Porifera, Calcarea)

Universidade Federal do Rio de Janeiro Instituto de Biologia Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva

Raisa Campos Rizzieri

FILOGENIA E REVISÃO TAXONÔMICA DO GÊNERO ASCANDRA (PORIFERA, CALCAREA)

Rio de Janeiro 2021

Raisa Campos Rizzieri

Filogenia e revisão taxonômica do gênero Ascandra (Porifera, Calcarea)

Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva, pela Universidade Federal do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários para obtenção do título de Mestra em Biodiversidade e Biologia Evolutiva.

Orientadora: Profa. Dra. Michelle Klautau

Rio de Janeiro

2021

Capa: Esponja Calcarea Ascandra cf. contorta, Riou, França. Foto por Jean Vacelet.

Rizzieri, Raisa Campos. Filogenia e revisão taxonômica do gênero Ascandra (Porifera, Calcarea) / Raisa Campos Rizzieri -- 2021. 130 pp.

Dissertação (Mestrado em Biodiversidade e Biologia Evolutiva) – Universidade Federal do Rio de Janeiro, Instituto de Biologia, Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva, Rio de Janeiro, 2021.

Orientadora: Profa. Dra. Michelle Klautau

1. Morfologia 2. Filogenia 3. Calcinea 4. Leucaltidae I. Klautau, Michelle (Orient.). II. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Instituto de Biologia, Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva. III. Dissertação.

Raisa Campos Rizzieri

Filogenia e revisão taxonômica do gênero Ascandra (Porifera, Calcarea)

Dissertação apresentada como parte dos requisitos necessários para obtenção do título de Mestra em Biodiversidade e Biologia Evolutiva.

Banca examinadora:

______Profa. Dra. Leila Pessôa – Universidade Federal do Rio de Janeiro (Membro Titular Interno)

______Profª. Drª. Nicole Boury-Esnault – Centro de Oceanologia de Marselha/Aix Marseille Université (Membro Titular Externo)

______Prof. Dra. Fernanda Cavalcanti – Universidade Federal da Bahia (Membro Titular Externo)

______Profa. Drª Carla Zilberberg – Universidade Federal do Rio de Janeiro (Membro Suplente Interno)

______Drª Anaíra Lage de Santa Luzia de Jesus – Universidade Federal do Rio de Janeiro (Membro Suplente Externo)

Rio de Janeiro 26 de fevereiro de 2021

Dedico o trabalho ao amor de família e próprio, à coragem, aos cabelos coloridos, à vontade de ajudar e melhorar. À presença, suporte e união de comunidade. Aos pequenos milagres da vida cotidiana: uma tarde de paz e um suspiro de calma, alegria e segurança. Ao segundo de piscar os olhos no tempo e às madrugas silenciosas.

À brisa que bate durante um cochilo, ao vendaval que traz chuva.

Ao vento.

AGRADECIMENTOS

Do começo ao fim este foi um trabalho que me deu medo porque apesar de ser um sonho eu não acreditava ser capaz. O que eu não tinha de fé em mim mesma veio aos montes dos que estavam próximos. Clamo para que eu finalmente aprenda a confiar mais no que eu faço e ter a coragem de fazer. Agradeço ao meu pai e a minha mãe, por serem quem mais torce por mim nesse mundo, por estarem o tempo todo ajudando nos sonhos, aconselhando, dando bronca, sentindo saudade, ficando irritadinhos, perdendo a paciência e arranjando baldes de amor (e financiamento rs). Obrigada, amo vocês, acredito fortemente que acharemos nosso afinamento juntos. Ao meu irmão, pelos dias que você se deitou na cama e eu fiquei por perto com as pernas pra cima, por termos como parte dos objetivos de vida manter o outro na linha e por perto. A toda minha família que vem do Sul e do Norte pelo suporte e presença que acalenta e enriquece. Obrigada vovó Clara por ser uma pessoa de tanta força, irradiando risadas e mandando tanto amor a todos, espero que receba de volta em dobro. Obrigada Madretia Nazaré, que não tem nada de confusa. A minha prima Ana da qual sempre sinto muita saudade. Agradeço a tia Tata e a Babi, que deixaram tanto carinho no meu peito. Obrigada nona Thereza, vovô Júlio e vovó Elza por serem pessoas que irradiam respeito e força até hoje. Ao CALMA, ao CEEU e a Casa Maria de Magdala toda vez que eu tentei ajudar acabei por se ajudada, agradeço por mostrarem caminhos com clareza, não importando quantas vezes eu precisei.

Aos amigos queridos do coração que dedicaram os ouvidos, as cabeças e os corações aos desafios e dificuldades nas quais eu esbarrei. Bárbara Alencar, Matheus, Tayara, Melina, Pucca, Dani, Tati, Zé Leo, Pensador, Bea, Panda, Axel e Beth vocês seguraram minha mão e puxaram para cima, que a gente ainda faça muitos papeis nas vidas uns do outros. Ao abrangente grupo de cientistas e jovem pesquisadores: Giulia, Pedro, Mariana, Rafa, Clarice, Uchoa e Maysa que compartilharam inestimáveis auxílios incluindo carinhos, caronas, bolos, camas e jogos: que tenhamos coragem e força pra seguir. A Tia Fátima, Tia Eliane e Tia Carmen, as mães cariocas, donas das famílias pelas quais fui tão docemente acolhida nessa cidade enorme. Agradeço a madrinha

Rosana e Padrinho Caju, pelos tantos anos de presença e a tia celeste por ser um exemplo de atitude.

A amiga Bruda aguardo uma tarde com mousse de maracujá, brigadeiro e minhocas ácidas. Jordy, Bernado, Ezequiel, Emerson e Bu, que mais refeições sejam feitas em conjunto. A ESEM que ainda carrego no peito. A CNV, acupuntura, miojo cremoso de 4 queijos, b12, 1001, Dylan feroux, Amandine, Mariana e Rapha Tostes por serem parte do inesperado que gerou tantas coisas agradáveis durante esse período. Agradeço ao grupo de RPG. A Sabrina, Vanessa, Seu Domingos e Mushu que estiveram aqui por perto esses anos todos alimentando das maneiras mais puras as ideias, o corpo e a alma. Taíra, Pandinha, Tapioca, Roxy e Rubi. Agradeço a todos os amigos e as pessoas que cruzaram na minha vida no qual nos cruzamos.

Aos colegas do LABIPOR, muito obrigada. Sou muito grata a Matheus Lopes pela sequência de Dendya. Agradeço ao mais dedicado estagiário voluntário do LABIPOR, Mario, por ser um inspirador mestre e todo o suporte moral e prático, o livro de tombo não estaria pronto hoje sem você. A Professora e orientadora Michelle Klautau por ter aceitado fazer parte desse mestrado e ainda ter constantemente toda a paciência do mundo. Ensinou rotina, disciplina e organização mesmo que eu mostrasse todos os níveis de resistência. Além, de sempre ser uma inspiração diária de perseverança, inteligência e delicadeza. Todo dia eu achava uma rua sem saída e ela mostrava que não precisa ter medo, aos poucos as coisas se constroem com excelência. Obrigada Michelle, as palavras não cobrem tudo que você fez.

A Bob Thacker, Rachel Collins, Cristina e todos os professores que participaram por organizarem o curso internacional de Esponjas no Smithsonian, uma oportunidade que me engrandeceu enormemente. A Bárbara por me fazer ir até o Panamá e a Dora por completar essa experiência. Aos pesquisadores Vacelet, Nicole e Thierry por um período caloroso e amável período em Marseille e por fortificarem a ponte Brasil-França, misturando vinho com picanha, um enorme suporte na pesquisa, trocas e empréstimos de materiais, fotos e inúmeras experiências incríveis. Ao LIA-MARRIO por financiar experiências internacionais que mais uma vez se mostram momentos grandiosos de muita emoção e aprendizado em todas as áreas da minha vida. Agradeço a CAPES e o

programa BBE por todo o financiamento e oportunidade de desenvolver o trabalho. A UFRJ por ter sido um lar no Rio de Janeiro. A escola SESC de Ensino Médio que me trouxe até aqui. Ao professor Farina e Me. Mair pelo auxílio com as preparações para o MEV e ao Marcelo técnico do MEV. Aos empréstimos fornecidos pelos por Nicole de Voogd (RMNH), Oliver Voigt (BSPG e QMG), Tom White (BMNH) e Hans Tore Rapp (NTNU e SMF). Ao material enviado por Andreu Santin (BNM). A Oliver Voigt pelas fotos.

Agradeço também aos meus mecanismos mentais que fizeram a manutenção da minha sanidade mental. A internet, o lar infinito da procrastinação: Grupos de estudo online, de amantes de natureza, de alunos de pós-graduação, Robot Unicorn Attack, Kiera Cass, Neopets, Artidote, 9gag, Tomato timer, lo-fi e vídeos de limpeza e organização, sem vocês não teria conseguido. Assim, agradeço também aos aplicativos de bloqueio a internet que me ajudaram a largar esse parque de diversões e manter o foco.

RESUMO

O gênero Ascandra Haeckel, 1872 possui histórico taxonômico complexo, tendo passado por várias alterações de diagnose, entretanto, nenhuma revisão do gênero foi feita para avaliar se as espécies atualmente alocadas em Ascandra pertencem efetivamente a esse gênero e se a diagnose proposta abrange toda a diversidade do grupo. Filogenias moleculares têm questionado o posicionamento de Ascandra na família Leucaltidae, além disso, espécies de outras famílias (Dendyidae e Levinellidae) têm agrupado no mesmo clado de Ascandra. Com isso, o objetivo principal do presente estudo foi (i) revisar o gênero Ascandra (15 spp.), (ii) avaliar o possível posicionamento de espécies das famílias Dendyidae (13 spp.) e Levinellidae (4 spp.) nesse gênero e (iii) propor, se necessário, uma nova diagnose. As espécies foram redescritas morfologicamente a partir da análise do material tipo disponibilizado por instituições nacionais e internacionais. Filogenias moleculares foram reconstruídas com os marcadores moleculares ribossomais ITS e C-LSU. A taxonomia integrativa se mostrou eficiente ferramenta para a identificação e resolução das relações de Ascandra. Três espécies foram removidas do gênero: Ascandra loculosa (Haeckel, 1870), Ascandra minchini Borojević, 1966 e Ascandra sertularia Haeckel,1872. Ascandra loculosa (Haeckel, 1870) será transferida para o gênero Clathrina, uma vez que apresenta apenas triactinas no seu esqueleto. Ascandra minchini foi identificada como parte do gênero Soleneiscus devido a forma de tubo simples e o sistema aquífero asconoide. A espécie Ascandra sertularia foi identificada como uma espécie de Leucosolenia, classe Calcaronea. Além disso, a espécie conhecida como Ascandra contorta, que possuía como material tipo seis espécimes de espécies diferentes, será invalidada e receberá novo nome e material tipo. As análises morfológicas e moleculares corroboram que o gênero Dendya e a família Levinellidae, composta pelos gêneros Levinella e Burtonulla, fazem parte de Ascandra. Os resultados também demonstram que o posicionamento de Ascandra na família Leucaltidae é incerto e que Soleneiscus é um grupo irmão do gênero. A partir dos caracteres morfológicos analisados, uma nova diagnose está sendo proposta.

Palavras-chave: Morfologia, Filogenia, Calcinea, Leucaltidae.

ABSTRACT

The genus Ascandra Haeckel, 1872 has a complex taxonomic history, having undergone several diagnostic changes. However, no review of the genus has been carried out to assess whether the species currently allocated to Ascandra actually belong to that genus and whether the proposed diagnosis covers the entire diversity of the group. Molecular phylogenies have questioned the position of Ascandra in the family Leucaltidae, in addition, species from other families (Dendyidae and Levinellidae) have grouped in the same clade as Ascandra. Thus, the main objective of the present study was to (i) review the genus Ascandra (15 spp.), (ii) evaluate the possible positioning of species from the families Dendyidae (13 spp.) and Levinellidae (4 spp.) in this genus and (iii) propose, if necessary, a new diagnosis. The species were morphologically redescribed based on the analysis of the type material made available by different institutions. Molecular phylogenies were reconstructed with the ribosomal molecular markers ITS and C-LSU. The integrative taxonomy was efficient to identify and better understand the relations of Ascandra. Three species were removed from the genus: A. loculosa (Haeckel, 1870), Ascandra minchini Borojević, 1966 and A. sertularia Haeckel, 1872. Ascandra loculosa (Haeckel, 1870) will be transferred to the genus Clathrina, since it has only triactins in its skeleton. Ascandra minchini was identified as part of the genus Soleneiscus mainly because of the formo of its singular tubes and the presence of asconoide aquiferous system. The species Ascandra sertularia Haeckel, 1872 was identified as a species of Leucosolenia, class Calcaronea. In addition, the species known as Ascandra contorta (Bowerbank, 1866), which had six specimens of different species as material, will be invalidated and given a new name and material. Morphological and molecular analyzes corroborate that the genera Dendya and the Levinellidae family, composed of the genus Levinella and Burtonulla, are part of Ascandra. The results also demonstrate that Ascandra probably does not belong to the family Leucaltidae and has genera Soleneicus as a sister group. Based on the analyzed morphological characters, a new diagnosis is being proposed.

Keywords: Morphology, Phylogeny, Calcinea, Leucaltidae.

ABREVIAÇÕES

BMNH - The Natural History Museum, Londres, Inglaterra

BNM – Barcelona Natural Museum, Barcelona, Espanha

BSPG - Bayerische Staatssammlung für Paläontologie und historische Geologie, Munique, Alemanha

C-LSU – Região C da subunidade maior do gene 28S, Large Subunit

DP - Desvio Padrão

IGPS - Museum of the Biological Institute of the Tôhoku, Tokyo, Japão

ITS – Espaçador interno transcrito, Internal Transcribed Spacer

Lâm- Lâmina

Máx - Máxima

Méd- Média

Min - Mínima

MNHN - Museum National d'Histoire Naturelle, Paris, França

MNRJ - Museu Nacional do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil

NTNU - Museum of Natural History and Archaeology, Trondheim, Noruega

PMR - Prirodoslovni Muzej Rijeka, Rijeka, Croácia

QM - Queensland Museum, Queensland, Austrália

RMNH - National Natuurhistorisch Museum, Roterdã, Holanda rRNA – Ácido ribonucleico ribossômico

SME - Station Marine d'Endoume, Marselha, França

SMF - Forschungsinstitut und Natur-Museum Senckenberg, Senckenberg, Frankfurt, Alemanha

UFRJ - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil

UFRJPOR – Coleção de Porifera do Instituto de Biologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil

ZITIU - Zoological Institute of the Tokyo Imperial University, Tokyo, Japão

ZMA - Zoological Museum of Amsterdam, Amsterdam, Holanda

“Como que a gente acorda no dia depois de um golpe (...), a gente acorda com despertador, toma café e vive. Normal. (...) Era assim que eu tava antes: vivendo. A gente nunca para de viver. O nosso corpo e nossa cabeça podem mudar, mas enquanto a gente tá vivo a gente vive, sem parar, sem trégua”. Deborah Pereira

SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO...... 01 1.1. O filo Porifera e a classe Calcarea...... 01 1.2. Histórico do gênero Ascandra Haeckel, 1872...... 02 1.3. Posicionamento molecular de Ascandra ...... 06 1.4. Taxonomia Integrativa de Porifera e Calcarea...... 08 2. OBJETIVOS...... 10 3. MATERIAL E MÉTODOS...... 11 3.1 Aquisição do material...... 11 3.2 Análises morfológicas...... 12 3.3 Análises filogenéticas moleculares...... 13 3.4 Mapa de distribuição do gênero Ascandra...... 15 4. RESULTADOS...... 16 4.1 Espécies retiradas de Ascandra...... 16 4.2 Filogenia molecular...... 19 4.3 Redescrições das espécies do gênero Ascandra ...... 22 4.4 Distribuição e batimetria...... 97 5. DISCUSSÃO...... 100 5.1 Gênero Ascandra e sua diagnose...... 100 5.2 Distribuição e batimetria ...... 103 6. CONCLUSÃO...... 105 7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...... 106 8. ANEXO - TABELA COMPARATIVA DO GÊNERO ASCANDRA...... 122

1. INTRODUÇÃO

1.1 O filo Porifera e a classe Calcarea

Porifera é um filo de metazoários sésseis, com abundância de células totipotentes e, majoritariamente, filtradores. As esponjas filtradoras possuem o sistema aquífero, responsável por toda a sua fisiologia. O sistema aquífero é composto, em sua maioria, por canais inalantes e exalantes, além de câmaras revestidas por células flageladas, os coanócitos, responsáveis por gerar um fluxo constante e unidirecional de água dentro do organismo (Hooper & Van Soest 2002). O termo “choano” vem do Grego "Khoanē", que significa "funil" e relaciona-se ao colarinho destas células, estrutura responsável por filtrar as partículas alimentares presentes na água. Até o momento, são conhecidos cinco tipos de sistemas aquíferos (Cavalcanti & Klautau 2011).

As esponjas possuem ampla distribuição batimétrica, sendo encontradas desde a zona entre marés até as regiões abissais (Becking et al. 2013; Hestetun et al. 2019). Além disso, possuem ampla ocorrência geográfica, estando presentes em todos os oceanos e também na água doce (Hooper & Lévi 1994; Rapp et al. 2011). Participam de diversos processos biológicos dentro da comunidade bentônica, como a bioerosão, a competição e a predação, tendo relevante papel ecológico (Wulff 2006; Díaz & Rützler 2011). Além disso, são capazes de transformar a matéria orgânica dissolvida na água em matéria orgânica particulada, fenômeno conhecido como Sponge loop, permitindo que outros organismos da cadeia trófica tenham acesso a esse alimento (de Goeij et al. 2013). Atualmente, são conhecidas cerca de 9.300 espécies válidas para o filo Porifera (Van Soest et al. 2021) e se estima que existam ainda muito mais espécies a serem descobertas (Klautau et al. 2016). Essas espécies se dividem entre as quatro classes viventes do filo Porifera: Hexactinellida Schmidt, 1870, Demospongiae Sollas, 1885, Homoscleromorpha Bergquist, 1978 e Calcarea Bowerbank, 1862. Esta última, objeto de estudo do presente trabalho.

A classe Calcarea possui apenas esponjas exclusivamente marinhas e se destaca pelo esqueleto único dentro de Porifera, composto por espículas de carbonato de cálcio (Manuel et al. 2002). A classe possui 794 espécies aceitas, o que representa 8,5% do filo

(Van Soest et al. 2021). É comum que as esponjas desta classe tenham pequeno porte e habitem ambientes protegidos da luz. Assim como em outras esponjas, diversos organismos utilizam as calcareas como abrigo, tais como poliquetas, equinodermos e crustáceos (Padua et al. 2013; Garcia-Hernandez et al. 2019). A classe Calcarea possui todos os cinco tipos de sistemas aquíferos conhecidos (Fig. 1; Cavalcanti & Klautau 2011).

Figura 1: Sistemas aquíferos presentes em Calcarea. A. Asconoide; B. Siconoide; C. Sileibide; D. Leuconoide; E. Solenoide. Retirado de Cavalcanti & Klautau 2011.

1.2 Histórico de Ascandra Haeckel, 1872

Calcarea é dividida em duas subclasses, Calcaronea Bidder, 1898 e Calcinea Bidder, 1898. As esponjas da subclasse Calcaronea possuem coanócitos com núcleo apical, larva anfiblástula e espículas irregulares, ou seja, com ângulos diferentes entre as suas actinas (Manuel et al. 2002). As esponjas da subclasse Calcinea possuem coanócitos com núcleo basal, larva calciblástula e espículas geralmente regulares (Manuel et al. 2002). Neste trabalho, apenas a subclasse Calcinea será abordada, uma vez que o gênero Ascandra Haeckel, 1872 é parte desta subclasse. A subclasse Calcinea possui duas ordens válidas: Murrayonida Vacelet, 1981 e Clathrinida Hartman, 1958 (Manuel et al. 2002). A ordem Murrayonida é composta apenas por três famílias, Murrayonidae Dendy & Row, 1913, Paramurrayonidae Vacelet, 1967 e Lelapiellidae Borojević et al., 1990, as quais incluem as esponjas hipercalcificadas ou derivadas delas (Vacelet 1981; Vacelet et al. 2002). A ordem Clathrinida possui seis famílias: Clathrinidae Minchin, 1900; Dendyidae Laubenfels, 1936; Leucascidae Dendy, 1893; Leucettidae Laubenfels, 1936; Levinellidae Borojević & Boury-Esnault, 1986 e Leucaltidae Dendy & Row, 1913; sendo a última, a família onde o gênero Ascandra está alocado. Junto com

Ascandra, três outros gêneros formam a família Leucaltidae: Leucaltis Haeckel, 1872, Leucettusa Haeckel, 1872 e Leuclathrina Borojević & Boury-Esnault, 1987 (Fig. 2).

Figura 2: Posicionamento taxonômico atual de Ascandra. (Imagem produzida na plataforma online Lucidchart, acessado em https://www.lucidchart.com/pages/pt)

A diagnose válida atualmente para a família Leucaltidae é a de Borojević et al. (2002), que diz: “Clathrinida com cormus tubular, ramificado ou anastomosado, possuindo muitos ósculos ou apenas um com um grande átrio. O corpo da esponja é composto por um córtex distinto, sustentado por um esqueleto bem desenvolvido, e coanossoma. O esqueleto do coanossoma e da parede do átrio pode estar ausente ou ser composto por pequenas triactinas e tetractinas dispersas”. É curioso que essa diagnose não englobe o gênero Ascandra, pois este não possui córtex distinto. Desse modo, fica clara a necessidade de revisar essa diagnose ou mesmo o posicionamento de Ascandra em Leucaltidae. O gênero Ascandra foi alocado na família Leucaltidae por Borojević et al. (1990) por conta da presença de grandes triactinas e tetractinas na região externa do corpo, além da

presença de dobras coanossomais, o que poderia relacioná-lo também com o gênero Leucettusa Haeckel, 1872 (Fig. 3).

Figura 3: Proposta de relação evolutiva em Leucaltidae baseada na presença de dobras no coanossoma de Ascandra (retirado de Borojević et al. 1990).

O gênero Ascandra Haeckel, 1872 foi descrito, inicialmente, para alocar 14 espécies de esponjas calcareas com sistema aquífero asconoide e esqueleto composto por triactinas, tetractinas e diactinas. Com um histórico taxonômico complexo, Ascandra passou por várias alterações de diagnose ao longo do tempo (Haeckel, 1872; Lendenfeld 1891; Minchin 1896; Borojević 1966; Borojević et al. 1990, 2002; Klautau et al. 2013, 2016). Depois da proposição original de Ascandra por Haeckel (1872), Lendenfeld (1891) propôs um novo gênero, Homandra, para alocar especificamente a espécie Ascandra falcata, sugerida como espécie tipo desse novo gênero. Em sua definição de Homandra, ele inclui, além do esqueleto com triactinas, tetractinas e diactinas, o sistema aquífero asconoide com dobras no coanossoma. Logo em seguida, Minchin (1896) sinonimiza o gênero Homandra a Ascandra, pela questão de prioridade do nome, mas concorda com a definição dada por Lendenfeld (1891). Em sua descrição de Ascandra, considera este um gênero monoespecífico, contendo apenas A. falcata. Ele enfatiza as dobras no coanossoma e descreve o cormus com reticulação frouxa (anastomose) e ósculos eretos, além de observar que indivíduos dessa espécie produzem primeiro triactinas ao se metamorfosearem. Em 1913, Dendy & Row questionam os gêneros Ascandra e Homandra, dizendo que a presença de dobras no coanossoma não é uma característica forte o suficiente

para definir um gênero. Além disso, mencionam que outras espécies, como Leucosolenia canariensis (atualmente Arturia canariensis) e Leucosolenia gegenbauri, também apresentam essas dobras. Eles então transferem a espécie tipo de Ascandra, A. falcata, para o gênero Leucosolenia. Seis décadas depois, Borojević (1966) considera a proposta de Minchin válida, especialmente pelo destaque das dobras de A. falcata, também encontradas na espécie nova Ascandra minchini Borojević, 1966. Em 1990, Borojević et al. definem Ascandra como “Leucaltidae na qual a coanoderme forma dobras no coanossoma, que isola rasas cavidades radiais ou verdadeiros tubos radiais. As dobras coanossomais são suportadas apenas pelas actinas apicais das tetractinas mais externas” (Fig. 4). Posteriormente, essa mesma diagnose é mantida (Borojević et al. 2002).

Figura 4: A. Representação das dobras do coanossoma de Ascandra minchini, retirado de Borojević 1966. B. Dobras de A. falcata, retirado de Borojević et al. (1990). Os pontos pretos representam os coanócitos e as setas indicam o fluxo da água no sistema aquífero.

Em Klautau et al. (2013), a diagnose do gênero foi alterada pela primeira vez a partir de resultados morfológicos e moleculares e as dobras do coanossoma não foram consideradas como uma característica diagnóstica, mas foi evidenciada a importância da forma do cormus (corpo), com anastomose frouxa e tubos livres na região apical, a presença de triactinas e tetractinas, estas como principais espículas e com a actina apical em forma de agulha, e podendo haver diactinas.

Pouco depois, com a descoberta de A. spalatensis Klautau et al., 2016, foi proposta uma emenda à diagnose de 2013, que resultou na diagnose aceita atualmente: “Calcinea com tubos frouxamente anastomosados. Tubos livres, ao menos na região apical. O esqueleto contém triactinas e tetractinas regulares (equiangulares e equirradiadas) ou sagitais. A actina apical é muito fina (semelhante a uma agulha) ou muito espessa na base. Diactinas podem estar presentes. Sistema aquífero asconoide”. Ao longo de todas essas mudanças de diagnose, nenhuma revisão do gênero foi feita para se avaliar quais espécies, atualmente alocadas em Ascandra, pertencem de fato a esse gênero e se a diagnose proposta abrange toda a sua diversidade. Ascandra, atualmente, possui 15 espécies aceitas (Van Soest et al. 2021): Ascandra ascandroides (Borojević, 1971); Ascandra atlantica (Thacker, 1908); Ascandra biscayae (Borojević & Boury-Esnault, 1987); Ascandra brandtae (Rapp, Göcke, Tendal & Janussen, 2013); Ascandra contorta (Bowerbank, 1866); Ascandra corallicola (Rapp, 2006); Ascandra crewsi Van Soest & De Voogd, 2015; Ascandra densa Haeckel, 1872; Ascandra falcata Haeckel, 1872; Ascandra izuensis (Tanita, 1942); Ascandra kakaban Van Soest & De Voogd, 2015; Ascandra loculosa (Haeckel, 1870); Ascandra minchini Borojević, 1966; Ascandra sertularia Haeckel, 1872 e Ascandra spalatensis Klautau, Imesek, Azevedo, Plese, Nikolić & Cetković, 2016.

1.3 Posicionamento molecular de Ascandra

Filogenias moleculares têm mostrado que o gênero Ascandra não se agrupa com os demais gêneros pertencentes à família Leucaltidae (Fig. 5; Voigt et al. 2012; Klautau et al. 2013; Voigt & Wörheide 2016; Klautau et al. 2016; Voigt et al. 2017; Van Soest & De Voogd 2018). Ainda a diagnose atual da família não abrange o gênero Ascandra, assim existe a necessidade de se reexaminar o posicionamento de Ascandra, questão que está sendo desenvolvida em Lopes em preparação. Além disso, é comum encontrar nas filogenias moleculares espécies de Ascandra formando um clado com espécies de outras duas famílias da ordem Clathrinida: Levinellidae Borojević & Boury-Esnault, 1986 e Dendyidae Laubenfels, 1936 (Voigt et al. 2012; Voigt & Wörheide 2016; Klautau et al. 2016; Voigt et al. 2017; Van Soest & De Voogd 2018). A família Levinellidae contém os três gêneros Levinella Borojević & Boury-

Esnault, 1986, Burtonulla Borojević & Boury-Esnault, 1986 e Sycettaga Haeckel, 1872. O gênero Levinella é composto das espécies Levinella prolifera (Dendy, 1913) e Levinella thalassae Borojević & Boury-Esnault, 1986. Os dois outros gêneros da família são monotípicos e compostos pelas espécies Burtonulla sibogae Borojević & Boury-Esnault, 1986 e Sycettaga primitiva (Haeckel, 1872). A família Dendyidae possui dois gêneros, Soleneiscus Borojević, Boury-Esnault, Manuel & Vacelet, 2002 e Dendya Bidder, 1898. O gênero Soleneiscus é composto por nove espécies aceitas (Van Soest et al. 2021): Soleneiscus apicalis (Brøndsted, 1931); Soleneiscus hamatus Voigt, Erpenbeck & Wörheide, 2017; Soleneiscus hispidus (Brøndsted, 1931); Soleneiscus irregularis (Jenkin, 1908); Soleneiscus japonicus (Haeckel, 1872); Soleneiscus olynthus (Borojević & Boury- Esnault, 1987); Soleneiscus pedicellatus Azevedo, Cóndor-Luján, Willenz, Hajdu, Hooker & Klautau, 2015; Soleneiscus radovani Wörheide & Hooper, 1999 e Soleneiscus stolonifer (Dendy, 1891). O gênero Dendya possui quatro espécies aceitas (Van Soest et al. 2021): Dendya clathrata (Carter, 1883); Dendya quadripodifera Hôzawa, 1929; Dendya tripodifera (Carter, 1886) e Dendya triradiata Tanita, 1943.

Figura 5: Fragmento de filogenia molecular de Máxima verossimilhança com o marcador 28S que mostra o gênero Ascandra distante do gênero Leucaltis (família Leucaltidae) e próximo dos gêneros das famílias Dendyidae e Levinellidae. Retirado de Van Soest & De Voogd (2018).

Essas relações filogenéticas levantam a possibilidade de espécies de outras famílias fazerem parte de Ascandra e de Ascandra pertencer a uma outra família, além de ser necessário reavaliar quais características morfológicas definem Ascandra. Análises moleculares têm demonstrado que Soleneiscus é um gênero irmão de Ascandra (Klautau et al. 2016; Van Soest & De Voogd 2018). Com relação a Dendya, não há nenhum dado molecular até o momento e, por isso, é necessário revisar se as espécies desse gênero fazem ou não parte de Ascandra.

1.4 Taxonomia Integrativa de Porifera e Calcarea

Quaisquer mudanças sistemáticas hoje em Porifera passam pelo uso da taxonomia integrativa. A simplicidade morfológica das esponjas faz com que tenham poucos caracteres taxonômicos, além disso, parte desses caracteres apresenta grande polimorfismo, plasticidade e convergência (Maldonado & Bergquist 2002). Isso faz com que esses caracteres sejam muitas vezes instáveis para serem utilizados na taxonomia (Knowlton 1993).

A taxonomia percorreu um longo caminho desde a sistemática tradicional, que contava apenas com caracteres morfológicos, passando pela formalização da nomenclatura Linneana, até as regras de nomenclatura Zoológica hoje utilizadas. Apesar das análises morfológicas ainda serem essenciais, a taxonomia integrativa é a palavra de ordem na taxonomia moderna.

A abordagem molecular tem sido de grande auxílio na taxonomia, pois permite que caracteres morfológicos sejam testados, uma vez que podem ser comparados com um conjunto de dados independentes. Desse modo, é possível reconhecer quais caracteres morfológicos apresentam sinal filogenético e que podem, portanto, ser úteis na taxonomia (Klautau et al. 2013).

Na classe Calcarea, apenas dois marcadores têm sido utilizados, o espaçador interno transcrito do rRNA (ITS) e a região C da subunidade maior do rRNA (C-LSU). Os dois são marcadores nucleares ribossomais. O ITS é um espaçador composto por duas partes, o ITS I e o ITS II. A primeira parte se localiza entre os genes 18S e 5.8S, enquanto

a segunda fica entre o 5.8S e o 28S. O marcador que tem sido utilizado e chamado de ITS abrange o ITS I, o 5,8S e o ITS II. Esse é um marcador com resultados fortemente informativos para a subclasse Calcinea (e.g. Klautau et al. 2013; Fontana et al. 2018; Azevedo et al. 2017; Klautau et al. 2020a), evidenciando com sucesso relações filogenéticas para categorias inferiores a família (Wörheide et al. 2004). O marcador molecular C-LSU é localizado na região C do gene 28S. Esse marcador tem sido utilizado para filogenias de Calcarea e mostrado boa resolução (Klautau et al. 2016; Cóndor-Luján et al. 2018; Klautau et al. 2020b), sendo apropriado para elucidar questões filogenéticas de categorias de ordem até gênero (Alvarez et al. 2000; Schmitt et al., 2005). Além disso, por ser um marcador pequeno (300 a 400 bp), é mais facilmente amplificado. Assim, no presente trabalho, utilizamos a taxonomia integrativa para revisar o gênero Ascandra. Os caracteres morfológicos das espécies foram meticulosamente analisados, junto com o histórico de descrições e as distribuições das espécies. Auxiliando na elucidação do posicionamento do gênero e das espécies que compõem Ascandra foram utilizados os marcadores C-LSU e ITS. Quando possível, foram incluídas também informações ecológicas das espécies.

2. OBJETIVOS

O objetivo principal do presente estudo foi revisar o gênero Ascandra e avaliar se nas famílias Dendyidae e Levinellidae há espécies de Ascandra. Além disso, verificar quais os caracteres morfológicos que definem esse gênero. Os objetivos específicos são:

(1) Redescrever as espécies confirmadas como Ascandra, revendo aquelas atualmente alocadas nesse gênero (15 spp.) e nas famílias Dendyidae (13 spp.) e Levinellidae (4 spp.);

(2) Investigar quais caracteres morfológicos definem Ascandra;

(3) Gerar uma filogenia molecular do gênero;

(4) Construir uma tabela de caracteres para Ascandra;

(5) Gerar um mapa geográfico e um batimétrico de distribuição do gênero.

3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1 Aquisição do material

As redescrições das espécies do gênero Ascandra foram feitas a partir de material tipo e adicional depositados em diferentes instituições (Tabela 1). Além desse material, os espécimes identificados como Ascandra e depositados na coleção de Porifera do Instituto de Biologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJPOR) também foram analisados.

Tabela 1: Instituições que concederam material para este trabalho.

Abreviação Instituição Localização BMNH The Natural History Museum Londres, Inglaterra BSPG Bayerische Staatssammlung für Munique, Alemanha Paläontologie und historische Geologie MNHN Museum National d'Histoire Paris, França Naturelle MNRJ Universidade Federal do Rio de Janeiro Rio de Janeiro, (Museu Nacional do Rio de Janeiro) Brasil

NTNU Museum of Natural History and Trondheim, Noruega Archaeology

RMNH National Natuurhistorisch Museum Roterdã, Holanda

SME Station Marine d'Endoume /Aix Marselha, França Marseille Université

UFRJPOR Universidade Federal do Rio de Janeiro Rio de Janeiro, (Instituto de Biologia) Brasil

ZMA Zoological Museum of Amsterdam Amsterdam, Holanda

3.2 Análises morfológicas

As análises morfológicas consistiram no estudo da organização do cormus, além da composição do esqueleto e da forma e tamanho das espículas. Essas análises foram feitas a partir de lâminas in toto, de esqueleto e de espículas, confeccionadas seguindo procedimentos padrão (Klautau & Valentine 2003) e visualizadas em microscópio óptico Zeiss. Para obter mais detalhes, as espículas isoladas também foram analisadas por Microscopia Eletrônica de Varredura (MEV), tendo sido desidratadas com etanol 100% e cobertas por uma fina camada de ouro no aparato Balzer do Instituto de Ciências Biomédicas da UFRJ (Prof. Marcos Farina) e visualizadas no MEV modelo JSM-6510, que pertence ao Instituto de Biologia da UFRJ. Os indivíduos foram fotografados utilizando lupa Zeiss Stemi 2000-C com câmera acoplada AxioCam ERc–5s ou câmera Canon G12. As lâminas foram fotografadas utilizando a mesma câmera Canon acoplada ao microscópio óptico Zeiss Axioskop. A partir das fotografias, foram confeccionadas pranchas ilustrativas para cada espécie, contendo as fotos dos espécimes, organização do esqueleto e espículas isoladas. As espículas foram medidas em microscópio óptico com régua milimetrada (Leica CM e Nikon E200). As medidas das espículas regulares consistem em largura da base e comprimento da maior actina, sendo que as actinas apicais das tetractinas também foram medidas. Para as espículas irregulares, a actina ímpar e a maior das actinas pares foram medidas. As diactinas tiveram seu comprimento medido de uma ponta a outra e a largura na parte mais espessa da espícula. Um total de 20 espículas de cada categoria foi mensurado, exceto para espículas raras. Os resultados são apresentados em formato de tabela, com valores da menor medida, média, desvio padrão e maior medida para o comprimento e a largura, além do n de espículas medidas. Também foram medidas as proporções de categoria de espículas utilizando porcentagem simples, 100 espículas aleatórias foram contadas e as categorias separadas pela sua ocorrência.

3.3 Análises filogenéticas moleculares

Para as análises filogenéticas moleculares foram utilizadas sequências depositadas no GenBank (http://www.ncbi.nlm.nih.gov; Tabela 2) e foi gerada uma sequência nova, a partir do material recentemente coletado de Ascandra coralicolla, conforme protocolo de Klautau et al. (2020a). Também foi utilizada a sequência de Dendya tripodifera produzida em Lopes em preparação. Dois marcadores moleculares ribossomais foram utilizados: os marcadores internos transcritos ITS1 e ITS2 (incluindo o 5,8S), chamados aqui apenas de ITS (Lôbo-Hajdu et al. 2004) e a região C do 28S, chamada aqui de C-LSU (Chombard et al. 1998; Voigt & Wörheide 2016). As sequências foram editadas no programa Gene Studio e alinhadas na plataforma online MAFFT com o algoritmo MAFFT-Q-INS-i (http://mafft.cbrc.jp/alignment/server/; Katoh & Standley 2013). O alinhamento foi verificado visualmente no programa MEGA 7 (Kumar et al. 2018) que também foi utilizado para calcular a distância-p entre as sequências. O alinhamento do marcador ITS teve 869 pares de bases, incluindo gaps, com um total de 481 sítios conservados, 338 sítios variáveis e 124 sítios únicos. O resultado do alinhamento do marcador C-LSU foi de 443 sítios somando os gaps, 309 conservados, 119 variáveis e 30 sítios únicos. O modelo de evolução foi selecionado pelo software jModelTest 2.1 com 11 esquemas de substituição e a melhor busca de árvore base (Guidon & Gascuel 2003; Darriba et al. 2012). A filogenia com o marcador ITS foi reconstruída através do modelo evolutivo TIM3+G e a filogenia com o LSU pelo modelo TrN+G. A análise de Máxima Verossimilhança com 1000 réplicas de Bootstrap (super- rápido) foi realizada no programa IQ-Tree 2 (Minh et al 2020) pela plataforma online CIPRES (https://www.phylo.org/; Miller et al. 2010). O grupo externo selecionado para o ITS foi o gênero Clathrina, um gênero monofilético próximo de Ascandra (Klautau et al. 2013) que possui fortes características morfológicas que a separam do gênero Ascandra. Para o gênero C-LSU o grupo externo utilizado foi Ernstia o grupo já analisado como mais próximo do complexo Ascandra, Soleneiscus, Dendya, Levinella e Burtonulla (Voigt et al. 2017, Van Soest & De Voogd 2018).

Tabela 2. Espécies analisadas molecularmente. *Material tipo.

Espécies Localidade Nº Tombo Nº de acesso ao Genbank C-LSU ITS Ascandra contorta Mediterrâneo UFRJPOR6327 HQ589011 HQ588970 Ascandra corallicola Noruega UFRJPOR6329 HQ589012 HQ88994 Ascandra corallicola Espanha - A enviar - Ascandra falcata Mar UFRJPOR5856 - HQ588962 Mediterrâneo Ascandra falcata Mar UFRJPOR6320 - HQ588963 Mediterrâneo Ascandra kakaban* Indonésia RMNHPOR1696 MF686077 - Ascandra Adriático PMR-17806/ KP740003 KP740024 spalatensis* UFRJPOR7540 Burtonulla sibogae Indonésia RMNHPOR9195 MF686091 - Burtonulla sibogae Indonésia RMNHPOR9345 MF686092 - Clathrina aurea Martinica UFRJPOR7439 - MG644618 Clathrina clathrus Mar Adriático PMR13745 - KP740015 Clathrina clathrus Mar Adriático IRB-CLB12 - KP740025 Ersnstia klautaue* Indonésia ZMAPOR8390 - KC843451 Ersnstia klautaue Indonésia RMNHPOR9341 MF686062 - Ernstia tetractina Brasil UFRJPOR5183 HQ589021 HQ589000 Dendya tripodifera Austrália UFRJPOR7491 Lopes em - preparação Leuclathrina Maldivas SNSB-BSPG LT899665 - translucida GW4029 Leuclathrina Maldivas SNSB-BSPG LT899664 - translucida GW3934 Levinella prolifera Malásia NCI068/ KC869572 - 0CDN9515-A Levinella prolifera GBR, QMG313818 JQ272292 - Austrália Levinella thalassae Indonésia ZMAPOR18150 MF686093 - Soleneiscus Egito SNSB-BSPG KY366365 - hamatus* GW2975 Soleneiscus GBR, QMG313661 JQ272289 - radovani* Austrália

Soleneiscus radovani Austrália SME-H1 AY563544 - Soleneiscus GBR, QMG313668 JQ272290 - stolonifer Austrália

3.4 Distribuição e mapas do gênero Ascandra

Todas as espécies redescritas neste trabalho tiveram as suas distribuições geográficas reavaliadas e apontadas com as suas respectivas ecorregiões (Spalding et al. 2007). Os mapas de cada espécie foram elaborados na plataforma online SimpleMappr (Shorthouse 2010) acessada em https://www.simplemappr.net. O mapa que inclui a distribuição de todas as espécies de Ascandra foi elaborado na plataforma Diva-gis (Hijmans et al. 2004). Foi confeccionado também um mapa com a batimetria das espécies, alguns pontos de coletas foram registrados com uma grande amplitude de coleta (ex: 200-530m), assim, esse contínuo foi considerado, mesmo que apenas um indivíduo tenha sido coletado.

4. RESULTADOS

Das 15 espécies aceitas para Ascandra (Van Soest et al. 2021) A. ascandroides; A. atlantica; A. biscayae; A. brandtae; A.contorta; A. corallicola; A. crewsi; A. densa; A. falcata; A. izuensis; A. kakaban; A. loculosa; A. minchini; Ascandra sertularia Haeckel, 1872 e A. spalatensis, 12 são realmente Ascandras e todas foram redescritas no presente trabalho. Além disso, a espécie A. contorta foi redescrita como uma espécie nova e associada com material tipo apropriado. O gênero monotípico Burtonulla foi identificado como parte de Levinella e as espécies do gênero Levinella passam a ser parte de Ascandra, desfazendo a família Levinellidae. O gênero Dendya também foi identificado como parte de Ascandra e teve todas as suas espécies tiveram as descrições atualizadas.

4.1 Espécies removidas de Ascandra

Entre as espécies analisadas, algumas espécies foram identificadas como parte de outros gêneros que não serão abordados no presente trabalho, assim, essas espécies não serão descritas. Entre elas, está a espécie Soleniscus loculosus Haeckel, 1870, posteriormente denominada pelo próprio Haeckel como Ascetta loculosa (Haeckel, 1872). Essa espécie foi citada como Ascandra loculosa primeiramente por Hooper & Wiedenmayer (1994). Analisando descrições e desenhos dessa espécie, vimos que se trata de uma Clathrina. Ascandra sertularia Haeckel, 1872 foi descrita apenas uma vez e possui diactinas, triactinas e tetractinas, sendo as últimas, sagitais. Dendy & Row (1913) transferiram essa espécie para o gênero Leucosolenia e Van Soest & de Voogd (2015) fizeram um resumo descritivo de sua morfologia, baseando-se na descrição original. Analisando as características descritas até o momento, é provável que Ascandra sertularia pertença de fato ao gênero Leucosolenia.

Ascandra minchini Borojević,1966 também é uma espécie que foi descrita apenas uma vez. É uma espécie que se destaca por possuir microdiactinas, categoria de espícula incomum em Calcinea. Ascandra minchini era a única espécie dentro de Ascandra que

possuia tubos simples (Fig. 6A). Acreditamos que essa espécie seja parte do gênero Soleneiscus, que reúne espécies asconoides com tubos únicos ou conectados por estolão (Borojević et al. 2002, Fig. 6B). Essa espécie foi identificada como similar a Ascandra falcata por possui dobras coanossomais. Porém, esse caráter não parece definir Ascandralúmen. A espécie Soleneiscus radovani, por exemplo, também possui essa caracteristica (Fig. 6 C-D).

Figura 6: Ascandra minchini (LBIM.C1968.132, Holótipo). A. Espécime fixado. B. Espécime parte do material tipo de Soleneiscus stolonifer (BMNH 1891.9.14.4) espécie tipo do gênero. C. Corte tangencial de Ascandra minchini. D. Detalhe de coanoderme do holótipo de Soleneiscus radovani (QMG31661), foto por Oliver Voigt.

O material tipo designado para a espécie Dendya clathrata (Carter, 1883) é composto por apenas um indivíduo conservado seco e depositado sob o código BMNH 1955.11.2.21 no Museu de História Natural de Londres (Fig. 7 A-B). Esse espécime foi analisado e identificado como sendo parte do gênero Clathrina. O espécime possui cormus clathroide com anastomose regular com apenas triactinas e tripódios compondo o seu esqueleto (Fig. 7 B-D). Assim, a espécie deveria ser identificada como Clathrina clathrata (Carter, 1883), combinação previamente proposta por Hooper & Wiedenmayer (1994).

Figura 7: A. Ilustrações da descrição original (Carter 1883). B. Espécime tipo BMNH 1955.11.2.21. C. Espículas do espécime tipo. D. Tripódios e triactinas, sendo prováveis duas categorias de tamanho para cada tipo espícular.

Por último a espécie Sycettaga primitiva (Haeckel, 1872) pertence a um gênero monotípico incluído como parte da família Levinellidae, juntamente com os gêneros Levinella e Burtonulla (Borojević et al. 2002). Essa espécie foi encontrada e descrita apenas uma única vez a 149 anos atrás. Sycettaga primitiva não compartilha características similares as de Ascandra, possuindo apenas triactinas. Assim, pelas alterações feita nos gêneros Levinella e Burtonulla neste trabalho, Sycettaga primitiva ficará com o posicionamento incertae sedis dentro da ordem Clathrinida.

4.2 Filogenia molecular

A filogenia do marcador ITS (Fig. 8) recuperou Ascandra como um gênero monofilético com alto bootstrap (100%) incluído as sequências da espécie tipo do gênero Ascandra falcata. As espécies de Ascandra tiveram baixa divergência genética (distância- p) que variou de 0,0 - 7,2%. A distância p entre Ascandra e o gênero Clathrina (grupo externo) variou de 18,8 - 20,2%, sendo similar a distância entre os gêneros Ascandra - Ernstias (16,5-19,1%). O marcador C-LSU mostrou o gênero Ascandra sendo parte de um complexo parafilético com espécies dos gêneros Burtonulla, Dendya e Levinella de bootstrap 86% e uma distância p que variou de 0,0-10,7% (Fig. 9). A distância-p entre as espécies de Ascandras teve o mesmo valor de variação, sendo o extremo mais alto atribuído para as espécies A. kakaban e A. contorta

A espécie Dendya tripodifera ficou posicionada junto com o complexo de espécies e teve distância p que variou entre 1,2 – 9% em relação às espécies de Ascandra e teve uma variação de distância p de 0,4 – 9% quando comparada com as demais espécies do complexo. As espécies Burtonulla sibogae e Levinella prolifera formaram um único clado com valor de bootstrap de 96 e com o máximo de 0,4% de distância p, enquanto a distância entre espécies de Levinella variou de 8,6 - 9,0%.

Figura 8: Árvore filogenética do marcador ITS reconstruída pelo método de Máxima Verossimilhança (modelo evolutivo TIM3+G). * Material tipo. • Espécie tipo do gênero

Figura 9: Árvore filogenética do marcador C-LSU reconstruída pelo método de Máxima Verossimilhança (modelo evolutivo TrN+G). * Material tipo. • Espécie tipo do gênero

Os gêneros Soleneiscus e Leuclathrina e o complexo de espécies que inclui Ascandra tiveram distâncias que variaram entre 8,6-13,5% e 12,3-13,9%, respectivamente. Em relação ao grupo externo (Ernstia) a distância de Ascandra foi de 11,1 a 15,6%, variação idêntica na comparação do complexo de espécies com o grupo externo. A distância entre os demais gêneros e o grupo externo variou entre 9,8 – 15,2%.

4.3 Redescrição das espécies do gênero Ascandra

Classe CALCAREA Bowerbank, 1862

Subclasse CALCINEA Bidder, 1898

Ordem CLATHRINIDA Hartman, 1958

Família LEUCALTIDAE Dendy & Row, 1913

Gênero Ascandra Haeckel, 1872

Ascandra falcata Haeckel, 1872 – espécie tipo do gênero Ascandra ascandroides (Borojević, 1971)

Ascandra atlantica (Thacker, 1908)

Ascandra biscayae (Borojević & Boury-Esnault, 1987)

Ascandra brandtae (Rapp, Göcke, Tendal & Janussen, 2013

Ascandra corallicola (Rapp, 2006)

Ascandra crewsi Van Soest & De Voogd, 2015

Ascandra densa Haeckel, 1872

Ascandra izuensis (Tanita, 1942)

Ascandra kakaban Van Soest & De Voogd, 2015

Ascandra spalatensis Klautau, Imesek, Azevedo, Plese, Nikolić Cetković, 2016

Ascandra “contorta” sp. nov.

Gênero Dendya Bidder, 1898 Dendya quadripodifera Hôzawa, 1929

Dendya tripodifera (Carter, 1886) – espécie tipo do gênero

Dendya triradiata Tanita, 1943

Gênero Levinella Borojević & Boury-Esnault, 1986

Levinella prolifera (Dendy, 1913)

Levinella thalassae Borojević & Boury-Esnault, 1986 – espécie tipo do gênero

Ascandra falcata Haeckel, 1872

Sinonímias: Ascandra falcata, Haeckel 1872: 83; Borojević 1966: 357; Borojević et al. 1968: 32; Boury-Esnault 1971: 291; Vacelet 1976: 170; Corriero et al. 1997: 149; Van Soest 2001: 84; Borojević et al. 2002: 1147; Pansini et al. 2011: 236. Klautau et al. 2013: 451. Olynthus falcatus, Haeckel 1872: 83. Clistolynthus falcatus, Haeckel 1872: 83. Soleniscus falcatus, Haeckel 1872: 83. Nardorus falcatus, Haeckel 1872: 83. Tarrus falcatus, Haeckel 1872: 83. Auloplegma falcatum, Haeckel 1872: 83. Ascometra falcata, Haeckel 1872: 83. Grantia lieberkühnii, Graeffe 1882: 321. Homandra falcata, Lendenfeld 1891: 45. Leucosolenia falcata, Topsent 1891: 525; Dendy & Row 1913: 722; Ferrer-Hernández 1914: 4; Ferrer-Hernández 1918: 10; Topsent 1934: 8; Breitfuss 1935: 10; Topsent 1936: 37; Tanita 1943b: 81; Burton 1963: 194. Clathrina falcata, Sará 1952: 164; Sarà 1961: 20; Rützler 1965: 72.

Material tipo: MNHN-LBIM-C-1968-628L (holótipo/ lâmina), Lesina, Mar Adriático.

Material analisado: Lâmina do material tipo MNHN-LBIM-C-1968-628. UFRJPOR 5856 Liguria, Itália, Mar Mediterrâneo, 1997, coletado por N. Boury-Esnault. SME- 027 - Jarre Grotte, Marselha, França,15 m. SME-016, Niolon, Marselha, França, 6 m, 08/IV/1964. SME-024, Grotte Jarre. SME-H12, 25/IX/1997.

Localidade tipo: Lesina, Mar Adriático

Cor: Na descrição original não foi informada a cor in vivo, entretanto, o autor diz que tem cor amarela-amarronzada em etanol (Haeckel 1872). Espécimes coletados mais recentemente ter coloração bege in vivo e branca em etanol.

Descrição (baseada na descrição original e no espécime UFRJPOR 5856): Cormus formado por tubos anastomosados na região próxima da base. Ósculos simples, apicais e sem membrana. Textura macia. A superfície externa é levemente híspida, enquanto a interna é bastante hispidada. O sistema aquífero é asconoide, entretanto, devido à presença das actinas apicais das tetractinas, a coanoderme, que reveste o lúmen dos tubos, forma dobras. Haeckel (1872) não menciona a presença de pedúnculo nem células com grânulos (Fig. 10 e 11). No espécime UFRJPOR 5856, essas estruturas também não foram observadas. De acordo com Haeckel (1872) o tipo estava sexualmente maduro.

Esqueleto: Composto de triactinas, tetractinas e diactinas (Fig. 12). As diactinas posicionam-se perpendicularmente aos tubos e projetam a sua ponta mais fina para o interior da esponja. As actinas apicais das tetractinas estão voltadas para o interior dos tubos (lúmen).

Espículas (Tabela 3):

Diactinas: em formato de foice, com uma extremidade pontiaguda e outra curva, mais espessa e arredondada.

Triactinas: regulares (equiangulares e equirradiadas). Actinas retas, cônicas e pontiagudas.

Tetractinas: similares às triactinas. Actinas apicais variam de retas a levemente curvadas, cônicas e pontiagudas.

Ecologia: De acordo com Haeckel (1872), espécimes dessa espécie foram frequentemente encontrados associados a algas pardas. Ascandra falcata tem registro de coleta até 15 m de profundidade. Corriero et al. 1997 identifica que a espécie ocorre no mesmo local que o coral vermelho Corallium rubrum.

Distribuição geográfica (Fig. 13): Mar Mediterrâneo: Lesina, Croácia, coordenadas aproximadas 43ºN 16ºE (ecorregião Mar Adriático; Haeckel 1872); Astúria, Espanha coordenadas aproximadas 44ºN 6ºO (ecorregião Plataforma do Atlântico Sul Europeu; Ferrer-Hernández 1914); Port Vendres, Cap Béar, França coordenadas aproximadas 42ºN 3ºE (ecorregião Mediterrâneo Ocidental; Boury-Esnault 1971); Roscoff, França

coordenadas aproximadas 44ºN 8ºO (ecorregião Mar Celta; Topsent 1891); Liguria, Itália coordenadas aproximadas 44ºN 9ºE (ecorregião Mediterrâneo Ocidental; Klautau et al. 2013).

Considerações taxonômicas: Ascandra falcata é a espécie tipo do gênero. Em sua descrição original, Haeckel (1872) destacou a presença de dobras na parte interna dos tubos (coanoderme) de A. falcata. Essas dobras foram também mencionadas por outros autores (e.g. Minchin 1896; Borojević et al. 2002) e, posteriormente, apontadas como uma estrutura que representaria um sistema aquífero intermediário entre o asconoide e o siconoide (Borojević 1966; Borojević et al. 1990). A partir desse pensamento, essa característica passou a fazer parte da diagnose do gênero Ascandra. Essas dobras não são uma característica exclusiva de Ascandra, tendo sido encontradas, por exemplo, em Arturia canariensis (Miklucho-Maclay, 1868) e em Soleneiscus radovani. Além disso, não estão presentes em todas as espécies de Ascandra. Além de A. falcata, até o momento há apenas quatro outras espécies do gênero que possuem diactinas: A. atlantica (Thacker, 1908), A. sp. nov., A. densa Haeckel, 1872. e A. izuensis (Tanita, 1942). Dentre essas, a espécie Ascandra falcata se destaca por ser a única com diactinas em formato de foice, uma vez que todas as outras são fusiformes. Em Klautau et al. (2013) foi proposto um neótipo para a espécie (UFRJPOR 5856), uma vez que a existência do holótipo no museu de Paris era incerta, porém, como há de fato uma lâmina que aparenta ser oriunda do holótipo, essa designação de neótipo deve ser considerada inválida. A existência apenas de uma lâmina in toto do holótipo dificulta a confirmação das características do corpo dessa espécie. Entretanto, os tipos espiculares deixam claro que a lâmina depositada em Paris, bem como o espécime UFRJPOR 5856, correspondem de fato a A. falcata. Pouco espécimes identificados para a espécie possuem registro de batimetria, mas possivelmente Ascandra falcata é uma espécie de águas rasas e com maior ocorrência no Mar Mediterrâneo. Algumas das distribuições citadas neste trabalho são incertas pois são oriundas de publicações que contém apenas lista de espécimes sem descrição completa.

Tabela 3: Medidas de espículas de Ascandra falcata.

Comprimento (µm) Largura (µm) Espícula n Mín Méd DP Máx Mín Méd DP Máx

Medidas originais do material tipo (Haeckel 1872)

Diactina 180,0 - - 400,0 - 20,0 - - - Triactina 120,0 - - 150,0 - 10,0 - - - Tetractina 180,0 - - 200,0 - 20,0 - - -

Apical 180,0 - - 200,0 - 20,0 - - -

UFRJPOR 5856

Diactina 170,0 258,5 41,1 330,0 15,0 19,5 4,3 30,0 20 Triactina 70,0 139,5 26,1 190,0 10,0 14,3 1,8 15,0 20 Tetractina 140,0 205,0 35,3 270,0 20,0 29,5 7,1 50,0 20 Apical 50,0 80,0 23,3 120,0 30,0 30,0 0,0 30,0 18

A B

Figura 10: Ascandra falcata. A. Cormi identificados como de Ascandra falcata. B. Espículas – Triactina (5a). Triactinas em formação (5b – d). Tetractina (5e). Diactinas (5f – h). Figuras retiradas de Haeckel (1872).

Figura 11: A-B. Lâmina do material tipo de Ascandra falcata (MNHN-LBIM-C-1968-628). Cortes tangenciais de um tubo mostrando as triactinas e as tetractinas. Fotos: Michelle Klautau. C-E. Ascandra falcata (UFRJPOR 5856). C. Fragmentos do espécime fixado. D. Corte tangencial de um tubo. E. Diactinas na superfície de um tubo (seta). F. Corte transversal de um tubo mostrando as actinas apicais das tetractinas projetando-se para dentro do lúmen.

Figura 12: Ascandra falcata A-C. UFRJPOR 5856. A. Fragmentos do espécime fixado. B. Posicionamento da diactinas na superfície externa do tubo. C. Actinas apicais (seta) das tetractinas protendendo do lúmen. D-G SME-024. D. Diactinas. .E. Triactina. F. Tetractina. G. Detalhe da actina apical.

Figura 13: Distribuição de Ascandra falcata. A estrela amarela indica a localidade tipo. Os pontos vermelhos correspondem aos locais para onde essa espécie já foi referida e os pontos pretos indicam onde a distribuição é duvidosa.

Ascandra ascandroides (Borojević, 1971)

Sinonímias: Clathrina ascandroides, Borojević 1971: 525; Borojević & Peixinho 1976: 995; Borojević & Boury-Esnault 1987: 2; Muricy et al. 1991: 1991; Mothes & Lerner 1994: 48; Muricy & Silva 1999: 160; Klautau & Borojević 2001: 399; Van Soest 2001: 101; Klautau & Valentine 2003: 5; Ferreira et al. 2006: 1343; Muricy et al. 2011: 32; Leucosolenia gegenbauri, Topsent 1892, segundo Borojević & Boury-Esnault 1987: 4; Ascandra ascandroides, Klautau et al. 2013: 458. Klautau et al. 2016: 11.

Material tipo: MNRJ 2096 (holótipo/ etanol, fig. 15), MNHN-LBIM-C-1971-1 (parátipo/ etanol). Cabo de São Tomé, Rio de Janeiro, Brasil; col.: H. de Souza Lima, N.O. Thalassa, SME-504, ponto T503.

Material analisado: lâmina do holótipo

Localidade tipo: Cabo de São Tomé, Rio de Janeiro, Brasil.

Cor: Branca in vivo, branca ou marrom em etanol. Sempre marrom quando congelada.

Descrição: Cormus formado por tubos frouxamente anastomosados na base e livres na região apical. A anastomose é frouxa e irregular. Superfície lisa. Ósculos distribuídos sem organização aparente ao longo dos tubos. Tubos coletores ausentes (Fig. 16 A). Sistema aquífero asconoide (Borojević 1971; Klautau & Valentine 2003).

Esqueleto: Esqueleto composto por uma categoria de triactina e por duas categorias de tamanho de tetractinas (Fig. 16 B). Triactinas são mais abundantes, representando cerca de 65% das espículas. As triactinas e as tetractinas menores se localizam na parte mais externa dos tubos, enquanto as tetractinas maiores estão posicionadas mais internamente, revestindo o lúmen. A actina apical das tetractinas se projeta para o lúmen dos tubos.

Espículas (Tabela 4):

Triactinas: Variam de regulares (equiangulares e equirradiadas) a subregulares. As actinas são retas, levemente cônicas e pontiagudas.

Tetractinas I: Regulares. As actinas são retas, cônicas e pontiagudas. As actinas apicais são curvas, cônicas e pontiagudas, sem espinhos.

Tetractinas II: Pequenas, similares às triactinas. As actinas apicais são finas, levemente curvadas, cônicas e pontiagudas, sem espinhos.

Ecologia: O holótipo era epibionte da alga parda Laminaria brasiliensis (Borojević 1971). Espécimes de Arraial do Cabo, Rio de Janeiro, foram coletados em pequenas frestas ou embaixo de pedras, cobertas pelo coral Palythoa sp. (Klautau & Borojević 2001). A espécie já foi encontrada entre 1 e 560 m de profundidade.

Distribuição geográfica (Fig. 17): Brasil – Pará (00°38’ N, 45°52’05’’O, 75 m, ecorregião Amâzonia, Borojević & Peixinho 1976); Rio de Janeiro, coordenadas aproximadas 23º S, 43º O (ecorregião Sudeste do Brasil, Muricy et al. 1991; Muricy & Silva 1999; Klautau & Borojević 2001; Ferreira et al. 2006); Cabo de São Tomé coordenadas aproximadas 21º S, 40º O (ecorregião Sudeste do Brasil, Borojević 1971); Santa Catarina coordenadas aproximadas 27º S, 48º O (ecorregião Sudeste do Brasil, Mothes & Lerner 1994); França e Espanha – Golfo de Biscaia (ecorregião Plataforma do Atlântico Sul Europeu., Estações: 47º58'03"N, 07º50'00"O, 340 m; 47º57'05" N, 07º50'07" O, 358 m; 44º11'01" N, 30

08º42'00" O, 500 m; 44º00'07" N, 07º06'09" O, 490 m; U843 44º11'04" N, 08º42'01" O, 540-560 m; 44º10'9" N, 08º34'01" O, 500 m (Borojević & Boury-Esnault 1987); Açores (Topsent 1892, segundo Borojević & Boury-Esnault 1987).

Considerações taxonômicas: Ascandra ascandroides se destaca por possuir apenas triactinas e duas categorias de tetractinas. As espécies A. atlantica, A. biscayae e Ascandra sp. nov também possuem duas categorias de tetractinas, mas estas possuem outros tipos espiculares, tais como diactinas ou uma segunda categoria de triactinas. O espécime eleito como holótipo (MNRJ 2096) não foi encontrado até o momento, apenas a lâmina dele foi encontrada e analisada neste estudo. Em Klautau & Valentine (2003), foi relatado que o holótipo era pequeno e estava fragmentado e que o parátipo não havia sido encontrado. A descrição original de Borojević (1971) compara essa espécie com Ascaltis gegenbauri (Haeckel, 1870), espécie sinonimizada com Ascandra falcata por Topsent (1936) e confirmada por Borojević (1966) (ver Klautau & Valentine 2003). Borojević sugere que a A. ascandroides é relacionada com Ascandra falcata, mas, considerando a diagnose de Ascandra à época, conclui que A. ascandroides não poderia ser uma Ascandra por não possuir dobras na coanoderme. Em Borojević & Peixinho (1976) foi indicada a presença de dois tipos de tetractinas, categorias que também foram observadas nas descrições posteriores e são confirmadas neste trabalho. Klautau & Valentine (2003) indicaram a semelhança entre A. ascandroides e A. atlantica, mas que podiam ser diferenciadas pelo fato de A. atlantica possuir diactinas.

Ascandra ascandroides possui distribuição anfiantlântica, bem como A. atlantica. Esse tipo de distribuição já foi observado para outros organismos bentônicos, tais como anêmonas do mar (Stampar et al. 2012; Stampar & Morandini 2014) e também para outras esponjas Calcareas Arturia alcatraziensis (Lanna, Rossi, Cavalcanti, Hajdu & Klautau, 2007) e Leucaltis clathria Haeckel, 1872 (Fontana et al. 2018).

Tabela 4: Medidas de espículas do holótipo de Ascandra ascandroides.

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) n Min Méd DP Max Min Med DP Max Medidas de Borojević 1981 Triactinas 60 - - 110 8 - - 12 - Tetractinas - 300 - - - 40 - - - Apicais ------Klautau & Valentine, 2003 Triactinas 90,0 130,0 20,0 163,0 - 13,0 2,0 - 30 Tetractinas 107,5 164,5 35,0 260,0 - 16,5 2,8 - 30 Apical 26,4 40,6 17,0 79,2 - 8,2 1,2 - 08 Grandes 193,8 313,1 63,2 418,2 - 39,8 8,2 - 26 Tetractinas Apical - 84,0 - - - 21,6 - - 01 Medidas deste trabalho Triactinas 77,9 129,5 31,1 186,6 7,5 12,2 2,8 16,6 20 Tetractinas I 113,5 217,3 65,6 347,5 15,1 25,3 8,7 41,1 20 Apicais 25,7 32,8 10,0 39,9 15,1 15,8 1,0 16,5 02 Tetractinas II 73,4 157,7 44,0 267,0 10,5 16,5 3,7 24,8 20 Apicais 15,6 22,1 8,6 39,1 11,6 14,1 2,0 17,5 06

Figura 15: Ascandra ascandroides. Adaptado de Borojević (1971), descrição original.

Figura 16: Ascandra ascandroides. A. Espécime fixado (SME-504). B. Corte tangencial de um tubo do holótipo (MNRJ 2096).

Figura 17: Distribuição de Ascandra ascandroides. A estrela indica a localidade tipo. Os pontos vermelhos correspondem aos locais para onde essa espécie já foi referida.

Ascandra atlantica (Thacker, 1908)

Sinonímias: Leucosolenia atlantica, Thacker 1908:760; Dendy & Row, 1913:721; Tanita 1943a: 380; Tanita 1943b:81; Burton 1963:156; Clathrina atlantica, Borojević &

Peixinho 1976:994; Klautau & Valentine 2003:6; Muricy et al. 2011:32; Ascandra atlantica, Klautau et al. 2013:458.

Material tipo: CUMZ-R.N.5 (holótipo/ etanol) e CUMZ-R.N.4 (parátipo/ etanol); BMNH 1924.7.2.6 (lâmina do holótipo) e BMNH 1924.7.2.5 (lâmina do parátipo). Ilhas de Cabo Verde, 37 m, Ponto Norte, Ilha de Boa Vista.

Material analisado: Apenas a bibliografia foi analisada, as lâminas do material tipo depositadas na coleção UFRJPOR (Rio de Janeiro) e na coleção BMNH (Londres) não foram encontradas. Porém, o holótipo se encontra conservado no Museu de Cambridge, o qual não autorizou o empréstimo.

Localidade tipo: Ilha de Boa vista, Cabo Verde

Cor: Branca em etanol

Descrição: Cormus sem anastomose verdadeira, formado por tubos às vezes conectados (Fig. 18 A e C). Tubos coletores ausentes. A superfície dos tubos é híspida devido à presença de diactinas. Sistema aquífero asconoide.

Esqueleto: Esqueleto composto por triactinas, tetractinas, diactinas e trichoxeas (Fig, 18 B, D-E). As triactinas são as espículas mais abundantes. As tetractinas estão presentes em duas categorias de tamanho, sendo as categorias maiores, presentes na superfície dos tubos. A actina apical é projetada para o lúmen dos tubos. As diactinas estão presentes nos tubos mais basais, perpendiculares à superfície.

Espículas (Tabela 5):

Diactinas: Quase retas, mas levemente curvadas na parte distal, sendo mais espessas na região proximal. Às vezes, as duas pontas são curvadas em direções opostas. Raramente são retas. As duas pontas são pontiagudas.

Triactinas: Regulares (equiangulares e equirradiadas). Actinas retas, variando de cilíndricas a cônicas com pontas pontiagudas.

Tetractinas I: Regulares (equiangulares e equirradiadas). Actinas cônicas, robustas e pontiagudas. Actinas apicais cônicas, lisas, retas e pontiagudas.

Tetractinas II: Pequenas, similares às triactinas. Actina apical lisa, cônica e pontiaguda. A actina apical é menor e mais fina do que as actinas basais.

Trichoxeas: Extremamente finas, retas.

Ecologia: Na localidade tipo, a espécie foi encontrada a 37 m de profundidade.

Distribuição geográfica (Fig. 19): Ecorregião Cabo Verde (Thacker 1908) coordenadas aproximadas 16°N 23°O.

Considerações taxonômicas: Thacker (1908) descreveu a presença de diactinas, triactinas e duas categorias de tetractina. A espécie Ascandra sp. nov. possui categorias de espícula similares, porém apenas uma categoria de tetractinas e diactinas muito mais robustas (540,5±127,2/ 34,6±6,9). Espécimes do Japão e do Brasil foram anteriormente identificados como A. atlantica (Tanita 1943a; Borojević & Peixinho 1976). Entretanto, em 1963 Burton sugeriu a possibilidade de que os espécimes do Japão pertencessem a outra espécie. Em 2003, Klautau & Valentine também sugeriram que os espécimes do Japão não fossem A. atlantica, bem como os espécimes do Brasil. Os autores mostraram diferenças no esqueleto e cormus dos espécimes e concluíram que, até aquele momento, A. atlantica ocorresse apenas em Cabo Verde. Para confirmar que os espécimes brasileiros não correspondam a A. atlantica é necessário ainda reavaliá-los, o que não foi ainda possível, apesar de estarem armazenados na coleção da UFBA.

Tabela 5: Medidas de espículas do holótipo de Ascandra atlantica.

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) N Min Med DP Max Min Med DP Max Medidas da descrição original de Thacker (1908) Diactinas - 300,0 - - - 9,0 - - - Triactinas - 120,0 - - - 10,0 - - - Tetractinas I - 200,0 - - - 35,0 - - - Apicais - 100,0 - - - 25,0 - - - Tetractinas II - 120,0 - - - 10,0 - - - Apicais - 30,0 - - - 7,0 - - - Medidas de Klautau & Valentine (2003) Diactinas 125,0 201,8 37,5 250,0 - 7,5 0,8 - 19 Triactinas 75,0 108,3 16,5 140,0 - 10,0 1,5 - 30 Tetractinas I 87,5 165,0 30,5 225,0 - 23,0 4,0 - 30 Apicais 40,8 69,1 23,8 102,0 - 18,9 7,0 - 13 Tetractinas II 85,0 106,0 13,5 145,0 - 9,8 1,5 - 30 Apicais 10,2 35,0 13,4 51,0 - 7,8 2,8 - 14

Figura 18: Ascandra atlantica. A-B. Ilustrações do cormus e das espículas adaptado de Thacker 1908. C-E. Fotografias do Holótipo adapdas de Klautau & Valentine (2003).

Figura 19: Distribuição de Ascandra atlantica. A estrela indica a localidade tipo.

Ascandra biscayae (Borojević & Boury-Esnault, 1987)

Sinonímias: Clathrina biscayae, Borojević & Boury-Esnault 1987: 4; Van Soest 2001: 101; Klautau & Valentine 2003: 10. Ascandra biscayae, Klautau et al. 2013: 458.

Material tipo: MNHN-LBIM.C 1985.3 (holótipo/ etanol), Golfo de Biscaia, Estação U842, 500 - 520 m, 44°11’ 3’’ N - 8°41’2’’ O, coletado por N. O. Thalassa. Material analisado: Lâmina do holótipo.

Localidade tipo: Golfo de Biscaia

Cor: Branca em etanol (Borojević & Boury-Esnault 1987).

Descrição: Cormus formado por tubos irregularmente anastomosados. Os tubos são livres na região basal (Borojević & Boury-Esnault 1987; Klautau & Valentine 2003). Os ósculos são simples, sem ornamentação. Sistema aquífero asconoide.

Esqueleto: Formado por duas categorias de triactinas, duas categorias de tetractinas e por trichoxeas (Fig. 20). As triactinas são mais abundantes na parte externa dos tubos, enquanto internamente as tetractinas são as mais abundantes (Fig. 21). As actinas apicais das tetractinas estão voltadas para o lúmen. As trichoxeas estão posicionadas na parte mais externa dos tubos.

Espículas (Tabela 6):

Triactinas I: Subregulares (equiangulares) a raramente regulares (equiangulares e equirradiadas). Actinas cônicas, espessas, retas e pontiagudas.

Triactinas II: Subregulares (equiangulares) a raramente regulares (equiangulares e equirradiadas). Actinas levemente cônicas, retas e pontiagudas.

Tetractinas I: Subregulares (equiangulares), com actinas cônicas, espessas, retas e pontiagudas. Actina apical reta, curta, lisa, cônica e pontiaguda.

Tetractinas II: Subregulares (equiangulares), com actinas levemente cônicas, retas e pontiagudas. Actinas apicais curtas, lisas e às vezes levemente curvadas nas pontas.

Trichóxeas: Extremamente finas, retas, geralmente fragmentadas.

Ecologia: A espécie já foi coletada entre 322-645 m de profundidade, em substrato de pedras e corais, vivos e mortos. Espículas de sílica do tipo óxea foram encontradas associadas ao holótipo.

Distribuição geográfica (Fig. 22): Golfo de Biscaia (ecorregião Plataforma do Atlântico Sul Europeu Borojević & Boury-Esnault 1987) - estações: T437 (47º58'0"N, 07º49'0"O, 322 m), T450 (47º58'3"N, 7º50'0"O, 340 m), T453 (47º57'3"N, 7º51'0"O 344-354 m), T475 (44º10'8"N, 8º41'3"O, 400 m) T476 (44º11'2"N, 8º40'9"O, 620 m), T477 (44º11'1"N, 8º42'0"O, 500 m), U842 (44º11'3"N, 8º41'2"O, 500-520 m), U847 (44º10'9"N, 8º34'1"O, 500 m), U852 (44º12'0"N, 8º34'0"O, 615-645 m), T787 e U878.

Considerações taxonômicas: Essa espécie de Ascandra se destaca pela leve separação de posicionamento das espículas que mesmo com um fino mesoílo possui uma leve organização. A parte mais externa dos tubos é quase que unicamente composta de triactinas enquanto a mais interna os tipos espiculares mais abundantes são as tetractinas e essa é uma característica única dentro do gênero. Não foram encontradas triactinas nas lâminas do holótipo observadas, provavelmente por se tratar de um fragmento de uma região mais interna do tubo do espécime. A descrição original de Borojević & Boury-Esnault (1987) indicava a presença de triactinas pseudossagitais, porém é provável que estas sejam apenas parte da variação das triactinas II que são subregulares. Nesta mesma publicação a medida máxima para a actina apical das triactinas pseudossagitais foi de 22 µm, porém uma vez que o valor mínimo dessas actinas no mesmo artigo é 174,0 µm o valor considerado foi de 220,0 µm.

Tabela 6: Medidas de espículas do holótipo de Ascandra biscayae.

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) Min Med DP Max Min Med DP Max N Medidas originais de Borojević & Boury-Esnault 1987 Triactina I Par 130,0 - - 164,0 - 20,8 - - - Ímpar 161,0 - - 182,0 - 21,0 - - - Triactina II Par 143,0 - - 223,0 10,8 - - 18,2 - Ímpar 143,0 - - 270,4 10,8 - - 21,0 - Triactina 114,0 - - 161,0 9,0 - - 13,0 - pseudossagital Par Ímpar 174,0 - - 220,0 9,0 - - 13,0 - Tetractina Par - 156,0 - - - 10,8 - - - Ímpar - 143,0 - - - 10,8 - - - Apical 20 - - 26 - 5,2 - - - Medidas Klautau & Valentine, 2013 Triactina I 77,5 111,5 22,0 167,5 - 9,8 1,0 - 20 Triactina II 120,0 157,5 21,3 197,5 - 16,3 2,0 - 25 Tetractina I 112,5 145,3 14,8 177,5 - 9,0 1,5 - 30 Apical 19,2 60,7 23,5 96,0 - 6,0 1,2 - 08 Tetractina II 97,5 155,5 20,3 187,5 - 14,3 1,5 - 20 Apical 36,0 53,5 15,6 81,6 - 10,1 1,0 - 06 Medidas do presente trabalho Triactina I ------Triactina II ------Tetractina I 59,4 120,8 37,7 189,0 8,1 11,2 1,6 13,5 20 Apical 13,5 20,3 5,7 29,7 5,4 7,0 1,4 8,1 17 Tetractina II 67,5 104,7 30,2 156,6 6,8 8,2 0,6 9,5 14 Apical 13,5 20,5 11,2 40,5 5,4 5,9 1,2 8,1 5

Figura 20: Imagens da descrição original de Ascandra biscayae. Adaptado de Borojević & Boury-Esnault (1987).

Figura 21: Ascandra biscayae (MNHN-LBIM.C 1985.3, Holótipo). A. Fragmento de um tubo. A seta aponta uma óxea exógena, associada ao espécime. B. Parte interna de um tubo, composta por tetractinas.

Figura 22: Distribuição de Ascandra biscayae. A estrela amarela indica a localidade tipo. Os pontos vermelhos correspondem aos locais para onde essa espécie já foi referida.

Ascandra brandtae (Rapp, Göcke, Tendal & Janussen, 2013)

Sinonímias: Clathrina primordialis, Jenkin 1908: 6, Brøndsted 1931: 4, Koltun 1976: 163, Barthel et al. 1997: 46. Ascandra sp. nov. 14, Klautau et al. 2013: 449. Clathrina brandtae, Rapp et al. 2013: 152.

Material tipo: SMF 11867 (holótipo/ etanol), SMF 11866 (parátipo/ etanol), Plataforma Eckström, Mar Oriental de Wedell, Antártica, estação SYSTCO 71/48-1, 70°23,94' S - 8°19,14' O, prof.: 602,1 m, 70°23,89' S - 8°18,67' O, prof.: 595,2 m.

Material analisado: Holótipo.

Localidade tipo: Plataforma Eckström, Mar Oriental de Wedell, Antártica.

Cor: Bege in vivo e em etanol.

Descrição: Cormus clatroide tubos com anastomose frouxa e irregular (Fig. 23 A). Superfície lisa e cormus macio. Ósculo simples e apical. Células com grânulos ausentes. Sistema aquífero asconoide.

Esqueleto: O esqueleto é composto por triactinas e tetractinas (Fig. 23 B-C). Uma ou duas camadas de espículas sem organização aparente formam os tubos. As actinas apicais das tetractinas estão direcionadas para o lúmen da esponja.

Espículas (Tabela 7):

Triactinas: Regulares (equiangulares e equirradiadas). As actinas são retas, cônicas e rombudas.

Tetractinas: Regulares (equiangulares e equirradiadas) ou subregulares (equiangulares). As actinas são retas, cônicas e rombudas. A actina apical é cônica, levemente curvada, lisa e pontiagudas, às vezes possui ondulações.

Ecologia: Espécimes dessa espécie foram encontrados entre 118 e 602 m de profundidade.

Distribuição geográfica (Fig. 24): Antártica, ecorregião Mar de Wedell, 70° 23.94' S, 8° 19.14' W, 602.1 m; 70° 23.89' S, 8° 18.67' W, 595.2 m; (Rapp et al. 2013) 71°S8.15’W, 118–123 (Barthel et al. 1997).

Considerações taxonômicas: Ascandra brandtae é uma espécie de Ascandra bem característica com o cormus composto por uma base anastomosada, tubos livres na região apical e tetractinas mais abundantes do triactinas, essa espécie é a única do gênero com essas características. Também é única a sua distribuição, sendo a única do gênero a ocorrer na Antártica. A espécie mais similar de A. brandtae é a Ascandra falcata, mas essa espécie possui diactinas. Além disso, na descrição original a espécie também foi comparada como similar a A. biscayae especialmente pelo tamanho das espículas, mas A. biscayae possui dois tipos de triactinas e dois tipos de tetractinas.

Tabela 7: Medidas de espículas do holótipo de Ascandra brandtae.

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) N

Min Med DP Max Min Med DP Max Medidas originais de Rapp et al., 2013 Triactinas 102,0 153,0 25,8 200,0 - 7,7 0,5 - 30 Tetractinas 100,0 153,0 23,9 235,0 - 6,5 1,0 - 30 Apicais 50,0 82,0 21,5 138,0 - 5,0 0,5 - 30 Medidas deste trabalho Triactinas 90,0 140,0 25,3 187,5 7,5 7,3 0,8 10,0 20 Tetractinas 77,5 148,1 29,8 195,0 5,0 6,8 1,1 7,5 20 Apicais 25,0 59,4 40,9 150,0 7,5 9,4 1,2 10,0 20

Figura 23: Ascandra brandtae (holótipo/ SMF 11867) prancha adaptada de Rapp et al. (2013) A. Fragmento do holótipo fixado. B. Corte tangencial. C. Espículas.

Figura 24: Mapa de distribuição de Ascandra brandtae. A estrela indica a localidade tipo.

Ascandra corallicola (Rapp, 2006)

Sinonímias: Clathrina corallicola, Rapp 2006: 334; Ascandra corallicola, Klautau et al. 2013: 448.

Material tipo: HNTNU VM-001 (holótipo/ etanol), ZMUB-68273 (parátipo/ etanol), Røberg, Trondheimsfjord, Noruega, 63°28,6′N - 09°59′L, prof.: 250–300 m, 21 fevereiro 1996.

Material analisado: Holótipo e MZB 2019-2018 Blanes Canyon, Mar Mediterrâneo, 41°30'26"N - 02°56'02"L, pesquisa ‘ABIDES’, prof.: 684 m, 2018, coletado por Andreu Santin Muriel.

Localidade tipo: Trondheimsfjord, Noruega.

Cor: Branca escura in vivo e em etanol.

Descrição: Cormus com anastomose basal irregular e frouxa. A região apical não possui anastomose (Fig. 25 A). Alguns tubos terminam em pontas fechadas. Ósculos simples e apicais. Superfície lisa, sem hispidações e paredes finas (30–40 µm). O holótipo está fragmentado e é bem delicado. Sistema aquífero é asconoide.

Esqueleto: O esqueleto é composto por duas categorias de triactinas e duas categorias de tetractinas (Fig. 25 B). As espículas não aparentam ter orientação além do posicionamento da actina apical em direção ao lúmen (Fig. 26). Raras tetractinas sagitais são encontradas na região próxima aos ósculos. As triactinas II e as tetractinas I são as mais abundantes.

Espículas (Tabela 8):

Triactinas I: Grandes e regulares (equiangulares e equirradiadas). As actinas são retas, cônicas e pontiagudas.

Triactinas II: Similares às triactinas I, porém pequenas e mais abundantes.

Tetractinas I: Grandes, regulares (equiangulares e equirradiadas) ou subregulares. As actinas são retas, cônicas e pontiagudas. A actina apical é cônica, irregular e pontiaguda.

Tetractinas II: Similares às tetractinas I, porém, pequenas e mais raras. Actina apical fina, curta, pontiaguda e frequentemente curvada.

Ecologia: Até o momento, essa espécie foi encontrada em partes mortas de corais da ordem Scleractinia (Lophelia pertusa, Solenosmilia variabilis e Madrepora oculata.), em profundidades entre 90 - 684 m.

Distribuição geográfica (Fig. 27): Noruega (nas ecorregiões sul e norte da Noruega, 63°28,6′N, 09°59′L 250–300 m; 60°09.1′N, 05°08.5′L 500 m; 63°55.6′N, 09°53.5′L 200– 530 m; 63°28.3′N, 10°00.2′L 200–275 m; 68°00′N, 16°39.8′L 90–150 m; 67°1.48′N, 14°1.3′L 100–200 m; 63°38′N, 09°31′L 140–200 m; 60°46′N, 04°26′L 315 m; 69°10′N,

16°38′L 300–320 m; Rapp 2006). Espanha, na ecorregião Mar de Alborão, 41°30'26"N,

02°56'02"L 684m.

Considerações taxonômicas: Essa espécie tem a marcante presença de tubos que terminam fechados, sem conexões com outros tubos ou ósculos apicais, característica semelhante a espécie A. kakaban e ao gênero Dendya, porém nenhuma das espécies de Dendya possui anastomose verdadeira. A descrição original indica a presença de uma terceira categoria de tetractinas sagitais próximas aos ósculos, porem acreditamos que sejam a forma subregular da tetractina I. Em comparação aos tipos espículares a espécie A. ascandroides é a mais similar a A. corallicola possuindo formatos similares de espículas, entretanto A. ascandroides possui apenas uma categoria de triactinas. Ascandra corallicola é a única espécie do gênero que ocorre na Noruega.

Tabela 8: Medidas originais das espículas do holótipo de Ascandra corallicola (retiradas de Rapp 2006) e medidas fornecidas neste trabalho. Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) N

Min Med DP Max Min Med DP Max Triactinas I 178,0 264,0 26,0 293,0 - 19,0 1,0 - 05 Triactinas II 98,0 157,0 33,0 220,0 - 10,0 1,0 - 30 Tetractinas I 163,0 245,0 50,0 342,0 - 21,0 5,0 - 30 Apical - - - 25,0 - 20,0 5,0 - 30 Tetractinas II 181,0 193,0 17,0 205,0 - 10,0 1,0 - 15 Apicais - - - 37,0 - 5,0 2,0 - 10 Tetractina III 163,0 197,0 30,0 220,0 - 16,0 4,0 - 10 Par Ímpar 85,0 140,0 22,0 195,0 - 18,0 2,0 - 10 Apical - - - 56,0 - 12,0 3,0 - 06 Medidas deste trabalho Triactinas I 172,9 264,5 37,8 321,5 13,5 17,4 2,3 21,6 20 Triactinas II 67,6 105,8 33,2 148,6 8,1 9,5 1,5 10,8 6 Tetractinas I 226,8 337,0 54,0 453,6 10,8 27,0 6,3 32,4 20 Apical 110,7 176,9 93,6 243,0 13,5 20,3 9,5 27,0 2 Tetractinas II 56,7 74,8 18,4 108,1 8,1 9,5 1,5 10,8 6 Apicais 81,1 83,8 3,8 86,5 8,1 10,8 3,8 13,5 2

Figura 25: Ascandra corallicola (holótipo/ HNTNU VM-001) prancha adaptada de Rapp et al. (2006). A. Fragmento do holótipo fixado. B. Espículas.

Figura 26: Ascandra corallicola (holótipo/ HNTNU VM-001) A. Fragmento do holótipo fixado. B. Setas apontam tetractinas II.

Figura 27: Mapa de distribuição de Ascandra corallicola. A estrela amarela indica a localidade tipo. Os pontos vermelhos correspondem aos locais para onde essa espécie já foi referida.

Ascandra crewsi Van Soest & De Voogd, 2015

Sinonímias: Ascandra crewsi, Van Soest & De Voogd 2015: 36; Leucosolenia sp. Ralifo et al. 2007: 7.

Material tipo: ZMAPOR 17556 (Holótipo/ etanol), Papua Nova Guiné, Wahoo; 10,2518ºS - 150,758ºL, 21 m, caverna, mergulho livre, col.: Sonnenschein #02130, 29 de maio de 2002.

Material analisado: Holótipo.

Localidade tipo: Wahoo, Papua Nova Guiné.

Cor: Branca in vivo e em etanol.

Descrição: Cormus com tubo coletor central que se ramifica em outros tubos mais finos e sem saída, formando um sistema de rede anastomosada ao redor do tubo coletor. A anastomose é irregular e frouxa e a superfície dos tubos é lisa (FIG. 28 A). Esponja muito delicada e com textura macia. O tubo coletor é central e termina em um ósculo simples, sem membrana. A parede dos tubos é fina e o sistema aquífero é asconoide.

Esqueleto: O esqueleto é composto por duas categorias de tetractinas de diferentes tamanhos e por pequenas triactinas raras (Fig. 29). As tetractinas são as principais espículas que sustentam a parede dos tubos e suas actinas apicais penetram no lúmen, formando hispidação. A maior categoria de tetractinas é mais rara.

Espículas (Tabela 9):

Triactinas: Muito raras, pequenas. Regulares (equiangulares e equirradiadas). As actinas são retas, cônicas e pontiagudas.

Tetractinas I: Grandes e robustas. Regulares (equiangulares e equirradiadas). As actinas são retas ou levemente curvadas, cônicas e pontiagudas. A actina apical é cônica, lisa, pontiaguda e mais longa do que as actinas basais. Frequentemente é curvada na região distal, mas actinas apicais retas também estão presentes.

Tetractinas II: Pequenas e delgadas. Regulares (equiangulares e equirradiadas) a subregulares (equiangulares). Essas espículas são semelhantes às Tetractinas I, mas menores em tamanho. Actina apical fina, reta, pontiaguda e frequentemente maior do que as actinas basais.

Ecologia: No único registro dessa espécie até o momento, ela foi encontrada em um recife de corais a 21 m de profundidade.

Distribuição geográfica (Fig. 30): Papua Nova Guiné (ecorregião Sudeste de Papua Nova Guiné 10,2518ºS, 150,758ºL, Van Soest & De Voogd 2015)

Considerações taxonômicas: Van Soest & De Voogd (2015) identificaram essa espécie como Ascandra pelo formato do cormus, com tubos frouxamente anastomosados na base e livres na região apical e pela hispidação no lúmen dos tubos devido às actinas apicais das tetractinas, muitas vezes similares a agulhas. As triactinas desta espécie são extremamente raras, quase ausentes, característica que se destaca também dentro do gênero. Ao analisar o holótipo, apenas triactinas pequenas foram encontradas inteiras o que influenciou na diferença entre as medidas desse tipo espicular quando comparamos a descrição original e as apresentadas aqui. Até o momento, essa espécie ainda não possui nenhuma sequência de DNA amplificada.

Tabela 9: Medidas originais das espículas do holótipo de Ascandra crewsi (retiradas de Van Soest & De Voogd 2015) e medidas fornecidas neste trabalho.

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) N

Min Med DP Max Min Med DP Max Triactinas 140,0 - - 150,0 10,0 - - 12,0 - Tetractinas I 159,0 206,4 - 246,0 15,0 18,8 - 21,0 25 Apicais 181,0 226,3 - 279,0 13,0 15,3 - 17,0 25 Tetractinas II 54,0 90,2 - 117,0 7,0 7,3 - 8,0 25 Apicais 62,0 95,8 - 114,0 2,5 3,1 - 3,5 25 Medidas deste trabalho Triactinas 85,2 85,5 0,4 85,8 5,9 6,5 0,8 7,1 2 Tetractinas I 160,0 208,3 22,1 250,0 20,0 21,5 2,9 30,0 20 Apicais 100,0 150,0 32,8 225,0 15,0 21,8 2,9 25,0 20 Tetractinas II 30,0 107,8 44,0 175,0 7,5 10,9 3,6 15,0 20 Apicais 35,0 61,8 21,2 100,0 7,5 7,5 0,0 7,5 20

Figura 28: Ascandra crewsi (Holótipo/ ZMAPOR 17556) adaptado de Van Soest & De Voogd (2015). A. Holótipo in situ. B. Actinas apicais das tretractinas.

Figura 29: Ascandra crewsi (Holótipo/ ZMAPOR 17556) A. Fragmento do espécime. B. Corte tangencial de um tubo, com destaque para as tetractinas I. C. Corte tangencial de um tubo, com destaque para as tetractinas II, actinas apicais são finas e podem parecer ausentes. D. Triactina. E. Tetractina I. F. Variação da actina apical da Tetractina I. G. Tetractina II. H. Actina apical da Tetractina II.

Figura 30: Mapa de distribuição de Ascandra crewsi. A estrela amarela indica a l ocalidade tipo.

Ascandra densa Haeckel, 1872

Sinonímias: Nardopsis gracilis Haeckel 1870: 247; Tarrus densus Haeckel 1870: 244; Ascandra densa Haeckel 1872: 85, Lendenfeld 1885: 1088; Auloplegma densum Haeckel 1872: 85; Nardopsis densa Haeckel 1872: 85; Tarropsis densa Haeckel 1872: 85; Leucosolenia densa Dendy & Row 1913: 721, Tanita 1943a: 82, Burton 1963: 179; Clathrina densa Hooper & Wiedenmayer 1994: 456.

Material tipo: Não encontrado. Há somente um comentário sobre um espécime coletado por Ehlers em localidade desconhecida e cinco, coletados por Schomburgk, na costa sul da Austrália.

Material analisado: Apenas bibliografia.

Localidade tipo: Costa sul da Austrália.

Cor: Branca em etanol.

Descrição: Cormus frouxamente anastomosado na base e com tubos livres na região distal (Fig. 31 A). Ósculos simples, sem ornamentação e apicais. Superfície levemente híspida graças à presença de diactinas.

Esqueleto: Composto de triactinas, tetractinas, diactinas e trichoxeas. As triactinas são as espículas mais abundantes (Fig. 31 B). As diactinas são perpendiculares à superfície externa da esponja.

Espículas (Tabela 10):

Diactinas: Fusiformes, retas (ou levemente curvadas) e pontiagudas, sendo que uma das pontas é mais espessa.

Triactinas: Regulares (equiangulares e equirradiadas), com actinas cônicas e pontas rombudas.

Tetractinas: Similares às triactinas. Actina apical semelhante a uma agulha, fina, cônica e pontiaguda.

Trichóxeas: Extremamente finas e retas.

Ecologia: De acordo com a descrição original, espécimes da costa sul da Austrália estavam aderidos a algas verdes.

Distribuição geográfica (Fig. 32): Costa sul da Austrália, ecorregião Bassian, coordenadas aproximadas 38°S 144°L.

Considerações taxonômicas: Ascandra densa foi descrita unicamente na sua descrição original em 1872, até o momento a espécie não foi encontrada novamente. Um agravante é o desconhecimento sobre o local de depósito do material tipo associado ao nome e sua atual preservação, porém a descrição original ilustra as características da espécie. Além de A. densa, quatro espécies de Ascandra possuem diactinas: A. atlantica, A. sp. nov., A. izuensis e a espécie tipo A. falcata. A espécime mais similar a A. densa é Ascandra sp. nov, as duas espécies possuem as mesmas categorias de espículas em tamanhos similares, porém a actina apical das tetractinas de A. sp. nov são onduladas e as triactinas e actinas basais das tetractinas são ocasionalmente levemente onduladas, o que não ocorre em A. densa.

Tabela 10: Medidas de espículas de Ascandra densa fornecidas por Haeckel (1872).

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) Min Med DP Max Min Med DP Max N Diactinas 500,0 - - 600,0 30,0 - - 40,0 - Triactinas 100,0 - - 120,0 6,0 - - 8,0 - Tetractinas 100,0 - - 120,0 6,0 - - 8,0 - Apical 100,0 - - 120,0 - 3,0 - - -

Figura 31: Ascandra densa adaptado de Haeckel (1872). A. Exemplares de A. densa. B. Setas apontam as espículas da espécie.

Figura 32: Distribuição estimada de Ascandra densa. A estrela amarela indica a localidade tipo.

Ascandra izuensis (Tanita, 1942)

Sinonímias: Leucosolenia izuensis Tanita 1942: 21; Tanita 1943a: 81

Material tipo: Não encontrado. Holótipo possivelmente depositado no Museu do Instituto de Biologia da Universidade Imperial de Tôhoku, Susaki, próximo a Shimoda em 1939, coletor: S. Tanita.

Material analisado: Apenas bibliografia.

Localidade tipo: Shimoda, Japão.

Cor: Amarela clara em etanol.

Descrição: Cormus formado por tubos frouxamente anastomosados. Superfície híspida. Diâmetro dos tubos variando de 0,3 a 0,1 mm.

Esqueleto: Composto por triactinas, tetractinas e diactinas (Fig. 33). As tetractinas possuem duas categorias de tamanho, sendo as grandes posicionadas na parte mais

externa dos tubos. As tetractinas são as espículas mais abundantes e suas actinas apicais projetam-se para o lúmen. As diactinas se posicionam obliquamente à superfície.

Espículas (Tabela 11):

Diactinas: Fusiformes, levemente curvadas e pontiagudas.

Triactinas: Regulares (equiangulares e equirradiadas), com actinas cônicas, retas e pontiagudas.

Tetractinas I: Regulares com actinas cônicas, retas e pontiagudas. Actinas apicais espessas na base, retas, cônicas e pontiagudas.

Tetractinas II: pequenas e similares às tetractinas I.

Ecologia: Ocorre nas mesmas regiões que outras 30 espécies de esponjas conhecidas para o japão (Tanita, 1943a).

Distribuição geográfica (Fig. 34): Susaki, próximo a Shimoda, Japão (Tanita 1942) ecorregião Corrente Central Kuroshio, coordenadas aproximadas 34°N, 138ºE. Amakusa, Tomioka (Tanita 1943a) coordenadas aproximadas 32°N 130ºE, mesma ecorregião. Naha, prefeitura de Okinawa (Tanita 1943a) coordenadas aproximadas 26°N, 127ºE ecorregião Mar da China Oriental.

Considerações taxonômicas: Essa espécie de Ascandra foi descrita pela última vez a 78 anos atrás e até o momento só foi encontrada no Japão. O holótipo e mais três indivíduos foram identificados. O material relacionado a esta espécie provavelmente está depositado na Universidade Imperial de Tokyo, porém é possível que alguma avaria tenha ocorrido uma vez que a coleção está armazenada, mas não em uso, e a universidade sofreu com terremotos e outras diversas situações climáticas1. Ascandra izuensis é uma espécie similar a Ascandra sp. nov. e Ascandra densa, especialmente pela diactinas robustas e fusiforme, porém estas possuem apenas uma categoria de tetractinas e A. izuensis se distingue por possuir duas categorias desta espícula.

1 Comunicação pessoal via e-mail com a secretaria da universidade, 2019

Tabela 11: Medidas de espículas de Ascandra izuensis fornecidas por Haeckel (1872).

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) Min Med DP Max Min Med DP Max N Diactinas 270,0 - - 550,0 17,0 - - 90,0 - Triactinas 96,0 - - 120,0 8,0 - - 14,0 - Tetractinas I 120,0 - - 165,0 14,0 - - 18,0 - Apical 140,0 - - 190,0 10,0 - - 14,0 - Tetractinas II 60,0 - - 95,0 8,0 - - 10,0 - Apical 70,0 - - 100,0 6,0 - - 8,0 -

Figura 33: Espículas de Ascandra izuensis retirado de Tanita (1942).

Figura 34: Distribuição de Ascandra izuensis. A estrela indica a localidade tipo. Os pontos vermelhos correspondem aos locais para onde essa espécie já foi referida.

Ascandra kakaban Van Soest & De Voogd, 2015

Sinonímias: Ascandra kakaban, Van Soest & De Voogd 2015: 36.

Material tipo: RMNH Por. 1696 (holótipo/ etanol), Indonésia, Kalimantan, Ilhas Berau, Ilha Kakaban, lago marinho Kakaban, 2,1409ºN, 118,5112ºL, 0,5 m, col.: N.J. de Voogd, #BER08/121003/123, 12 de outubro de 2003; RMNH Por. 4625 (parátipo/ etanol), 2,4133°N, 118,5078°E, 0–2 m, col.: L.E. Becking, #LE043, 31 de agosto de 2008.

Material analisado: Holótipo.

Localidade tipo: Ilha Kakaban, Ilhas Berau, Kalimantan, Indonésia.

Cor: Branca in vivo (Fig. 35 A) e bege (Fig. 36 A) em etanol.

Descrição: Cormus macio e delicado com superfície lisa. O maior fragmento do material tipo mede 7,5 x 7 x 3 cm, segundo a descrição original. Rede anastomosada de tubos finos, com ramificações terminais frequentemente fechadas (sem ósculo). Um largo tubo coletor central recolhe a água dos tubos menores e apresenta ósculo terminal. Pode 59

haver mais de um tubo coletor. A parede dos tubos é fina e o sistema aquífero é asconoide.

Esqueleto: O esqueleto é composto por duas categorias de tamanho de tetractinas e de triactinas (Fig. 35 B e 36 B), entretanto, a categoria I de triactinas é a mais comum, enquanto a categoria II das tetractinas é a mais rara. A actina apical das tetractinas volta- se para o lúmen, tornando-o muito híspido.

Espículas (Tabela 12):

Triactinas I: Grandes e regulares (equiangulares e equirradiadas). As actinas são retas, cônicas e pontiagudas.

Triactinas II: Pequenas, regulares (equiangulares e equirradiadas) e subregulares (equiangulares). As actinas são retas, cônicas e pontiagudas.

Tetractinas I: Grandes, regulares (equiangulares e equirradiadas) ou subregulares (equiangulares). As actinas são retas, cônicas e pontiagudas. A actina apical é levemente cônica, ondulada, pontiaguda e mais longa que as actinas basais, lembrando uma agulha. Frequentemente é curvada, mas apicais retas também estão presentes.

Tetractinas II: Pequenas e regulares (equiangulares e equirradiadas). As actinas são retas, cônicas e pontiagudas. A actina apical é levemente cônica, ondulada, pontiaguda, mais longa que as actinas basais e levemente curvada.

Ecologia: A espécie foi encontrada até o momento apenas no lago marinho Kakaban, 0- 2 m de profundidade, aderida a raízes de manguezal (Van Soest & De Voogd 2015), onde também ocorre a espécie Ernstia naturalis Van Soest & De Voogd, 2015. Não foi observada nenhuma fauna associada.

Distribuição geográfica (Fig. 37): Ilha Kakaban, Indonesia (ecorregião Palawan/ Bornéu do Norte 1.9386°S 130.3744°L; 2,1409ºN, 118,5112ºL, prof. 0,5 m; 2,4133°N, 118,5078°E, prof. 0–2 m, Van Soest & De Voogd 2015).

Considerações taxonômicas: Ascandra kakaban é uma espécie dentro do gênero que assim como A. corallicola possui tubos ramificados que terminam fechados, característica que lembra fortemente Dendya. Originalmente, as espículas não haviam sido separadas

em categorias de tamanho, pois os autores da espécie consideraram que existia um gradiente contínuo de tamanho (Van Soest & De Voogd 2015). Entretanto, é possível distinguir essas categorias em Triactinas I (160,1 ±22,8) e Triactinas II (72,0 ±14,8) e Tetractinas I (204,0 ±39,5) Tetractinas II (62,0 ±22,4).

No marcador C-LSU essa espécie forma um clado em politomia com as espécies Dendya tripodifera, Ascandra corallicola e o complexo Levinella prolifera/ Butonulla sibogae. A menor distância p dessa espécie em relação às outras localizadas no mesmo clado foi com Dendya tripodifera (3,3%). Ascandra kakaban possui anastomose verdadeira, o que não ocorre em Dendya. A distância p entre A. kakaban e o complexo Levinella prolifera/ Burtonulla sibogae foi de 3,7-4,1%. E a distância de A. corallicola, que é morfologicamente mais similar a A. kakaban, foi de 4,5%.

Tabela 12: Medidas de espículas do holótipo de Ascandra kakaban.

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) N

Min Med DP Max Min Med DP Max Medidas originais de Van Soest & De Voogd 2015 Triactinas 57,0 154,0 - 220,0 4,0 9,4 - 12,0 25 Tetractinas 74,0 197,4 - 267,0 7,0 7,3 - 8,0 25 Apicais 35,0 110,3 - 237,0 4,5 10,3 - 16,0 25 Medidas deste trabalho Triactinas I 120,0 160,1 22,8 195,0 10,0 11,5 2,4 15,0 20 Triactinas II 45,0 72,0 14,8 100,0 7,5 9,3 1,2 10,0 20 Tetractinas I 150,0 204,0 39,5 270,0 10,0 13,1 2,4 15,0 20 Apicais 45,0 75,5 23,1 125,0 7,5 13,4 2,6 15,0 20 Tetractinas II 30,0 62,0 22,4 110,0 5,0 8,1 1,6 10,0 20 Apicais 15,0 27,0 8,9 50,0 7,5 8,4 1,2 10,0 20

Figura 35: Ascandra kakaban (Holótipo/ RMNH Por. 1696) adaptado de Van Soest & De Voogd (2015). A. Espécime in situ. B. Todas as categorias de espículas.

Figura 36: Ascandra kakaban (Holótipo/ RMNH Por. 1696) A. Fragmento do espécime fixado. B. Corte tangencial. A seta aponta para uma Triactina II.

Figura 37: Mapa de distribuição de Ascandra kakaban. A estrela amarela indica a localidade tipo.

Ascandra spalatensis Klautau, Imešek, Azevedo, Pleše, Nikolić & Ćetković, 2016

Sinonímias: Ascandra spalatensis, Klautau et al. 2016: 10

Material tipo: PMR-17806 e UFRJPOR 7540 (holótipo/ etanol) Mar Adriático, Croácia, próximo a Zadar, 44°08'14,8" N - 15°12'38,2" L, prof.: 1 m, col.: V. Nikolić, 13 fevereiro 2011

Material analisado: Apenas bibliografia.

Localidade tipo: Perto de Zadar, Croácia, Mar Adriático

Cor: Branca em etanol

Descrição: Há somente o holótipo e ele está fragmentado. O cormus é formado por tubos largos, anastomosados frouxamente na região basal (Fig. 38 A) e livres na região apical. Não há nenhuma observação sobre o ósculo na descrição original.

Esqueleto: Esqueleto composto por triactinas e tetractinas (Fig. 38 B-E). Triactinas são mais abundantes.

Espículas (Tabela 13):

Triactinas: Variam de regulares (equiangulares e equirradiadas) a subregulares. As actinas são retas, cilíndricas ou levemente cônicas e pontiagudas.

Tetractinas: Variam de regulares (equiangulares e equirradiadas) a subregulares. Actinas cônicas e pontiagudas. Actinas apicais são mais curtas que as actinas basais e são espessas, cônicas, pontiagudas e sem espinhos.

Ecologia: Coletado em ambiente vertical e protegido de luz, a 1 m de profundidade.

Distribuição geográfica (Fig. 39): Ecorregião Mar Adriático, Croácia, próximo a Zadar, 44°08'14,8" N, 15°12'38,2" L (Klautau, Imešek, Azevedo, Pleše, Nikolić & Ćetković 2016).

Considerações taxonômicas: A espécie A. spalatensis possui uma forte característica que a destaca dentro do gênero, a presença de mais triactinas do que tetractinas. Além disso, a base da actina apical da tetractina é espessa, ocupando quase todo o centro da espícula. Esta característica é encontrada em poucas ascandras (e.g. A. ascandroides). A abundância de triactinas e o reconhecimento de que há Ascandras com actinas apicais espessas levou à alteração da diagnose do gênero proposta em 2013 por Klautau et al. (Klautau et al. 2016). Ascandra spalatensis possui um cormus similar ao da espécie tipo A. falcata, mas não possui diactinas. Ascandra spalatensis é uma das três espécies do gênero que possui sequência para os dois marcadores moleculares utilizados em Calcarea. No marcador ITS, a espécie fica posicionada dentro do clado de Ascandra e com menor distância p em relação à espécie tipo A. falcata (2,3%). A maior distância com relação a outra espécie do gênero foi de 7,2% com A. sp. nov. A distância com o grupo externo (Clathrina) variou de 19,5-20,0%. No marcador C-LSU, a distância com o grupo externo variou de 14,8-15,6%. Ascandra spalatensis ficou posicionada em uma politomia com D. tripodifera, A. corallicolla e com o complexo de B. sibogae/ L. prolifera. A espécie dessa politomia com a menor distância em relação a A. spalatensis foi Dendya tripodifera (2,0%) e a maior foi a espécie A. sp. nov. (10,2%).

Tabela 13: Medidas de espículas do holótipo de Ascandra spalatensis retiradas de Klautau et al. (2016).

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) n Min Méd DP Max Min Med DP Max Triactinas 43,2 90,5 17,2 113,4 6,8 8,0 0,8 9,5 20 Tetractinas 51,3 99,4 16,9 135,0 8,1 12,0 1,6 14,9 21 Apicais 72,9 74,3 1,9 75,6 10,8 10,8 0,0 10,8 02

Figura 38: Ascandra spalatensis (PMR-17806/UFRJPOR 7540, holótipo) retirado de Klautau et al. (2016).

Figura 39: Mapa de distribuição de Ascandra spalatensis. A estrela indica a localidade tipo.

Ascandra “contorta” sp. nov.

Sinonímias: Clathrina contorta Borojević & Boury- Esnault 1987: 7; Van Soest 2001: 101; Klautau & Valentine 2003:19; Ascandra contorta Klautau et al. 2013: 458; Topaloğlu et al. 2016: 54.

Citações: Leucosolenia contorta Bowerbank 1866: 29; Gray 1867: 55; Haeckel 1870: 182; Bowerbank 1874: 7; Topsent 1891: 128; Topsent 1892: 22; Topsent 1894: 7; Dendy & Row 1913: 721; Breitfuss 1927, 28; Breitfuss 1932: 241; Arndt 1935: 6; Topsent 1936: 25, Arndt 1941: 45; Tanita 1942: 83, Burton 1963: 159; Soleniscus contortus Haeckel, 1872: 91; Tarrus contortus Haeckel, 1872: 91; Auloplegma contortum Haeckel, 1872: 91; Ascaltis contorta Hanitsch 1890: 233; Clathrina contorta Minchin 1896: 359; Minchin 1905: 3; Ascandra contorta Haeckel 1872: 91; Breitfuss 1898a: 214; Breitfuss 1898b: 15

Material tipo: BMNH 1896.9.15.1 (holótipo/etanol), Banyuls-sur-Mer, Pyrenées, Mar Mediterrâneo, França. Coleção: E. A. Minchin.

Material analisado: Holótipo

Localidade tipo: Banyuls-sur-Mer, Pyrenées, Mar Mediterrâneo, França

Cor: Branca a bege in vivo. Amarela clara em etanol (Klautau & Valentine, 2003).

Descrição: Cormus com anastomose densa e irregular (Fig. 40 A-B). Na região apical não há longos tubos coletores com ósculo simples. Superfície sem hispidações.

Esqueleto: O esqueleto é composto por diactinas, triactinas, tetractinas e trichoxeas (Fig. 40 C-F, 41 A-B). Tetractina é a categoria mais abundante. As actinas apicais dessas espículas apontam para o lúmen dos tubos (Fig. 41 C). As diactinas estão posicionadas paralelamente à superfície.

Espículas (Tabela 14):

Diactinas: Não são abundantes. Fusiformes, levemente curvada e pontiagudas (Fig. 41 E).

Triactinas: Regulares (equiangulares e equirradiadas). As actinas são levemente onduladas, cônicas e pontiagudas.

Tetractinas: Similares às triactinas. A actina apical é mais fina que as actinas basais e é cilíndrica, lisa, reta e pontiaguda (forma de agulha).

Trichoxeas: Finas, longas e geralmente fragmentadas (Fig. F).

Ecologia: De acordo com a revisão de Klautau & Valentine (2003), há poliquetas e sedimento no interior do holótipo, além deste apresentar embriões.

Distribuição geográfica (Fig. 42): Mar Mediterrâneo, Banyuls-sur-Mer, Pyrenées, França, coordenadas aproximadas 42°N, 3ºL ecorregião Mar Adriático; Mustafa Kemal Paşa, Marmara Ereğlisi/Tekirdağ, Turquia, ecorregião Mar Egeu (40°57'55''N-27°57'24''L, 3 m, Topaloğlu et al. 2016).

Remarks: Ascandra sp. nov. é uma espécie que está sendo proposta baseada na espécie conhecida como Ascandra contorta. Essa é uma espécie antiga, comum no Mediterrâneo e de complexo histórico taxonômico, inclusive sendo citado como um histórico infeliz por Minchin (1905). Essas divergências dificultam a sua identificação (ver

Klautau & Valentine 2003). Porém a questão mais grave associada ao nome desta antiga espécie é que originalmente Ascandra contorta foi descrita como Leucosolenia contorta por Bowerbank (1866), mas a descrição original incluiu 28 espécimes, sem indicação de material tipo. Entre esses 28 espécimes, mais de uma espécie foi identificada como L. contorta, incluindo exemplares das subclasses Calcinea e Calcaronea. Posteriormente, Haeckel (1872) também descreveu exemplares sob o nome Ascandra contorta, mas a descrição também incluiu informações de exemplares de diferentes espécies. Em 1905, Minchin apontou a provável confusão devido aos diferentes espécimes e utilizando o nome Clathrina contorta redescreveu a espécie, mas mesmo selecionando um holótipo, também criou divergências ao basear a descrição em exemplares com tipos espiculares diferentes e associar a ausência de diactinas a maturidade dos espécimes, porém as diactinas são tipos espiculares constantemente presentes na espécie. Em Klautau & Valentine 2003, esse histórico foi detalhadamente explicado e os exemplares analisados por Bowerbank e Minchin foram analisados mais uma vez. Em uma tentativa de preservar o nome já extensamente utilizado e conhecido, foi proposta a mudança da autoria do nome, de Bowerbank para Minchin, porém isso não é uma regra taxonômica válida. Acreditamos na necessidade de utilizar um novo nome associado a um material tipo estável e único. Assim, todas as sinonímias do material também foram revisadas e os nomes e citações considerados foram aqueles que incluem as características do espécime aqui descrito. Assim, para resolver essa questão, é necessário invalidar o nome Ascandra contorta.

Essa espécie nova se destaca por possuir diactinas, tipo espicular pouco comum em Ascandras (ver considerações taxonômicas de Ascandra falcata), porém, essa espécie se destaca por possuir triactinas e tetractinas onduladas, o que não ocorre em nenhuma outra espécie do gênero. Sua principal característica, entretanto, é a forma do cormus, com anastomose densa e tubos coletores apicais muito longos. Ascandra “contorta” sp. nov. possui sequências para os dois marcadores moleculares e nas duas análises fica alocada dentro do clado de Ascandra. Em Burton (1863), vários nomes foram sinonimizados a Leucosolenia contorta, porém, os espécimes citados não possuem diactinas, assim, eles não podem ser considerados Ascandra “contorta” sp. nov. Nenhum dos espécimes possui corpo

característico de Ascandra e possivelmente pertencem ao gênero Borojevia Klautau, Azevedo, Cóndor-Luján, Rapp, Collins & Russo, 2013, por possuírem sistema aquífero asconoide, triactinas, tetractinas, sendo as tetractinas mais abundantes e cormus clathroide. As sinonímias citadas são: Leucosolenia spinosa Breitfuss 1935: 15; Breitfuss 1898a: 213; Dendy & Row 1913: 72; Clathrina spinosa Minchin 1896: 359; Ascetta spinosa Lendenfeld 1891: 203; Clathrina contorta var. spinosa Minchin 1905: 3; Jenkin 1908: 437; Nardoa spongiosa Kolliker, 1864: 63.

Tabela 14: Medidas das espículas do holótipo de Ascandra sp. nov. retiradas de Klautau & Valentine (2003) e medidas fornecidas neste trabalho.

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) N Min Med DP Max Min Med DP Max Klautau & Valentine (2003) Diactinas 173,4 503,9 145,9 816,0 - 31,6 8,2 - 30 Triactinas 67,5 87,3 9,5 102,5 - 10,0 0,5 - 25 Tetractinas 72,0 94,5 9,8 115,0 - 9,8 1,0 - 30 Apicais 32,5 81,8 39,5 155,0 - 5,0 1,3 - 30 Medidas deste trabalho Diactinas 378,0 540,5 127,2 820,8 27,0 34,6 6,9 54,0 20 Triactinas 78,3 87,4 8,7 102,6 8,1 9,8 1,4 10,8 11 Tetractinas 78,3 97,1 10,2 116,1 8,1 9,6 1,2 10,8 20 Apicais 35,1 102,2 46,7 175,5 4,1 5,5 0,7 8,1 20

Figura 40: Ascandra “contorta” sp. nov. A. Espécime in situ retirado de (Topaloğlu et al. 2016) B. Foto do holótipo BMNH 1896.9.15.1 (Klautau & Valentine 2003). C-E. Lâminas do holótipo, retirado de Klautau & Valentine (2003). F. Ilustração das categorias de espículas em Borojević & Boury- Esnault (1987).

Figura 41: Ascandra “contorta” sp. nov. holótipo BMNH 1896.9.15.1 A. Anastomose do cormus. B. Disposição das espículas. C-D. Actinas apicais (seta) no lúmen. A coloração vermelha indica os coanócitos. E. Diactinas no cormus da esponja. F. Trichoxea (seta).

Figura 42: Mapa de distribuição de Ascandra “contorta” sp. nov. A estrela indica a localidade tipo. O ponto vermelho corresponde a outra localidade para onde essa espécie já foi referida.

Dendya tripodifera (Carter, 1886)

Sinonímias: Clathrina tripodifera Carter 1886: 505; Leucosolenia tripodifera Dendy 1891: 66; Dendya tripodifera Bidder 1898: 74; Dendy & Row 1913: 728; Tanita 1942: 110; Borojević & Boury-Esnault 1986:444, Borojević et al. 1990: 254; Hooper & Wiedenmayer 1994: 494.

Material tipo: BMNH 1886.12.15.12/ LBIM-C-1968-91 (Holótipo/etanol), parátipos BMNH 1887.7.12.3, BMNH 1887.7.12.38, BMNH 1887.7.12.39, BMNH 1955.11.2.28, Port Philips Head, Austrália, J.B, 38°07'S 144°48'L, BMNH 1924.2.6.25 (sem localidade).

Material analisado: Holótipo

Localidade tipo: Port Phillip Heads, Austrália

Cor: Marrom in vivo (Carter, 1866), branco a cinza em etanol

Descrição: Corpo formado por um tubo central que se ramifica lateralmente (transversalmente), formando tubos paralelos, fechados nas extremidades (Fig. 43 A-B).

A parte apical do tubo central é o ósculo. Superfície lisa, textura macia e delicada. Sistema aquífero asconoide.

Esqueleto: Composto de tripódios, tetractinas e triactinas (Fig. 43 C-H). Tripódios localizados apenas na ponta fechada dos tubos laterais. Triactinas e tetractinas presentes ao longo de todo o esqueleto e sem organização aparente, exceto pelas actinas apicais, que apontam para o lúmen dos tubos. Triactinas II são raras. O holótipo possui muitas triactinas fragmentadas.

Espículas (Tabela 15):

Triactinas I: Variam de regulares (equiangulares e equirradiadas) a subregulares. Cônicas, retas, com pontas rombudas.

Triactinas II: Raras. Parassagitais. Às vezes a actina ímpar é maior do que as pares, às vezes é menor. Actinas cônicas, retas, com pontas rombudas.

Tetractinas: Similares às triactinas I. Actinas apicais finas, cônicas, lisas e levemente curvadas na parte distal, pontiagudas.

Tripódios: Centro elevado, actinas curvadas, com pontas rombudas.

Ecologia: Carter (1886) indica que o holótipo estava fértil e repleto de filamentos similares à cianobactéria Trichodesmium ehrenbergii Montagne, 1844

Distribuição geográfica (Fig. 44): Austrália (Carter 1886), ecorregião Bassian, coordenadas aproximadas 38°07'S 144°48'L (Hooper & Wiedenmayer 1994)

Considerações taxônomicas: Dendya tripodifera era a espécie tipo do gênero, mas pelo presente trabalho, Dendya deveria sinonimizada com Ascandra. Apesar de D. tripodifera ter um cormus diferenciado, uma vez que possui um tubo central com o ósculo e tubos laterais paralelos, ela não foge das principais características de Ascandra, ou seja, apresenta tubos ramificados (os tubos laterais). Esses tubos laterais foram muitas vezes nomeados de divertículos, assim como nos gêneros Levinella e Burtonulla os tubos foram chamados de alvéolos. Chamar os tubos de Dendya de tubos laterais talvez seja mais adequado para indicar essa estrutura. Deste modo, para incluir Dendya em Ascandra, uma alteração na diagnose do gênero será feita, com o objetivo de adicionar essa forma

corporal de Dendya. Três espécies fazem parte de Dendya: D. tripodifera (espécie tipo), D. quadripodifera e D. triradiata (descritas a seguir). Ascandra tripodifera será a única espécie de Ascandra com tripódios. Essa espécie possui uma sequência para o marcador C-LSU e na árvore de máxima verossimilhança, esta espécie faz parte do clado das espécies do gênero Ascandra.

Tabela 15: Medidas das espículas do holótipo de Dendya tripodifera.

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) n Min Média DP Max Min Média DP Max Carter 1886 Triactinas - - - 106,0 - - - 11,0 - Tetractinas - - - 106,0 - - - 11,0 - Apicais - 127,0 ------Tripódios - 123,0 - - - 25,0 - - - Deste trabalho Triactina I 57,5 132,5 36,4 210,0 10,0 15,0 2,1 20,0 20 Triactina II 75,0 133,2 42,5 215,0 10,0 10,4 0,9 12,5 7 Ímpar Par 82,5 113,9 34,5 185,0 10,0 10,4 0,9 12,5 7 Tetractinas 90,0 144,3 28,7 190,0 7,5 9,9 1,5 15,0 20 Apical 25,0 68,8 23,9 115,0 5,0 6,3 1,3 7,5 20 Tripódios 60,0 80,5 11,3 100,0 10,0 15,0 2,1 20,0 20

Figura 43: Dendya tripodifera (BMNH 1886.12.15.12, Holótipo). A. Fragmento do espécime fixado TC = tubo central. B. Detalhe das pontas distais dos tubos. C. Corte tangencial. D. Posicionamento dos tripódios (setas) na ponta distais dos tubos. E. Triactinas. F. Tetractina. G. Detalhe da apical da tetractina. H. Tripódio.

Figura 44: Mapa de distribuição de Dendya tripodifera. A estrela indica a localidade tipo.

Dendya quadripodifera Hôzawa, 1929

Sinonímias: Dendya quadripodifera Hôzawa 1929: 287; Tanita 1943a: 388.

Material tipo: ZISFT No128 (Holótipo/ etanol), Fora de Oshima, Mar Sagami, prof. 91- 183 m, col.: Yaichiro Okada.

Material analisado: Apenas a bibliografia foi analisada, pois o holótipo não foi localizado, apesar de estar indicado na descrição original que ele é parte da coleção ZISFT, sob o número No 128.

Localidade tipo: Mar Sagami, Japão

Cor: Branca

Descrição: Forma alongada e oval, com maior largura na região distal. Possui 9 mm de comprimento, 0,8 mm de profundidade e varia entre 3,5 mm (distal) e 1 mm (proximal) de largura. Ósculo simples, único e apical com 0,9 mm de diâmetro. Superfície levemente

híspida. Possui tubo central com ósculo apical. A partir do tubo central se ramificam diversos tubos que se dispõem paralelamente entre si. Em sua parte distal, os tubos laterais se ramificam e, ocasionalmente, reconectam-se, formando uma malha com aberturas irregulares de 0,1-0,2 mm de diâmetro. Sistema aquífero asconoide.

Esqueleto: Esqueleto composto por triactinas e três categorias de tetractinas (Fig. 45). Na parte mais externa do corpo, as grandes tetractinas I estão posicionadas até a base da esponja, com as actinas apicais voltadas para o lúmen. As triactinas e tetractinas II estão dispostas no corpo sem organização aparente, exceto pelas actinas apicais voltadas para o lúmen. A terceira categoria de tetractinas está localizada apenas na região do ósculo, são espículas sagitais cujas actinas pares sustentam a borda do ósculo.

Espículas (Tabela 16):

Triactinas: Regulares (equiangulares e equirradiadas) a subregulares. Actinas retas, cônicas e pontiagudas.

Tetractinas I: Grandes regulares (equiangulares e equirradiadas) a subregulares. Actinas retas ou levemente curvas, cônicas e pontiagudas. Actina apical cônica e pontiaguda, menor e mais fina do que as actinas basais.

Tetractinas II: Similares às triactinas I. Actina apical reta, cônica e pontiaguda.

Tetractinas do ósculo: Sagitais. Actinas levemente curvadas, cônicas e pontiagudas.

Ecologia: encontrado entre 91-183 m de profundidade, na localidade tipo.

Distribuição geográfica (Fig. 46): Mar Sagami, Japão 91-183 m (Hôzawa 1929) coordenadas aproximadas 35°N, 139°L, Prefeitura Hayataura Mie, Japão, 128-164m (Tanita 1943a) coordenadas aproximadas 34°N, 136°L, ecorregião Corrente Central Kuroshio

Considerações taxonômicas: Ascandra quadripodifera é uma espécie com apenas 3 espécimes conhecidos, o holótipo e mais dois espécimes também encontrados na mesma ecorregião, todos descrito há mais de 70 anos. Como todo o material depositado no Japão, até o momento, não se sabe o real estado de conservação destes espécimes. As tetractinas I podem ser vistas facilmente na parte mais externa dos tubos e essa

especial categoria de espículas é o que destaca a espécie não só dentro do antigo gênero Dendya mas agora também de todas as espécies aceitas como Ascandra.

Tabela 16: Medidas originais das espículas do holótipo de Dendya quadripodifera (ZISFT No128; Hôzawa 1929).

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) N Min Med DP Max Min Med DP Max Triactinas ------Tetractinas I 340,0 - - 600,0 40,0 - - 80,0 - Apicais 150,0 - - 300,0 50,0 - - 60,0 - Tetractinas II 60,0 - - 150,0 8,0 - - 10,0 - Apicais 50,0 - - 100,0 4,0 - - 6,0 - Tetractinas do ósculo Ímpar 180,0 - - 240,0 20,0 - - 30,0 - Par 100,0 - - 300,0 20,0 - - 30,0 - Apicais ------

Figura 45: Espículas de Dendya quadripodifera. Retirado de Hôzawa (1929).

Figura 46: Mapa de distribuição de Dendya quadripodifera. A estrela indica a localidade tipo. O ponto vermelho corresponde a outra localidade para onde essa espécie já foi referida.

Dendya triradiata Tanita, 1943

Sinonímias: Dendya triradiata, Tanita 1943a: 389.

Material tipo: Segundo Tanita (1943a), o holótipo e o parátipo estão depositados no Museum of the Biological Institute of Tôhoku Imperial University, Baía de Naha, Prefeitura de Okinawa, Japão, col.: S. Tanita, 1940. Entretanto, não há número de registro.

Material analisado: Apenas a bibliografia foi analisada, pois o material tipo não foi localizado.

Localidade tipo: Baía de Naha, Prefeitura de Okinawa, Japão.

Cor: Branca em etanol.

Descrição: Forma irregular, oval e levemente achatada lateralmente, medindo 13 x 8 mm. Ósculo simples, único e apical com 1,5 mm de diâmetro. Superfície levemente híspida e textura macia. Possui um tubo central do qual se ramificam diversos outros tubos que, ocasionalmente, reconectam-se, formando uma malha com aberturas irregulares de 0,16 - 0,30 mm de diâmetro. Sistema aquífero asconoide.

Esqueleto: Esqueleto composto por três categorias de triactinas e uma categoria de tetractinas (Fig. 47). Na parte mais externa dos tubos estão posicionadas grandes triactinas que variam entre uma ou duas camadas de espículas. Diretamente abaixo das grandes triactinas, existe uma camada de triactinas sagitais posicionadas de maneira que as actinas pares sustentam a camada mais externa. No restante do corpo, triactinas e tetractinas estão dispersas em camada única, sem organização aparente, exceto pelas actinas apicais que estão voltadas para o lúmen.

Espículas (Tabela 17):

Triactinas I: Grandes e regulares (equiangulares e equirradiadas). Actinas retas, cônicas e pontiagudas.

Triactinas II: Sagitais. Actina ímpar reta, cônica, pontiaguda e mais longa que as actinas pares. Actinas pares curvadas, cônicas e pontiagudas.

Triactinas III: Pequenas e Regulares (equiangulares e equirradiadas). Actinas retas, cônicas e pontiagudas.

Tetractinas: Similares às triactinas III. Actina apical cônica e pontiaguda, menor e mais fina do que as actinas basais.

Ecologia: sem informações.

Distribuição geográfica (Fig. 48): Baía de Naha, Japão (Tanita 1943a), coordenadas aproximadas 26°N, 127°L, ecorregião Kuroshio do Sul.

Comentários: Assim com a espécie Ascandra quadripodifera a espécie Ascandra triradiata é conhecida apenas para o Japão, com o registro feito há mais de 70 anos e poucos espécimes. O material tipo é composto pelos espécimes já descritos. Essa espécie parece ter a descrição similar na forma do corpo com tubos laterais de Ascandra tripodifera e Ascandra quadripodifera, porém, a imagem associada com a descrição parece indicar outro tipo de estrutura (Fig. 47). Para a confirmação do posicionamento dessa espécie, é necessária uma redescrição dos espécimes do material tipo. Em relação ao esqueleto, Ascandra quadripofera é a espéciee mais próxima de A. triradiata, especialmente pela presença de grandes triactinas na parte mais externa dos tubos, comparáveis em organização às tetractinas I de A. quadripodifera.

Tabela 17: Medidas de espículas do holótipo de Dendya triradiata fornecidas por Tanita (1943a).

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) N Min Med DP Max Min Med DP Max Triactinas I 220,0 - - 250,0 20,0 - - 26,0 - Triactinas II 110,0 - - 125,0 8,0 - - 10,0 - Ímpar Par 70,0 - - 90,0 8,0 - - 10,0 - Triactinas III 90,0 - - 100,0 8,0 - - 10,0 - Tetractinas ------Apicais 100,0 - - 160,0 6,0 - - 9,0 -

Figura 47: Corte e espículas de Dendya triradiata. Retirado de Tanita (1943a).

Figura 48: Mapa de distribuição de Dendya triradiata. A estrela indica a localidade tipo.

Levinella thalassae Borojević & Boury-Esnault, 1986

Sinonímias: Levinella thalassae Borojević & Boury-Esnault 1986: 444; Borojević & Boury-Esnault 1987: 22; Borojević et al. 1990: 255; Hooper 1997:99; Borojević et al. 2002: 1145.

Material tipo: LBIM-C-1985-2 (holótipo/etanol), Golfo de Gascogne, estação T503, 490 - 620 m, 44°00’7’’ N 7°06’9’’ O, Coletado por N.O. Thalassa em Agosto - Outubro de 1967.

Material analisado: Holótipo

Localidade tipo: Golfo da Gasconha.

Cor: Branca in vivo e em etanol

Descrição: Corpo formado por tubo central oval de onde emergem tubos laterais curtos e com pequenas ramificações também curtas, denominadas divertículos (Fig. 51 A-B). Tem um pedúnculo oco, na base do corpo, que permite a fixação do organismo ao substrato. Ósculo simples e apical, no tubo central. Textura macia. Sistema aquífero incerto.

Esqueleto: O esqueleto do tubo central difere do esqueleto dos divertículos. O esqueleto do tubo central é composto por tetractinas I e raríssimas triactinas I. As actinas apicais das tetractinas são longas e se sobrepõem no tubo central. O esqueleto dos divertículos é composto por triactinas, tetractinas e raras diactinas. Nos divertículos, o tamanho das espículas diminui bastante e as actinas basais se adaptam para o formato arredondado da estrutura (Fig. 49, 50 C-F e 51).

Espículas (Tabela 18):

Diactinas: Raras, lisas, levemente curvadas e com uma extremidade em formato de lança.

Triactinas I: Raras, parassagitais, actinas retas, cônicas e rombudas.

Triactinas II: Raras, subregulares. As actinas podem ser curvas se adaptando ao formato do divertículo, cônicas e pontiagudas

Tetractinas I: Parassagitais, retas cônicas e rombudas. Actinas apicais com base espessa, longas e curvando abruptamente, cônicas, lisas e pontiagudas.

Tetractina II: Abundantes e similares às triactinas II. Actinas apicais levemente curvadas e pontiagudas.

Ecologia: Encontrada em grandes pedras e cascalho, 490-620 m.

Distribuição geográfica (Fig. 52): Golfo de Gascogne, ecorregião Plataforma do Atlântico Sul Europeu (estações: T476 44º11’2”N, 8º40’9”O, 620m; T478 44º09’99”N, 8º45’9”O, 513-550m; T503 44°00”7’N 7°06”9’, 490 - 620 m, U842 44°11’3”N, 8°41’2”O, 500 – 520m; Borojević & Boury-Esnault 1986)

Considerações taxonômicas: Essa é a espécie tipo do gênero Levinella, que propomos aqui que seja sinonimizado com Ascandra. Até o momento, a espécie só possui sequência do marcador C-LSU, que mostra como espécie mais próxima, Ascandra “contorta” sp. nov., apesar de apresentarem estruturas corporais muito diferentes. Na descrição original, se pontua a presença de coanócitos ao longo de todas as cavidades internas da esponja, o que indicaria um sistema aquífero asconoide. Porém, observamos a presença de coanócitos no tubo central, indicando a presença de um novo tipo de

sistema aquífero como o observado em Levinella prolifera (ver comentários). Diferente de L. prolifera, o holótipo da presente espécie não está muito bem preservado. Logo, quando corado, apresentou escassos coanócitos em conglomerados e não foi possível definir se havia ou não coanócitos no tubo central. Uma indicação desse possível sistema aquífero novo, que também ocorre em A. thalassae, é a organização dos tipos espiculares, que estão presentes de forma diferenciada no tubo central, assim como em Levinella prolifera.

Essa espécie se destaca dentro de Ascandra pelo formato do corpo, pela organização das espículas e pela presença de pedúnculo. A espécie com características morfológicas mais próximas de Ascandra thalassae é Levinella prolifera, porém, essa espécie difere pela ausência de pedúnculo e abundância de triactinas no tubo central. A descrição original indica que os divertículos são estruturas secundárias, ocorrendo somente em indivíduos maduros. Raríssimas triactinas foram observadas no tubo central, porém, essa categoria não havia sido mencionada nas descrições anteriores, possivelmente por ser rara e ter, com frequência, actinas quebradas.

Tabela 18: Medidas de espículas de Ascandra thalassae.

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) Min Med DP Max Min Med DP Max N Medidas originais Borojević & Boury-Esnault, 1986 Diactina 468,0 - - 1250,0 10,0 - - 47,0 - Triactina par 81,0 - - 86,0 - 13,0 - - - Ímpar 77,0 - - 81,0 - 13,0 - - - Tetractina I 195,0 - - 226,2 7,8 - - 10,4 - par Ímpar 221,0 - - 260,0 7,8 - - 10,4 - Apical 369,0 - - 421,0 - 10,4 - - - Tetractina II 78,0 - - 125,0 10,0 - - 13,0 - Ímpar 62,4 - - 125,0 10,0 - - 13,0 - Apical 13,0 - - 21,0 7,8 - - 10,0 - Medidas deste trabalho Diactina ------Triactina 80,4 127,6 45,9 184,3 7,2 9,2 1,9 11,7 4 Par Ímpar 92,5 161,9 70,5 228,9 7,7 9,5 1,3 10,8 4 Tetractina 59,1 97,7 17,5 133,9 3,5 7,0 1,7 9,6 20 I Par Ímpar 94,7 134,9 29,1 217,0 4,3 6,6 1,6 9,6 20 Apical 261,1,4 363,8 83,2 591,1 6,3 7,3 1,0 8,3 20 Tetractina II 44,4 76,7 15,8 113,8 4,5 6,9 1,3 10,3 20 Apical 8,9 24,1 12,9 63,6 3,2 5,5 1,9 10,3 17

Figura 49: Espículas de Ascandra thalassae. Retirado de Borojević & Boury-Esnault (1986).

Figura 50: Ascandra thalassae (LBIM-C-1985-2 holótipo). A. Espécime. B. Divertículos. C. Esqueleto do tubo central. D. Sobreposição das actinas apicais no tubo central (seta), E. Tetractinas I. E. Espículas dos divertículos.

Figura 51: Ascandra thalassae (LBIM-C-1985-2 holótipo). A. Triactina I. B-C. Tetractina I. D. Fragmento da actina apical da tetractina I. E. Triactinas II. E. Actina apical da tetractina II.

Figura 52: Distribuição da espécie Ascandra thalassae. A estrela indica a localidade tipo. O ponto vermelho corresponde a outra localidade para onde essa espécie já foi referida.

Levinella prolifera (Dendy, 1913)

Sinonímias: Dendya prolifera Dendy 1913 :6; Dendy & Row 1913: 728; Burton 1930: 2, Burton 1963: 232; Colin & Arneson 1995: 61; Levinella prolifera Borojević & Boury- Esnault 1986: 450; Wörheide & Hooper 1999:875; Borojević et al. 2002: 1145; Burtonulla sibogae Borojević & Boury-Esnault 1986: 447; Borojević et al. 1990: 255; Hooper 1997:99; Borojević et al. 2002: 1146; Van Soest & De Voogd 2015: 31.

Material tipo: BMNH 1920.12.9.49 (holótipo/etanol), Ilha Amirante, Seychelles, Oceano Índico, 71 m, 13.10.1905, coletado por H.M.S. "Sealark". Localidade tipo: Seychelles. Material analisado: BMNH 1920.12.9.49 (holótipo/etanol) Ilha Amirante, Seychelles, Oceano Índico, 71 m, 13 de Outubro de 1905, coletado por H.M.S. "Sealark"; ZMAPOR 00146 e fragmento BMNH 1928.6.18.4, Indonésia, Ilhas de Sunda Menor, costa leste da Ilha Roti, Baía de Papela, 10,63ºS 123,42ºL, 22 m, rede de arrasto, Expedição Siboga, estação 301, 30 Janeiro de 1900; H5 (SME), Ilhas Heron, Austrália, M. Manuel. Cor: Amarela ou bege in vivo. Branca a bege em etanol.

Descrição: Corpo delicado e macio, formado por um tubo central com ramificações curtas de tubos laterais que se ramificam novamente formando pequenos divertículos ou alvéolos (Fig. 53 A, Fig. 55). Sem anastomose. O holótipo mede 31 mm. Ósculo único na região apical do tubo central. Envolto por delicada membrana. Superfície sem hispidações. Coanócitos estão presentes apenas nos divertículos, sendo o tubo central e suas ramificações (antes dos alvéolos) revestidos internamente por pinacócitos (Fig. 53B, 56). Sistema aquífero incerto.

Esqueleto: Esqueleto com uma única camada formada por duas categorias de triactinas e duas de tetractinas (53 C-D). O tubo central é composto por grandes triactinas e tetractinas (Fig 54 B). O esqueleto dos divertículos é composto por pequenas triactinas e tetractinas, essas espículas são mais regulares próximo às aberturas dos divertículos e mais subregulares na região do tubo central. Ainda nos divertículos, pequenas espículas possuem o centro elevado quando estão localizadas na parte final, arredondada dos divertículos. As actinas apicais das tetractinas dos divertículos estão direcionadas para o lúmen destes.

Espículas (Tabela 19):

Triactinas I: Grandes, subregulares e parassagitais, finas, cilíndricas pontas rombudas e pontiagudas.

Triactinas II: Subregulares, às vezes as actinas são curvas, adaptando-se ao formato dos divertículos. Actinas levemente cônicas e pontas variam de rombudas a pontiagudas

Tetractinas I: Similar à triactina I. Apicais lisas, cônicas e pontiagudas.

Tetractina II: Similar à triactina II. Apicais curtas, lisas, cônicas, pontiagudas, curvas ou onduladas.

Ecologia: Foi encontrado um poliqueta associado ao holótipo. Ocorre entre 10 – 71 m.

Distribuição geográfica (Fig. 57): Indonésia, Ilha Amirante, ecorregião Seychelles, 71 m coordenadas aproximadas 4ºS 55°L (Dendy 1913), Papela Bay, 1.71°S 130.79°L, 32 m ecorregião Papua (Borojević & Boury-Esnault 1986); Raja Ampat 0.6999°S 130.6666L, 10–20 m ecorregião Papua, Manddin coordenadas aproximadas 3ºS 116ºL, 18 m,

Arquipélago Spermonde, 5.642°S 119.74°L, 10–15 m, Tidore Dea Tahua, 0.7528°N 127.392°L, 10–15 m, ecorregião Sulawesi Nordeste; Pequenas ilhas Sunda, 10.63°S 123.42°L, 22 m, ecorregião Pequena Sunda; Palao Islands 7.34°N 134.517°L, 12 m, ecorregião Halmahera; Maratua, 8.27°S 115.6°L, 20 m, Bali 8.6736°S 115.5436°L, 15– 20 m, ecorregião Ilha carlina oeste; Van Soest & De Voogd, 2015.

Considerações taxônomicas: Borojević e Boury-Esnault (1986) analisaram parte do material original identificado por Burton (1930) como Levinella prolifera e redescreveram esse material como Burtonulla sibogae, entretanto, após nossas análises morfológicas, podemos concluir que o material redescrito pertence, de fato, à espécie L. prolifera. As espécies Burtonulla sibogae e Levinella prolifera foram separadas principalmente pela diferença no tamanho dos divertículos, porém, ao descrever Ascandra thalassae comb. nov., os mesmos autores indicaram que é provável que os divertículos sejam estruturas secundárias, que se desenvolvem com o crescimento da esponja. Assim, é provável que a diferença no tamanho dos tubos, seja apenas uma diferença de maturidade. Morfologicamente, essas espécies possuem as mesmas categorias de espículas, sendo estas muito parecidas na forma e sobrepostas no tamanho. Inclusive, as tetractinas, presentes nos divertículos das duas espécies, possuem a mesma característica de actinas apicais bem reduzidas, o que dificulta a sua distinção em relação às triactinas posicionadas na mesma região. Na análise molecular, Burtonulla sibogae e Levinella prolifera se agruparam em um clado, com distância p intraespecífica, e dentro de Ascandra. Dessa forma, o gênero monoespecífico Burtonulla precisa ser sinonimizado com Levinella.

Essa espécie se destaca por possuir um sistema aquífero diferente, possivelmente novo. Borojević & Boury-Esnault (1986), ao descreverem Burtonulla sibogae, descreveram perfeitamente o novo sistema aquífero, mas este foi comparado com o sistema siconoide, embora a disposição das câmaras divirja. A coanoderme recobre o interior dos divertículos, porém, não formam câmaras coanocitárias.

Em Van Soest & De Voogd 2015, foi proposto o termo alvéolos para substituir o nome divertículo, mas este já é utilizado desde a descrição original, sendo bem conhecido para a espécie. Uma única diactina (Fig. 54 A) com uma extremidade em formato de foice

foi encontrada na superfície do holótipo. É possível que essa diactina seja uma categoria rara de espículas, assim como ocorre na espécie Ascandra thalassae. Porém, existe a possibilidade desta única espícula ser um material exógeno. Assim por enquanto não consideramos diactinas como uma categoria de espícula de Ascandra prolifera.

Tabela 19: Medidas de Ascandra prolifera.

Espículas Comprimento (µm) Largura (µm) Min Med DP Max Min Med DP Max N Medidas originais Borojević & Boury-Esnault, 1986 Triactina I - - - 270,0 - 10,0 - - - Triactina II 70,0 120,0 7,5 - - Ímpar - 85,0 - - - - 7,5 - - Tetractina I - - - 270,0 - 10,0 - - - Apical 90,0 Medidas do presente trabalho Triactina I 25,0 114,3 53,6 205,0 5,0 7,4 2,2 10,0 20 par Ímpar 60,0 188,8 70,7 300,0 5,0 7,0 2,1 10,0 20 Triactina II 55,0 91,5 24,2 150,0 5,0 7,8 1,6 10,0 20 Tetractina I 35,0 107,0 52,6 225,0 5,0 8,0 2,1 10,0 20 par Ímpar 65,0 181,6 73,3 325,0 5,0 7,8 2,0 10,0 20 Apical 15,0 23,3 7,6 30,0 5,0 6,7 2,9 10,0 3 Tetractina II 60,0 118,0 41,3 160,0 5,0 7,8 1,6 7,5 5 Apical 15,0 29,3 12,1 50,0 5,0 7,5 2,5 10,0 7

Figura 53: Ascandra prolifera. A-C. Ilustrações de Dendy (1913). D. Ilustração das espículas de Burtonulla sibogae (Borojević & Boury-Esnault 1986).

Figura 54: Ascandra prolifera (BMNH 1920.12.9.49, holótipo). A. Seta apontando diactina única. B. Disposição das espículas.

Figura 55: Ascandra prolifera A. Holótipo. B. Detalhe dos divertículos do holótipo. C. Aberturas dos divertículos no átrio. D. Espécime BMNH 1928.6.18.4. E. ZMAPOR 000146 (holótipo de Burtonulla sibogae). F. detalhe dos divertículos e fauna associada (seta).

Figura 56: Ascandra prolifera (BMNH 1920.12.9.49, holótipo). A. Corte transversal mostrando parte do tubo central e os divertículos. B. Detalhe de divertículos. C. Aberturas dos divertículos. D. Tubo central (TC) sem coanócitos. Setas apontam para os coanócitos em um divertículo.

Figura 57: Distribuição de Ascandra prolifera. A estrela amarela indica a localidade tipo. Os pontos vermelhos correspondem aos locais para onde essa espécie já foi referida.

4.4 Distribuição e Batimetria

Espécimes de Ascandra foram registrados em regiões entre o nível do mar e profundidades acima de 600 m (Fig. 58), 49 registros de batimetria foram utilizados, onde vários se sobrepõem. A distribuição do gênero inclui 63 registros de coletas que foram dispostos sobre os Reinos Marinhos (Fig. 59, Spalding et al. 2007), alguns pontos estão sobrepostos.

A espécie A. contorta foi coletada com embriões e a espécie A. tripodifera foi encontrada fértil. As esponjas do gênero Ascandra foram encontradas junto de diversos organismos associados: algas pardas (Laminaria brasiliensis), algas verdes, cianobactéria (Trichodesmium ehrenbergii), corais vivos e mortos (Palythoa sp, Lophelia pertusa, Solenosmilia variabilis, Madrepora oculata) e poliquetas. Também foi registrada a presença de sedimento associado e, no caso da espécie A. biscayae, foram encontradas espículas de sílica, do tipo óxea, associadas ao holótipo. Poucos espécimes possuem o registro do tipo de habitat no qual foram coletados, mas espécimes de

Ascandra foram encontrados em recifes de coral, raízes de mangue, frestas, embaixo de pedras, cascalhos e em ambiente vertical protegido de luz.

Figura 58: Batimetria de Ascandra. Os pontos indicam a profundidade coletada, a linha indica um contínuo de profundidade onde foi registrado a ocorrência da espécie, as espécies sem informações não possuem pontos

Figura 59: Distribuição de Ascandra em relação aos Reinos Marinhos de Spalding et al. 2007.

5. Discussão

5.1 O gênero Ascandra

O gênero Ascandra sofreu grandes mudanças taxonômicas e agora pode ser considerado um gênero monofilético. Três espécies foram retiradas de Ascandra e transferidas para outros gêneros: Clathrina loculosa, Leucosolenia sertularia e Soleneiscus minchini. O gênero Dendya foi sinonimizado com Ascandra. O gênero Dendya era composto por quatro espécies, porém, a espécie Dendya clathrata foi transferida para Clathrina e as demais espécies foram transferidas para Ascandra. A família Levinellidae foi desfeita uma vez que a espécie Sycettaga primitiva está com posicionamento incertae sedis dentro da ordem Clathrinida, o gênero Levinella foi sinonimizado com Ascandra e o gênero Burtonulla, que continha apenas a espécie Burtonulla sibogae, teve essa espécie sinonimizada com Ascandra prolifera. Desta forma a família Levinellidae deixa de existir.

A diagnose mais recente de Ascandra (Klautau et al. 2016) precisa ser modificada, pois não incluía as espículas parassagitais nem a forma do cormus encontrada em Dendya, Levinella e Burtonulla. Além disso, a actina apical tipo agulha não ocorre na maioria das espécies e existem outros gêneros da ordem Clathrinida que apresentam espécies com actinas apicais similares a agulhas, como por exemplo, Borojevia crystallina Fontana et al. 2018. As actinas apicais de Ascandra, na verdade, variam de tipo agulha a espessas. A característica em comum de todas as actinas apicais do gênero é que estas são sempre sem espinhos, ou seja, lisas. Assim, a atualização da diagnose é necessária.

A nova diagnose aqui proposta para o gênero é: “Calcinea com tubos anastomosados e tubos livres na região apical ou com tubos livres laterais ao redor de um tubo central. O esqueleto contém triactinas e tetractinas regulares (equiangulares e equirradiadas), parassagitais ou sagitais. A actina apical é sempre lisa. Diactinas, tripódios, trichoxeas podem estar presentes. Sistema aquífero asconoide ou sistema aquífero “novo”.”

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Essa diagnose incluiu o formato corporal já conhecido do gênero, com base anastomosada e tubos apicais livres, mas também inclui as formas corporais das antigas Dendya, Levinella e Burtonulla: Ascandra thalassae, Ascandra prolifera, Ascandra tripodifera, Ascandra triradiata e Ascandra quadripodifera. A nova diagnose também incluiu o novo sistema aquífero observado na espécie Ascandra prolifera e que precisará ainda ser descrito. Chama a atenção o fato de algumas ascandras possuírem tubo coletor que se destaca de uma base anastomosada, em especial A. falcata e A. “contorta” sp. nov. Para conferir o sistema aquífero das espécies, foram analisados cortes corados de todas as regiões do cormus, porém, sempre foram encontrados coanócitos em todas as cavidades, indicando um sistema aquífero asconoide (Cavalcanti & Klautau 2011).

Dendy & Row (1913) já questionavam a presença de dobras no coanossoma e Borojević (1966) apontou que as dobras no coanossoma só aconteciam com a presença das tetractinas apicais, mas ainda assim as considerou um caráter que definia o gênero. Em Klautau et al. (2013), a diagnose foi alterada, retirando-se as dobras do coanossoma da diagnose. Essa característica será mantida fora da diagnose, pois as dobras não são estruturas do sistema aquífero, apenas uma deformação da coanoderme que acontece pelo rompimento das actinas apicais no lúmen.

Os resultados moleculares mostram que a família Leucaltidae é parafilética, corroborando trabalhos anteriores (Klautau et al. 2013). De fato, Leucaltidae, mesmo de acordo com as análises morfológicas, apresenta incongruências. Ascandra não apresenta córtex e nem categorias de espículas reduzidas no coanossoma como em Leucaltis e Leucettusa e essas diferenças são ainda maiores com a nova diagnose do gênero. Ascandra é molecularmente mais próxima dos gêneros Soleneiscus e provavelmente não pertence à família Leucaltidae. Além disso, apresenta características morfológicas semelhantes, tais como a ausência de córtex, sistema aquífero asconoide e, às vezes, grandes espículas na região externa dos tubos. Porém, o gênero Soleneiscus é composto apenas por espécies asconoides com tubo único e, às vezes, estolão, sem possuir nenhum tipo de anastomose ou tubo central. O posicionamento de Ascandra em uma família está sendo analisado em outro estudo (Lopes, em andamento). Portanto, no momento, o posicionamento de Ascandra em uma família é incerto.

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A taxonomia integrativa, com auxílio dos marcadores moleculares, se mostrou uma ferramenta importante para elucidar questões de relações entre as espécies e gêneros dos táxons estudados. As análises moleculares apontam que a forma do corpo pode ser um caráter importante para distinguir Ascandra de outros gêneros (e. g. Clathrina e Ernstia), porém, dentro de Ascandra, espécies com estruturas muito similares, agruparam em clados mais distantes (e.g. A. prolifera e A. thalassae), enquanto espécies com corpos distintos agruparam em clados próximos (e.g. A. thalassae e A. “contorta” sp. nov.).

Ascandra possuía 15 espécies aceitas e agora contém 17 espécies, sendo que houve saída e entrada de espécies no gênero. As espécies agora aceitas são: Ascandra falcata Haeckel, 1872 – espécie tipo do gênero; Ascandra ascandroides (Borojević, 1971); Ascandra atlantica (Thacker, 1908); Ascandra biscayae (Borojević & Boury- Esnault, 1987); Ascandra brandtae (Rapp, Göcke, Tendal & Janussen, 2013; Ascandra corallicola (Rapp, 2006); Ascandra crewsi Van Soest & De Voogd, 2015; Ascandra densa Haeckel, 1872; Ascandra izuensis (Tanita, 1942); Ascandra kakaban Van Soest & De Voogd, 2015; Ascandra prolifera (Dendy, 1913); Ascandra quadripodifera (Hôzawa, 1929); Ascandra spalatensis Klautau, Imesek, Azevedo, Plese, Nikolić & Cetković, 2016; Ascandra thalassae (Borojević & Boury-Esnault, 1986); Ascandra tripodifera (Carter, 1886); Ascandra triradiata (Tanita, 1943) e Ascandra “contorta” sp. nov.

É muito relevante ressaltar a importância do trabalho de curadoria e manutenção das coleções. No momento, várias espécies do gênero têm seu material tipo com localização incerta, o que pode gerar grande instabilidade no reconhecimento dessas espécies. Além disso, ao analisar alguns espécimes, antigos ou recentes, foi possível observar corrosão nas espículas de CaCO3 (Fig. 60).

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Figura 60: Corrosão nas espículas. A. Lâmina do holótipo de Ascandra “contorta” sp. nov. B. Espículas corroídas do holótipo de Ascandra prolifera.

5.2 Distribuição e batimetria

Ascandra ocorre desde a região entre marés até 684 metros de profundidade. A espécie com o registro mais raso foi A. kakaban, que até o momento foi encontrada apenas na sua localidade tipo, o lago marinho Kakaban, na zona entre marés (Van Soest & De Voogd 2015). A espécie A. corallicola foi a que apresentou ocorrência em maior profundidade, 684 metros. Das 17 espécies de Ascandra, quatro não possuem registro de batimetria e a maior parte possui apenas registros em profundidades inferiores a 200 m (A. falcata, A. atlantica, A. crewsi, A. kakaban, A. prolifera, A. quadripodifera, A. spalatensis e A. “contorta” sp. nov). A espécie A. thalassae foi a única registrada somente para águas com mais de 400 metros de profundidade (Borojević & Boury-Esnault 1986).

A distribuição de Ascandra mostra seu cosmopolitismo. O gênero ocorre em todos os Oceanos, porém, com distribuição mais concentrada em alguns Reinos biogeográficos (Spalding et al. 2007). Atlântico Norte Temperado foi o reino com maior diversidade e maior abundância de espécimes, tendo sete espécies (40% do gênero) de Ascandra, incluindo a espécie tipo (A. falcata, A. ascandroides, A. biscayae, A. corallicola, A. spalatensis, A. “contorta” sp. nov. e A. thalassae), porém, possivelmente também é a área

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com o maior número de coletas. A ecorregião com maior diversidade faz parte desse reino e é a Plataforma do Atlântico Sul, onde ocorrem as espécies A. falcata, A. ascandroides, A. biscayae e A. thalassae. O reino Indo-Pacífico Central também possui alta diversidade de Ascandra, ocorrendo quatro espécies: A. prolifera, A. kakaban, A. crewsi e A. triradiata.

Três outros reinos possuem a ocorrência de duas espécies, o Pacífico Norte Temperado (A. izuensis e A. quadripodifera), o Atlântico Tropical (A. ascandroides e A. atlantica) e o Australásia Temperada (A. densa e A. tripodifera). Ainda, outros três reinos possuem a ocorrência de uma única espécie, o reino Ámerica do Sul Temperada (A. ascandroides), o Oceano Sul (A. brandtae) e o Indo-Pacífico Ocidental (A. prolifera). A espécie Ascandra ascandroides é a que ocorre em mais reinos, sendo a única do gênero com distribuição anfiatlântica.

Existe uma concentração de ocorrências no Oceano Atlântico e no Oceano Pacífico, porém, é provável que isso ocorra devido ao intenso esforço amostral nessas regiões, por exemplo, nenhuma espécie de Ascandra foi registrada ainda para o hotspot Caribe (Roberts et al. 2002; Fontana et al. 2018), o que provavelmente indica uma subamostragem e não a real ausência do gênero.

As associações ecológicas observadas para o gênero seguiram o padrão já esperado para espécies de Calcarea, sendo a relação com corais e poliquetas especialmente comuns nessas esponjas, ainda que crustáceos sejam os mais comuns (Padua et al. 2013; Garcia-Hernandez et al. 2019). Assim, também os registros de habitat ocorreram dentro do esperado, ou seja, a preferência por locais protegidos da luz. De fato, nenhum registro apontou a ocorrência de Ascandra em locais expostos à luz, entretanto, a maioria dos espécimes não possui informações detalhadas de habitat.

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6. CONCLUSÃO

Ascandra é um gênero monofilético com 17 espécies válidas: Ascandra falcata Haeckel, 1872 – espécie tipo do gênero; Ascandra ascandroides (Borojević, 1971); Ascandra atlantica (Thacker, 1908); Ascandra biscayae (Borojević & Boury-Esnault, 1987); Ascandra brandtae (Rapp, Göcke, Tendal & Janussen, 2013; Ascandra corallicola (Rapp, 2006); Ascandra crewsi Van Soest & De Voogd, 2015; Ascandra densa Haeckel, 1872; Ascandra izuensis (Tanita, 1942); Ascandra kakaban Van Soest & De Voogd, 2015; Ascandra prolifera (Dendy, 1913); Ascandra quadripodifera (Hôzawa, 1929); Ascandra spalatensis Klautau, Imesek, Azevedo, Plese, Nikolić Cetković, 2016; Ascandra thalassae (Borojević & Boury-Esnault, 1986); Ascandra tripodifera (Carter, 1886); Ascandra triradiata (Tanita, 1943) e Ascandra “contorta” sp. nov. Ele tem posição incerta na família Leucaltidae. O gênero monoespecífico Burtonulla foi sinonimizado com Levinella, uma vez que sua única espécie, B. sibogae, foi sinonimizada a Levinella prolifera. Os gêneros Dendya e Levinella foram sinonimizados com Ascandra. As propostas taxonômicas deste trabalho só foram possíveis graças à utilização da sistemática molecular, que mais uma vez mostrou-se uma ferramenta muito útil para se avaliar a evolução de caracteres morfológicos e sua utilidade taxonômica. Apesar da diversidade conhecida ser pequena, Ascandra é um gênero cosmopolita, ocorrendo nos três oceanos, o que sugere que deve ser um gênero muito antigo e que talvez ainda existam muitas espécies a serem conhecidas. Talvez devido a um viés amostral, o reino Atlântico Norte Temperado apresenta a maior riqueza desse gênero.

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7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

ALVAREZ, B., CRISP, M.D., DRIVER, F., HOOPER, J.N.A. & Van SOEST, R.W.M. (2000). Phylogenetic relationships of the family Axinellidae (Porifera: Demospongiae) using morphological and molecular data. Zoologica Scripta, 29(2): 169-198.

ARNDT, W. (1935). Grimpe Die Tierwelt der Nord u. Ostsee. Tiel 3a, 1–140. Leipzig.

ARNDT W. (1941). Lebendbeobachtungen an Kiesel-und Hornschümmen des Berliner Aquariums. Zoologische Garten (N. F.) 13: 140–166.

AZEVEDO, F., PADUA, A., MORAES, F., ROSSI, A., MURICY, G. & KLAUTAU, M. (2017). Taxonomy and phylogeny of calcareous sponges (Porifera: Calcarea: Calcinea) from Brazilian mid-shelf and oceanic islands. Zootaxa. 4311 (3): 301–344. http://dx.doi.org/10.11646/zootaxa.4311.3.1

AZEVEDO, F., CÓNDOR-LUJÁN, B., WILLENZ, P., HAJDU, E., HOOKER, Y. & KLAUTAU, M. (2015) Integrative taxonomy of calcareous sponges (subclass Calcinea) from the Peruvian coast: morphology, molecules, and biogeography. Zoological Journal of the Linnean Society, 173, 787-817. htps://doi.org/10.1111/zoj.12213

BARTHEL, D., TENDAL, O.S. & GATTI, S. (1997). The sponge fauna of the Weddel Sea and its integration in benthic processes. Berichte zur Polarforschung. 249: 44-52.

BECKING, L., CLEARY, D. & DE VOOGD, N. (2013). Sponge species composition, abundance, and cover in marine lakes and coastal mangroves in Berau, Indonesia. Marine Ecology Progress Series. 481: 105-120. https://doi.org/10.3354/meps10155

BERGQUIST, P.R. (1978). Sponges. Hutchinson: London, University of California Press, Berkeley & Los Angeles. 1-268.

BIDDER, G.P. (1898). The Skeleton and Classification of Calcareous Sponges. Proceedings of the Royal Society. 64: 61-76.

BOROJEVIĆ, R. (1966). Éponges calcaires des côtes de France. II. Le genre Ascandra Haeckel emend. Archives de Zoologie Expérimentale et Générale. 107 (2): 357-367.

106

BOROJEVIC, R. (1968). Éponges calcaires des côtes de France. IV. Le genre Ascaltis Haeckel emend. Archives de Zoologie expérimentale et générale. 109(2): 193-210.

BOROJEVIC, R. (1971). Eponges calcaires des côtes du Sud-Est du Brésil, épibiontes sur Laminaria brasiliensis et Sargassum cymosum. Revista Brasileira de Biologia. 31: 525-530.

BOROJEVIĆ, R. & BOURY-ESNAULT, N. (1986). Une nouvelle voie d'évolution chez les éponges Calcinea: description des genres Burtonulla n. g. et Levinella n. g. Bulletin du Muséum national d'Histoire naturelle. (4, A) 8(3): 443-455.

BOROJEVIĆ, R. & BOURY-ESNAULT, N. (1987). Calcareous sponges collected by N.O. ‘Thalassa' on the continental margin of the Bay of Biscaye: I. Calcinea. In: Vacelet, J. & Boury-Esnault, N. (Eds), Taxonomy of Porifera from the N.E. Atlantic and Mediterranean Sea. NATO ASI Series G, Springer-Verlag: Berlin, Heidelberg. 13: 1-27.

BOROJEVIĆ, R. & PEIXINHO, S. (1976). Eponges calcaires du Nord-Nord-Est du Brésil. Bulletin du Muséum national d'Histoire naturelle. 3(402): 987-1036.

BOROJEVIĆ, R., BOURY-ESNAULT, N. & VACELET, J. (1990) A revision of the supraespecific classification of the subclass Calcinea (Porifera, Calcarea). Bull. Mus. His. Nat., Paris. 243-276.

BOROJEVIĆ, R., BOURY-ESNAULT, N., MANUEL, M. & VACELET, J. (2002). Order Clathrinida Hartman, 1958. In Hooper, J.N.A. & Van Soest, R.W.M. (eds). Systema Porifera. A guide to the classification of sponges. Kluwer Academic Plenum Publishers, New York.2:1141-1152.

BOURY-ESNAULT, N. (1971). Spongiaires de la zone rocheuse de Banyuls-sur-Mer. II. Systématique. Vie et Milieu. 22(2): 287-349.

BOWERBANK, J.S. (1862). On the Anatomy and Physiology of the Spongiadae. Part II. Philosophical Transactions of the Royal Society. 152(2): 747-829, pls XXVII-XXXV. [

107

BOWERBANK, J.S. (1866). A Monograph of the British Spongiadae. V.2. Ray Society: London: i-xx.

BOWERBANK, J.S. (1874). A Monograph of the British Spongiadae. Volume 3. (Ray Society: London): i-xvii, 1-367, pls I-XCII., available online at https://biodiversitylibrary.org/page/1871265

BREITFUSS, L. (1898a). Die Kalkschwämme der Sammlung Plate. Zoologische Jahrbürger Supplement. 4: 455-471, pl. 27.

BREITFUSS, L. (1898b). Die arctische Kalkschwammfauna. Archiv für Naturgeschichte. 64 (1): 277-316.

BREITFUSS, L. (1927). Die Kalkschwämmfauna der Nord- und Ostsee. Zoologische Anzeiger 70: 26–36. BREITFUSS, L. 1932. Die Kalkschwämmfauna des arktischen Gebietes. Fauna Arctica 6: 235–252. BREITFUSS, L. (1935). La Spugne calcarea dell’Adriatico con riflesso a tutto il Mediterraneo. Memorie Reale Comitato Talassographico Italiano, Venezia 223: 1–45. BRØNDSTED, H.V. (1931). Die Kalkschwämme der Deutschen SüdpolarExpedition 1901-1903. Deutsche Südpolar-Expedition, 1901-03. 20: 1-47.

BURTON, M. (1930). The Porifera of the Siboga Expedition. III. Calcarea.In: Weber, M. (Ed.), Siboga-Expeditie. Uitkomsten op zoologisch, botanisch, oceanographisch en geologisch gebied verzameld in Nederlandsch Oost-lndië 1899-1900 aan boord H.M. Siboga onder commando van Luitenant ter zee 1e kl. G. F. Tydeman. III (Monographie VIa2). 1-18.

BURTON, M. (1963). A revision of the Classification of the Calcareous Sponges. With a Catalogue of the specimens in the British Museum (Natural History). W. Clowes and Sons Ltd.: London. 693 pp.

108

CARTER, H.J. (1883). Further observations on the so-called 'Farringdon Sponges' (Calcispongiae, Zittel), followed by a description of an existing species of the like kind. Annals and Magazine of Natural History. (5) 11: 20-37, pl. 1.

CARTER, H.J. (1886). Descriptions of Sponges from the Neighbourhood of Port Phillip Heads, South Australia, continued. Annals and Magazine of Natural History. (5) 17 (97, 98, 101, 102): 40-53, 112-127, 431-441, 502-516.

CAVALCANTI, F.F. & KLAUTAU. M. (2011). Solenoid: a new aquiferous system to Porifera. Zoomorphology, 130 (4), 255-260.

CHOMBARD, C., BOURY-ESNAULT, N. & TILLIER, S. (1998). Reassesment of homology of morphological characters in tetractinellid sponges based on molecular data. Syst. Biol., 47: 351-366.

COLIN, P.L. & ARNESON, C. (1995). Tropical Pacific Invertebrates. A fieldGuide to the Marine Invertebrates Occurring on Tropical Pacific CoralReefs, Seagrass Beds and Mangroves. Coral Reef Press: Irvine, USA. 1-296.

CÓNDOR-LUJÁN, B., LOUZADA, T., HAJDU, E. & KLAUTAU, M. (2018). Morphological and molecular taxonomy of calcareous sponges (Porifera: Calcarea) from Curaçao, Caribbean Sea. Zoological Journal of the Linnean Society. https://doi.org/10.1093/zoolinnean/zlx082

CORRIERO, G., ABBIATI, M., & SANTANGELO, G. (1997). Sponges Inhabiting a Mediterranean Red Coral Population. Marine Ecology, 18(2), 147– 155. doi:10.1111/j.1439-0485.1997.tb00433.x

DARRIBA, D., TABOADA, G.L., DOALLO, R. & POSADA, D. 2012. jModelTest 2: more models, new heuristics and parallel compting. Nature Methods 9(8), 772.

DE GOEIJ, J.M., VAN OEVELEN. D., VERMEIJ. M.J., OSINGA. R., MIDDELBURG, J.J., de GOEIJ, A.F. & ADMIRAAL, W. (2013). Surviving in a marine desert: the sponge loop retains resources within coral reefs. Science. 342(6154):108-10.

109

DENDY, A. (1891). A monograph of the Victorian sponges, I. The organisation and classification of the Calcarea Homocoela, with descriptions of the Victorian Species. Transactions of the Royal Society of Victoria. 3: 1-81, pls 1-11.

DENDY, A. (1893) Studies on the comparative anatomy of sponges. V. Observations on the structure and classification of the Calcarea Heterocoela. Quarterly Journal of Microscopical Science. (n.s.) 35: 159–257.

DENDY, A. (1913). The Percy Sladen trust expedition to the Indian Ocean in 1905 (V). I. Report on the Calcareous Sponges collected by HMS ‘Sealark' in the Indian Ocean. Transactions of the Linnean Society of London. 2 (16): 1-29.

DENDY, A. & ROW, R.W.H. (1913). The Classification and Phylogeny of the Calcareous Sponges, with a Reference List of all the described Species, systematically arranged. Proceedings of the Zoological Society of London. 3: 704-813.

DÍAZ, M.C. & RÜTZLER, K. (2011). Biodiversity of sponges: Belize and beyond, to the greater Caribbean. In: Palomares, M.L.D., Pauly, D (eds). Too Precious to Drill: the Marine Biodiversity of Belize. p. 57-65.

FERREIRA, C.E.L., GONÇALVES, J.E.A. & COUTINHO, R. (2006). Ship hulls and oil platforms as potential vectors to marine species introduction. Journal of Coastal Research. Special Issue 39, 1341-1346.

FERRER HERNÁNDEZ, F. (1914). Esponjas del Cantábrico. Trabajos del Museo Nacional de Ciencias Naturales (Zoológica). 14: 1-36.

FERRER-HERNANDEZ, F. (1918). Esponjas del litoral de Asturias-Trabajos del Museo Nacional de Ciencias Naturales 36: 1–39.

FONTANA, T., CÓNDOR-LUJÁN, B., AZEVEDO, F., PÉREZ, T. & KLAUTAU, M. (2018). Diversity and distribution patterns of Calcareous sponges (subclass Calcinea) from Martinique. Zootaxa. 4410 (2): 331-369/341-343. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4410.2.5

110

GARCÍA-HERNÁNDEZ, J. E.; HAMMERMAN, N. M; CRUZ-MOTTA,J. J. & SCHIZAS N. V. (2019) Associated organisms inhabiting the calcareous sponge Clathrina lutea in La Parguera, Puerto Rico. Caribbean Journal of Science 49 (2-3), 239-254

GRAEFFE, E. (1882). Übersicht der Seethierfauna des Golfes von Triest. Archiv des Zoologisches Institut von Wien-Triest 4: 313-321

GRAY, J. (1867). Notes on the arrangement of sponges with the description of some new genera. Proceedings of the Zoological Society of London 2: 492–558.

GUINDON, S. & GASCUEL, O. (2003). A simple, fast and accurate method to estimate large phylogenies by maximum-likelihood. Systematic Biology. 52: 696-704.

HAECKEL, E. (1870). Prodromus of a system of the Calcareous sponges. Annals and Magazine of Natural History. (4) 5: 176-191.

HAECKEL, E. (1872). Die Kalkschwämme. Eine Monographie in zwei Bänden Text und einem Atlas mit 60 Tafeln Abbildungen. G. Reimer:Berlin. (1: 1-484) 2: 1-418 (3: pls 1- 60).

HAECKEL, E. (1872). Die Kalkschwämme. Eine Monographie in zweiBänden Text und einem Atlas mit 60 TafelnAbbildungen. G. Reimer:Berlin. (1: 1-484) 2: 1-418 (3: pls 1- 60).

HANITSCH, R. (1890). Third Report on the Porifera of the L.M.B.C.District. Proceedings and Transactions of the Liverpool Biological Society. 4: 192-238, pls X-XV.

HARTMAN, W.D. (1958). Re-examination of Bidder's classification of the Calcarea. Systematic Zoology. 7 (3): 97-110.

HESTETUN, J.; HANS, R. T. & SHIRLEY. P. (2019) Deep-Sea Carnivorous Sponges from the Mariana Islands. Frontiers in Marine Science. 6: 371. https://doi.org/10.3389/fmars.2019.00371

HIJMANS, R.J., GUARINO, L., BUSSINK, C., MATHUR, P., CRUZ, M. & BARRENTES,

111

I. (2004). DIVA-GIS.Vsn. 5.0. A geographic information system for the analysis of species distribution data. (manualavailable at: http://www.diva-gis.org).

HOOPER, J.N.A. (1997). "Sponguide". Guide to sponge collection and identification. Electronic version.

HOOPER, J. & VAN SOEST, R. (2002). Systema Porifera. A guide to the classification of sponges. Ed. Kluwer Academic/Plenum Publishers, New York, 1-1810. https://doi.org/10.1007/978-1-4615-0747-5

HOOPER, J.N.A. & LÉVI, C. (1994). Biogeography of Indo-west Pacific sponges: Microcionidae, Raspailiidae, Axinellidae. In: Van Soest RWM, van Kempen TMG & Braekman JC (eds) Sponges in Time and Space. Biology, Chemistry, Paleontology. Balkema, Rotterdam. pp 191-212.

HOOPER, J.N.A.; WIEDENMAYER, F. (1994). Porifera. In: Wells, A. (ed.) Zoological Catalogue of Australia. Volume 12. Melbourne, CSIRO.

HÔZAWA, S. (1929). Studies on the calcareous sponges of Japan. Journal of the Faculty of Sciences, Imperial University of Tokyo. 1: 277-389.

KATOH, K. & STANDLEY, D.M. (2013). MAFFT multiple sequence alignment software version 7: improvements in performance and usability. Mol Biol Evol. 30(4):772-80.

JENKIN, C.F. (1908). The Marine Fauna of Zanzibar and British East Africa, from Collections made by Cyril Crossland M.A., in the Years 1901 & 1902, The Calcareous Sponges. Proceedings of the Zoological Society of London. 1908: 434-456.

KATOH, K. & STANDLEY, D.M. (2013) MAFFT multiple sequence alignment software version 7: improvements in performance and usability. Molecular Biology and Evolution, 30, 772–780. https://doi.org/10.1093/molbev/mst010

KLAUTAU, M. & BOROJEVIC, R. (2001). Sponges of the genus Clathrina from Arraial do Cabo, Brazil. Zoosystema. 23: 395-410.

112

KLAUTAU, M. & VALENTINE, C. (2003). Revision of the genus Clathrina (Porifera, Calcarea). Zoological Journal of the Linnean Society. 139(1): 1-62. https://doi.org/10.1046/j.0024-4082.2003.00063.x

KLAUTAU, M., AZEVEDO, F., CÓNDOR-LUJÁN, B., RAPP, H.T., COLLINS, A. & RUSSO, C.A.D.M. (2013). A Molecular Phylogeny for the Order Clathrinida Rekindles and Refines Haeckel's Taxonomic Proposal for Calcareous Sponges. Integrative and Comparative Biology. 53(3), 447-461. https://doi.org/10.1093/icb/ict039

KLAUTAU, M., IMEŠEK, M., AZEVEDO, F., PLEŠE, B., NIKOLIĆ, V. & ĆETKOVIĆ, H. (2016). Adriatic calcarean sponges (Porifera, Calcarea), with the description of six new species and arichness analysis. European Journal of Taxonomy. 178: 1-52.

KLAUTAU, M., LOPES, M.V., GUARABYRA, B., FOLCHER, E., EKINS, M. & DEBITUS, C. (2020a). Calcareous sponges from the French Polynesia (Porifera: Calcarea). Zootaxa. 4748(2): 261-295.

KLAUTAU, M., CÓNDOR-LUJÁN, B., AZEVEDO, F., LEOCORNY, P., ROCHA BRANDÃO, F.D.A. & CAVALCANTI, F.F. (2020b). Heteropia glomerosa (Bowerbank, 1873) (Porifera, Calcarea, Calcaronea), a new alien species in the Atlantic. Systematics and Biodiversity. 1- 15.

KNOWLTON, N. (1993). Sibling species in the sea. Annual Review of Ecology and Systematics, 24: 189-216.

KOLTUN, V.M. (1976). Porifera - Part 1: Antarctic Sponges. Report B.A.N.Z. Antarctic Research Expedition 1929-1931 (B, Zoology and Botany). 5 (4): 153-198.

KUMAR, S., STECHER, G., LI, M., KNYAZ, C. & TAMURA, K. (2018) MEGA X: Molecular Evolutionary Genetics Analysis across computing platforms. Molecular Biology and Evolution 35:1547-1549.

LANNA, E., ROSSI, A.L., CAVALCANTI, F.F., HAJDU, E. & KLAUTAU, M. (2007). Calcareous sponges from São Paulo state, Brazil (Porifera: Calcarea: Calcinea) with

113

the description of two new species. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 87 (6): 1553-1561.

LAUBENFELS, M.W. de. (1936). A Discussion of the Sponge Fauna of the Dry Tortugas in Particular and the West Indies in General, with Material for a Revision of the Families and Orders of the Porifera. Carnegie Institute of Washington Publication. 467:1-225.

LENDENFELD, R. VON. (1885). A Monograph of the Australian Sponges (Continued). Part III. Preliminary description and classification of the Australian Calcispongiae. Proceedings of the Linnean Society of New South Wales. 9: 1083-1150, pls 59-67.

LENDENFELD, R. von. (1891). Die Spongien der Adria, I. Die Kalkschwämme. Zeitschrift für wissenschaftliche Zoologie. 53 (2): 185-321, (3): 361-463

LÔBO-HAJDU G., GUIMARÃES, A. N. R., SALGADO, A. LAMARÃO, F. R. M., VIEIRALVES, T., MANSURE, J. J. & ALBANO, R. M. (2004) Intragenomic, Interspecific Variation In The RDNA Its of Porifera Revealed By PCR-Single-Strand Conformation Polymorphism (PCR-SSCP). Boll. Mus. Ist. Biol. Univ. Genov. 68: 413- 423.

LOPES, M. em preparação. O status taxonômico de Leucaltidae Dendy & Row, 1913, com redescrição das espécies e posição filogenética dos gêneros (Porifera: Calcarea). Dissertação Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva. Universidade Federal do Rio de Janeiro.

NEI M. & KUMAR, S. (2000). Molecular evolution and phylogenetics. Oxford University Press.

MALDONADO, M. & BERQUIST, P.R. 2002. Phylum Porifera. In: YOUNG , C.M.; SEWELL, M.A. & RICE, M.E (eds). Atlas of marine invertebrate larvae. Academic Press, San Diego: 21-50.

MANUEL, M., BOROJEVIC, R.; BOURY-ESNAULT, N. & VACELET, J. (2002). Class Calcarea Bowerbank, 1864. In: Hooper, J.N.A. & van Soest, R.W.M. (eds). Systema

114

Porifera. A Guide to the Classification of Sponges. New York: Kluwer Academic/Plenum Publishers, p.1003-1110.

MANUEL, M., BORCHIELLINI, C., ALIVON, E. & BOURY-ESNAULT, N. (2004). Molecular phylogeny of Calcareous Sponges using 18s rRNA and 28S sequences. Boll. Mus.Ist. Biol. Univ. Genova, 68: 449-461.

MIKLUCHO-MACLAY, N. (1868). Beiträge zur Kenntniss der Spongien I. Jenaische Zeitschrift für Medicin und Naturwissenschaft. 4: 221-240, pls IV-V.

MILLER, M.A., PFEIFFER, W., AND SCHWARTZ, T. (2010) "Creating the CIPRES Science Gateway for inference of large phylogenetic trees" in Proceedings of the Gateway Computing Environments Workshop (GCE), 14 Nov. 2010, New Orleans, LA pp 1 - 8.

MINCHIN, E.A. (1896). Suggestions for a natural classification of the Asconidae. An. and Mag. of Nat. Hist. 6 (18): 349-362.

MINCHIN, E.A. (1900) Chapter III - Sponges. In: Lankester, E.R.(Ed.), A Treatise on Zoology. Part II. The Porifera and Coelenterata. 2. Adam & Charles Black: London. 1- 178.

MINCHIN, E.A. (1905). On the sponge Leucosolenia contorta Bowerbank, Ascandra contorta Haeckel, and Ascetta spinosa Lendenfeld. Proceedings of the Zoological Society of London. 1905: 3-20.

MINH, B. Q., SCHMIDT, H. A., CHERNOMOR, O., SCHREMPF, D, WOODHAMS, M. D., HAESELER, ARNDT VON & LANFEAR R. (2020) IQ-TREE 2: New Models and Efficient Methods for Phylogenetic Inference in the Genomic Era, Molecular Biology and Evolution, Volume 37, Issue 5, Pages 1530– 1534, https://doi.org/10.1093/molbev/msaa015

MOTHES, B. & LERNER, C.B. (1994). Esponjas marinhas do infralitoral de Bombinhas (Santa Catarina, Brasil) com descrição de três espécies novas (Porifera: Calcarea e Demospongiae. Biociências, Porto Alegre. 2(1): 47-62.

115

MURICY, G., HAJDU, E., CUSTÓDIO, M.R., KLAUTAU, M., RUSSO, C. & PEIXINHO, S. (1991). Sponge Distribution at Arraial do Cabo, SE Brazil. In: Magoon, O.T., Converse, H., Tippie, V., Tobin, L.T.& Clark, D. (Eds), Coastal Zone '91. Proceedings of the VII Symposium on Coastal and Ocean Management. (2), 1183-1196.

MURICY, G. & SILVA, O.C. (1999). Esponjas marinhas do Estado do Rio de Janeiro: um recurso renovável inexplorado. In: Ecologia dos Ambientes Costeiros do Estado do Rio de Janeiro. Série Oecologia Brasiliensis. 7: 155-178.

MURICY, G., LOPES, D.A., HAJDU, E, CARVALHO, M.S., MORAES, F.C., KLAUTAU, M., MENEGOLA, C. & PINHEIRO, U. (2011). Catalogue of Brazilian Porifera. Museu Nacional, Série Livros. 300 pp.

PADUA, A., LANNA, E. & KLAUTAU, M. (2013) Macrofauna inhabiting the sponge Paraleucilla magna (Porifera: Calcarea) in Rio de Janeiro, Brazil. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 93 (4), 889–898.

PANSINI M., MANCONI R, PRONZATO R (Eds) (2011) Porifera I. Calcarea, Demospongiae (partim), Hexactinellida, Homoscleromorpha. Fauna d’Italia vol. 46, Calderini-Il Sole 24 Ore, Bologna, 554 pp. ISBN: 978–88–506–5395–9

RALIFO, P., TENNEY, K., VALERIOTE, F.A. & CREWS, P. (2007) A distinctive structural twist in the aminoimidazole alkaloids from a calcareous marine sponge: isolation and characterization of leucolenamines A and B. Journal of Natural Products, 70 (1), 33–38

RAPP, H.T. (2006). Calcareous sponges of the genera Clathrina and Guancha (Calcinea, Calcarea, Porifera) of Norway (north-east Atlantic) with the description of five new species. Zoological Journal of the Linnean Society. 147 (3): 331-365.

RAPP, H.T., JANUSSEN D. & TENDAL O.S. (2011). Calcareous sponges from abyssal and bathyal depths in the Weddell Sea, Antarctica. Deep-Sea Research Part II: Tropical Studies in Oceanograph, 58 (1-2): 58–67.

116

RAPP, H.T.; GÖCKE, C.; TENDAL, O.S.; JANUSSEN, D. (2013). Two new species of calcareous sponges (Porifera: Calcarea) from the deep Antarctic Eckström Shelf and a revised list of species found in Antarctic waters. Zootaxa. 3692 (1): 149-159.

ROBERTS C. M., MCCLEAN C.J., VERON J. E.N., HAWKINS J.P., ALLEN G.R., MCALLISTER D.E., MITTERMEIER C.G., SCHUELER F.W., SPALDING M., WELLS F., VYNNE C., WERNER T.B. (2002). Marine biodiversity hotspots and conservation priorities for tropical reefs. Science 295: 1280–1284.

RÜTZLER, K. (1965). Systematik und Ökologie der Poriferen aus Litoral- Schattengebieten der Nordadria. Zeitschrift für Morphologie und Ökologie der Tiere. 55(1): 1-82.

SARÀ, M. (1952). Prime osservazioni sulla variabilità della specie nelle Leucosolenie: Rapporti di spicolazione fra Clathrina contorta (Bowerbank), C. falcata (Haeckel) e C. reticulum (O.Schmidt). Bolletino di Zoologia. 19, 163-170.

SARÀ, M. (1960). Poriferi del litorale dell'isola d'lschia e loro ripartizioneper ambienti. Pubblicazioni della Stazione zoologica di Napoli. 31(3):421-472, pls XII-XIII.

SCHMITT, S.; HENTSCHEL, U.; ZEA, S.; DANDEKAR, T. & WOLF, M. (2005) ITS-2 and 18S rRNA Gene Phylogeny of Aplysinidae (Verongida, Demoespongiae). Journal of Molecular Evolution, 60: 327-336.

SCHMIDT, O. (1870). Grundzüge einer Spongien-Fauna des atlantischen Gebietes. Wilhelm Engelmann: Leipzig. iii-iv, 1-88, pls I-VI.

SHORTHOUSE, D. P. (2010). SimpleMappr, an online tool to produce publication-quality point maps. [Retrieved from https://www.simplemappr.net. Accessed May 15, 2020].

SPALDING, D., FOX, H. E., ALLEN, G. R., DAVIDSON, N., FERDAÑA, Z. A., FINLAYSON, M., HALPERN, B. S., JORGE, M. A., LOMBANA, A., LOURIE, S. A., MARTIN, K. D., McMANUS, D., MOLNA R,J., RECCHIA,C.A. & ROBERTSON, J. (2007) Marine Ecoregions of the World: A Bioregionalization of Coastal and Shelf Areas. BioScience 57 (7): 573-583.

117

SOLLAS, W. J. (1885). A Classification of the Sponges. Annals and Magazine of Natural History. (5) 16(95): 395.

STAMPAR, S.N., MARONNA, M.M., VERMEIJ, M.J.A., SILVEIRA, F.L.D. & MORANDINI, A.C. (2012). Evolutionary Diversification of Banded Tube-Dwelling Anemones (Cnidaria; Ceriantharia; Isarachnanthus) in the Atlantic Ocean. PLos ONE. 9 (9), e109481. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0109481.

STAMPAR, S.N. & MORANDINI, A.C. (2014) Occurrence of Isarachnanthus (Cnidaria: Anthozoa: Ceriantharia) at Ascension Island: a test of hypothesis. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. https://doi.org/10.1017/S0025315414000423

TANITA, S. (1942). Key to all the described species of the genus Leucosolenia and their distribution. Science Reports of the Tohoku Imperial University 17: 71–93.

TANITA, S. (1943a). Studies on the Calcarea of Japan. Science Reports of the Tôhoku Imperial University. 17: 353-490.

TANITA, S. (1943b). Key to all the described species of the genus Leucosolenia and their distribution. Science Reports of the Tôhoku Imperial University. 7:, 71–94

THACKER, A. G. (1908). On collections of the Cape Verde Islands fauna made by Cyril Crossland, M.A. The Calcareous sponges. Proceedings of the Zoological Society of London. 49: 757-782.

TAMURA, K.; STECHER, G.; PETERSON, D.; FILIPSKI, A. & KUMAR, S. (2013) MEGA6: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 6.0. Mol. Biol. Evol., 30: 2725-9.

TOPALOĞLU, B., EVCEN, A. & CINAR, M. E. (2016). Sponge fauna in the Sea of Marmara. Turkish Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. 16(1): 51-59., available online at https://doi.org/10.4194/1303-2712-v16_1_06

TOPSENT, E. (1891). Spongiaires des côtes Oceaniques de France. Bulletin of the de la

118

Société Zoologique de France XVI: 125–129.

TOPSENT, E. (1892). Contribution à l’étude des Spongiaires de l’Atlantique Nord (Golfe de Gascogne, Terre Neuve, Açores). Résultat des Campagnes Scienctifiques Accomplies par le Albert 1er de Monaco 2: 1–165.

TOPSENT, E. (1894). Application de la taxonomie actuelle à une collection de spongiaires du Banc de Campêche et de la Guadeloupe décrite précédemment. Mémoires de la Société de Zoologie de la France 7: 27–36.

TOPSENT, E. (1934). Aperçu de la faune des Eponges calcaires de la Mediterranée. Bulletin de l’Institut Océanographique de Monaco 659: 1–20.

TOPSENT, E. (1936). Étude sur les Leucosolenia. Bulletin de l’Institut Océanographique de Monaco 711: 1–47.

VACELET, J. (1967). Description d'éponges Pharétronides actuelles des tunnels obscurs sous-récifaux de Tuléar (Madagascar). Recueil des Travaux de la Station marine d'Endoume, (Fascicule hors série). Suppl. 6: 37-62, pls 1-2.

VACELET, J. (1976). Inventaire des Spongiaires du Parc national de Port-Cros (Var). Travaux scientifiques du Parc national de Port-Cros. 2, 167-186.

VACELET, J. (1981). Éponges hypercalcifées (‘Pharétronides’‘Sclérosponges’) des cavités des récifs coralliens de Nouvelle-Calédonie. Bulletin du Muséum national d’Histoire naturelle (4, A). 3 (2): 313-351.

VACELET, J.; BOROJEVIC, R.; BOURY-ESNAULT, N.; MANUEL, M. (2002). Order Murrayonida Vacelet, 1981, in: Hooper, J.N.A.; Van Soest, R.W.M. (Ed.) (2002). Systema Porifera: a guide to the classification of sponges. pp. 1153-1156 http://www.marinespecies.org/porifera https://doi.org/10.14284/359

VAN SOEST, R.W.M. (2001). Porifera, in: Costello, M.J. et al. (Ed.) (2001). European register of marine species: a check-list of the marine species in Europe and a bibliography of guides to their identification. Collection Patrimoines Naturels. 50: 85-

119

103.

VAN SOEST, R.W.M.; DE VOOGD, N.J. (2015). Calcareous sponges of Indonesia. Zootaxa. 3951(1): 1-105., available online at https://doi.org/10.11646/zootaxa.3951.1.1

VAN SOEST, R.W.M.; DE VOOGD, N.J. (2018). Calcareous sponges of the Western Indian Ocean and Red Sea. Zootaxa. 4426 (1): 1-160.

VAN SOEST, R.W.M.; BOURY-ESNAULT, N.; HOOPER, J.N.A.; RÜTZLER, K.; DE VOOGD, N.J.; ALVAREZ, B.; HAJDU, E.; PISERA, A.B.; MANCONI, R.; SCHÖNBERG, C.; KLAUTAU, M.; KELLY, M.; VACELET, J.; DOHRMANN, M.; DÍAZ, M.-C.; CÁRDENAS, P.; CARBALLO, J.L.; RÍOS, P.; DOWNEY, R.; MORROW, C.C. (2021). World Porifera Database. Accessed at http://www.marinespecies.org/porifera on 2021-02-07. doi:10.14284/359

VOIGT, O. & WÖRHEIDE, G. (2016) A short LSU rRNA fragment as a standard marker for integrative taxonomy in calcareous sponges (Porifera: Calcarea). Org. Div.y & Evolution. 16: 53-64.

VOIGT, O.; WÜLFING, E.; WÖRHEIDE, G. (2012). Molecular Phylogenetic Evaluation of Classification and Scenarios of Character Evolution in Calcareous Sponges (Porifera, Class Calcarea). PLoS ONE. 7 (3): e33417.

VOIGT, O.; ERPENBECK, D.; GONZÁLEZ-PECH, R.A.; AL-AIDAROOS, A.M.; BERUMEN, M.L.; WÖRHEIDE, G. (2017). Calcinea of the Red Sea: providing a DNA barcode inventory with description of four new species. Marine Biodiversity, 47 (4): 1009–1034. https://doi.org/10.1007/s12526-017-0671-x

WÖRHEIDE, G. & HOOPER, J.N.A. (1999). Calcarea from the Great Barrier Reef. 1: Cryptic Calcinea from Heron Island and Wistari Reef (Capricorn-Bunker Group). Memoirs of the Queensland Museum. 43 (2): 859-891.

WÖRHEIDE, G.; NICHOLS, S. A.; GOLDBERG, J. (2004). Intragenomic variation of the rDNA internal transcribed spacers in sponges (Phylum Porifera): implications for

120

phylogenetic studies. Moleular Phylogenetics and Evolution. Vol.3(3): 816-830.

WULFF, J. (2006) Ecological interactions of marine sponges. Canadian Journal of Zoology. 84: 146-166. https://doi.org/10.1139/Z06-019

ZWICKL, D. J. (2006). Genetic algorithm approaches for the phylogenetic analysis of large biological sequence datasets under the maximum likelihood criterion. Ph.D. Dissertation, Un.of Texas, Austin.

121

ANEXO A - TABELA COMPARATIVA DO GÊNERO ASCANDRA

Abreviações: Di: diactina; tri: triactina; tetra: tetractina; reg: regular; Sub: subregular; cil: cilíndrica; con: cônica; lev con: levemente cônicas; pont: pontiaguda; romb: rombuda; lev: levemente; G: grandes; P: pequenas; Lâm: lâmina; (H): holótipo; (P): parátipo; imp: ímpar; - sem informação;

Ecorregiões: AM: Amâzonia; CV: Cabo Verde; B: Bassian; CC: Corrente Central Kuroshio; CO: Ilha Carlina Oeste; COM: Mar da China Oriental; KS: Kuroshio do Sul; MA: Mar Adriático; MAL: Mar de Alborão; MC: Mar Celta; ME: Mar Egeu; MO: Mediterrâneo Ocidental; MW: Mar de Wedell; NN: norte da Noruega; PAS: Plataforma do Atlântico Sul Europeu; PB: Palawan/ Bornéu do Norte; PP: Papua; PS: Pequena Sunda; SB: Sudeste do Brasil; SN: Sul da Noruega; SP: Sudeste Papua Nova Guiné; SWN: Sulawesi Nordeste; SY: Seychelles SY.

Espécies Material Localidade Distribuição Diactinas Triactinas Tetractinas Abundânc Cormus/ Tubo coletor Tipo Tipo geográfica (µm) (µm) (µm) ia em 100 Cor esp. Ascandra MNHN- Lesina, Mar Mediterrâneo Formato de Reg con pont Reg con pont Di 8 Clatroide às vezes falcata LBIM.C.196 Adriático MA, PAS, foice 139,5±26,1/ 205,0±35,3/ Tri 57 com tubos Haeckel 8.628 (lâm) MO, MC 258,5±41,1/ 14,3±1,8 29,5±7,1 Tetra 35 apicais 1872 19,5±4,3 (UFRJPO livres / Apicais lev R 5856) bege in curvadas vivo, 80,0±23,3/ branca/ama 30,0 rela etanol Ascandra MNRJ2096 Cabo de Brasil Ausente Reg/sub lev I: reg, con, Tri 67 Clatroide Ósculo ascandroid (H) São Tomé, AM con pont pont TetraI 25 com tubos simples es MNHN- RJ, Brasil SB 129,5±31,1/ 217,3±65,6/ Tetra II 8 apicais (Borojević, LBIM-C- 12,2±2,8 25,3±8,7 livres/ 1971) 1971-1 (P) Golfo de Apical curva, Branca in Biscaia PAS con vivo/

122

32,8±10,0/ Marrom em 15,8±1.0 etanol.

II: Peq, reg./sub, lev, con, pont. 157,7±44,0/ 16,5±3,7 Apical fina lev curvada con pont 22,1±8,6/ 14,1±2,0

Ascandra CUMZ- Ilha de Boa CV Lev curvadas Reg I: Reg - sem Ósculo atlantica R.N.5 (H) vista, Cabo pont Cil/con pont con pont anastomos simples (Thacker, BMNH Verde 201,8±37,5/ 108,3±16,5/ robustas e 1908) 1924.7.2.6 7,5±0,8 10,0±1,5 165,0±30,5/ verdadeira (lâm. H) Trichoxeas 23,0±4,0 / Branca CUMZ- Apical com em etanol R.N.4 (P) pont BMNH 69,1±23,8/ 1924.7.2.5 18,9±7,0 (lâm. P) II: Peq Reg Cil/ con pont 106,0±13,5/ 9,8±1,5 Apical fina 35,0±13,4/ 7,8±2,8

Ascandra MNHN- Golfo de PAS Trichoxeas I: Reg/sub I: Sub con Esqueleto Clatroide Ósculo biscayae LBIM.C.198 Biscaia con pont pont espessas lev com tubos simples (Borojević 5.3 (H) espessas 120,8±14,8/ organizad apicais & Boury- 111,5±22,0/ 11,2±1,6 o livres / Esnault, 9.8±1,0 Apical reta con Branca em 1987) pont etanol II: Reg/ sub 20,3±5,7/ lev con pont 7,0±1,4

123

157,5±21,3/ 16,3±2,0 II: Reg/ sub lev con pont 104,7±30,2/8,2 ±0,6 Apical lev curvada 20,5±11,2/ 5,9±1,2

Ascandra SMF11867 Plataforma MW Ausente Reg con Reg/ sub com Tri 11 Clatroide Ósculo brandtae (H) Eckström, romb romb Tetra 89 com tubos simples (Rapp, SMF11866 Mar 140,0±25,3/ 148,1±29,8/ apicais Göcke, (P) Oriental de 7,3±0,8 6,8±1,1 livres/ Tendal & Wedell, Apical con lev Bege in Janussen, Antártica curvada pont vivo e em 2013) 59,4±40,9/ etanol. 9,4±1,2 Ascandra HNTNU Trondheims Noruega Ausente I: rara G reg I: G reg/sub Tri I 11 Clatroide Ósculo corallicola VM-001 (H) fjord, SN con pont con pont Tri II 3 com tubos simples (Rapp, ZMUB- Noruega NN 264,5±37,8/ 337,0±54,0/ Tetra I 71 apicais 2006) 68273 (P) Espanha 17,4±2,3 27,0±6,3 Tetra II 15 livres, MAL Apical irregular tubos com II: Peq reg con pont pontas con pont 176,9±93,6/ fechadas/ 105,8±33,2/ 20,3±9,5 Branca 9,5±1,5 escura in II: rara Peq vivo e em reg/sub con etanol. pont 74,8±18,4/ 9,5±1,5 Apical curva con pont 83,8±3,8/ 10,8±3,8

Ascandra ZMAPOR Papua SP ausente Raras, P reg I: G reg Tri 1 Clatroide Presente crewsi Van 17556 (H) Nova Guiné con pont retas/lev Tetra I 36 com tubos Soest & De curvadas con Tetra II 63 apicais

124

Voogd, 85,5±5,9/ pont livres, 2015 6,5±0,8 208,3±22,1/ tubos com 21,5±2,9 pontas Apical con pont fechadas/ curvada/ retas Branca in 150,0±32,8/ vivo e em 21,8±2,9 etanol.

II: Peq Reg/ sub 107,8±44,0/ 10,9±3,6 Apical fina reta pont 61,8±21,2/ 7,5

Ascandra Ausente Sul da B Fusiforme Reg com Reg com - Clatroide Ósculo densa Austrália 500,0- romb romb com tubos simples Haeckel, 600,0/30,0- 100,0- 100,0-120,0/ apicais 1872 40,0 120,0/6,0-8,0 6,0-8,0 livres/ Apical fina con Branca em pont etanol 100,0-120,0/ 3,0-4,0 Ascandra Ausente Susaki, Japão Fusiformes Reg con pont I: Reg con - Clatroide - izuensis próximo a CC 270,0-550,0/ 96,0-120,0/ pont 120,0- (Tanita, Shimoda, MCO 90,0 8,0-14,0 165,0/ 14,0- 1942) Japão 18,0 Apical com pont 140,0- 190,0/ 10,0- 14,0

II: Peq Reg con pont 60,0- 95,0/ 8,0-10,0 Apical com pont 70,0- 100,0/ 6,0-8,0

125

Ascandra tipo: Ilha Indonesia PB Ausentes I: G reg con I: G reg/sub Tri I 55 Clatroide Presente kakaban RMNHPor Kakaban, pont con pont Tri II 12 com tubos Van Soest 1696 (H) Indonésia 160,1±22,8/ 204,0±39,5/ Tetra I 33 apicais & De RMNHPor 11,5±2,4 13,1±2,4 Tetra II 0 livres, Voogd, 4625 (P) Apical lev con tubos com 2015 II: Peq reg ondulada pont pontas sub con pont 75,5±23,1/ fechadas/ 72,0±14,8/ 13,4±2,6 Branca in 9,3±1,2 II: Peq reg con vivo e bege pont em etanol 62,0±22,4/ 8,1±1,6 Apical lev con ondulada pont 27,0±8,9/ 8,4±1,2 Ascandra BMNH Seychelles Seychelles Ausentes I:G sub I: G sub Esqueleto Tubo Ósculo prolifera 1920.12.9.4 Indonésia parassagitais parassagitais organizad central com simples (Dendy, 9 (H) SY PP SWN cil romb/pon cil romb/pon o divertículos 1913) PS CO Par:114,3±53 Par:107,0±52, / Amarela ,6/ 7,4±2,2 6/ 8,0±2,1 ou bege in Imp:188,8 Imp:181,6±73, vivo. ±70,7/ 3/ 7,8±2,0 Branca a 7,0±2,2 Apicais con bege em II: Sub lev pont 23,3±7,6/ etanol con 6,7±2,9 romb/pon 91,5±24,2/ II: Sub lev con 7,8±1,6 romb/pon 118,0±41,3/ 7,8±1,6 Apicais con pont curva 29,3±12,1/ 7,5±2,5

Ascandra ZISFT Mar CC Ausente Reg/sub con I: G reg/sub lev Esqueleto Tubo Ósculo quadripodif No128 (H) Sagami, pont curvas com organizad central com simples era Japão pont o tubos

126

(Hôzawa, 340,0-600,0/ laterais/ 1929) 40,0-80,0 Branca Apical com pont 150,0- 300,0/ 50,0- 60,0

II: Reg/sub con pont 60,0-150,0/ 8,0-10,0 Apical com pont 50,0- 100,0/ 4,0-6,0 Tetra do ósculo: Sagitais lev curvadas com pont Imp:180,0- 240,0/ 20,0- 30,0 Par:100,0- 300,0/ 20,30

Ascandra PMR- Croácia, MA Ausente Reg/sub Reg/sub cil/lev - Clatroide - spalatensis 17806 e Mar cil/lev con con pont com tubos Klautau, UFRJPOR Adriático pont 99,4±16,9/ apicais Imešek, 7540 (H) 90,5±17,2/ 12,0±1,6 livres/ Azevedo, 8,0±0,8 Apical Branca em Pleše, espessa con etanol Nikolić & pont Ćetković, 74,3±1,9/ 10,8 2016 Ascandra LBIM-C- Golfo de PAS Raras I: Raras, I: Parassagital Esqueleto Tubo Ósculo thalassae 1985-2 (H) Gascogne Uma ponta parassagital con romb organizad central com simples (Borojević em foice con romb Imp:134,9±29, o divertículos & Boury- 468,0- Imp: 1/ 6,6±1,6 / Branca in Esnault, 1250,0/ 10,0- 127,6±45,9/ Par:97,7±17,5/ vivo e em 1986) 47,0 9,5±1,3 7,0±1,7 etanol

127

Par: Apical curva 161,9±70,5/ abrupta con 9,2±1,9 pont 363,8±83,2/ II: Raras, sub 7,3±1,0 con pont 74,9±18,0/ II: sub con pont 6,6±1,7 76,7±15,8/6,9± 1,3 Apicais lev curvadas pont 24,1±12,9/ 5,5±1,9 Ascandra BMNH Port Phillip Austrália Ausentes I: reg/sub reg/sub con Esqueleto Tubo Ausente tripodifera 1886.12.15. Heads, B con romb romb organizad central com (Carter, 12/ LBIM- Austrália 132,5±36,4/ 144,3±28,7/ o tubos 1886) C-1968-91 15,0±2,1 9,9±1,5 laterais/ (H) Apical con lev Branca em BMNH II: Raras curvadas pont etanol 1887.7.12.3 Parassagitais 68,8±23,9/ (P) BMNH con 6,3±1,3 1887.7.12.3 romb 8(P) BMNH Imp:133,2±4 1887.7.12.3 2,5/ 10,4±0,9 9 (P) Par:113,9±34 BMNH ,5/ 10,4±0,9 1955.11.2.2 Tripódios: 8 (P) centro BMNH elevado 1924.2.6.25 romb (P) 80,5±11,3/ 15,0±2,1

Ascandra Depositado Prefeitura KS Ausente I: G reg con Peq reg con Esqueleto Tubo Ausente triradiata em Tôhoku de pont pont organizad central com (Tanita, Imperial Okinawa, 220,0-250,0/ Apical con pont o tubos 1943) University, Japão 20,0-26,0 100,0-160,0/ laterais/ sem 6,0- 9,0 Branca em número II: Sagitais. etanol Imp con pont

128

110,0-125,0/ 8,0-10,0 Par curvadas com pont 70,0-90,0/ 8,0-10,0

III: Peq reg con pont 90,0-100,0/ 8,0-10,0

Ascandra BMNH Mar Mar Fusiformes Reg con pont Reg con pont Di 1 Clatroide Presente “contorta” 1896.9.15.1 Mediterrân Mediterrâneo 540,5±127,2/ lev ondulada lev ondulada Tri 2 com tubos sp. nov. (H) eo, França MA ME 34,6±6,9 87,4±8,7/ 97,1±10,2/ Tetra 97 apicais 9,8±1,4 9,6±1,2 livres/ Trichoxeas Amarela Apical cil pont clara em 102,2±46,7/ etanol 5,5±0,7

129

130