en esta zona tenga homogeneidad fisicoquímica, en tanto que la disminución de amonio podría ser considerada como producto del proceso de autodepuración, promovidos por las condiciones físicas, hidrológicas y el suficiente oxígeno disuelto. (Cuadro 2).

Cuadro 2. Valores fisicoquímicos e ICA en los sitos estudiados del río Blanco. En negritas y subrayado, valores significativos Temp. Cond. STD Sal. O.D. Transp. Turbidez pH N-NO3 P-PO4 N-NH3 ICA °C mS/cm g/L mg/L (m) NTU mg/L mg/L mg/L S1 20.86 0.65 0.47 0.34 6.90 0.63 10.00 7.20 0.72 0.53 0.56 55.5

S2 21.37 0.59 0.41 0.31 7.17 0.48 12.00 7.20 0.43 1.53 0.36 46.3

S3 21.04 0.59 0.42 0.34 7.14 0.52 11.00 7.20 0.74 0.72 0.32 46.2

S4 21.23 0.59 0.41 0.31 7.87 0.50 12.00 7.40 0.61 1.56 0.36 46.6

Prom. 21.13 0.60 0.43 0.33 7.27 0.53 7.25 0.63 1.09 0.40

D. St. 0.22 0.03 0.03 0.02 0.42 0.07 0.10 0.14 0.54 0.11

CV % 1.05 5.13 6.09 5.33 5.75 12.59 1.38 22.72 49.44 26.74

Temp.= Temperatura del agua; Cond.= Conductividad eléctrica; STD= Sólidos Totales Disueltos; Sal.= Salinidad; O.D.= Oxígeno Disuelto; Transp= Transparencia del agua; N-NO3= Nitratos; P-PO4= Ortofosfatos; N-NH3= Amonio; ICA=Índice de Calidad del Agua

Calidad del agua. Aplicando el ICA, mismo que considera parámetros fisicoquímicos, el río presentó valores que van de 46.2 a 46.6 en tres de los sitios muestreados, lo que los coloca como agua de mala calidad, en tanto que el S1 se mantiene en el límite de mediana o regular calidad de agua, pero en todos los caso el grado de contaminación es muy alto (Cuadros 2 y 3).

Cuadro 3. Rango para evaluar calidad y grado de contaminación del agua (USM, 1995). ICA Rango Calidad Rango ICA Grado de Contaminación 90-100 Excelente 81-100 Limpio 70-90 Buena 60-80 Ligeramente contaminado 50-70 Mediana, Regular 0-59 Muy contaminado 25-50 Mala 0-25 Muy Mala

Insectos y calidad del agua. Se colectaron 92 macroinvertebrados agrupados en 14 géneros; la Clase Insecta fue la dominante con 6 Ordenes, 12 Familias y 13 Géneros, la mayoría son considerados como organismos facultativos y tolerantes a la contaminación del agua.

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Los organismos presentaron heterogeneidad en su composición y abundancia en las localidades monitoreadas (Cuadro 4). Los sitios con mayor número de microhábitats (sustrato rocoso, grava, hojarasca, troncos), con flujo turbulento y mayores concentraciones de Oxígeno disuelto, presentaron mayor diversidad en el número de Ordenes y Familias y por ende de Géneros, como el sitio S2, y donde el Índice biológico de la BMWP fue el de mayor valor con 55, siguiendo los sitos S4 y S1 con valores de 39 y 38 respectivamente; en el sito S3 no se encontraron organismos, porque el sustrato dominante eran grandes rocas, mayor profundidad y con menos microhábitats. La mayor riqueza en géneros se obtuvo en el sitio S2.

Cuadro 4. Lista general de las Clases Insecta e Hirudinea, grado de sensibilidad y abundancia por Familia y Género; Indice biológico BMWP y su calificación de calidad del agua Clase Insecta BMWP Orden Plecoptera Género S1 S2 S3 S4 Familia Perlolidae 10 Isoperla 1 6 -- -- Orden Trichoptera Familia Hydropsichidae 5 Hydropsiche 2 5 -- 1 Orden Ephemeroptera Familia Batidae 5 Baetis 6 8 -- 7 Familia Caenidae 4 Caenis 2 2 -- 3 Familia Heptageniidae 10 Heptagenia -- 4 -- 1 Familia Leptophlebiidae 9 Leptophlebia ------1 Familia Tricorythidae 5 Tricorythodes ------1 Orden Megaloptera Familia Corydalidae 6 Corydalus 1 1 -- 1 Orden Odonata Familia Gomphidae 7 Erpetogomphus 1 ------Orden Diptera Familia Chironomidae 2 Pentaneura -- 1 -- 2 Familia Empidadae 1 No determinado -- 7 Familia Simulidae 1 Simulium -- 7 -- 7 Clase Hirudinea Orden Rhybchobdellida Familia Glossiphoniidae Helobdella 11 4 -- 2 Calificación BNWP 38 59 0 39

Cuadro 5. Evaluación del BMWP para calidad de agua y grado de contaminación (Mafia, 2005). 61- 100. Aguas de calidad regular, autrofía , contaminación moderada 36-60 Aguas de mala calidad, contaminadas 16-35 Aguas de mala calidad, muy contaminadas < 35 Aguas de muy mala calidad, extremadamente contaminadas

Literatura Citada APHA-AWWA-WPCF. 1995. Standard methods for the examination of water and wastewater. 19th edition. American Public Health Association, Washington, D.C., pp. 1-42 a 1-44, 4- 145 a 4-168, 4-187 a 4-191, 5-12 a 5-18.

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Arimoro, F.O., Muller, W.J., 2010. Mayfly (Insecta, Ephemeroptera) community structure as an indicator of the ecological status of a stream in the Niger Delta area of Nigeria. Environ. Monit. Assess. 166,581-594 CONAGUA. 2011. Estadísticas del agua en México. Comisión Nacional del Agua. México. 132 pp. Cude, C. 2001. Oregon Water Quality Index: A Tool for Evaluating Water Quality Management Effectiveness. Journal of the American Water Resources Association 37(1): 125-137. Fouche. P.S.O., Vlok, W., 2010. Walter quality impacts on instream biota of the Shingwedzi River, South Arica. Afr.J. Aquat. Sci. 35 (1),1-11. Guetti, P.F., 1986. I macroinvertebrati nell¨analisi di qualita dei corsi dei dáqua. En: Toman, M.J. y F. Steinman (eds). Biological assessment of Stream Water Quality (Theory, Applicatiion and Comparison of methods) 1995. University of Ljubljana. TEMPUS_jep 4724. 145 pp Hauer, F.R. and Lamberti,G.A. 1996. Methods in Stream Ecology. Academic Press. 674 pp. Kasangaki, A., Babaasa, D.,Efitre,J., McNeílage,A., Bitariho, R., 2006. Lnks between anthropogenic perturbations and benthic macroinvertebrate assemblages in Afromontane forest streams in Uganda. Hydrobiología 563.231-245. López-Hernández, M, Ramos- Espinosa, M.G. y Carranza- Fraser, J. 2007. Análisis multimétrico para evaluar contaminación en el río Lerma y lago de Chapala, México. Hidrobiológica 17: 17-30. Mafia, M. (2005). Guía para evaluaciones ecológicas rápidas con indicadores biológicos en ríos de tamaño mediano, Talamanco-Costa Rica. 86 pp. Odume O.N. and Muller W.J. 2011. Diversity and structure of Chironomidae communities in relation to water quality differences in the Swartkops River. Physics and Chemistry of the Earth.36: 929-938. Pfeifer, J., Kosnicki, E., Bilger, M., Marshall, B. and Davies, Mi. 2007. Taxonomic Aids for Mid-Atlantic Benthic Macroinvertebrates. USEPA, EPA-260-R-08-014. November 2008. 185 pp. Roldán, G.,2003. Bioindicación de la calidad del agua en Colombia: Propuesta para el uso del método BMWP/Col. In: Stein et al, 2008. Ecological Engineering. 34: 267-275 USM, 1995, Juru River Basin Rehabilitation, part II - technical report watermonitoring.uwex.edu/wav/monitoring/biotic.html. noviembre 2009. Wetzel, R. G. y Likens, G.E., 1991. Limnological Analyses. Springer-Verlag,New York. 391 pp.www.sainjauijuro.com.pdf/water%quality. Octubre 2009.

400

VOLÁTILES DE PAPAYA (Carica papaya L.) INVOLUCRADOS EN LA ATRACCIÓN DE Toxotrypana curvicauda GERSTAECKER (DIPTERA: TEPHRITIDAE)

Paola Rossy García-Sosa, René Arzuffi-Barrera y Norma Reyna Robledo-Quintos. Centro de Desarrollo de Productos Bióticos. Instituto Politécnico Nacional. Carretera Yautepec-Jojutla, Km. 6, calle CEPROBI No. 8, Col. San Isidro, Yautepec, 62731 Morelos, [email protected], [email protected] y [email protected]

RESUMEN. Extractos de volátiles de frutos de papaya inmaduros (Carica papaya L.) fueron obtenidos por aeración dinámica (super Q) e identificados mediante CG-EM. Posteriormente se estudio el comportamiento pre-aterrizaje y de arribo a la fuente de olor de hembras vírgenes (4-6 días de edad) provocado por los extractos mediante bioensayos en túnel de viento. En el extracto hexánico se identificaron 10 compuestos: un aldehído (nonanal), dos heterocompuestos (fenilacetonitrilo e isotiocianato de bencilo), seis hidrocarburos (tetradecano, pentadecano, hexadecano, heptadecano, octacosano y hexatriacontano) y un terpeno (β- sesquifelandreno). En el extracto de diclorometano se encontraron cinco compuestos: dos terpenos (α-pineno y limoneno), dos heterocompuestos (fenilacetonitrilo e isotiocianato de bencilo) y un hidrocarburo (pentadecano). Mientras que, en el extracto metanólico se identificaron dos heterocompuestos: fenilacetonitrilo e isotiocianato de bencilo. En los bioensayos se observó que el extracto de hexano provocó mayor atracción y arribo a la fuente de olor (20%), en comparación con los demás extractos evaluados.

Palabras clave: Toxotrypana curvicauda, extractos de papaya, super Q, atracción.

ABSTRACT. Volatile extracts of unripe papaya fruit (Carica papaya L.) were obtained by aerationdynamics (super Q) and identified by GC-MS. . Subsequently, the study pre-landing behavior of virgin females (4-6 days old) caused by the extracts using wind tunnel bioassays. The hexane extract was identified 10 compounds: an aldehyde (nonanal), two hetero compounds (phenylacetonitrile and benzyl isothiocyanate), six hydrocarbons (tetradecane, pentadecane, hexadecane, heptadecane, and hexatriacontano octacosano) and a terpene (β-sesquifelandreno). The dichloromethane extract five compounds were found: two terpenes (α-pinene and limonene), two hetero compounds (phenylacetonitrile and benzyl isothiocyanate) and a hydrocarbon (pentadecane). While in the methanol extract were only identified two hetero compounds: phenylacetonitrile and benzylisothiocyanate. In the bioassays, we observed that the hexane extract caused greater atraction and arrival to the odor source (20%) compared to the other extracts tested.

Key words: Toxotrypana curvicauda, papaya extracts, Super Q, attraction.

Introducción Toxotrypana curvicauda es considerada una plaga importante de la papaya (Aluja et al., 1997). Debido al impacto económico que genera T. curvicauda se han realizado estudios sobre su biología, así como sobre el comportamiento de búsqueda de hospedero para mejorar o generar métodos de posible manejo que no sean contaminantes al ambiente ni tóxicos al humano. Por esta razón, se han propuesto otras alternativas de manejo basadas en el uso de compuestos que modifican el comportamiento de estos insectos (Castrejón et al., 2004; Aluja et al., 1997, Heath et al., 1996). Los volátiles emitidos por las plantas son un grupo importante de modificadores del comportamiento y pueden actuar como estímulos atrayentes de sitios de alimento u oviposición en insectos fitófagos (Holopainen, 2004). Robledo-Quintos (2004) identificó 15 compuestos de volátiles de papaya en dos estados de madurez, entre los cuales se encuentran tres aldehídos (nonanal, decanal y bezandehído), un alcohol (2 etil, 1 hexanol), un ester (n-propil-benzoato), seis hidrocarburos (tetradecano, pentadecano, hexadecano, heptadecano, octadecano y nonadecano), dos heterocompuestos (fenilacetonitrilo e isotiocianatos de bencilo) y un terpeno (β-sesquifelandreno). En ese trabajo sólo se evaluó la respuesta de atracción en olfatómetro de una mezcla de hexadecano, heptadecano y octadecano. Particularmente, se ha reportado que las hembras de T. curvicauda presentan una serie de comportamientos guiados por estímulos químicos provenientes del fruto hospedero (Robledo-Quintos, 2004). Sin embargo, no se han

401

identificado los compuestos responsables de la atracción, de los comportamientos de pre- aterrizaje y arribo a la fuente de olor. Debido a esto, se estudió el papel de compuestos volátiles emitidos por frutos inmaduros de papaya en tres extractos (hexano, diclorometano y metanol) sobre la respuesta de atracción de T. curvicauda en bioensayos de túnel de viento.

Materiales y Método Las larvas de T. curvicauda se obtuvieron de frutos de papaya picados provenientes de una pequeña plantación en las instalaciones de CeProBi, IPN, Yautepec, Morelos. Las larvas se dispusieron en contenedores con tierra estéril para la pupación. Una vez emergidos los adultos se separaron por sexo y se les proporcionó agua azucarada (2%) como alimento. Para la obtención e identificación de extractos de frutos de papaya (Carica papaya L.) se colocaron 500 g de frutos de papaya (inmaduros, 10-12 cm ) en un tubo colector de vidrio (30 cm longitud x 15 cm de diámetro interior) el cual estaba en un extremo conectado a un filtro de carbón activado (limpia el aire) y en el otro una pipeta Pasteur con filtro de material adsorbente super Q. Se hizo pasar una corriente de aire a través del sistema mediante una bomba de vacío (flujo 1.2 L / min) de 12-16 hs (periodo de mayor actividad de esta mosca en relación con el hospedero) y los compuestos capturados se extrajeron con hexano, diclorometano y metanol (1000 µL). Posteriormente, se realizó una reconcentración de los extractos con corriente de nitrógeno hasta llevar el extracto a un volumen final de 300 µL. Por último, los extractos fueron analizados en CG-EM para su identificación (modificado de Robledo-Quintos, 2004) y se usaron en los bioensayos de túnel de viento. Para la realización de los bioensayos se utilizó un túnel de viento de plexiglass transparente (120x30x30) (Robacker, 1999). Con un flujo de aire de 0.22 m / s. El túnel se iluminó en la parte superior con cuatro lámparas fluorescentes que proporcionaron una iluminación de 1850 luxes. En cada bioensayo, durante 5 minutos se expusieron hembras vírgenes maduras (4-6 días de edad) (N=20) a cada uno de los estímulos y se midió la duración y frecuencia de los patrones de comportamiento de preaterrizaje presentados (despegue, vuelo corto 1/3 de túnel, vuelo medio ½ de túnel, vuelo largo 3/3 de túnel) y arribo a la fuente. Los datos de los patrones de comportamiento fueron analizados con Chi cuadrada y los tiempos de arribo a la fuente con Kruskal-Wallis.

Resultados y discusión. En el extracto hexánico se identificaron 10 compuestos: un aldehído (nonanal), dos heterocompuestos (fenilacetonitrilo e isotiocianato de bencilo), seis hidrocarburos (tetradecano, pentadecano, hexadecano, heptadecano, octacosano y hexatriacontano) y un terpeno (β- sesquifelandreno). Siete compuestos identificados en este trabajo fueron reportados anteriormente en frutos de papaya inmadura: nonanal, fenilacetonitrilo, tetradecano, pentadecano, β- sesquifelandreno, hexadecano y heptadecano (Robledo-Quintos y Arzuffi, 2004). En el extracto diclorometánico se encontraron cinco compuestos: dos terpenos (α-pineno y limoneno), 2 heterocompuestos (fenilacetonitrilo e isotiocianato de bencilo) y un hidrocarburo (pentadecano). Mientras que, en el extracto metanólico se identificaron dos heterocompuestos: fenilacetonitrilo e isotiocianato de bencilo (Cuadro 1). En los bioensayos en túnel se observó que, el extracto hexánico provocó el 30% de atracción de la mosca hacia la fuente de olor y sólo el 20% arribó a la fuente (latencia de

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277.6+12.9 s). Algunos de los compuestos que pueden ser responsables del arribo a la fuente son: nonadecano, tetradecano, β-sesquifelandreno, hexadecano, heptadecano, octacosano y hexatriacontano, ya que son compuestos contenidos solamente en este extracto. Dos de estos compuestos (hexadecano y heptadecano) fueron probados anteriormente en una mezcla (hexano 2.5 µg, heptadecano 10 µg y octadecano 5 µg / en hexano) en estudios en olfatómetro con una preferencia mayor (0.74) altamente significativa (G= 25.1, P< 0.001), respecto al control (hexano) (0.26) (Robledo-Quintos, 2004).Con el extracto diclorometánico el 25% de las moscas presentaron vuelo largo (aproximación a la fuente) y esto puede ser atribuido a los dos compuestos extraídos con este solvente pero que no se encuentran en ningún otro extracto (α- pineno y linalol). Respecto al extracto metanólico, las moscas evaluadas realizaron vuelo largo (25 y 15 % respectivamente); sin embargo, ninguna aterrizó sobre la fuente de olor (Cuadro 2). No se ha reportado el uso de extractos como atrayentes de hembras vírgenes maduras (4-6 días de edad). En este trabajo se aporta la identidad de los compuestos volátiles de papaya que se encuentran involucrados en la atracción y arribo a la fuente. Respecto a las latencias de despegue promedio, en general, no se encontraron diferencias significativas (p> 0.05) entre los extractos evaluados, aunque el extracto hexánico presenta los menores valores de latencia (Fig. 1).

Cuadro 3. Compuestos identificados en extractos de frutos de papaya Peso Solventes Compuesto Formula CAS TR molecular Diclorometano Hexano Metanol C H α-pineno 10 16 136.23 80-56-8 2.54 * C H Limoneno 10 16 136.23 138-86-3 3.43 * C H O Nonanal 9 18 142.24 124-19-6 4.34 * C H N Fenilacetonitrilo 8 7 117.15 140-29-4 4.94 * * * C H NS Isotiocianato de bencilo 8 7 149.22 622-78-6 9.51 * * * C H Tetradecano 14 30 198.39 629-59-4 10.15 * C H Pentadecano 15 32 212.41 629-62-9 12.42 * * 20307- C H β-sesquifelandreno 15 24 204.2 83-9 13.05 * C H Hexadecano 16 34 226.3 544-76-3 14.66 * C H Heptadecano 17 36 240.47 629-78-7 16.84 * C H Octacosano 28 58 394.77 630-02-4 20.95 * CH (CH ) CH Hexatriacontano 3 2 34 3 506.97 630-06-8 22.15 *

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Cuadro 4. Porcentaje de los diferentes comportamientos de pre-aterrizaje y arribo a la fuente de olor mostrados por hembras a extractos de papaya Hembras 4-6 días de edad Patrones de comportamiento Extracto hexánico Extracto dicloromentánico Extracto metanólico No responde 20a 25a 20a Despegue 80a 75a 80a Vuelo corto 20a 35b 55c Vuelo medio 30b 15a 10a Vuelo largo 30b 25b 15a Arribo a la fuente 20b 0a 0a Chi cuadrada, letras distintas indican diferencias significativas, n=20, p <0.05.

120 a

100

80

a 60 a

40

Latencia del despegue (seg) Latencia del 20

0 hexánico diclorometánico metanólico Extracto Figura 1. Latencia de despegue promedio (seg) de hembras 4-6 días de edad estimuladas con los extractos en túnel de viento. Kruskal-Wallis, letras distintas indican diferencias significativas, n=20, p <0.05.

Agradecimiento A la Secretaria de Investigación y Posgrado del Instituto Politécnico Nacional por el financiamiento de los proyectos 20110760. Al Dr. Rafael Vazquez Duhalt del Instituto de Biotecnología de la Universidad Autónoma de México. Norma Robledo y René Arzuffi son becarios EDI y COFAA, IPN.

Literatura Citada Aluja, M., Jimenez, A., Piñero, J., Camino, M., Aladana, L., Valdés, M. E., Castrejon, V., Jácome, I., Dávila, A. B. y Figueroa, R. 1997. Daily activity patterns and within-field distribution of papaya fruit flies (Diptera: Tephritidae) in Morelos and Veracruz, México. Annals the Entomological Society of America. 90: 506-520

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Castrejon-Gómez, V. R., Aluja, M., Arzuffi, R. y Villa, P. 2004. Two low-cost fed attractants for capturing Toxotrypana curvicauda (Diptera: Tephritidae) in the field. Journal of Economic Entomology. 97: 310-315 Heath, R. R., Epsky, N. D., Jimenez, A., Dueben, B. D., Landolt, P. J., Meyer, W. L, Aluja, M., Rizzo, J., Camino, M., Jeronimo, F. y Baranowski. 1996. Improved pheromone-based trapping systems to monitor Toxotrypana curvicauda (Diptera: Tephritidae). Florida Entomological. 79:37-49 Holopainen, J. K. 2004. Multiple functions of inducible plant volatiles. Trends in Plant Science. 9: 529-533 Robledo-Quintos, N. 2004. Selección de hospedero en Toxotrypana curvicauda (Diptera:Tephritidae): estímulos químicos involucrados. Tesis. Universidad Autónoma del Estado de Morelos. Morelos. 82 pp Robledo-Quintos, N. y Arzuffi, R. 2004. Identificación de los compuestos volátiles de papaya y cuaguayote mediante microextracción en fase solida, cromatografía de gases y espectrometría de masas. Revista Latinoamericana de Química. 32: 30-34

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DIVERSIDAD TEMPORAL DE SUBFAMILIAS DE ICHNEUMONIDAE (HYMENOPTERA) EN LA RESERVA DE LA BIOSFERA DE RIA LAGARTOS, YUCATÁN, MEXICO

Alejandra González-Moreno1, Santiago Bordera1, Hugo Delfín-González2 y Jorge Leirana Alcocer2. 1Instituto de Investigación CIBIO, (Centro Iberoamericano de Biodiversidad). Universidad de Alicante. Apdo. Corr. 99, 03080. Alicante, España. 2Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad Autónoma de Yucatán. 97300. Mérida, Yucatán, México. [email protected].

RESUMEN. Se describe la diversidad temporal de subfamilias de himenópteros parasitoides (Hymenoptera: Ichneumonidae) de la Reserva de la Biosfera de Ría Lagartos, Yucatán, México. De junio de 2008 a agosto de 2009 fueron muestreados, los tres principales tipos de vegetación de la Reserva: matorral de duna costera, sabana y selva mediana. El muestreo se efectuó ininterrupidamente por medio de trampas Malaise abarcando las tres estaciones del año (lluvias, nortes y secas). En total fueron encontradas 18 subfamilias, las cuales estuvieron presentes la mayor parte del año, con picos fenológicos en la temporada de lluvias. Igualmente, las lluvias fueron la estación con mayor diversidad y equidad, con nueve subfamilias presentando preferencias por dicha temporada estacional, según el valor del grupo indicador. Se registraron altos valores de similitud, con un 78% de las subfamilias colectadas presentes en las tres estaciones.

Palabras Clave: estacionalidad, icneumónidos, diversidad, reserva.

ABSTRACT. Temporal Subfamily diversity is described on Ichneumonid wasps (Hymenoptera: Ichneumonidae) from the Biosphere Reserve Ría Lagartos, Yucatán, México. Three vegetation types: Coastal scrubland, savannah and tropical subhumid forest were sampled using Malaise traps during the three weather seasons (rainy, storms and dry) from June 2008 to August 2009. A total of 18 subfamilies were found, which were present during most of the year, with abundances peaks during the rainy season. The rainy season presented also the highest diversity and eveness indices, nine subfamilies showed a preference toward this season, according to the preference indicator value. High similarities were found with 78% of subfamilies present in the three seasons.

Key Words: seasonality, icneumonids, diversity, reserve.

Introducción Numerosos estudios han demostrado que la estacionalidad tiene influencia en la riqueza y abundancia de especies, por lo que es importante considerar, que para valorar la diversidad de un sitio, los estudios deben realizarse considerando diferentes periodos de tiempo (Tylianakis et al., 2005; White et al., 2006; Fraser et al., 2007, 2008). Así pues, hay que tomar en cuenta que las comunidades no son estáticas sino que están en constante cambio a través del tiempo (Krebs, 1994). Bajo estas premisas se analizó la diversidad de una familia de insectos, los Ichneumonidae, considerando aspectos de variación temporal durante un ciclo anual. Los trabajos sobre la diversidad de Ichneumonidae en sentido amplio son relativamente escasos, si se comparan con las 11.962 referencias sobre Ichneumonidae citadas en Yu et al. (2005), las cuales se refieren en una gran mayoría a estudios faunísticos y taxonómicos. En muchos trabajos se pueden encontrar datos sobre su biología, hábitats en los que se han encontrado, datos sobre la fenología de algunas especies, entre otros. Pero, comparaciones de la diversidad de icneumónidos en diferentes estaciones climatológicas son muy escasas, por lo que el objetivo del presente trabajo fue determinar los cambios de diversidad del grupo a nivel de subfamilia en un primer término, a lo largo del tiempo, considerando las tres estaciones climatológicas registradas en esta zona: lluvias, nortes y secas.

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Materiales y Método El estudio se realizó en la Reserva Especial de la Biosfera Ría Lagartos, ubicada en el extremo oriental de la franja litoral del Estado de Yucatán, México. Dentro la reserva se seleccionaron seis áreas de muestreo mayores a 2 Ha, dos con vegetación de matorral de duna costera, dos de sabana y dos con selva mediana. En cada sitio se colocaron dos trampas Malaise que estuvieron activas durante 14 meses, las 24 hrs. del día, con cortes quincenales de colecta. Para determinar cómo cambia la diversidad de las subfamilias en las diferentes estaciones del año (lluvias, nortes y secas), se describió la fenología del conjunto de subfamilias encontradas. Posteriormente se comparo la diversidad entre estaciones mediante un análisis de Bootstrap a partir de los resultados obtenidos con el índice de Simpson, con un intervalo de confianza del 95%. También se estimó la diversidad beta mediante índices cualitativos y cuantitativos de similitud (Magurran, 2004), utilizando el programa EstimateS 8.2 (Colwell, 2009). Por último, se determinó si había alguna subfamilia característica de alguna época del año, mediante el método del Valor Indicador, IndVal (Dufrene y Legendre, 1997), que combina información sobre la constancia de una subfamilia en cierta época y su abundancia en un grupo en particular, los valores del índice van de cero (sin ninguna indicación) a 100 (indicación perfecta), alcanzado este valor máximo para un taxón cuyos individuos están todos presentes en un solo grupo de muestras y si el taxón está presente en todas las muestras de ese grupo. Se usó la prueba de Monte-Carlo para probar la significancia estadística de los valores.

Resultados y Discusión Del total de 18 subfamilias encontradas en este estudio, el 89% se presentó en lluvias (16 subfamilias); en secas se encontraron 15 subfamilias, representando un 83% del total colectado y en nortes se encontraron 14 subfamilias, representando el 78% del total. Sin que se encontraran diferencias en la presencia del número de subfamilias entre las estaciones (Fig. 1).

Secas Lluvias Nortes Secas Lluvias

18

16

14

12

10

8

6

Númerosubfamilias de 4

2

0

03/06/2008 17/06/2008 01/07/2008 14/07/2008 28/07/2008 12/08/2008 28/08/2008 10/09/2008 24/09/2008 08/10/2008 22/10/2008 10/11/2008 26/11/2008 10/12/2008 23/12/2008 07/01/2009 21/01/2009 04/02/2009 18/02/2009 04/03/2009 18/03/2009 01/04/2009 15/04/2009 29/04/2009 13/05/2009 27/05/2009 10/06/2009 24/06/2009 08/07/2009 22/07/2009 Período de colecta

Figura 1. Fenología de las subfamilias presentes en los periodos muestreados.

La mayor diversidad y equidad de subfamilias se encontró en el período de lluvias, con respecto a las otras dos estaciones. Las secas tuvieron una mayor diversidad de subfamilias con

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respecto a los nortes, pero ambas estaciones presentaron la misma equidad, según los intervalos de confianza al 95% (Cuadro 1).

Cuadro 1. Diversidad de Simpson (1/D) y Equidad de Pielou (J ) de las subfamilias encontradas en las estaciones, con sus intervalos de confianza al 95%. Estación 1/D 95% 95% J’ 95% 95% inferior superior inferior superior Lluvias 5.249 4.951 5.544 0.7101 0.6985 0.7462 Nortes 4.327 4.021 4.612 0.6664 0.6467 0.7071 Secas 4.775 4.519 5.014 0.6814 0.6653 0.722

Pese a las diferencias en diversidad entre las estaciones, las subfamilias presentes en las tres épocas tuvieron altos índices de similitud (Cuadro 2), reflejando con esto un recambio temporal (Diversidad β) entre subfamilias bajo.

Cuadro 2. Índices cuantitativos y cualitativos de similitud y disimilitud de subfamilias. Período estacional Subfamilias Subfamilias Jaccard Chao- compartidas compartidas Jaccard observadas estimadas Lluvias Nortes 16 16 0.88 0.94 Lluvias Secas 15 16 0.83 0.97 Nortes Secas 14 15 0.82 0.83

El 78% de las subfamilias colectadas se presentó en lluvias nortes y secas y fueron pocas las subfamilias que se encontraron solamente en alguna de las épocas: Lycorininae fue colectada exclusivamente en lluvias; Brachycyrtinae y Nesomesochorinae se colecto en lluvias y nortes y Ctenopelmatinae sólo se encontró en lluvias y secas (Fig. 2).

Lluvias Nortes

2 1 0

14

1 0

0

Secas

Figura 2. Solapamiento de subfamilias entre las diferentes estaciones.

Estos valores de similitud altos fueron corroborados por el análisis no paramétrico ANOSIM con valores estadísticamente significativos (P < 0.05) para las comparaciones, con excepción de la comparación nortes y secas que no fue significativa (Cuadro 3).

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Cuadro 3. Matriz de similitud entre los periodos estacionales y las subfamilias. La submatriz superior muestra el valor R de ANOSIM; valores positivos (arriba de 1) reflejan disimilitud entre grupos. La submatriz inferior muestra los valores de P. * Correlaciones significativas. Lluvias Nortes Secas Lluvias ------0.2043 0.4376 Nortes 0.0339* ------0.01497 Secas 0.0024* 1 ------

Los resultados obtenidos con el método IndVal para identificar taxa característicos de las épocas, muestran que de las 18 subfamilias colectadas, nueve presentaron preferencias por la temporada de lluvias según el valor del grupo indicador (Cuadro 4).

Cuadro 4.- Porcentaje del Valor Indicador (IndVal) de subfamilias de icneumónidos para la comparación de tres diferentes grupos (1 = lluvias, 2 = nortes, 3 = secas). * P =Valores significativos, según la prueba de Significancia de Monte Carlo del valor indicador máximo observado para las subfamilias con 1000 permutaciones. Subfamilia Valor Grupos Media SD p Anomaloninae 37.1 2 40.6 4.83 0.7500 Banchinae 50.3 1 39.6 3.61 0.0020 * Brachycirtinae 13.4 2 15.7 7.52 0.5610 Campopleginae 59.0 3 51.7 9.67 0.2040 Cremastinae 45.0 1 39.1 3.31 0.0500 * Cryptinae 47.3 1 40.2 3.90 0.0500 * Ctenopelmatinae 22.1 3 22.2 8.96 0.4520 Helictinae 21.7 1 18.6 7.91 0.2960 Ichneumoninae 57.6 1 41.0 4.34 0.0010 * Labeninae 49.1 1 39.5 4.23 0.0220 * Lycorinae 4.5 1 10.5 6.61 1.0000 Mesochorinae 39.8 2 37.3 7.87 0.3350 Metopiinae 35.8 1 32.6 7.21 0.2790 Microleptinae 10.8 1 12.5 6.56 0.7640 Noniinae 7.2 2 10.5 6.57 0.7100 Ophioninae 70.5 1 35.4 8.32 0.0020 * Orthocentrinae 73.0 1 35.9 7.50 0.0010 * Pimplinae 38.4 2 41.3 4.62 0.7220 Tersilochinae 50.5 1 27.6 10.24 0.0270 * Tryphoninae 62.3 1 25.8 8.32 0.0020 *

La fenología general del grupo mostró un sólo máximo anual en el período de lluvias, en concordancia con otros resultados registrados en el Neotrópico para la misma familia u otros grupos del orden Hymenoptera (Shapiro y Pickering, 2000; Tylianakis et al., 2005). En general, no se encontraron diferencias cuantitativas en las subfamilias presentes en las tres estaciones. Esta riqueza similar en lluvias, nortes y secas podría estar explicada por una disponibilidad de recurso equivalente en las tres estaciones, es probable que todas tengan suficientes recursos de alimento, hospedadores, refugio, etc. Sin embargo, en lluvias la abundancia de los icneumónidos fue mayor, probablemente debido a un aumento paralelo en la disponibilidad de los recursos para sostener su actividad, no sólo en los hospedadores presentes sino también en la cantidad de otros recursos como el alimento (néctar), ya que en esta estación

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climatológica, suele ser la época donde la mayor parte de la vegetación presenta flores y existen una mayor diversidad de especies vegetales que incluye numerosas especies de plantas arvenses. La disponibilidad de alimento tiene efectos estabilizadores en la búsqueda de hospedadores y en las dinámicas poblacionales (Hochberg y Ives, 2000). Sin embargo, no se encontraron diferencias de diversidad ecológica a nivel de subfamilia. Todas las subfamilias estuvieron presentes en las tres estaciones con altos valores de similitud. Esto se debe a que al analizar altos rangos taxonómicos, la probabilidad de colectar ejemplares de alguna subfamilia es alta, sin que se encuentren diferencias entre ellas, ya que las diferencias estarán dadas a nivel de especie.

Agradecimientos Agradecemos a todo el equipo de la Reserva Especial de la Biosfera de Ría Lagartos, Yucatán, México por permitirnos el acceso y darnos autorización para colectar el material en esta Área Natural Protegida. Un especial agradecimiento a los guardaparques de la Reserva y al Biol. Roger Cauich Kumul por su ayuda en campo. Este trabajo fue financiado por el Proyecto A/018089/08 y A/026909/09 de la Agencia Española de Cooperación Internacional para el Desarrollo (Ministerio de Asuntos Exteriores y de Cooperación), España y por una beca doctoral del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) (México).

Literatura Citada Colwell, 2009. EstimateS: Statistical Estimation of Species Richness and Shared Species from Samples, Version 8.20. http:// www.purl.oclc.org/estimates. Dufrene, M, and Legendre, P. 1997. Species Assemblages and Indicator Species: the need for a flexible Asymmetrical Approach. Ecological Monographs: 67: 345-366. Fraser, S.E.M., Dytham, C., and Mayhew, P.J. 2007. Determinants of parasitoid abundance and diversity in woodland habitats. Journal of Applied Ecology, 44, 352–361. Fraser, S.E.M., Dytham, C., and Mayhew, P.J. 2008. Patterns in the abundance and distribution of ichneumonid parasitoids within and across habitat patches. Ecological entomology. 33: 1-11. Hochberg, M.E., and Ives, A.R. (Eds.). 2000. Parasitoid population biology. Princeton University Press. 366 p. Krebs, C. J. 1994. Ecology. The experimental Analysis of Distribution and Abundance. 4ª ed. Harper Collins College Publishers. 801p. Magurran, A.E. 2004. Measuring Biological Diversity. Blackwell Publishing. 255p. Shapiro, B.A. and Pickering, J. 2000. Rainfall and Parasitic wasp (Hymenoptera: Ichneumonoidea) activity in successional forest stages at Barro Colorado, Nature, Monument, Panama, and La Selva Biological Station, Costa Rica. Agricultural and Forest Entomology. 2: 39-47. Tylianakis, J.M., Klein, A.M.; and Tscharntke, T. 2005. Spatiotemporal variation in the diversity of Hymenoptera across a tropical habitat gradient. Ecology, 86 (12). 3296-3302. White, E.P.; Adler, P.B.; Lauenroth, W.K.; Gill, R.A.; Greenberg, D.; Kaufman, M.; Rassweiler, A.; Rusak, J.A. Smith, M.D.; Steinbeck, J.R.; Waide, R.B., and Yao, J. 2006. A comparison of the species_time relationship across ecosystems and taxonomic groups. Oikos. 112: 185-195. Yu, D.S., van Achterberg, K., and Horstmann, K. 2005. World Ichneumonoidea 2004. Taxonomy, biology, morphology and distribution. Taxapad 2005.

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DIVERSIDAD DE LA FAUNA DE ARTRÓPODOS EN TRES BIOTOPOS DE UNA SELVA BAJA INUNDABLE DE NICOLÁS BRAVO, QUINTANA ROO MÉXICO

Leopoldo Querubín Cutz-Pool , Juan Francisco Ek-Flores, Yuritza Nayarit Cruz, Samuel Rosado-Martín, Wendy Priscila Varguez-Noh y Yareli Yazmin Dzul-Keb. Instituto Tecnológico de Chetumal. Depto. de Ingeniería Química y Bioquímica. C.P. 77013. Chetumal Quintana Roo. E-mail: [email protected].

RESUMEN. Se comparó la diversidad de los artrópodos en tres biotopos (epífitas, musgo, suelo), en una selva baja inundable del Ejido de Nicolás Bravo, Quintana Roo, México. Se registraron 16 Órdenes de artrópodos en los biotopos estudiados. Los Cryptostigmata, Prostigmata y Mesostigmata presentaron la mayor abundancia, con el 79.41% del total colectado. Los Cryptostigmata mostraron su máxima abundancia en las epífitas, en particular en Tillandsia fasciculata (395), al igual que los Mesostigmata (23), mientras que los Prostigmata la registraron en T. festucoides (75). La diversidad presentó su mayor valor en el biotopo musgo. La mayor similitud se presentó entre el suelo y el musgo. Se encontraron diferencias significativas entre los valores de diversidad de suelo vs. musgo y suelo vs. epífita.

Palabras clave: Tillandsia, suelo, musgo, similitud.

ABSTRAC. The arthropods diversity from diferent kind of biotope was compared in a low satured inundated tropical forest in Nicolas Bravo locality, Quintana Roo State, Mexico. A total of 16 taxa of artrhopods were recorded in all biotopes. Cryptostigmata, Prostigmata and Mesostigmata were the most abundant, representing near of 79.41 % of total. The Cryptostigmata showed their highest abundance value (395) at T. fasciculata, as well Mesostigmata (23), while Prostigmata recorded the highest value at T. festucoides (75).The highest diversity value was recorded in the moss biotope. The highest simililarity was observed between soil and moss. Were significant differences between the values of soil diversity vs. moss and soil vs. epifita.

Key words: Tillandsia, soil, moss, simililarity.

Introducción Los diferentes microhábitat que son capaces de ocupar los artrópodos son muy variados, entre estos se pueden mencionar el suelo, la hojarasca, los troncos en descomposición, los musgos rupícolas, saxícolas y corticícolas, así como las epífitas (Andrew et al., 2003; Hoyle y Harborne, 2005; Cutz-Pool et al., 2010a). Estos microhábitats llegan a poseer la estabilidad necesaria, lo que le permite a los organismos sobrevivir y encontrar el alimento idóneo, como nemátodos, bacterias, hifas de hongos, y materia orgánica en descomposición (Rusek 1998; Ospina-Bautista et al. 2004; Cutz-Pool et al. 2010b). Grupos como los ácaros y los collembolos, tienen una influencia significativa en la ecología microbiana y fertilidad del suelo y sus anexos (Rusek 1998). Sin embargo, a pesar de su importancia medio ambiental, existe una carencia de información sobre el conocimiento de los artrópodos, particularmente para las selvas bajas de México y en particular del estado de Quintana Roo. Por lo que este trabajo se realizó sobre las comunidades de artrópodos procedentes de tres biotopos de la selva baja inundable de Nicolás Bravo Quintana Roo, México; con la finalidad de determinar las fluctuaciones de las abundancias de las poblaciones de los mismos en cada biotopo como una síntesis preliminar sobre la biodiversidad de Quintana Roo, México. El estudio se realizó en el Ejido de Nicolás Bravo, perteneciente al Municipio de Othón P. Blanco, Quintana Roo. El clima es cálido subhúmedo con régimen de lluvias de verano- intermedio y alto porcentaje de lluvia invernal, considerado como Ax (w1) (i1)gw , según la clasificación de Köppen modificado por García (2004). El tipo de suelo corresponde a un gleysol (arcilloso profundo con escaso drenaje) (Tun-Dzul et al 2008).

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Material y Método El muestreo se realizó en una selva baja inundable (18 28 N; 89 0 0” W), en los meses de abril y mayo de 2011, correspondientes a la época de sequía. Se recolectaron muestras de dos especies de bromelias (Tillandsia fasciculata Sw. y T. festucoides Brongn. ex Mez), musgo (Bryum sp) de corteza y en suelo. Las dos primeros se tomaron a una altura entre los 2 metros de la base del árbol, el musgo se colectó a 20 cm de la base del árbol, y junto al mismo árbol se tomó la muestra de suelo, a 50 cm de distancia del tronco. Las muestras de musgo y de suelo constaron de 15 x 15 cm (225 cm2) . En cada ocasión se tomaron 5 muestras de cada biotopo para el total de 40 muestras estudiadas, de los cuales se recolectaron los artrópodos presentes en ellos. Las muestras de las epífitas se deshojaron, tanto el contenido de las mismas (hojarasca y suelo) como musgo y suelo se procesaron por separado por el método del embudo de Berlese-Tullgren modificado durante siete días a temperatura ambiente. Los organismos fueron contabilizados, clasificados y conservados en alcohol al 70%. La identificación taxonómica fue a nivel de Orden con ayuda de un microscopio estereoscópico. Se obtuvo la riqueza de Órdenes, las abundancias absolutas y relativas. Para determinar el efecto del biotopo sobre las abundancias de los artrópodos, se realizó un analisis de varianza (ANDEVA) de una vía, y las diferencias fueron evaluadas mediante una prueba post hoc de Tukey. Se obtuvieron los índices de diversidad de Shannon (H ), de dominancia de Simpson (λ), y equitatividad de Pielou (J ). Se determinaron las diferencias significativas entre las diversidades para muestras pareadas aplicando una prueba de t student modificada (Zar 1984; Magurran 1988). La similitud entre las comunidades de los tres biotopos se evaluó mediante el coeficiente de Similitud de Jaccard. Los datos de abundancia fueron normalizados utilizando una corrección mediante x  0.5 (Zar, 1984). Las pruebas estadísticas se realizaron en el programa STATISTICA, versión 9.2 (StatSoft 2001)).

Resultados Se recolectaron un total de 1 342 organismos distribuidos en 16 Órdenes (Cuadro 1). El 78% fueron ácaros (Cryptostigmata 62.89%, Prostigmata 11.62% y Mesostigmata 4.9%). Los insectos ocuparon el segundo grupo en abundancia, con el 17.33 % (Cuadro 1); en tercer lugar se encuentran los arácnidos, con el 1.7 %, y por último Collembola, con el 0.74% (Cuadro 1). La mayor riqueza de Órdenes se presenta en el biotopo epífita (Cuadro 1), además, fue el biotopo que presentó la mayor abundancia poblacional con 1 093 organismos, seguido por el suelo con 145, y por último el musgo con 104 organismos (Cuadro 1). De todos los Órdenes de artrópodos registrados, Cryptostigmata, Prostigmata y Mesostigmata tienen una abundancia muy representativa en el biotopo epífita (Cuadro 1). Los Órdenes exclusivos para los biotopos son: 4 para epífita y uno para suelo (Cuadro 1). Existe una variación en la abundancia de los artrópodos, la mayor abundancia se registró en epífita y la menor para musgo (Cuadro 1). El análisis de varianza mostró un efecto significativo del biotopo sobre la abundancia de los artrópodos (F (2.37) = 11.65; p<0.05). La prueba de Tukey mostró que las diferencias se presentan entre el musgo y la epífita y entre el suelo y la epífita (Fig. 1). Lo que indica que las especies encontradas en Tillandsia son diferentes a lo encontrado en suelo y musgo. El valor más alto del índice de diversidad (H = 1. 6), se registró en el musgo y el menor (H = 1.01) en la epífita (T. fasciculata y T. festucoides) (Cuadro 1). La dominancia (λ) es mayor en la epífita con dos Órdenes muy abundantes, Cryptostigmata e Hymenoptera. En cuanto a la equitatividad, en el musgo se presentó el valor mas alto (J = 0.80), con respecto a los otros

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biotopos (Cuadro 1). Se registraron diferencias significativas en los valores de diversidad de Órdenes para los biotopos suelo vs. musgo (t248 = 4.81, p<0.05), y suelo vs. epífita (t255 = 3, p<0.05).

Cuadro1. Abundancia total, abundancia relativa ( ), riqueza de taxones (S), diversidad (H ). Equitatividad (J ) y dominancia (λ) de invertebrados en cuatro biotopos de la selva baja inundable de Nicolás Bravo Q. Roo. Orden/biotopo Suelo Musgo T. fasciculata T. festucoides Total % Araneae 4 7 4 15 1.1 Pseudoescorpionida 1 5 3 9 0.6 Mesostigmata 8 18 23 18 67 4.9 Prostigmata 48 28 5 75 156 11.62 Cryptostigmata 57 22 395 370 844 62.89 Collembola 3 3 3 1 10 0.74 Psocoptera 12 7 13 29 61 4.54 Coleoptera 1 1 1 6 9 0.6 Diptera 5 5 0.37 Hemiptera 1 1 0.07 Auchenorrhyncha 8 8 0.59 Hymenoptera 3 2 70 48 123 9.16 Thysanoptera 1 22 3 26 1.93 Embioptera 1 1 0.07 Orthoptera 3 3 6 0.44 Zoraptera 1 1 0.07 Abundancia 145 104 1 093 1 342 Riqueza de taxones 10 9 15 H 1.58 1.76 1.15 λ 0.27 0.19 0.50 J 0.68 0.80 0.42

El Valor más alto de similitud (0.72) se encuentra entre el suelo vs. musgo, seguido por la combinación musgo vs. epífita (0.60) y por último entre la combinación del suelo vs. epífita (0.56).

Discusión La humedad y la disponibilidad de recurso, son factores limitantes en la distribución de especies de plantas epífitas (Wolf, 1994), lo que muchas veces es aprovechado por las especies de artrópodos, al ocuparlos ya sea como refugio o por la búsqueda de alimento, sobre todo cuando existen cambios tan extremosos en los ecosistemas como la sequía (Woda et al., 2006; Prinzing y Woas, 2003; Cutz-Pool 2008; Cutz-Pool et al., 2008; Cutz-Pool et al., 2010a,b). En el caso de los artrópodos estudiados, la abundancia y la riqueza de Órdenes aumentó en función a la altura a la cual fue recolectado cada biotopo, debido a que las epífitas resultan una fuente de humedad importante para los organismos en la temporada de secas, de acuerdo con Yanoviak et al. (2006),

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señalan que en estación seca muchos individuos emigran verticalmente del suelo al dosel para encontrar condiciones disponibles de humedad y temperatura, lo que explica el incremento de la abundancia de los organismos durante la estación seca.

Figura 1. Análisis de la varianza de abundacia de los artrópodos entre los diferentes biotopos colectados. Letras diferentes denotan diferencias significativas (Tukey p<0.05).

El aumento en la riqueza específica y la abundancia es semejante a lo obtenido por Gasca e Higuera (2008) para la temporada de secas (2005) al caracterizar los artrópodos presentes en el dosel de un bosque de robledal en la Reserva Bosque Macanal de Colombia. Este aumento en la riqueza específica y la abundancia es contrario a lo obtenido por Bernal-Rojas et al. (2009) y Cutz-Pool et al. (2008) quienes documentan una disminución de la riqueza de colémbolos y de otros artrópodos al estudiar la hojarasca, el suelo y muestras de musgos, en un bosque mesófilo en el Estado de Querétaro. De la misma manera Cutz-Pool et al. (2010b), demuestran los mismos patrones de disminución de la riqueza y la abundancia en función de la altura al estudiar la distribución vertical de colémbolos muscícolas en un bosque de Abies religiosa en el Estado de México. El mayor valor del índice de diversidad (H ) está dado para el suelo a los 0 m, y el musgo a los 0.20 m de altura, en comparación con lo obtenido en alturas mayores a los 2 m (Cuadro 1), lo que indica una distribución equitativa de los taxa en las muestras. Estos valores concuerdan con lo obtenido por Cutz-Pool et al. (2010b), en el estado de México para la diversidad de colémbolos muscícolas en un bosque de Abies religiosa, pero contrastan con los resultados obtenidos por Traser et al. (2006) en Hungría para la diversidad de colémbolos muscícolas. Por otra lado, los resultados encontrados en el presente trabajo es análogo a lo encontrado por Cutz- Pool et al. (2008b), al estudiar la comunidad de colémbolos en musgos corticícolas en el gradiente altitudinal de un bosque subhúmedo de México. Los coeficientes de similitud nos indican que la composición entre los biotopos suelo vs. epífita son los más disímiles entre sí, por compartir un menor número de especies. Este tipo de comportamiento en cuanto a la similitud faunística entre biotopos a sido reportado por Cutz-Pool et al. (2008a) y Bernal-Rojas et al. (2009) al evaluar este parámetro en la diversidad de artrópodos y de colémbolos en un bosque mesófilo en el estado de Querétaro.

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Estos datos de muestreos puntuales muestran una aproximación a una distribución vertical de los artrópodos de los tres biotopos estudiados en la Selva Baja del Ejido Nicolás Bravo. Se observa tambien de que cada biotopo presenta su propia composición de taxa ya que mientras más separados se encuentren, mayor es la disimilitud en la composición. La información servirá como base para futuras investigaciones con respecto a la fauna de artrópodos en estos tipos de selvas que se encuentran en Quintana Roo.

Agradecimientos A la familia Cahuich-Guillén, por permitir recolectar las muestras en su terreno ejidal. G. Castaño-Meneses y María Díaz-Martín por la revisión y sus atinadas sugerencias al manuscrito.

Literatura Citada Andrew, N., L. Rodgerson, y M. Dunlop. 2003. Variation in invertebrate-bryophyte community structure at different spatial scales along altitudinal gradients. Journal of Biogeography 30: 731-746. Bernal-Rojas, A., L. Q. Cutz-Pool y G. Castaño-Meneses. 2009. Colémbolos de un bosque mesófilo de Puerto San Agustín, Querétaro, México. Entomología Mexicana 8: 182-186. Cutz-Pool L.Q. 2008. Distribución altitudinal de la comunidad de colémbolos en musgos corticícolas de la parte Noroeste del Iztaccíhuatl. Tesis doctoral. Universidad Nacional Autónoma de México. Cutz-Pool, L. Q., A. Bernal-Rojas, J. G. Palacios-Vargas y R. Iglesias-Mendoza. 2008a. Diversidad de artrópodos en un bosque mesófilo de Puerto San Agustín, Querétaro, México. Memorias de X Simposio de Zoología. Octubre, Guadalajara Jalisco, pp. 17-19. Cutz-Pool, L. Q., J. G. Palacios-Vargas y G. Castaño-Meneses. 2008b. Estructura de la comunidad de colémbolos (Hexapoda: Collembola) en musgos corticícolas en el gradiente altitudinal de un bosque subhúmedo de México. Revista de Biología Tropical 56: 739- 748. Cutz-Pool, L. Q., A. García-Gómez, G. Castaño-Meneses y J. G. Palacios-Vargas. 2010a. Diversidad de invertebrados de musgos corticícolas en la región del volcán Iztaccíhuatl, Estado de México. Revista Colombiana de Entomología 36: 90-95. Cutz-Pool, L. Q., G. Castaño-Meneses, J. G. Palacios-Vargas y Zenón Cano-Santana. 2010b. Distribución vertical de colémbolos muscícolas en un bosque de Abies religiosa del Estado de México, México. Revista Mexicana de Biodiversidad 81: 457- 463. García, E. 2004. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen, quinta edición. Instituto de Geografía, UNAM, México, D.F. 90 p. Gasca-A, H. y D. Higuera. 2008. Artrópodos asociados al dosel de un Robledal de Quercus humboldtii Bonpl (Fagaceae) de la Reserva Bosque Macanal (Bojaca, Colombia). Boletin Sociedad Entomológica Aragonesa 43: 173-185. Hoyle, M. y A. Harborne. 2005. Mixed effects of habitat fragmentation on species richness and community structure in a microarthropod microecosystem. Ecological Entomology 30: 684-691. Magurran, A. E. 1988. Ecological diversity and its measurement. Princeton University Press, New Jersey. USA. 179 p. Ospina-Bautista, F., J.V. Estévez-Varón, J. Betancur y E. Realpe-Rebolledo. 2004. Estructura de la comunidad de macroinvertebrados acuáticos asociados a Tillandsia turneri Baker

415

(Bromeliaceae) en un Bosque Alto Andino Colombiano. Acta Zoológica Mexicana 20: 153-166. Prinzing, A. y S. Woas. 2003. Habitat use stratification of Collembola and oribatid mites. In Arthropods of tropical forest: spatio-temporal dynamics and resource use in the canopy, Y. Basset, V. Novotny, S. E. Miller y R. L. Kitching (eds.). Cambidge University Press, New York. p. 271-281. Rodgers, D. J. y R. I. Kitching. 1998. Vertical stratifi cation of rainforest collembolan (Collembola: Insecta) assemblages: description of ecological patterns and hypotheses concerning their generation. Ecography 21: 392-400. Rusek, J. 1998. Biodiversity of Collembola and their functional role in the ecosystem. Biodiversity and Conservation 7:1207-1219. StatSoft, Inc. (2011). Electronic Statistics Textbook. Tulsa, OK: StatSoft. WEB: http://www.statsoft.com/textbook/. Traser, G., P. Szücs y D. Winkler. 2006. Collembola diversity of moss habitats in the Sopron Region, NW-Hungary. Acta Silvatica & Lignaria Hungarica 2: 69-80. Tun-Dzul, F. J., H, Vester, R. Duran-García y B. Schmook. 2008 estructura arbórea y variabilidad temporal del NDVI en los bajos inundables de la Península de Yucatán México. Polibatánica 25: 69.90. Wolf, J. H. D. 1994. Factors controlling the distribution of vascular and non-vascular epiphytes in the northern Andes. Vegetatio 112:15-28. Woda, C., A. Huber y A. Dohrenbusch. 2006. Vegetación epífita y captación de neblina en bosques siempre verdes en la cordillera Pelada, sur de Chile. Bosque 27:231-240. Zar, H. 1984. Biostatistical Analysis. Segunda Edición. Prentice Hal, Engelwood Cliffs, New Jersey. 605 p.l

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CERAMBYCIDAE (COLEOPTERA) EN LA CUENCA DEL RÍO BALSAS, MÉXICO

María Magdalena Ordóñez-Reséndiz1, Edith Aguilar-Rojas1 y Teresa Patricia Feria-Arroyo2. 1Colección Coleopterológica, Museo de Zoología, Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, UNAM, Av. Guelatao 66, Ejército de Oriente, Iztapalapa, D.F. CP 09230, México; 2Laboratory of Landscape Ecology, Department of Biology, University of Texas–Pan American, 1201 W. University Drive, Edinburg, TX. [email protected].

RESUMEN. Se realizó un inventario de Cerambycidae en 60 cuadrantes de selva baja caducifolia de la cuenca del río Balsas, México. Los cerambícidos adultos fueron recolectaron entre junio y octubre de 2004. Se documentaron 86 morfoespecies en 40 localidades. La mayoría de morfoespecies (86%) presentaron distribución restringida a uno o dos cuadrantes; únicamente Derobrachus sp. está ampliamente representado en la cuenca. Elytrimitatrix mexicana se registra por primera vez para Michoacán. La mayor riqueza se presentó los meses de junio y julio.

Palabras Clave: Cerambycidae, Cuenca del Balsas, México.

ABSTRACT. An inventory of Cerambycidae beetles was made from June to October 2004 in 60 quadrants of deciduous forest of the Balsas Basin in México. 86 morphospecies were documented in 40 locations. Most of the morphospecies (86%) presented restricted distribution to one or two quadrants; only Derobrachus sp. is widely represented in the basin. This is the first record for Elytrimitatrix mexicana for Michoacan. June and September were the months with more activity of Cerambycidae beetles.

Key words: Cerambycidae, Balsas Basin, Mexico.

Introducción La cuenca o depresión del río Balsas es una de las más extensas e importantes regiones de México, abarca 800 km de largo por 150-200 km de ancho en promedio (INE, 2007); posee gran riqueza y diversidad de especies terrestres y acuáticas, además de concentrar la mayor cantidad de endemismos de vertebrados y plantas (Aguilar et al., 2010); sin embargo, el conocimiento de los invertebrados es escaso, particularmente sobre coleópteros. La familia Cerambycidae tiene una distribución cosmopolita, pero su mayor riqueza se ubica en las zonas tropicales que han sido poco estudiadas. Las larvas son generalmente xilófagas, se desarrollan dentro de madera muerta o en tallos de varias plantas, participando en el reciclaje de nutrimentos en los ecosistemas forestales junto con otros coleópteros (Morón, 1985; Míss y Deloya, 2007); por su biología, algunas especies llegan a tener importancia fitopatológica (Vives, 2000). A pesar de su belleza morfológica e importancia económica, estos coleópteros han sido insuficientemente estudiados en el país, destacan los trabajos realizados en selva baja caducifolia por algunos especialistas mexicanos (Chemsak y Noguera 1996; Noguera et al., 2002; Toledo et al., 2002; Noguera et al., 2007). Hasta el momento se han documentado 1605 especies (Toledo y Corona, 2006), El propósito del presente trabajo es dar a conocer la fauna de cerambícidos encontrados en la cuenca del río Balsas durante la época de lluvias del año 2004, datos que se suman a los estudios de Noguera et al. (2002) y Ordóñez-Reséndiz y Rodríguez-Mirón (2009).

Materiales y Método Entre Junio y Octubre de 2004 se recolectaron cerambícidos adultos en 60 cuadrantes (1 km2) de selva baja caducifolia de la cuenca del río Balsas (Fig. 1), seis cuadrantes corresponden a localidades ubicadas en el Estado de México, 19 en Guerrero, 11 en Michoacán, ocho en Morelos, tres en Oaxaca y 13 en Puebla. En cada cuadrante se inspeccionó la vegetación arbustiva, herbácea y parte baja de la arbórea en dos ocasiones por al menos dos personas, y se

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colocaron dos trampas de luz a lo largo de un transecto. Los ejemplares se sacrificaron con acetato de etilo y se rotularon con los datos correspondientes.

Figura 1. Localidades de estudio en la cuenca del río Balsas, México.

La determinación genérica o específica se realizó por comparación con ejemplares validados de la Colección Coleopterológica de la Facultad de Estudios Superiores Zaragoza (UNAM) y mediante la consulta de literatura especializada (Linsley y Chemsak, 1995; Yanega, 1996; Lingafelter, 2007; Bezark, 2008; Monné y Bezark, 2011, entre otros). El material recolectado se encuentra depositado en la Colección Coleopterológica mencionada.

Resultados y Discusión Riqueza. Se registraron 86 morfoespecies de Cerambycidae, 45 se determinaron a nivel específico, dos afines a especie, 21 a género, 9 a tribu y 8 a familia. De las cuatro subfamilias encontradas (Fig. 2), Cerambycinae con 55 taxones y Lamiinae con 19, agrupan el mayor número de taxones obtenidos, patrón que se presenta también a nivel mundial y nacional (Monné y Bezark, 2011). Se identificaron 46 géneros, tres de ellos están mejor representados dentro de la cuenca del río Balsas: Psyrassa, que fue el más diverso con 12 especies, Eburia con seis especies y Aneflomorpha con cuatro especies. Distribución. Sólo se registraron cerambícidos en 40 de los 60 cuadrantes estudiados: tres del Estado de México, 15 de Guerrero, seis de Michoacán, cuatro en Morelos, tres de Oaxaca y nueve de Puebla. El 86% de las morfoespecies se registraron en uno o dos cuadrantes, lo cual puede representar una alta diversidad beta de cerambícidos en la cuenca del río Balsas; sin embargo, es necesario realizar más estudios en la región. Únicamente la especie Derobrachus sp., de la subfamilia Prioninae, mostró una amplia distribución dentro del área de estudio, se detectó

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en 13 cuadrantes que abarcan los estados de Guerrero, México, Morelos, Oaxaca y Puebla. Ocho especies presentaron una moderada distribución en la cuenca, al encontrarse en cuadrantes (entre 7 y 4) que abarcan aproximadamente el 20 ó 10% de la superficie estudiada: Alphomorphus vandykei, Aneflomorpha delongi, A. martini, Aneflus rugicollis, Canidia canescens, Elytrimitatrix mexicana, Stenygra histrio y Stizocera sp. Con este estudio se extiende el área de distribución de Elytrimitatrix mexicana hasta el estado de Michoacán, ya que sólo se había registrado en Oaxaca.

3 19

1 Cerambycinae Disteniidae Lamiinae Prioninae

55

Figura 2. Subfamilias de Cerambycidae en la cuenca del río Balsas.

Fenología. Durante todos los meses de estudio se observaron especies de Cerambycidae, la mayor actividad se detectó en el mes de junio y la menor en agosto, 44 y 9 taxones, respectivamente (Fig. 3). Aunque la temperatura y precipitación son importantes en el desarrollo de los insectos, es probable que la gran actividad de cerambícidos en junio obedezca también a la ubicación geográfica de las áreas estudiadas ese mes, puesto que los ocho cuadrantes muestreados se ubican en las Sierras de Taxco-Huautla, región que representa alta riqueza de especies de este grupo, como lo documentan Ordóñez-Reséndiz y Rodríguez-Mirón (2009) no sólo corresponda al inicio de la temporada de lluvias En el mes de junio se recolectaron especies en ocho sitios de los estados de Guerrero, Morelos y Puebla, sino a la alta riqueza de especies registrada en localidades de Guerrero y Morelos estudiadas.

50 40 30 20 10 0 jun jul ago sep oct

Figura 3. Distribución temporal de especies de Cerambycidae en comunidades la cuenca del río Balsas.

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Conclusiones Se documenta la presencia de Cerambycidae en 40 localidades de la cuenca del río Balsas. Las 86 morfoespecies encontradas representan el primer inventario para la región. El 86% de las morfoespecies presentan distribución restringida a uno o dos cuadrantes; únicamente Derobrachus sp. está ampliamente representado en la cuenca. Elytrimitatrix mexicana se registra por primera vez para Michoacán. La mayor riqueza se presentó en junio y julio.

Agradecimientos. La Carrera de Biología de la FES Zaragoza (UNAM) proporcionó los apoyos necesarios para el desarrollo de este trabajo.

Literatura Citada Aguilar, V., M. Kolb, P. Koleff y T. Urquiza Haas. 2010. Las cuencas de México y su biodiversidad: una visión integral de las prioridades de conservación. Pp. 142-153. En: Cotler Ávalos, H. (Coord.). Las cuencas hidrográficas de México. Diagnóstico y priorización. Instituto de Ecología. México. Bezark, L. G. 2008. A Photographic Catalog of the Cerambycidae of the World. http://plant.cdfa.ca.gov/byciddb/default.asp Chemsak, J. A. and F. A. Noguera. 1996. Annotated checklist of the Cerambycidae of the Estación de Biología Chamela, Jalisco, Mexico (Coleoptera), with descriptions of new genera and species. Folia Entomológica Mexicana, 89:55-102. INE. 2007. La cuenca del río Balsas. Instituto de Ecologia http://www2.ine.gob.mx/publicaciones/libros/402/cuencabalsas.html Linsley, E. G. and J. A. Chemsak. 1995. The Cerambycidae of North America, Part VII, No.2: Taxonomy and classification of the Subfamily Lamiinae, Tribes Acanthocinini through Hemilophini. University of California Publicaations in Entomology, 114:1-292. Míss D., J. V. y C. Deloya. 2007. Observaciones sobre los coleópteros saproxilófilos (Insecta: Coleoptera) en Sotuta, Yucatán, México. Revista Colombiana de Entomología, 33:77-81. Monné, M. A. y L. G. Bezark (Comp.). 2011. Checklist of the Cerambycidae and related families (Coleoptera) of the Western Hemisphere. 467 pp. Morón, M. A. 1985. Los insectos degradadores, un factor poco estudiado en los bosques de México. Folia Entomológica Mexicana, 65:131-137. Noguera, F. A., S. Zaragoza Caballero, J. A. Chemsak, A. Rodríguez Palafox, E. Ramírez, E. González Soriano and R. Ayala. 2002. Diversity of the Family Cerambycidae (Coleoptera) of the Tropical Dry Forest of Mexico, I. Sierra de Huautla, Morelos. Annals of the Entomological Society of America, 95(5):617-627. Noguera, F. A., J. A. Chemsak, S. Zaragoza Caballero, A. Rodríguez Palafox, E. Ramírez, E. González Soriano and R. Ayala. 2007. A faunal study of Cerambycidae (Coleoptera) from one region with Tropical Dry Forest-Pacific in México: San Buenaventura, Jalisco. The Pan-Pacific Entomologist, 83(4):296-314. Ordóñez-Reséndiz, M. M. y G. Rodríguez-Mirón. 2009. Contribución al conocimiento de los cerambícidos de las Sierras de Taxco-Huautla, México (Coleoptera: Cerambycidae). En: Estrada-Venegas, E., A. Equihua-Martínez, M.P. Chaires-Grijalva, J.A. Acuña-Soto, J.R. Padilla-Ramírez y A. Mendoza-Estrada (Eds.). Entomología mexicana, vol. 8. Colegio de Postgraduados, Texcoco, Edo. De Méx. 952-957 pp.

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Toledo, V. H., F. A. Noguera, J. A. Chemsak, F. T. Hovore and E. F. Giesbert. 2002. The Cerambycid Fauna of the Tropical Dry Forest of “El Aguacero,” Chiapas, México (Coleoptera: Cerambycidae). The Coleopterists Bulletin, 56(4):515-532. Vives, E. 2007. Coleoptera: Cerambycidae. En: Fauna Ibérica, vol. 12. Ramos, M.A. et al. (Eds.). Primera reimpresión. Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC, Madrid, 716 pp. Yanega, D. 1996. Field guide to northeastern Longhorned Beetles (Coleoptera: Cerambycidae). Illinois Natural History Survey, Champaign, 6:1-184.

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DIVERSIDAD ESPACIAL DE ESCARABAJOS FITÓFAGOS (COLEOPTERA: CERAMBYCIDAE Y CHRYSOMELIDAE) EN UN GRADIENTE ALTITUDINAL DE SELVA BAJA CADUCIFOLIA

Geovanni Miguel Rodríguez-Mirón1, María Magdalena Ordóñez-Reséndiz2, Sara López-Pérez3 y David Espinosa- Organista1. 1Laboratorio de Biología Comparada, UMIEZ, Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, UNAM; 2Colección Coleopterológica, Museo de Zoología, Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, UNAM. Av. Guelatao 66, Ejército de Oriente, Iztapalapa, D.F. CP 09230, México. 3Departamento de Zoología, Instituto de Biología, UNAM, Ciudad Universitaria, D.F. [email protected]

RESUMEN. La gran diversidad biológica de México se expresa geográficamente como un mosaico complejo de la distribución de especies, pero con tendencias geográficas claras. Su principal indicador es la riqueza de especies que es el resultado de la evolución en espacio y tiempo. Se revisaron 4,180 ejemplares de escarabajos fitófagos correspondientes a 490 especies y 199 géneros, distribuidos en seis pisos altitudinales en intervalos de 200 metros. La mayor riqueza se encontró en la clase de 1201- 1400 msnm y la menor en el piso de 801-1000 msnm; sólo dos especies de escarabajos fitófagos fueron comunes a lo largo del gradiente, el 58% de las especies son exclusivas de una unidad. Se reconocieron tres grupos entre los pisos altitudinales y se observó una alta heterogeneidad entre los distintos pisos. La diferencia en composición de escarabajos fitófagos en la SBC se debe principalmente a factores históricos y a una débil explicación ecológica.

Palabras clave: Coleoptera, altitudinal, similitud, selva baja caducifolia.

ABSTRACT. The exuberant biodiversity of Mexico is spatially expressed as a complex mosaic of landscape and species, but showing evident geographic tendencies. Their main indicator is the species richness, which is the result of evolution in space and time. Were reviewed 4,180 specimens of phytophagous beetles corresponding to 490 species and 199 genera. Are distributed in six types altitudinal in intervals of 200 meters. The greater richness was found in the class 1201-1400 and the lowest in the type 8001-1000, only two species of phytophagous beetles were common along the gradient, 58% of species are unique to a unit. Were identified three groups among the types altitudinal and high heterogeneity was observed between the different types. The difference in composition of phytophagous beetles into the SBC, is mainly due to historical factors and an ecological explanation weak.

Key word: spatial diversity, Coleoptera, altitudinal, simililarity, tropical dry forest.

Introducción La gran diversidad biológica de México se expresa geográficamente como un mosaico complejo de la distribución de especies, pero con tendencias geográficas claras (Espinosa et al., 1999). Los patrones de distribución son un aspecto esencial de la biodiversidad, su principal indicador es la riqueza de especies o diversidad alfa (Koleff y Soberón, 2008), la cual es el resultado de la evolución en espacio y tiempo, formando ensambles, pero su existencia es una realidad que no depende sólo de la naturaleza de éstos. Los ensambles son arreglos espacio- temporales en los que las especies interactúan, proporcionando características a la comunidad. Las especies presentes en un ensamble dependen de la historia evolutiva del área y de los linajes que la habitan así como de la heterogeneidad ambiental que permite que existan en ese espacio (Halffter y Moreno, 2005), no siendo efecto de una sola causa, sea ecológica o histórica (Crisci et al., 2000). La selva baja caducifolia (SBC) es la vegetación tropical que se encuentra distribuida mayoritariamente en México, por un contexto geográfico, físico y de condiciones ambientales, su amplia heterogeneidad de las condiciones en las que se establecen su alto nivel de endemismos y la pérdida de su cobertura, las zonas de SBC constituyen un elemento importante de las comunidades mexicanas (Trejo, 2005). Las áreas de SBC pueden ser consideradas como islas

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ecológicas en donde un gran número de procesos de diversificación se han dado lugar (Rzedowski, 1991). La Superfamilia Chrysomeloidea basa su dieta en más del 99% de las angiospermas (Grimaldi y Engel 2005) y muestran una estrecha relación con sus plantas hospederas (Linsley, 1961, Farrell, 2004). Dentro del orden Coleoptera, Chrysomelidae y Cerambycidae (Chrysomeloidea) son de los grupos más diversos en el mundo, con 36,500 y 35,000 especies descritas, respectivamente (Costa, 2000). En México los escarabajos fitófagos presentan una alta tasa de diversificación y endemismo: en el caso de cerambícidos, el 49% de 1,605 especies descritas en el país son endémicas y se agrupan en 450 géneros (Toledo y Corona, 2006); los crisomélidos están representados por 282 géneros y 1,947 especies (Ordóñez Reséndiz, 2008). El número y riqueza de escarabajos cambia acorde con el gradiente altitudinal, dependiendo de la respuesta particular que tienen hacia las condiciones que se presentan (Niño Maldonado, 1998; Hodkinson, 2005). En este trabajo se analiza la diversidad espacial de escarabajos fitófagos de la SBC en las Sierras de Taxco-Huautla.

Materiales y Método Los datos de las especies de Chrysomelidae y Cerambycidae se obtuvieron de la Colección Coleopterológica del Museo de Zoología de la Facultad de Estudios Superiores Zaragoza. Comprenden un periodo de recolectas entre los años 2003 a 2009, distribuidos en 28 localidades que corresponden a SBC localizadas en la zona centro de México, que corresponde a las Sierras Taxco-Huautla (18 18 2 -18 2 21 Latitud N y 98 8 9 -100 09 Longitud W), la cual está delimitada como una entidad natural con una superficie de aproximadamente 3,000 km2 (Arriaga et al., 2000), con altitudes de los 800 a 2800 msnm. Las localidades fueron agrupadas por pisos altitudinales, utilizando las curvas de nivel de 200 m de equidistancia de la carta topográfica nacional 1:250,000 (CONABIO., 1998). La diversidad espacial (diversidad Beta) existente entre clases altitudinales se estimó con los valores inversos de los coeficientes de Jaccard clásico y modificado por Chao et al. (2005), este último considera la posibilidad de que las especies raras (no vistas) estén ausentes en alguna de las muestras debido a error de muestreo. Los valores de los coeficientes se obtuvieron utilizando Stimate 8.2 (Colwell, 2006), a partir de estos datos se construyeron dendrogramas utilizando el método Complete Linkage para establecer las posibles relaciones que guardan las unidades de muestreo.

Resultados y Discusión Se revisaron 4,180 ejemplares de escarabajos fitófagos correspondientes a 490 especies y 199 géneros. Las localidades se agruparon en seis pisos altitudinales (Cuadro 1). La mayor riqueza se presentó en el piso de 1201-1400 msnm, con 328 especies, el siguiente piso corresponde a los 1101-1200 con 215 especies; la menor riqueza específica se presentó en el intervalo de los 801-1000, con 24 especies (Cuadro 1). Ésto es poco verosímil si consideramos que la riqueza de especies disminuye desde el nivel del mar a altitudes mayores que suelen ajustarse a distintos estudios (Papavero et al., 1997); por lo que es probable que en varios pisos se haya realizado un esfuerzo de muestreo reducido y sea necesario aumentar las recolectas para poder obtener un análisis más robusto. De la fauna de escarabajos fitófagos analizados por pisos altitudinales, solamente dos especies (Eumolpus sp. y Systena sp.) son comunes a lo largo del gradiente, y el 58% de las

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especies que se registran son únicas para una unidad (Cuadro 1), lo que implica un alto remplazo de especies en el espacio.

Cuadro 1. Riqueza especifica por piso altitudinal de la SBC. Pisos altitudinales Riqueza Especies Géneros msnm (No. Localidades) especifica únicas únicos 801-1000 (2) 24 7 1

1001-1200 (7) 215 61 20

1201-1400 (10) 328 138 32

1401-1600 (6) 152 41 14

1601-1800 (1) 83 28 6

1801-2000 (2) 56 11 2 Total 490 286 199

La agrupación de los pisos en función de los índices de similitud (Fig. 1) (Jaccard clásico y Jaccard modificado) muestran tres grupos, el primero representado solo por el piso 801-1000, el segundo por los pisos 1001-1200, 1201-1400 y 1401-1600, y el tercero por los pisos 1601-1800 y 1801-2000, observando un patrón similar a lo que ocurre con comunidades de mariposas en la Sierra Madre del Sur (Monteagudo Sabate et al., 2001), variando en la formación del intervalo de 1801-2000. De acuerdo al coeficiente de similitud de Jaccard clásico (Fig. 1a), se observó en general una alta heterogeneidad entre los pisos altitudinales, la menor distancia (0.65) se encontró en los pisos 12001-1400 y 1401-1600. El índice de Jaccard modificado (Fig. 1b), mostró una definición mejor de los tres grupos, ya que responde sensiblemente a cambios en las abundancias relativas totales de especies compartidas, así como a especies raras o infrecuentes. Dado que muchas especies quedan fuera de la muestra, es probable que las especies raras que aparecen sean diferentes a las que se encuentran en la otra muestra, aun cuando todas estén realmente presentes en ambos sitios (Chao et al., 2005). En la estimación entre los pisos 1201-1400 y 1401-1600 disminuyó la distancia (0.25), indicando que existe un gran número de especies raras compartidas entre estos pisos y a su vez con el piso 1601-1800, observando que la biota de una unidad geográfica es más homogénea a nivel taxonómico (internamente) respecto a otras biotas de unidades adyacentes (Ruggiero y Ezcurra, 2003). De los 1600 msnm hacia arriba, el remplazo de especies es mayor. Los pisos altitudinales pueden ser caracterizados por la presencia de géneros particulares (Cuadro 1), tal es el caso del piso de 8001-1000, donde se encontraron las únicas especies de Peritapnia; en la clase 1201-1400 se encontraron Plectrotetra, Exema y 30 géneros exclusivos; y en el intervalo de 1001-1200 se presentaron Dibolia, Omophoita y 18 géneros más. Existen géneros que se encontraron a lo largo del gradiente estudiado y están ampliamente diversificados en el país (Ordóñez Reséndiz, 2008), mostrando esta condición dentro de las SBC de las Sierras de Taxco-Huautla, éstos son: Colaspis (7 especies), Disonycha (9 especies), Lexiphanes (5 especies), Systena (12 especies), Alagoasa (14 especies), Calligrapha (9 especies),

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Cryptocephalus (15 especies), Pachybrachis (27 especies), Stilodes (8 especies) y Chlamisus (7 especies).

Figura 1. Dendrogramas de agrupación de los pisos altitudinales a) De acuerdo a 1-Jaccard clásico, b) De acuerdo a 1-Jaccard modificado.

La diferencia en composición de escarabajos fitófagos en la SBC podría tener una débil explicación ecológica, ya que en general las condiciones ambientales son similares dentro del área de estudio; pero si consideramos los sucesos geológicos e historia biogeografía de los distintos linajes, como lo señala Halffter (1987), se observa que la historia accidentada de las Sierras de Taxco-Huautla en distintos periodos geológicos (González-Torres et al., 2004) ha influido en la distribución de cada taxón. Los resultados de este estudio indican que existe un alto remplazo de escarabajos fitófagos dentro de una misma comunidad de SBC; si se conoce que tanto crisomélidos como cerambícidos son fitófagos que guardan una estrecha relación con sus hospederos y dentro de ellos existen organismos altamente especializados (Jolivet y Verma, 2002; Maia et al., 2005), es muy probable que el remplazo de estos organismos sea equiparable al de la vegetación, lo cual estaría de acuerdo a lo observado por Trejo (2005) en toda la extensión de SBC dentro del territorio nacional, en el sentido de que existe una baja similitud florística de una comunidad a otra.

Agradecimientos Al Dr. Isaías H. Salgado Ugarte por su amable ayuda en la elaboración de los dendrogramas.

Literatura Citada Arriaga, L., J. M. Espinosa, C. Aguilar, E. Martínez, L. Gómez y E. Loa. 2000. Regiones terrestres prioritarias de México. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, México. 31-32 pp. Chao, A., R. L. Chazdon, R.K. Colwell y T. Shen. 2005. Un nuevo método estadístico para la evaluación de la similitud en la composición de especies con datos de incidencia y abundancia. En: Halffter, G., J. Soberón, P. Koleff y A. Melic (Eds.). Sobre Diversidad Biológica: el significado de las Diversidades alfa, beta y gamma. M3m-Monografías

425

Tercer Milenio, vol. 4. Sociedad Entomológica Aragonesa, CONABIO, Grupo DIVERSITAS & CONACYT, Zaragoza. 85-96 pp. Colwell, R. K. 2006. EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species. Version 8.2. Persistent URL (purl.oclc.org/estimates). CONABIO. 1998. Curvas de nivel para la República Mexicana. Escala 1:250000. Extraído del Modelo Digital del Terreno. Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática (INEG). México. Costa, C. 2000. Estado del conocimiento de los Coleoptera neotropicales, En: Martín Piera, F., J.J. Morrone y A. Melic (Eds.). Hacia un proyecto CYTED para el Inventario y Estimación de la Diversidad Entomológica en Iberoamérica: PrIBes 2000. M3m- Monografías Tercer Milenio, Vol. I, Sociedad Entomológica Aragonesa (SEA), Zaragoza. 99-114 pp. Crisis, J. V., L. Katina y P. Posadas. 2000. Introducción a la teoría y práctica de la biogeografía histórica, Sociedad Argentina de Botánica, Buenos Aires, Argentina. 169 p. Espinosa, D., J. J. Morrone, C. Aguilar y J. Llorente. 2000. Regionalización biogeográfica de México: Provincias bióticas. En: Llorente, J., E. González y N. Papavero (Eds.), Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: Hacia una síntesis de su conocimiento, Vol. II, UNAM, Mexico, D.F., 61-94 pp. Farrell, B. D. y A. S. Sequeira. 2004. Evolutionary rates in the adaptive radiation of beetles on plants. Evolution, 58: 1984–2001. González Torres, E. A., E. Ramírez-Pérez, D. J. Morán Zenteno, B. Martiny y J. Solé Viñas. 2004. Rasgos estratigráficos principales del campo volcánico de Huautla, Morelos, y su significado en el contexto geológico regional. GEOS, 24:242. Grimaldi, D. y M. S. Engel. 2005. Evolution of the insects. Cambridge: Cambridge University Press, 755 pp. Halffter, G. 1987. Biogeography of the montane entomofauna of Mexico and Central America. Ann. Rev. Ent. 32: 95-114. Halffter, G. y Moreno, C.E. 2005. Significado biológico de las diversidades alfa, beta y gamma. En: Halffter, G., J. Soberón, P. Koleff y A. Melic (Eds.). Sobre Diversidad Biológica: el significado de las Diversidades alfa, beta y gamma. M3m-Monografías Tercer Milenio, vol. 4. Sociedad Entomológica Aragonesa, CONABIO, Grupo DIVERSITAS & CONACYT, Zaragoza. 5-18 pp. Hodkinson, I. D. 2005. Terrestrial insects along elevation gradients: species and community responses to altitude. Biol. Rev. 80:489-513. Jolivet, P. y K. K. Verma. 2002. Biology of leaf beetles. Intercept limited, Andover, Hampshire. 332 pp. Koleff, P. y J. Soberón. 2008. Patrones de diversidad espacial en grupos selectos de especies. En: Capital natural de México, vol. I: Conocimiento actual de la biodiversidad. CONABIO, México, 323-364 pp. Linsley, E. G. 1961. The Cerambycidae of North America. Part I. Introduction. University of California Publications Entomology, 18:1-135. Maia, C. D. A., L. Lannuzzi, C. E. B. Nobre y C. M. R.de Albuquerque. 2005. Paroes locais de diversidade Artur roes locais de diversidade de Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) em vegetacao de caatinga. En: Leal, I.R., M. Tabarelli y J.M.Cardoso (Eds.). Ecologia e Conservacao da Caatinga, 2da. Edición. Ed. Universitaria da UFPE.822 pp.

426

Monteaguado Sabaté, D., A. Luis Martínez, I. Vargas Fernández y J. Llorente Bousquets. 2001. Patrones altitudinales de diversidad de mariposas en la Sierra Madre del Sur (México)(Lepidoptera: Papilionoidea). SHILAP Revista de lepidopterología. 29:207- 237. Niño Maldonado, S. 1998. Los Crisomélidos del Bosque Mesófilo de la Reserva de la Biosfera “El Cielo”, Gómez Farías, Tamaulipas.ProyectoCONABIO-L044. Ordóñez Reséndiz, M. M. 2008. Crisomélidos (Coleópteros), En: S. Ocegueda y J. Llorente Bousquets (coords.). Catálogo taxonómico de especies de México, en Capital natural de México, Vol.1: Conocimiento actual de la biodiversidad. CONABIO. México. ISBN 978-607-7607-02-1. CD1. 78-123 pp. Papavero, N., D. M. Teixeira y J. Llorente Bousquets. 1 997. Historia da Biogeografía no Periodo Pre-Évolutivo. Ed. Pléiade, FAPESP, Sao Paulo, Brazil. 258 pp. Ruggiero, A. y E. Ezcurra. 2003. Regiones y transiciones biogeográfi casos de: Complementariedad de los análisis en biogeografía histórica y ecológica. En. J. J. Morrone y J. Llorente (Eds.). Una perspectiva latinoamericana de la biogeografía, Las prensas de Ciencias, UNAM, México, D. F. 141–154 pp. Rzedowski, J. 1991. El endemismo de la flora fanerogámica de México: una apreciación analítica preliminar, Acta Botánica Mexicana, 15:47-64. Toledo, V. H. y A. M. Corona. 2006. Patrones de distribución de la familia Cerambycidae (Coleoptera). En: Morrone, J. J. y J. Llorente Bousquets (Eds.), Componentes Principales de la Entomofauna Mexicana. Las Prensas de Ciencias, UNAM, México, D.F. 425-474 pp. Trejo, I. 2005. Análisis de la diversidad de la selva baja caducifolia en México. En: Halffter, G., J. Soberón, P. Koleff y A. Melic (Eds.). Sobre Diversidad Biológica: el significado de las Diversidades alfa, beta y gamma. M3m-Monografías Tercer Milenio, vol. 4. Sociedad Entomológica Aragonesa, CONABIO, Grupo DIVERSITAS & CONACYT, Zaragoza. 111-122 pp.

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ESCARABAJOS DE LAS SIERRAS DE TAXCO-HUAUTLA, MÉXICO

María Magdalena Ordóñez-Reséndiz y Ricardo Tonatiuh Escalante-Barrera. Colección Coleopterológica, Museo de Zoología, Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, UNAM, Av. Guelatao 66, Ejército de Oriente, Iztapalapa, D.F. CP 09230, México. [email protected].; [email protected]

RESUMEN. Se realizó un estudio comparativo de la riqueza, abundancia, gremios tróficos y fenología de la superfamilia Scarabaeoidea en localidades de las Sierras de Taxco y Huautla, en época de lluvias de los años 2009 y 2010, respectivamente. En la zona de Huautla se registraron 86 especies, 14 de las cuales se comparten con Taxco. Se registraron 46 especies de escarabajos en la Sierra de Taxco, 38 fueron únicas de esta Sierra. Las 102 especies determinadas representan el primer inventario de la superfamilia Scarabaeoidea para las Sierras de Taxco-Huautla en conjunto. La mayor riqueza y abundancia se registró en la Sierra de Huautla, particularmente en los meses de junio y septiembre. Las zonas de selva baja caducifolia de la Sierra de Taxco reflejan mayor perturbación antropogénica, debida al pastoreo y demás actividades humanas.

Palabras clave: Coleoptera, ensamble, gremio trófico.

ABSTRACT. We performed a comparative study of species richness, abundance, guild structure and phenology of the superfamily Scarabaeoidea in localities of the Sierra de Taxco and Sierra de Huautla, in the rainy season of 2009 and 2010, respectively. 86 species were recorded at Sierra de Huautla, 14 of them are shared with Taxco. We recorded 46 beetles in the Sierra de Taxco, 38 were exclusive to these mountains. This is the first inventory of the superfamily Scarabaeoidea of Sierras de Taxco-Huautla together. The greatest species richness and abundance were recorded in the Sierra de Huautla, particularly in June and September. The deciduous forest of the Sierra de Taxco reflects greater anthropogenic disturbance due to grazing and other human activities.

Key words: Coleoptera, assembly, trophic guild.

Introducción Los escarabajos de la superfamilia Scarabaeoidea son los coleópteros mejor estudiados en México (Michán y Morrone, 2002). Estos insectos participan activamente en los ecosistemas mediante el reciclaje de nutrimentos y algunos grupos han sido usados como indicadores de la fragmentación de los hábitats (Halffter, 1998); no obstante, el conocimiento de algunas familias es incompleto en varias regiones del país, principalmente en zonas de selva baja caducifolia (SBC). Dentro del territorio nacional, los ecosistemas de SBC abarcan aproximadamente el 60% de la vegetación tropical (Trejo y Dirzo, 2000). En 1999 se decretó la Reserva de la Biosfera Sierra de Huautla (REBIOSH) para preservar los últimos reductos de SBC. Esta área natural protegida constituye una entidad biológica continua con la Sierra de Taxco, razón por la cual la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO) la considera dentro de la región terrestre prioritaria Sierras de Taxco-Huautla (RTP-120) (Arriaga et al., 2000). La RTP-120 comprende gran diversidad de comunidades vegetales, pero la mayor parte de su superficie presenta SBC (41%) y bosques de encino (33%) (Arriaga et al., 2000). En la RTP-120 se ha encontrado que los ensambles de Chrysomelidae (López-Pérez, 2009) y Cerambycidae (Rodríguez-Mirón, 2009) de la Sierra de Huautla presentan poca semejanza a los de la Sierra de Taxco, por lo que es probable que los patrones de distribución de Scarabaeoidea sean parecidos a los de estos grupos de coleópteros. El propósito del presente trabajo es dar a conocer la fauna de escarabajos encontrada en esta región e incrementar el conocimiento de la superfamilia en México.

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Materiales y Método El material considerado para este estudio fue recolectado entre los meses de junio a noviembre de 2009 en las localidades Los Amates (18 2 2. N, 99 0 0.1 O) y El Naranjo (18 2 .1 N, 99 1 2.9 O) de la Falla Los Amates en la Sierra de Taxco, y entre junio y noviembre de 2010 en la Estación Biológica El Limón de la Sierra de Huautla, en los sitios El Limón (18 2 . N, 98 6 18.9 O) y El Unicornio (18 2.2 N, 98 6 8 O) (Fig. 1). En cada zona se llevó a cabo la recolecta directa de organismos adultos durante ocho horas por mes, sacrificando los ejemplares con acetato de etilo y rotulándolos con los datos correspondientes. Asimismo, se realizó recolecta indirecta mediante métodos de atrayentes (4 necrotrampas, 10 trampas de frutas y 1 trampa de luz).

Figura 1. Localidades de estudio: a) Sierra de Taxco, Falla de Los Amates, b) Sierra de Huautla.

La determinación taxonómica se realizó mediante literatura especializada (Morón et al., 1997; Delgado et al., 2000; Dellacasa et al., 2001; Morón, 2003) y por comparación con los ejemplares depositados en la Colección Coleopterológica de la Facultad de Estudios Superiores Zaragoza (UNAM). Las especies fueron corroboradas por Cuauhtémoc Deloya y Pedro Reyes Castillo del Instituto de Ecología, A.C. El material recolectado se encuentra depositado en la Colección Coleopterológica de la FES Zaragoza.

Resultados y Discusión Riqueza de especies. Se obtuvieron 1,827 individuos en total. En la Sierra de Huautla se capturaron 1,391 escarabajos que representan a 86 especies, incluidas en 36 géneros, de cuatro familias (Fig. 2), y en la Sierra de Taxco se capturaron 436 escarabajos que representan a 38 especies, incluidas en 27 géneros de cuatro familias (Fig. 2). La proporción de especies entre Melolonthidae y Scarabaeidae varía entre las dos Sierras: Melolonthidae tuvo la mayor riqueza de especies en la Sierra de Huautla, con un total de 46, seguida de Scarabaeidae con 35 especies, Passalidae con tres especies y Trogidae con sólo dos especies; en la Sierra de Taxco, Scarabaeidae presentó la mayor riqueza de especies (23), seguida de Melolonthidae (17), Passalidae y Trogidae sólo estuvieron representadas por una especie.

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En términos de diversidad verdadera (Moreno et al., 2011), el ensamble de escarabajos de la Sierra de Huautla (H = . 8) tiene una diversidad igual a la que tendría una comunidad teórica de .82 especies con la misma abundancia, y la diversidad de la Sierra de Taxco (H =2.82) es igual a la de una comunidad de 16.78 especies efectivas, por lo que la Sierra de Taxco tiene apenas 38.29% de la diversidad de la Sierra de Huautla. Dentro de las posibles causas de estos resultados se debe señalar el deterioro de la cubierta vegetal de las zonas de Taxco, debida a actividades humanas, que contrasta con las áreas de SBC estudiadas en Huautla, ubicadas en la región mejor conservada de la Reserva de la Biósfera Sierra de Huautla.

Figura 2. Familias de Scarabaeoidea en las Sierras de Taxco-Huautla.

La similitud entre los ensambles de Scarabaeoidea de las Sierras de Taxco-Huautla fue de 0.57 (Bray-Curtis), 62 especies se encontraron únicamente en Huautla y 16 sólo en Taxco. En la Sierra de Huautla se observaron 40 especies de Melolonthidae que no se registraron en la Sierra de Taxco; asimismo, nueve especies de melolóntidos detectadas en Taxco no estuvieron presentes en Huautla. Este patrón también se presentó con las especies de Scarabaeidae, en Huautla se obtuvieron 19 especies diferentes de la zona de Taxco, mientras que en esta área hay siete especies que no se registraron en Huautla. Cerca del 50% de las especies de Passalidae y Trogidae (2 y 1 especie, respectivamente) de la Sierra de Huautla no se encontraron en la zona de Taxco. Las diferencias en la composición de Scarabaeoidea de estas Sierras concuerdan con los resultados observados en Chrysomelidae (López-Pérez, 2009) y Cerambycidae (Rodríguez- Mirón, 2009), lo cual indica faunas distintas de coleópteros en las diversas zonas de selva baja caducifolia de la RTP-120, originadas por la intensa actividad volcánica que formó la región de Taxco-Huautla (Morán-Zenteno et al., 2005). En la Sierra de Huautla, el mayor número de escarabajos presentó baja abundancia, nueve especies codominantes (Fig. 3) reflejan un área con mejor calidad ecológica que la zona de Taxco estudiada, donde la especie Canthon sp.1 agrupó el 30.7% del total de organismos (Fig. 3), característica de una localidad con disturbios ocasionados por actividades humanas. Fenología. Las especies de Scarabaeoidea estuvieron presentes todo el año en las dos zonas, aunque fue mayor su riqueza y abundancia en verano, principalmente en junio y septiembre: para Huautla se registraron 63 especies y 645 individuos en junio, y en septiembre fueron 21 especies y 105 organismos; para Taxco se obtuvieron seis especies y 36 individuos en junio, y en septiembre 20 especies y 197 ejemplares. Estos resultados pueden obedecer a los cambios en la precipitación, puesto que algunas especies tienen mayor actividad al inicio de la época de lluvias y otras después del mes más lluvioso (Morón et al., 1997; Morón, 2003).

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Figura 3. Especies dominantes en las Sierras de Taxco-Huautla

Gremios tróficos. Entre las Sierras de Taxco-Huautla existe semejanza en cuanto a los hábitos alimentarios de los escarabajos, las diferencias se aprecian en la proporción de los gremios. En la Sierra de Huautla se detectaron ocho gremios tróficos, siendo filo-rizófago el más abundante, con 596 individuos, seguido de copro-necrófago y necrófago, con 303 y 217 individuos, respectivamente (Fig. 4). En la Sierra de Taxco se identificaron siete gremios, el de mayor abundancia fue copro-necrófago con 213 escarabajos, seguido de coprófago (79 individuos) y filo-rizófago (72 individuos) (Fig. 3).

Figura 4. Gremios tróficos de las Sierras de Taxco-Huautla

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Conclusiones

Se documenta la presencia 102 especies de Scarabaeoidea en localidades de las Sierras de Taxco-Huautla, México, que conforman el primer inventario para la zona en conjunto. En la zona de Huautla se procesaron y registraron 86 especies de la superfamilia Scarabaeoidea, de los cuales 14 se comparten con la zona de Taxco; en esta última área se registraron 38 especies de escarabajos que no están en Huautla. El ensamble de escarabajos de la Sierra de Huautla es 2.6 veces más diverso que el ensamble de la Sierra de Taxco. En esta zona, la presencia de especies de la subfamilia Scarabaeinae, principalmente del gremio de los copro-necrófagos, indica que existe un mayor deterioro de la SBC debido a actividades antropogénicas.

Agradecimientos

A Cuauhtémoc Deloya y Pedro Reyes Castillo revisaron y corroboraron las especies de este trabajo. A la Carrera de Biología de la FES Zaragoza (UNAM) por los apoyos necesarios para el desarrollo de este trabajo.

Literatura Citada

Arriaga, L., J. M. Espinoza, C. Aguilar, E. Martínez, L. Gómez y E. Loa (Coords.). 2000. Regiones terrestres prioritarias de México. CONABIO, México. Pp. 469-472. Delgado, L., A. Pérez y J. Blackaller. 2000. Claves para determinar a los taxones genéricos y supragenéricos de Scarabaeoidea Latreille, 1802 (Coleoptera) de México. Folia Entomol. Mex. 110:33-87. Dellacasa, G., P. Bordat y M. Dellacasa. 2001. A revisional essay of world genus-group taxa of Aphodiinae (Coleoptera Aphodiidae). Memorie della Societa Entomologica Italiana. 79: 1-482. Halffter, G. 1998. A strategy for measuring landscape biodiversity. Biology International (Special Issue). 36: 3-17. López-Pérez, S. 2009. Diversidad de Chrysomelidae (Insecta: Coleoptera) en la zona central de las Sierras de Taxco-Huautla. Tesis de Licenciatura (Biólogo). FES Zaragoza, UNAM. México. Michán, L. y J. J. Morrone. 2002. Historia de la taxonomía de Coleoptera en México durante el siglo XX: Una primera aproximación. Folia Entomológica Mexicana. 41: 67-103. Moreno, C. E., F. Barragán, E. Pineda y N. P. Pavón. Reanálisis de la diversidad alfa: alternativas para interpretar y comparar información sobre comunidades ecológicas. Revista Mexicana de Biodiversidad, 82: 1249-1261. Morán-Zenteno, D. J., M. Cerca y J. D. Keppie. 2005. La evolución tectónica y magmática cenozoica del suroeste de México: avances y problemas de interpretación. Boletín de la Sociedad Geológica Mexicana Tomo LVII, 3:319-341.

432

Morón, M. A. 2003. Atlas de los escarabajos de México. Coleoptera: Lamellicornia. Vol. II Familias Scarabaeidae, Trogidae, Passalidae y Lucanidae. Argania Editio. Barcelona, España. Morón, M. A., B. C. Ratcliffe y C. Deloya. 1997. Atlas de los escarabajos de México. Coleoptera: Lamellicornia. Vol. I. Familia Melolonthidae. Sociedad Mexicana de Entomología-CONABIO. Xalapa, Veracruz. Rodríguez-Mirón, G. M. 2009. Escarabajos longicornios (Coleoptera: Cerambycidae) de la zona central de las Sierras de Taxco-Huautla. Tesis de Licenciatura (Biólogo). FES Zaragoza, UNAM. México. Trejo, I. and R. Dirzo. 2000. Deforestation of seasonally dry tropical dry forest: a national and local analysis in Mexico. Biological Conservation, 94: 133-142.

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VARIACIONES NUTRICIONALES EN EL ABETO BLANCO Picea glauca MOENCH Y SU IMPLICACIÓN EN LOS MECANISMOS DE RESISTENCIA A Choristoneura fumiferana CLEM

Roberto Quezada-García1, Ngoc Nguyen1, Éric Bauce1 y Saharay G. Cruz-Miranda2. 1Département des Sciences du Bois et de la Forêt, Faculté de Foresterie et de Géomatique, Université Laval, Québec, Québec, Canada G1V 0A6. 2 2FES-Iztacala, UNAM. Av. de los Barrios No. 1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, Edo. de México, CP. 54090. Email. [email protected]

RESUMEN. Dentro de una plantación forestal. Existen discrepancias fenotípicas entre los arboles que impiden el ataque de las plagas. En estas diferencias se encuentran principalmente variaciones de metabolitos secundarios y de nutrimentos. Lo que hace difícil aclarar los mecanismos de adaptación. A fin de conocer la importancia de la variación de carbohidratos y nitrógeno sobre el rendimiento biológico de Choristoneura fumiferana y su relación con la resistencia en el abeto blanco (Picea glauca). 700 organismos de arboles resistentes y 660 de arboles susceptibles fueron recolectados. Estos individuos fueron criados en dos tipos de dietas artificiales, las cuales simularon un árbol resistente y uno susceptible. Los resultados muestran un descenso en el rendimiento biológico de los individuos en la dieta resistente, y un aumento en la fertilidad y la sobrevivencia invernal. Por lo que el presente trabajo da pistas sobre las posibles estrategias adaptativas de este insecto de gran importancia forestal en Canadá.

Palabras clave: mecanismos de adaptación, variación nutricional, Choristoneura fumiferana, Picea glauca.

ABSTRACT. In forest plantation. There are phenotypic differences between the trees that prevent pest attack. These differences are mainly variations of secondary metabolites and nutrients. This factor makes it difficult to understand the mechanisms of adaptation. In order to know the importance of variation in carbohydrate and nitrogen on the biological performance of Choristoneura fumiferana and its relation with the resistance in white spruce (Picea glauca). 700 organism from resistant and 660 from susceptible trees were collected. These individuals were raised in two types of artificial diets, simulating a resistant and susceptible tree. The results show a decrease in the biological performance of individuals in the resistant diet and an increase in fertility and winter survival. This study gives clues about possible adaptive strategies of this important forest insect in Canada.

Key words: mechanism of adaptation, nutritional variation, Choristoneura fumiferana, Picea glauca.

Introducción Choristoneura fumiferana (Clem.) (Lepidoptera: Tortricidae) es una de las plagas forestales más importantes en el bosque boreal de Canadá. Se alimenta de coníferas como Abies balsamea (L.) Mill. y Picea glauca (Moench). Lo que representa enormes pérdidas para la industria forestal. Los principales factores asociados al inicio y al término de una infestación son la falta de alimento y las posibles variaciones alimenticias que afectan el rendimiento biológico (Miller 1957; Morris 1963). Varios estudios han demostrado que la baja calidad nutritiva del follaje, puede ser un mecanismo de defensa en contra los defoliadores (Feeny, 1970; Moran y Hamilton, 1980; Neuvonen y Haukioja, 1984; Clancy y Price, 1987; Lundberg and Aström 1990; Haukioja et al., 1991; Augner 1995). Ya que el ataque continuo, provoca un desequilibrio de los nutrientes, así estos son dirigidos para la defensa o para el rápido crecimiento; de esto modo el rendimiento biológico se ve afectado. Estudios hechos con especies de Choristoneura spp. han demostrado que la calidad nutricional afecta el peso de las crisálidas y el fecundidad en las poblaciones (Clancy et al., 1988), varios autores sugieren una gran sensibilidad a la calidad del alimento (Blais, 1953; Lorimer y Bauer, 1983; Campbell, 1989; Carisey y Bauce, 2002). La baja calidad nutricional en el follaje, puede ser una estrategia en contra de los herbívoros, la cual promueve la reducción del rendimiento biológico (Miller, 1957; Carisey y Bauce, 2002; Chen et al., 2003) y además representa altos costos, para el desarrollo y reproduccion de la poblacion (Van der Meijden et al., 1988).

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En una plantación de abeto blanco (Picea glauca (Moench) en el sureste de Québec, Canadá; se han encontrado dos fenotípicos. Uno resistente al ataque de C. fumiferana, ya que muestra 10% menos de defoliación que los arboles susceptibles (80%) (Clancy et al., 1993; Bauce y Kumbasli 2007). Los factores envueltos en esta resistencia son: fenología del árbol y del insecto, los diferentes niveles de azúcares, de nitrógeno y de metabolitos secundarios (Bauce y Kumbasli 2007, Daoust et al., 2010; Despland et al., 2011), lo que hace difícil conocer la importancia de cada factor. El presente trabajo tiene por objetivo estudiar el efecto de azúcar y el nitrógeno sobre el rendimiento biológico. Este estudio pretende conocer las posibles estrategias adaptativas que este insecto de importancia forestal toma, y observar cual podría ser la importancia dentro de su comportamiento epidémico.

Materiales y Método Se recolectaron las crisálidas de Choristoneura fumiferana (Clem.) dentro de un campo experimental de abeto blanco (Picea glauca) cerca de Drummondville, Quebec, Canadá, durante el verano del 2007. Los arboles de esta zona presentan dos fenotipos, uno resistente con menos del 10% de defoliación y uno susceptible con una severa defoliación (más del 80%) (Bauce y Kumbasli, 2007; Daoust et al., 2010). Así también se recolectaron, 700 individuos en arboles resistentes y 660 en arboles susceptibles, después los insectos fueron llevados al laboratorio. Con los adultos se formaron 27 parejas del árbol resistente y 29 del árbol susceptible, las larvas obtenidas estuvieron a 2oC durante 25 semanas con el fin de simular las condiciones de diapausa (McGugan, 1954); una vez terminado el tiempo de hibernación, las larvas fueron colocadas en dos tipos de dietas artificiales. La primera simuló un árbol susceptible (McMorran, 1965), la cual estuvo compuesta de 12% de azucares y 5% de nitrógeno y la segunda un árbol resistente (Bidon, 1999), compuesta de 1.5% de azucares y 7% de nitrógeno. Con la finalidad de reducir la variabilidad ambiental, todos los organismos fueron criados bajo condiciones controladas de laboratorio a 23oC, 55-60% de humedad relativa y 16D/8N de fotoperiodo (Robertson, 1985). Los parámetros considerados fueron: El peso de las crisálidas (en miligramos), la fecundidad (total de huevos por hembra), la fertilidad (huevos eclosionados/ huevos puestos) y supervivencia después de la diapausa (larvas vivas después de diapausa/numero de larvas en diapausa). Los datos fueron tratados a través de un análisis varianza usando el procedimiento GLM (SS tipo III) del programa estadístico SAS (SAS Institute 1988). La normalidad y la homogeneidad fueron verificadas, y un test de Tukey fue implementado cuando las ANOVA s fueron significativas.

Resultados Se observaron diferencias en el rendimiento biológico de Choristoneura fumiferana entre los arboles resistentes y susceptibles (MANOVA: Wilks Lamda F5,141 = 4.97, P = 0.0031) y entre las dos dietas (MANOVA: Wilks lamda F5,141 = 4.61, P = 0.0006; cuadro 1). Las hembras de los arboles resistentes tuvieron pesos más altos (0.0802±0.0263) que aquellas de los susceptibles (0.0774±0.0330) (F1,145 = 10.22, P< 0.0017). Sin embargo, las hembras en la dieta susceptible (0.0826±0.0224) fueron mas altos que en la resistente (0.0743±0.0363). Estas diferencias no fueron observadas en los machos tanto en el tipo de árbol (ANOVA F1,145 = 1.32, P = 0.2525) como en el tipo de dieta (ANOVA: F1,145 = 2.42, P = 0.1220).

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Cuadro 1. Efecto de ambas dietas sobre el rendimiento biológico de Choristoneura fumiferana recolectados en ambos fenotipos (árbol resistente y susceptible).

Árbol Resistente Árbol Susceptible

Variable Resistente dieta Susceptible dieta Resistente dieta Susceptible dieta

crisálidas N Media (±SE) N Media (±SE) N Media (±SE) N Media (±SE) hembras 99 0.0709 ± 0.028* 94 0.0900 ± 0.019* 65 0.0794 ± 0.045* 109 0.0762 ± 0.022* ns ns ns ns Machos 99 0.0585 ± 0.014 94 0.0585 ± 0143 65 0.0495 ± 0.015 108 0.0510 ± 0.013 Fecundidad 99 146.03 ± 101.9* 94 202.01 ± 109.6* 65 119.97 ± 78.2* 109 137.42 ± 90.9* Fertilidad 95 0.27 ± 0.3* 92 0.23 ± 0.2* 64 0.21 ± 0.3* 106 0.14 ± 0.2* Supervivencia 46 0.68 ± 0.1* 44 0.60 ± 0.1* 25 0.66 ± 0.1* 34 0.52 ± 0.2* * diferencias significativas (P < 0.05), ns no diferencias significativas con el test de Tukey. ANOVA GLM

La fecundidad obtuvo diferencias entre los arboles resistentes y los susceptibles (ANOVA: F1,145 = 24.47, P = < 0.0001; Cuadro 1). Las hembras de los arboles resistentes fueron mas fecundas (173.30±109.29) que aquellas de los susceptibles (130.90±86.60). Estas diferencias fueron observadas entre las dietas (ANOVA: F1,145 = 3.97, P = 0.0483). Las hembras de la dieta susceptible fueron mas fecundas (167.33±105.01) que aquellas criadas en la resistente (135 ± 93.89). La fertilidad no mostró diferencias entre los fenotipos (ANOVA: F1,145 = 0.64, P = 0.4243), pero si entre las dietas (ANOVA: F1,145 = 4.93, P = 0.0279). Se observó una mayor fertilidad en los individuos de los arboles resistentes (0.25±0.31) que en los arboles susceptibles (0.18±0.28). La supervivencia después de la diapausa, no mostró diferencias significativas entre los arboles (ANOVA: F1,145 = 0.64, = 0.4243), y si un efecto de la dieta (ANOVA: F1,145 = 9.12, P= 0.003). Se observó una supervivencia en los individuos provenientes de la dieta resistente (0.6765±0.1625) que aquellos provenientes de la dieta susceptible (0.5709±0.2450).

Discusión Los resultados del presente estudio demuestran que las variaciones nutricionales en azucares y en nitrógeno afectan directamente el rendimiento biológico de C. fumiferana. Dentro de los mecanismos de resistencia se encuentran el acomodo de los diferentes compuestos químicos dentro de las plantas (Auger, 1995), ya sea para producir compuestos ricos en carbono tales como: terpenos y fenoles (Feeny, 1970) o para un crecimiento rápido, lo que hace menos nutritivo el alimento. Estos dos factores hacen que la calidad nutritiva de los alimentos baje, e impide que los individuos crezcan, se desarrollen y se reproduzcan. Aquellos que sobrepasan esta barrera, tendrán un costo metabólico alto (Huakioja et al., 1985; Clancy y Price, 1987). En este tipo de circunstancias se podría plantear el problema si existiría la posibilidad de una adaptación local. No así, en la zona, se encuentran dos tipos de arboles, entre los cuales, las hembras son probablemente incapaces de diferenciar, por lo que el mecanismo de adaptación podría verse auto regulado. Las diversas investigaciones existentes sugieren que esta especie es muy sensible a las variaciones nutricionales dentro de los árboles, como por ejemplo: la producción de flores (Blais, 1953, Carisey y Bauce, 2002) la fenología (Chen et al., 2001), el clima (Greenbank; 1963; Lucuik, 1984;) el tipo de árbol (Harvey, 1974; 1983), la intensidad de la defoliación (Miller, 1957; Nealis y Régnière, 2004).entre otros. En el presente trabajo, se observó una influencia de

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las dietas sobre las hembras, esto se debió probablemente a que son las hembras las que tienen costos energéticos más elevados, debido a su importancia en los procesos reproductivos (Ehrlich y Ehrlich, 1978) “buscar un lugar adecuado para oviponer, transmitir suficientes recursos alimenticios a la progenie, alimentarse durante más tiempo debido a una longevidad más larga que los machos, resistir a las condiciones climáticas, escapar de los depredadores entre otros”. El rendimiento biológico observado por árbol indica una posible selección de los individuos más aptos en el árbol resistente. En cuanto estos individuos se colocan en contacto con las dietas, el rendimiento biológico cambia a favor de la dieta susceptible. Lo que sugiere una plasticidad fenotípica dentro de la población ligada al valor nutritivo del alimento. Así, estos individuos pueden adaptase en el lapso de una generación a otra. Las razones por las que el rendimiento biológico cambia entre los dos fenotipos y las dietas podrían deberse a la capacidad de adaptación de la especie. Las diversas investigaciones sugieren que las estrategias adaptativas de estas especies, están asociadas a la fecundidad. Estudios hechos por Harvey (1983; 1985), quien estudió dos poblaciones en diferentes altitudes, encontró que las hembras de latitudes septentrionales ponían menor cantidad de huevos, pero de gran tamaño que las poblaciones en el sur. El sugiere que las condiciones climáticas “inviernos más largos y veranos más cortos” son un factor importante de selección. Así las larvas poseen más recursos durante la diapausa. Se ha observado igualmente que el alimento es un factor que influye directamente sobre la fecundidad, ya sea con el tipo de árbol, el recurso alimenticio (Blais, 1953) o la intensidad y duración de la infestación (Nealis y Régnière, 2004)

Conclusión Las variaciones nutricionales dentro de los arboles pueden estar asociadas a la resistencia del abeto blanco. Ya que reduce el rendimiento biológico de los individuos. Lo que representa costos energéticos mas elevados “eliminar toxinas, un rápido desarrollo, una sincronización fenológica adecuada etc.”. Los cambios de la calidad del alimento, no pueden ser utilizados como un principal factor dentro de la resistencia, pero puede ser jugar un papel importante dentro de la adaptación. Conocer las estrategias adaptativas dentro de especie, pueden ser una clave esencial dentro del manejo forestal, además que puede ser pistar para entender el crecimiento explosivo y el abrupto colapso de las poblaciones.

Agradecimientos Les autores agradecen a Paule Huron del laboratorio de entomología forestal por su preciosa ayuda en la crianza de laboratorio, y por sus valiosos comentarios.

Literatura Citada Augner M. 1995. Low nutritive quality as a plant defence: effects of herbivore-mediated interactions. Evol. Ecol. 9:605-616. Bauce, E. and M. Kumbasli. 2007. Natural resistance of fast growing white spruce, Picea glauca (Moench), trees against spruce budworm, Choristoneura fumiferana (Clem.). In Bottlenecks, Solutions, and Priorities in the Context of Functions of Forest Resources: Proceedings of the International Symposium, Istanbul, Turkey, 17–19 October 2007. Edited by M. Demir and E. Yilmaz. Tubitak Istanbul, Ankara, Turkey. 687–695 pp. Bidon, Y. 1999. Interactions entre la qualité du substrat nutritif et le Bacillus thuringiensis (Bt) sur le comportement, les performances et l'utilisation de la nourriture par les larves de

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tordeuse de bourgeons de l'épinette (Choristoneura fumiferana (Clem.). Doctoral dissertation, Université Laval. Sainte-Foy. 180pp. Blais, J. R. 1953. Effects of the destruction of the current year's foliage of balsam fir on the fecundity and habits of flight of the spruce budworm. Can. Ent. 85:416-448. Blais, J. R. 1965. Spruce Budworm Outbraks In the Past Three Centuries In the Laurentide Park, Quebec. For. Sci. 11:130-137. Campbell, I. M. 1989. Does climate affect host-plant quality? Annual variation in the quality of balsam fir as food for spruce budworm, Oecologia 81:341-344. Carisey, N. and E. Bauce. 2002. Does nutrition-related stress carry over to spruce budworm, Choristoneura fumiferana (Lepidoptera: Tortricidae) progeny? Bull. Entomol. Res. 92, 101-108. Chen, Z., M. K Clancy and T. Kolb. 2003. Variation in Budburst Phenology of Douglas-fir Related to Western Spruce Budworm (Lepidoptera: Tortricidae) Fitness. J. Econ. Entomol. 96:377-387. Chen, Z., T. Kolb and K. M. Clancy. 2001. Mechanisms of Douglas-fir resistance to western spruce budworm defoliation: bud burst phenology, photosynthetic compensation and growth rate. Tree Physiol. 21:1159–1169. Clancy, K. M. and R. M. King. 1993. Defining the Western Spruce Budworm's Nutritional Niche With Response Surface Methodology. Ecology 74:442–454. Clancy, K., M. Wagner and R. Tinus 1988. Variation in host foliage nutrient concentrations in relation to western spruce budworm herbivory. Can. J. For. Res. 18 (5):530-539. Clancy, K.M. and P.W. Price. 1987. Rapid herbivore growth enhances enemy attack: sublethal plant defenses remain a paradox. Ecology 68:736–738. Daoust, S., B. Mader, É. Bauce, A. Dussutour, E. Despland and P.J. Albert. 2010. Influence of epicuticular-wax composition on the feeding pattern of a phytophagous insect: implications for host resistance. Can. Entomol. 142: 261-270. doi: 10.4039/n09-064. Despland, E., M. Gundersen, S. P. Daoust, B. J. Mader, N. Delvas, P. J. Albert and E. Bauce. 2011. Taste receptor activity and feeding behaviour reveal mechanisms of white spruce natural resistance to Eastern spruce budworm Choristoneura fumiferana, Physiol. Entomol. 36: 39-46. doi: 10.1111/j.1365-3032.2010.00760.x. Ehrlich A.H. and PR Ehrlich. 1978. Reproductive Strategies in the Butterflies: I. Mating Frequency, plugging, and Egg Number, J. Kans. Entomol. Soc. 51:666-697 Feeny, P. 1970. Seasonal Changes in Oak Leaf Tannins and Nutrients as a Cause of Spring Feeding by Winter Moth Caterpillars, Ecology 51:565-581. Harvey, G. T. 1983. Environmental and genetic effects on mean egg weight in spruce budworm (Lepidoptera: Tortricidae) Can. Ent. 115:1109-1117. Harvey, G. T. 1985. Egg Weight as a factor in the overintering survival of spruce budworm (Lepidoptera: Tortricidae) larvae. Can. Ent. 117:1451-146. Haukioja, E., K. Ruohomäki, J. Suomela, and T. Vuorisalo. 1991. Nutritional quality as a defense against herbivores. For. Ecol. Manage. 39:237-245. Haukioja, E., P Niemelä,. and S. Siren. 1985. Foliage phenols and nitrogen in relation to growth, insect damage, and ability to recover after defoliation, in the mountain birch Betula pubescens ssp. Tortuosa. Oecologia, 65:214-222.

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Lorimer, N and L. S. Bauer. 1983. Reproductive compatibility within and among spruce budworm (Lepidoptera: Tortricidae) Populations, The Great Lakes Entomologist 16(4):149-152. Lucuik, G.S. 1984. Effect of climatic factors on post-diapause emergence and survival of spruce budworm larvae (Lepidoptera: Tortricidae) Can. Ent. 116:1077-1083. Lundberg, P. and M. Aström. 1990. Low Nutritive Quality as a Defense Against Optimally Foraging Herbivores, Am. Nat. 135:547-562. McGugan, B. M. 1954. Needle-mining habits and larval instars of the spruce budworm. Can. Entomol. 86:439-454. McMorran, A. 1965. A synthetic diet for the spruce budworm Choristoneura fumiferana (Clem.) (Lepidoptera: Tortricidae). Can. Entomol. 97:58-62. Miller, C. A. 1957. A Technique for estimating the fecundity of natural population of the spruce budworm Can. J. Zool. 35:1-13. Moran, N. and W. D. Hamilton. 1980. Low nutritive quality as a plant defence agains herbivores, J. theor. Biol. 86 :247-254. Morris, R. F. 1963. The dynamics of epidemic spruce budworm populations. Entomological Society of Canada Memoir 31. Nealis, V. G. and J. Régnière. 2004. Insect-host relationships influencing disturbance by the spruce budworm in a boreal mixedwood fores, Can. J. For. Res. 34:1870–1882. doi: 10.1139/X04-061. Neuvonen, S. and E. Haukioja. 1984. Low Nutritive Quality as Defence against Herbivores: Induced Responses in Birch. Oecologia 63:71-74. Robertson, J. L. 1985. Choristoneura occidentalis and Choristoneura fumiferana. In: Singh, P. Moore R. F. (Eds.), Handbook of insect rearing vol. II. Elsevier Sciences Publishers, New York, 227-236 pp. SAS Institute. 1988. SAS user s guide. SAS Institute Inc., Cary, NC. Van der Meijden, E., M. Wijn and H. J. Verkaar. 1988. Defence and Regrowth, Alternative Plant Strategies in the Struggle against Herbivores, Oikos 51:355-363.

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COMPARACIÓN DE LA RIQUEZA DE HORMIGAS EN UN PAISAJE COSTERO EN EL CENTRO DE VERACRUZ

Miguel A. García-Martínez1, Dora L. Martínez-Tlapa1, Luis Quiroz-Robledo2 y Jorge Valenzuela-González1. 1Red de Ecología Funcional, 2Red de Sistemática y Biodiversidad. Instituto de Ecología A.C., Km 2.5 antiguo camino a Coatepec, congregación El Haya. C.P. 91070, Xalapa, Ver., México. [email protected]

RESUMEN. En el presente trabajo comparamos la riqueza de la mirmecofauna en una Selva, un Acahual y un Potrero, en la región de “La Mancha”, Veracruz. Utilizamos seis técnicas de captura y los datos los analizamos mediante curvas de acumulación de especies, estimadores no paramétricos de riqueza y con la ecuación asintótica de Clench. La Selva fue el sitio con mayor riqueza (62), seguido por Acahual (36) y Potrero (22). La riqueza estimada por Chao-2 e ICE presentó la misma tendencia que la riqueza observada. El modelo de Clench indica que se obtuvo un muestreo representativo de la mirmecofauna en el Potrero y en el Acahual, pero no así para la Selva.

Palabras Clave: acahual, selva, potrero, curvas de acumulación de especies.

ABSTRACT. In this study we made a comparison of ant richness in a tropical dry forest, a secondary forest and a grassland in central Veracruz, Mexico. We used six sampling methods and we analyzed data through accumulation curves, non parametric estimators and Clench s function. Number of species and estimated richness were higher in the primary forest (62) and lower in the grassland (22) with intermediate values for the secondary forest ( 6). Results from Clench s model showed that we obtained a representative inventory of ants for the grassland and secondary forest, but not for the tropical dry forest.

Key Words: secondary forest, tropical dry forest and pasture, accumulation curves.

Introducción Los bosques tropicales, considerados como los ecosistemas terrestres más diversos, albergan más de la mitad de las especies en sólo el 10% de la superficie del planeta (Primack, 2002). Actualmente, estos ecosistemas enfrentan fuertes problemas de conservación, debido principalmente a su conversión a otros usos de suelo. En México, en un periodo de 26 años (de 1976 a 2002), se perdió el 53 % de la extensión de selvas húmedas, reduciéndose de 8.5 a 4 millones de hectáreas (Schulze et al., 2004). La modificación de las selvas en el país, como en otras regiones tropicales, va aparejada con la expansión de sistemas agrícolas como plantaciones forestales, frutales, cultivos de cereales y pastizales para ganado, además de bosques secundarios y en ocasiones áreas urbanas, dando como resultado paisajes notablemente heterogéneos, compuestos por ambientes con diferentes grados de transformación, y con una estructura de la diversidad biológica muy diferente a la de los paisajes originales (Sánchez-Colon et al., 2009). La sensibilidad de las comunidades de hormigas a las perturbaciones del ambiente, combinado con su importancia funcional y facilidad de muestro, las convierte en una poderosa herramienta de monitoreo y evaluación del uso de suelo. Las hormigas han sido consideradas como indicadoras principalmente en Australia, pero pueden ser utilizadas igualmente como tal en cualquier arte del mundo donde sean diversas y abundantes (Andesen, 2010). En el presente trabajo analizamos la riqueza de hormigas en ambientes con diferente transformación del hábitat (Selva, Acahual y Potero) en la costa de Veracruz.

Materiales y Método Área de estudio. El estudio se llevó a cabo en el Centro de Investigaciones Costeras La Mancha (CICOLMA), del Instituto de Ecología A.C. (INECOL), y en un potrero adyacente.

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CICOLMA (96 22 W y 19 6 N) se ubica en la región central de la planicie costera del Golfo de México, a 30 km al NW de la Ciudad José Cardel, en Actopan, Veracruz, México. El clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano tipo Aw1(w)(i )gw (García, 19 ). La temperatura máxima es de 34°C, la mínima de 16°C y la media anual de 24 a 26°C. La precipitación oscila entre los 1200 y 1500 mm anuales (Castillo-Campos y Medina-Abreo, 2002). Los sitios de estudio se describen a continuación: Selva. Se localiza en la hondonada más plana y antigua de la reserva y tiene una superficie de 32ha. Según Castillo-Campos y Medina-Abreo (2002) la vegetación es Selva Mediana Subcaducifolia. Acahual. Fue utilizado como potrero para la cría de ganado durante más de 20 años. En 1996 se excluyó al ganado del sitio. La superficie es de seis hectáreas y forma parte de CICOLMA. Actualmente, a 15 años, es un sitio con vegetación secundaria con un dosel denso, de seis a ocho metros de altura. En el sotobosque se encuentran numerosas plántulas y brinzales de especies arbóreas de la selva mediana original (Laborde-Dovali com. per.). Potrero. Es un pastizal que se utiliza para forrajeo de ganado vacuno, de una extensión de cinco hectáreas. En su interior se pueden observar pastos como Adropogon sp., Panicum maximum L. y Paspalum sp. (Valenzuela-González et al., 2008). Diseño de muestreo. Las colectas se realizaron en la época de lluvias (entre agosto y septiembre de 2011). Trazamos tres transectos paralelos entre sí, en cada sitio. En cada transecto se ubicaron cinco estaciones de muestreo, con 30 m de distancia entre cada una de ellas. Las estaciones de muestreo abarcaban una superficie de 80 m2 y en cada una de ellas se colocaron cinco trampas (una subterránea, pit-fall con y sin cebo, de árbol cebadas con miel y atun) y se tomó una muestra de 1 m2 de hojarasca. Las trampas fueron recolectadas después de 48h de exposición en el campo. Consideramos las estaciones de muestreo como unidades de muestreo complejas, pues cada una de éstas es un conjunto complementario de técnicas de captura (Jiménez-Valverde y Hortal, 2003). Realizamos los muestreos utilizando cinco tipos de trampas con el fin de muestrear los diversos estratos de forrajeo utilizados por las hormigas (subterráneo, epigeo, hojarasca y vegetación herbáceo-arbustiva y arbórea). Para la descripción del tipo de trampas utilizadas se puede consultar el trabajo de Quiroz-Robledo y Valenzuela-González (1995). Las muestras de hojarasca fueron tamizadas y procesadas en sacos Winkler, para la extracción de las hormigas (Bestelmeyer et al., 2000). Procesamiento de material. Separamos, limpiamos y contamos las hormigas con ayuda de un microscopio estereoscópico y posteriormente se montaron una o dos series de cada morfoespecie (tres especímenes por serie). Los ejemplares no montados se guardaron en viales con alcohol al 70%. Las hormigas fueron identificadas a nivel genérico utilizando la clave para géneros de hormigas de México de Mackay y Mackay (1989). Para la identificación a nivel específico se utilizaron diferentes fuentes, dependiendo de los géneros involucrados. Análisis de datos. Agrupamos las especies en subfamilias, tribus y géneros según la clasificación taxonómica más reciente (Bolton, 1995, 2003). La riqueza de especies fue estimada con estimadores no paramétricos basados en incidencia con el programa EstimateS 8.2 (Colwell, 2009). Utilizamos los estimadores ICE y la forma clásica de Chao 2 con 100 aleatorizaciones. Construimos curvas acumulación de especies a partir del procedimiento Mao Tau (especies observadas), tanto para muestras como para frecuencias de captura. Usamos los intervalos de confianza superior e inferior al 95% para la comparación directa entre las curvas de acumulación de los sitios muestreados (Colwell et al., 2004). Utilizamos la ecuación asintótica de Clench

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ajustando la regresión no lineal con Statistica (StatSoft, 1999) para evaluar la efectividad del muestreo realizado. Una descripción de este modelo y los procedimientos para calcular la pendiente de la curva, la proporción de fauna registrada y el esfuerzo requerido se encuentra en Jiménez-Valverde y Hortal (2003).

Resultados Composición taxonómica. Tomando en cuenta todos los sitios y métodos de captura utilizados, se colectaron un total de 23,584 individuos pertenecientes a seis subfamilias, 30 géneros y 75 especies. La subfamilia mejor representada es Myrmicinae, con 17 géneros y 44 especies, seguida de Ponerinae y Dolichoderinae, ambas con cuatro géneros y ocho y siete especies, respectivamente. De la subfamilia Formicinae se colectaron tres géneros y 10 especies. Finalmente, Pseudomyrmecinae y Ecitoninae estuvieron representadas por un género y cinco y una especie, respectivamente. En lo que se refiere al número de especies colectadas por género, el más rico fue Solenopsis con 11, seguido de Pheidole con ocho, Camponotus con seis, Pseudomyrmex con cinco, Hypoponera con cuatro, Cyphomyrmex, Mycocepurus y Trachymyrmex con tres especies cada uno. Los géneros representados por dos especies fueron: Brachymyrmex, Crematogaster, Dorymyrmex, Forelius, Monomorium, Pachycondyla, Paratrechina, Sericomyrmex, Strumigenys y Tapinoma. Los 12 géneros restantes estuvieron representados por una sola especie (Cuadro 1).

Cuadro 1. Listado en orden filogenético de número de especies por género en La Mancha, Veracruz. Subfamilia Tribu Género Número de especies Dolichoderinae Dolichoderini Azteca 1 Dorymyrmex 2 Forelius 2 Tapinoma 2 Ecitoninae Ecitonini Labidus 1 Formicinae Camponotini Camponotus 6 Plagiolepidini Brachymyrmex 2 Paratrechina 2 Myrmecinae Attini Atta 1 Mycocepurus 3 Sericomyrmex 2 Cyphomyrmex 3 Trachymyrmex 3 Blepharidattini Wasmannia 1 Cephalotini Cephalotes 1 Crematogastrini Crematogaster 2 Dacetini Pyramica 1 Strumigenys 2 Formicoxenini Cardiocondyla 1 Temnothorax 1 Xenomyrmex 1

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Cuadro 1. Continuación. Subfamilia Tribu Género Número de especies Solenopsidini Solenopsis 11 Ponerinae Ectatommini Ectatomma 1 Ponerini Hypoponera 4 Odontomachus 1 Pachycondyla 2 Pseudomyrmecinae Pseudomyrmecini Pseudomyrmex 5

Riqueza observada y estimada. La Selva, con 62 especies, fue el sitio con mayor número de especies colectadas, seguido por el Acahual con 36 y el Potrero con 22 (Fig. 1a). Por inspección visual de las curvas de acumulación obtenidas observamos diferencias significativas entre los tres sitios con base en la ausencia de sobreposición de los intervalos de confianza al 95 %. Estos resultados se sustentan por las diferencias, en la riqueza de especies de hormigas, entre la Selva y el Acahual (26), entre el Potrero y el Acahual (14), y entre la Selva y el Potrero (40). En las curvas de acumulación basadas en la frecuencia acumulada de captura (rarefacción), no se encontraron diferencias significativas en todos los casos (Fig. 1b). En estas curvas de rarefacción, al mínimo de frecuencias de captura obtenido (60 en Potrero), solo existen diferencias significativas entre la Selva y el Potrero ya que sus intervalos de confianza al 95 % no se sobreponen mientras que el intervalo superior del Acahual y el inferior de la Selva si lo hacen al igual que el superior del Potrero y el inferior del Acahual. Al comparar los valores de riqueza observada y estimada, encontramos que en la Selva hay una diferencia de 26 (Chao-2) a 28 (ICE) especies, en el Acahual de cinco (Chao-2) a 10 (ICE) y en el Potrero de dos a cinco.

70 Selva a) b) 60 Acahual Potrero

50

40

30 Especies 20

10

0 0 5 10 15 0 50 100 150 200 Muestras Frecuecia de captura Figura 1. Curvas de acumulación de especies (Sobs). a) curvas basadas en muestras y b) curvas basadas en frecuencias de captura. Las líneas punteadas indican los intervalos de confianza superior e inferior al 95 %.

Evaluación del inventario de especies. El modelo asintótico de Clench explicó, en promedio, el 99.9 % de la proporción de la varianza en las curvas de acumulación de las tres comunidades (Cuadro 2). Respecto a la efectividad del muestreo realizado, los resultados indican que los inventarios más completos se obtuvieron en el Potrero (90.6%), y los más bajos en la Selva (71.2%). Tanto en el Acahual como en el Potrero, los valores de la pendiente (m) son menores a 0.1, lo cual indica que en estos sitios se obtuvo un buen muestreo de la mirmecofauna,

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mientras que en la Selva sería recomendable incrementarlo, con el fin de obtener un inventario más representativo.

Cuadro 2. Evaluación del inventario de especies (modelo de Clench).

Sitio a b m Eficiencia n95% Selva 2.24 0.02 0.20 71.24% 122 Acahual 1.64 0.03 0.09 76.41% 90 Potrero 0.79 0.03 0.05 90.58% 97

100 Mao Tau Chao-2 80 ICE

60

40

20

0 Selva Acahual Potrero Figura 2. Riqueza observada y estimada.

Discusión y Conclusiones Los resultados obtenidos de las comparaciones de riqueza mostraron un gradiente decreciente en el sentido Selva-Acahual-Potrero. De acuerdo con las curvas de acumulación basadas en frecuencias de captura, las diferencias en la tasa de acumulación de las especies están influenciadas mayormente por la densidad de las especies de hormigas en cada sitio (ocurrencia en las muestras). Dicha tendencia decreciente en la abundancia de especies, puede ser causada por la mayor disponibilidad de recursos en la Selva que es un ambiente con vegetación primaria con mayor variabilidad de microambientes y nichos que los otros dos, por lo que ofrece una gran variedad de recursos y condiciones ambientales para diferentes gremios de hormigas. Los resultados de riqueza observada en el Acahual mostraron valores intermedios tanto en la riqueza observada como en la estimada. Este es un sitio, que se encuentra en regeneración, bastante heterogéneo en comparación al pastizal, que en ciertas secciones está dominado por vegetación secundaria y en partes presenta todavía una importante presencia de pastos. Al comparar las riquezas estimadas del Acahual con el Potrero, observamos que el primero es un sitio con mayor riqueza de especies y sugerimos que con el paso de los años tenderá a asemejarse cada vez más en riqueza y composición de especies a la Selva. El uso de diferentes métodos de captura nos permitió alcanzar una representación alta del inventario de especies en el Acahual y en el Potrero, ya que tanto por la inspección visual como por los valores de m obtenidos, se aprecia que las curvas de acumulación de ambos sitios tienden a la asíntota. El Potrero fue el sitio con mayor eficiencia de muestreo, probablemente debido a su alta homogeneidad ambiental y baja riqueza de especies en comparación a los otros dos ecosistemas.

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Literatura Citada Andersen, A. 2010. Box 8.1 Using ants as indicators of ecosystem change. En: L. Lach, C.L. Parr y K.L. Abbott (Eds.) Ant Ecology. 138-139pp. Bestelmeyer, B., D. Agosti, L. Alonso, R. Brandão, W. Brown, J. Delabie y R. Silvestre. 2000. Field techniques for the study of ground-dewlling ants: An overview, description, and evaluation. En: Agosti, D., J. Majer, L. Alonso y T. Schulz (Eds.) Ants: Standard methods for measuring and monitoring biodiversity. 122-144pp. Bolton, B. 1995. A new general catalogue of the ants of the world. Harvard University Press: Cambridge, Massachusetts, USA. Bolton, B. 2003. Synopsis and Clasification of Formicidae. Memoirs of the American Entomological Institute. 71: 1-370pp. Castillo-Campos, G. y M. E. Medina. 2002. Árboles y arbustos de la Reserva Natural de La Mancha Veracruz. Instituto de Ecología A.C., Xalapa, 144 p. Colwell RK. 2009. Estimates: statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 8.2. Colwell, R. K., C. X. Mao, and J. Chang. 2004. Interpolating, extrapolating, and comparing incidence-based species accumulation curves. Ecology 85:2717–2727. García, E. 1973. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Koeppen. Segunda edición. Instituto de Geografía. Universidad Nacional Autónoma de México. México, D.F. 246 p. Jiménez-Valverde A, Hortal J. 2003. Las curvas de acumulación de especies y la necesidad de evaluar la calidad de los inventarios biológicos. Rev. Ibér. Aracnol. 8: 151-161. Mackay, W. y E. Mackay. 1989. Clave de los géneros de hormigas en México (Hymenoptera: Formicidae). Memorias del II Simposio Nacional de Insectos Sociales, Oaxtepec, Morelos, México. SME-CIEAMAC. 1-82pp. Primack, R. B. 2002. Essentials of conservation biology. 3a ed. Sinauer, Sunderland, E.U. Quiroz-Robledo, L. and J. Valenzuela-González. 1995. A comparison of ground ants communities in a tropical rainforest and adjacents grasslands in Los Tuxtlas, Veracruz, Mexico. Southwest. Entomol. 20: 203-213. Schulze C. H., M. Waltert, P. J. A. Kessler, R. Pitopang, Shanabuddin, D. Veddeler, M. Muhlenberg, S. R. Gradstein, C. Leuschner, I. Steffan-Dewenter y T. Tscharntke. 2004. Biodiversity indicator groups of tropical land-use systems: comparing plants, birds and insects. Ecological Aplications, 14(5): 1321-1333. Sánchez-Colón S., A. Flores-Martínez, I. A. Cruz-Leyva y Velázquez A. 2009. Estado y tranformación de los ecosistemas terrestres por causas humanas, en capital natural de México, vol. II: Estado de conservación y tendencias de cambio, CONABIO, México, 75-129. StatSoft, Inc. 1999. STATISTICA for Windows computer program manual. Tulsa, Oklahoma. Valenzuela-González, J., L. Quiroz-Robledo, A. Carrasco-Aparicio y T. Suárez-Landa. 2008. Observaciones sobre la mirmecofauna del suelo en un potrero abandonado en la región de La Mancha, Veracruz, México. En: Estrada-Venegas, E. G. (Ed.) Fauna del suelo I: micro, meso y macrofauna. 141-157pp.

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MODELOS DE DISTRIBUCIÓN POTENCIAL PARA EL PRONÓSTICO DE PLAGAS AGRÍCOLAS

Luis Alberto Olvera-Vargas, Adriana Núñez Gonzali, María Guadalupe Galindo Mendoza y Cristóbal Aldama Aguilera. Coordinación para la Innovación y la Aplicación de la Ciencia y la Tecnología - Universidad Autónoma de San Luis Potosí. S.L.P., Sierra Leona N° 550, Lomas II Sección, Tel. (444) 8256045. [email protected]

RESUMEN. Con el uso de modelos de distribución potencial de especies se desarrollaron escenarios de pronóstico para algunas plagas agrícolas (Diaphorina citri, Maconellicoccus hirsutus y Raoiella indica) calculadas a partir de observaciones de campo y una serie de variables climáticas como predictivas. Se usaron los modelos BIOCLIM, MAXENT, GARP y ENFA. Se analizaron las estadísticas de salida de cada modelo y se identificó el nivel de incertidumbre de cada uno de éstos. Cada modelo representa un escenario probable, algunos delimitan mejor la distribución potencial, aunque existan pocas observaciones de campo, mientras que otros discriminan sitios donde si las hubo. Las estadísticas generadas por los modelos muestran que variables climáticas son las que más impactan en la distribución. La combinación de los modelos posibilitó la confección de un mapa de riesgos para cada plaga.

Palabras clave: modelos de distribución, plagas, SIG, climatología.

ABSTRACT. Using models of potential distribution of species forecast scenarios were developed for some agricultural pests (Diaphorina citri, Maconellicoccus hirsutus and Raoiella indica) calculated from field observations and climatic variables as predictors. The models were used BIOCLIM, Maxent, GARP and ENFA. We analyzed the output statistics of each model and identified the level of uncertainty for each one of these. Each model represents a probability scenario, some better define the potential distribution, although there are few field observations, while others discriminate sites if any. The statistics generated by the models show that climatic variables are the most impact on the distribution. The combination of the models allowed the preparation of a risk map for each pest.

Key words: distribution models, pests, GIS, climatology.

Introducción El manejo de nuevas plagas y enfermedades relacionadas a la fitosanidad se ha visto limitada por los pocos sistemas de alertas tempranas, probabilidades de aparición y probables rutas de dispersión donde las especies pudieran establecerse. La necesidad de contar con herramientas cualitativas para estos fines se ha requerido en los últimos años con mayor frecuencia y precisión; con el uso de los sistemas de información geográfica y los distintos modelos de distribución de especies, se ha podido establecer metodologías de inspección cualitativas en base a datos ambientales para lograr un mejor manejo y un sistema de alerta temprana, abordado desde una perspectiva geográfica ya que las plagas están estrechamente relacionadas de manera espacio-temporal. Los modelos de distribución de especies han mostrado ser una de estas herramientas para la predicción de ocurrencia de plagas o especies invasoras como lo señalan algunos trabajos como: la distribución de especies invasoras (Guisan y Zimmerman, 2000). Se han utilizado distintos algoritmos para especies invasoras, el Environmental Niche Factor Analysis (ENFA) para la predicción de aves invasoras (Strubbe y Matthysen, 2009) y plantas (Giljohann et al., 2011), MAXENT utilizado para la predicción de anfibios invasores (Ficetola, et al., 2007), GARP y BIOCLIM utilizados para modelar la distribución de Ceratovacuna lanígera plaga de la caña del azúcar, encontrada en el sureste asiático (Ganeshaiah et al., 2003). Debido a que no todos los modelos se comportan mejor con algunos grupos taxonómicos de especies (McPherson, Jetz y Rogers, 2004), es necesario entender que modelo predice mejor la ocurrencia de las especies a trabajar. Un Modelo es la representación parcial de la realidad que refleja algunas de sus propiedades, son por lo tanto

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simplificaciones por la necesidad de reducir la complejidad del objeto real. Los modelos de distribución de especies son representaciones cartográficas de la idoneidad de un espacio para la presencia de una especie en función de las variables empleadas (ambientales), esto es la relación matemática o estadística entre la distribución real conocida y un conjunto de variables independientes que se usan como indicadores (Mateo et al., 2011). Existen diferentes modelos de distribución de especie, los cuales no todos se ajustan para utilizarse en todas las especies, sin embargo la literatura marca algunos algoritmos que se ajustan con los datos disponibles para las diferentes plagas presentes en México, debido a que no todas las plagas son mejor representadas con ciertos algoritmos, se realizó una comparación entre modelos. Estos algoritmos los más utilizados por su confiabilidad y la facilidad de adquirir los datos son los modelos de presencia en base a un clasificador, en este caso se tomaron en cuenta cuatro algoritmos BIOCLIM (Busby, 1986), ENFA (Hirzel et al., 2002), GARP (Stockwell y Peters, 1999) y MAXENT (Phillips et al., 2006).

Materiales y Método La base de los modelos con clasificadores específicos, son las variables ambientales y los registros de presencia, de la o las especies que se quieren modelar. Los registros de presencia se obtuvieron en base a los registros obtenidos por los comités de vigilancia a lo largo del país los cuales incluyen a las plagas del Psílido asiático de los cítricos (Diaphorina citri), Cochinilla rosada (Maconellicoccus hirsutus) y Ácaro rojo (Raoiella indica). Las variables ambientales fueron obtenidas en base a las capas mundiales bioclimáticas del World Clim, las cuales corresponden a 19 variables las cuales abarcan toda la estacionalidad climática anual, estas variables se encuentran en formato raster con una resolución espacial de 1 km m2 a nivel nacional. La aplicación de los modelos se llevó a cabo por medio de distintos programas: para Bioclim DiVA-GIS, ENFA Biomapper, GARP desktop y Maxent software. Anterior a correr el modelo se llevo a cabo un corte de México y se extrajeron las coordenadas mediante un sistema de información geográfica bajo la plataforma ArcGIS 9.3. BIOCLIM se uso un rango de porcentaje de 95% para maximizar el valor medio de kappa, ENFA se utilizó el algoritmo de medias que da la mejor simulación y buen poder de generalización, GARP fue generado en base a 20 mapas de predicción usando un 30% de los puntos para calibración con un máximo de 1000 iteraciones se eligieron los mejores sets de datos usando una medida extrínseca de rígida con el 10% de omisión y 50% de comisión como lo indica (Tsoar et al., 2007), MAXENT se utilizó el 30% de los puntos de validación (las especies con mayor número de datos), Phillips et al., (2006) y se definió el valor umbral de acuerdo con las estadísticas de salida del modelo. La predicción para cada modelo fue comparado para cada set de validación con datos de ausencias y se elaboró una matriz de confusión (Cuadro 1) para calcular el Cohen s Kappa (Cohen, 1960). El estadístico kappa define la exactitud de la predicción en base a datos reales, o para determinar si los errores en la matriz de confusión representa un resultado significativamente mejor que al azar, los rangos van de -1 a +1 donde +1 indica una predicción perfecta entre el modelo y lo observado, números menores a 0 o negativos indican que el modelo no es mejor que uno generado al azar.

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Cuadro 1. Matriz de confusión con los parámetros de muestra presencia ausencia. Formula Kappa: Predicción (Modelo) Presencia Ausencia Total Observada Presencia n11 n01 n+1 Ausencia n10 n00 n+0 Total n1+ n0+ n

Además de obtener las estadísticas de validación para cada modelo y especie de plaga se compararon entre ellos para obtener el modelo que tuviera menor variabilidad en sus estadísticas de precisión (Tsoar et al., 2007).

Resultados Se muestran las estadísticas de validación para cada plaga por modelo.

Cuadro 2. Estadísticas de validación para el Psílido asiático de los cítricos por modelo. MAXENT GARP ENFA BIOCLIM número de puntos de entrenamiento 873 873 873 873 número de puntos de muestra 374 374 374 número de puntos presencia ausencia 3200 3200 2687 2921 AUC área bajo la curva 0.94 Índice Kappa 0.83 0.72 0.28 0.76

Figura 1. Modelos de distribución del Psílido asiático de los cítricos.

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Cuadro 3. Estadísticas de validación para la Cochinilla rosada del hibisco por modelo. MAXENT GARP ENFA BIOCLIM Número de puntos de entrenamiento 31 31 88 88 número de puntos de muestra 13 13 número de puntos presencia ausencia 86 86 86 86 AUC área bajo la curva 0.88 Índice Kappa 0.81 0.61 0.88 0.63 Numero de capas 19 19 11 19

Figura 2. Modelos de distribución del Cochinilla rosada del hibisco.

Cuadro 4. Estadísticas de validación para el Ácaro rojo por modelo. MAXENT GARP ENFA BIOCLIM número de puntos de entrenamiento 25 25 35 35 número de puntos de muestra 10 10 número de puntos presencia ausencia 215 215 207 215 AUC área bajo la curva 0.994 Índice Kappa 0.92 0.92 0.88 0.96 Numero de capas 19 19 11 19

Se observaron los valores del estadístico kappa por especie, en la tabla se resaltan los valores más altos por plaga, este valor refleja el modelo que mejor explica la distribución de la plaga, sin embargo, la mayoría de estos no tienen una diferencia muy grande, los valores por debajo de 0.4 es una predicción débil, por lo que el algoritmo ENFA para la plaga Psílido asiático

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de los cítricos representa un valor débil, lo cual no es recomendable utilizar este modelo para representar esta distribución de esta especie, por su parte el modelo MAXENT fue el que mejor represento la distribución. Por su parte ENFA, representó mejor la distribución de Cochinilla Rosada, sin embargo, no difiere mucho de la representación dada por el modelo MAXENT, BIOCLIM representó con valores más altos para Ácaro Rojo.

Figura 3. Modelos de distribución del Ácaro rojo.

Figura 4. Barras de error y variación del estadístico kappa

El modelo MAXENT fue el modelo con mejores resultados globales, lo cual concuerda con las conclusiones a las que llegaron Hernández (2006) y Elith (2006), ya que obtuvo el valor más alto de precisión de acuerdo al estadístico kappa, el error típico fue el más bajo de todos, BIOCLIM y GARP mostraron estadísticas similares por lo que para estas especies tienen el

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mismo valor de predicción, el algoritmo ENFA obtuvo la mayor variación ya que en algunos modelos representó de manera muy pobre la distribución de la especie y en otras fue medianamente representados en la Figura 4. Se observa la variabilidad del estadístico kappa por modelos, se observa que MAXENT obtuvo menor variabilidad con respecto a otros modelos.

Conclusiones Las diferentes especies son mejor representadas por diferentes algoritmos, sin embargo en la evaluación global el algoritmo MAXENT obtuvo mejores resultados, con menor variabilidad y para cada plaga obtuvo valores arriba de 0.80 por lo que lo hacen un buen estadístico para representar la distribución de estas especies, a su vez se sugiere tomar el algoritmo de MAXENT para la representación de las plagas en México.

Literatura Citada Busby, J. R. 1986. A Biogeoclimatic Analysis of Nothofagus-Cunninghamii (Hook) Oerst in Southeastern Australia. Australian Journal of Ecology, 11(1): 1-7. Cohen, J. 1960. A coefficient of agreement of nominal scales. Educational and Psychological Measurement, 20: 37-46. Elith, J., H. Graham, C., P. Anderson, R., Dudík, M., Ferrier, S., Guisan, A., J. Hijmans, R. 2006. Novel methods improve prediction of species distributions from occurrence data. Ecography, 29(2), 129-151. doi:10.1111/j.2006.0906-7590.04596.x Ficetola, G. F., Thuiller, W., and Miaud, C. 2007. Prediction and validation of the potential global distribution of a problematic alien invasive species - the American bullfrog. Diversity and Distributions, 13(4), 476-485. doi:10.1111/j.1472-4642.2007.00377.x Ganeshaiah, K.N., Barve, N., Nath, N., Chandrashekara, K., Swamy, M., Shaanker, R U. 2003. Predicting the potential geographical distribution of the sugarcane woolly aphid using GARP and DIVA-GIS. Current sciences, Vol.85, No.11 Giljohann, K. M., Hauser, C. E., Williams, N. S. G., and Moore, J. L. 2011. Optimizing invasive species control across space: willow invasion management in the Australian Alps. Journal of Applied Ecology, 48(5), 1286-1294. doi:10.1111/j.1365-2664.2011.02016.x Guisan A, Zimmerman. 2000. Predictive habitat distribution models in ecology. Ecological Modelling, 135(2-3), 147-186. doi:10.1016/S0304-3800(00)00354-9. Hernandez, P. A., Graham, C. H., Master, L. L., Albert, D. L., and The, A. D. L. 2006. The effect of sample size and species characteristics on performance of different species distribution modeling methods. Ecography, 5(June), 773-785. Hirzel, A. H. H., Ausser, J. H., and Hessel, D. C. 2002. Ecological – Niche factor analysis: How to compute habitat-suitability maps without absence data? America, 83(7), 2027-2036. Mateo , R. G., Felicísimo A. M., and Muñoz J. 2011. Modelos de distribución de especies: Una revisión sintética. Revista Chilena de Historia Natural 84: 217 – 240. McPherson, J. M., Jetz, W., and Rogers, D. J. 200 . The effects of species range sizes on the accuracy of distribution models: ecological phenomenon or statistical artefact? Journal of Applied Ecology, 41(5), 811-823. doi:10.1111/j.0021-8901.2004.00943.x. Phillips, S., Anderson, R., and Schapire, R. 2006. Maximum entropy modeling of species geographic distributions. Ecological Modelling, 190(3-4), 231-259. doi:10.1016/j.ecolmodel.2005.03.026

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Stockwell, D., and Peters, D. 1999. The GARP modelling system : problems and solutions to automated, International Journal Geographical Information Science, 13(2), 143-158. Strubbe, D., and Matthysen, E. 2008. Predicting the potential distribution of invasive ring-necked parakeets Psittacula krameri in northern Belgium using an ecological niche modelling approach. Biological Invasions, 11(3), 497-513. doi:10.1007/s10530-008-9266-6 Tsoar, A., Allouche, O., Steinitz, O., Rotem, D., and Kadmon, R. 2007. A comparative evaluation of presence-only methods for modelling species distribution. Diversity and Distributions, 13(4), 397-405. doi:10.1111/j.1472-4642.2007.00346.x.

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CRIA DE Ascia monuste (LEPIDOPTERA: PIERIDAE) EN Rhapanus sativus EN CONDICIONES AMBIENTALES NATURALES Y LABORATORIO

María Divina Angel-Ríos, Juan Pérez-Salgado. Unidad Académica de Ciencias Naturales. Unidad Shalako. Universidad Autónoma de Guerrero. Chilpancingo, Gro. [email protected] .mx.

RESUMEN. El objetivo de la cría de insectos es vasto y complejo, como es el caso para el desarrollo de técnicas o estrategias de control biológico o microbiano, algunas especies son fáciles pero otras son difíciles de criar sobre todo por el efecto de factores ambientales como la temperatura o depredadores si esta se realiza en condiciones ambientales. Obtenido buen número de ejemplares en estado natural es posible realizar bioensayos con microorganismos que ejerzan control sobre ellas sobre todo en la etapa más susceptible como sucede en la naturaleza es decir criar mariposas lo más cercano posible a las condiciones ambientales simulando iguales condiciones y libre de depredadores que reducen poblaciones, donde cumplen su ciclo de vida. Ascia monuste se cría con fines comerciales en varios países para la realización de eventos sociales, museos, artículos decorativos etc., sin embargo también tiene importancia económica pues es una plaga que afecta diferentes cultivos.

Palabras clave: Pieridae, Ascia monuste, cria, temperatura.

ABSTRACT. The objective of the breeding of insects is vast and complex, as is the case for the development of techniques or strategies of microbial or biological control, some species are easy to breed but others are difficult mainly because of the effect of environmental factors such as temperature or predators if this is done at ambient conditions. Retrieved large number of specimens in the wild is possible to realize bioassays with organisms that exert control over them especially susceptible to the stage as happens in nature, raising butterflies as close as possible to environmental conditions simulating the same conditions and free of predators that reduce populations, where they complete their life cycle. Ascia monuste is raised commercially in several countries for the realization of social events, museums, and decorative items. But also has economic importance because it is a pest of various crops.

Keys word: Pieridae, Ascia monuste,

Introducción El objetivo de la cría de insectos es vasto y complejo 1) En estudios de entomología relativos a la bioecología, genética, fisiología y etología de las diferentes especies de insectos y 2) Para el desarrollo de nuevas técnicas con diferentes sustancias o diferentes estrategias de control, genético, biológico y microbiano (Cisneros, 2004). Existe además una demanda internacional de ejemplares de especies de lepidópteros generada por cuatro sectores: Artesanías e industrias de adornos, museos, coleccionistas (mariposas disecadas y preservadas) y granjas o vivarios de mariposas (mariposas vivas en forma de larvas y pupas recién formadas (Orozco ). Algunas especies de insectos son más fáciles de criar que otras, un insecto factible de criar masivamente exitoso debiera tener características básicas: ciclo de vida corto, alto potencial biótico y requerimientos alimentarios simples. Un insecto criado en laboratorio para realizar investigaciones sobre su biología, debe ser similar a los desarrollados en campo, de lo contrario se tendrían interpretaciones inválidas de los resultados obtenidos, deberán conservar todas las características para que cuando se empleen puedan comportarse como insectos silvestres. La temperatura es un factor muy importante, porque depende de esta la duración del ciclo de vida del insecto Bautista et al., 2004). Bajo condiciones de cautiverio un proceso de cría debe mejorar los índices de postura, natalidad, crecimiento y desarrollo, ya que estas especies no estarían sujetas a competencia por alimento, no existen depredadores, ni modificaciones de factores como luz, ruido, sombra, temperatura o humedad que afectan considerablemente sus ciclos biológicos y habría control sanitario y manejo de parámetros reproductivos, se ha referido que en la naturaleza menos del 5% de las mariposas llegan a su madurez debido al ataque de los depredadores y

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parásitos naturales, pero en condiciones controladas entre el 85 y 95% de los individuos lo logran (Sánchez, 2004). Para el establecimiento de una cría de mariposas de otras especies en cautiverio es importante la observación en campo sobre las posibles plantas hospederas y nutricias, así como establecer mapas de distribución anual de Lepidópteros que puedan ser o no plagas (García, 2010). En base a lo anterior el estudio pretende tener bases sobre la biología de Ascia monuste en condiciones de laboratorio y campo. Para lo cual se planteó el presente objetivo de establecer la cría de A. monuste para ver las posibles limitantes en la realización de un estudio sobre su control con métodos alternativos posteriormente.

Materiales y Metodo El trabajo se realizó en laboratorio y campo acondicionado para la reproducción de Ascia monuste en Chilpancingo, Gro. México. Se realizó la siembra de la planta nutricia Rhapanus sativus en una superficie de 3 x 3 m2 y en macetas a la intemperie. Con la llegada de los adultos y oviposición de las hembras en el envés de las hojas se procedió a la colecta de los huevos, los que se traspasaron a cajas Petri sin desprender de las hojas, mantenidos en condiciones de laboratorio, o en su caso mantenidas en condiciones ambientales a la intemperie, contabilizando la duración de la eclosión de las larvas, para posteriormente transferirlos a macetas con las plantas nutricias y mantenidas estas con la humedad adecuadas y asegurar la alimentación de las larvas o eclosionar en la misma planta dejada a la intemperie. Llegado el tiempo para la formación de las pupas las plantas contenidas en las macetas una a una se cubrieron con tela de organza para evitar el desplazamiento hacia otro lugar o se colocaron en cajas con fondo de corcho para insertarlas con ayuda de un alfiler entomológico para asegurar y contabilizar la duración en ese estado del ciclo de vida (Fig. 2), a una temperatura de 27±1 °C a 13 ±1 °C hasta la emergencia de los adultos, los cuales una vez transferidos a una casa tela-malla de 2 x1 m2 de metal cubierto completamente con tela de tul cerrado y solo hecha una abertura para regarlas con agua corriente y a la intemperie. En el interior se colocaron macetas con la planta hospedera, las suficientes para irlas cambiando pues en estado larvario las ingieren rápido. Su alimentación consistió en colocar trozos de papel servilleta con una solución azucarada al 5%, todos los días. Una vez transferidos en el interior en estado adulto macho y hembra y realizado el apareamiento (Fig. 3), las hembras ovipositaron en el envés de las hojas (Fig.4) para posteriormente colectar los huevos y transferirlos a cajas Petri y seguir el ciclo en condiciones de laboratorio y libre de predadores, se concluyeron cuatro ciclos completamente en los que se determinó la duración de cada una de las etapas del ciclo de vida bajo estas condiciones.

Resultados y Discusion Los resultados mostraron que la cría de Ascia monuste en las condiciones en las que se llevó a cabo este trabajo hacen posible reproducirla para fines de control de insectos plaga si se cuidan aspectos como los posibles depredadores pero sobre todo de factores ambientales como la temperatura, el ciclo se siguió en cada una de las etapas. La manipulación de huevo a caja Petri para condiciones de laboratorio daña la estructura del huevo, la hoja se reseca, arruga y se dobla y una vez eclosionada la larva se dispersa en toda la caja dificultando el traspaso a la planta nutricia de la que se alimenta, resulta mas conveniente dejar una vez ovipositado la hembra mantenerlos en ella a la intemperie (Fig.1). Aunque no se evaluó el porcentaje de mortalidad desde huevo hasta estado adulto, esta no fue significativa, la eclosión desde huevo a estado larvario fue satisfactoria excepto previo a la eclosión a estado adulto. La planta mantenida a la intemperie y

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en la que de forma natural ovipositan las hembras y se alimentan las larvas se vio acechada de depredadores como algunas chinches, hormigas, chapulines por lo que con la ayuda de tela-malla se evitaron (Fig. 5). Lo que afecto y hubo mortalidad de pocos ejemplares en estado de pupa fue la reducción de la temperatura, lo que origino que las pupas adquirieran coloraciones amarillas, rojas y posteriormente negras, provocando la no emergencia de adultos.

Figura 1. Larvas y pupas de Ascia monuste Figura 2. Pupas en caja con fondo de corcho

Figura 3. Apareamiento adultos Figura 4. Oviposición

Figura 5. Casa tela-malla

La disminución drástica de la temperatura de larvas mantenidas a la intemperie en casa de tela-malla, aumento la duración del ciclo de vida, en los cuatro ciclos estudiados el promedio en la duración en estado de huevo fue entre 7 a 8 días (27±1 °C) el estado de larva fue entre 20 a 23 días (18±1°C) a diferencia de lo reportado en otros trabajos o estudios sobre la biología de esta

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especie con una duración de 10 días (Sánchez, 2004) y 12 días (Rojas et al., 2004) y el tiempo de duración del estado de pupa hasta la emergencia del adulto fue entre 9 a 11 días(13±1°C). Las bajas temperatura afectaron la viabilidad de las pupas en un 50%, del total de los adultos que emergieron un 60% desplegaron y volaron y el resto no abrió sus alas completamente.

Conclusion El ciclo biológico de Ascia monuste se vio afectado por factores del medio ambiente sobre todo la temperatura, el tiempo en la formación de pupas se altero por lo que el estado larvario fue entre 20 y 23 días con temperatura entre 13 ± 1°C, también se afecto la viabilidad de la pupa reduciendo la población en un 50 %. Los adultos que emergieron, un 60% desplegaron su alas y volaron y el resto no.

Literatura citada García. C. 2010. Agronegocios, Agroecoturismo y Arquitectura de paisaje. Curso-Taller. Colegio de Posgraduados. Córdoba, Veracruz, México. Orozco, Z. M. 2003. Zoocría de mariposas diurnas Rhopalocera en bosques húmedos tropicales del oriente antioqueño. Medellín. Colombia. Bautista, M. B. H. Bravo. M. C. Chavarin .P. 2004. Cría de insectos plaga y Organismos benéficos. CONABIO Instituto de fitosanidad. Colegio de Postgraduados. Cisneros, H. J. 2004. Reproducción de Lepidópteros de cereales Diatrea spp, Heliothis zea (Boddie) y Spodoptera frugiperda (Smith). Rojas, R. H. T., Duarte, M. M., é S. S. Oliveira Ciclo Biológico do curuquerê -da-couve Ascia monuste orseis (Latrielle, 1818) (Lepidoptera:Pieridae), na região de Dourados, MS Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Rod. Dourados-Itahum.Brasil. Sánchez, L. R. 2004. Protocolo de cría para dos especies de mariposas, Ascia monuste y Leptophobia aripa (Lepidoptera: Pieridae) bajo condiciones controladas en el municipio de la Mesa. Cundinamarca. Tesis de Licenciatura. Pontificia Universidad Javeriana. Santa Fe Bogotá., Colombia

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MODELO ESTOCÁSTICO PARA ESTIMAR LA DENSIDAD POBLACIONAL DE LA LANGOSTA VOLADORA EN YUCATÁN

Cristóbal Aldama-Aguilera, Felipe de Jesús García-Medrano, Enrique Ibarra-Zapata, Gudelia Hipólito-Cruz y Luis Alberto Olvera-Vargas. Coordinación para la Innovación de la Ciencia y la Tecnología. Sistema Nacional de Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria. Sierra Leona No. 550, Lomas II Sección, SLP, CP 78280. [email protected], [email protected].

RESUMEN. Schistocerca piceifrons piceifrons (Walker) es una especie bivoltina, tiene un alto potencial reproductivo y la capacidad de formar mangas que consumen en 24 horas cinco veces su peso. Con la ayuda del programa @RISK, se estimaron las densidades de población de adultos para la primera y segunda generación, con el muestreo de mayo de la campaña contra la langosta en Yucatán para los años 2009, 2010 y 2011. En 2010 se presentó el mayor nivel de infestación en la segunda generación de langosta, con densidades poblacionales de hasta 275,526 adultos/ha y coincidió con la mayor superficie controlada por la campaña. El mayor nivel de infestación de 2009 fue de 11,480 adultos/ha. Finalmente, en 2011 el mayor nivel de infestación se estimó en 3,827 adultos/ha, el más bajo de los tres años evaluados. En la metodología se utilizan datos históricos para estimar futuros brotes de la plaga.

Palabras clave: Schistocerca piceifrons piceifrons, modelo determinístico, @RISK, distribución PERT.

ABSTRACT. Schistocerca piceifrons piceifrons (Walker) is a bivoltine species, whit high reproductive potential and the ability to form swarms of locust than consumed in 24 hours five times its weight. Population densities for the locust first and second generation adult were estimated with @RISK analysis software. Sampling of May of the locust control campaign in Yucatan for the years 2009, 2010 and 2011 was used. In 2010 we had the highest infestation level, with densities of 275,526 adults/ha for the second generation of locusts, which coincided with the largest treated area. The highest density in 2009 was 11,480 adults/ha. Finally, in 2011 the highest infestation was estimated at 3,827 adults/ ha this year had the lowest infestation level of the three years evaluated. This method use historical data as the basis of estimating future locust outbreaks.

Key words: Schistocerca piceifrons piceifrons, deterministic model, @RISK, PERT distribution.

Introducción Durante siglos México ha estado sujeto a fuertes infestaciones de langosta, este ortóptero se encuentra distribuido desde el Sureste de la República Mexicana (Chiapas, Campeche, Tabasco, Quintana Roo y Yucatán) hasta los Estados de la Vertiente del Golfo de México (Hidalgo, San Luis Potosí, Tamaulipas y Veracruz) y del Pacífico (Oaxaca, Guerrero, Colima, Jalisco, Nayarit y Michoacán), sin embargo, las primeras dos zonas son las que representan mayor importancia, por poseer áreas gregarígenas (SENASICA, 2011). Tiene un alto potencial reproductivo y la capacidad de formar mangas que consumen en 24 horas 5 veces su peso, por lo que una manga de 3'000,000 de langostas llega a consumir hasta 30 toneladas de vegetación (SENASICA, 2011), aunque, Retana (2000) menciona que las mangas pueden estar constituidas por alrededor de 80 millones de individuos por km² y pueden devorar hasta 100 toneladas de alimento verde diariamente. Aunado a esto, logra desplazarse grandes distancias en poco tiempo (hasta 20 km/hora). Llega a atacar hasta 400 especies vegetales. Los cultivos más afectados son: arroz, cacahuate, calabaza, caña de azúcar, cártamo, chile, cítricos, coco, eucalipto, frijol, jícama, maíz, mango, melina, palma de aceite, pastizales, piña, plátano, sorgo, soya, teca, tomate, entre otros; principalmente, los cuales en las zonas con presencia de langosta representan un valor de producción de aproximadamente 1,200 millones de pesos (SENASICA, 2011). Este acrídido es una especie bivoltina, los adultos imagos (diciembre-mayo) maduran sexualmente hasta abril-junio, las lluvias de primavera dan inicio a las oviposturas, posteriormente, la eclosión y con esto la primera generación (Garza, 2005 y Ramírez y Romero,

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2008a). Los adultos de la primera generación maduran sexualmente en 60-78 días, por lo que ovipositan durante septiembre-octubre, dando origen a ninfas de la segunda generación de septiembre a diciembre, los adultos de la segunda generación son imagos y requieren de 3 a 6 meses para alcanzar su madurez sexual (Ávila et al., 2005). Puesto que la langosta es una plaga muy importante, que se caracteriza por largos periodos de recesión con el ocasional resurgimiento de la misma por varios años consecutivos. Se establece el objetivo de estimar la densidad poblacional de la 1era y 2da generación de la langosta para el Estado de Yucatán mediante un modelo estocástico a través del programa @RISK, lo cual que permita visualizar un panorama sobre el comportamiento poblacional de esta plaga para los años 2009, 2010 y 2011.

Materiales y Método Se utilizaron datos de los muestreos de la campaña contra la langosta de Yucatán del mes de mayo de los años 2009, 2010 y 2011, se tomó sólo el nivel de infestación de adultos (P0), para establecer la densidad poblacional inicial (P0i), por lo que se consideraron las fórmulas del manual operativo de la campaña contra Langosta, para obtener la densidad poblacional en una área determinada (Ramírez y Romero, 2008). Para desarrollar el modelo estocástico en el programa @RISK, se partió de lo determinístico; para ello, se usaron los datos del ciclo biológico del acrídido como: la proporción sexual (Hembras: Machos= 1: 1), cantidad de huevos depositados (90 huevos con un rango de 40- 150 por cada hembra), mortalidad de huevos (13% con un rango de 5-65% de la ovipostura hasta la eclosión), mortalidad de las ninfas en estadío I y su rango (70%), mortalidad de las ninfas en estadío II (20%), mortalidad de las ninfas en estadío III-V (10%) y mortalidad de las ninfas en estadío VI (5%) (Symmons y Cressman, 2001). Los datos resultantes pueden ser usados en un sistema de información geográfica para el análisis espacial. La densidad poblacional para la primera y segunda generación de langosta a partir del modelo estocástico se estimó dentro del programa @RISK con la distribución PERT a 1000 interacciones con 1 simulación, lo que determina una densidad máxima, media y mínima; por lo que el programa considera la media como lo más factible a ocurrir, además de que se pueden establecer rangos de probabilidad.

Resultados y Discusión De los tres años evaluados, en 2010 se presentó el mayor nivel de infestación para la primera y segunda generación de langosta; seguido del 2009, aunque en este se presentaron altos niveles de infestación fueron menores respecto al 2010; finalmente el 2011 presento muy bajos niveles de infestación respecto a los años evaluados. De acuerdo al modelo estocástico, para 2009 el mayor nivel de infestación presentó una densidad poblacional esperada de 11,480 individuos/ha para la segunda generación de langosta en un punto de muestreo en Buctzotz, con un rango de densidad poblacional entre los 8,036-14,212 individuos/ha al 50% de probabilidad establecida de acuerdo a su distribución (Cuadros 1 y 2, y Fig. 1). El SENASICA (2012) reportó que en el año 2009, de septiembre a diciembre se incrementó considerablemente la presencia de la langosta en Yucatán, en este periodo hubo un total de 610 manchones, 18 bandos y 42 mangas, de 9,183 ha muestreadas se efectúo control en 5,688 ha.

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Se estimó para 2010 una densidad poblacional en su mayor nivel de infestación de 275,526 individuos/ha para la segunda generación de langosta en Izamal; con un rango de densidad poblacional entre los 192,280-338,672 individuos/ha al 50% de probabilidad establecida de acuerdo a su distribución (Cuadros 1 y 2, y Fig. 2). Para 2010 (de septiembre a diciembre) se reportaron 4,782 bandos y 119 mangas de langosta en Yucatán, de 9,539 ha muestreadas se efectúo control en 5,835 ha (SENASICA, 2012). En 2011 en el mayor nivel de infestación se estimó una densidad poblacional de tan sólo 3,827 individuos/ha para la segunda generación de langosta en un punto de muestreo en Buctzotz, con un rango de densidad poblacional entre los 2,620-4,808 individuos/ha al 50% de probabilidad establecida de acuerdo a su distribución (Cuadros 1 y 2, y Fig. 3). En el 2011 (de septiembre a diciembre) se reportaron únicamente 157 manchones, de 10,325 ha muestreadas y se efectúo control en 771 ha (SENASICA, 2012).

Cuadro 5. Densidad poblacional estimada para la primera y segunda generación de la langosta. P0i= Población inicial, AP1t= Población total de adultos esperados para la primera generación, AP2t= Población total de adultos esperados para la segunda generación, Sl: Solitario, TC: Transciens congregans. Nivel de Fecha Municipio Fase P0i AP1t AP2t Infestación 07/05/2009 Izamal Sl 0.5 10 152 1913 20/05/2009 Sinanche Sl 0.2 4 61 765 22/05/2009 Buctzotz Sl 3 60 910 11480 22/05/2009 Dzilam González Sl 1 20 303 3827 12/05/2010 Cenotillo TC 12 240 3638 45921 12/05/2010 Tunkas TC 10 200 3032 38268 19/05/2010 Río Lagartos Sl 5 100 1516 19134 24/05/2010 Izamal TC 72 1440 21829 275526 27/05/2010 Dzemul Sl 6 120 1819 22961 27/05/2010 Espita TC 70 1400 21223 267873 27/05/2010 Maxcanu Sl 4 80 1213 15307 28/05/2010 Motul Sl 2 40 606 7654 28/05/2010 Yobain Sl 3 60 910 11480 31/05/2010 Panaba Sl 9 180 2729 34441 31/05/2010 Seye Sl 6 120 1819 22961 31/05/2010 Tizimín TC 12 240 3638 45921 23/05/2011 Dzilam González Sl 0.18 3.6 55 689 23/05/2011 Río Lagartos Sl 0.3 6 91 1148 23/05/2011 Sucilá Sl 0.2 4 61 765 23/05/2011 Tekal de Venegas Sl 0.33 6.6 100 1263 23/05/2011 Tizimín Sl 0.01 0.2 3 38 24/05/2011 Buctzotz Sl 1 20 303 3827 26/05/2011 Tunkas Sl 1 20 303 3827

Cuadro 6. Rangos de la densidad poblacional con una probabilidad establecida para datos con el mayor nivel de infestación. P0i= Población inicial, AP1t= Población total de adultos esperados para la primera generación, AP2t= Población total de adultos esperados para la segunda generación, RDPE= Rango de Densidad Poblacional Esperada, Prob= Probabilidad establecida. RDPE RDPE Fecha Municipio Nivel de P0i AP1t AP2t Infestación Rango Prob Rango Prob 0-718 25% 0-8035 25% 22/05/2009 Buctzotz 3 60 910 719-1077 50% 11480 8036-14212 50% 1078-1652 25% 14213-31738 25% 0-17764 25% 0-192279 25% 24/05/2010 Izamal 72 1440 21829 17765-25705 50% 275526 192280-338672 50% 25706-42024 25% 338673-873524 25% 0-242 25% 0-2619 25% 24/05/2011 Buctzotz 1 20 303 243-358 50% 3827 2620-4808 50% 359-509 25% 4809-10291 25%

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Figura 1. Gráfica estocástica del mayor nivel de infestación en mayo de Figura 2. Gráfica estocástica del mayor nivel de infestación en mayo de 2009. 2010.

Figura 3. Gráfica estocástica del mayor nivel deInfestación en mayo de 2011.

Para poder estimar con mayor precisión la primera y segunda generación de langosta, se debe de tomar como población inicial los adultos reportados en el mes de mayo, ya que estos son los acrídidos sobrevivientes de la segunda generación del periodo pasado y la mayoría son sexualmente maduros. Los altos niveles de infestación para la segunda generación de langosta en el 2009 pudo haber sido un factor importante para que en el 2010 fuera el año que presentara niveles muy altos de infestaciones de langosta en Yucatán. Puesto que las altas densidades poblacionales de langosta para la segunda generación del 2009 pudieron haber prevalecido y haber dado origen a la primera generación de langosta en el 2010. El modelo estocástico en el programa @RISK permitió estimar las densidades poblacionales y puede ser de utilidad para estimar la magnitud del problema en años futuros.

Agradecimientos Al Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Yucatán (CESVY) y al Centro Nacional de Referencia Fitosanitaria (CNRF) de la Dirección General de Sanidad Vegetal (DGSV) del SENASICA por la información compartida para la elaboración del presente trabajo.

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Literatura Citada Ávila, J. Barrientos, L. García, P. 2005. Biología y Comportamiento de la Langosta Centroamericana S. piceifrons piceifrons. In: 2do. Curso Internacional: Manejo Integrado de la Langosta Centroamericana (Schistocerca piceifrons piceifrons, Walker) y Acridoideos Plaga en América Latina. Instituto Tecnológico de Cd. Victoria, Tamaulipas. México. 31-36 p. Garza, E., 2005. La langosta Schistocerca piceifrons piceifrons y su manejo en la planicie huasteca. Campo Experimental Ébano. INIFAP-CIRNE. San Luís Potosí, México. Folleto Técnico. 12: 23. Ramírez, J. C. S. y Romero, S. B., 2008a. Manual Operativo de la campaña contra Langosta: Biología y Hábitos de la Langosta. SAGARPA/SENASICA/DGSV/DPF. México. pp. 19. Ramírez, J. C. S. y Romero, S. B., 2008b. Manual Operativo de la campaña contra Langosta: Exploración, Muestreo y Control. SAGARPA/SENASICA/DGSV/DPF. México. pp. 37. Retana, J. 2000. Relación entre algunos aspectos climatológicos y el desarrollo de la langosta centroamericana Schistocerca piceifrons piceifrons en el Pacífico Norte de Costa Rica durante la fase cálida del fenómeno El Niño-Oscilación Sur (ENOS). Top. Meteor. Oceanog., 7(2):73-87. SENASICA (Servicio Nacional de Sanida, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria), 2011. Campaña Fitosanitaria contra la Langosta. SAGARPA-SENASICA-DGSV. Disponible en: http://www.senasica.gob.mx/?id=681 (dic/2011). SENASICA, 2012. Informes de la Campaña Fitosanitaria contra la Langosta. SAGARPA- SENASICA-DGSV. Disponible en: http://www.senasica.gob.mx/?id=3260 (enero/2012). Symmons, P. M. y Cressman, K., 2001. 1. Biology and behaviour. En: Desert Locust Guidelines. Second edition. Food an Agriculture Organization of the United Nations. Rome. pp. 43.

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ÍNDICE ENDÉMICO PARA LA LANGOSTA VOLADORA (Schistocerca piceifrons piceifrons WALKER) EN EL ESTADO DE YUCATÁN

Gudelia Hipólito-Cruz, Felipe de Jesús García-Medrano, Cristóbal Aldama-Aguilera, y Fabiola Mata-Cuellar. Universidad Autónoma de San Luis Potosí. Coordinación para la Innovación de la Ciencia y la Tecnología. Sistema Nacional de Vigilancia Epidemiológica Fitosanitaria. Sierra Leona No. 550, Lomas II Sección, SLP, CP 78280. [email protected].

RESUMEN: La langosta voladora (Schistocerca piceifrons piceifrons Walker) se considera una de las plagas más perjudiciales en Yucatán. Por tal motivo, se realizó un estudio epidemiológico mediante el cálculo del índice endémico que es la representación gráfica de la incidencia actual sobre la histórica. Este índice puede alertar cuando podría ocurrir una incidencia superior a la esperada. Para ello, se utilizó el método de la mediana y los cuartiles lo que permitió definir umbrales (cuartiles) y zonas epidemiológicas (éxito, seguridad, alarma y epidemia) con base a la superficie controlada de langosta durante siete años (2004- 2010) por la presencia de brotes del acrídido. Los índices endémicos en 2004, 2006, 2007, 2009 y 2010 se ubicaron en la zonas de alarma y epidémica, rebasando el comportamiento habitual de los brotes de langosta. Los años en que el índice endémico no rebasó el comportamiento habitual fueron 2005, 2008 y 2011.

Palabras clave: brotes, mangas, vigilancia, epidemiología.

ABSTRACT: The flying locust (Schistocerca piceifrons piceifrons Walker) is considered one of the most damaging pests in Yucatan. Therefore, an epidemiological study was conducted by calculating the endemic index, which is a graphical representation of the historic and current incidence. The index could alert us when a higher incidence than expected could occur. Method of the median and quartiles was used to define thresholds (quartiles) and epidemiological zones (success, security, alarm and epidemic) based on the treated surface to control the locust outbreaks with over seven years (2004-2010). The endemic indexes in 2004, 2006, 2007, 2009 and 2010 were located in the alarm and epidemic zone, exceeding the habitual behavior of the locust outbreaks. The years when the index did not exceed the habitual behavior were 2005, 2008 and 2011.

Key words: outbreaks, swarms, surveillance, epidemiology.

Introducción La langosta voladora (Schistocerca piceifrons piceifrons Walker) es una plaga agrícola de importancia económica en México y Centroamérica (Rodríguez-Absi et al, 2009), presenta explosiones poblacionales provocando severos daños a cultivos básicos, industriales, frutales y ornamentales (Barrientos y Almaguer, 2011), la cual, se caracteriza por largos periodos de recesión con el ocasional resurgimiento de la misma por varios años consecutivos. Fuertes brotes se presentaron de 1939-1954, 1959, 1974-1979, 1988-1990 (Barrientos et al, 1992), 1996, 1999- 2000, 2002-2004, 2006-2007 (Ramírez et al, 2008). La langosta es una especie bivoltina; con diapausa imaginal y ciclo estable (Barrientos, 1992). Tiene alto potencial reproductivo y capacidad de formar mangas que consumen en 24 horas cinco veces su peso, se considera plaga potencial para otros Estados de la Vertiente del Golfo de México y del Pacífico; lo anterior, debido a que llega a atacar hasta 400 especies vegetales. Los cultivos más afectados son: maíz, fríjol, sorgo, arroz, soya, cacahuate, caña de azúcar, chile, tomate, cítricos, plátano, coco y pastizales, entre otros (SENASICA, 2012). Ante esta problemática en Yucatán, a través de los Organismos Auxiliares de Sanidad Vegetal (OASV), el SENASICA realiza actividades contra el acrídido (SENASICA, 2012) al implementar la campaña contra la langosta. El problema principal que se tiene en la lucha contra este acrídido, es saber cuándo y dónde ocurrirán brotes o infestaciones de langosta en una determinada región. Esta afirmación es particularmente cierta para las regiones con grandes

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extensiones que pueden ser infestadas; sin embargo, las regiones pequeñas como la Península de Yucatán, no escapan del todo a esta realidad (Barrientos et al, 1992). El índice endémico le sirve a la vigilancia epidemiológica para detectar variaciones significativas en el patrón de comportamiento habitual de plagas y enfermedades, rápida y eficazmente, es el instrumento epidemiológico que distribuye casos en el tiempo, graficando la incidencia actual sobre la incidencia histórica, con el propósito de detectar precozmente cifras anormalmente altas (o bajas) de casos (o tasas) del problema en estudio (Monzalvo, 2008). Consiste en la representación gráfica de las frecuencias diarias, semanales o mensuales de la plaga o enfermedad en un eje de coordenadas, en el cual el eje horizontal representa el tiempo y el vertical las frecuencias (Mazariegos, 2011 y Alarcón, 2011). El objetivo del presente trabajo fue identificar umbrales y definir zonas con bases epidemiológicas en apoyo a la vigilancia fitosanitaria de la langosta.

Materiales y Método Se utilizó información de Enero de 2004 a diciembre de 2010 sobre las acciones de control mensuales (superficie controlada) de la langosta (Cuadro 1) proporcionada por el Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Yucatán (CESVY), organismo auxiliar de sanidad vegetal del SENASICA. El estudio epidemiológico se realizó con la metodología de la mediana y los cuartiles para el cálculo del índice endémico.

Cuadro 1: Superficie controlada por problemas de brotes de la langosta de 2004-2010 en el Estado de Yucatán. Mes Año Ene. Feb. Mar. Abr. May. Jun. Jul. Ago. Sept. Oct. Nov. Dic. 2004 13 0 0 0 115 260 483 761 483 2016 2746 1168 2005 259 7 10 0 0 0 0 0 0 97 561 319 2006 144 224 0 0 82 130 381 1397 1782 2560 2138 1952 2007 3211 1266 627 80 26 21 72 231 470 566 705 681 2008 433 22 3 0 0 7 13 153 384 294 613 926 2009 518 89 1 0 0 2 12 225 287 636 1319 1410 2010 1080 704 239 112 334 474 1365 2,309 1454 1509 900 403

Los datos de superficie controlada de langosta se ordenaron de mayor a menor para cada mes y se obtuvieron las frecuencias. Posteriormente se calculó el valor de los cuartiles: Q2 (mediana), Q1 (cuartil inferior) y Q3 (cuartil superior) (Tabla 2) con base en las ecuaciones 1, 2 y 3.

….. ecuación 1 ….ecuación 2 ….ecuación

De este modo el espacio gráfico quedó dividido por tres umbrales (cuartiles) en cuatro zonas: éxito, seguridad, alarma y epidemia. El índice correspondió a la superficie controlada en cada mes de cada año y como referencia se utilizaron datos de 2011.

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Cuadro 2. Posición de los cuartiles: mediana, cuartil inferior y cuartil superior. Serie Ene. Feb. Mar. Abr. May. Jun. Jul. Ago. Sept. Oct. Nov. Dic. Cuartil 1 13 0 0 0 0 0 0 0 0 97 561 319 Cuartil 2 144 7 0 0 0 2 12 153 287 294 613 403 inferior 3 259 22 1 0 0 7 13 225 384 566 705 681 4 433 89 3 0 26 21 72 231 470 636 900 926 Mediana 5 518 224 10 0 82 130 381 761 483 1509 1319 1168 Cuartil 6 1080 704 239 80 115 260 483 1397 1454 2016 2138 1410 superior 7 3211 1266 627 112 334 474 1365 2,309 1782 2560 2746 1952

Resultados y Discusión Con base en el análisis de las tendencias del índice endémico de 2004 a 2010 en Yucatán (Fig. 1), en los años 2004, 2006 e inicios de 2007 se presentaron brotes que se reflejaron en superficie controlada de langosta con valores superiores al umbral de la zona de alarma, es decir, en la zona epidémica, lo que coincide con lo reportado por Ramírez et al. (2008). A finales de 2009, el índice se ubicó en la zona de alarma, mientras que en 2010 el índice superó esta zona ubicándose en la zona epidémica de enero a septiembre y este índice disminuyó al umbral entre la zona de éxito y de seguridad para diciembre. Los factores que originan las explosiones poblacionales de la langosta se asocian principalmente al clima: largos periodos de sequía continuados por lluvias abundantes, o precipitación acrecentada por años consecutivos (Lomer et al., 2001; Kem y Dennis, 1993, Pitt, 1999; citado por Barrientos y Almaguer, 2011). Para los años 2005, 2008 y 2011 la superficie controlada de langosta se mantuvo dentro de las zonas de seguridad y éxito (Figura 2), situación ligada esencialmente con las condiciones climáticas y ecológicas (Barrientos et al, 1992). Cuando la población se reduce, el comportamiento de las langostas cambia de tal manera que no gregariza. Los insectos continúan alimentándose y reproduciéndose hasta que la población se extingue o alcanza un nivel suficientemente alto como para volver a gregarizar y migrar (Shannon y Arboleda-Sepúlveda, 1988). En 2011 se presentó un periodo de recesión de seis meses, y comprendió de marzo a agosto. Asimismo, en 2005 el periodo de recesión fue de abril a septiembre. En 2007 y 2010 no se hubo periodo de recesión. La mayor superficie controlada por la presencia de brotes de langosta se dio en 2010 con 10, 883 ha. En 2006 se registró un total de 10, 790 ha controladas por la presencia del acrídido. En 2004, 2007 la superficie controlada fue inferior a las 8100 ha, en 2009, 2008, y 2005 las superficie controlada fue inferior a las 5000 ha. Las zonas de alarma y epidemia zonas son muy amplias de los meses de agosto a enero, cuando se presenta la segunda generación de la langosta, y muy estrechas de marzo a junio, cuando se presenta el final de la diapausa imaginal en los adultos e inicia la oviposición de la primera generación.

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Figura 1. Comportamiento del índice endémico de la langosta en Yucatán en 2004, 2006, 2007, 2009 y 2010.

Figura 2. Comportamiento del índice endémico de la langosta en Yucatán en 2005, 2008 y 2011.

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Los años en que el índice endémico se ubicó en la zona de alarma y epidémica, rebasando los umbrales de seguridad y alarma, fueron 2004, 2006, 2007, 2009 y 2010. Los años en que el índice endémico no rebasó los umbrales y zonas de éxito y seguridad fueron 2005, 2008 y 2011. Este índice puede alertar cuando podría ocurrir una incidencia superior a la esperada.

Agradecimientos Al Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Yucatán (CESVY) y a la Dirección General de Sanidad Vegetal (DGSV) del SENASICA por la información proporcionada.

Literatura Citada Ramírez, J. C. S. y Romero, S. B., 2008. Manual Operativo de la campaña contra Langosta: Hábitos y biología. SAGARPA/SENASICA/DGSV/DPF. México. pp. 19. Rodríguez-Absi, J., P. Almaguer-Sierra, L. Barrientos-Lozano y H. Rodríguez-Fuentes. 2009. Thermal time clock for estimating phenological development of Schistocerca piceifrons piceifrons Walker (Orthoptera: Acrididae) in northeastern Mexico. Journal of Orthoptera Research. 18 (1): 65-73. SENASICA. (Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria). 2012. La langosta (Schistocerca piceifrons piceifrons Walker 1870). En línea en: http://www.senasica.gob.mx/?id=681. Mazariegos, F. C., 2011. Epidemiologia. Vigilancia en salud pública. Unidad 4. Diap. 20. Shannon, P. J., Arboleda-Sepúlveda, O. 1988. Las langostas del género Schistocerca, nomenclatura, biología y distribución geográfica de las especies migratorias de Centro y Sur América: notas breves y literatura selecta. 22:53-71. Monzalvo, P. J. E., 2008. Canales endémicos. Servicios de salud de Sonora. Coordinación jurisdiccional de Epidemiologia. Barrientos, L. L y Pedro A. S. 2011. Manejo sustentable de poblaciones de chapulines en México. Capítulo III. Manejo sustentable. En: García G. C. y Lozano G. J. (Coordinadores). Control biológico de plagas de chapulín en el norte-centro de México. 2011. P. 97. Barrientos, L. L., Orlando, A. C., Francisco, A. B y Onésimo, P. M. 1992. Manual técnico sobre la langosta voladora (Schistocerca piceifrons piceifrons Walker, 1870) y otros acridoideos de Centro América y sudeste de México. FAO-OIRSA. San Salvador, El salvador. 162 pp.

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DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA DE LAMELICORNIOS (INSECTA: COLEOPTERA) EN PASO DEL MACHO, VERACRUZ, EN BOSQUE TROPICAL SUBCADUCIFOLIO Y ZONA AGRICOLA-GANADERA.

Miguel Ángel Morón1, Gonzalo Yanes-Gómez2, Hortensia Carrillo-Ruiz2, Sara Lariza Rivera-Gasperín1, Marisol Pérez-Méndez2 y Oscar Iván Ramírez-González2. 1Instituto de Ecología, A.C. Carretera antigua a Coatepec No. 351. 91070 Xalapa Veracruz, México. [email protected]. 2Escuela de Biología, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Av. San Claudio y 14 sur, Col. Sn. Manuel. Edif. 112A. 72570, Puebla, Puebla, México. [email protected].

RESUMEN. Se analizaron dos comunidades de coleópteros Lamelicornios (Insecta: Coleoptera) en el Rancho Canaletas, Mpio. de Paso del Macho, Veracruz. Se hicieron doce muestreos de febrero a diciembre del año 2008 usando trampas de luz, de fruta, coprotrampas y necrotrampas. En bosque tropical subcaducifolio (BTS) se capturaron 473 individuos y en la zona agrícola- ganadera (ZAG) 503 respectivamente; en ambos sitios se capturaron 36 especies. El Índice de Diversidad de Shannon-Wiener fue de 2.77 en BTS y de 2.25 en ZAG y el Índice de Dominancia de Simpson 0.0897 y 0.1861 respectivamente. Las especies mas abundantes fueron Phyllophaga temora (32.60%) y P. testaceipennis (23.66%) en BTS; y en ZAG Anaides laticollis (16.7%) y Canthon cyanellus (14.38%). No existe diferencia significativa entre los valores de riqueza y abundancia, pero sí entre los valores de diversidad. En BTS se encontraron 23 especies indicadoras de diversidad y en ZAG 19 (p>0.05).

Palabras clave: diversidad, abundancia, Lamelicornios, Paso del Macho, indicadores.

ABSTRACT. Two communities of Scarabaeoidea beetles were analyzed in Rancho Canaletas, Paso del Macho county, Veracruz, Mexico. Twelve sampling periods were carried out between January and December 2008, using light, fruit, dung and carrion traps. The number of individuals captured in semi-evergreen seasonal forest (BTS) was 473, and 503 individuals in a crop-cattle zone (ZAG); 36 species were captured in both sites. Shannon-Wiener s Diversity Index was 2. in BTS and 2.2 in AG, and Simpson s Dominance Index was 0.0897 and 0.1861 in both places respectively. The most abundant species were Phyllophaga temora (32.60%) and P. testaceipennis (23.66%) in BTS and Anaides laticollis (16.7%) and Canthon cyanellus (14.38%) in ZAG. There is no statistical difference between richness and abundance values, but there is between diversity values. 23 diversity indicator species were found in BTS and 19 in ZAG (p>0.05).

Keys words: diversity, abundance, Scarabaeoidea, Paso del Macho, indicators.

Introducción Los coleópteros Lamelicornios o Scarabaeoidea constituyen uno de los grupos de insectos más diversificados en cuanto a forma, coloración, tamaño y hábitos por lo que hay un gran interés de ampliar el conocimiento taxonómico de estas especies y de esta forma obtener datos que sean útiles para la realización de comparaciones ecológicas y biogeográficas entre las diferentes faunas estudiadas en el país (Morón 1994, Morón et al., 1998). La gran cantidad de relaciones biológicas que tienen las especies de Lamellicornia o Scarabaeoidea, su abundancia, diversidad, amplia distribución y buen nivel de conocimiento taxonómico, justifican plenamente las propuestas para emplearlos como indicadores ecológicos y biogeográficos durante estudios básicos o aplicados para evaluar el estado de equilibrio y conservación de los ecosistemas donde son abundantes, o para determinar el valor de importancia de una región como refugio faunístico, parque natural o reserva de la biosfera (Morón y Aragón 2003). En el estado de Veracruz se han realizado estudios faunísticos con este grupo (Morón, 1979), así como estudios ecológicos (Favila, 2005; Mora-Aguilar, y Montes de Oca, 2009) Para el presente estudio se propuso hacer una comparación entre las comunidades de coleópteros Scarabaeoidea establecidas en la zona agrícola y el bosque tropical subcaducifolio del municipio de Paso del Macho, Veracruz, a fin de contribuir al conocimiento sobre la diversidad entomológica de la región y su conservación.

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Materiales y Método Área de estudio. El Rancho Canaletas se encuentra entre los 18º 58´ 18.60´´ Lat. N, 96º 43´ 22.82´´ Long. O y tiene una altitud de 500 metros. El tipo de vegetación pertenece al bosque tropical subperennifolio ( INE, 2010) con vegetación inducida en donde predominan los cultivos de caña de azúcar y café. El clima de la región es semicálido húmedo con abundantes lluvias en verano (Aw2(w)i), con una temperatura promedio de 25.5 °C y precipitación media anual de 3,200 mm (Enciclopedia de los Municipios de México 2005). El suelo que presenta es de tipo acrisol y vertisol, el primero se caracteriza por su acumulación de arcilla en el subsuelo, es ácido y pobre en nutrientes, de color rojo o amarillo claro susceptible a la erosión; y el segundo presenta grietas anchas y profundas durante la sequía, es claro y arcilloso. Son suelos que han sido utilizados preferentemente en la agricultura y la ganadería (Enciclopedia de los Municipios de México, 2005). Trabajo de campo. Se hicieron 12 muestreos sistemáticos mensuales de enero a diciembre de 2008. Fueron instaladas cuatro necrotrampas permanentes NTP-80, cuatro coprotrampas, tres trampas de fruta (plátano, piña y naranja) (Morón y Terrón, 1988) y una trampa de luz en cada sitio, activa de 19 a 22 horas cada mes. Cada mes se activaron las trampas de fruta y las necrotrampas, reemplazando el atrayente. En cuanto a las especies colectadas, se colocaron dentro de frascos con alcohol al 70%, rotulados con fecha, tipo de trampa, numero de trampa y zona de estudio. Trabajo de laboratorio. Terminada la colecta de los organismos, fueron montados en el Laboratorio de entomología de la Escuela de Biología de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, con alfileres entomológicos y de costura. A cada ejemplar se lo colocaron dos etiquetas una con número de catálogo y otra con datos de colecta. Posterior a esto, se recurrió a claves para identificar las especies (Morón, 1979; Carrillo Ruiz y Morón, 2003; Yanes-Gómez y Morón, 2010). Análisis estadístico. Se elaboraron curvas de acumulación de especies utilizando el software Estimates para la aleatorización de los eventos de muestreo y generación de modelos, y el Excel para construir los gráficos. Se calcularon los índices de diversidad de Shannon-Wiener y de Dominancia de Simpson empleando una hoja de cálculo (Excel versión 14.0.6112.5000); las diferencias entre valores discretos de riqueza y abundancia se contrastaron con una prueba de chi cuadrada; para contrastar los valores de Diversidad de Shannon-Wiener se utilizó una prueba t de Student modificada.

Resultados En BTS se capturaron 473 y en ZAG 503 individuos respectivamente; en ambos sitios se capturaron 36 especies. Las curvas de acumulación de especies indican que se tiene una eficiencia del muestreo del 67.39 al 81.43% en ZAG y del 67.39 al 82.34% en BTS, usando los modelos Jack 1 y Bootstrap respectivamente (Cuadro 1).

Cuadro 1. Valores de riqueza esperada (Se) y eficiencia del muestreo por sitio y por modelo. Se Especies faltantes % eficiencia del muestreo Modelo ZAG BTS ZAG BTS ZAG BTS Jack 1 53.42 53.42 17.42 17.42 67.39 67.39 Bootstrap 44.21 43.51 8.21 7.51 81.43 82.74

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En ambos sitios los meses con mayor abundancia y riqueza fueron mayo y junio. El Índice de Diversidad de Shannon-Wiener (H ) fue de 2. en BTS y de 2.2 en AG y el índice de Dominancia de Simpson (IDS) 0.0897 y 0.1861 respectivamente, por lo que la diversidad es inversamente proporcional a la dominancia. Las especies más abundantes fueron Phyllophaga temora Saylor (32.60%) y P. testaceipennis Blanchard (23.66%) en ZAG; y en BTS Anaides laticollis Harold (16.7%) y Canthon cyanellus LeConte (14.38%); el Índice de similitud de Jaccard fue de 0.3846. No hay diferencia significativa entre los valores de riqueza y abundancia para ambos sitios (chi cuadrada, p>0.05), pero sí hay entre los valores de diversidad (t de Student modificada, p<0.01). En BTS se encontraron 23 especies indicadoras de diversidad (EI) y en ZAG 19 (chi cuadrada; p>0.05) (Cuadro 2).

Cuadro 2. Valores de riqueza observada (So), abundancia (N), diversidad (H ), dominancia (IDS) e indicadores (EI). ZONA So N p H’ p IDS EI p BTS 36 473 >0.05 2.7688 <0.01 0.0897 23 >0.05 ZA 36 503 2.2517 0.1861 19

Discusión La eficiencia del muestreo indica que faltaría obtener aproximadamente entre ocho y 17 especies en ambos sitios, por lo que puede pensarse en extender el periodo de muestreo por un poco más de tiempo. Sin embargo con los resultados que se tienen hasta la fecha, se observa un patrón estacional en la abundancia y riqueza de los dos sitios por mes. Esto sería resultado directo del régimen de lluvias y del tipo de clima de la región. El hecho de que no observemos diferencias entre los valores de riqueza, abundancia y numero de especies indicadoras puede reflejar que los sitios se encuentran cercanos geográficamente. Sin embargo hay diferencia entre los valores de diversidad, presentándose mayor diversidad en BTS. También son diferentes las especies más abundantes en los dos sitios, y la similitud no es muy alta, por lo que un programa de conservación debe considerar la importancia de los dos ambientes, cuya diversidad se complementa entre sí. Por tanto no deben considerarse las zonas “conservadas” como únicas recipientes de la diversidad de este grupo, ya que las zonas perturbadas también contribuyen con riqueza de especies. Yanes-Gómez y Morón (2010) llegan a la misma conclusión en un estudio con Lamelicornios en bosque tropical caducifolio del sur del estado de Puebla.

Agradecimientos A la familia Rivera-Gasperín, por su hospitalidad, amabilidad y generosidad.

Literatura citada Carrillo-Ruiz, H. y M. A. Morón. 2003. Fauna de Coleoptera Scarabaeoidea de Cuetzalan de Progreso, Puebla, México. Acta Zoológica Mexicana. (n.s.) 88:87-121. Favila, M. E. 2005. Diversidad alfa y beta de los escarabajos del estiércol (Scarabaeinae) en Los Tuxtlas, México, en Sobre Diversidad Biológica: el significado de las diversidades Alfa, Beta y Gamma (G. Halffter, J. Soberón, P. Koleff y A. Melic, Eds.). SEA, CONABIO, CONACYT y DIVERSITAS, 242 pp. Enciclopedia de los municipios de México. 2005. http://www.e-local.gob. mx/ work/templates/enciclo/veracruz/ INE, 2010. http://www2.ine.gob.mx/emapas/ver_04.html

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Mora-Aguilar, E.E. y Montes de Oca, E. 2009. Escarabajos Necrófagos (Coleoptera: Scarabaeidae y Trogidae) de la Región Central baja de Veracruz. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 25 (3):569.588 Morón, M.A. 1979. Fauna de Coleópteros Lamelicornios de la Estación de Biología Tropical “Los Tuxtlas”, Veracruz, UNAM, México. Anales de Instituto de Biología, UNAM (Serie Zoología), 50 (1): 375-454. Morón, M.A. 1994. Fauna de Coleoptera Lamellicornia en las montañas del noroeste de Hidalgo, México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.) 63: 7-59. Morón, M.A. y R. Terrón. 1988. Entomología Práctica. Publicación 22. Instituto de Ecología, A.C. México, 177 pp. Morón, M.A. y A. Aragón. 2003. Importancia ecológica de las especies americana de Coleoptera Scarabaeoidea. Dugesiana 10(1): 13-29. Morón, M.A., C. Deloya, A. Ramírez y S. Hernández. 1998. Fauna de los Coleópteros Lamelicornios de la región de Tepic, Nayarit, México. Acta Zoológica Mexicana. No.75: 73- 116. Yanes-Gómez, G. y M.A. Morón. 2010. Fauna de Coleópteros Scarabaeoidea de Santo Domingo Huehuetlán, Puebla, México. Su potencial como indicadores ecológicos. Acta Zoológica Mexicana. (n.s.) 26 (1): 123-145.

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EL COMPLEJO “GALLINA CIEGA” (COLEOPTERA: MELOLONTHIDAE) ASOCIADAS AL CULTIVO DE MAÍZ (Zea mays L.) EN LA CIÉNEGA, MUNICIPIO DE MALINALTEPEC, GUERRERO, MÉXICO

Eva Judith García-Ayala y Cutberto Pacheco-Flores. Universidad Intercultural del Estado de Guerrero. Km. 54, Carretera Tlapa-Marquelia, La Ciénega, municipio de Malinaltepec, Guerrero, C.P. 41500. [email protected]; [email protected].

RESUMEN. Se reconocieron las especies conocidas como “gallina ciega” asociadas al cultivo de maíz en cuatro parcelas bajo el sistema de temporal, durante el ciclo agrícola 2011, en la comunidad de la Ciénega, Municipio de Malinaltepec, en la región de la montaña del estado de Guerrero. Se identificaron 16 plantas con daño y 16 sin daño aparente, se extrajo un volumen de suelo de 30X30X30 cm de cada mata. Para la evaluación del daño se consideraron las variables en las plantas: altura, cobertura, número de hojas, peso de follaje y peso de raíz en fresco. Se obtuvieron un total de tres subfamilias, cuatro géneros y trece especies: Phyllophaga ravida, P. testaceipennis, P. tumulosa, P. obsoleta, P. tenuipilis, Cyclocephala lunulata, Diplotaxis sp. 1, Diplotaxis sp. 2, Diplotaxis sp. 3, Diplotaxis sp. 4, Diplotaxis sp.5, Anomala sp.1 y Anomala sp.2. En las variables de altura, cobertura, peso de raíz y follaje, los datos fueron menor en la parte con daño que en la parte sin daño.

Palabras claves: “gallina ciega”, región montaña, Maíz, Coleoptera, plaga.

ABSTRACT. Species known as “white grubs were recognized, associated with the cultivation of maize in four plots under a temporary system, during the agricultural cycle of the year 2011, in the community of the Ciénega, Municipal of Malinaltepec, in the mountain region of the state of Guerrero. 16 plants with damage and 16 without apparent damage were identified, a volume of 30X30X30 cm of soil was dug out from each plant. For a damage evaluation, the following variables in the plants were considered: height, cover, number of leaves, weight of foliage and root weight. A total of three subfamilies were obtained, four genders and thirteen species; Phyllophaga ravida, P. testaceipennis, P. tumulosa, P. obsolete, P. tenuipilis, Cyclocephala lunulata, Diplotaxis sp. 1, Diplotaxis sp. 2, Diplotaxis sp. 3, Diplotaxis sp. 4, Diplotaxis sp. 5, Anomala sp. 1 and Anomala sp. 2. In the variables of height, cover, root weight and foliage, the data were less in the damage part, that in the part without damage, which reflects the complexity of the rizofagia "white grubs" associated to such cultivation.

Key words: white grubs, mountain region, rorn, Coleopteran and plague.

Introducción El complejo “gallina ciega,” es muy trascendental ya que muchas de estas se alimentan de raíces de cultivos como frijol, calabaza; maíz, entre otras gramíneas (Castro Ramírez, et al., 2006). Mientras que otras especies se alimentan de madera podrida, excremento de ganado, rastrojo en descomposición. La “gallina ciega” tiene diferentes hábitos de alimentación, como rizófagas estricta, facultativas y saprófago. La alimentación de los pobladores de comunidad de la Ciénega del municipio de Malinaltepec, está basada en el maíz; es un grano imprescindible en los hogares. Este cultivo presenta una serie de problemas por enfermedades y plagas, dentro de las plagas es la “gallina ciega;” sin embargo, se desconocen las especies responsables de los daños en dicho cultivo. El propósito de este trabajo fue identificar las especies de “gallina ciega” asociadas a los daños en el cultivo de maíz, así como, evaluar el daño que causan en la comunidad de La Ciénega, Malinaltepec, Guerrero.

Materiales y Método Área de estudio. La comunidad de La Ciénega se localiza en la región de La Montaña de Guerrero en la Sierra Madre del Sur y la Planicie Costera del Pacífico. Su vegetación está conformada por bosque de Quercus, bosque mesófilo de montaña, bosque de Pinus y bosque de Pinus-Quercus; además de una gran variedad de gramíneas asociadas a los cultivos de maíz,

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calabaza, frijol y otros frutales como el durazno y granadas a baja escala. El clima es del tipo A(C)w2(w)ig (García, 1988), con lluvias entre mayo y octubre, el periodo seco se presenta entre los meses de noviembre-abril y en agosto se presenta la canícula (que afecta considerablemente los cultivos); la precipitación media anual es de 1350mm (SAGAR, 1995). Se seleccionaron las parcelas de maíz a través de una encuesta aplicada a trece habitantes de la comunidad y se tomaron cuatro parcelas. Para el muestreo de la “gallina ciega”, en las parcelas seleccionadas se identificaron plantas con síntomas característicos causados por la rizofagia de los inmaduros (marchitez, amarillamiento, plantas acamadas, caídas o flojas) y plantas sin daño, en el mes de noviembre de 2011. Se obtuvieron 16 matas en la parte con daño y 16 de la parte sin daño (Castro-Ramírez et al., 2006), a un volumen de suelo de 30X30X30cm (Burrage y Gyrisco, 1954). En cada mata muestreada se contaron los individuos por morfoespecies. Las larvas se determinaron a nivel genérico y especifico con el apoyo de claves para identificación de inmaduros propuesta por Morón, 1986; Ramírez-Salinas y Castro-Ramírez, 1998 y 2003; Ramírez-Salinas et al., 2000 y 2004. Para la evaluación del daño que causa la “gallina ciega”, de las 16 matas extraídas del suelo en el área con daño y sin daño, se tomaron los siguientes datos, peso de raíz y follaje, altura de la planta, cobertura y el número de hojas.

Resultados y Discusión En las parcelas estudiadas se registraron cuatro géneros con trece especies de tres subfamilias, Melolonthinae, Rutelinae y Dynastinae. Las especies que componen el complejo “gallina ciega” en el cultivo de maíz en la Ciénega son: Phyllophaga ravida, Phyllophaga testaceipennis, Phyllophaga tumulosa, Phyllophaga obsoleta, Phyllophaga tenuipilis, Cyclocephala lunulata, , Diplotaxis sp. 1, Diplotaxis sp. 2, Diplotaxis sp. 3, Diplotaxis sp. 4, Diplotaxis sp.5, Anomala sp.1, Anomala sp.2. Las especies con mayor densidad en la zona con daño fueron Phyllophaga obsoleta 51.38 y 40.27 larvas/m2, Phyllophaga testaceipennis 9.72 larvas/m2 y Cyclocephala lunulata con 12.5 y 10.41 larvas/m2 respectivamente (Cuadro 1). Las variables que se tomaron en cuenta en las cuatro parcelas muestreadas fueron altura, cobertura, hojas, peso de raíz y peso de follaje en fresco, en la zonas con daño de las parcelas muestreadas reflejan un daño evidente por la presencia de “gallina ciega” que la de sin daño (Cuadro 2). En trabajos realizados en Oaxaca y Michoacán la especies de “gallina ciega” Phyllophaga vetula es la causante del daño en el cultivo de maíz (Ruiz Vega et al., 2003; Nájera et al., 2006). En este estudio de la comunidad de La Ciénega la especie Phyllophaga obsoleta es la responsable del daño se obtuvieron 36.41 larvas/m2 en la zona con daño está muy por arriba del nivel económico de daño. El nivel de daño económico estimado para Phyllophaga sp. En México es de 3.33 larvas/m2 (Moya, 1993). King (1994) señala que en el cultivo de maíz la relación entre las larvas del tercer estadio y las plántulas jóvenes indican la presencia de 4 larvas/m2, como un factor crítico para Centroamérica.

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Cuadro 1. Densidad de larvas/m2 en cultivo de maíz en La Ciénega, municipio de Malinaltepec, Guerrero Parcelas Densidad larvas/m2 Genero y especies Parcela 1 Parcela 2 Parcela 3 Parcela 4 CD SD CD SD CD SD CD SD Phyllophaga obsoleta 51.3 16.6 25.6 37.5 40.2 6.2 28.4 29.1 Phyllophaga testaceipennis 0.6 0 0.6 0.6 2.0 1.3 9.7 6.2 Phyllophaga tumulosa 0.6 0 0.6 0 0 0 0 0 Phyllophaga tenuipilis 0 1.3 0 0 1.3 0 0 0 Phyllophaga ravida 0.6 0 0 0 0 0.6 0 0 Cyclocephala lunulata 5.5 0 12.5 4.8 4.1 7.6 10.4 6.9 Anomala sp.1 1.3 2.0 4.1 0.6 0 0 0 0 Anomala sp.2 0 1.3 0 0 1.3 0 0 0 Diplotaxis sp. 1 4.1 3.4 2.0 2.7 5.5 0.6 4.1 0 Diplotaxis sp. 2 0 0.6 0 0 0 0 0 0 Diplotaxis sp. 3 0 0.6 0 0 0 0 0 0 Diplotaxis sp. 4 0 0 0 0 0 0 0 2.0 Diplotaxis sp. 5 0 0 0.6 1.3 0 0 0 0 Melolonthidae 0 0 0.6 0 0 0 0 0

Cuadro 2. Variables para la estimación del daño por la “gallina ciega” en cultivo de maíz en La Ciénega, Guerrero. Datos promedios de las parcelas Variables Parcela 1 Parcela 2 Parcela 3 Parcela 4 CD SD CD SD CD SD CD SD Altura 28.5 33.8 35.8 71.6 31.1 34.9 37.4 77.1 (cm) Cobertura 20.1 24.0 32.5 57.3 23.8 33.8 28.8 68.3 (cm) Número de 10.3 12.8 7 7.9 5.0 6.8 4.2 7.7 hojas Peso de la 19.6 85.1 13 0 130.3 12.5 30.3 6.1 97.1 raíz (gr) Pesos del 31.0 42.4 24.0 164.3 14.0 35.0 14.8 221.5 follaje (gr)

Conclusión Las especies que componen el complejo “gallina ciega” en el cultivo de maíz en la Ciénega son: Phyllophaga ravida, Phyllophaga testaceipennis, Phyllophaga tumulosa, Phyllophaga obsoleta, Phyllophaga tenuipilis, Cyclocephala lunulata, Diplotaxis sp1, Diplotaxis sp2, Diplotaxis sp3, Diplotaxis sp4, Anomala sp1, Anomala sp2.

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Las densidades encontradas de Phyllophaga obsoleta 36.41 larvas/m2 en la zona con daño están muy por arriba del nivel económico de daño, es la responsable de los daños en el cultivo de maíz en la Ciénega. Las especies con menor densidad son Diplotaxis sp2, Diplotaxis sp3, con 0.69 larvas/m2.

Literatura Citada

Burrage, R.H. y Grysco, G.G. 1954. Distribution of third instars larvae of the European chafer and their efficiency of various sampling units for estimating their populations. J. Econ. Entomol. 47(6): 1009-1014. Castro-Ramírez, A. E., Perales R., H.R. y Parra-Tabla, V. 2006. Propuesta metodológica para la evaluación del daño ocasionado por “gallina ciega” (Coleoptera) al maíz (Zea mays L.). En: Castro-Ramírez, A. E., M.A. Morón y A. Aragón (Eds.). Diversidad, importancia y manejo de escarabajos edafícolas. Publicación especial de El Colegio de la Frontera Sur, Fundación PRODUCE Chiapas A. C. y la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, México. pp: 163-180. García, E, 1988, Modificaciones al sistema de clasificación climática de Koppen, México, pp: 114-117. King, A. S. 1994. Biología e identificación de Phyllophaga de importancia económica en América Central. En: P. Shannon y M. Caballero (Eds.). Biología y control de Phyllophaga spp. CATIE-PRIAG. Turrialba, Costa Rica. 2-43pp. Morón, M.A. 1986. El género Phyllophaga en México, morfología, distribución y sistemática supraespecífica (Insecta: Coleoptera). Instituto de Ecología, México. 341 p. Moya, G 1993. Plagas subterráneas del maíz (Zea mays L) cultivado bajo agricultura de montaña, pp: 105-112. En: Diversidad y manejo de plagas subterráneas. Memoria de la IV Mesa Redonda Sobre Plagas Subterráneas. Sociedad Mexicana de Entomología, México. Nájera R., M.B., Jackson, T.A. y López M., J.D. 2006. Hongos entomopatógenos para el control de Phyllophaga vetula (Horn) (Coleoptera: Melolonthidae) en cultivo de maíz en Zacapu, Michoacán, México. En: A. E.Castro-Ramírez, M.A. Morón y A. Aragón (Eds.). Diversidad, importancia y manejo de escarabajos edafícolas. Publicación especial de El Colegio de la Frontera Sur, la Fundación PRODUCE Chiapas A. C. y la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, México. pp: 241-262. Ramírez-Salinas, C. y Castro-Ramírez, A.E. 1998. Estudio morfológico del estado larval de seis especies de Phyllophaga (Coleoptera: Melolonthidae) de la región Altos de Chiapas, México. En: M.A. Morón y A. Aragón (Eds.). Avances en el estudio de la diversidad, importancia y manejo de los coleopteros edafícolas americanos. Pub. especial de la Benemérita Univ. Aut. de Puebla y la Soc. Mex. de Entomología A. C. Puebla, México. pp: 107-120. Ramírez Salinas, C., Morón, M.A. y Castro Ramírez, A.E. 2000. Descripción de los estados inmaduros de seis especies de Phyllophaga (Coleoptera: Melolonthidae; Melolonthinae) de la región Altos de Chiapas, México. Folia Entomol. Mex. 109: 73-106. Ramírez-Salinas, C. y Castro-Ramírez, A.E. 2003. Descripción morfológica de dos especies de “gallina ciega” (Melolonthidae: Rutelinae) asociadas a suelos agrícolas de Los Altos de Chiapas. En: A. Aragón G., M. A. Morón y A. Marín J. (Eds.). Estudios sobre coleópteros

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del suelo en América., publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, México. pp: 197-203. Ramírez-Salinas, C., Morón, M.A. y Castro-Ramírez, A.E. 2004. Descripción de los estados inmaduros de tres especies de Anomala, Ancognatha y Ligyrus (Coleoptera: Melolonthidae: Rutelinae y Dynastinae) con observaciones de su biología. Acta Zool. Mex. (n.s.). 20(3): 67-82. Ruíz-Vega, J., Bolaños A. T. Pacheco P., R. 2003. Control biológico de gallina ciega Phyllophaga vetula Horn (Melolonthidae) bajo condiciones semicontroladas y de campo. En: Aragón G., A., M. A., Morón y A. Marín J. (Eds.). Estudios sobre coleópteros del suelo en América. Publicación especial de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. México. pp: 299-311. SAGAR, 199 , informe anual de resultados, Distrito de Desarrollo Rural NO.00 “Tlapa”, Delegación estatal, Guerrero, 48p.

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COMPARACIÓN DE LA ENTOMOFAUNA NECRÓFAGA DESCOMPONEDORA EN TRES TIPOS DE VERTEBRADOS EN LA REGIÓN DE NOMBRE DE DIOS, DURANGO, MÉXICO

Viridiana Pereda-Breceda, Laura Elena Martínez-Nevárez, Rey David Barrios-Irigoyen, Silvia Esmeralda Hernández-Páez, Roxana Michael Hernández-Fernández y María Guadalupe Viggers-Carrasco. Instituto Tecnológico del Valle del Guadiana. Laboratorio de Zoología. Carretera Durango – México Km. 22.5, Villa Montemorelos, Dgo. C.P. 34371, Apdo. Postal 393, C.P. 34000. E-mail [email protected].

RESUMEN. La muerte de un ser vivo lleva consigo una serie de transformaciones físico-químicas que hacen de este cuerpo sin vida un ecosistema dinámico y único al que ven asociados una serie de organismos necrófagos. En este trabajo se comparó la entomofauna que descompone a tres especies de distintas clases de vertebrados (reptil, ave y mamífero). El trabajo en campo se realizó observando y monitoreando los insectos necrófagos en una tortuga, una gallina y un perro, especies respectivas a las clases antes mencionadas; posteriormente, en el laboratorio se estudiaron los resultados de las colectas de insectos necrófagos, mostrando una mayor diversidad de familias de insectos el cadáver del mamífero; pero mayor abundancia relativa el cadáver del reptil.

Palabras clave: necrófagos, entomofauna, cadáver, vertebrados.

ABSTRACT. The death of a living involves a series of physic-chemical changes that make this lifeless body and only a dynamic ecosystem that are associated with a number of agencies ghouls. This study compared the insect fauna that breaks down to three species different classes of vertebrates (reptile, bird and mammal). Fieldwork was conducted by observing and monitoring the necrophagous insects in a turtle, a chicken and a dog, respective species to the above subjects, then, in the laboratory, studied the results of necrophagous insect collections, showing a greater diversity of insect families of the mammal's dead, but most abundant in the dead of the reptile.

Key words: ghouls, entomofauna, dead, vertebrates.

Introducción La entomología forense tiene como propósito conocer los insectos asociados a los cadáveres. Esta ciencia combina conocimientos entomológicos con los de medicina legal para intentar esclarecer incógnitas que presentan cadáveres encontrados en circunstancias particulares, y para determinar el tiempo transcurrido entre la muerte y el hallazgo de un cadáver (intervalo postmortem o IPM) (Guarin Vargas, 2005). Las moscas son especies de gran interés médico- forense, importantes por participar activamente en la descomposición de cadáveres, llegan al cuerpo al ser atraídas por la sangre, se alimentan de ésta y utilizan el cuerpo del cadáver para ovipositar. Existen también algunos grupos como los coleópteros que incluyen en la descomposición: familias de importancia forense (Payne, 1965 en Aballay et al. 2008); otras omnívoras como, avispas, hormigas y tijeretas (Quiroz Martínez et al. 2008). Existen cinco fases que caracterizan al proceso de descomposición y son fácilmente identificables en el cadáver: estado fresco, hinchado (enfisematoso), de putrefacción (colicuativa), descomposición tardía y esqueletización (Gisbert y Villanueva, 2005). Es importante mencionar que la sucesión de insectos en dichos cuerpos se ve afectada por distintos factores, entre los cuales podemos mencionar los siguientes: la región geográfica, exposición, estación del año, hábitat y las características ambientales particulares del hábitat en que se encuentra el cadáver, por lo que se hacen imprescindibles los estudios de tipo regional sobre la comunidad entomofaunística sarcosaprófaga (Flores-Pérez et al. 2008).

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Existen algunos artículos que se relacionan con la entomología forense, en humanos, pero en este trabajo el objetivo es comparar la entomofauna de distintos tipos de vertebrados dado que su composición morfológica, física y química no son del todo iguales entre sí.

Materiales y Método El Trabajo se Realizo en el municipio de Nombre de Dios, Durango, en las coordenadas geográficas 2 1 2. 1 N 10 1 1.91 O; durante los meses de septiembre, octubre y noviembre del 2011. Se utilizaron 3 vertebrados de diferentes clases: un reptil (tortuga), un ave (gallina) y un mamífero (perro). A estos se les sacrificó con técnicas de estrangulamiento, tratando que su cuerpo quedara entero para no alterar el tiempo de descomposición. Estos se introdujeron en una jaula quedando unos 50m de distancia entre una y otra. Las jaulas fueron fabricadas de tela mosquitera galvanizada, soportadas con varilla cuadrada de ½ pulgada, pijas ventaneras y solera de 3/8 por ½ pulgada, con dimensiones de 1m de largo, 70 cm de alto y 50 cm de ancho (Fig.1). Cada jaula presenta 15 orificios a los que se le insertaron 9 envases de plástico con silicón frio en forma inclinada que servirán como trampa para los insectos voladores; y los 6 orificios restantes para la entrada de insectos. Cada botella se lleno con formol al 6% para su preservación. Para la captura de los insectos terrestres dentro de la jaula se colocaron trampas pitfall con preservador y jabón en polvo, las cuales fueron colocadas alrededor de cada espécimen. Las colectas se llevaron a cabo cada tercer día colectando solo especímenes en estado adulto. Luego, entre los meses de noviembre y diciembre, los insectos colectados se llevaron al laboratorio de zoología del Instituto Tecnológico del Valle del Guadiana, y se procedió con la clasificación taxonómica con ayuda de las claves de identificación taxonómica a nivel de familia de Borror 1989.

Figura 1. Jaula para captura de organismos.

Resultados Se realizó un conteo de los organismos encontrados en cada vertebrado. Después de la identificación taxonómica a nivel de familia de los insectos en etapa adulta, se determino la abundancia relativa en cada vertebrado (ver cuadros 1, 2 y3).

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Cuadro 7. Abundancia relativa del reptil. Orden Familia Abundancia Relativa Total Diptera 231 Muscidae 1 Sarcofagidae 1 Calliphoridae 203 Lauxaniidae 19 Otitidae 7 Hymenoptera Formicidae 1964 1967 Sphecidae 1 Pompilidae 2 Coleoptera 6 Silfidae 6 Otros 24 Acaros 24 Total 2229 2229

Cuadro 8. Abundancia relativa del ave. Orden Familia Abundancia Relativa Total Diptera 249 Calliphoridae 121 Muscidae 121 spp. 4 Sarcophagidae 3 Coleoptera 76 Silfidae 76 Hymenoptera 424 Formicidae 424 Lepidoptera 1 Gelechiidae 1 Otros 51 Larvas 48 Arácnidos 3 Total 801 801

Cuadro 9. Abundancia relativa del mamífero. Orden Familia Abundancia Relativa Total Diptera 212 Muscidae 77 Dolichopodidae 1 Tachnidae 3 Calliphoridae 129 Sarcophagidae 2 Coleoptera 397 Carabidae 1 Silphidae 392 Scarabaeidae 4

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Cuadro 3. Continuación Orden Familia Abundancia Relativa Total Hymenoptera 10 Pompilidae 1 Formicidae 9 Lepidoptera ssp. 1 1 Odonata Coenagrionidae 1 1 Dermaptera Forficulidae 1 49 Otros Larvas 15 Arácnidos Arañas y Opiliones 2 Crustáceos Isópodos 32 671 Total 671

La comparación de familias de insectos presentes y ausentes en los distintos vertebrados se muestra a continuación en el cuadro 4.

Cuadro 10. Presencia/Ausencia de insectos en los tres grupos de vertebrados. Orden Familia Reptil Ave Mamífero Diptera Sarcofagidae X X X Calliphoridae X X X Mucidae X X X Lauxaniidae X Otitidae X X Tachnidae X Dolichopodidae X Hymenoptera Formicidae X X X Pompilidae X X Sphecidae X Coleoptera Silfidae X X X Carabiodae X Scarabaeidae X Lepidoptera Gelechiidae X Odonata Coenagrionidae X Dermaptera Forficulidae X

El proceso de degradación se observo en función de la clasificación del sistema de descomposición por etapas; el cual es útil en trabajos de campo.

 Etapa fresca (fresh stage)- hasta que se hincha el abdomen.  Etapa hinchada (bloated stage)- hasta que se desincha por ruptura de la piel.  Etapa de descomposición de la carne (decay stage).  Etapa de descarnamiento (post- decay stage)- carne prácticamente consumida.  Etapa esquelética (skeletal stage)- solo quedan huesos y pelo.

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Cuadro 5. Fechas en que apareció cada etapa. Estado Estado Estado de Estado de Estado de Fresco Hinchado Descomposición Descarnamiento Esqueletización 3 días 6 días 2 días 2 días Del 2 de octubre Reptil Septiembre Septiembre Septiembre Septiembre a la fecha Del 20 de 10 días 3 días 5 días 14 días octubre a la Ave Septiembre Septiembre Septiembre Octubre fecha 3 días 3 días 4 días 6 días Del 4 de octubre Mamífero Septiembre Septiembre Septiembre Octubre a la fecha

Réptil. Los himenópteros, fueron los más abundantes en esta especie, posteriormente presentando el mismo patrón que las otras especies aparecen los dípteros. En esta especie las hormigas colectaron las larvas de moscas sacándolas de la jaula. En esta jaula el caparazón de la tortuga permaneció sin variación. Ave. Los organismos oportunistas de hábitos omnívoros que se presentaron antes que cualquier necrófago fueron las hormigas, representando la mayor abundancia de insectos. Posteriormente aparecieron los dípteros. Como etapa final se observaron los coleópteros comieron las partes queratinizadas y las larvas de lepidóptera se alimentaron de las plumas restantes. Mamífero. Durante las etapas de descomposición los primeros organismos observados fueron dípteros ovipositando en el cadáver. Durante la evolución de los ciclos, se incorporaron otros individuos apareciendo los coleópteros como depredadores de las larvas. Cuando las vísceras comienzan a descomponerse, acudieron a las partes líquidas mas dípteros y las larvas de estos consumiendo la carne descompuesta. Por último, las larvas o adultos de coleópteros comieron las partes queratinizadas y las larvas de lepidóptera se alimentaron de los pelos restantes.

Discusión y Conclusiones La esqueletización es un proceso que requiere mayor tiempo de evaluación, pues los insectos necrófagos observados en el experimento completan su ciclo después del descarnamiento, por lo cual se sugiere la continuidad del trabajo ya que se encontraron ácaros en pelos y plumas. Existen diferencias significativas de la entomofauna necrófaga entre distintas especies de vertebrados, dado que la morfología del aparato bucal, infiere las preferencias alimenticias en cada etapa de descomposición. La abundancia relativa de los insectos del reptil es mayor; aunque su diversidad, junto con la del ave es menor que la del mamífero. La diversidad de insectos en cada vertebrado varía notablemente de uno a otro. La fauna necrófaga del reptil en su mayor número fue de dípteros. En el ave, no hubo gran diferencia en la diversidad de insectos. En el mamífero, la necrofauna fue principalmente de coleópteros. La presencia de los diferentes grupos de insectos durante las etapas de descomposición es variable de acuerdo con su etapa de desarrollo. Los dípteros aparecen en la primera y segunda etapa de descomposición.

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En estadios inmaduros y adultos los dípteros son un de los principales invertebrados consumidores de materia orgánica secretando enzimas que comienzan a pre-digerir el cuerpo; en seguida en la etapa descomposición emergen las larvas de dípteros que consumen del tejido muscular deshidratado, de igual manera que los coleópteros los cuales aparecen en la etapa de descarnamiento Los himenópteros no son de gran importancia como necrófagos, ya que son organismos oportunistas. Los formicidae utilizan el cadáver como refugio, además de ser necrófilos; y no aportan gran información a los análisis forenses. Los insectos necrófagos más importantes en los procesos de descomposición fueron dípteros de las familias Calliphoridae; y los coleópteros, familia Silfidae.

Agradecimientos Al instituto Tecnológico del Valle del Guadiana por las facilidades otorgadas para la realización del trabajo, particularmente al laboratorio de zoología. A la Señora María Ana De Jesús Solís por facilitarnos las aves para el experimento. Al albergue Animal por facilitarnos los Perros para el desarrollo de trabajo.

Literatura Citada Aballay, F. H. H, Murua A. F., Acosta J. C., y Centeno N. 2008. Primer registro deartropodofauna cadavérica en sustratos humanos y animales en san Juan, Argentina, Rev.Soc. Entomológica Argentina. 67(3-4):154-163. Borror, D.; D. Delong, and C. Thriplehorn: 1989. “An introduction to study of insects”. New York, Saunders College Publishing, 6th ed., 827p. Flores, P. L. R., Sánchez A. H., Ibáñez B. S., y García G. Ma. D. 2008. Insectos sarcosaprófagos asociados a la descomposición cadavérica de Sus scrofa en Texcoco México. Entomología Mexicana, 7:764-768. Gisbert, G. y Villanueva C. E. 2005. Medicina legal y toxicología. 6ª edición, Ed. Masson. pp. 253-264. Guarín, V. E. G. 2005. Insectos de importancia forense asociados a la descomposición cadavérica del cerdo Sus scrofa, expuesto a sol, sombra total y sombra parcial, en Mayagüez, Puerto Rico. Tesis de maestría en biología universidad de Puerto Rico recinto universitario de Mayagüez. Quiroz, M. H., Rodríguez Castro A., Meléndez L. E & Alanis R. E. 2008. Insectos Necrófagos en el Bosque del Parque Ecológico de Chipinque. Entomología Mexicana. 7:735-738. Torres, J., y Zimman, S. 2006. Entomología forense. Revista del hospital J. M. Ramos Mejía. Edición electrónica. Vol. XI N° 1, Buenos Aires; Argentina.

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INSECTOS BIOINDICADORES DE CALIDAD DE AGUA EN EL RIO TUNAL DURANGO, MEXICO

Ana Laura Baltasar-Contreras, Julio Cesar Névarez Névarez, María Guadalupe Viggers Carrasco, Corazón Giovanna Morales-Amaya y Yuriana Martínez-Ceceñas. Instituto Tecnológico del Valle del Guadiana. Laboratorio de Zoología. Carretera Durango- México Km 22.5, Villa Montemorelos, Durango. C.P. 34371, Apdo. Postal 393, C.P. 34000 e-mail: [email protected], [email protected].

RESUMEN. Los ecosistemas acuáticos mantienen una gran diversidad de insectos, en consecuencia los impactos como la contaminación inducen a cambios en la estructura de las comunidades, la función biológica de los sistemas acuáticos y al propio organismo, afectando su ciclo de vida, crecimiento y su condición reproductiva. Por este motivo, algunos organismos pueden proporcionar información de cambios físicos y químicos en el agua, ya que a lo largo del tiempo revelan modificaciones en la composición de la comunidad. El uso de bioindicadores se está proponiendo como una nueva herramienta para conocer la calidad del agua. La calidad de agua para ambos sitios es Clase 2 aceptable con 72 puntos.

Palabras clave: bioindicadores, índice, contaminación, bentónico.

ABSTRACT. Aquatic ecosystems maintain a great diversity of insects, therefore impacts such as pollution induce changes in community structure, the biological function of aquatic ecosystems and the body itself, affecting their life cycle, growth and reproductive condition. For this reason, some agencies can provide information on physical and chemical changes in the water, and that over time reveal changes in the composition of the community. The use of biomarkers is being proposed as a new tool for determining water quality. Water quality for both sites is acceptable Class 2 with 72 points.

Key words: bioindicators, index, pollution, benthic.

Introducción Los ecosistemas acuáticos mantienen una gran diversidad de organismos, impactos como la contaminación inducen a cambios en la estructura de las comunidades, la función biológica de los sistemas acuáticos y al propio organismo, afectando su ciclo de vida, crecimiento y su condición reproductiva. Por este motivo, algunos organismos pueden proporcionar información de cambios físicos y químicos en el agua, ya que a lo largo del tiempo revelan modificaciones en la composición de la comunidad. (Herbas Antezana, Rivero Ostoic, Gonzalez Ramos, y Arce, 2006). La combinación del rápido crecimiento poblacional humano, la industrialización y la urbanización son causas directamente asociadas a la contaminación del agua. Desde principio del siglo pasado, los métodos biológicos para determinar la calidad del agua se desarrollaron ampliamente, identificando las respuestas que ofrecen plantas y animales como evidencia directa de la contaminación. El uso de bioindicadores se está proponiendo como una nueva herramienta para conocer la calidad del agua en ecosistemas acuáticos con antecedentes de alteración. Su uso simplifica en gran medida las actividades de campo y laboratorio, ya que su aplicación solo requiere de la identificación y cuantificación de los organismos basándose en índices de diversidad ajustados a intervalos que califican la calidad del agua. (Vázquez Silva, et al 2006). Cada día se emplean métodos más sencillos para medir la calidad del agua. El índice biológico BMWP (Biological Monitoring Working Party Score System), propuesto por Armitage, et al. (1983) tiene la finalidad de ser utilizado como una metodología para evaluar la calidad del agua en los ecosistemas acuáticos. La última actualización realizada del sistema se presenta en

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“Macroinvertebrados acuáticos y calidad de las aguas de los ríos” Javier Alba Tercedor (1996). (Zamora González, 1999).

El cauce del rio Tunal es el afluente de descargas de aguas residuales clandestinas por lo que es muy importante conocer los impactos en la macrofauna acuática, además el agua es utilizada en los ciclos de riego agrícola de las comunidades aledañas.

Materiales y Método

El trabajo se realizó en dos zonas del cauce del rio Tunal en las coordenadas geográficas 104°43'1'' de latitud N y los 23° 58' 3'' longitus O. Localidad el Pueblito, municipio de Durango, Dgo. (Fig. 1). 104° 33' 53'' de latitud N y los 24°1' 52'' de longitud O: localidad rancho Dalila (Fig. 2) del Municipio de Durango, Dgo., México.

Figura1. Área de transecto El Pueblito Dgo. Figura 2. Área de transecto Rancho Dalila Dgo.

Las colectas se realizaron durante los meses de octubre y noviembre del 2011. En cada estación se trazo un transecto de 100 metros haciendo muestreos aleatorios cada 10 m. Los muestreos se realizaron de la parte baja a la más alta del cauce para evitar la posibilidad de trabajar con la misma agua. Se trabajó en la zona del bentos, centro del cauce, orillas del rio, bajo piedras y troncos, utilizando la red de arrastre y red acuática; las muestras colectadas se preservaron en alcohol al 70%, para su posterior limpieza, cuantificación, e identificación taxonómica, misma que se realizó en el laboratorio de Zoología del Instituto Tecnológico del Valle del Guadiana. Este método es sencillo y rápido y los insectos son utilizados como bioindicadores. Por lo que solo se requiere identificar hasta familia. A cada familia se le otorga un puntaje (Cuadro 1), al final se suma el puntaje de todas las familias identificadas y se compara en el cuadro 2. (Zamora González, 1999).

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Cuadro 1.- Puntaje de las familias de macroinvertebrados acuáticos para el índice BMWP. Familias Puntajes Anomalopsychidae, Atriplectididae, Biepharocheridae, Calamoceratidae, 10 Chordodidae, Ghomphidae, Hydridae, Lamoyridae, Lymessiidae, Odontoceridae, Olineuriidae, Periidae, Polythoridae, Psephenidae.

Ampullariidae, Dytiscidae, Ephemeridae, Euthyplociidae,Gyrinidae, Hydraenidae, 9 Hydrobiosidae, Leptoplebiidae, Philopotamidae, Polycentropodidae, Polymitarcydae, Xiphocentronidae

Gerridae, Hebridae, Helicopsychidae, Hydrobiidae, Leptoceridae, Lesidae, 8 Palaemonidae, Pleidae, Pseudothelpusidae, Saldidae, Simuliidae, Vellidae.

Baetidae, Caenidae, Calopterygidae, Coenagrionidae, Corixidae, Dixidae, 7 Dryopidae, Glossossomatidae, Hyalellidae, Hydroptilldae, Hydropsychidae, Leptohyphidae, Naucoridae, Notonectidae, Planariidae, Psychodidae, Scirtidae.

Aeshnidae, Ancylidae, Corydalidae, Elmidae, Libellulidae, Limnichidae, 6 Lutrochidae, Megapodagrionidae, Sialidae, Sthaphylinidae. 5 Belastomidae, Gelastocoridae, Mesoveliidae, Nepidae, Planorbiidae, Pyralidae, Tabanidae, Thiaridae.

Chrysomelidae,Stratiomidae,Haliplidae,Empididae,Dolochopodidae,Sphaeridae,Ly 4 mnaeidae,Hydrometidae,Noteridae

Ceratopogonidae,Glossophoniidae,Cyciobdellidae,Hydrophilidae,Phydae;Tipulide 3

Culicidae, Chironomidae, Muscidae, Sciomyzydae, Syrphidae 2

Turbificidae 1

Cuadro 2.- Calidad de agua según los valores del índice BMWP. Clase Calidad BMWP Col. Significado Color 101,120 ó mas I Buena Aguas muy limpias a limpias Azul de 150. Aguas ligeramente II Aceptable 61 100 Verde contaminadas Aguas moderadamente III Dudosa 36 60 Amarillo contaminadas IV Critica 16 35 Aguas muy contaminadas Naranja Muy Aguas fuertemente V Menor a 15 Rojo Critica contaminadas

Resultados En el cuadro 3 se muestra el total de especies encontradas en ambas colectas del rio Tunal en las localidades El Pueblito y Rancho Dalila. La fauna acuática estuvo compuesta de 3 Phyllum y 5 clases.

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Cuadro 3. Total de Phyla encontrados en ambas colectas del rio tunal. PHYLLUM CLASE Platyhelminthes Turbellaria Gasteropoda Mollusca Bivalvos Malacostraca Arthropoda Insecta

Se realizaron dos muestreos en el rio Tunal en la comunidad del Pueblito, en periodos diferentes, sin embargo las muestras colectadas se juntaron. En el cuadro 4 se muestran los resultados de ambas colectas con un total de 29 individuos, 3 ordenes y 8 familias de la clase insecta.

Cuadro 4. Composición general de la comunidad de macroinvertebrados encontrados en el rio tunal; el pueblito. ABUNDANCIA ORDEN FAMILIA RELATIVA Hemiptera Belostomatidae 2 Corixidae 6 Veliidae 2 Naucoridae 9 Coleoptera Hydrophilidae 6 Libellulidae 2 Larvas de Odonata Coenagrionidae 1 Calopterygadae 1 TOTAL 29

El cuadro 5 muestra el resultado de la colecta desarrollada en el Rancho Dalila (km 15 Carretera Durango- México), se colectaron un total de 15 individuos, 3 órdenes y 8 familias de la clase insecta.

Cuadro 5. composición general de la comunidad de macroinvertebrados encontrados en el rio tunal; Rancho Dalila ABUNDANCIA ORDEN FAMILIA RELATIVA Belostomatidae 1 Corixidae 1 Hemiptera Vellidae 1 Notocnetidae 1 Coleoptera Hydrophilidae 3 Libellulidae 4 Odonata Coenagrionidae 2 Calopterygidae 2 TOTAL 15

El cuadro 6 muestra los resultados de ambas colectas realizadas en el Pueblito y el Rancho Dalila dando un total de 72 puntos, 3 órdenes y 9 familias de la clase insecta.

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Cuadro 6. Puntaje final de las colectas realizadas en el Rancho Dalila y El Pueblito. Abundancia Familia Puntaje 2 Belostomatidae 10 2 Corixidae 14 1 Veliidae 8 1 Notonectidae 7 2 Hydrophilidae 6 1 Libellulidae 6 1 Coenagrionidae 7 1 Calopterygidae 7 1 Naucoridae 7 TOTAL 72 puntos

Discusión y Conclusiones El cauce del rio Tunal tiene una alta incidencia antropogénica que tiene como consecuencia la contaminación del agua, esto conlleva enfermedades graves a las comunidades que se encuentran al margen del rio o a sus alrededores. Utilizando bioindicadores entomológicos, se obtuvo un resultado de aguas de clase II, es decir, calidad aceptable con un rango de 72 puntos. El puntaje según los rangos que marca el índice BMWP concluye que el agua es ligeramente contaminada. Se recomienda utilizar el índice de BMWP por ser un método económico y fácil para el desarrollo en trabajos de campo y obtener resultados inmediatos sobre la calidad del agua. El índice utilizado como referencia para determinar la calidad de agua, es en función de la macrofauna acuática para Colombia. Otro de los beneficios que otorga un análisis biológico es que se puede realizar una evaluación ambiental enfocada a la eficacia de las medidas restauradoras de un bioma.

Agradecimientos Al instituto Tecnológico del Valle del Guadiana y al Laboratorio de Zoología por las facilidades otorgadas para el desarrollo de este trabajo.

Literatura Citada Borror, D., and D. Delong. 2005. Introduction to the Study of the Insects United States of America,: 7th edition; Ed. Books/Cole CENGAGE Learning. Herbas-Antezana, R., Rivero Ostoic, F., Gonzalez Ramos, A., y O. Arce. 2006. Indicadores Biologicos de la Calidad del Agua. Recuperado el 2011, de Technical Report. Universidad Mayor de San Simón Facultad de Ciencias y Tecnología, Cochabamba, Bolivia. Vázquez Silva, G., Castro Mejía, G., González Mora, I., Pérez Rodríguez, R., y T. Castro Barrera, T. 2006. Bioindicadores como herramientas para determinar la calidad de agua. Zamora González, H. 1999. El índice BMWP y la evaluación biológica de la calidad de agua en los ecosistemas acuáticos epicontinentales naturales de Colombia.

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COLÉMBOLOS (HEXAPODA) ASOCIADOS A LOMBRICOMPOSTA DE CULTIVO DE ALFALFA (Medicago sativa) EN LA MAGDALENA CONTRERAS, D.F.

Francisco Robles1, Irene Salvador1, Cristel Juárez1, David Montiel1, Blanca E. Mejía-Recamier2 y José G. Palacios- Vargas2. 1 Universidad Autónoma Metropolitana. Unidad Xochimilco, Calzada del Hueso 1100, Coyoacán, 04960 México, D.F. 2 Laboratorio de Ecología y Sistemática de Microartrópodos, Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Facultad de Ciencias, UNAM, 04510 México, D. F., México. [email protected].

RESUMEN. En La Magdalena Contreras, D.F. se realizó un experimento con colémbolos asociados a la lombricomposta para observar sus efectos en el crecimiento de alfalfa (Medicago sativa). Los objetivos de la investigación fueron identificar y cuantificar los colémbolos, así como determinar el efecto de la lombricomposta en un cultivo experimental de alfalfa. Se cuantificaron e identificaron un total 2,700 colémbolos pertenecientes a 5 familias. De ellos 2,454 (90.70%) pertenecen a la familia Onychiuridae (Orthonychiurus folsomi y Onychiurus sp.) 218 (8%) a Isotomidae (Proisotoma minima and P. sepulchralis) 23 (0.85%) a Entomobryidae (Entomobrya sp.) y 5 (0.18%) a Neanuridae (Neanura muscorum) + Hypogastruridae (Xenylla sp.). La familia con mayor abundancia fue Onychiuridae. Se cultivó alfalfa bajo condiciones experimentales en un microtúnel y se encontró diferencia en la longitud de la alfalfa entre el lote que contenía colémbolos y otro lote del que se eliminaron por tindalización. Así mismo se obtuvo una diferencia en biomasa de ambos lotes.

Palabras clave: Onychiuridae, Eisenia foetida, lombricomposta, Medicago sativa.

ABSTRACT. In La Magdalena Contreras, D.F. an experiment was conducted with Collembola associated with vermicompost to observe their effects on alfalfa (Medicago sativa) grown. The research objectives were to identify and quantify the springtails and determine their effect when vermicompost is added to one experimental crop of alfalfa. A total of 2,700 springtails belonging to 5 families were identified; 2,454 (90.70%) belong to the family Onychiuridae (Orthonychiurus folsomi); 218 (8%) to Isotomidae (Proisotoma minima and P. sepulchralis); 23 (0.85%); to Entomobryidae (Entomobrya) and 5 (0.18%) to Neanuridae (Neanura muscorum) + Hypogastruridae (Xenylla sp.). The greatest abundance was of the Onychiuridae. Alfalfa with and without Collembola was grown under experimental conditions in a microtunnel and it was found a difference between the length of alfalfa containing springtails lot and another lot without them by tantalize. There was also a difference in biomass between both lots.

Key words: Onychiuridae, Eisenia foetida, lombricompost, Medicago sativa.

Introducción La alfalfa Medicago sativa L., es una planta utilizada como forraje que pertenece a la familia de las leguminosas, con un ciclo vital de entre cinco y doce años (Villegas et al., 2004; D´Atellis, 2005) y tiene gran importancia como forraje en México. Por otro lado, los ácaros y los colémbolos son los grupos de microartrópodos edáficos más abundantes y relevantes, ya que intervienen activamente en los procesos de degradación de la materia orgánica, así como en el reciclaje y la mineralización de los elementos (Hopkin, 1997; Rusek, 1998; Palacios-Vargas, 2000). Los colémbolos, además de que controlan las poblaciones de bacterias y hongos intervienen en los procesos de humificación. Algunos estudios sugieren que las especies edáficas intervienen para estimular o suprimir la simbiosis microbiana en las raíces de las plantas (Palacios-Vargas, 2000). Los colémbolos, a pesar de su pequeño tamaño (250 µm - 10 mm), tienen gran relevancia ecológica por su papel en la descomposición de materia orgánica y como estimuladores de la actividad de hongos y bacterias, acelerando los procesos de humificación y por ende en el crecimiento de las plantas. Son hexápodos microscópicos, sin alas, y sus características más distintivas son la presencia de un órgano saltador, o fúrcula y un tubo ventral, o colóforo. La mayoría de ellos se alimenta de hifas de hongos o de material vegetal en descomposición. La lombricomposta o humus de lombriz es un abono obtenido del excremento de las lombrices, mismas que se alimentan con desechos orgánicos (restos vegetales, residuos de

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cosecha, estiércol vacuno, cama de aves, etc.) sobre los que actúa y trabaja la lombriz roja californiana (Eisenia foetida). El humus de lombriz es un abono natural a diferencia de otros que son elaborados por procesos químicos. Algunas de sus ventajas son que aportan nutrimentos al suelo y a las plantas, es orgánico y natural, mejora la retención de agua y posee un pH cercano a la neutralidad. Los insumos que se necesitan para comenzar con su elaboración son: restos vegetales, residuos de cosecha, estiércol vacuno, cama de aves, etc. (Félix, et al, 2008). Mejía-Recamier y Palacios-Vargas (2008), con muestreos semanales (procesados en embudos Berlese-Tullgren) de composta durante 4 meses en el “Bordo Poniente de Xochiaca”, Estado de México, y encontraron más de 40,000 colémbolos de las familias: Hypogastruridae, Odontellidae, Brachystomellidae, Isotomidae y Entomobryidae. Flores-Pardavé et al., (2011) encontraron ocho especies de seis familias de colémbolos en cultivo de alfalfa y maíz con adición de biosólidos. La mayor abundancia fue de Ballistura schoetti (Isotomidae). Sin embargo jamás se habían estudiado en México los colémbolos que se encuentran en lombricomposta. Los objetivos de la investigación fueron identificar y cuantificar los colémbolos, así como determinar el efecto de la lombricomposta en el crecimiento de un cultivo experimental de alfalfa.

Materiales y Método De un cultivo de acelgas ya establecido desde hace un año, cuyas medidas fueron de 1.5 m de ancho por 10 m de largo, ubicado en el sitio de experimentación, se obtuvieron las muestras de lombricomposta. El diseño de la investigación se llevó a cabo en dos etapas. 1. La parcela experimental se seccionó en diez partes, de ahí se colectaron en una sola ocasión diez muestras de dicho sustrato para identificar y cuantificar los colémbolos. Cada muestra fue obtenida en recipientes de 10 x 10 cm de lado. Las muestras fueron llevadas al laboratorio de Ecología y Sistemática de Microartrópodos, donde se procesaron en embudos Berlese-Tullgren, durante 3 días sin luz y 3 con luz artificial y en un frasco con alcohol al 70% se captaron los colémbolos. Después de los seis días se retiraron los frascos y se procedió a montar, identificar y cuantificar a los colémbolos. La preservación se realizó previo aclaramiento con potasa al 10% durante 1 minuto, enseguida de lactofenol caliente durante 1 minuto y finalmente montados entre porta y cubre en líquido de Hoyer (Palacios-Vargas y Mejía-Recamier, 2007). 2. Se montó un experimento en un microtunel dividido (Fig. 1). Se colocaron diez macetas con 700 gr de lombricomposta esterilizada por método de tindalización y en otras 10 macetas se colocó la misma cantidad de sustrato sin esterilizar. En cada una de las 20 macetas se sembraron 5 semillas de alfalfa (90% de germinación). Una vez establecido el experimento se llevó cabo un registro del crecimiento del tallo. Se constató la presencia de los microartrópodos en la lombricomposta y no se consideró necesario cuantificarlos, para llevar a cabo el experimento.

Resultados y Discusión En las muestras de lombricomposta se encontraron cinco familias de colémbolos, en porcentajes muy diferentes (Fig. 2). En la composta del Bordo Poniente de Xochiaca (Mejía-Recamier y Palacios-Vargas, 2008) se encontraron más de 47,000 colémbolos, siendo las familias más abundantes Entomobryidae (Lepidocyrtus y Seira), Isotomidae (Proisotoma) e Hypogastruridae (Xenylla) las

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más abundantes (Cuadro 1). En cambio en la lombricomposta las más abundantes fueron Onychiuridae (Orthonychiurus) e Isotomidae (Proisotoma).

Figura 1. Microtúnel de experimentación.

Figura 2. Abundancia y porcentaje de las familias de colémbolos encontradas en lombricomposta de Magdalena Contreras, D.F.

Las comunes a ambos sitios fueron: Hypogastruridae, Isotomidae y Entomobryidae. La familia Onychiuridae fue exclusiva de la lombricomposta, donde es la más abundante por lo que se puede inferir que esté relacionada con las condiciones abióticas y bióticas propias de lombricomposta como es su porosidad y la alta materia orgánica, por lo que en tan sólo 10 muestras se hallaron más de 2,600 ejemplares. Flores et al. (2011) usando trampas “pit fall” encontraron que la materia orgánica presente en los cultivos de alfalfa y maíz adicionados con biosólidos provenientes del tratamiento de aguas residuales de Aguascalientes, México, tenía una baja riqueza de colémbolos, con y sin tratamiento y que Ballistura schoetti, Entomobrya ca. triangularis y Seira purpurea fueron las más abundantes, y sugieren que los porcentajes de materia orgánica presentes en diferentes sustratos influye en el número de individuos de cada especie.

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Cuadro 1. Familias de colémbolos presentes en la lombricomposta y composta del Bordo Poniente Xochiaca, Estado de México. Lombricomposta Composta Familia Magdalena Contreras, Bordo Poniente Xochiaca, D. F. Estado de México Hypogastruridae X X Odontellidae X Neanuridae X X Isotomidae X X Entomobryidae X X Onychiuridae X

Con respecto a la alfalfa, se observó una mayor longitud en las plantas sembrada en macetas con colémbolos (sin esterilizar) y un menor número de plántulas por cada maceta, mientras que en el sustrato esterilizado hubo un mayor número de plántulas, pero su longitud fue menor (Fig. 3).

Longitud de plántula s/colémbolos

Longitud de plántula c/colémbolos

Figura 3. Crecimiento de alfalfa en macetas con sustrato esterilizado y con colémbolos.

Biomasa Se realizó la medición de biomasa de la alfalfa que tuvo mayor crecimiento en el lote con colémbolos), en contraste con la que tuvo mayor crecimiento del lote tindalizado (sin colémbolos) y se obtuvo un 37% más de biomasa en el lote con colémbolos. La población de colémbolos de la familia Onychiuridae se encuentra relacionada con la lombricomposta; sin embargo, la diversidad de especies (dos) es baja con respecto a otros sustratos. Es probable que la población de distintas familias y especies de colémbolos se encuentren asociados al porcentaje de materia orgánica y otras características del sustrato.

Literatura Citada D Atellis, R. 200 . Alfalfa (Medicago sativa L.) producción de semilla Tinogasta, Catamarca.http://www.pasturasyforrajes.com/alfalfa/eleccion-de-la-variedad-de alfalfa/grado-de-reposo-o-latencia.

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Félix, A., R. Saduño, G. Ro, V. Olalde. 2008. Importancia de los abonos orgánicos. México. Universidad Autónoma Indígena De México. 4 (1): 57-67. Flores-Pardavé, L., J. G. Palacios-Vargas, G. Castaño-Meneses, y L. Q. Cutz-Pool. 2011. Colémbolos de suelos agrícolas en cultivos de alfalfa y de maíz adicionados con biosólidos en Aguascalientes, México. Agrociencia, 45(3): 353-362. Hopkin, S. P. 1997. Biology of the Springtails (Insecta: Collembola). Oxford University Press. p.1-330. Mejía Recamier, B. E., y J. G. Palacios-Vargas. 2008. Colémbolos de la composta en el “Bordo Poniente de Xochiaca, Estado de México. XLIII Congreso Nacional de Entomología. León, Guanajuato, 7: 820-824. Palacios-Vargas, J.G. 2000. Los colémbolos en los ecosistemas mexicanos. Biodiversitas, 29:12- 15. Palacios-Vargas, J.G., y Mejía-Recamier, B.E. 2007. Técnicas de colecta, montaje y preservación de microartrópodos edáficos. Las prensas de Ciencias. Facultad de Ciencias, UNAM. 74 pp. Villegas, Y., A. Hernández, J. Pérez, C. López, J. Herrera, J. Enríquez y A. Gómez. 2004. Patrones estacionales de crecimiento de dos variedades de alfalfa (Medicago sativa L.). Técnica Pecuaria en México. INIFAP. 42 (2):145-158. Rusek, J. 1998. Biodiversity of Collembola and their functional role in the ecosystem. Biodiversity and Conservation, 7: 1207-1219.

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LISTADO DE INSECTOS (HEMIPTERA, COLEOPTERA, HYMENOPTERA, LEPIDOPTERA Y DIPTERA) ATRAÍDOS AL POLEN-NECTAR DE LAS FLORES EN DOS LOCALIDADES DE JUNGAPEO, MICHOACÁN

Alejandra L. Ángel Martínez, Mónica N. Camacho Galván, Iraís E. Corona Sánchez, Karina Díaz Donato, Silvia G. Morales Guadarrama, Graciela P. Rivera Camarillo y Alan G. Roldán Blancas. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM. Av. de los Barrios No. 1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, Edo. De México. CP. 54090. Email. [email protected]

RESUMEN. La megadiversidad de México alberga entre 10-12% de la biodiversidad mundial, con casi cerca de 1100 especies los artrópodos son gran importancia ecológica, un ejemplo claro de esto es la polinización entomógama que ha derivado en una estrecha relación insecto-flor que posibilita la reproducción de las flores mientras los organismos se alimentan de ellas. El estudio de los insectos polinizadores es un reto que favorece el mejoramiento de la industria agrícola; el presente trabajo contribuye el listado taxonómico del municipio de Jungapeo, Michoacán en dos zonas: Agua Amarilla y Las Anonas. El Orden Coleoptera fue el más diverso, abundante y mejor distribuido seguido de Himenoptera, Lepidoptera, Hemiptera y Diptera; la Familia más abundante fue Chrysomelidae (Coleoptera), los organismos dominantes a nivel de especie fueron Phoebis sennae (Lepidoptera). La distribución de los polinizadores se vio favorecida en Las Anonas por la presencia de especies frutales y florales entomófilas.

Palabras clave: artrópodos, polinización entomógama, Jungapeo, Coleoptera, Hymenoptera.

ABSTRACT. Megadiversity of Mexico contains 10-12% of the global biodiversity; with almost 1100 species arthropods are of great ecological importance, a clear example of this is entomogamous pollination, which has resulted in an insect-flower close relationship that enables the reproduction of flowers as organisms feed on them. The study of pollinator insects is a challenge that promote the improving agricultural industry; the present work is a contribution to the taxonomic listing of Jungapeo, Michoacán in two localities: Agua Amarilla and Las Anonas. The order Coleoptera was the most diverse, abundant and better distributed followed by Hymenoptera Lepidoptera, Hemiptera and Diptera; the most abundant family was Chrysomelidae (Coleoptera), while dominant organisms to species level were Phoebis sennae (Lepidoptera). The distribution of pollinators was favored in Las Anonas by the presence of entomophilous fruit and floral species.

Key words: arthropods, entomogamous pollination, Jungapeo, Coleoptera, Hymenoptera

Introducción Los artrópodos merecen notable atención ya que son el grupo de invertebrados más amplio, además de ser los organismos mejor adaptados, de distribución cosmopolita y con una amplia gama de funciones ecológicas, la mayoría asociada a sus hábitos alimenticios y de reproducción (Mendoza, 2001). En México, la riqueza de artrópodos se estima un aproximado de 110.000 especies (Navarrete y Zaragoza, 2006). Cabe destacar el papel que juegan los hábitos alimentarios de los insectos florícolas en la polinización, que es la transferencia de polen viable desde las anteras al estigma de la misma flor o de una flor diferente (alogamia o polinización cruzada) (Peña, 2003). La polinización entomógama establece una estrecha relación entre comunidades de flores que requieren ser polinizadas para consumar su reproducción y en algunos insectos, se cree que ellos, acuden a las flores en busca de alimento (polen, néctar) o como lugar de crianza y de atracción sexual. Esto implica la evolución a lo largo del tiempo de un sistema altamente especializado entre las especies vegetales que serán polinizadas sólo por unos cuantos polinizadores relacionados filogenéticamente (Gómez, 2002). El estudio en particular de la diversidad de especies polinizadoras es de suma importancia ya que al profundizar en el conocimiento y entendimiento de las relaciones planta-polinizador, las aplicaciones a la industria agrícola se verán favorecidas para el aumento de producción y el

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mejoramiento de la calidad del producto. Por tal motivo, el presente proyecto de investigación tuvo como objetivo conocer algunos de los ordenes de insectos atraídos al polen, los cuales podían ser polinizadores, mediante la determinación taxonómica lo mas precisa posible. Así tenemos que, Shmuel y col. en 1996, reportaron los insectos polinizadores que visitan la planta de aguacate en plantíos ubicados en Michoacán y el Estado de México, de las cuales Apis mellifera fue la especie más abundante. Mientras que en 2009, Vergara y Badano examinaron la diversidad de insectos que polinizan las plantaciones de café mexicano en Veracruz, en dónde la especie Apis mellifera nuevamente presentó la mayor riqueza (80%). El presente estudio, se llevó a cabo en dos localidades del municipio de Jungapeo, Michoacán, en las coordenadas 19 2 de latitud norte y 100 0 de longitud oeste, a una altura de 1 00 msnm. En el municipio dominan el bosque tropical caducifolio y bosque mixto con pino y encino. Entre los árboles frutales de la región y los cuales necesitan ser polinizados, destacan la guayaba, naranja, mango y café (Instituto Nacional para el Federalismo y el Desarrollo Municipal, 2009).

Materiales y Método Se realizaron dos muestreos a las localidades de Agua Amarilla y Las Anonas del municipio de Jungapeo en el estado de Michoacán, en los meses de Septiembre y Octubre del 2011; para la recolección de algunos insectos, que estuvieran básicamente atraídos al polen de las flores y que se intuye por la bibliografía en que son reportados, ser polinizadores; cabe señalar que se eligió la zona de muestreo al ser una zona de fácil acceso y con seguridad para la recolección de insectos, observando variedad de órdenes, al ser un proyecto estudiantil y realizado en muy poco tiempo. Para la recolección de los ejemplares se emplearon, Redes Aéreas y Trampas de Dosel con cebo de fruta fermentada y cerveza, para la atracción de mariposas (Márquez, 2005). La preservación de los ejemplares de los órdenes, Diptera, Himenoptera, Coleoptera y Hemiptera fue en alcohol al 70%; para el caso de los lepidópteros se colocaron dentro de bolsas de papel glasé y se introdujeron en cámara húmeda para conservarlas manipulables, hasta la llegada al laboratorio (Márquez, op cit), posteriormente se realizó la determinación taxonómica lo más precisa posible, por medio de las claves taxonómicas de Triperhorn (2005) y Lewis (1975). Los ejemplares se montaron por medio de un montaje simple, para ser posteriormente depositados en la colección de artrópodos de la FES Iztacala, al mismo tiempo se llevó a cabo la catalogación de insectos mediante una base de datos, capturada en una hoja de cálculo; utilizando el programa para computadora Excel.

Resultados Se revisaron trescientos cuarenta y ocho ejemplares, los cuales quedaron incluidos en cinco órdenes y treinta y ocho familias, logrando también la determinación de veintinueve especies en el orden Lepidoptera (Cuadro 1). Como se observa, el orden Coleoptera presenta una mayor distribución, ya que ocho de sus familias se encuentran en los dos sitios, seguido del orden Hymenoptera con cinco familias, por último la familia Xylophagidae es la única que se encuentra en esta condición del orden Diptera (Cuadro 1). En cuanto a los lepidópteros, podemos mencionar que las especies más representativas fueron Eurema mexicana y Phoebis senna de la familia Pieridae como también Smyrna blomfildia y Euptoieta hagesia de la familia Nymphalidae las cuales se presentaron en ambos sitios de recolecta (Cuadro 1).

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Cuadro 1. Listado de la Diversidad Biológica de Insectos polinizadores así como la abundancia relativa (AR) y distribución de los mismos Distribución N° de Orden Familia Género Especie Agua Las % Org Amarilla Anonas Apidae - - x 28 8.05

Sphecidae - - x x 22 6.32

Vespidae - - x x 12 3.45 Ichneumonidae - - x x 3 0.86 Sapygidae - - x 3 0.86 Megachilidae - - x x 2 0.57 Cymbidae - - x x 2 0.57 Braconidae - - x 1 0.29

HYMENOPTERA Tiphidae - - x 1 0.29 Pompilidae - - x 1 0.29 Xyphydridae - - x 1 0.29 Coreidae - - x 8 2.30 Pentatomidae - - x 6 1.72 Cicadellidae - - x 6 1.72 Reduviidae - - x 3 0.86

Miridae - - x 2 0.57 HEMIPTERA Chrysomelidae - - x x 33 9.48 Melolonthidae - - x x 26 7.47

Dermestidae - - x x 25 7.18

Cerambycidae - - x x 22 6.32 Meloidae - - x x 19 5.46 Curculionidae - - x x 14 4.02 Coccinellidae - - x x 6 1.72 Cleridae - - x x 6 1.72

COLEOPTERA Buprestidae - - x 5 1.44 Tenebrionidae - - x 3 0.86 Cantharidae - - x 1 0.29 Lycidae - - x 1 0.29 Xylophagidae - - x x 20 5.75 DIPTERA Empididae - - x 1 0.29 Conopidae - - x 6 1.72 E. mexicana x x 3 0.86 E. hyona x 2 0.57 Eurema E. boisduvaliana x 1 0.29

E. proterpia x 1 0.29 P. sennae x x 6 1.72 P. eubule x 3 0.86 Pieridae Phoebis P. philea x 2 0.57 P. argante x 2 0.57 Leptophobia L. elenoe x 1 0.29 Colias C. cesonia x 5 1.44 LEPIDOPTERA Ascia A. monuste x 1 0.29 Zerene Z. cesonia x 1 0.29 Smyrna S. blomfildia x x 4 1.15 Nynphalidae Euptoieta E. hagesia x x 4 1.15 Anaea A. troglodyta x 1 0.29

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Cuadro 1. Continuación. Distribución N° de Orden Familia Género Especie Agua Las % Org Amarilla Anonas Anaea A. aidea x 3 0.86 Morpho M. polyphemus x 2 0.57 Nynphalidae Danaus D. gillipus x 1 0.29

Chlosyne C. nycteis x 1 0.29 Anarthia A. fatima x 1 0.29 Agraulis A. vanillae x 1 0.29 Papilionidae Papilio P. victorinus x 1 0.29 Battus B. polydamas x 1 0.29 Barbiconis B. acroleuca x 3 0.86 Nemeobiidae Charis C. anius x 1 0.29 LEPIDOPTERA Urbanus U. proteus x 3 0.86 Hesperiidae Codactracus C. imalena x 2 0.57 Pyrgus P. malvae x 1 0.29 Heliconidae Dryas D. julia x 1 0.29

En cuanto a Hemíptera, la familia Coreidae presentó una abundancia de 2.29% y Miridae la menor con 0.57%, por otra parte para el orden Díptera la familia mejor representada fue Xylophagidae con 5.73%* y para los lepidópteros Pieridae con un 8.02% fue la más abundante (Cuadro 1). Para la abundancia se reporta como el orden más abundante a Coleoptera con 46.26%, seguido del orden Hymenoptera con 21.84%, en contraste con la diversidad, el orden que sigue en abundancia fue Lepidoptera con 16.95%, Díptera con 7.76% y finalmente Hemíptera con 7.18% (Fig. 1)

Figura 1. Abundancia Relativa por Orden de insectos recolectados en el municipio de Jungapeo, Michoacán.

Discusión La abundancia y distribución de los insectos encontrados en las localidades de Agua Amarilla y Las Anonas, se vio favorecida por la época de floración de las especies frutales y florales las cuales desarrollan características llamativas para los polinizadores dependiendo del tipo de floración que presente; por ejemplo, Peña en 2003 menciona que los arboles de la familia

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Annonaceae, especie abundante en Michoacán, presentan una floración con dicogamia la cual requiere de las abejas para poder ser polinizada; por estas características y el clima, la abundancia y diversidad que presentan los insectos que pudieran ser polinizadores se ve favorecida. La mayoría de los estudios reportan como principales polinizadores a coleópteros, himenópteros, dípteros y lepidópteros (Garza-Rodríguez, et al, 2010), en este proyecto el Orden con mayor abundancia fueron los coleópteros, seguidos de los himenópteros y en tercer lugar los hemípteros; esta abundancia se encuentra relacionada con el tipo de especies arbóreas las cuales son polinizadas en su mayoría por cucarrones (Coleoptera), en algunos casos por chinches e incluso por dípteros; sin embargo la evidencia de la polinización por estos últimos es insuficiente de acuerdo con trabajos como el de Peña en 2003. Se sabe por la bibliografía, que los coleópteros en relación a su papel como polinizadores poseen un aparato bucal corto por lo tanto algunos de ellos presentan hábitos alimentarios a base de néctar o polen, dichos hábitos alimentarios, se observan reflejados en la abundancia obtenida en las recolectas del presente trabajo; se encontraron 6 de las 8 familias que agrupan el 68% de la riqueza mundial, de acuerdo con lo reportado por Deloya y Ordónez-Resendiz (2008), estas fueron Melolonthidae, Buprestidae, Tenebrionidae, Cerambycidae, Curculionidae y Chrysomelidae, siendo esta la familia con mayor abundancia. De entre todos las familias agrupadas en el orden de los himenópteros, las abejas conforman el sector más abundante y de mayor importancia, en este grupo podemos observar la coevolución que se ha llevado a cabo entre insecto-planta; Montesinos y Gallego en 1997 destacan que su abundancia, aunada a su vuelo rápido, su tendencia a visitar varias flores de la misma especie, su necesidad de grandes cantidades de polen y sus pelos especializados con los que pueden atrapar y mantener hasta 15000 granos de polen por abeja, les confieren el lugar como los polinizadores más eficaces. Del grupo de los hemípteros, cabe destacar su importancia ya que pese a que su aparato bucal no está precisamente adaptado para polinizar, Schuh y Slater en 1996 consideran que sus hábitos fitófagos han derivado en un papel como polinizadores de las plantas de las que se alimentan. Las familias con mayor abundancia fueron Pentatomidae y Coreidae, esto concuerda con lo reportado por López-Parra en 2011, donde se atribuye la gran abundancia de estos grupos debido a la amplitud del grupo de los pentatómidos dentro de los heterópteros y a los hábitos fitófagos de los coreidos. Por lo anterior, se sugiere al orden Hemiptera como un polinizador indirecto debido a sus hábitos fitófagos. Los dípteros fueron el grupo con menos diversidad y abundancia, su presencia en el estudio se ve atribuida a la presencia de cultivos como lo mencionan Castañeda et. al. en 1999, quienes consideran a los dípteros como polinizadores potenciales debido a su abundancia, movilidad y por la cantidad de granos de polen que transportan en su cuerpo. El hecho de que la localidad de Las Anonas haya presentado una distribución más amplia de los organismos se debe a la vegetación presente caracterizada por una gran cantidad de árboles frutales y flores entomófilas y herbáceas. Así como las condiciones climáticas de la localidad como la temperatura, radiación solar y viento (Peña, 2003). Janzen (1967) señaló que el florecimiento en la estación seca conlleva numerosas ventajas, en especial los lepidópteros, resultan favorecidos por las condiciones soleadas; la falta de hojas hace que las flores y frutos sean más visibles para ellos, mejorando su actividad durante la estación. Hernández-Mejía y cols. (2007) reportan a Hesperiidae como la familia con la mayor riqueza, lo que contrasta con este estudio, donde la familia Pieridae fue la que presentó la mayor

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riqueza; Estos autores muestran datos que sugieren un decremento en la riqueza de mariposas conforme la altitud se incrementa, y en la localidad con mayor altitud (1,214 msnm) se reporta a Pieridae con el mayor número de especies. El estudio se realizó en una zona perturbada por la actividad agrícola y ganadera; situación similar a la de nuestra zona de estudio. Granja y cols. (2001) reportaron a la familia Nymphalidae, seguida de Pieridae con la mayor riqueza especifica. Warren (2000) mencionó que los hespéridos constituyen cerca del 40% de las mariposas diurnas presentes en cualquier localidad en la República Mexicana, sin importar la época o el ambiente donde se recolecten. La familia más abundante fue Pieridae con 6 géneros, incluyendo a especies como Phoebis sennae, Eurema proterpia y Leptophobia elenoe, que son frecuentes en varias localidades de recolecta y vuelan la mayor parte del año, hecho posiblemente asociado a la ausencia de competidores y a la capacidad de explotar mayor variedad de recursos (Hernández- Mejía y cols., 2007). Podemos aclarar que por la facilidad en el acceso de las claves, el orden Lepidoptera fue el único que pudo determinarse hasta especie.

Conclusiones Se determinaron 38 familias, representadas en cinco órdenes, Coleoptera, Hymenoptera, Diptera, Lepidoptera y Hemiptera El orden más diverso fue Coleoptera, con 12 familias determinadas Las familias con mayor abundancia fueron: Chrysomelidae para Coleoptera, Apide para Hymenoptera, Pentatomidae en el grupo de los Hemiptera y Xylophagidae en Diptera. En el presente estudio el punto con mayor distribución entomológica para los insectos atraídos al polen, fue la localidad de Las Anonas debido a la flora fanerógama y la presencia de cultivos.

Agradecimientos A la profesora Saharay G. Cruz Miranda, por la revisión, el apoyo otorgado, su interés y guía en nuestra formación.

Literatura Citada Castañeda V. A., Equihua M. A., Valdés C. J., Barrientos P. A. F., Ish A. G., Gazit S. 1999. Insectos polinizadores del aguacatero en los estados de México y Michoacán. Revista Chapingo Serie Horticultura No. 5: 129-136. Deloya. C. y Ordoñez Resendiz M. 2008. Escarabajos (Insecta: Coleóptera). Agroecosistemas cafetaleros de Veracruz. 123-134pp. Garza-Rodríguez, M. I., Trujillo-González, M. I., Rocha, A., Alvarado, M. A., Iruegas, F., Quiroz-Martínez, H. 2010. Análisis preliminar de la relación polen-insectos de importancia forense. EN: Entomología Mexicana, vol. 9, Editores, Cruz-Miranda Saharay G, Tello-Flores Juan, Mendoza-Estrada Angélica y Morales-Moreno Alberto. 9:71-74 Gómez, J. 2002. Generalidades en las interacciones entre plantas y polinizadores. Revista Chilena de Historia Natural. 75: 105-116. Granja, M., Rico-Gray, V. y Díaz-Castelazo, C. 2001. Sincronia de floração entre Lantana camara L. (Verbenaceae) e Psittacanthus calyculatus (DC.) G. don (Loranthaceae) ocorrentes nas dunas de La Mancha, Veracruz, México. Acta Botánica Mexicana 57:1-14.

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Hernández-Mejía, C., Llorente-Bousquets, J., Vargas-Fernández, I y Luis-Martínez, A. 2008. Las mariposas (Hesperioidea y Papilionoidea) de Malinalco, Estado de México. Revista Mexicana de Biodiversidad 79: 117- 130. Instituto Nacional para el Federalismo y el Desarrollo Municipal. 2009. Enciclopedia de los Municipios de México. Michoacán Jungapeo. http://www.elocal.gob.mx/work/templates/enciclo/michoacan/mpios/16047a.htm. Consultado el 24-Agosto-2011 Janzen, H. 1967. Synchronization of sexual reproduction of trees within the dry season in Central America. Evolution 21:620-637. Lewis, H. 1975 Las mariposas del mundo. Editorial Omega 312pp. López P. R. 2011. Inventario y distribución potencial del suborden Hemiptera: Heteroptera en la comunidad de Santiago Tlautla, Tepeji del Río de Ocampo, Hidalgo, México. Para obtener el título de Licenciado en Biología. Universidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Estudios Superiores Iztacala. Edo. De México. Márquez, J. 2005. Técnicas de Colecta y Preservación de Insectos. Boletín Sociedad Entomológica Aragonesa. 37: 385-408. Mendoza, R. 2001. Los insectos: antiguos constructores del mundo. Elementos. 79:29-33. Montesino, V. y Gallego, O. 1997. Los insectos polinizadores: una aproximación antropocéntrica. Los artrópodos y el hombre. 20:71-74. Navarrete, J. y Zaragoza, S. 2006. Diversidad de los Staphylinoidea de México: Análisis de grupos selectos (Hydraenidae, Agyrtidae, Silphidae y Staphylinidae). Dugesiana 23: 218- 229. Peña, J. E. 2003. Polinizadores de frutales tropicales: no solo las abejas llevan la miel al panal. Manejop Integrado de Plagas y Agroecología, 96:6-20. Schuh T. R. and A. J. Slater. 1996. True bugs of the world (Hemiptera: Heteroptera). Ed. Cornell University Press, New York, U.S.A. 336 pp. Shmuel, G., GadIsh-Am, J. y Castañeda, A. 1996. Insectos polinizadores del aguacate en los estados de México y Michoacán. Journal of Horticultural Science. 69: 75-80. Triplehorn, C., Johnson, N. y Borror, D. 2005 Borror and Delong's Introducction To The Study Of The Insects 7a. Thompson Brooks/Cole. EUA. 1006pp. Vergara, C y Badano, E. 2009. Pollinator diversity increases fruit production in Mexican coffee plantations: The importance of rustic management systems. Agriculture, Ecosystems and Environment. 129:117–123. Warren, A. 2000. Hesperioidea (Lepidóptera). En Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: hacia una síntesis de su conocimiento, vol. II, Llorente-Bousquets, J., González, E. y Papavero, N. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México 535-580pp.

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DIVERSIDAD BIOLÓGICA DE ARTRÓPODOS EDÁFICOS EN DOS LOCALIDADES: AGUA AMARILLA Y LAS ANONAS, JUNGAPEO, MICHOACÁN

J. Daniel Castillo Pérez, L. Manuel Espinosa Sánchez, G. Mahelet Lozada Aranda, D. Joaquín Sánchez Ochoa, Mauricio Santiago Hernández y Monserrat Vera Gallardo. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM, Av.de los barrios No.1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, Edo. de México. C.P. 54090. [email protected] y [email protected].

RESUMEN. Los artrópodos son los animales con mayor éxito biológico en el planeta, debido a la gran variabilidad en características morfológicas y fisiológicas, representando aproximadamente el 15% de la biomasa del suelo, son fundamentales en los procesos de fragmentación vegetal, en los ciclos de nutrientes y en la dieta de otros organismos, por tal motivo el presente trabajo tuvo como objetivo conocer la diversidad biológica de artrópodos edáficos, abundancia relativa y distribución en las localidades de Agua Amarilla y Las Anonas en el municipio de Jungapeo, Michoacán. Se utilizaron trampas pit-fall, embudo de Berlesse y toma directa para la recolecta de organismos; encontrando un total de 2810 organismos, pertenecientes a los Subphylum Chelicerata, Hexapoda, Crustacea y Myriapoda; presentando una mayor diversidad el subphylum Hexapoda, seguido de Chelicerata. En donde la localidad Las Anonas, presenta la mayor diversidad biológica.

Palabras clave: artrópodos, edáfico, diversidad biológica, Jungapeo de Juárez, Michoacán de Ocampo.

ABSTRAC. Arthropods are the most successful biological group in the world due to the large variability in morphological and physiological characteristics, they represent approximately 15% of the soil biomass, being fundamental to plant fragmentation processes, nutrient cycling and diet of other organisms, for that reason the objective of this study was to know the biological diversity of edaphic arthropods, it's relative abundance and distribution on the villages of Agua Amarilla and Las Anonas Jungapeo, Michoacan. Traps used were pit-fall and Berlesse funnel, complemented with direct collection of organisms. It was found a total of 2810 organisms belonging to the Subphylum Chelicerata, Hexapoda, Myriapoda and Crustacea beeing more diverse Hexapoda, followed by Chelicerata. The higer biodiversity was found in Las Anonas village.

Key words: arthropods, soil, biodiversity, Jungapeo de Juárez, Michoacán de Ocampo.

Introducción Los artrópodos son el filo con mayor éxito biológico en el planeta, debido a la gran variabilidad en características morfológicas y fisiológicas (Brusca, 2005), representan aproximadamente el 15% de la biomasa del suelo y son fundamentales en los procesos de fragmentación vegetal, en los ciclos de nutrientes y en la dieta de otros organismos. La artropodofauna edáfica interviene en la descomposición, mejorando la estructura y fertilidad del suelo, algunos son considerados bioindicadores del mismo y ejercen un control sobre la actividad de otros organismos (Cabrera y Crespo, 2001). En ecosistemas con actividad antropocéntrica como cultivos agrícolas y forestales, la diversidad y abundancia se ve influenciada por estas actividades en comparación con ecosistemas naturales (Palomino, 2009). Diversos estudios se han enfocado en conocer la diversidad de artrópodos, como es el caso de Camero y colaboradores que en 2008, estudiaron la artropofauna asociada de dos ecosistemas en Colombia, registrando 17 órdenes y 45 familias; Flores y colaboradores en 2008, realizaron un estudio de la diversidad de artrópodos en suelos de alfalfa y maíz en Aguascalientes, México, encontrando mayor abundancia de Coleópteros, Dípteros, Arañas, Himenópteros, Ácaros y Colémbolos, así mismo Bernal y colaboradores en el 2009, realizaron un estudio de diversidad en un cultivo de café en el estado de Oaxaca, registrando 18 especies con 14 familias de Oribátida y 34 especies con 5 familias de Collembola. Además de su papel ecológico, los artrópodos poseen importancia cultural, médica y económica (Fragoso, et al., 2001). Dentro de la artropofauna edáfica se destacan los arácnidos,

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colémbolos, coleópteros, himenópteros, dípteros, quilópodos, diplópodos, e isópodos, ya sea en estado adulto y/o larvario como coleópteros y dípteros (Flores et al, 2008). Dada su importancia ecológica este trabajo tiene el objetivo de conocer la diversidad biológica de artrópodos edáficos, abundancia relativa y distribución en las localidades de Agua Amarilla y Las Anonas en el municipio de Jungapeo, Michoacán Jungapeo se encuentra al este de Michoacán, en dos regiones fisiográficas que propician el desarrollo de una gran diversidad (CONABIO, 2008).; en las coordenadas 19 2 N y 100 0 O, a 1,300 msnm, presentando un clima templado y en algunas partes tropical, con lluvias en verano, precipitaciones de 1,244.5 milímetros y temperaturas que oscilan entre los 13- 28.2 º C. Sus principales ecosistemas son: Bosque mixto, con pino- encino; bosque tropical deciduo.

Materiales y Método Se realizaron dos muestreos en las Localidades de Agua Amarilla y las Anonas durante los días 7-9 de septiembre y del 5 al 7 de octubre del 2011 en época de lluvias. Para la captura de los artrópodos terrestres se utilizaron trampas Pit-fall y embudo de Berlesse (Medina-Gaud, 1977). Además se midieron algunos parámetros abióticos, como la humedad relativa y presencia de materia orgánica, mediante el método de gravimétrico (Hasen, 2003) y un agente oxidante químico (H2O2) respectivamente (Thompson y Troeh, 2002). Los artrópodos fueron determinados mediante las claves de Triplehorn y Johnson (2005), Kury y Pinto-da-Rocha (2002), Daly et all. (1998), Ubick, et all. (2005), Chu (1949), Krantz (1978) y Stockwell (1992), al mismo tiempo se llevo un registro y catalogo de los organismos mediante una base de datos, en el programa Excel. Los organismos fueron preservados para ser incluidos en la colección de Artrópodos de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala.

Resultados y Discusión Se recolectaron 2810 organismos pertenecientes a los Subphylum: Chelicerata, Hexapoda Crustacea y Myriapoda; obteniendo la mayor diversidad el subphylum Hexapoda, seguido de Chelicerata. Dentro de los hexápodos la clase Insecta fue la más diversa con 8 órdenes, destacando Coleoptera con 20 familias; de Chelicerata, Aranae tuvo la mayor diversidad biológica con 19 familias, seguido de Scorpionida con 3 familias; Myriapoda con 4 ordenes y Crustacea solo con 1 familia (Cuadro 1). La diversidad encontrada se debe a las variaciones de las propiedades del suelo como humedad y materia orgánica presente, por efecto de la cobertura vegetal, mediante mecanismos que alteran la cantidad, calidad y heterogeneidad de los recursos disponibles, lo cual tiene incidencia directa sobre las poblaciones de la artropofauna edáfica (Ciro et al., 2008). Se observó que Hexapoda (Fig 1), presentó mayor cantidad de organismos, donde la familia Bostrichidae (Coleoptera), fue la más representativa debido a que estos organismos son considerados plagas agrícolas, además de ser barrenadores de madera, lo cual afecta directamente la actividad agrícola (Bahillo et al, 2007); estando mejor representados en las Anonas al haber mayor disponibilidad de alimento por la diversidad de cultivos como ciruela, guayaba, maíz y frijol. Nitidulidae fue el segundo organismo con mayor número de ejemplares dentro de los coleópteros, debido a sus hábitos frugívoros-saprófagos como lo reporta McNamara (2008), seguidas por las familias Staphilinidae y Scarabaeidae las cuales tienen hábitos coprófagos y

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necrófilos principalmente, estando bien representados en ambas localidades, sin embargo, en Las Anonas hubo mayor cantidad originada por la presencia de árboles frutales.

Cuadro 1. Familias recolectadas en dos localidades del municipio de Jungapeo de Juárez, Michoacán de Ocampo. Se observa la diversidad biológica encontrada y número de individuos por familia en cada localidad.

Cartagena en el 2002 menciona que la abundancia de Tenebrionidae (Coleoptera) es característico de un ambiente conservado; al encontrarse solo 2 organismos de esta familia en Las Anonas, indica perturbación causada por la presión humana ejercida en el área de estudio; al ocupar la zona para cultivos ya mencionados, haciendo que estos organismos sean afectados ya que son muy sensibles a la contaminación edáfica como lo menciona Cárdenas en el 2008. El orden Hymenoptera, fue el segundo más abundante de los hexápodos (Fig. 1), representado por la familia Formicidae para ambas localidades, al ser un grupo cosmopolita, son de gran importancia como detritívoros, herbívoros o depredadores, participando activamente en los procesos físico-químicos del suelo, incluyendo la descomposición y reciclaje de nutrientes (Rojas, 2001).

Figura 1. Abundancia de Artrópodos Edáficos de las localidades de Agua Amarilla y Las Anonas, Jungapeo, Michoacán.

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Los Ortópteros estuvieron mayoritariamente representados por la familia Gryllidae, ya que habitan en formaciones de vegetación secundaria como plantaciones, además, de que su alimentación es omnívora, lo que les permite desarrollarse con facilidad, algo similar se observó en el estudio de Camero en el 2005, encontrando que estos organismos son los que mayor biomasa aportan además de ser los más frecuentes en su estudio. Termitidae alcanzó una mayor representatividad en Las Anonas, debido a la gran cantidad de materia orgánica y a su capacidad de degradar celulosa, favoreciendo el reciclaje de nutrientes y mejoramiento del suelo, además, participan en los procesos de descomposición de residuos de cosechas, evitando en época de secas la erosión eólica; con lo que promueven la existencia de gran cantidad de materia orgánica en los suelos (Equihua y Méndez, 2001). De los Quelicerados el orden más diverso es Arachnida, tal como lo reporta Brown et al. (2001), al mencionar que las arañas son el 2º grupo con mayor riqueza y abundancia de especies; en éste caso se presentó un total de 19 familias, las más representativas fueron Lycosidae y Ctenidae presentándose con mayor abundancia en Las Anonas, esto se debe a la gran cantidad de árboles frutales, lo cual según Chiri (1989) ofrece condiciones propicias para la existencia de comunidades ricas en diversidad y abundancia de arañas. En México se encuentran representadas 7 familias pertenecientes al orden Escorpionida, de las cuales en este trabajo se registraron 3 familias, presentando mayor abundancia y distribución la familia Buthidae con 15 organismos en Agua Amarilla y 9 organismos en Las Anonas, contrastando con las otras 2 familias que solo presentaron 1 organismo (Cuadro 1). Lo anterior coincide con lo reportado por Saavedra y Moreno en el 2005, donde mencionan que la familia Buthidae está representada en México por el género Centruroides, el cual tiene mayor distribución a comparación de las otras familias y tiene gran relevancia médica. Para el orden Acari, se registro mayor abundancia en Las Anonas teniendo 82 organismos en comparación con Agua Amarilla en donde se obtuvieron 9 organismos (Cuadro 1); éstos resultados coinciden con lo reportado por Iraola en el 2001, ya que los hábitos de éstos organismos son depredadores en suelo y fitófagos-saprófagos, como es el caso de los Oribatidos, que se alimentan de restos vegetales en descomposición o de cuerpos fructíferos de los hongos que crecen sobre este sustrato (Palacios, 1998); lo cual coincide con características de la localidad Las Anonas al encontrarse frutos en descomposición. El orden Opilionida tuvo una distribución uniforme, siendo más exitosa la familia Cosmetidae en Las Anonas; debido parcialmente a que la vegetación favorece a organismos que son de consumo para los Opiliones (Kury et al. 2002). El único organismo del orden Pseudoscorpionida que se presento en Las Anonas, posiblemente se debe a la disponibilidad de alimento, ya que muchos organismos se refugian en la corteza de los árboles, en la hojarasca o se alimentan de materia orgánica en descomposición, con lo que los Pseudoescorpiones disponen de alimento al presentar hábitos depredadores (Ceballos y Flores, 2007). El Subphylum Myriapoda, se encuentra representado por las clases Diplopoda y Chilopoda, registrando una mayor abundancia en Las Anonas; la clase Diplopoda se ve favorecida por la gran cantidad de hojarasca, ya que son grandes consumidores de la misma, además de que tienen importancia en la dinámica del suelo, al transportar los nutrientes y modificar su estructura favoreciendo la retención de agua, así como estimular la actividad microbiana, responsable de la descomposición de materia orgánica (Bueno y Rojas,1999). Los Quilópodos se caracterizan por ser depredadores activos y generalistas, manteniendo controladas las poblaciones de otros invertebrados edáficos, que pueden convertirse en plagas para el hombre o pueden afectar a otras especies (Magaña, 2010), esto se ve reflejado en las técnicas de recolecta ya que fueron exclusivos de toma directa y solo un organismo en Pit-fall, lo que refleja sus

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hábitos oportunistas. Se observó que Collembola fue más abundante en Las Anonas, debido a la altitud (Cutz-Pool, 2007) así como la diferencia de ambientes generada por los diferentes cultivos de ciruela, guayaba, frijol y maíz, además de la mayor cantidad de los mismos (Palacios-Vargas, 2000), lo que afecta la estructura de la comunidad asociada al sustrato, dando una diversidad diferente en ambas localidades. Las diferencias observadas entre las localidades pueden ser explicadas principalmente por la variación en las propiedades del suelo y la humedad como efecto de la cobertura vegetal, lo cual tiene incidencia directa sobre las poblaciones de micro artrópodos. Adicionalmente, la riqueza y diversidad de plantas influyen en la diversidad faunística mediante mecanismos que alteran la cantidad, calidad y heterogeneidad de los recursos disponibles para esta.

Conclusión La humedad del suelo de 20% y la presencia de materia orgánica alta influye directamente en la diversidad biológica de artrópodos edáficos, tanto en la localidad de Agua Amarilla como en las Anonas. La abundancia relativa de artrópodos edáficos es influenciada por la cantidad de alimento disponible, siendo Las Anonas la localidad con mayor abundancia y diversidad, exceptuando el Orden Hemiptera.

Agradecimientos Por el apoyo otorgado, su interés y guía en nuestra formación: Biol. Saharay Gabriela Cruz Miranda; por su paciencia y enseñanza a la CNAN (Colección Nacional de Arácnidos (UNAM); por su servicios y atenciones brindadas al Laboratorio de Microscopía de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala.

Literatura Citada Bahillo P. P. y J. L. López-Colón. 2001, Los Bostrichidae Latreille, 1802 de la Comunidad Autonoma Vasca Y áreas limítrofes (Coleoptera), Heteropterus Revista de Entomología, 1:25-40 Bernal, R. A., Castaño-Meneses G., Palacios-Vargas J.G., García Calderón N. E., 2009, Orbatid mites and springtails from a coffee plantatión in Sierra Sur, Oaxaca, Mexico, Pesq. Agropec. Bras, Brasilia, 8(44):988-995 Brown G., Barois I., Fragoso C., Patrón J y P. Rojas. 2001. Diversidad y Rol Funcional de la macrofauna Edáfica en los ecosistemas tropicales mexicanos. No. 1. Acta de Zoologia Mexicana. 79-110p. Brusca R. C. y G. J. Brusca. 2005, Invertebrados, 2º edición, Mc Graw Hill, España, 516 y 517 pp. Bueno, J y P. Rojas. 1999. Fauna de milpiés (Arthopoda: Diplopoda) edáficos de una selva de los Tuxtlas, Ver. México. Acta Zoológica Mexicana. 76: 59-83. Cabrera, G., y G. Crespo. 2001, Influencia de la biota edáfica en la fertilidad de los suelos en ecosistemas de pastizales, Revista Cubana de la Ciencia Agrícola, 35(1):3-9 Camero, R. E., Esteban, D. J., Salinas, A., Téllez, L., Agudelo, D., 2005, Estudio de la artropofauna asociada a suelos de dos tipos de ecosistemas en la cuenca del río Cuaca - Colombia, Acta Biológica Colombiana, 10(1):35-44 Cárdenas A. M., y J. M. Hidalgo. 2008, La restauración Ecológica del Río Guadimar y el Proyecto del Corredor Verde, Junta de Andalucía, España 357-364pp. Cartagena M. C., Viñolas A. y E. Galante. 2002, Biodiversidad de tenebriónidos (Coleoptera: Tenebriónidae) en saladares ibéricos, Bult. Insty. Cat Hist. Nat, 70:91-104 Ceballos A. y E. Florez. 20007. Pseudoscorpiones de Colombia (arachnida:pseudoscorpiones): lista actualizada de especies. No. 8 (001) Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. 47-51p.

503

Ciro, D. W., Anteparra, E. M. y A. Hermann. 2008 Dermestidae (Coleoptera) en el Perú: revisión y nuevos registros, Rev. Peru. Biol. 15(1):15-20 CONABIO, 2008, La diversidad biológica de México, En: http://www.conabio.gob.mx/institucion/cooperacion_internacional/doctos/db_mexico.html. Consultada el 19 de agosto del 2011 Cutz-Pool L. Q., Palacios-Vargas José G. y G. Castaño-Meneses. 2008, Estructura de la comunidad de colémbolos (Hexapoda: Collembola) en musgos corticícolas en el gradiente altitudinal deun bosque subhúmedo de México. 56(2):739-748. Chiri A. 1989. Las arañas: biología, hábitos alimenticios e importancia como depredadores generalizados. No. 12. Manejo Integrado de Plagas. 67-81pp. Chu, H. F., 1949, The inmature insects, Pictured Key Nature Services, China, 434pp. Daly, H. V., Doyen, J. T., and A. H. Purcell. 1998. Introduction to Insect Biology and Diversity, 2º Edición, Oxford University Press, Oxford New York, 680pp. Equihua M. A. y M. J. Méndez. 2001, Diversidad y manejo de los temetes de México (hexapoda, Isoptera), Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), (1):173-187. Flores P.L., Escoto R. J., Flores T. F. y S. A. Hernandez. 2008, Estudio de la biodiversidad de artrópodos en suelos de alfalfa y maíz con aplicación de biosólidos, Investigacion y ciencia, 16(40):11-18 Fragoso, C., Reyes, P. Y Rojas, P. 2001, La importancia de la biota edáfica de México, Acta Zool. Mex. Número especial, 1:1-10 Hansen I. 2003, Funciones y aplicaciones del riego, 3 edición, Reverté, S.A., Barcelona España, 155- 156pp. Iraola V. 2001. Introducción a los ácaros (II): Hábitats e importancia para el hombre. No. 28. Bol. S.E.A. 141-146p. Krantz G. W. 1978. A Manual of Acarology. 2da edición, Oregon State University, Oregon, USA. 509pp. Kury, A. B. y Pinto-da-Rocha, 2002, Opiliones, En: Amazonian Arachnida and Mirirapoda, Pensoft Publishers, Moscow, 345-363pp. Magaña, C.2010. El ciempiés: un bicho que se parece al borde de un tapete viejo. CONABIO. Biodiversitas, (88):8-11 McNamara J. 2008, Family Nitidulidae, Canadian National Collection of Insects, Arachnids and Nematodes, encontrado en http://www.canacoll.org/ consultado el 5 de diciembre de 2011 Medina-Gaud S., 1977, Manual de procedimientos para colectar, preservar y montar insectos y otros artrópodos.1-24pp. Palacios-Vargas L. G., 2000.Los collembolos en los ecosistemas mexicanos. CONABIO.Biodiversitas. 29:12-15 Palomino B. D., 2009, Diversidad de artrópodos edáficos en tres ecosistemas, Revista brasileira de Agroecología, 4(2):4012-4015. Rojas, P.2001. Las hormigas del suelo en México: Diversidad, distribución e importancia (Hymenoptera: Formicidae). Acta Zoológica Mexicana 1:189-238 Saavedra, J. y Moreno, R.2005.El género Centruriodes Marx, 1890 (Scorpiones: Buthidae) en México.Biológicas 7:42-51 Stockwell S.A., 1992, systematic Observations on north American Scorpionida with a Key and Checklist of the Families and Genera, J. Med. Entomol, 29(3):407-422. Thompson L. M., Troeh F. R., 2002. Los suelos y su fertilidad, 4 edición, Reverté S.A., España, 137p. Triplehorn, C. y Johnson, N., 2005, Borror and the Long´s Introduction to the study of insects, 7º Edición Thompson, USA. 864pp. Ubick D., Paquin P., Cushing P. E. y Roth V., 2005, Spiders of North America and identification manual, Dupérré, USA. 377pp.

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REPRODUCCIÓN DE MARIPOSA MONARCA (Danaus plexippus plexippus L.) EN CONDICIONES DE LABORATORIO

María Idalia Cuevas-Salgado, Xarely Teresita Rodríguez-Urueña, y Carlos Romero-Nápoles. Laboratorio de Entomología. Centro de Investigaciones Biológicas. Universidad Autónoma del Estado de Morelos. Av. Universidad 1001 Colonia Chamilpa. C. P. 62209. [email protected], [email protected], [email protected].

RESUMEN. La mariposa monarca local o residente (Danaus p. plexippus L.) se encuentra presente todo el año en diferentes estados de la república. Desafortunadamente sus poblaciones son extremadamente bajas debido a la especificidad de su alimentación en estado larvario, al ataque de enemigos naturales, contaminación, destrucción de hábitat y sobre todo al comercio ilegal. Ante ello se planteó el desarrollo de un protocolo metodológico para su reproducción. Actualmente se ha logrado establecer el pié de cría que inició con 31 mariposas, 13 hembras y 18 machos. De igual manera se han conseguido desarrollar cuatro generaciones en cautiverio, contando esta última con aproximadamente 500 larvas de tercer instar. Aunado a ello fue posible establecer la metodología para la dispersión de sus hospederos, principalmente Asclepias curassavica, utilizada tanto para alimentación como oviposición; en contraste, A. glaucescens únicamente fue destinada para alimentación, en virtud de ser muy lento su crecimiento en maceta.

Palabras clave: Danaus plexippus, reproducción, cautiverio.

ABSTRACT. The butterfly local or resident monarch (Danaus p. plexippus) it is present all year round in different States of the Republic. Unfortunately their populations are extremely low owing to the specificity of its feeding on larval stage, the attack of natural enemies, contamination, destruction of Habitat and in particular the illegal trade, proposing the development of a methodological protocol for reproduction. At present is succeeded in establishing the rearing foot that started with 31 butterflies, 13 females and 18 males. Similarly, have developed four generations in captivity, counting the latter with approximately 500 larvae of third instar. In addition to this it was possible to establish the methodology for the dispersion of their hosts, mainly Asclepias curassavica, employee for both feeding and oviposition, in contrast, A. glaucescens was intended only for food, by virtue of being very slow their growth in potted.

Key words. Danaus plexippus, reproduction, captivity.

Introducción Sin lugar a duda, las migraciones anuales de mariposa monarca (Danaus p. plexippus) a los Estados de México y Michoacán son uno de los espectáculos más importantes en nuestro país. No obstante, un tanto olvidada se tiene a la mariposa monarca local o establecida, la cual evidentemente no migra sino que se encuentra presente todo el año en diferentes estados de la república (De La Maza, 1995; Montesinos, 2003). Desafortunadamente sus poblaciones son bajas debido a la especificidad de su alimentación en estado larvario, al ataque de enemigos naturales y sobre todo, por el comercio ilegal (Madrigal, 1999), al respecto se tiene información (comunicación personal), que la oferta de mariposa monarca para eventos sociales surge de la colecta silvestre de huevecillos, los cuales son llevados hasta el estado adulto en instalaciones privadas. Por otra parte, en el ámbito científico no se encontraron protocolos de investigación que respalden la reproducción en cautiverio del lepidóptero, únicamente se esbozan aspectos generales de la mariposa, principalmente migratoria y algunos elementos técnicos para su cría (De La Maza, 1995; Mulanovich, 2007; SEMARNAT, 2010), adoleciendo aspectos de capital importancia como temperatura, humedad, fotoperiodo y propagación del hospedero entre otros. Lo expuesto da soporte a la actual investigación que planteó como objetivo general: el desarrollo y perfeccionamiento de un protocolo metodológico para la reproducción de mariposa monarca residente, así como la observación de diversos aspectos biológicos inherentes a la especie.

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Materiales y Método Propagación de plantas hospederas y nutricias.La mariposa monarca selecciona para su oviposición plantas de las especies Asclepias curassavica (Linnaeus) y A. glaucescens (Kunth) (Asclepiadaceae). Por ello se realizaron colectas de estas a fin de propagarlas vegetativamente; para A. curassavica su propagación se llevó a cabo por esquejes, seccionando tallos leñoso de 15 a 20 cm de longitud humedeciéndolos en su parte inferior con enraizador (ácido indolbutírico). Posteriormente se sembraron en recipientes de unicel de 1 L de capacidad, utilizando como sustrato una mezcla de 40% de arena, 40% tierra de monte y 20% tierra de hoja (Awacachi, 2006). La dispersión de A. glaucescens se realizó mediante rizoma, seccionando fragmentos de éste de aproximadamente 4 cm de longitud, impregnando las partes terminales con enraizador y sembrándolos de forma horizontal a una de profundidad 5 cm, utilizando los mismos recipientes y tipo de tierra que en el caso anterior. Obtención del plantel parental. Se inspeccionaron plantas de asclepia a partir de enero del 2010 en busca de huevecillos, principalmente en sus hojas e inflorescencias; una vez localizados se desprendían junto con éstas depositándolos en cajas petri estériles para esperar la emergencia de larvas. Esta etapa así como las subsiguientes, se llevaron a cabo bajo condiciones medioambientales controladas de 24 +/- 2 oC y H. R. de 70 +/- 5%, así como un fotoperiodo de 10 horas luz (Montesinos, 2003). Cría de larvas. Para el desarrollo de los primeros tres instares larvarios se emplearon cajas petri, en tanto que los dos últimos se efectuaron en recipientes plásticos de medio litro de capacidad con tapa y pequeñas perforaciones en su contorno (preferentemente con una larva por recipiente). Para su alimentación se utilizaron hojas frescas tanto de A. curassavica como de A. glaucescens previamente lavadas. Contenedor de pupas o pupario. Es el contenedor que alberga a las crisálidas, el cual varía en dimensiones de acuerdo al autor consultado (Awacachi, 2006; Mulanovich, 2007). Sin embargo para esta investigación se utilizó como pupario el mismo recipiente empleado en las últimas etapas larvarias; es decir, dentro de éste se permitía su transformación en pupa, la cual se cambiaba a un contenedor de litro de capacidad cuando estaba próxima la emergencia del adulto para propiciar una adecuada expansión alar. Jaula de vuelo y oviposición. Se construyó con marcos de madera y se cubrió con tela de organdí, con dimensiones de 0.96 metros de ancho por 2.32 de largo y 2.12 de alto. Medidas que discrepan notoriamente de las propuestas por la SEMARNAT (2010), que estima debe oscilar entre los 6 m de diámetro y 3 m de altura en su parte más alta. Como complemento a su construcción, se adicionaron en la parte superior dos tubos fluorescentes de luz blanca marca Osram de 39 W cada uno, así como una ranura en su parte frontal cubierta por una cortina del mismo material para tener acceso a su interior. Para estimular la cópula y oviposición se introdujeron plantas de A. curassavica previamente cultivadas, exponiéndolas por periodos de 48 horas. Los huevecillos permanecían en las plantas hasta que eclosionaba la larva, dejándolas alimentarse sobre las mismas por espacio de tres a cinco días para facilitar su manipulación y poderlas retirar para colocarlas en cajas petri, repitiendo la metodología de cría citada anteriormente. La nutrición de adultos se realizó con una solución azucarada preparada con 23 gramos de azúcar sin refinar y 5 ml de miel de abeja en 100 ml de agua purificada, dispuesta en bebederos artificiales con forma de flor y cajas petri con tapa forrada de tela de mosquitero.

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Análisis estadístico. Para tener un punto de comparación en cuanto a la viabilidad de la metodología propuesta, se desarrollaron diversas pruebas estadísticas (0.05 de significancia) en seis parejas de mariposa monarca de la segunda generación, utilizando el Paquete Estadístico XLSTAT Versión 7.5.2. para EXCEL.

Resultados y Discusión Plantas hospederas y nutricias. En este punto es necesario destacar que se utilizó A. curassavica como planta nutricia y para oviposición, debido a que fue la especie con más rápido desarrolló, contando actualmente con más de 200 plantas. En tanto que A. glaucescens mostró un crecimiento mucho más lento, empleándose únicamente como fuente nutricia. Población parental. Para establecer el pie de cría se realizaron inicialmente dos colectas en la comunidad de Amatlán perteneciente al municipio de Tepoztlán, Morelos, obteniendo un total de 71 huevecillos siendo la mayoría infértiles, no obstante se consiguieron 17 adultos. En dos colectas más desarrolladas en la comunidad de Chamilpa municipio de Cuernavaca, Morelos, únicamente se obtuvieron 15 huevecillos sin lograr ningún adulto. Primera generación. Fue el resultado de un plantel parental inicial de 31 mariposas (13 machos y 18 hembras). De estas solo seis tuvieron una longevidad de 32 días, el resto osciló entre 15 y 24 siendo la oviposición inconsistente. Esta primera generación estuvo compuesta por 873 huevos, de los que 234 se perdieron por la depredación de hormigas (Paratrechina longicornis). De los 639 restantes 305 eclosionaron, llegando hasta la etapa de pupa 114 individuos y 84 al estado adulto. En general la muerte de larvas estuvo regida principalmente por cuadros infecciosos. Segunda generación. De las 84 mariposas de la primera generación 34 murieron sin aparearse, iniciando por lo tanto la segunda generación con 50 individuos, 23 hembras y 27 machos. Su conducta de oviposición fue inestable, ya que existieron hembras que registraron desde dos días de oviposición hasta las que lo hicieron por 20 días. No obstante, para tener un conocimiento más preciso de su comportamiento se formaron seis parejas seleccionando aquellas con mayor vigor, mostrando en el Cuadro 1 el resumen de oviposición y su seguimiento por las diferentes etapas de desarrollo.

Cuadro 1. Seguimiento de oviposición desarrollado en seis parejas de D. plexippus.

El promedio de días productivos para mariposa monarca bajo condiciones controladas fue de 13.6, valor que prácticamente ajusta con las dos a cinco semanas estimadas por Oberhauser (1997). En cuanto a la cantidad de huevecillos ovipuestos por cada pareja, el análisis de varianza mostró diferencias significativas entre tratamientos (F= 1.653 Pr>F= 0.180), en cuya prueba se

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omito la pareja dos por contar únicamente con tres observaciones (días de oviposición). La comparación de medias de Duncan señaló a la pareja cinco como la más importante por la cantidad de huevos producidos. Debido a la baja tasa de sobrevivencia lograda hasta el tercer estadio larval, se desarrollaron algunas pruebas más para corroborar si tal hecho era debido al azar o producto de algún factor que interfiriera en el desarrollo del ciclo. Se efectuó una comparación entre el número de huevecillos ovipuestos por pareja con respecto a los inviables. Al respecto la Prueba de Esfericidad de Bartlett manifestó una correlación significativa entre variables, en tanto que la Prueba de Pearson le asignó un índice de 0.852 que transformado al Coeficiente de determinación dio una relación de 72%, valor alto que implica un comportamiento no dado por azar. Al igual que en el caso anterior, se realizó la comparación entre larvas emergidas y larvas muertas. La Prueba de Bartlett indicó la existencia de correlación significativa, al igual que el Test de Correlación de Pearson que mostró un índice de 0.854, valor que de acuerdo al Coeficiente de Determinación se tradujo en 71% de correlación, implicando alta correlación entre variables. La última comparación correspondió a la relación larvas emergidas con respecto a las sobrevivientes hasta el tercer instar. Con base en la Prueba de Bartlett, se determinó la correlación significativa entre una y otra condición, que de acuerdo con Pearson se dio con un índice de 0.858. En tanto que el Coeficiente de Determinación partiendo de este valor, estimó una correlación de 73. En resumen, los análisis presentados coinciden en una correlación significativa por arriba del 70%. Cifra que implica que la mortalidad no fue debida al azar, aunque si atribuible en alguna medida a factores naturales o inducidos. Al respecto se especuló que todo ello pudo ser efecto de de una inadecuada desinfección de las hojas suministradas como alimento, y en general a una incorrecta asepsia en el manejo de organismos. Tercera generación. De las 808 larvas de tercer instar de la segunda generación, prácticamente el 95% de ellas murió entre el cuarto y quinto instar así como en la etapa de pupa. De los pocos individuos que llegaron al estado adulto, algunos mostraron debilidad y murieron a los pocos días de su emergencia. Sin embargo se pudieron recuperar 22 mariposas, 10 hembras y 12 machos con los cuales se pudo arribar a la cuarta generación. No obstante con la experiencia acumulada, se tomaron nuevas medidas para tratar de reducir la mortalidad de las diferentes etapas. En primer lugar se modifico la desinfección del material nutricio, adicionando a su lavado la desinfección con plata coloidal (0.32%) a dosis de 0.7 ml por litro de agua, dejándolas sumergidas en la solución por espacio de 20 minutos. Adicionalmente se redujo al mínimo la manipulación de organismos tratando de aminorar así la mortalidad de los mismos. Cuarta generación. Se obtuvieron alrededor de 700 larvas, de las que sobrevivieron aproximadamente 500, algunas de las cuales ya se encuentran en estado de pupa con una reducción del 100% de parasitismo, implicando una desinfección adecuada del material nutricio brindado a larvas. Aunque por otra parte se siguieron presentando cuadros infecciosos severos, haciendo pensar que las infecciones no tuvieran un origen externo como inicialmente se conjeturo, sino que los organismos causantes de éstas coexistieran de manera permanente con la mariposa monarca en sus diferentes etapas de desarrollo. Tal posibilidad tiene como base los estudios de Bravo (2009), quien reportar que dentro de la microbiota asociada a mariposa monarca adulta se encuentran varios géneros patógenos como Serratia, Chromobacterium y Bacillus. Para comprobar esta suposición, se elaboraron preparaciones microbiológicas para su observación a partir de larvas infectadas detectando la presencia de bacterias y protozoarios; en el primer caso se encontraron de manera abundante diversos tipos de bacterias, principalmente cocos, diplococos, estreptococos y bacilos, algunas de las cuales pudieran corresponder al género

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Bacillus, sobre todo porque la sintomatología de la enfermedad es muy similar a la desarrollada por este género (Soberón y Bravo, 2007). Con respecto al protozoario, aparentemente correspondería a Ophryocystis elektroscirrha en su etapa de merozoito y/o trofozoito (Reyes, 2004), ello en virtud de la localización del parásito en su etapa de ooquiste observado en improntas de algunos adultos (Leong et al., 1992). Por tanto, se podría asumir que la mortalidad en etapa larvaria es ocasionada en mayor medida por infecciones bacterianas, en tanto que los decesos en pupas y adultos está relacionado principalmente con protozoarios, presumiblemente debidas a O. elektroscirrha; existiendo cierta seguridad en afirmar que el origen de la parasitosis tiene como fuente la misma flora microbiana que acompaña a la mariposa monarca. Ahora la incógnita por descubrir seria ¿Cuáles son los factores que coadyuvan a que las poblaciones entomopatógenas presentes en el cuerpo de larvas prosperen? llegando generalmente a ocasionarles la muerte. Al respecto se piensa que el estrés sea el principal factor que desencadena la reproducción excesiva de entomopatógenos, ya que éste propiciaría la depresión del sistema inmunológico del organismo expresado en la disminución de las reacciones de defensa celular (hemocitos), y la participación de componentes humorales capaces de reconocer y/o interactuar directamente con la partícula extraña (Douglas et al., 2011). En este contexto, las evidencias observadas hacen suponer que el estrés en larvas pudo ser originado por dos factores principales: el confinamiento y la manipulación de organismos. Para validar esta hipótesis se desarrolló un ensayo bajo condiciones ambientales heterogéneas, en el que se colocaron 30 larvas de diferente instar en plantas de A. curassavica cubiertas con manga de tul (una larva por planta) y otras 30 en cajas petri y/o recipientes de plástico de 500 ml, dependiendo del tamaño del individuo (una por caja y/o recipiente), tratando que correspondiera en instar y tamaño la larva de cada planta con su contraparte en recipiente. El objetivo fue determinar si el confinamiento y la manipulación de larvas que se verifica al alimentarlas y limpiar sus contenedores, les crean un estado de estrés tal que deprime su sistema inmune; esto contrastado con larvas desarrolladas sobre la plantas, las cuales no sufren manipulación alguna y tienen la libertad de desplazarse a lo largo de la misma. Hasta el momento se ha registrado el 100% de mortalidad en larvas confinadas a recipientes, en tanto que más del 90% continúan vivas y creciendo, incluso algunas de las cuales ya han alcanzado el estado de pupa. La investigación hasta aquí presentada, hace referencia a que es posible la reproducción de mariposa monarca en cautiverio, aspecto no documentado en ninguna publicación científica, sobre todo lo relativo a la parasitosis y su modo de expresión vinculada al estrés. No obstante para poder lograrla, es necesario rediseñar la metodología planteada en este trabajo a fin de reducir al máximo la manipulación, minimizando con ello la mortalidad vinculada a procesos infecciosos vinculados con el estrés.

Literatura Citada Awacachi, 2006. Plan de manejo. Centro de Manejo de Vida Silvestre. Ecuador. 67 p. Bravo, M. J. 2009. Estudio de la microbiota asociada a la mariposa monarca Danaus plexippus durante la hibernación en los bosques mexicanos. Tesis Doctoral en Biomedicina y Biotecnología Molecular. Instituto Politécnico Nacional. 111 p. Davis, K. A., Altizer, S., and E. Friedle. 2004. A non-destructive, automated method of counting spores of Ophryocystis elektroscirrha (Neogregarinorida: Ophryocystidae) in infected monarch butterflies (Lepidoptera: Nymphalidae). Florida Entomologist. 87(2):231-234. De La Maza, R. G. 1995. La Monarca del Vuelo. Ciencias. UNAM. 37:4-18.

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Douglas, E. A., Bouvaine, S., and R. R. Russell. 2011. How the insect immune system interacts with an obligate symbiotic bacterium. Proceedings of the Royal Society. 278:333-338. Leong, K. L., Kaya, H. K., Yoshimura, M. A., and D. F. Frey. 1992. The occurrence and effect of a protozoan parasite, Ophryocystis electroscirrha (Noeogregarinidae: Ophryocystidae) on overwintering monarch butterflies, Danaus plexippus (Lepidoptera: Danaidae) from two California winter sites. Ecological Entomology. 17:338-342. Madrigal, B. J. 2009. Estudio de la microbiota asociada a la mariposa monarca Danaus plexippus durante la hibernación en los bosques mexicanos. Tesis de Doctorado. Instituto Politécnico Nacional: Escuela Nacional de Ciencias Biológicas. 98 p. Montesinos, P. E. 2003. Biología y estructura genética de las poblaciones locales y Migratorias de mariposa monarca (Danaus plexippus L.) en México. Tesis de Maestría. Instituto de Ecología. UNAM. 110 p. Mulanovich, D. C. 2007. Mariposas: guía para el manejo sustentable de las mariposas del Perú. Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana-Comité Editorial y Comisión para la Promoción de Exportaciones. Primera edición. 101 p. Oberhauser, K. 1997. Fecundity and egg mass of monarch butterflies: effects of age, female size and mating history. Functional Ecology. 11:166-75. Oberhauser, K., Gebhard, I., Cameron, C., and S. Oberhauser. 2007. Parasitism of Monarch butterflies (Danaus plexippus) by Lespesia archippivora (Diptera:Tachinidae). The American Midland Naturalist. 157(2):312-328. Reyes, V. F. 2004. Generalidades y potencialidad en biocontrol de las gregarinas entomoparásitas. Ciencia. Universidad Autónoma de Nuevo León. 3(7):355-360. SEMARNAT, 2010. Plan de manejo tipo para mariposa monarca (Danaus p. plexippus). Dirección General de Vida Silvestre. 42 p. Soberón, M. y A. Bravo. 2007. Las toxinas Cry de Bacillus thuringiensis: modo de acción y consecuencias de su aplicación. Biotecnología. 14:303-313.

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EVALUACIÓN DE TRAMPAS ARTESANALES BAJO CONDICIONES DE CAMPO PARA LA CAPTURA DE Anastrepha ludens LOEW, EN MANGO (Mangifera indica L.)

María Idalia Cuevas-Salgado, Diana Sarai Rivera-López, y Xarely Teresita Rodríguez-Urueña. Laboratorio de Entomología. Centro de Investigaciones Biológicas. Universidad Autónoma del Estado de Morelos. Av. Universidad 1001 Colonia Chamilpa. C. P. 62209. [email protected], [email protected], [email protected].

RESUMEN. La mosca mexicana de la fruta es considerada una plaga importante de cítricos y mango, capaz de dañar severamente la producción de toda una zona frutícola. Es común su monitoreo con trampas McPhail y su control a través de aspersiones con cebos tóxicos; sin embargo resultan costosos, aplicables sólo a huertos tecnificados. Ante ello se evaluaron para la captura de A. ludens trampas artesanales rojas, blancas, azules y transparentes, fabricadas a partir de botellas plásticas reciclables de tres litros de capacidad. En su valoración se utilizó un diseño de bloques al azar con cuatro repeticiones, empleando como testigo la trampa comercial McPhail. Los resultados señalan que estadísticamente la trampa artesanal transparente fue la más importante con una captura de 2,280 individuos, representando el 53% de la colecta total, siguiéndole en importancia la trampa testigo McPhail con 1,664 (38.6%), la azul 187 (4.3%), blanca 127 (2.9%) y roja 43 (0.99%).

Palabras clave: captura, mosca de la fruta, trampa artesanal.

ABSTRACT. The Mexican fruit fly is considered a major pest citrus and mango, that can severely damage fruit production of an entire area. The monitoring are ago with traps McPhail and the control with sprayings of baits toxics; however they are expensive, used only in orchards technified. So were evaluated for the capture to A. ludens traps red, white, blue and transparent, made recyclable plastic bottles of three-liter capacity. In its evaluation was used a randomized block design with four replicates, using as a witness to the commercial McPhail trap. The results show that, statistically, the trap transparent is most important with a catch of 2.280 individuals, with 53% of the total catch, followed in importance by McPhail trap with 1.664 (38.6%), blue 187 (4.3%), white 127 (2.9%) and red 43 (0.99%).

Key words: capture, fruit fly, artisanal trap.

Introducción El complejo Anastrepha incluye diversas especies que son consideradas como plagas importantes de la fruticultura nacional (SAGARPA, 2004, 2009), destacando de entre ellas la mosca mexicana de la fruta (Anastrepha ludens) por los daños que causa principalmente a cítricos y mango (Aluja, 1999; ADIT, 2010). Para reducir sus poblaciones sin lugar a dudas el control químico es el más utilizado, aplicado a través de aspersiones aéreas o terrestres. No obstante, este procedimiento se lleva a cabo cuando el monitoreo de adultos arroja un MTD igual o mayor a 0.08 (para exportación de 0.0 a 0.01), evitando con ello que el daño sea mayor al 5% (Trujillo de la Luz, 1995; Montoya, 2005). En este contexto se puede señalar, que para el monitoreo de la plaga normalmente se emplea la trampa comercial McPhail cebada con proteína hidrolizada como atrayente (Sanidad Vegetal, 2003). Sin embargo, tanto el monitoreo como el control se encuentran alejados de fruticultores poco tecnificados, debido en gran parte a la erogación económica que representa éste tipo de actividades. Por lo expuesto, en la presente investigación se realizo la evaluación de trampas artesanales de diferentes colores para la captura de A. ludens, tratando con ello de determinar su posible utilidad en el monitoreo y control de la misma.

Materiales y Método El experimento se desarrolló de abril a mayo del 2011, en un huerto de mango criollo ubicado en el jardín Borda de Cuernavaca, Morelos. El área de estudio fue seleccionada en virtud

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de encontrarse libre de pesticidas que alteraran los muestreos, además de que en ella se encuentran aproximadamente 100 árboles adultos de mango con una altura superior a 8 m, distribuidos en una superficie de 23, 554 m2. Construcción de trampas artesanales. Las trampas utilizadas en el experimento se fabricaron a partir de botellas desechables de plástico (PET Tereftalato de Polietileno) de 3 litros de capacidad, tomando como base el modelo utilizado en las trampas McPhail. Éstas se construyeron practicándole a cada botella dos orificios: uno de aproximadamente 4 cm de diámetro en la parte superior, el cual se invaginó a través de calor hasta alcanzar una altura en el interior de la botella de 6 a 7 cm, que sirvió para permitir la entrada de moscas atraídas por el cebo colocado en su interior. En lo que respecta al segundo orificio, se practicó en el lado opuesto (base) con un diámetro de 2 cm, teniendo como función el permitir el vaciado de la trampa con las moscas atrapadas y el cebado de la misma. Finalmente, además de colocar un tapón al orificio anterior para impedir el escape de moscas, se efectuaron dos pequeñas perforaciones a los costados de la trampa para la sujeción de una correa de alambre acerado, la cual a su vez dio soporte al gancho utilizado para colgarla de la rama (Fig. 1).

Figura 1. Esquema de los componentes de la trampa artesanal y su comparación con la trampa comercial McPhail.

Con respecto a los colores utilizados en las trampas artesanales, éstos se eligieron tomando como referencia la investigación desarrollada por Rendón (2011), en la que evaluó bajo condiciones controladas la atracción de A. ludens a 30 colores diferentes mediante dispositivos de libre elección, empleando para su determinación el método RGB (Red, Green, Blue), que hace referencia a la composición del color en términos de la intensidad de los colores primarios. En este contexto se pueden señalar como trampas de colores evaluadas en el actual ensayo las rojo intenso (RGB 239-0-3), azul intenso (25-25-249), blancas (255-255-255) y transparentes, siendo estas ultimas evaluadas en una investigación previa desarrollada por Carrillo en el 2009. La tonalidad de las trampas señaladas se obtuvo al pintarlas con colores alquidálicos, en tanto que las transparentes presentaban la estructura traslúcida de fábrica. Desarrollo experimental. En la valoración de las trampas artesanales se utilizó un diseño estadístico de bloques al azar con cuatro repeticiones. Esto es, cuatro trampas de cada color (rojo, azul, blanco y transparente), incluyendo el mismo número de trampas McPhail que fungieron

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como testigo, todas cebadas con el atrayente comercial CAPTOR 300. La mecánica seguida para el ensayo consistió en colocar cada trampa cebada con el atrayente, en la rama de un árbol de mango a una altura aproximada de 2 a 3 m. A la semana siguiente se revisaba cada trampa colectando su contenido, renovando nuevamente el atrayente y colgándolas una vez más en la misma rama de donde fueron sustraídas. El procedimiento se realizó durante ocho semanas con igual número de colectas, en cada una de las cuales se cuantificó el número y sexo de moscas capturadas. Para el análisis de datos se empleó el paquete estadístico XLSTAT Versión 7.5.2. para Exel, efectuándose la prueba de normalidad de Shapiro-Wilk (0.05), transformaciones logarítmicas log(x), análisis de varianza y comparación múltiple de medias de Tukey, ambas con intervalo de confianza de 99% (Hernández et al., 2005; Díaz, 2009).

Resultados y Discusión De las ocho colectas realizadas se obtuvo una captura total de 4,301 moscas de A. ludens, de las cuales 3,387 correspondieron a hembras y 914 a machos, resultados que se muestran en el Cuadro 1, en el que se aprecia también el comportamiento de captura registrado por cada trampa a lo largo de las ocho colectas desarrolladas.

Cuadro 1. Captura de A. ludens registrada por cada trampa evaluada.

Para el análisis estadístico de resultados, los valores obtenidos fueron transformados con la función log(x) a fin de lograr su normalización. Posteriormente se sometieron al análisis de varianza obteniendo como resultado diferencias significativas entre tratamientos (F= 12.197 Pr > F= 0.000), aplicando a continuación la comparación múltiple de medias de Tukey que mostró diferencias entre todos los tratamientos, destacando con la media más alta a la trampa artesanal transparente y la comercial McPhail (Cuadro 2). Éstos resultados coinciden totalmente con los valores reales de atracción, los cuales muestran que el primer dispositivo fue el más importante con una captura total de 2,280 individuos, siguiéndole en importancia la trampa McPhail con 1,664 moscas y en último lugar las trampas azul con 187 especímenes, blanca 127 y roja 43 (Fig. 2). Los resultados presentados contrastan de manera importante con los obtenidos por Rendón (2011), en donde reporta que bajo condiciones de laboratorio las moscas hembra de A. ludens prefieren el rojo intenso con una atracción del 50%, en tanto que los machos lo hacen al amarillo medio con 33.3%. En el actual experimento, como se pudo observar en la grafica anterior, el rojo intenso atrajo únicamente el 0.99% y con un porcentaje un poco superior el resto de los colores. Esto probablemente sugiere, que la percepción de los colores por la mosca bajo la influencia de luz artificial en contraste con la luz solar es diferente, de ahí que las trampas coloreadas registraran muy baja atracción.

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Cuadro 2. Ordenación y agrupamientos de Tukey de los grupos significativamente diferentes.

ATRACCIÓN DE A. ludens 60

A 50 53 T R 40 A 38.6 C % 30 C I 20 Ó N 10 0.99 2.9 4.3 0 Roja McPhail Transparente Blanca Azul TRAMPAS Figura 2. Porcentaje de atracción obtenido por cada trampa evaluada.

Caso contrario sucede con la investigación desarrollada por Carrillo (2009) con la misma plaga, cuyos reportes se acercan más a los valores obtenidos en el ensayo, ya que reporta que la trampa artesanal transparente bajo condiciones de campo obtuvo una captura de 1800 organismos, aunque sobre de ella predominó la McPhail con 3,054 moscas. En contraste con este resultado, en la investigación actual el funcionamiento de las trampas fue opuesto; es decir, las mayores capturas se registraron con la trampa artesanal quedando en segundo término la McPhail, aspecto que se ejemplifica en la figura 3, en donde se aprecia que la artesanal estuvo por arriba en prácticamente la mayoría de las colectas, aunque la McPhail tubo cierto repunte en la última. Así mismo se observa en términos generales, un comportamiento ascendente de la plaga en las primeras colectas y otro descendente en las finales, lo que supone la factibilidad del trampeo masivo para reducir las poblaciones de A. ludens. Finalmente, con respecto al sexo de las moscas atrapadas, se observó que en todas las trampas existía un predominio de hembras; así por ejemplo en la trampa roja se estimó una proporción sexual de 7:1, valor que de alguna manera concordaría con el reporte de Rendón (2011), que señala que este color es más atractivos para hembras. En la trampa McPhail la proporción sexual fue de 4:1 y en la transparente, blanca y azul 3:1. La razón del predominio de hembras en términos generales, probablemente esté relacionado como lo menciona Aluja (1994) con el atrayente comercial, el cual en su composición química presenta principalmente elementos

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proteicos, cuyos aminoácidos son esenciales para el desarrollo ovárico y maduración sexual de las hembras.

Figura 3. Comportamiento de captura de las trampas más importantes a lo largo de las colectas.

Literatura Citada ADIT, 2010. Análisis estratégico de transferencia de tecnología e innovación en las cadenas prioritarias para el Estado de Puebla. Agenda de Innovación Tecnológica. Fundación Produce Puebla. pp. 80-91. Aluja, M. R. 1994. Bionomics and management of Anastrepha. Annual Review Entomology. 39:155-170. Aluja, M. R. 1999. Fruit fly (Diptera: Tephritidae) research in Latin America: myths, realities and dreams. An. Entomolology Society of Brasil. 28(4): 565-594. Canal, N. A. 2002. Evaluación de tecnologías alternativas para el manejo de moscas de la fruta (Diptera: Tephritidae) en huertas de pequeños productores de ciruela y guayaba en el municipio de Coyaima, Tolima, Colombia. Resumen Ejecutivo. Carrillo, C. N. 2009. Evaluación de trampas y cebos naturales para mosca mexicana de la fruta (Anastrepha ludens Loew) (Diptera: Tephritidae) en mango (Mangifera indica L.), en Cuernavaca, Morelos. Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma del Estado de Morelos. 76 p. Díaz, C. A. 2009. Diseño estadístico de experimentos. Editorial Universidad de Antioquia. Segunda edición. Colección Ciencia y Tecnología. Colombia. pp. 46-64. Flores, A. 2004. Participación de la niñez en actividades de apoyo a la producción: la campaña estudiantil de control de moscas de la fruta. LEISA Revista de Agroecología. pp. 31-33 Hernández, E., S. F. Breceda, M. S. Iturbe y H. Ezquivel. 2005. Tamaño de unidad muestral y número de repeticiones para la estimación de los parámetros de desarrollo de Anastrepha oblicua y A. ludens (Diptera: Tephritidae). Folia Entomológica Mexicana. 44(2):155-164. Montoya, G. P. 2005. Manejo Integrado de Moscas de la Fruta. Teorema Ambiental. No. 55. pp. 2-3.

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Rendón, D. L. 2011. Evaluación de estímulos cromáticos como mecanismo de atracción para mosca mexicana de la fruta (Anastrepha ludens Loew) (Diptera: Tephritidae). Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma del Estado de Morelos. 70 p. SAGARPA. 2004. Campaña Nacional Contra Moscas de las Frutas. Subdelegación de Agricultura. Delegación Hidalgo. SAGARPA. 2009. Estrategias Operativas de campañas fitosanitarias en el Estado de Guerrero. 17 p. Sanidad Vegetal, 2003. Manejo integrado de Moscas de la Fruta. Manual del Productor. Junta Local de Sanidad Vegetal de Fruticultores del Soconusco. pp. 8-9. Trujillo De La Luz, A. 1995. Virulencia de Metarhizium anisopliae (Metsch.) como agente de control biológico de Anastrepha ludens (Loew). Tesis de Maestría. Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Universidad de Colima. Tecomán, Col. 69 p.

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INSECTOS HOLOMETABOLOS (COLEOPTERA, LEPIDOPTERA, DIPTERA E HYMENOPTERA) EN TRES LOCALIDADES DE JUNGAPEO, MICHOACAN.

Maria de los Angeles Corona-Olivares, Ali Abadallan Guzmán-Toledo, Miriam Jimenez-Castillo, Paola Grisel Perez- Gonzalez, Victor Eugenio Ponce-Razo y Bety Nallely Vargas-Lara. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM. Av. de los Barrios No. 1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, Edo. De México. C.P. 54090 [email protected], [email protected].

RESUMEN. Dentro de la diversidad de México encontramos a los insectos holometábolos entre los cuales se incluyen los ordenes, Lepidoptera, Diptera, Hymenoptera y Coleoptera, tienen gran importancia como polinizadores, indicadores de conservación, defoliadores e incluso por su valor industrial o científico. Se determinó la abundancia relativa de los organismos recolectados, así también se evaluó la eficacia de algunas técnicas de recolección. Se reportaron 48 familias, 12 subfamilias, 13 géneros y 16 especies (sólo para el caso de los lepidópteros), siendo el orden más abundante Coleoptera y la familia con mayor abundancia Conopidae, perteneciente al orden Diptera. Además la alteración de la zona promueve la diversificación de organismos, lo que refleja la efectividad de la toma directa con relación a la vegetación y el Sistema de Embudos Compartimentados, con respecto a la diversidad de familias recolectadas es resaltable que la localidad con mayor éxito, fue, Las Anonas.

Palabras claves: Insecta, diversidad, holometábolos, Michoacán.

ABSTRAC. Within the diversity of Mexico find holometabolous insects among which include the orders Lepidoptera, Diptera, Hymenoptera and Coleoptera, these ones have great importance as pollinizer, conservation indicators, defoliators and even industrial or scientific value. We determined the relative abundance of organisms collected, and also evaluated the effectiveness of some collection techniques. Reported 48 families, 12 subfamilies, 13 genera and 16 species (only for the case of Lepidoptera), being the most abundant order Coleoptera and the family more abundantly Conopidae, belonging to the order Diptera. In adittion the alteration of the area promotes the diversification of organisms, reflecting the efficiency of direct engagement with relation to vegetation and compartmentalized system funnels, with respect to the diversity of families collected is notable that the most successful locality, was, Las Anonas.

Key words: Insecta, diversity, holometabols, Michoacan.

Introducción Una parte de la diversidad de invertebrados en México está constituida por los artrópodos, los cuales constituyen un grupo taxonómico muy exitoso evolutivamente, con una antigüedad de al menos 540 millones de años. Debido a ello han alcanzado gran número de especies, si se les compara con otros taxones, pues están ampliamente adaptados a casi todos los hábitats y microhábitats, además de que están notablemente diversificados en miles de familias y subfamilias constituyendo 85% del total de la fauna mundial y representan 65% de las especies (Llorente-Bousquets et. al., 2006; Llorente y Hernández, 2008). Dentro de los artrópodos se encuentran los insectos, los cuales pueden ser clasificados respecto a su ciclo de vida en varios tipos de desarrollo, uno de ellos son los Holometábolos, de los que se conocen 1.8 millones de especies y al menos un 50% guardan una relación estrecha en su ciclo de vida con las plantas. Dentro de este gran grupo, diversos autores incluyen a los ordenes Lepidoptera, Hymenoptera, Coleoptera y Diptera, los cuales presentan estructuras modificadas para diferentes finalidades como la polinización, la degradación de materia orgánica y la diseminación de semillas (Llorente, et. al., 2004). Ofrecen un control natural de plagas de otros insectos y malezas, amenazan la agricultura en su fase larval, se han ocupado como fuente alimenticia y se les ha adjudicado un valor científico, industrial, medicinal, forense y artístico, además de ser empleados para determinar la calidad de los ecosistemas o cimentar culturas antiguas (Luna, 2011).

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Debido a lo mencionado se han propiciado aportes a los inventarios entomológicos como el caso de Tello y Cruz para el municipio de Agua Amarilla en Jungapeo, Michoacán, México, durante el 2007. Por lo que se pretendió conocer una parte de la diversidad biológica de insectos holometábolos en tres localidades del municipio de Jungapeo, Michoacán, México, así como la evaluación de la eficacia de algunas técnicas de recolección para los mismos. Jungapeo se localiza al este del Estado de Michoacán, en las coordenadas 19 2 de latitud norte y 100 0 de longitud oeste y a una altura de 1,300 msnm, su clima es templado, en algunas partes tropical, con lluvias en verano, tiene una precipitación pluvial anual de 1,244.5 milímetros y temperaturas que oscilan de 13.6 a 28.2ºC. El tipo de vegetación presente es, Selva, Bosque y Pastizal (INEGI, 2009 y Arias, 2004)

Materiales y Método Se realizaron 2 muestreos, en los meses de septiembre y octubre del 2011, en el municipio de Jungapeo, Michoacán, en las comunidades de Agua Amarilla, las Anonas y Loma del Cuervo. En cada estación se ubicaron 3 puntos de muestreo, en estos se realizó una recolecta de insectos holometábolos de los órdenes Coleoptera, Lepidoptera, Diptera e Hymenoptera, asociados a la vegetación con muestreo directo, utilizando redes de golpeo y redes aéreas, y muestreo indirecto con trampas temporales “Pit-fall”, trampa de luz y sistema de embudos compartimentados, también permanente. Las recolectas se efectuaron entre las 9 y 20 hrs, dentro de los puntos de muestreo y recolectas ocasionales durante los traslados. En cada punto de muestreo se colocó una trampa “Pit-fall” y una de embudos compartimentados la cuál es una modificación de la de De los Santos y Ramírez-Díaz, 1982. Al término del día el material biológico obtenido, se separó por grupos y se preservaron en frascos de 250, 100 y 50 ml, o viales, según la forma y tamaño, conservándose en alcohol al 70% para su traslado al laboratorio. En el caso de los lepidópteros se sacrificaron en una cámara letal recolectándose en bolsas de papel glasee, para preservarlas en una cámara húmeda y posteriormente se realizó su montaje en seco. Ya en el laboratorio se realizó la determinación de los organismos con ayuda de las claves taxonómicas de Triperhorn (2005) y Lewis (1975).

Resultados y Discusión Se obtuvieron 689 organismos, clasificados en 48 familias, 12 subfamilias, 13 géneros y 16 especies, correspondientes a los cuatro ordenes recolectados: Coleoptera, Hymenoptera, Diptera y Lepidoptera. (Cuadro 1).

Cuadro 1. Listado Taxonómico de Familias por Órdenes. COLEOPTERA DIPTERA HYMENOPTERA LEPIDOPTERA Bostrichidae Hydrophilidae Anisopodidae Andrenidae Trigonalidae Hesperiidae Buprestidae Lampiridae Bombicide Apidae Vespidae Pieridae Cantharidae Lycidae Bombyliidae Argidae Formicidae Nymphalidae Carabidae Meloidae Chironomidae Braconidae Papilionidae Cerambycidae Melolothidae Conopidae Conopidae Coccinelidae Nitidulidae Fanniidae Evaniidae Curculionidae Scarabaeidae Muscidae Ichneumonidae Chrysomelidae Staphylinidae Ragionidae Pompilidae Dermestidae Tabanidae Scollidae Elateridae Thephritidae Sphecidae Histeridae Xilofagidae

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En cuanto a la distribución de organismos encontramos que la comunidad de Las Anonas, fue la que mostró una mayor diversidad con 36 familias, correspondiendo igualmente a la mayor abundancia con 435 organismos (63.13%), encontrando la mayor abundancia de los cuatro ordenes en dicha área (Fig. 1).

Figura 1. Distribución de insectos holometábolos en las localidades de Agua Amarilla, Las Anonas y Loma del Cuervo en base a la Abundancia relativa.

El orden Hymenoptera presenta 14 familias de las cuales las más abundantes son Formicidae con 12.2% seguida por Apidae con 2.17% del cual 1.01% corresponde a la subfamilia Bombinidae y los de menor abundancia con 0.14% a la Anthoponidae, siendo Argidae, Conopidae, Pompilidae, Scollidae, Sphecidae y Trigonalidae (Fig. 2). La predominancia de los formícidos corresponde a la tendencia esperada pues dichos organismos son muy abundantes en zonas alteradas, como el municipio estudiado, reforzando esto el hecho de que las diversas especies son capaces de adaptarse a gran cantidad de microhabitats y la gama alimenticia de esta familia permite el amplio desarrollo de estos individuos (Rojas, 2001).

Figua 2. Abundancia relativa de Hymenópteros para el municipio de Jungapeo, Michoacán, México.

En cuanto a los ápidos, se han reportado como los polinizadores mas importantes de las familias Fabaceae y Asteraceae (Nielsen et al., 2004 y Matienzo etal., 2011) teniendo un aporte significativo al promover una efectiva polinización cruzada, en contraste se ha encontrado que la familia Scollidae y Pompilidae presentan una baja efectividad en la polinización y por ende una

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menor presencia en los ecosistemas (Castañeda et al., 1999), lo que se observó también en el presente estudio. Coleoptera fue el orden más abundante, caso similiar a Tello y Cruz en el 2007, con 10 familias y 210 organismos, se reportan 19 familias y 377 organismos, las familias sobresalientes son Chrysomelidae con 14.51% y Cerambycidae con 4.93%, en contraste con las de menor presencia (0.14%) Elateridae, Buprestidae, Hydrophilidae, Lampiridae y Lycidae (Fig. 3). La alta presencia de Chrysomelidae se considera normal, puesto que es uno de los grupos más abundantes del orden, pasan toda su vida en las hojas y las raíces de las plantas al ser defoliadores, además se sabe que con frecuencia están asociados a uno o mas hospedores vegetales entre los que se encuentran las familias Asteraceae, Convolvulaceae, Fabaceae, Malvaceae, Salicaceae y Verbenaceae, entre otras (Arnett, 1968, Anaya, 1987) familias comunes en la Selva Baja Caducifolia como el municipio estudiado. En el Caso de Staphylinidae las máximas capturas de estos en suelos de bosque se encuentran entre los meses de junio y septiembre donde se pueden observar las mayores tasas de precipitación (Navarrete-Heredia, 2002), siendo los muestreos cercanos a estas fechas, aunque sin una alta precipitación podría ser este el principal factor para encontrar poca presencia de organismos como se observa en este estudio.

Figua 3. Abundancia relativa de Coleópteros para el municipio de Jungapeo, Michoacán, México.

En el caso de Diptera se determinaron 11 familias, en contraste con Tello y Cruz (2007) que recolectaron 6 organismos encontrando sólo 3 familias, dentro de las cuales Conopidae presenta la mayor abundancia con 19.01%, en sentido opuesto a Anisopodidae, Chironomidae, Muscidae, Tabanidae y Tephritidae cuya abundancia es de 0.14% reportando en total de 152 organismos (Fig. 4). La abundancia de este orden, en especial la familia Muscidae, se debe en gran medida a la gran presencia de cultivos de aguacate, pues estos organismos se caracterizan por su gran eficiencia como polinizador en este tipo de terrenos, además pueden llegar a ser defoliares y/o parásitos en cultivos frutales de ciruela que son muy abundantes en el área de estudio como lo menciona Castañeda et al. (1999).

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Figua 4. Abundancia relativa de Dípteros para el municipio de Jungapeo, Michoacán, México.

En cuanto a la determinación de lepidópteros, se encontraron 4 familias de las cuales se muestran 11 subfamilias, 14 géneros y 17 especies; teniendo una abundancia de 0.57% para la familia Pieridae, siendo los géneros más frecuentes Phoebis y Eurema, cada uno con 2 especies: P. sennae, P. statira, E. mexicana y E. proterpia respectivamente (Fig. 5). Comstock y Vázquez (1960) registraron que las larvas de la familia Pirenidae se alimentan de la familia Fabaceae y las especies identificadas de esta familia se asocian con ambientes perturbados (Lara, 1999 ) En general, las proporciones de abundancia coinciden con los trabajos realizados por Ehrlich, 1961 y Luna-Reyes et al., 2008 en climas templados y en selvas bajas, donde también se reconocieron como los géneros mas abundantes a Phoebis y Eurema, así como la alta abundancia de E. proterpia y P. sennae debido a su amplia capacidad adaptativa a lo largo de su ciclo de vida (Courtney, 1986) lo cual coincide con el estudio realizado.

Figua 5.- Abundancia relativa de Lepidópteros para el municipio de Jungapeo, Michoacán, México.

En cuanto a las técnicas utilizadas, se observa que la mayor efectividad la presenta la toma directa seguida por el sistema de embudos compartimentados empleado para este trabajo, siendo la trampa de luz la menos significativa debido a la finalidad del presente trabajo. (Fig. 6)

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Figua 6. Comparación de la efectividad de las técnicas de recolecta empleadas.

Conclusiones Se recolectaron cuatro órdenes, de los cuales el más abundante fue Coleoptera, y el menos Lepidoptera. La familia más representativa y distribuida en las tres zonas de recolecta, fue, Chrysomelidae. La familia más abundante fue Conopidae del orden Diptera. Las Anonas, fue la localidad que presentó la mayor diversidad y abundancia. La toma directa y el sistema de embudos compartimentados, fueron las técnicas más eficaces para recolección de los insectos holometábolos.

Literatura Citada Arias B. S. F. 2004. Anfibios y reptiles del bosque tropical caducifolio y vegetación circundante del Municipio de Jungapeo, Michoacán. Tesis Licenciatura, UNAM, Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Los Reyes Iztacala, Edo de México. 1-3pp. Arnett R. H. 1968. The beetles of the United States. A manual for identification. Ann. Arbor. Mich, The American Entomological Institute. USA. 1112pp. Burgos S. A. 2004 Crisomelinos (Coleoptera: Chrysomelidae: Chrysomelinae) del Estado de Morelos. Acta Zoologica Mexicana. (Nueva Serie) 20(003):39-66 Castañeda-Vildózola A., Equihua-Martínez A., Valdés-Carrasco J., Barrientos-Priego F., Ish-Am G. y Gazit S. 1999. Insectos Polinizadores del Aguacatero en los Estados de México y Michoacán. Revista Chapingo Serie Horticultura 5:129-136. Comostock, J.A. y Vázquez, G, 1960. Estudios de ciclos biológicos de lepidópteros mexicanos. Anales Inst. Biol. UNAM. México (31)1-2:349-448. Courtney, S. 1986. The ecology of pierid butterflies: dynamics and interactions. Adv. Ecol. Res. 15: 51-131. De los Santos A., Montes C. y Ramírez-Díaz L., 1982. Un nuevo diseño de trampa de caída para el estudio de poblaciones de coleópteros terrestres de superficie. Mediterránea Ser. Biol. (6):93-99 Ehrlich, P. 1961. The Butterflies. Brown, Dubuque, Iowa, EEUU. 262p. INEGI. 2009. Prontuario de información geográfica municipal de los Estados Unidos Mexicanos Jungapeo, Michoacán de Ocampo. Clave geoestadística 16047. Lara, A. 1999. Riqueza de especies y abundancia relativa de la superfamilia Papilionoidea (Lepidoptera) en un bosque de Quercus, en Huitzilac, Morelos. Tesis Licenciatura, Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, UNAM, México D.F., México. 69 p.

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Llorente B. J., Morrone J. J., Yañez O. O. y Vargas F. I, 2004. Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: hacia una síntesis de su conocimiento. Las prensas de ciencias. UNAM-CONABIO. 191p. Llorente, J., y Hernández B. C. 2008. Los artrópodos no insectos de México. En: Ramírez-Pulido J. (ed.) La enciclopedia de la ciencia en México. Libro de biología. UAM. México. Llorente-Bousquets J. A., Martínez L. y Vargas I. 2006. Apéndice general de Papilionoidea: lista sistemática, distribución estatal y provincias biogeográficas. En: Morrone J.J. y Llorente- Bousquets J. (eds.) Componentes bióticos principales de la entomofauna mexicana. Facultad de Ciencias. UNAM. México. 945-1009pp. Luna M.J., 2011. Técnicas de colecta y preservación de insectos. Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. México. Boletín Sociedad Entomológica Aragonesa. 37(2005):385-408. Luna-Reyes, M., Llorente-Bousquets, J. y Luis-Martínez, A. 2008. Papilionoidea de la Sierra de Huautla, Morelos y Puebla, México (Insecta: Lepidoptera). Rev. Biol. Trop. 56(4): 1677- 1716. Citado el 12 de Enero de 2012 Disponible en: http://www.scielo.sa.cr/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0034- 77442008000400011&lng=es. Matienzo Brito Y., Veitía Rubio M. M. y García Giraldo A. 2011. Composición y riqueza de insectos y arañas asociados a plantas florecidas en sistemas agrícolas urbanos. Fitosanidad. La Habana, Cuba. 15(1)26-28. Navarrete-Heredia, J.L., Newton, A.F., Thayer, M.K., Ashe J,S. y Chandler D.S. 2002 Guía ilustrada para los géneros de Staphynilidae (Coleóptera) de México. Universidad de Guadalajara, México. CONABIO. 401p Nielsen V., Hurtado P., Janzen D.H., Tamayo G. y Sittenfeld A. 2004. Recolecta de artrópodos para prospección de la biodiversidad en el Área de Conservación Guanacaste, Costa Rica. Rev. Biol. Trop. 52(1):119-132. Rojas F. P. 2001. Las hormigas del suelo en México: Diversidad, Distribución e Importancia (Hymenoptera: Formicidae). Acta Zoológica Mexicana (nueva serie). Instituto de Ecologia A.C. 1:189-238. Tello-Flores J. y Cruz-Miranda S. 2007. Contribución al estudio de algunos insectos Holometábolos de la comunidad de Agua Amarilla en Jungapeo Michoacán, México. EN: Entomología Mexicana, vol. 6. Editores; Edith Estrada Venegas, Armando Equihua Martínez, Cándido Luna León y José Luis Rosas Acevedo. 6(2):1364-1369.

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DIVERSIDAD DE INSECTOS PAUROMETÁBOLOS ASOCIADOS A PLANTAS EN DOS LOCALIDADES DEL MUNICIPIO DE JUNGAPEO MICHOACÁN, MÉXICO

Sayil Cruz-Toscano, Alhelí Tzitzi Marín-Juárez, Diana Verónica Medina-Gómez, Fabián David Ramírez-Vera, Fernando José Santana-Cedillo y Saharay G. Cruz-Miranda. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM. Av. de Los Barrios, No. 1 Colonia Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, Estado de México. C.P. 54090. Email: [email protected]

RESUMEN. En este estudio se determinó la diversidad biológica de los insectos paurometábolos asociados a plantas en las localidades de Agua Amarilla y las Anonas, pertenecientes al municipio de Jungapeo, Michoacán, México. Se realizaron dos muestreos en temporada de lluvias en los meses de Septiembre y Octubre, recolectando un total de 479 organismos, pertenecientes a 8 órdenes con 31 familias. El orden Hemiptera presentó mayor abundancia con 49.8%, siendo Coreidae y Pentatomidae las familias más representativas; el orden Orthoptera con 33.8%, siendo Acrididae y Eumastacidae las familias más abundantes, el orden Phasmatodea con 7.5%, el orden Thysanoptera con 3.1%, ambas presentaron una sola familia y el orden Mantoidea, con 2.7%. La polifagia, aunada a los ciclos de vida, favorece la abundancia y distribución de los organismos de las familias más abundantes. Los ordenes Isoptera, Blattodea, así como Orthoptera, con las familias Gryllidae y Gryllacrididae, presentaron una menor abundancia, debido a sus hábitos nocturnos.

Palabras clave: hemípteros, ortópteros, Coreidae, Pentatomidae, Acrididae, Eumasticidae.

ABSTRACT. This study determined the biological diversity of paurometabola insects associated whit plants in two locations: Agua amarilla and LasAnonas, belonging to the municipality of Jungapeo, Michoacan, Mexico. Two samplings were performed during the rainy seasonin September and October, collecting a totalof 479 agencies,belonging to 8 orders with 31 families. The order Hemipterahad the highest abundance with 49.8%, Coreidae and Pentatomidae being the most representative, the order with 33.8% was Orthoptera, white Acrididae and Eumastacidae families being the most abundant, the order Phasmatodea with 7.5%, the order Thysanoptera with 3.1%, both had asingle family and order mantoidea, with 2.7%. The polifitofagia coupled life cycles favors the abundance and distribution of the most representative agencies. The order Isoptera Blattodea, as well as Orthoptera white Gryllidae and Gryllacrididae families, had a lower abundance due to their nocturnal habits.

Keyword: hemípteros, ortópteros, Coreidae, Pentatomidae, Acrididae, Eumasticidae.

Introducción México presenta el 12% de la diversidad biológica del planeta, por lo que se ha clasificado como un país mega diverso; ésto se debe en gran medida a la heterogeneidad de su orografía, así como a la interacción de las zonas biogeográficas Neártica y Neotropical, lo que origina una gran variedad de hábitats, favoreciendo el desarrollo de diferentes organismos, siendo los invertebrados los más abundantes con 50,751 especies, de las cuales 35 062 son artrópodos (Llorente et al. 1996). Dentro del filo Arthropoda se encuentra el subfilo Hexápoda, el cual incluye a la Clase Insecta, los cuales se agrupan de acuerdo al tipo de desarrollo en: Ametábolos, Holometábolos, Hemimetábolos y Paurometábolos (Fernández et al. 2007). Un aspecto importante de este último tipo de desarrollo es que comparten el mismo nicho ecológico que los adultos, por lo que puede haber competencia por recursos. Los Paurometábolos, en su desarrollo postembrionario tienen la misma apariencia que el estado adulto, las ninfas presentan alas vestigiales, las cuales van creciendo durante las sucesivas mudas y se transforman en alas funcionales en la última muda ninfal, durante este proceso también ocurre la maduración sexual (De la Fuente, 1994). Las zonas tropicales y templadas con una vegetación boscosa, favorecen la diversidad y distribución de estos organismos debido a las temperaturas estables y la protección que ofrece la vegetación que mantienen, esto se encuentra en distintos estados del país, como el Estado de

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México, en donde Suárez (2004), menciona al orden Hemiptera como uno de los más representativos. Por otra parte en el estado de Michoacán, en la comunidad de las flores, Baéz (2011), registra las familias Miridae, Pentatomidae y Lygaeidae como las más abundantes, mientras que Álvarez et al. (2009) encuentran a la especie de Cyrtopeltis notata Distant (Hemiptera: Miridae) como la más dominante. Dentro del estado de Michoacán, en el municipio de Jungapeo, se encuentra una temperatura de 13.6 a 28.2 ºC, con una vegetación de tipo bosque tropical deciduo, con coordenadas de 19° 27´ Latitud N y 100°30´ Longitud O, a una altitud de 1300 msnm, con un tipo de clima templado-tropical con lluvias en verano, siendo este municipio idóneo para el desarrollo de gran diversidad de insectos, entre los que encontramos a los paurometábololos los cuales poseen importancia ecológica, económica y etnoentomológica. En cuanto a importancia ecológica los paurometábolos, se desarrollan como consumidores primarios, degradadores de desechos orgánicos, formadores de suelos, depredadores, entre otros. Económicamente algunos ortópteros y hemípteros, se convierten en plagas llegando a ocasionar daños a cultivos (Báez, 2011). Mientras que etnoentomológicamente, estos insectos tienen una importancia, al ser utilizado por el hombre como fuente de alimento, consumiéndo principalmente hemípteros (Pentatomidae) y ortópteros (Acrididae); así como también médica; como Blattodea y Orthoptera, que poseen antibióticos en la cutícula (Llorente et al. 1996). Además constituyen un medio de identidad entre diferentes etnias, al poseer significados místicos, mágicos y religiosos (Mestre et al. 2004).Sin embargo, existen pocos trabajos sobre diversidad biológica de los órdenes: Mantodea, Phasmida, Dermaptera, Isoptera y Thysanoptera, de manera que el estudio de la diversidad de estos insectos, provee información útil para su control y manejo. Por tal motivo, en el presente estudio se trató de conocer la diversidad biológica de los insectos paurometábolos asociados a plantas en dos localidades (Agua Amarilla y Las Anonas) del municipio de Jungapeo, Michoacán, México, llevando a cabo la determinación de la abundancia, distribución y la elaboración de un listado taxonómico.

Materiales y Método Se realizaron dos muestreos durante los meses de septiembre y octubre, en dos localidades: Agua Amarilla y Las Anonas, pertenecientes al municipio de Jungapeo. La recolecta fue diurna y nocturna, utilizando como muestreo directo la técnica manual, red de golpeo y manta de Bignell. En los métodos indirectos se usaron trampas amarillas y de luz UV, de tipo pantalla. Los organismos recolectados se colocaron en frascos con alcohol al 70% para su preservación y posteriormente se determinaron en el laboratorio, por medio de claves especializadas de Daly et al. (1989), realizando simultáneamente la catalogación de los ejemplares en una base de datos elaborada en Excel. Finalmente, se elaboró una colección entomológica, que quedó ingresada dentro de la colección de artrópodos de la FES Iztacala.

Resultados De los muestreos realizados en los meses de septiembre- octubre, se recolectó un total 479 organismos, los cuales quedaron distribuidos en 31 familias incluidas en 8 órdenes: 239 hemípteros, 162 ortópteros, 36 fásmidos, 15 trips, 13 mantodeos, 9 dermápteros, 3 isóteros y 2 blatodeos (Cuadro 1).

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Dentro de los organismos recolectados el mayor porcentaje está representado por el orden Hemiptera con el 49.8%, seguido de Orthoptera con el 33,8%, mientras que los órdenes de Isoptera, Dermaptera y Blattodea con menos del 3% cada uno (Fig. 1).

Cuadro 1. Tabla de Familias y su abundancia relativa en Las Anonas y Agua Amarilla PRIMER SEGUNDO MUESTREO MUESTREO Total Total ORDEN FAMILIA % Agua Agua Anona familia orden Anonas Amarilla Amarilla s Mantinae 2 2 Mantoidea Liturgusinae 1 2 3 13 2.7 Oligonychinae 5 2 1 8 Phasmatodea Heteronemiidae 1 30 4 1 36 36 7.5 Isoptera Termitidae 3 3 3 0.6 Forficulidae 1 1 2 3 7 Dermaptera Labiduridae 1 1 9 1.8 Labiidae 1 1 Blattodea Blattellidae 1 1 2 2 0.4 Thysanoptera Adiheterothripidae 15 15 15 3.1 Gryllidae 4 4 3 11 Acrididae 22 24 41 3 90 Orthoptera Eumastacidae 29 2 7 38 162 33.8 Tettigonidae 14 3 3 2 22 Gryllacrididae 1 1 Pentatomidae 20 14 13 5 52 Reduvidae 23 10 7 40 Coreidae 18 16 11 9 54 Membracidae 4 1 4 16 25 Pyrrhocoridae 1 3 4 Mesovellidae 4 4 Cercopidae 1 3 4 Scutelleridae 1 1 2 4 Hemiptera 239 49.8 Cydnidae 12 12 24 Cimicidae 6 2 8 Cicadellidae 3 1 5 9 Nabidae 1 1 Miridae 1 3 4 Lygaeidae 1 1 1 3 Fulgoroidea 1 1 2 Acanaloniidae 1 1 Total 165 115 119 80 479 479 100

Total x muestreo 280 199 479

El orden Hemiptera presentó 239 organismos, distribuidas en 16 familias, siendo las más abundantes: Coreidae y Pentatomidae con 54 y 52 organismos respectivamente, contrastando con Acanaloniidae y Nabidae, con un organismo cada familia. El orden Orthoptera presentó el 33.8% del total de los organismos colectados con 5 familias, de las cuales Acrididae obtuvo la mayor abundancia con 90 organismos. Mientras que las familias con menor abundancia fue Gryllacrididae con tan sólo un organismo. Las familias Heteronemiidae (Phasmatodea), Forficulidae (Dermaptera), Acrididae, Tettigonidae (Orthoptera), Pentatomidae, Coreidae y Membracidae (Hemiptera), tuvieron la

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mayor distribución encontrándose en las 2 localidades y en los 2 muestreos, mientras que las familias Mantinae (Mantoidea), Termitidae (Isoptera), Labiduridae, LabIidae (Dermaptera), Blattollidea (Blattoidea), tuvieron la menor distribución al encontrarse en una sola localidad y en un muestreo.

3% 2% Mantoidea 3% 1% 7% 3% Phasmatodea 7% Isoptera 1% Darmaptera 2% 50% Blattodea 0 % 34% Thysanoptera 3% Orthoptera 34% Hemiptera 50%

Figura 1. Porcentaje de abundancia relativa de los órdenes encontrados en el municipio de Jungapeo, Michoacán.

Discusión De acuerdo con los resultados obtenidos, uno de los órdenes que presentó mayor abundancia fue el orden Hemiptera, ya que al ser principalmente fitófagos, estos organismos son consumidores de flora silvestre que crece en temporada de lluvias y cultivos, además, con el incremento de vegetación se dan las condiciones favorables para poner sus huevos en troncos, suelo y plantas, de manera que pueden llegar a considerarse como plagas (Báez, 2011). Aunado a ésto se ha encontrado por literatura que algunas familias presentan ciclos de vida univoltinos y bivoltinos, como es el caso de Coreidae, propiciando la presencia de estos organismos durante todo el año (Báez, 2011). Por otra parte, la plasticidad alimenticia de algunos organismos les resulta favorable para mantener su población tal es el caso de Pentatomidae, donde su abundancia es atribuida a sus hábitos polifitófagos y depredadores en condiciones desfavorables, otro tipo de mecanismo de defensa que poseen estos organismos es la producción de gases, provocando una disuasión de depredadores. En cambio, Coscarón (2002), menciona que la familia Reduviidae presenta dos tipos de alimentación: hematófaga y depredadora de otros organismos, entre los cuales se encuentra la familia Cimicidae, como lo registran Rodríguez del Bosque y Arredondo- Bernal (2007), lo cual podría explicar la poca abundancia de ésta. La familia Membracidae presenta hábitos fitófagos, con especialización monófaga y polífaga (Godoy et al. 2006), los cuales están vinculados a tierras tropicales húmedas y bajas como es Jungapeo, presentando varias generaciones por año, de manera que ésto explica su abundancia y distribución durante el trabajo, puesto que se encontraron en manchones diferentes durante los muestreos y a lo largo de la zona de estudio. Algunas familias se encuentran asociadas a cultivos, de manera que al realizarse el muestreo en plantas ruderales se explicaría su poca abundancia, como es el caso de la familia Nabidae. Otra de las familias que presentó poca abundancia fue Pyrrhocoridae, la cual Schaefer y Panizzi (2000), han registrado que forma parte de la alimentación de aves y anfibios.

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El segundo orden más abundante fue Orthoptera, lo cual se debe a que estos son nómadas, formando grandes agregaciones, además de ser omnívoras y a falta de alimento, depredadores especializados o caníbales, están asociados a zonas tropicales y templadas, lo que concuerda con el clima del Municipio de Jungapeo, Michoacán según Salas-Araiza et al. (2003). La familia con mayor abundancia de este orden fue Acrididae, la cual es favorecida en sus hábitos gregarios por el incremento de vegetación, aunado a esto se encuentran asociados a cultivos de: aguacate, maíz, frijol, jitomate, guayaba, zarzamora y mango (Chávez y Rivas, 2005). El resto de las familias fueron menos abundantes, destacando a Gryllidae y Gryllacrididae, los cuales Salas-Araiza y Salazar-Solís (2009), mencionan que tienen hábitos predominantemente nocturnos. En cuanto al orden Thysanoptera, la familia Adiheterothripidae fue encontrada en plantas ruderales, no así Valle de la Paz et al. (1999) quienes registraron esta familia como plaga en cultivos de aguacate en municipios aledaños a Jungapeo, Michoacán, siendo esta zona de cultivos pero no específicamente de aguacate, de ahí la disminuida abundancia que se encontró del orden, pero asociándola a plantas como plagas agrícolas. Otros organismos presentan hábitos nocturnos, como es el caso del orden Isóptera, del cual hubo menor abundancia, Jones y Eggleton (2000), registran que estos insectos permanecen la mayor parte del tiempo en termiteros, evitando así la depredación. Un caso similar es el orden Dermaptera, los cuales habitan principalmente en hendiduras de rocas y debajo de corteza de arboles (Sakai 2004). Las familias que se presentaron en ambos muestreos y en las dos localidades fueron: Pentatomidae, Membracidae, Coreidae, Acrididae y Tettigonidae, esto se debe a sus hábitos polifitófagos. Mientras que los órdenes Phasmatodea y Mantodea presentaron una selectividad climática y alimenticia, ya que no se distribuyeron de igual manera en ambas localidades, en el caso de la distribución del orden Mantodea en Agua Amarilla se debe a la presencia del río que provee humedad, originando mayor vegetación lo que implica mayor protección y alimento para los organismos. Respecto a la baja distribución del orden Phasmatodea, se puede inferir que estos organismos presentan hábitos alimenticios especializados, además de encontrarse en zonas con menor perturbación al estar alejado de cultivos.

Conclusiones Se recolectaron un total de 479 ejemplares,pertenecientes a 8 órdenes con 31 familias. El orden con mayor abundancia fue Hemiptera, con un 49.8% del total de los organismos. La familia más abundante fue Acrididae, perteneciente al orden Orthoptera. La polifitofagia, aunado a los ciclos de vida, favorece a la abundancia y distribución de los organismos

Literatura Citada Álvarez-Hernández, J., H. Cortez-Madrigal, I. García-Ruiz. 2009. Exploración y caracterización de poblaciones silvestres de jitomate (Solanaceae) en tres regiones de Michoacán, México, México, Polibotánica, 28:139-159. Báez J. 2011. Hemiptera-Heteroptera de “Las flores”, municipio de Morelia en Michoacán, México. Licenciatura, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Michoacán 153pp.

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Chávez J. y Rivas L., 2005. Competitividad de la agroindustria del estado de Michoacán México. Revista del Centro de Investigación. Universidad La Salle. 6(24): 93-107. Coscarón, M. C. 2002. Reduviidae. En: Llorente Bousquets J. y J. J. Morrone (eds.) Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México. Hacia una síntesis de su conocimiento, vol. 3. Museo de Zoología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, México. D.F. p. 455-466. Daly H., Doyen J. y Purcell A. 1998. Introduction to Insect Biology and Diversity. Second edition. Oxford University Press.679 pp. Fernández, F. T. M. Arias. 2007. Las hormigas cazadoras en la región neotropical. Bogotá D. m C., Colombia, Biológicos Alexander von Humboldt.. Sistemática, biogeografía y conservación de las hormigas cazadoras de Colombia. Instituto de Investigación de Recursos 3-39pp. De la Fuente, J. A. 1994. Zoología de artrópodos. Interamericana. McGraw-Hill, Madrid. 139 pp. Godoy, C., X. Miranda y K. Nishida. 2006, Membrácidos de la América tropical, Instituto Nacional de Biodiversidad, Costa Rica, INBio 352 pp. Jones, T. D. y Eggleton P. 2000. Sampling termite assemblages in tropical forests: testing arapid biodiversity assessment protocol. Journal of applied ecology. 37:191-203. Llorente, B. J. E., S. González. A. N. García Aldrete y C. Cordero. 1996. Breve panorama de la taxonomía de artrópodos en México, en Llorente Bousquets, J. E. A. N. ç García Aldrete y E. González S. (eds.), Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos de México: Hacia una síntesis de suconocimiento,Instituto de Biología, UNAM, México, 3-14 pp. Mestre, N, T. Ramos, A.B. Hamon y G. Evans 2004. Los insectos escama (Hemiptera: Sternorrhyncha: Coccoidea) presentes en el orquideario de Soroa, Pinar del Río, Cuba. Fitosanidad (3):25-29 pp. Rodríguez del Bosque, L. A. y H. C. Arredondo-Bernal. 2007. Teoría y Aplicación del Control Biológico. Sociedad Mexicana de Control Biológico, México. 303 P. Sakai, S. 2004. 24 Dermaptera. En Llorente J.E., Morrone J.J., Yáñez O., Vargas I.,Biodiversidad, Taxonomía y Biografiara de Artrópodos de México: Hacia una síntesis de su conocimiento Vol IV, las prensas de ciencias México. 627-636 pp. Salas-Araiza, M. D. y E. Salazar-Solis. 2009. Enemigos naturales de plaga de chapulín (Orthoptera:Acrididae) con énfasis en Guanajuato, México: una breve revisión. Vedalia. Instituto de Ciencias Agrícolas. Universidad de Guanajuato. 13 (2):57-64. Salas-Araiza, M. D., E. Salazar y G. Montesinos. 2003. Acridoideos (Insecta: Orthoptera) del Estado de Guanajuato, México. Acta Zoológica Mexicana (nueva serie). Instituto de Ecología Xalapa, México 89:29-38. Schaefer, C. W., A. R. Panizzi y D. G. James. 2000. Several small pentatomoidfamily s (Cyrtocoridae, Dinidoridae, Eurostylidae, Plataspidae, and Tessaratomidae). Pp. 505-512, in: Schaefer, C. W. and A. R. Panizzi (eds.), Heteroptera of Economic Importance. CRC Press, Boca Raton, FL., USA, 828 pp. Suárez, P. V. 2004. Trascendencia de la Flora y Fauna de Ozumbaen la Educación Ambiental. Trabajo de servicio social. Universidad Autónoma Metropolitana. Iztapalapa, México. 34 P. Valle De la Paz, A. R., M. H. Bravo, H.H. González, N.M.R. Johansen, G. A. Mojica y M. Valle De la Paz. 1999. Trips (Thysanoptera) en huertos de aguacate (Persea americana Miller) cv. hass en Michoacán, México. Actas v congreso mundial del aguacate. 481-486 pp.

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DIVERSIDAD BIOLÓGICA DE FAMILIAS DE INSECTOS NECRÓFILOS (DIPTERA Y COLEOPTERA) DEL BOSQUE TROPICAL CADUCIFOLIO DEL MUNICIPIO DE JUNGAPEO, MICHOACÁN, MÉXICO

Francisco Amador Cruz, Moisés Eduardo Cruz Ramírez, Edgar Hernández Amador, Aline Méndez Rodríguez, Graciela Elizabeth Ramos Castro, Victoria Ramos Hernández, e Irlanda Yadira Rivero Hernández. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM. Av. de los Barrios N°1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla de Baz CP 02100 Edo. de México, México. Email: [email protected]

RESUMEN. Los insectos necrófilos se clasifican en saprófagos, necrófagos y coprófagos, siendo los órdenes Coleoptera y Diptera los más representados. La importancia de estos radica en que son degradadores primarios de la materia orgánica. El área de estudio fue en el municipio de Jungapeo, Michoacán, durante los meses de septiembre y octubre. Se recolectaron un total de 1467 organismos de los cuales 378 son del orden Coleoptera distribuidos en 19 familias, diez de estas necrófagas; y 635 organismos pertenecientes al orden Diptera con 23 familias, 12 de estas necrófagas. Las familias de coleópteros necrófilos más representativas fueron Staphylinidae y Scarabaeidae, y de dípteros Phoridae, Drosophilidae y Sciomyzidae. Así mismo se recolectaron 68 organismos en estados larvales, siendo los del orden Diptera los más abundantes. Es importante resaltar que se encontraron gran cantidad de organismos como fauna asociada, principalmente himenópteros.

Palabras clave: necrófilos, Coleoptera, Diptera y Jungapeo.

ABSTRACT. Necrophiliac insects are classified in saprophagous, necrophagous and coprophagous, being the most representative orders Coleoptera and Diptera. The importance of these is that they are primary decomposers of organic matter. The study area was in the town of Jungapeo, Michoacan, during the months of September and October. We collected a total of 1467 organisms from which 378 are of the order Coleoptera and are distributed in 19 families, ten of these are necrophiliacs, and 635 organisms belonging to the order Diptera with 23 families, 12 of these are necrophiliacs. The most abundant beetles families necrophiliac were Staphylinidae and Scarabaeidae, and in the order Diptera were Phoridae, Drosophilidae and Sciomyzidae. Likewise we collected 68 organisms in larval stages, being the order Diptera the most abundant. It is important that we found many organisms as associated fauna, mainly Hymenoptera.

Key words: necrophiliac, Coleoptera, Diptera y Jungapeo.

Introducción Los insectos necrófilos son reintegradores de la materia orgánica y pueden ser vectores de parásitos, se clasifican en organismos necrófagos, saprófagos y coprófagos, siendo Coleoptera y Diptera los órdenes más representados de este grupo. Los coleópteros se distinguen por ser el orden más abundante de la clase con 250 mil especies, las familias necrófilas más sobresalientes son Silphidae, Trogidae y Scarabaeidae (Ceballos, 2009). Los dípteros cuentan con 120 mil especies (Amat, et al., 2009) las familias necrófilas más comunes Phoridae, Sphaeroceridae, Calliphoridae y Drosophilidae (Triplehorn y Jonhson, 2005). La materia orgánica en descomposición presenta un hábitat muy especializado para los necrófilos donde obtienen su alimento. El enterramiento de excremento y cadáveres favorece el desarrollo de hongos y bacterias que ayudan a la descomposición de la materia acelerando el ciclo de nutrientes aumentando la fertilidad del suelo. (Ceballos, 2009). Dentro de las investigaciones más importantes sobre la entomofauna necrófila de México están los realizados por Cejudo y Deloya en 2005, que realizaron un estudio en el Nevado de Toluca, encontrando un total de 1484 organismos de las familias Nitidulidae, Leiodidae, Staphylinidae y Silphidae. Otro aporte fue realizado por Flores, en 2009 quién determinó la fauna de coleópteros necrófilos del ejido “El Cedral” en San Pablo Ixayoc, Texcoco, encontrando un total de 6092 organismos los cuales estaban distribuidos en siete familias: Histeridae, Leiodidae,

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Silphidae, Staphylinidae, Trogidae, Scarabaeidae y Nitidulidae. Por otro lado Trevilla-Rebollar y colaboradores, reportaron en 2010, en Malinalco, Estado de México, 7680 individuos de coleópteros necrófilos de las familias Scarabaeidae, Silphidae y Trogidae. Es importante ampliar el conocimiento sobre estos organismos, lo cual se puede lograr mediante el desarrollo de colecciones científicas que son la base para la generación de conocimiento biológico y resguardo de la biodiversidad. No existen registros suficientes sobre la diversidad de insectos necrófilos en la región de Jungapeo, Michoacán, por lo que es importante el estudio de estos organismos. El presente estudio tiene como finalidad determinar la diversidad de familias de insectos necrófilos del orden Diptera y Coleoptera de las localidades Agua Amarilla y Las Anonas, del municipio de Jungapeo, Michoacán, así como contribuir al conocimiento del inventario entomofaunístico de la región. El municipio de Jungapeo se localiza al este del estado de Michoacán, en las coordenadas 19º 27´ N y 100° 30´ O, con una altitud que varía de entre los 1500 a 1840 msnm, con una superficie de 265.98 Km2. (Aguilar, 2004). El clima es considerado como templado con lluvias en verano (INEGI, 2011). El tipo de vegetación presente es Bosque Tropical Caducifolio (Arias, 2004). Dentro de este estudio se tomaran en cuenta dos localidades del municipio de Jungapeo; la comunidad de Las Anonas, ubicada en las coordenadas 19 29 0 N y 100 0 1 O, a una altitud de 1600 msnm (Arista, 2004) y la localidad de Agua Amarilla con las coordenadas 19 28 N y 100 29 9 O, con una altitud de 1 00 msnm (Arias, 2004).

Material y Método Se realizaron dos recolectas, la primera del 7 al 9 de septiembre y la segunda del 5 al 7 de octubre en las localidades de Agua Amarilla y Las Anonas, Jungapeo, Michoacán. Se utilizaron redes aéreas, pinceles, pinzas entomológicas y se colocaron en cada localidad tres necrotrampas (NTP-80), utilizando como cebo calamar. Las trampas se instalaron en el mes de septiembre y se recogieron en octubre. Así mismo se usaron tres trampas pit-fall, en cada localidad, con el mismo cebo por un periodo de dos días. Los organismos se preservaron en alcohol al 70 % para ser determinados en el laboratorio con las claves especializadas de Triplehorn y Johnson, 2005 y para larvas se utilizaron las claves de Chu, 1949, para insectos inmaduros. Posteriormente fueron depositados en la colección de artrópodos de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala.

Resultados Durante el muestreo, se recolectó un total de 1459 organismos, de los cuales 374 son del orden Coleoptera distribuidos en 15 familias; 632 pertenecientes al orden Diptera con 20 familias y 454 organismos pertenecientes a otros grupos (Cuadros 1 y 2). Las familias de organismos necrófilos para el orden Coleoptera fueron siete y para el orden Diptera se obtuvieron un total de doce. Del orden Coleóptera, las familias de necrófilos más abundantes fueron Staphylinidae con 184 (60.92%) organismos y Scarabaeidae con 96 (31.78%). La familia con menor abundancia fue Trogidae con dos organismos (0.66%) (Fig. 1). En cuanto a la abundancia del orden Diptera la familia más sobresaliente es Phoridae con 309 (55.8%) organismos, seguido por Drosophilidae con 77 (13.9%). La familia menos abundante fue Ceratopogonidae con un organismo (0.1%) (Fig. 2).

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Cuadro 1. Familias determinadas del orden Diptera Cuadro 2. Familias determinadas del orden Coleoptera. Orden Diptera Orden Coleoptera Agua Las Agua Las Familias Total Familias Total Amarilla Anonas Amarilla Anonas

Phoridae 44 265 309 Staphylinidae 75 109 184 Drosophilidae 15 62 77 Scarabaeidae 11 85 96 Sciomyzidae 36 4 40 Scolytidae 37 2 39 Chloropidae 0 34 34 Dermestidae 5 2 7 Muscidae 9 27 36 Carabidae 3 4 7 Calliphoridae 3 27 30 Coccinellidae 4 0 4 Piophiliidae 2 10 12 Erotylidae 0 3 3 Tephritidae 0 11 11 Histeridae 3 0 3 Scathophagidae 1 4 5 Chrysomelidae 1 2 3

Curtonotidae 3 1 4 Leiodidae 2 0 2

Dolichopodidae 3 1 4 Trogidae 2 0 2 Fanniidae 0 3 3 Curculionidae 0 1 1 Ceciomyiidae 2 1 3 Phalacridae 1 0 1 Rhagionidae 0 3 3 Anthicidae 1 0 1 Tachinidae 1 2 3 Psychodidae 0 2 2 Ulidiidae 0 2 2 Ceratopogonidae 0 1 1 Chironomide 0 1 1 Culicidae 1 0 1

En la localidad de Las Anonas las familias de coleópteros más abundantes fueron Staphylinidae, Scarabaeidae, Erotylidae y Leiodidae y para Agua Amarilla fueron Staphylinidae, Scarabaeidae y Dermestidae (Fig. 1). Las familias de dípteros necrófilos más abundantes fueron Phoridae, Drosophilidae y Scyomizida. En la localidad de Las Anonas, las familias Phoridae, Drosophilidae y Chloropidae fueron las más abundantes y para Agua Amarilla fueron Phoridae, Drosophilidae y Sciomyzidae (Fig. 2). Además de los organismos adultos se recolectaron 68 estados larvales siendo los del orden Diptera los más abundantes en la localidad de Agua Amarilla con 47 organismos

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contrastando con lo encontrado en la localidad de Las Anonas donde el orden Coleoptera tuvo 14 representantes. Es importante resaltar que se encontraron gran cantidad organismos como fauna asociada a la materia orgánica en descomposición, uno de los grupos mejor representados es el de los himenópteros de los cuales se recolectaron 292 organismos. Otros grupos determinados fueron crustáceos, arácnidos y moluscos.

Coleópteros necrófilos 120 109 Agua Amarilla 100 85 Las Anonas 80 75

60

40 Número de organismos de Número 20 11 5 2 3 2 0 3 2 3 2 0 0

Familias

Figura 1. Abundancia de familias necrófilas del orden Coleoptera por localidad.

Dìpteros Necròfilos 300 265 Agua Amarilla 250 Las Anonas 200

150

100 62 44 50 32 34 Nùmero de organismos de Nùmero 27 27 15 10 4 9 0 3 2 1 4 3 1 0 3 0 2 0 1 0

Familias

Figura 2. Abundancia de familias necrófilas del orden Diptera por localidad.

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Discusión De los 1459 organismos recolectados en este estudio, 939 son pertenecientes a los ordenes Diptera y Coleoptera, de los cuales se obtuvo una diversidad biológica de 34 familias, dentro de las que destacan 19 que se caracterizan por su hábito necrófilo (Triplehorn y Jonhson, 2005). El orden Diptera presentó una mayor diversidad con doce familias y el orden Coleoptera solamente presentó siete (Fig. 1). La abundancia registrada de dípteros es debida a su mayor presencia en las temporadas de verano y otoño, además de que su ciclo de vida es muy corto y se caracterizan por presentar una tasa de oviposición alta. Los dípteros de la familia Drosophilidae se alimenta de los subproductos de la fermentación de la fruta (Galante y Marcos-García, 1997). Ésta familia junto con Phoridae y Scyomizidae son las más abundantes ya que se encuentran en su estado adulto y larval, tanto en cadáveres como en fruta (Flores, 2009). La abundancia encontrada de coleópteros necrófilos se debe a que son un grupo que se mantiene activo durante todo el año, incrementando su presencia en los meses de junio y septiembre (Trevilla-Rebollar, 2010). La familia más abundante fue Staphylinidae debido a que está adaptada a diferentes tipos de alimentación y hábitats, se encuentran principalmente en lugares húmedos y cubiertos de hojarasca. Una de las familias menos abundantes de coleópteros necrófilos fue Histeridae que sólo se encontró en la localidad de Agua Amarilla debido a que estos organismos prefieren habitar en suelos arenosos (Flores, 2009). Otra de las familias fue Trogidae con sólo dos organismos ésto pudo deberse a que llegan a la carroña en las etapas finales, prefiriendo alimentarse de ella cuando está seca mientras que el cebo de calamar no presentó dichas condiciones. Además sólo se encontraron cinco organismos de la familia Leiodidae contrario a los resultados de Flores en el 2009 quien la reportó como la familia más abundante con un aumento en septiembre y octubre, por su alto índice de reproducción.

Conclusiones Se determinaron 19 familias de insectos necrófilos de las cuales nueve corresponden al orden Coleoptera y doce al orden Diptera. Las familias más abundantes del orden Coleoptera fueron Staphylinidae, Scarabaeidae y Dermestidae. Las familias más abundantes del orden Diptera fueron Phoridae, Drosophilidae y Sciomyzidae. La localidad de Las Anonas presentó una mayor riqueza biológica con 19 familias de insectos necrófilos al igual que la mayor abundancia con 646 organismos. La fauna asociada estuvo representada por once órdenes de insectos, de los que sobresalen Hymenoptera, Siphonaptera, Collembola y Hemiptera.

Literatura Citada Aguilar, B. A. 2004. Mamíferos medianos de los alrededores de la comunidad de las Anonas, municipio de Jungampeo, Michoacán: un punto de vista etnozoológico. Tesis de Licenciatura. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM, México. 23-29pp. Amat, E., Amat, G., Amarillo, A., Avendaño, J., Cantor, C., y F. Fernández. 2009. Biodiversidad regional: Santa María, Boyacá. Guía de campo artrópodos: arácnidos, miriápodos, crustáceos, insectos. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional de Colombia. p195.

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Arias, B. S. F. 2004. Anfibios y reptiles del bosque tropical cafducifolio y vegetación circundante del municipio de Jungampeo, Michoacán. Tesis de Licenciatura. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM, México. 15-21pp. Arista, I. A. 2004. Diagnostico de las cosmovisiones que surgen alrededor de la biología del murciélago en la comunidad de Las Anonas en el municipio de Jungapeo Michoacán, México. Tesis de Licenciatura. Facultad de Estudios Superiores Iztacala. UNAM. México, 33-41pp. Ceballos, G. List, R. Garduño, G. López, C. R. Muñozcano, Q. M. Collado, E. y R. J. San. 2009. La diversidad biológica de México estudio de estado. Colección mayor. pp. 527. Cejudo-Espinosa, E. y C. Deloya. 2005. Coleóptera necrófilos del bosque de Phinus hartwegii del Nevado de Toluca, México. Folia Entomológica Mexicana, 44(1).67-79. Chu, H. F.1949. How to know the inmature insects.W.M.C.Brown company publishers. Flores O., J. A., 2009. Coleópteros necrófilos (Histeridae, Leiodidae, Silphidae, Staphylinidae, Trogidae, Scarabaeidae y Nitidulidae) del ejido “El Cedral” en la localidad de San Pablo Ixayoc, Texcoco, México. Tesis de licenciatura. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, UNAM, México. p22. Galante, E., y M. Marcos-García. 1997. Detritívoros, coprófagos y necrófagos. Boletín de Sociedad Eentomológica Aragonesca, 20: 57-64 Hernández-Ortiz. V. y J. F. Dzul-Cauich. 2008. Moscas (Insecta: Diptera). Agroecosistemas cafetaleros en Veracruz, Biodiversidad manejo y conservación. Instituto de Ecología AC e Instituto Nacional de Ecología, México, 348p. INEGI, 2011 Perspectiva estadística Michoacán de Ocampo. Instituto Nacional de Estadística y Geografía. Disponible en: http://www.inegi.org.mx/est/contenidos/espanol/sistemas/perspectivas/perspectiva- mic.pdf [Consultado: 22 de octubre del 2011]. Toledo, V. M. 2010. La biodiversidad de México. Fondo de cultura económica. México. 354pp. Trevilla-Rebollar, A.; Deloya, A. y J. Padilla-Ramírez. 2010. Coleópteros Necrófilos (Scarabaeidae, Silphidae y Trogidae) de Malinalco, Estado de México, México. Ecology, behavior and bionomics. 39(4):487. Triplehorn, C. A. y N. F. Jonhson. 2005. Borror and delong s introduction to the study of insects. 7a edición. Thomson. USA. 864p.

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COLEÓPTEROS (INSECTA: COLEOPTERA) RECOLECTADOS CON TÉCNICAS DIRECTAS E INDIRECTAS EN BOSQUE MESÓFILO DE MONTAÑA Y PINO- ENCINO DE COATEPEC HARINAS, ESTADO DE MÉXICO, MÉXICO

Isabel Aguilar-Muñoz, Metztli Alejandra Domínguez-Martínez, David Meneses-San Juan, Rogelio Parra-Marcelo, Verónica Reyes-Galindo y Ana Guadalupe Trejo-Sarabia. Facultad de Estudios Superiores Iztacala. Av. de los Barrios #1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla, Estado de México, México. C.P. 54090. [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected].

RESUMEN. Se elaboró un listado de familias de coleópteros del bosque mesófilo de montaña y el bosque de pino-encino de Coatepec Harinas, Estado de México, recolectados durante septiembre y octubre de 2011. Se empleó la recolección directa con pinzas y golpeo de vegetación, combinada con recolecta indirecta, mediante la trampa de luz y la trampa tipo NTP-80 cebada con calamar. Se obtuvieron 1,004 individuos agrupados en 23 familias y 50 morfoespecies. Scarabaeidae fue la más abundante, seguida por Staphylinidae, Silphidae y Leiodidae, todas con más de 100 individuos. La mayor riqueza de familias y abundancia fueron obtenidas en el bosque de pino-encino. La necrotrampa permitió la captura de un mayor número de individuos que el obtenido con los otros dos métodos, sin embargo, con la recolecta directa se obtuvo un mayor número de familias. Por lo tanto, el empleo de métodos de recolecta directos combinado con indirectos puede brindar mejores resultados por su complementariedad.

Palabras clave: trampa de luz, necrotrampa, Scarabaeidae, Silphidae, Staphylinidae.

ABSTRACT. A list of Coleoptera families was made of the cloud forest and pine-oak from Coatepec Harinas, Estado de México, captured in two collects during September and October, 2011. Direct methods such as hand picking or beating in combination with indirect collecting by light trap and carrion trap type NTP-80 baited with squid was used. A total of 1,004 individuals were collected, grouped in 23 families and 50 morphs. Scarabaeidae was the dominant, followed by Staphylinidae, Silphidae and Leiodidae, all with more than 100 individuals. The highest richness and abundance of families were obtained in the pine-oak forest. The carrion trap allowed the capture of the highest number of individuals than the obtained with the other two methods; however, a higher number of families were obtained with direct collecting. Therefore, the use of direct collecting methods combined with indirect can provide better results because of their complementariness.

Keys words: light trap, carrion trap, Scarabaeidae, Silphidae, Staphylinidae.

Introducción Los coleópteros son el orden más grande de insectos con cerca de 370 mil especies descritas que representan cerca de la tercera parte del total de hexápodos (Lawrence, 1982), incluidas en 166 familias (Lawrence y Newton, 1995), de las cuales, Carabidae, Staphylinidae, Sacarabaeidae, Buprestidae, Tenebrionidae, Cerambycidae, Chrysomelidae y Curculionidae reúnen el 68% de las especies descritas (238 mil especies) (Hammond, 1974, Southwood, 1978, Lawrence, 1982, Arnett, 1967, 1985). Son organismos cosmopolitas, pueden actuar como depredadores contribuyendo a controlar plagas y descomponedores de materia orgánica debido a que algunos utilizan el excremento y restos orgánicos para alimentarse y reproducirse tal es el caso de los necrófagos y coprófagos (Jerez, 2000). La mayoría son herbívoros, y aunque algunos pueden ser polinizadores, muchas especies pueden constituir plagas de cultivos, siendo las larvas las que causan la mayor parte de los daños agrícolas y forestales, mientras que otros fungen como parásitos (De la Fuente, 1994), también, muchos son fuente de alimento para otros animales. Los coleópteros son buenos indicadores de la riqueza taxonómica de un territorio debido a su gran abundancia y diversidad ecológica (Morrone y Ruggiero, 2001). Además, éstos juegan un rol ecológico vital en la dinámica de los ecosistemas. Por esta razón, es necesario realizar estudios que diluciden la riqueza biológica de ambientes naturales como el bosque de pino-encino y el mesófilo de montaña presentes en Coatepec Harinas, el primero es uno de los bosques más

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diversos de la tierra con 55 especies de pinos, 85% de las cuales son endémicas del país (Ruselle y Goettsch, 1992) y el segundo representa uno de los lugares más frágiles que existen en respuesta a la perturbación y que alberga la mayor riqueza de especies en relación con el área que ocupan en México (Toledo, 2009). Por ello el objetivo de este trabajo es elaborar un listado taxonómico de las familias de coleópteros presentes en el bosque mesófilo de montaña y de pino- encino de Coatepec Harinas. Tomando en cuenta que los escarabajos tienen hábitos y hábitats muy variados, se utilizaron técnicas de recolecta directas e indirectas para tener un representación más exacta de la biodiversidad presente en los bosques de esta región del Estado de México.

Materiales y Método Área de estudio. El municipio de Coatepec Harinas se ubica en el Estado de México a 18° 48' 08" N, y 99° 42' 56" O. Tiene una altitud promedio de 2,260 msnm. Posee un clima templado subhúmedo con lluvias en verano e invierno y su temperatura máxima es de 39°C y la mínima es de 2°C, la precipitación promedio anual es de 1,242 mm (H. Ayuntamiento Coatepec Harinas, 1999). La región presenta una serie de cañadas donde se establecieron dos sitios de muestreo, uno correspondió a un bosque de pino-encino (BPE) que se ubicó en los 18°56´11´´N y 99°45´33.9´´O y otro el del bosque mesófilo de montaña (BMM) se localizó en los 18°54´51.7´´N y 99°45´22.1´´O. Ambos sitios se ubicaron a una altura aproximada de 2,300 m Trabajo de campo. Para la recolección de los coleópteros se realizaron dos visitas de tres días cada una al BMM y al BPE, a principios de septiembre y octubre de 2011. Se hicieron recolectas directas de 12 a 19 hrs sobre troncos, hojarasca y vegetación empleando para esta última redes de golpeo. En el BPE además se utilizaron técnicas de recolecta indirectas como la trampa de luz tipo pantalla (Morón y Terrón, 1988), la cual se ubicó al fondo de la cañada y al lado de un río, esta se revisó constantemente de 19 a 21:30 hrs para hacer la recolección de los organismos. También, se instalaron siete trampas tipo NTP-80 (Morón y Terrón, 1984) cebadas con calamar en cada sitio, que fueron posicionadas a distintas altitudes en la cañada, las trampas permanecieron colocadas un mes, después de este periodo las muestras obtenidas fueron llevadas al laboratorio para ser revisadas. Trabajo de laboratorio. Los organismos se montaron y se identificaron mediante las claves y guías de Borror et al. (1989), Navarrete-Heredia (2009) y Fierros-López (s.a.). Los datos de número de individuos para cada familia y sitio se organizaron en una hoja de Excel. Los ejemplares fueron depositados en la Colección Entomológica de la FES Iztacala, UNAM, Tlalnepantla, Estado de México.

Resultados Se recolectaron 1,004 individuos agrupados en 23 familias. Scarabaeidae fue la más abundante con 371 individuos, seguida por Staphylinidae (185), Silphidae (127), Leiodidae (152), Hidrophilidae (83) y Carabidae (33), las restantes 16 tuvieron menos de diez ejemplares (Cuadro 1). Se encontraron 50 morfoespecies, Carabidae tuvo el mayor número con nueve, seguida por Scarabaeidae con siete, Chrysomelidae con cinco, Staphylinidae con cuatro, Silphidae y Tenebrionidae registraron tres morfoespecies cada una, mientras que 17 familias solo presentaron una o dos morfoespecies (Cuadro 1). El BPE tuvo la mayor riqueza y abundancia con 18 familias, 34 morfoespecies y 943 ejemplares respectivamente, en tanto que en el BMM solo se obtuvieron 14 familias, 30

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morfoespecies y 61 organismos. Ambas localidades tuvieron en común nueve familias (Cuadro 1). La necrotrampa permitió la captura de un mayor número de individuos con 877, pertenecientes a ocho familias, seguido en orden decreciente por la recolecta directa con 102 ejemplares de 19 familias y la trampa de luz con 25 individuos de tres familias. Scarabaeidae y Carabidae se capturaron con los tres tipos de recolecta utilizados; mientras que Staphylinidae y Silphidae se recolectaron con necrotrampa y colecta directa; Chrysomelidae se obtuvo mediante red de golpeo y trampa de luz. Catorce familias se obtuvieron a través de captura directa exclusivamente y cuatro solamente con la necrotrampa (Cuadro. 1). Sacarabaeidae, Staphylinidae, Silphidae, Leiodidae, e Hydrophilidae fueron recolectadas abundantemente con la necrotrampa; con la trampa de luz se recolectó principalmente a Scarabaeidae, mientras que con la recolección directa las familias más comunes fueron Carabidae, Tenebrionidae, Chrysomelidae y Ptilodactylidae (Cuadro 1). Las primeras dos se capturaron en la hojarasca, debajo de rocas y troncos, y las últimas dos sobre la vegetación utilizando redes de golpeo.

Cuadro 1. Número de organismos y morfoespecies de las familias de coleópteros capturadas en el BMM y el BPE, así como, el tipo de método de recolecta empleado para su captura. CD: recolecta directa, TL: trampa de luz, NTP: necrotrampa Número de Número de Total de Tipo de recolecta Total de Familia morfoespecies ejemplares morfoespecies (No. ejemplares) ejemplares BMM BPE BMM BPE Scarabaeidae 5 6 7 TL (18), CD(30), NTP(323) 15 356 371 Staphylinidae 2 3 4 CD(1), NTP(184) 8 177 185 Silphidae 1 3 3 CD(1), NTP(126) 1 126 127 Leiodidae 0 1 1 NTP(152) 0 152 152 Hydrophilidae 0 1 1 NTP(83) 0 83 83 Carabidae 7 7 9 TL(6), CD(21),NTP(6) 11 22 33 Chrysomelidae 5 1 5 CD(8), TL(1) 8 1 9 Tenebrionidae 1 2 3 CD(9) 2 7 9 Ptilodactylidae 0 1 1 CD(9) 0 6 6 Curculionidae 1 1 1 CD(5) 2 3 5 Cerambycidae 1 1 2 CD(5) 4 1 5 Coccinelidae 2 0 2 CD(5) 5 0 5 Brentidae 0 1 1 CD(2) 0 2 2 Histeridae 0 1 1 NTP(2) 0 2 2 Bruchidae 1 1 1 CD(2) 1 1 2 Eucnemidae 0 1 1 CD(1) 0 1 1 Cleridae 0 1 1 CD(1) 0 1 1 Endomychidae 0 1 1 CD(1) 0 1 1 Trogidae 0 1 1 NTP(1) 0 1 1 Cantharidae 1 0 1 CD(1) 1 0 1 Passalidae 1 0 1 CD(1) 1 0 1 Languriidae 1 0 1 CD(1) 1 0 1 Melyridae 1 0 1 CD(1) 1 0 1 TOTAL 30 34 50 TL(25), CD(102), NTP(877) 61 943 1004

Discusión Las familias más abundantes (Scarabaeidae, Staphylinidae, Silphidae, Leiodidae, Hidrophilidae y Carabidae) corresponden con aquellas cuya presencia es muy común en los cadáveres (Almeida y Mise, 2009), por lo tanto su captura se realizó principalmente con la necrotrampa (NTP-80), que es una técnica de recolecta que atrae coleópteros de hábitos

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carroñeros que son difíciles de encontrar en recolecciones directas por sus hábitos crípticos, aunado a la permanencia de la trampa durante todo el mes, lo cual permitió la captura de un mayor número de individuos. El uso de esta trampa a partir de los 80 s, ha incrementado considerablemente el número de especímenes de insectos necrófilos en las colecciones entomológicas (Navarrete-Heredia, 2009). La necrotrampa permitió la captura de una gran cantidad de individuos y poca riqueza de familias (8), comparado con la búsqueda activa en la hojarasca, los troncos y la vegetación, con la cual se registraron una mayor cantidad de familias (19), pero una abundancia baja (102), por lo que la recolección directa si bien no es adecuada para investigaciones cuantitativas, porque dependen de las habilidades del colector (Kitching et al., 2001), es útil para obtener una amplia riqueza de familias. Por su parte, la trampa de luz solo permitió la captura de tres familias, siendo Scarabaeidae la principal por su abundancia, en particular se obtuvieron ejemplares de la subfamilia Melolothinae, cuya captura es muy eficiente con este método (Morón et al., 1998, Morón et al., 2000, Aragón et al., 2001). Sin embargo, la trampa de luz está muy influenciada por las condiciones ambientales, el frío, el viento, la lluvia y noches de luna llena propician bajas capturas (Holloway, 1977 citado en Magurran, 1989), tales condiciones atmosféricas estuvieron presentes durante el estudio. El uso de las tres técnicas de recolecta (colecta directa, necrotrampa y trampa de luz) para la captura de los coleópteros de Coatepec Harinas, permitió registrar un número de familias (23) y sobre todo de morfoespecies (50) alto, considerando que el esfuerzo de recolecta consistió, solo de seis días durante el periodo de lluvias. Por lo tanto, el empleo de técnicas de recolecta directa combinado con recolecta indirecta puede brindar mejores resultados por su complementariedad (Márquez, 2005). Sin embargo, para una representación mayor de la diversidad de coleópteros, son necesarios muestreos que abarquen las diferentes estaciones del año. Por ejemplo, en esta misma zona, en siete meses de recolecta que incluyeron tanto al periodo seco como al lluvioso, empleando únicamente necrotrampa, se capturaron 21 especies de Staphylinidae (Arriaga et al., 2011), comparadas con solo cuatro morfoespecies obtenidas en un mes para esta misma familia en el presente estudio. La mayor cantidad de ejemplares obtenida en el BPE que en el BMM, se debió a que de las siete necrotrampas instaladas en primer sitio solamente se recuperaron seis trampas, mientras que en el segundo sitio solo se recuperó una, debido a que algunas trampas fueron removidas por la gente o animales silvestres. Aun así, y considerando que además en el BPE se empleó la trampa de luz, la diferencia en el número de morfoespecies fue únicamente de cinco más en el BPE que en el BMM, lo cual sugiere que en este último sitio puede albergar también una gran riqueza de coleópteros, pero es necesario el empleo de más técnicas de recolecta y muestreos en periodos de tiempo más largos.

Conclusiones Se encontraron alrededor de mil organismos agrupados en 23 familias y 50 morfoespecies en tan solo dos eventos de recolecta durante el período de lluvias, lo cual muestra que una gran variedad de coleópteros habitan en estas cañadas. La necrotrampa permitió la captura de mayor cantidad de individuos y poca riqueza de familias comparado con la búsqueda activa, la cual permitió una mayor captura de familias y

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poca abundancia. Por lo tanto, la combinación de técnicas de recolecta permitió obtener un listado más completos de la diversidad de esta zona. Para obtener resultados comparables entre sitios es recomendable el empleo de los mismas técnicas de recolecta en cada zona, además de establecer programas de muestreo con una temporalidad mayor para poder obtener aquellos organismos que prefieren distintas épocas del año. Estos últimos remanentes de vegetación conservada donde se ubican ambas localidades, son interesantes por la fauna que albergan y es urgente establecer medidas de protección para esta región, que está siendo perturbada por el establecimiento de cultivos de aguacate y extracción de leña para consumo local, según pudo ser constatado en las visitas realizadas.

Agradecimientos A nuestra compañera Iris Lizeth Rojas Ruíz que participó en varios aspectos del proyecto y al Dr. Esteban Jiménez Sánchez por el apoyo brindado.

Literatura Citada Almeida, L. M., and K. M. Mise. 2009. Diagnosis and key of the main families and species of South American Coleoptera of forensic importance. Revista Brasileira de Entomologia, 53(2):227–244. Arnett, R. H. 1967. Present and future systematics of the Coleoptera in North America. Annals of Entomological Society of America, 60:162-170. Arnett, R. H. 1985. American insects: Handbook of the insects of America north of Mexico. Van Nostrand Reinhold. New York. Aragón, A., A. Morón, M., Tapia-Rojas, A. M., y R. Rojas-Garcia. 2001. Fauna de Coleoptera Melolonthidae en El Rancho “La Joya”, Atlixco, Puebla, México. Acta oológica Mexicana (n.s.), 83:143-164 Arriaga, C., Jiménez-Sánchez, E., y J. Barral. 2011. Staphylinidae (Insecta: Coleoptera) necrófilos de un bosque de pino-encino en Coatepec Harinas, Estado de México. En: Cruz, S. G., J. Tello, A. Mendoza y A. Morales. (Eds.) Entomología Mexicana Vol. 10. Sociedad Mexicana de Entomología. Sección estudiantil. Borror, D. J., Triplehorn, C.A., and N.F. Johnson. 1989. An Introduction to the Study of Insects. Saunders College Publishing. USA. De la Fuente, F. J. A. 1994. Zoología de Artrópodos. McGraw-Hill. España. Fierros-López, H. E. s.a. Guía para las familias comunes de Coleóptera de México. México: Alhambra Mexicana Independiente H. Ayuntamiento Coatepec Harinas. 1999. Bando de Policía y Buen Gobierno. Coatepec Harinas. Stivalet, Tlacatzin. Tlapanahuia Nahuatlahtolli, S.E., S.A. Hammond, P. M. 1974. Changes in the British coleopterous fauna. [Pp. 323-369] In: Hawksworth D. L. (Ed.). The changing flora and fauna of Britain. Proceedings of a Symposium of the Systematics Association. Academic Press, London. Holloway, J. D. 1977. The Lepidoptera of Northfolk Island: Their biogeography and ecology. Junk, The Hauge. Jerez, V. 2000a. Diversidad y patrones de distribución geográfica de insectos coleópteros en ecosistemas desérticos de la Region de Antofagasta, Chile. Revista Chilena de Historia Natural 73:79-92

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Kitching, R. L., Li, D., and N. E. Stork. 2001. Assessing biodiversity “sampling packages”: how similar are arthropod assemblages in different tropical rainforest?. Biodiversity and Conservation 10:793-813 Lawrence, J. F. 1982. Coleoptera. Pp. 482-553. In: Parker, S. P. (Ed.) Synopsis and classification of living organisms, McGraw-Hill, USA. Lawrence J. F., and A. F. Newton Jr. 1995. Families and subfamilies of Coleoptera (with selected genera, notes, references and data on family-group names). pp. 779-1006 In: Pakaluk, J. and Slipinski S. A. (Eds.). Biology, Phylogeny, and Classification of Coleoptera. Papers Celebrating the 80th Birthday of Roy A. Crowson. Muzeum i Instytut Zoologii PAN. Warszawa. Magurran, A. E. 1989. Diversidad ecológica y su medición. Vedra, España. 200 pp. Márquez, L. J. 2005. Técnicas de colecta y preservación de insectos. Boletín Sociedad Entomológica Aragonesa, (37):385-408 Morón, M. A., y R. Terrón.1984. Distribución altitudinal y estacional de los insectos necrófilos en la Sierra Norte de Hidalgo, México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), 3:1-47 Morón, M. A., y R. Terrón. 1988. Entomología Práctica. Instituto de Ecología A. C. México, D. F. Morón, M. A., C. Deloya, Ramírez-Campos, A., y S. Hernández-Rodríguez. 1998. Fauna de Coleoptera Lamellicornia de la región de Tepic, Nayarit, México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), 75:73-116 Morón, M. A., Aragón, A. Tapia-Rojas, A. M., y R. Rojas-García. 2000. Fauna de Coleoptera Lamellicornia de la Sierra del Tentzo, Puebla, México. Acta Zoológica Mexicana (n.s.), 75:77-102. Morrone, J. J, y A. Ruggiero. 2001. Como planificar un análisis biogeográfico. Dugesiana 7:1-8 Navarrete-Heredia, J. L. 2009. Silphidae (Coleoptera) de México: Diversidad y distribución. Universidad de Guadalajara, Guadalajara, Jalisco México. 160 pp. Toledo, T. 2009. El bosque de niebla. CONABIO. Biodiversitas. 83:1-6 Ruselle, A. M., y M. C. de Goettsch. 1992. La importancia de la diversidad biológica de México. CONABIO. México. Southwood, T. R. E. 1978. The components diversity. Pp. 19-40. En: Mound L. A., and N. Waloff (Ed.) Diversity of insect faunas. Symposia of the Royal Entomological Society, No. 9, Blackwell Scientific Publications, Oxford, U.K.

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DIVERSIDAD Y ABUNDANCIA DE LEPIDÓPTEROS EN PLAYA CEUTA, ELOTA, SINALOA, MÉXICO

Christel Pamela Cárdenas-Lugo1, Jorge Leonel León-Cortes2 José Trinidad Angulo Audeves1, Víctor Manuel 1 3 1 Salomón Soto y Marcos Bucio-Pacheco . Escuela de Biología, Departamento de Información y Bibliografía Especializada, Ciudad Universitaria, Av. Universitarios S/N, Colonia Universitarios, CP 80010 Culiacán Rosales, Sinaloa México, [email protected]. 2El colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) San Cristóbal de las Casas, Chiapas. 3Centro de Estudios Justo Sierra, Centro de Innovación y Desarrollo Educativo. Rio Piaxtlla 215. Colonia Guadalupe, Culiacán Rosales, Sinaloa.

RESUMEN. Las mariposas diurnas son ideales para estudios del monitoreo y conservación de la biodiversidad. Empero, la diversidad de lepidópteros en las zonas costeras ha sido poco estudiada. Se exploró la diversidad y abundancia de cinco familias de mariposas diurnas en cuatro hábitats de la costa de Sinaloa. Para el registro de mariposas, empleamos transectos fijos, trampas Charaxes y redes aéreas. Se registró un total de 50 especies. La familia Nymphalidae registró la mayor diversidad de especies (N=25 especies, 50%). La fauna de mariposas entre los hábitats estudiados presentó valores de similitud importantes (promedio=67%). Las especies de Papilionoidea registradas mantienen afinidad con la fauna de selvas secas y matorral del litoral del Pacífico mexicano. La dominancia de algunas especies de Nymphalinae y Pieridae puede relacionarse con la disponibilidad de plantas hospederas y la presencia de hábitats abiertos. Es importante ampliar el estudio para diagnosticar las variaciones espacio- temporales de lepidópteros en Ceuta.

Palabras clave: diversidad, mariposas, hábitat, abundancia, riqueza de especies, paisaje.

ABSTRACT. Butterflies have been considered an ideal group for monitoring studies and biodiversity conservation. However, the diversity of Lepidoptera in coastal areas has been poorly studied. We explored the diversity and abundance of five families of butterflies in four contrasting habitats in a coastal landscape of Sinaloa. Fixed transects aerial nets, and charaxes traps were used for sampling butterflies. In total, 50 species of butterflies were recorded. Nymphalidae family recorded the highest diversity of species (N=25 species, 50%). Fauna similarity among habitats was relatively high (mean value=678%). The butterfly fauna of three major groups of Papilionoidea showed particular affinity with tropical dry forests and scrub habitat of the Pacific coast of Mexico. Dominance of some species of Pieridae and Nymphalinae can be attributed to a high availability of host plants and open habitats. It is important to conduct long-term studies to diagnose the spatio-temporal variations of Lepidoptera in Ceuta.

Key words: diversity, butterflies, habitat, abundance, species richness, landscape.

Introducción El estudio de los factores que determinan la distribución y la abundancia de las especies ha sido uno de los aspectos mejor estudiados en ecología de comunidades en las últimas dos décadas. Se ha demostrado que existe una relación positiva entre la distribución y abundancia para una variedad de taxones: insectos, peces, anfibios, aves, mamíferos, y que ciertas variables como el tamaño del cuerpo, la disponibilidad del recurso, tienen efectos importantes sobre la distribución y abundancia de las especies. (Molina-Martinez y León-Cortés, 2006). Sin embargo, en ambientes tropicales donde la mayoría de las especies se encuentran, la transformación del ambiente ha generado cambios profundos en los patrones de distribución y abundancia; los patrones emergentes han sido cuantificados de forma incipiente (Molina-Martinez y León-Cortés, 2006). La pérdida y fragmentación del hábitat son dos de las principales causas de los cambios en la distribución y abundancia de los organismos que afectan negativamente a la abundancia y la riqueza de especies en un paisaje (Zaviezo et al., 2006). La fragmentación de los hábitats naturales es una amenaza para la biodiversidad en todo el mundo y es un tema central en la biología de la conservación. Los efectos negativos que surgen de factores como la fragmentación del hábitat implican cambios en el tamaño y la disposición espacial de los hábitats (Hambäck et al., 2007). El hábitat se fragmenta cada vez más y debido a ello es posible advertir una

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disminución o alteración poblacional, amenazando la persistencia de las poblaciones en el largo plazo (Cassel-Lundhagen et al., 2007). Por ejemplo, como resultado de los cambios en la estructura del hábitat los insectos pueden conformar metapoblaciones, caracterizadas por poseer tamaños poblacionales diferentes debido principalmente a las variaciones en el hábitat y la movilidad limitada entre (Cassel-Lundhagen et al., 2007). Entre los insectos, el grupo de los Papilionoidea (Lepidoptera) se ha convertido en un taxón modelo en estudios de biodiversidad y conservación. El avanzado conocimiento de la taxonomía de las mariposas, su conspicuidad, su abundancia y la facilidad de recolección e identificación en una variedad de ambientes han contribuido a que ecólogos, biogeógrafos, conservacionistas y otros estudiosos de la biodiversidad, identifiquen al taxón como un grupo indicador del estado de los hábitats y sus variaciones (Llorente Bousquets et al., 1993). Empero, una variedad de ambientes ha sido incipientemente estudiada en México, entre ellos, las zonas costeras de México y en particular los litorales. Por ejemplo, la fauna de lepidópteros diurnos (mariposas) no ha sido estudiada de manera importante en las zonas costeras de Sinaloa, México, aunque los datos registrados por entomólogos y colectores privados en algunas localidades de esta región (Habel et al., 2007), han permitido reconocer información mínima sobre la riqueza y composición de este grupo de insectos. Este trabajo representa el primer estudio sistemático para evaluar la diversidad de mariposas diurnas en la zona costera de Playa Ceuta, Sinaloa, una de las zonas protegidas con una importante representación de biodiversidad (centrada en la evaluación de grupos de vertebrados y plantas) en la región Sinaloense. Este estudio aborda los siguientes objetivos: 1) evaluar los niveles de diversidad (riqueza y composición de especies) de la fauna de mariposas en hábitats representativos de la región costera de Sinaloa; y 2) estimar el grado de similitud de la fauna asociada entre los hábitats. La meta de este trabajo reside en discutir cómo la evaluación de grupos sensibles e indicadores puede proveer elementos diagnósticos para la conservación y manejo de ambientes particularmente vulnerables.

Materiales y Método Establecimiento de Transectos fijos. Se establecieron transectos fijos (Pollard y Yates, 1993) en los hábitats reconocidos en el área de estudio: Matorral Espinoso, Salina, Manglar, Dunas. Con los transectos así localizados se pretendió incluir una variación adecuada del paisaje costero en Playa Ceuta, Sinaloa, y disponer de un templete adecuado para la observación y cuantificación de lepidópteros. Censos Poblacionales en transectos. Se estableció un transecto de 500m de longitud por hábitat. Se realizaron recolecciones y censos mensuales desde mayo de 2010 hasta mayo de 2011. Los censos se llevaron a cabo desde las 10:00hr a las 1300hr aproximadamente, bajo condiciones favorables de observación de las mariposas activas (Pollard y Yates, 1993). Se realizaron caminatas en senderos claros de la vegetación principalmente en áreas conservadas o en regeneración.

Resultados Se registraron un total de 14,130 individuos, incluidos en 50 especies y cinco familias (Cuadro 1) de lepidópteros durante el periodo 2010-2011. La familia Nymphalidae fue la más diversa con un total de 25 especies (50% del total de la muestra), seguida por Pieridae (36%), Papilionidae (6%) y Lycaenidae (6%) Hesperiidae (2%). La construcción de curvas de

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rarefacción para las faunas de los hábitats de Ceuta, confirma que nuestros muestreos y esfuerzo de recolecta han sido suficientes para diagnosticar preliminarmente la riqueza de especies de tres familias Nymphalidae, Pieridae, y Papilionidae (Fig 1). Para el caso de las familias Lycaenidae y Hesperiidae, será necesario incrementar el esfuerzo de registro y reconocimiento de micro- hábitats en la zona general de Ceuta, Sinaloa, durante 2010-2011. La línea punteada denota la comparación de los niveles de riqueza a un tamaño de muestra comparable (Colwell et al., 2012)

Cuadro 1. Riqueza y abundancia de mariposas en el área de estudio Familias Número de especies Número de individuos Nymphalidae 25 1718 Pieridae 18 12025 Papilionidae 3 351 Licaeniidae 3 35 Heperiidae 1 1

60

50

40

30

20

Numero de especiesNumerode 10

0 0 1000 2000 3000 4000 5000 Numero de Muestras

Figura 1. Curvas de rarefacción de especies para los cuatro tipos de vegetación en Playa Ceuta,

Por otra parte, la similitud estimada entre pares de sitios sugiere que el Matorral y Mangle comparten una proporción importante de la fauna de mariposas (73%), seguido por la comparación entre Dunas y Mangle (72%), Manglar y Salinas (65%), Dunas y Matorral, Matorral y Salina (64%), y por Dunas y Salina (63%). La relación de especies reportada para este estudio confirma la afinidad de la fauna de mariposas de Playa Ceuta con la de una fauna asociada a hábitats de selva baja caducifolia, selva baja espinosa, y matorral costero.

Discusión y Conclusiones Este estudio representa el primer esfuerzo sistemático de catalogación de las mariposas diurnas en la zona costera de Playa Ceuta, Sinaloa. El trabajo reporta 50 especies de mariposas residentes en cuatro hábitats diferentes representativos de un paisaje costero en Sinaloa(Forister et al., 2010). El esfuerzo de registro en Playa Ceuta ha incluido 192 días de muestreo, ha empleado tres métodos estandarizados para el registro de mariposas: observaciones directas en transectos, recolecciones con cebos en trampas Charaxes, y recolecciones con redes aéreas

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entomológicas. Tal magnitud en el esfuerzo ha sido suficiente para una catalogación preliminar (pero indicadora) de la fauna local asociada a los hábitats de estudio. Se requiere incrementar el esfuerzo de registro en los hábitats de estudio a fin de completar los inventarios y precisar las afinidades de hábitat de los grupos de especies reportados. El estudio no ha intentado un examen detallado de la variación temporal de las poblaciones de las mariposas(Vu, 2009); para ello es necesario llevar a cabo estudios de largo plazo para diagnosticar las variaciones espacio- temporales de lepidópteros (insectos sensibles) en la zona general de Playa Ceuta. El estudio proporciona la pauta para definir cuáles son los elementos que hay que mantener por su carácter biogeográfico o evolutivo, pero también en qué medida requerimos seguir manteniendo la fauna común, precisamente en esa condición. Playa Ceuta es un área de interés en la conservación de la biodiversidad costera en Sinaloa, así como un reservorio para aquellas especies con hábitats especializados o restringidos. Diversidad de mariposas por tipo de vegetación en Playa Ceuta. Los tipos de vegetación estudiados en Playa Ceuta incluyeron: Matorral espinoso, dunas, mangle, y salina. Las curvas de rarefacción de especies representaron una herramienta de estandarización de la diversidad asociada para cada caso. Al reagrupar iteradamente el comportamiento de crecimiento de la fauna de una manera aleatoria, esto permitió mostrar las curvas de especies de una manera estandarizada y comparable entre sitios aun bajo niveles de esfuerzo distintos. En este sentido, al comparar las curvas de rarefacción de la riqueza de especies a niveles de esfuerzo comparables (ca. 2,700 individuos registrados) entre los hábitats de estudio en Playa Ceuta, se hace una distinción significativa entre los hábitats Matorral y Salina. En tanto que para los hábitats Manglar y Duna existe un traslape de los límites de confianza al 95% de los valores de riqueza acumulados, lo que sugiere que los niveles de riqueza de especies para estos sitios son comparables(Vu, 2009). El hábitat de mayor riqueza local fue la Duna. Probablemente dicho hábitat incluye un número importante de micro-hábitats, hospederos, que en conjunto permiten la ocurrencia de un número de especies relativamente elevado. La afinidad relativa entre las faunas por hábitat deriva probablemente de la relativa proximidad entre los sitios de estudio. Nuestro diagnostico ha permitido mostrar que la fauna de mariposas de los grupos de Papilionoidea, aunque menor que en otras zonas sureñas del país, incluye representantes con afinidad tropical asociados a las selvas secas y matorral del litoral del Pacífico mexicano, y en buena medida un nivel de diversidad de mariposas importante. Es importante llevar a cabo estudios de largo plazo para diagnosticar las variaciones espacio-temporales de lepidópteros (insectos sensibles) en la zona general de Playa Ceuta.

Agradecimientos A la línea de investigación “Dinámica de poblaciones y comunidades de insectos” de El Colegio de la Frontera Sur por el apoyo brindado en la logística y trabajos de campo.

Literatura Citada Cassel-Lundhagen, A., Sjögren-Gulve, P., and B. Sven-Ake. 2007. Effects of patch characteristics and isolation on relative abundance of the scarce heath butterfly Coenonympha hero (Nymphalidae). Journal of Insect Conservation. 12: 477-482. Colwell, R. K., Chao, A., Gotelli, N. J., Lin, C.-Y., Mao, C. X., and R. L. Chazdon. 2012. Models and estimators linking individual-based and sample-based rarefacion,extrapolation,and comparasion of assemblages. Journal of Plant Biology. 5: 3-21.

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Forister, M. L., McCall, A. C., Sanders, N. J., Fordyce, J. A., Thorne, J. H., O Brien, J., Waetjen, D. P., and A. M. Shapiro. 2010. Compounded effects of climate change and habitat alteration shift patterns of butterfly diversity. Proceedings of the National Academy of Sciences. 107: 2088-2092. Habel, J. C., Schmitt, T., Hardtle, W., Lutkepohl, M., and T. Assmann. 2007. Dynamics in a butterfly–plant–ant system: influence of habitat characteristics on turnover rates of the endangered lycaenid Maculinea alcon. Ecological Entomology. 32: 536-543. Hambäck, P. A., Summerville, K. S., Steffan-Dewenter, I., Krauss, J., Englund, G., and T. O. Crist. 2007. Habitat specialization, body size, and family identity explain lepidopteran density–area relationships in a cross-continental comparison. Proceedings of the National Academy of Science. 104: 8368-8373. Llorente Bousquets, J., Luis-Martínez, A., e I. Vargas-Fernández. 1993. Biodiversidad de las mariposas: su conocimiento y su Conservación Revista de la Sociedad Mexicana de Historia Natural. Esp. XLIV: 313-324. Molina-Martinez, A., y J. L. León-Cortés. 2006. Movilidad y especialización ecológica como variables que afectan la abundancia y Distribucción de lepidópteros papilionidos en el Sumidero, Chiapas, México. Acta Zoológica Mexicana. 22: 29-52. Pollard, E., and T. J. Yates. 1993. Monitoring Butterflies for Ecology and Conservation. Chapman and Hall London, UK and New York, NY, USA. Vu, L. V. 2009. Diversity and similarity of butterfly communities in five different habitat types at Tam Dao National Park, Vietnam. Journal of Zoology. 277: 15-22. Zaviezo, T., Grez, A. A., Estades, C., and A. Pérez. 2006. Effects of habitat loss, habitat fragmentation, and isolation on the density, species richness, and distribution of ladybeetles in manipulated alfalfa landscapes. Facultad de Agronomía e Ingeniería Forestal, Pontifi cia Universidad Católica de Chile. 31: 646-656.

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