ISSN 0373-5680 (impresa), ISSN 1851-7471 (en línea) Rev. Soc. Entomol. Argent. 68 (3-4): 339-350, 2009 339

Visitantes florales nocturnos del girasol Helianthus( annuus, Asterales: Asteraceae) en la Argentina

TORRETTA Juan P*, Fernando NAVARRO** y Diego MEDAN*

*Cátedra de Botánica Agrícola, Facultad de Agronomía, Universidad de Buenos Aires, Av. San Martín 4453, C1417DSE, Buenos Aires, Argentina; e-mail: [email protected]; [email protected] **Instituto Superior de Entomología “Dr. Abraham Willink”, Facultad de Ciencias Naturales y Instituto Miguel Lillo, Universidad Nacional de Tucumán, Miguel Lillo 205, 4000, Tucumán, Argentina; e-mail: [email protected]

Nocturnal floral visitors of sunflower (Helianthus annuus, Asterales: Asteraceae) in Argentina

„„ ABSTRACT. Sunflower (Helianthus annuus) is an oilseed crop pollinated by Apis mellifera L. and other diurnal bees in different regions of the world. However, their flowers are also visited by active at night. During three agricultural years, the diversity of nocturnal visitors to sunflower heads was assessed in five different sites in Argentina. The foraging behavior of the main visitors as well as the stigmatic receptivity variations along the day were also studied in order to determine whether or not these visitors contribute to pollination. At least 67 species or morpho-species belonging to four nocturnal visitor orders were recorded. The richest and most abundant order was (44 species or morpho-species, five families), followed by Coleoptera (18 species or morpho-species, nine families), Orthoptera (three morpho-species, one family) and Blattaria (two species, one family). Lepidopterans foraged exclusively for nectar while species in other orders consumed pollen and/or floral parts. However, stigma receptivity was greater during the day, peaking at midday (12:00 - 14:00). Unexpectedly, species widely outnumbered bee species as sunflower visitors. Since potentially transfer pollen at a time of the day when stigmas are least receptive, it is unlikely that they do effectively pollinate sunflowers.

KEY WORDS. . Stigmatic receptivity. Nocturnal flower visitors.

„„ RESUMEN. El girasol (Helianthus annuus) es un cultivo oleaginoso, polinizado por Apis mellifera L. y otras abejas en distintas regiones del mundo. Sin embargo, sus flores también son visitadas por insectos de actividad nocturna. Durante tres campañas agrícolas, se determinó la diversidad de los visitantes nocturnos de capítulos de girasol, en cinco sitios de Argentina. También se estudió el comportamiento de forrajeo de los principales visitantes y la variación de la receptividad estigmática a lo largo del día, con el fin de establecer si estos visitantes contribuyen a la polinización. Al menos 67 especies o morfoespecies pertenecientes a cuatro órdenes de visitantes nocturnos fueron colectadas. El orden más rico y abundante fue Lepidoptera (44 especies o morfoespecies, cinco familias), seguido por Coleoptera (18 especies o morfoespecies, nueve familias), Orthoptera (tres morfoespecies, una familia) y Blattaria (dos especies, una familia). Los lepidópteros forrajearon

Recibido: 24-IX-2009; aceptado: 6-XI-2009 340 Rev. Soc. Entomol. Argent. 68 (3-4): 339-350, 2009 exclusivamente por néctar, mientras que los individuos de los demás órdenes consumieron polen y/o partes florales. El estigma se encontró receptivo durante las horas de luz, con una receptividad máxima al mediodía (12:00 - 14:00). Llamativamente, las flores del girasol son visitadas por mayor número de polillas que de abejas. Debido a que las polillas consumen néctar y potencialmente transportan polen entre flores, en un momento del día en que los estigmas se encuentran menos receptivos, es improbable que polinicen efectivamente el cultivo.

PALABRAS CLAVE. Noctuidae. Receptividad estigmática. Visitantes florales nocturnos.

INTRODUCCIÓN exploratorio y preliminar, y de informes aislados (Lehman et al., 1973; Del Socorro La morfología y coloración de las flores & Gregg, 2001) hasta el momento no existe del girasol (Helianthus annuus) sugieren que ningún relevamiento sistemático sobre los ésta es una especie polinizada por insectos visitantes florales nocturnos en ningún sitio diurnos. De hecho, este importante cultivo donde se cultive comercialmente el girasol. oleaginoso es polinizado principalmente Estos hechos indujeron a extender el área de por la abeja doméstica (Apis mellifera L.) estudio y a intentar dilucidar si los visitantes en diversas regiones del mundo (McGregor, florales de actividad nocturna, se comportan 1976; Free, 1993; Delaplane & Mayer, de manera mutualista o antagónica en 2000). Otras numerosas especies de abejas relación a la polinización (y posterior también visitan y polinizan las flores de este producción) del cultivo. cultivo durante el día (Hurd et al., 1980). En este trabajo, se intenta describir el Torretta et al. (ms. enviado) observaron 32 elenco de los visitantes nocturnos del girasol especies de abejas que visitan flores de en un área vasta del cultivo en la Argentina, girasol en la Argentina. Sin embargo, Delisle y responder las siguientes preguntas: a) et al. (1989) reportaron que el aroma emitido ¿cuál es la principal recompensa floral por por el polen del girasol es atractivo para la la que éstos forrajean?, b) ¿son eficaces en polilla nocturna Homoeosoma electellum el transporte de polen?, c) ¿en qué momento (Hulst) (Pyralidae), ya que actúa como un del día se encuentra receptivo el estigma del estimulante para la oviposición. girasol? y d) ¿contribuyen a la polinización La observación de Delisle et al. (1989) de este cultivo oleaginoso? sugiere, por lo tanto, que el girasol puede ser polinizado por insectos nocturnos además de los diurnos, tal como sucede en Catalpa MATERIAL Y MÉTODOS speciosa (Bignoniaceae) (Stephenson & Thomas, 1977) y Hancornia speciosa Sitios de muestreo (Apocynaceae) (Darrault & Schlindwein, 2005). En estas especies, al igual que en el Durante las campañas agrícolas 2004- girasol, la longevidad floral es mayor que un 2005, 2005-2006 y 2006-2007 se relevaron día y la oferta de recompensas tiene lugar cinco sitios (Tabla I, de aquí en adelante los durante todo el día. Torretta et al. (2005) sitios serán nombrados por su abreviatura). observaron numerosas especies de insectos En cada sitio de muestreo se eligió un lote nocturnos (principalmente, lepidópteros) comercial del cultivo en el cual la mayoría que visitan flores de girasol, en dos sitios de de las plantas ya se encontraban florecidas la provincia de Buenos Aires (Gral. Villegas (estadio R-5 de Schneiter & Miller, 1981). El [S 34° 43´ O 63° 12´] y Balcarce [S 37º tamaño de los lotes sembrados con girasol 46’ O 58º 18’]) en las primeras horas de la varió entre 25 y 50 ha. (Tabla I). Dada noche (21:00-24:00). Aparte de este trabajo la magnitud del muestreo no fue posible TORRETTA, J. P. et al. Visitantes florales nocturnos del girasol 341 Tabla I. Localización de los sitios estudiados, períodos en que fueron relevados, esfuerzo de muestreo (horas-hombre de captura) y tamaño de los lotes.

relevar todos los sitios durante la misma (Seiler, 1997). Entre uno y cuatro círculos campaña agrícola, y las posibles diferencias de flores del disco abren por día, de manera interanuales en condiciones ambientales no centrípeta, la duración total de la floración pudieron tenerse en cuenta. Los lotes fueron del capítulo es de 10 a 15 días. La corola de revisados dos veces en un lapso de tres días las flores del disco está formada por cinco con condiciones climáticas semejantes, pétalos casi totalmente soldados (excepto durante las primeras horas de la noche (21:00- en el ápice). Dentro del tubo formado por la 24:00). En cada visita se recorrió cada lote corola se encuentra el androceo sinantéreo. dos veces, se comenzó la primera vez a las Encerrado por el tubo formado por las anteras, 21:00 y la segunda a las 23:00 (excepto en está el estilo. En la base del estilo de las flores BA y RO, en donde se realizaron solamente del disco se encuentran los nectarios florales tres recorridos: dos a las 21:00 y uno a las (Seiler, 1997). Las anteras liberan el polen 23:00). En total se acumularon 20,30 hs de antes de que el estigma se torne receptivo captura entre todos los sitios (Tabla I). (protandria). Al crecer, el estilo empuja hacia el exterior (a modo de pistón) el polen Especie vegetal alojado en el interior del tubo anteral. El polen queda adherido a la zona no receptiva La variedad cultivada del girasol de las ramas estigmáticas. Posteriormente, (Asteraceae, Heliantheae, H. annuus var. los filamentos estaminales pierden turgencia macrocarpus) es una planta no ramificada y se introducen en la corola. Las ramas que tiene sólo un capítulo, que alcanza estigmáticas se expanden totalmente entre la mayor tamaño que en la variedad silvestre. noche y la mañana del día siguiente. Una El capítulo posee dos tipos de flores. Las vez que la superficie estigmática receptiva flores marginales, liguladas, son amarillas, es expuesta, puede ocurrir la polinización llamativas y estériles. La corola de estas (Seiler, 1997). En girasoles cultivados, la flores absorbe fuertemente la luz UV y secreción de néctar ocurre principalmente contribuye posiblemente en la atracción de (aunque no exclusivamente) durante las los polinizadores (Sammataro et al., 1983, horas de luz del día, es decir, durante la fase citado en Seiler, 1997). estaminada (McGregor 1976; Fell 1986), Las flores del disco son perfectas, están aunque Smidichev (1977, citado en Neff & dispuestas en arcos que radian desde el centro Simpson, 1990) indica que la producción de del capítulo, y son las que forman frutos néctar continúa durante la noche. 342 Rev. Soc. Entomol. Argent. 68 (3-4): 339-350, 2009 Relevamiento de los visitantes florales glicerina coloreada con safranina. Luego, bajo microscopio se verificó la presencia/ La captura de los visitantes florales se ausencia de granos de polen de girasol. En realizó caminando lentamente a lo largo caso de presencia, se contó la totalidad de de los surcos, mientras se iluminaban los granos de polen. Para comparar el número capítulos con linternas de cabeza. Cada de polillas que transportaban granos de recorrida era realizada por dos o tres polen de girasol en la espiritrompa, se realizó personas, separadas entre sí por aprox. un análisis de datos categóricos (Zar, 1996). 20 m. La duración de cada recorrida varió Para realizar una prueba de Bondad de entre 25 y 40 minutos lo que dependía del Ajuste (χ2), se agruparon los individuos en tamaño del lote (longitud del recorrido: categorías: carga polínica baja (1-100 granos 500-800 m). Los individuos colectados de polen), carga polínica media (101-200 se sacrificaron en frascos con acetato de granos de polen) y carga polínica alta (>201 etilo y se prepararon según las técnicas granos de polen). Esta prueba se realizó bajo convencionales. Las determinaciones de la hipótesis nula de igualdad entre las tres los lepidópteros nocturnos se realizaron en categorías y valor-p de 0,05. laboratorio. Los ejemplares de Coleoptera y Blattaria capturados fueron determinados Receptividad estigmática del girasol por especialistas (ver Agradecimientos). Los mismos se encuentran depositados en Para conocer la variación de la la Colección Entomológica de la Cátedra receptividad estigmática a lo largo del día, de Botánica Agrícola de la Facultad de se evaluaron estigmas de girasol, para lo Agronomía de la Universidad de Buenos que se empleó el papel reactivo Peroxtesmo Aires. (Dafni & Motte-Maués, 1998). La prueba de Peroxtesmo se utiliza para comprobar Descripción del comportamiento del la presencia de peroxidasas en estigmas. visitante floral Cuando los estigmas están receptivos, las tiras de papel Peroxtesmo reaccionan tornándose Se realizaron observaciones de los azules. La intensidad de la coloración principales visitantes florales nocturnos depende de la concentración de peroxidasas del girasol, con especial referencia presentes en el estigma. Subjetivamente, a al comportamiento de forrajeo y a la cada estigma tratado con Peroxtesmo se le recompensa buscada por los insectos, en asignó un valor de 0 (estigma no receptivo, todos los sitios muestreados excepto BA. sin coloración en la tira de Peroxtesmo), Las observaciones del comportamiento de 1 (estigma muy poco receptivo, tinte los visitantes nocturnos se realizaron entre azulado pálido), 2 (estigma medianamente las 21:00 y las 23:00 en días en que no se receptivo, tinte azulado fuerte) o 3 (estigma realizaban las capturas. fuertemente receptivo, color azul fuerte). Los valores asignados a los estigmas tratados en Determinación de las cargas polínicas cada horario se promediaron para obtener corporales un “índice de receptividad estigmática” a lo largo del día. Los estigmas analizados Para determinar, si los lepidópteros bajo lupa binocular, pertenecían a flores nocturnos transportaban granos de polen previamente emasculadas para evitar falsos de girasol en SU y HO, se capturaron positivos, ya que los granos de polen individuos mientras libaban en flores de también reaccionan con Peroxtesmo. La girasol, se sacrificaron y mantuvieron receptividad fue medida en enero de 2006, aislados (para evitar contaminación de polen en muestras de 6-15 estigmas tomados entre individuos). En el laboratorio, se cortó de flores de 2-5 capítulos, cada dos horas y montó la espiritrompa de cada individuo desde las 6:00 hasta las 20:00, y cada hora estudiado en un portaobjetos con gelatina- entre las 20:00 y las 23:00, en un cultivo TORRETTA, J. P. et al. Visitantes florales nocturnos del girasol 343 experimental en la Facultad de Agronomía frugiperda (J.E. Smith) 63, Feltia subterranea de la Universidad de Buenos Aires. Para (Fabricius) 59, Pseudaletia unipuncta analizar si hubo diferencias en el “índice (Haworth) 56, y P. adultera (Schaus) 41. de receptividad estigmática” a lo largo del Estas cinco especies corresponden a 315 día, se realizó una tabla de contingencia individuos (54,6% de los lepidópteros utilizando una prueba de Chi-cuadrado (χ2). nocturnos capturados). Otras especies de Para este análisis, se agruparon los horarios noctuidos comunes fueron: Rachiplusia nu en cuatro categorías: mañana (6:00-10:00); (Guenée) 33 individuos, Peridroma saucia mediodía (12:00-14:00), tarde (16:00-18:00) (Hübner) 29, Faronta albilinea (Hübner) 23 y y noche (20:00-23:00); y el valor del índice Pseudoleucania bilitura (Guenée) 20. en tres categorías: receptividad nula (valor Las familias Crambidae y Pyralidae 0), receptividad media (valores 1 y 2) y estuvieron representadas por un bajo número receptividad máxima (valor 3). Las categorías de ejemplares. La especie más abundante de de receptividad estigmática se realizaron con Crambidae fue Achyra bifidalis (Fabricius) el fin de disminuir las casillas de la tabla de con 30 individuos, mientras que Nomophila contingencia con valores debajo de 5. indistinctalis (Walker), solamente por dos individuos. Entre los Pyralidae, la especie Pyralidae sp. 1 fue la más abundante, con 17 RESULTADOS ejemplares capturados. En cuanto al área de distribución de las Relevamiento de los visitantes florales especies, solamente tres especies (Feltia subterranea, Rachiplusia nu y Achyra En los cinco sitios relevados se bifidalis) estuvieron presentes en todos los colectaron 637 visitantes florales nocturnos, sitios muestreados (Tabla II). Tres especies pertenecientes a cuatro órdenes de de noctuidos (Faronta albilinea, Peridroma insectos: Lepidoptera, Coleoptera, Blattaria saucia y Pseudaletia unipuncta) estuvieron en y Orthoptera (Tablas II y III). De ellos, cuatro sitios (Tabla II). Numerosas especies, 577 fueron lepidópteros nocturnos de las representadas sólo en un sitio y con un familias Noctuidae, Pyralidae, Crambidae, número pequeño de individuos (Tabla II). Geometridae y Sphingidae. De los 60 Cuarenta y cinco individuos fueron individuos restantes, 45 fueron escarabajos, coleópteros de nueve diferentes familias diez cucarachas y cinco langostas. (Tabla III): Elateridae (Conoderus alfredoi Los lepidópteros nocturnos más Guzmán de Tomé y cinco morfoespecies abundantes pertenecieron a la familia más), Carabidae (Metius circumfusus Noctuidae (510 ejemplares; 34 especies), (Germar)), Scarabaeidae (Anomala mientras que las familias Crambidae (32 testaceipennis Blanchard, Euphoria lurida ejemplares; dos especies), Pyralidae (28 (Fabricius) y Bothinus sp.), Chrysomelidae ejemplares; tres morfoespecies), Geometridae (Amblycerus dispar Sharp y Spintherophyta (cinco ejemplares; tres morfoespecies) y sp.), Coccinelidae (Eriopis connexa Sphingidae (dos ejemplares de Hyles lineata (Germar)), Curculionidae (Naupactus (Fabricius)) estuvieron menos representadas. verecundus Hustache), Melyridae (Astylus Los noctuidos representaron el 88,4% de atromaculatus Blanchard), Nitidulidae los lepidópteros nocturnos y el 80% de todos (Lobiopa sp.) y Tenebrionidae (Hylithus los visitantes florales nocturnos del girasol. El tentyroides Lacordaire y Epitragus sp.). En género más abundante fue Feltia Walker, con general, excepto Astylus atromaculatus que 155 individuos pertenecientes a dos especies, fue muy abundante en RO, los coléopteros seguido por Pseudaletia Franclemont (97 estuvieron presente en número bajo. Además, individuos y dos especies) y Spodoptera en SU se capturaron nueve individuos de la Guenée (67 individuos y tres especies). cucaracha Ischnoptera bilunata Saussure y Las especies más comunes fueron: Feltia en HO un individuo de I. argentina Hebard deprivata (Walker) 96 individuos, Spodoptera (Blatellidae). En SU y RO se capturaron cinco 344 Rev. Soc. Entomol. Argent. 68 (3-4): 339-350, 2009 Tabla II. Lepidópteros nocturnos capturados sobre capítulos de girasol, en los cinco sitios relevados durante las campañas agrícolas 2004-2005, 2005-2006 y 2006-2007.

Sitios Familia Subfamilia Especie SU PROHOBATotal Crambidae 32 Pyraustinae Achyra bifidalis (Fabricius) 18 225330 Nomophila indistinctalis (Walker) 22 Geometridae 5 Oxydia cf. nimbata Guenée 11 Geometridae sp. 111 Geometridae sp. 2213 Noctuidae 510 Amphipyrinae Condica circuita (Guenée) 22 Condica concisa (Walker) 11 Spodoptera cosmiodes (Walker) 33 Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) 51 4863 Spodoptera marima (Schaus) 11 Calpinae Baniana triangulifera (Dognin) 22 Catocalinae Melipotis acontioides (Guenée) 22 4 Melipotis cellaris (Guenée) 44 Melipotis cf. fasciolaris (Hübner) 2125 Melipotis sp. 11 Cuculliinae Cucullia argyrina Guenée 22 Eumichtis sp. 22 4 Hadeninae Elaphria sp. 11 Faronta albilinea (Hübner) 11 53423 Magusa orbifera (Walker) 33 Pseudaletia adultera (Schaus) 6112441 Pseudaletia unipuncta (Haworth) 18 25 5856 Trachea anguliplaga (Walker) 11 Heliothinae Helicoverpa gelotopoeon (Dyar) 36110 Helicoverpa zea (Boddie) 22 Heliothis molochitina (Berg) 33 Heliothis virescens (Fabricius) 22 Noctuinae Agrotis ipsilon (Hufnagel) 34 7 Agrotis malefida Guenée 36 211 Anicla infecta (Ochsenheimer) 11 Feltia deprivata (Walker) 77 19 96 Feltia subterranea (Fabricius) 214833259 Feltia cf. gypaetina (Gueneé) 11 Peridroma saucia (Hübner) 7271329 Megalographa bonaerensis (Berg) 336 Rachiplusia nu (Guenée) 822129 33 Noctuinae Lycophotia melanobasis Hampson 11 Pseudoleucania bilitura (Guenée) 16 521 Pseudoleucania messium (Guenée) 5611

Sphingidae 2 Hyles lineata (Fabricius) 22 Pyralidae 28 Pyralidae sp. 11717 Pyralidae sp. 255 Pyralidae sp. 344 Phycitinae Elasmopalpus lignosellus Zeller 22

Totales 170 139 91 57 120 577 TORRETTA, J. P. et al. Visitantes florales nocturnos del girasol 345 Tabla III. Visitantes florales nocturnos no lepidópteros capturados sobre capítulos de girasol, en los cinco sitios relevados durante las campañas agrícolas 2004-2005, 2005-2006 y 2006-2007.

individuos de tres especies de ortópteros De tal manera, las polillas no contactaban (Tabla III). las anteras y/o estigmas con sus cabezas. Incluso, un mismo individuo podía libar de Comportamiento de los visitantes varias flores sin necesidad de desplazarse por florales el capítulo, moviendo solamente su aparato bucal. Sin embargo, mientras se alimentaban Tanto las polillas como los demás insectos del néctar del girasol (tanto en flores en fase nocturnos se movilizaban poco dentro del masculina como en flores en fase femenina), capítulo o entre capítulos. Las polillas libaban las polillas tocaban las partes florales con los posadas en los mismos, pero el cuerpo palpos labiales y con las antenas que son quedaba separado de las flores. Individuos sensoriales y detectan olores relacionados de algunas especies, como Rachiplusia nu, con el apareamiento y la alimentación aleteaban constantemente mientras libaban (Scout, 1986; Krenn et al., 2005). néctar. El largo de la espiritrompa de todos Si bien no se realizó un muestreo los lepidópteros observados superaba exhaustivo de los estadios preimaginales ni el tamaño del tubo floral, por lo que el adultos que no se encontraban forrajeando no introducía su cabeza en la flor. en las flores del cultivo, durante las 346 Rev. Soc. Entomol. Argent. 68 (3-4): 339-350, 2009

Fig. 1. Distribución de frecuencias de granos de polen de girasol en espiritrompas de lepidópteros nocturnos, capturados sobre capítulos de girasol (N=23 polillas pertenecientes a ocho especies).

Fig. 2. Variación del índice de receptividad estigmática en flores emasculadas de girasol (Helianthus annuus) a lo largo del día. Se representa la media ± desvío estándar.

observaciones comportamentales no se (p.e., Astylus atromaculatus en RO) mientras observaron polillas copulando, ni hembras se alimentaban de granos de polen. oviponiendo en las flores del girasol, así como Las langostas y, posiblemente, también tampoco se hallaron larvas comiendo polen. las cucarachas, se alimentaban de granos de A diferencia de la mayoría de las polillas, polen que forrajeaban en las anteras o sobre los dos ejemplares de esfíngidos capturados los estigmas. libaban néctar en vuelo sostenido frente al capítulo, comportamiento bien conocido Cargas polínicas corporales de los para la familia (Moré et al., 2005). lepidópteros nocturnos Entre los coleópteros, algunas especies comían polen y otras se alimentaban de Se revisaron las cargas polínicas de 23 tejidos florales o, incluso, del receptáculo polillas: 21 noctuidos (nueve individuos de común del capítulo. La abundancia de los Pseudaletia unipuncta, tres de P. adultera, escarabajos en los capítulos del girasol fue dos de Peridroma saucia, dos de Rachiplusia baja. Ocasionalmente, se observaron grupos nu, dos de Heliothis molochitina Berg y tres de individuos copulando sobre los capítulos de Spodoptera frugiperda) y dos crámbidos TORRETTA, J. P. et al. Visitantes florales nocturnos del girasol 347 (Achyra bifidalis). En las espiritrompas armigera (Hübner) (Noctuidae) se alimenta estudiadas, las polillas transportaban 78,34 de girasol en Queensland, Australia y ± 98,72 (rango = 1-320) granos de polen de utilizan los granos de polen del girasol (un girasol (Fig. 1). La mayoría de los individuos cultivo menor dentro del área de estudio; procesados transportaban hasta 100 granos <1% del área cultivada) como marcador de polen de girasol (χ2=22,54, P<0,000) y en un estudio acerca del desplazamiento solamente cinco individuos transportaban local de este lepidóptero nocturno, cuyas cargas polínicas superiores a 200 granos de larvas consumen dicho polen. Por otro lado, polen. como se mencionó anteriormente, el olor de los granos del polen del girasol estimula Receptividad estigmática del girasol las hembras de H. electellum a oviponer (Delisle et al., 1989). Si bien en este trabajo El girasol exhibe una marcada diferencia no se estudió específicamente la oviposición de la receptividad estigmática a lo largo del de polillas en las flores del cultivo, la falta día (χ2=133,16, P<0,000). Las mediciones de observaciones casuales de hembras de la receptividad estigmática mostraron que oviponiendo sugiere que el fenómeno, si el estigma del girasol se encuentra receptivo existía, no era frecuente. durante las horas de luz del día (Fig. 2). A En un trabajo acerca de los insectos la mañana, la receptividad fue intermedia asociados al girasol en diversas regiones del y alcanzó su máximo hacia el mediodía. mundo, Charlet et al. (1997) citan numerosas Durante la tarde, se observó una marcada especies de lepidópteros nocturnos cuyas disminución y a la noche, si bien las ramas larvas consumen diversas partes (capítulo, estigmáticas estaban abiertas, la superficie hojas, raíces, semillas, etc.) del cultivo, pero del estigma no se encontraba receptiva. no mencionan ninguna como consumidora de néctar durante su estadio adulto. Varias especies de polillas capturadas DISCUSIÓN sobre las flores de girasol son consideradas plagas en sus estadios larvales. En El presente trabajo es el primero en relevar Argentina, Pastrana et al. (2004) citan sistemáticamente las especies de visitantes numerosas especies pertenecientes a nocturnos del girasol en un amplio rango del las familias Arctiidae, Chouretidae, área del cultivo de esta especie, en uno de los Crambidae, Noctuidae, y Pyralidae como principales países productores del cultivo, la especies fitófagas del girasol, aunque no Argentina. Los resultados mostraron que, han sido citadas en la bibliografía como llamativamente, los capítulos de girasol son consumidoras de néctar. De las 34 especies visitados por más especies de lepidópteros de Noctuidae registradas en este trabajo, nocturnos que de abejas (32 especies), sus nueve (Spodoptera frugiperda, Helicoverpa principales polinizadores (Torretta et al., gelotopoeon (Dyar), H. zea (Boddie), Feltia enviado). subterranea, F. cf. gypaetina Guenée, Agrotis En la literatura existen muy pocos datos ipsilon (Hufnagel), A. malefida Guenée, acerca de las visitas de lepidópteros nocturnos Peridroma saucia y Rachiplusia nu) han sido a las flores de girasol. Lehman et al. (1973) citadas como especies fitófagas (Pastrana informaron acerca de grandes poblaciones et al. 2004). Otra especie registrada como de dos especies de noctuidos, “beet army visitante floral y que, posiblemente, es worm” y “cabbage looper moth”, que fitófaga en girasol es Spodoptera cosmiodes probablemente correspondan a las especies (Walker), mencionada a menudo de manera Spodoptera exigua (Hübner) y Trichoplusia incorrecta como S. latifascia (Walker) (Pogue, ni (Hübner), respectivamente, en capítulos 2002). de girasoles en áreas desérticas del sur de El hecho que los adultos de polillas visiten California. En otro estudio, Del Socorro & flores del girasol en busca de néctar tendría Gregg (2001) informaron que Helicoverpa dos consecuencias contrapuestas: por un 348 Rev. Soc. Entomol. Argent. 68 (3-4): 339-350, 2009 lado, el consumo de esta recompensa floral polilécticos (Flores & Debandi, 2004). Otros podría acentuar el antagonismo de estos coleópteros nocturnos capturados (especies visitantes florales hacia el girasol, ya que de Carabidae) son predadores y podrían ser además de dañar hojas y/o flores durante benéficos para el cultivo, ya que consumen los estadios preimaginales, los lepidópteros insectos perjudiciales (Saini, 2004). nocturnos adultos consumen néctar sin Como se mencionó anteriormente, la contribuir a la polinización efectiva (puesto expansión de las ramas estigmáticas ocurre que actúan en un momento del día en el entre la noche y la mañana siguiente, aunque cual el estigma no se encuentra receptivo). los resultados obtenidos en este trabajo, Este resultado es congruente con los demuestran que la receptividad estigmática obtenidos por Chamer et al. (2004), quienes comienza en las primeras horas de luz. La no encontraron diferencias significativas en marcha de la receptividad estigmática del la tasa de formación de frutos entre capítulos girasol concuerda con el momento de mayor de girasol expuestos exclusivamente a actividad de los principales polinizadores visitantes nocturnos (embolsados durante del girasol, las abejas. La ausencia de el día y expuestos a los visitantes durante la receptividad, en el período de actividad de noche), y capítulos privados completamente las polillas, sería otro factor que demostraría de visitas de insectos (embolsados día y la baja eficiencia de estos insectos como noche). Otro hecho que sugiere que las polinizadores del cultivo. polillas no son polinizadores eficientes del Los resultados acerca de la receptividad girasol es la baja carga polínica comparada estigmática del girasol en este trabajo con la transportada por las abejas (Apis fueron obtenidos de plantas de una mellifera, 1183,93 ± 743,95 y Melissodes única población y mostraron un patrón spp. y Melissoptila tandilensis Holmberg, marcadamente homogéneo. Sin embrago, 1035,88 ± 806,37 granos de polen; Torretta, Chamer (datos no publicados), estudiando 2007). Por otro lado, el consumo de néctar la receptividad estigmática en condiciones durante la noche podría determinar que la similares a las de este trabajo durante tres disponibilidad de esta recompensa en las años consecutivos, encontró que si bien flores del capítulo resultara inconstante. Ello al atardecer se observa una disminución obligaría a los visitantes diurnos a moverse en la receptividad estigmática, durante más frecuentemente entre capítulos, lo que la noche ésta aumenta, aunque el patrón aumentaría la eficiencia de la polinización. observado no es coincidente entre años. La existencia de diferencias interflorales Por lo tanto, es necesario realizar trabajos considerables en la cantidad de néctar por experimentales de polinización nocturna flor fue postulada por Frankie & Haber controlada, observación de crecimientos (1983), para explicar el movimiento de de tubos polínicos y formación de frutos, grandes abejas que polinizan árboles con que permitan esclarecer fehacientemente la floración explosiva (mass-flowering) en dinámica de la receptividad estigmática de bosques neotropicales. este cultivo. Al igual que las polillas, muchos Si bien en este trabajo no se estudió la coleópteros son consumidores de hojas, marcha diaria de la secreción de néctar, las flores, receptáculos florales y raíces del flores de girasol ofrecían néctar a los visitantes girasol, y muchos son considerados plagas durante la noche. Este hecho, puede deberse del cultivo, al que atacan en distintas etapas a que la producción de néctar, durante la fase de su desarrollo (Saini, 2004). Numerosas estaminada, sea mayor al consumo de este especies de coleópteros de la familias recurso por visitantes diurnos, o bien, que Melyridae, Scarabaeidae y Elateridae se durante la noche también ocurra secreción citan como insectos fitófagos del girasol (Di de néctar. Ioirio, 2004a, b, Saini, 2004). Por otro lado, Torretta et al. (ms. enviado) reportan las especies de Tenebrionidae son conocidas que el 50% de los capítulos de girasol por alimentarse de sustancias vegetales y ser (observaciones directas de 10 capítulos en TORRETTA, J. P. et al. Visitantes florales nocturnos del girasol 349 censos de 10 minutos de duración, durante posible, que podría ser puesta a prueba con tres momentos del días y a tres distancias del estudios de sitios de oviposición en distintas borde del cultivo, en ocho sitios de muestreo) especies de polillas, es que el aroma emitido de lotes agrícolas de Argentina no reciben por el polen del girasol atraiga polillas visitas de insectos diurnos, lo cual podría migrantes, de manera similar a lo que ocurre indicar que el consumo de néctar en las con H. electellum (Delisle et al., 1989). flores de girasol por abejas (y otros insectos Futuros trabajos experimentales deberán de actividad diurna) es bajo. esclarecer qué proporción del rendimiento Si se consideran los resultados de este es atribuible a la actividad de los visitantes trabajo, los numerosos visitantes florales nocturnos (directa o indirectamente), en este nocturnos del girasol podrían comportarse importante cultivo oleaginoso. como ladrones de néctar y/o polen, y no contribuirían positivamente en la polinización de este importante cultivo AGRADECIMIENTOS oleaginoso. A diferencia de especies como Lonicera japonica (Caprifoliaceae) (Miyake A los propietarios de lotes de girasol & Yahara, 1998), Manfreda virginica que nos permitieron desinteresadamente (Agavaceae) (Groman & Pellmyr, 1999), trabajar en sus campos. A Gabriela Cilla, Silene alba (Caryophyllaceae) (Young, Norberto Montaldo y Mariano Devoto por 2002) e Isertia laevis (Rubiaceae) (Wolff et la ayuda en el campo. A Francisco Crespo y al., 2003), donde individuos de actividad Alejandra Valverde (Blattaria), Susana Aranda nocturna y diurna aportan a la formación de (Elateridae), Analía Lanteri (Curculionidae), frutos y/o semillas, en las flores de girasol, la Armando Cicchino (Carabidae), Gustavo actividad de los visitantes nocturnos parece Flores (Tenebrionidae) y Osvaldo Di Dorio no ser importante, al menos de manera (otros Coleoptera) que colaboraron en directa. la determinación de diversos insectos. A Por lo mencionado anteriormente, aún Karina Hodara por la ayuda con el análisis es necesario demostrar fehacientemente estadístico de los datos. A la ANPCyT y a la (mediante estudios experimentales) si Universidad de Buenos Aires por el apoyo los visitantes nocturnos favorecen (o no) económico (subsidios PICT 08-12504 y indirectamente la polinización, a través del G065, respectivamente). Este estudio formó redireccionamiento de la actividad de los parte de la tesis doctoral de J.P.T.. A Rubén visitantes diurnos. Alarcón, Diego Vázquez y a un revisor En las especies vegetales arriba señaladas, anónimo por las sugerencias que permitieron las flores exhiben claras adaptaciones a la mejorar la calidad de este trabajo. J.P.T., F.N. atracción de visitantes nocturnos, pero la y D.M. son investigadores del CONICET, presencia de recompensas (néctar y/o polen), Argentina, entidad a la que se agradece el durante el día, explica que también acudan a continuo apoyo. las flores los visitantes diurnos. En el girasol, parece ocurrir el fenómeno opuesto: tanto las características de las flores individuales como BIBLIOGRAFÍA CITADA las de la inflorescencia parecen adaptadas principalmente a la atracción de insectos 1. CHAMER, A. M., M. DEVOTO, J. P. TORRETTA, D. MEDAN, A. I. MANTESE, N. H. MONTALDO & N. BARTOLONI. diurnos (ver Delisle et al., 1989), pero el gran 2004. Polinización del girasol: efecto sobre el tamaño del capítulo y la gran abundancia de rendimiento. II Reunión Binacional de Ecología: 395. 2. CHARLET, L. D., G. J. BREWER & B. A. FRANZMANN. 1997. plantas en los lotes cultivados determinarían Sunflower insects. En: Schneiter A. 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