SERENA NAJARA MIGLIORE Estratégias Reprodutivas De

SERENA NAJARA MIGLIORE

Estratégias reprodutivas de lagartos Mabuyinae do Brasil

Mabuya macrorhyncha. (Migliore, 2021)

São Paulo 2021

SERENA NAJARA MIGLIORE

Estratégias reprodutivas de lagartos Mabuyinae do Brasil

Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Anatomia dos Animais Domésticos e Silvestres da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da Universidade de São Paulo para obtenção do título de Doutor em Ciências.

Departamento: Cirurgia

Área de concentração: Anatomia dos Animais Domésticos e Silvestres

Orientador: Profa. Dra. Selma Maria de Almeida Santos

São Paulo 2021

Obs: A versão original encontra-se disponível na Biblioteca da FMVZ/USP

Autorizo a reprodução parcial ou total desta obra, para fins acadêmicos, desde que citada a fonte.

DADOS INTERNACIONAIS DE CATALOGAÇÃO NA PUBLICAÇÃO

(Biblioteca Virginie Buff D’Ápice da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da Universidade de São Paulo)

T. 4047 Migliore, Serena Najara FMVZ Estratégias reprodutivas de lagartos Mabuyinae do Brasil / Serena Najara Migliore. – 2021. 118 f. : il.

Tese (Doutorado) – Universidade de São Paulo. Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia. Departamento de Cirurgia, São Paulo, 2021.

Programa de Pós-Graduação: Anatomia dos Animais Domésticos e Silvestres.

Área de concentração: Anatomia dos Animais Domésticos e Silvestres.

Orientadora: Profa. Dra. Selma Maria de Almeida Santos.

1. Ciclos reprodutivos. 2. Dimorfismo sexual. 3. Fecundidade. 4. Insularidade. 5. Maturidade. I. Título.

Ficha catalográfica elaborada pela bibliotecária Maria Aparecida Laet, CRB 5673-8, da FMVZ/USP.

CERTIFICADO

Certificamos que a proposta intitulada "Evolução das estratégias reprodutivas de lagartos Mabuyinae", protocolada sob o CEUA nº 8332020317 (ID 006261), sob a responsabilidade de Selma Maria de Almeida Santos e equipe; Serena Najara Migliore - que envolve a produção, manutenção e/ou utilização de animais pertencentes ao filo Chordata, subfilo Vertebrata (exceto o homem), para fins de pesquisa científica ou ensino - está de acordo com os preceitos da Lei 11.794 de 8 de outubro de 2008, com o Decreto 6.899 de 15 de julho de 2009, bem como com as normas editadas pelo Conselho Nacional de Controle da Experimentação Animal (CONCEA), e foi aprovada pela Comissão de Ética no Uso de Animais da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da Universidade de São Paulo (CEUA/FMVZ) na reunião de 07/03/2019.

We certify that the proposal "Reproductive biology of Mabuya macrorhyncha of the Archipelago of Alcatrazes and Trachylepis atlântica of the Archipelago of Fernando de Noronha.", utilizing 40 Reptiles (males and females), protocol number CEUA 8332020317 (ID 006261), under the responsibility of Selma Maria de Almeida Santos and team; Serena Najara Migliore - which involves the production, maintenance and/or use of animals belonging to the phylum Chordata, subphylum Vertebrata (except human beings), for scientific research purposes or teaching - is in accordance with Law 11.794 of October 8, 2008, Decree 6899 of July 15, 2009, as well as with the rules issued by the National Council for Control of Animal Experimentation (CONCEA), and was approved by the Ethic Committee on Animal Use of the School of Veterinary Medicine and Animal Science (University of São Paulo) (CEUA/FMVZ) in the meeting of 03/07/2019.

Finalidade da Proposta: Pesquisa

Vigência da Proposta: de 03/2017 a 03/2021 Área: Anatomia dos Animais Domésticos E Silvestres

Origem: Animais provenientes de outros projetos

Espécie: Répteis sexo: Machos e Fêmeas idade: 2 a 10 anos N: 20 Linhagem: Trachylepis atlantica Peso: 20 a 40 g

Origem: Não aplicável biotério

Espécie: Répteis sexo: Machos e Fêmeas idade: 2 a 10 anos N: 20 Linhagem: Mabuyinae Peso: 20 a 40 g

Local do experimento: Instituto Butantan

Comentário da CEUA: Em carta endereçada a comissão o orientador explica os motivos do atraso em responder as pendências.

São Paulo, 26 de fevereiro de 2021

Prof. Dr. Marcelo Bahia Labruna Camilla Mota Mendes Coordenador da Comissão de Ética no Uso de Animais Vice-Coordenadora da Comissão de Ética no Uso de Animais Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da Universidade Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da Universidade de São Paulo de São Paulo

Av. Prof. Dr. Orlando Marques de Paiva, 87, Cidade Universitária: Armando de Salles Oliveira CEP 05508-270 São Paulo/SP - Brasil - tel: 55 (11) 3091-7676 Horário de atendimento: 2ª a 5ª das 7h30 às 16h : e-mail: [email protected] CEUA N 8332020317

FOLHA DE AVALIAÇÃO

Autor: MIGLIORE, Serena Najara

Título: Estratégias reprodutivas de lagartos Mabuyinae

Tese apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Anatomia dos Animais Domésticos e Silvestres da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da Universidade de São Paulo para obtenção do título de Doutor em Ciências.

Data: ____/_____/______

Banca Examinadora

Prof.Dr.:______Instituição:______Julgamento:______

DEDICATÓRIA

Dedico esse trabalho aos meus queridos pais, Pier Luigi Migliore e Dalcenira Barbosa.

AGRADECIMENTOS

Agradeço aos meus pais, Pier Luigi Migliore e Dalcenira Barbosa, que são desde sempre minha inspiração para a vida. Agradeço por toda a paciência, os ensinamentos, os incentivos e pelo amor incondicional. Ao meu pai por ter me transmitido o amor pelos animais e a curiosidade. À minha mãe pelo bom humor, pelas risadas e pela força (e também pelas comidas gostosas). Obrigada, sem vocês jamais teria conseguido.

À minha melhor amiga e irmã gêmea Letizia Migliore, por toda ajuda, por sempre estar ao meu lado e compartilhar desde sempre todos os momentos (desde sempre mesmo haha). Obrigada ao meu irmão Pier Paolo Migliore por sempre estar interessado e me mandar novidades e artigos sobre serpentes. Um imenso obrigada a Caro Bedoya pela amizade, pela ajuda e por ter me acolhido tantas vezes quando precisei estar mais próxima à USP e ao Butantan (obrigada pelas jantas e filmes). Pelas broncas também.

À minha querida orientadora Dra. Selma Maria de Almeida-Santos por todos esses anos de orientação, por sempre me incentivar e ouvir nossas ideias e hipóteses com interesse e brilho nos olhos. Obrigada por manter a chama acesa dos seus alunos e por sempre acreditar em nós.

Ao meu coorientador Henrique Bartolomeu Braz, cuja não tenho palavras para agradecer pela força, ensinamentos, toda a ajuda durante a tese, pelas incansáveis correções e as parcerias nos trabalhos científicos. Meu imensurável agradecimento e muitas futuras publicações para nós! Um agradecimento especial também à minha primeira orientadora Karina Nunes.

À Profa. Dra. Martha Ramírez-Pinilla pesquisadora da Universidade Industrial de Santander, pelos ensinamentos sobre placenta de Mabuya e por me acolher tão bem em seu laboratório na Colômbia, e aos seus queridos alunos Freddy, Nathaly e Natalia, por toda ajuda e acolhimento. Obrigada também a Adri e família por ter sido tão acolhedora e amiga durante este tempo na Colômbia.

Agradeço imensamente a todos os curadores e responsáveis pelas coleções científicas que permitiram a realização da minha tese.

Um enorme agradecimento ao Dr. Mauro Teixeira Jr. Obrigada, sem sua ajuda nunca teria conseguido. Obrigada por me ajudar tanto com o desenvolvimento da tese, também pelas risadas nos campos da vida (desde a época do mestrado: Enyalius self-colleted), pelos bolos na FFLCH (saudades disso) e por tirar todas as dúvidas sobre os lagartos. Te admiro imensamente pelo cientista que é e pelo bom coração. Obrigada por sua amizade.

Ao Lucas Siqueira, vulgo Lucão, mascote do time de Fut (risos), por toda ajuda na tese, principalmente com as estatísticas e pela paciência depois de eu perguntar mais de mil vezes a mesma coisa. Obrigada por isso e pelas cervejas, cachaças e risadas ao som do Bruno e Marrone... e por aguentar as minhas reclamações.

Um agradecimento mais que especial à Dra. Maria José, ao Leonardo Kobashi (obrigada pelos doces e café também rs), e à Mariana Dias por terem se preocupado tanto comigo e terem se esforçado ao máximo para me ajudar quando as coisas ficaram difíceis. Mari desculpa por ter feito você ir até a Bio a pé carregando um monte de coisas rs.

À mais nova Doutora, Viviane Garcia por toda ajuda, companheirismo e por ser essa pessoa batalhadora e disposta a ajudar a todos.

Um agradecimento especial ao Dr. Rogério Bertani, do LEEV, à Luciana Sato da Biologia Celular por toda a ajuda com as fotografias da minha tese.

Ao Dr. Vinicius Gasparotto e ao Dr. Ricardo Augusto Dias por ter me dado a oportunidade de trabalhar com uma espécie tão interessante e maravilhosa como o Trachylepis atlantica, que mais que tudo precisa ser estudado e ser salvo da extinção. Vini obrigada também pela ajuda e amizade e meu agradecimento à Ana Paula pelas conversas e por me acolher tão bem.

Obrigada a todos meus colegas do LEEV, ao Miguel Lobo pela ajuda com os embriões, com as estruturas das placentas e pelos cafés e por me explicar as coisas quando eu falava que não estava entendendo nada dessa lâmina rs. Ao Renan Ramalho e a Gabrielli Araújo, alunos brilhantes de iniciação, que o amor pela ciência só cresça em vocês. Obrigada por todos os bloquinhos cortados e lâminas histológicas coradas rs. Ao Fabiano Andrade, pela ajuda e por ser o companheiro de desespero da pré-entrega (e de pegar frutas na horta do LEEV, obrigada pé de mamão).

À Eletra Souza por ter coletado parte do material para mim na UESC, pela amizade e pelas risadas. Ao meu colega herpetólogo, Dr. Antonio Cruz, vulgo Fifi, por toda a ajuda na Federal de Minas Gerais e por me acolher em sua casa (pelos vinhos e risadas também), obrigada ao Matheus e Pedro também por todo o acolhimento. Ao Willianilson Pessoa por toda a disposição e ajuda quando estive na Federal do Rio Grande do Norte, por ter me dado a chance de pegar um Mabuya vivo na mão e por ser essa pessoa tão divertida. À Roany e Clarissa amigas que fiz durante essa jornada.

Um agradecimento especial à Rafaela Coeti, Erick Augisto Bassi, Karina Pereira, Kalena Barros, Rafael, Livia, Leticia Sueiro, Claudio, Verônica, Poliana Correia, Éliton, Rafael, Tati, Rebeca. Um agradecimento especial à Dona Marta pelas inúmeras vezes que estávamos apenas nós duas no laboratório trabalhando durante a pandemia. A todos os funcionários do Laboratório de Ecologia e Evolução.

Obrigada aos meus amigos Natalia Torello, Karina Banci e Silara Batista, por terem escutado tantas vezes eu rindo de nervoso e de desespero, obrigada pela amizade e por estarem comigo nessa etapa. Naty obrigada pelos “relaxa, respira vai dar tudo certo” e pelos bolos, cappuccinos e futebol. A Caroline Sayuri e Alex Silveira, por todos os conselhos, longas conversas e amizade.

Obrigada a todo meu time de futsal do Instituto Butantan e ao time de futebol da Veterinária- USP, em especial ao meu coach Renan, por ser compreensivo, professor e amigo.

Um agradecimento especial ao Anderson Rodrigues (Mormaço), que esteve presente em grande parte da minha trajetória sendo minha companhia em muitos momentos bons. Ao Dr. Gianfranco Curletti pelos ensinamentos científicos e entomólogos e a Martina, querida companheira de campo e Italia.

Aos meus queridos amigos amigos, Diego Muniz, Nara, Camila, Jesuis, Cleber, Piccolino, Natalia, Mussula, Ligia Fornaziero, Aline Sanguni e Merylin Beatriz pela amizade e risadas.

A todas as pessoas que de alguma forma me ajudaram nessa caminhada e peço desculpas caso tenha esquecido alguém em meio à confusão de entrega da tese. Um agradecimento especial aos Mabuya e ao Trachylepis, esses animais incríveis que tive a oportunidade de aprender um pouco sobre eles.

O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES), a qual agradeço à bolsa concedida durante a pós-graduação.

“A mata dormia o seu sono jamais interrompido. Sobre ela passavam os dias e as noites, brilhava o sol do verão, caiam as chuvas do inverno...era como um mar nunca explorado, cerrado no seu mistério”

Jorge Amado, Terras do Sem-Fim.

RESUMO

MIGLIORE SN. Estratégias reprodutivas de lagartos Mabuyinae do Brasil. [Reproductive srategies of Mabuyinae lizards from Brazil] 2021. 118f.Tese (Doutorado em Ciências) – Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo, São Paulo, 2021.

Dentro da família Scincidae está inserida a subfamília Mabuyinae que atualmente compreende 197 espécies distribuídas em todo o mundo. A subfamília Mabuynae está representada pelas espécies que apresentam a forma mais avançada de viviparidade dentro de Squamata. Aspectos relacionados à ecologia e principalmente à reprodução dos machos, tais como: ciclo reprodutivo e estratégias reprodutivas, permanecem desconhecidos. A biologia reprodutiva de sete espécies de Mabuya do Brasil e o lagarto endêmico de Fernando de Noronha, Trachylepis atlantica, foi estudada por meio de exemplares depositados em coleções científicas e coletados in situ. Fêmeas de Mabuya atingiram a maturidade sexual com tamanhos relativamente pequenos. O tamanho da ninhada foi positivamente correlacionado com o comprimento-rostro-cloacal e comprimento do abdômen nas fêmeas. Fêmeas de Mabuya apresentaram tamanhos corporais maiores que machos, ao passo que machos de Trachylepis atlantica foram maiores que as fêmeas. Machos e fêmeas de Mabuya apresentaram os ciclos reprodutivos sazonais, com a espermiogênse estendida na maioria das espécies. O período de inatividade reprodutiva testicular foi curto e concentrado principalmente na estação seca. O aumento embrionário nas fêmeas de Mabuya foi observado principalmente durante a estação chuvosa, com os maiores embriões encontrados no final da estação seca e durante a estação chuvosa. Em Trachylepis atlantica as fêmeas apresentaram uma baixa fecundidade, ciclo provavelmente bianual e a estação reprodutiva concentrada principalmente durante a estação seca. O pico da espermiogênese foi concentrado principalmente durante a estação seca e o período de involução testicular durante a estação chuvosa. Trachylepis atlantica exibe adaptações reprodutivas ao ambiente insular.

Palavras-chave: Ciclos reprodutivos, dimorfismo sexual, fecundidade, insularidade, maturidade.

ABSTRACT

MIGLIORE SN. Reproductive strategies of Mabuyinae lizards from Brazil. [Estratégias reprodutivas de lagartos Mabuyinae do Brasil]. 2021. 118 f. Tese (Doutorado em Ciências) – Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo, São Paulo, 2021. Tese (Doutorado em Ciências) -Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo, São Paulo, 2021.

Within the Scincidae family, the subfamily Mabuyinae is included, comprising 197 species distributed throughout the world. The Mabuynae subfamily is represented by the species that present the most advanced form of viviparity within Squamata. Aspects related to ecology and mainly to the reproduction of males, such as: reproductive and reproductive cycle, remain unknown. The reproductive biology of seven species of Mabuya from Brazil and the endemic lizard of Fernando de Noronha, Trachylepis atlantica, was studied by specimens deposited in scientific collections and collected in situ. Mabuya females reached sexual maturity with small sizes. The size of the litter was positively correlated with the snouth-vent-length and length of the abdomen in females. Females of Mabuya were larger than males, while males of Trachylepis atlantica were larger than females. Males and females of Mabuya showed seasonal reproductive cycles, with extended spermiogenesis in most species. The period of testicular reproductive inactivity was short and concentrated mainly in the dry season. The embryonic increase in Mabuya was observed mainly during the rainy season, with the largest embryos found at the end of the dry season and during the rainy season. In Trachylepis atlantica, females showed low fertility, probably a biennial cycle and the reproductive season concentrated mainly during the dry season. The peak of spermiogenesis was concentrated mainly during the dry season and the period of testicular involution during the rainy season. Trachylepis atlantica exhibits reproductive adaptations to the island environment.

Keywords: Reproductive cycles, sexual dimorphism, fecundity, insularity, maturity.

SUMÁRIO

1REVISÃO BIBLIOGRÁFICA ...... 16

1.1 BIOLOGIA REPRODUTIVA DE LAGARTOS ...... 16

1.2 OS LAGARTOS MABUYINAE DO BRASIL ...... 18

1.3 ESTRATÉGIAS REPRODUTIVAS DE MABUYINAE DO BRASIL ...... 20

1.4 LACUNAS NO CONHECIMENTO SOBRE REPRODUÇÃO DE MABUYINAE .... 21

2 OBJETIVOS ...... 22

3 MATERIAL E MÉTODOS ...... 23

3.1 Espécies estudadas, espécimes e procedência das amostras...... 23

3.2 Coleta de dados macroscópicos ...... 27

3.3 Coleta de dados microscópicos...... 29

3.4 Análise dos dados ...... 30

4 RESULTADOS ...... 32

4.1 MATURIDADE E DIMORFISMO SEXUAL ...... 32

4.2 FECUNDIDADE ...... 36

4.2.1 Frequência reprodutiva ...... 36

4.2.2 Tamanho da ninhada e dos filhotes ...... 36

4.3 CICLO REPRODUTIVO DAS FÊMEAS ...... 42

4.3.1 Aspectos gerais ...... 42

4.3.2 Resumo dos ciclos das fêmeas...... 49

4.4 CICLO REPRODUTIVO DOS MACHOS ...... 49

4.4.1 Resumo dos ciclos dos machos ...... 71

5 DISCUSSÃO ...... 73

5.1 MATURIDADE E DIMORFISMO SEXUAL ...... 73

5.2 FECUNDIDADE ...... 75

5.3 CICLOS REPRODUTIVOS...... 76

6 CONCLUSÕES ...... 79

REFERÊNCIAS ...... 80

APÊNDICES ...... 92

ANEXOS ...... 101

1 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA 1.1 BIOLOGIA REPRODUTIVA DE LAGARTOS

A reprodução é sem dúvida o fator mais importante para a manutenção de uma espécie. As estratégias reprodutivas compreendem uma série de características como modos reprodutivos, fecundidade, idade e tamanho do corpo na maturidade sexual, ciclos reprodutivos, comportamentos reprodutivos e sistemas de acasalamento (ALMEIDA-SANTOS et al., 2014). As estratégias reprodutivas variam amplamente dentro e entre as espécies de Squamata. Essa variação é frequentemente atribuída à ocupação de regiões com diferentes fatores ambientais (MESQUITA; COLLI, 2003; JI; WANG, 2005). Variações em diversas características reprodutivas também são atribuídas à variação no tamanho do corpo e seus correlatos, como tamanho e volume do abdômen. Por sua vez, similaridades nas estratégias são relativamente comuns, ocorrendo até mesmo em populações ou espécies proximamente relacionadas que habitam áreas ambientalmente distintas. Essas similaridades são frequentemente atribuídas à herança filogenética, uma vez que espécies proximamente relacionadas tendem a exibir características similares devido inércia filogenética(HARVEY; PAGEL, 1991). A maioria das espécies de Squamata (lagartos, serpentes e anfisbenas) são ovíparas, com as fêmeas depositando ovos contendo embriões parcialmente desenvolvidos e todos os nutrientes necessários para sustentar o desenvolvimento embrionário até a eclosão (SHINE, 1983; BLACKBURN, 1992). Para estas espécies, a maturação e a maior parte do crescimento do oócito pré-ovulatório ocorre durante a vitelogênese, envolvendo a formação de óvulos telolécitos (BLACKBURN, 1992). A viviparidade evoluiu da oviparidade pelo menos 115 vezes em Squamata (BLACKBURN, 2015), frequentemente em níveis taxonômicos inferiores e associada à ocupação de áreas com climas frios (BLACKBURN, 2015). A transição para a viviparidade foi acompanhada por uma redução na espessura da casca do ovo (BRAZ et al., 2018), a qual aproxima as membranas fetais do epitélio uterino formando placentas que realizam trocas fisiológicas entre mãe e feto durante a gestação (BLACKBURN, 1992). Na maioria das espécies vivíparas, os componentes placentários (membranas fetais e útero) são semelhantes às espécies ovíparas e, portanto, relativamente simples e pouco especializados (BLACKBURN; FLEMMING, 2007). Nessas espécies, as fêmeas também ovulam óvulos telolécitos, retendo, portanto, o padrão herdado do ancestral ovíparo, e os embriões permanecem predominantemente lecitotrófico, ou seja, nutridos pelo vitelo (BLACKBURN, 1992). 17

Em cinco clados de lagartos Scincidae evolui uma elevada especialização das membranas extraembrionárias e da relação materno-fetal, a ponto de desenvolverem um sistema placentário complexo (BLACKBURN; FLEMMING, 2007, BLACKBURN; VITT, 1992). Essas placentas complexas de lagartos Scincidae, além de efetuarem trocas gasosas e absorção de água, apresentam também função nutritiva. Nesses casos, os embriões tornaram-se placentotróficos, ou seja, os nutrientes para o desenvolvimento passaram a ser majoritariamente ou inteiramente fornecidos pela mãe via placenta durante a gestação (STEWART; BLACKBURN, 2014). Espécies placentotróficas ovulam ovos minúsculos com pouco ou nenhum vitelo, refletindo a dependência dos nutrientes fornecidos via placenta durante o desenvolvimento (STEWART; BLACKBURN, 2014). A fecundidade inclui diversas características reprodutivas como o tamanho da ninhada (número de ovos ou filhotes), o tamanho dos filhotes, a massa relativa da ninhada e a frequência (PIZZATTO et al., 2007). Estas características certamente estão entre as informações reprodutivas de lagartos mais abundantes na literatura (FITCH, 1970; MEIRI, 2018), provavelmente devido à facilidade para se coletar esse tipo de parâmetro. Em lagartos, os parâmetros de fecundidade são amplamente influenciados por características intrínsecas das espécies – como o tamanho corporal, massa ou idade – e por características extrínsecas – como fatores ambientais (CLOBERT et. Al., 1998;). Por exemplo, o tamanho da ninhada e dos filhotes estão geralmente relacionados positivamente com o tamanho corporal materno (FITCH, 1970; MEIRI, 2018). Diante disso, a fecundidade parece ser a principal pressão seletiva favorecendo o aumento evolutivo do tamanho corpóreo das fêmeas (OLSSON, et al., 2002). A frequência reprodutiva varia amplamente em lagartos, desde espécies que produzem múltiplas ninhadas em uma estação reprodutiva até espécies que se reproduzem a cada dois ou três anos (VITT, 1977; MEIRI et.al 2020). Diversos fatores podem afetar a frequência reprodutiva em lagartos, como modo reprodutivo, idade, tamanho do corpo e disponibilidade de recursos (MEIRI et al,2011). Os ciclos reprodutivos incluem características como época de gametogênese, cópula, estocagem de espermatozoides, ovulação e desova/parturição. Os ciclos reprodutivos podem ser classificados em nível individual e em nível populacional. Os ciclos individuais seguem um de pelo menos três padrões. No padrão descontínuo, as gônadas e/ou órgãos acessórios estão quiescentes por algum período durante o ano. No padrão contínuo, as gônadas e/ou órgãos acessórios reduzem a atividade em algum período do ano, mas não se tornam completamente quiescentes. Este padrão foi inferido, mas não verificado de forma conclusiva em serpentes. No padrão acíclico, as gônadas e órgãos acessórios exibem níveis de atividade constantes ao longo 18

do ano (MATHIES, 2011). Em nível populacional, os ciclos podem ser caracterizados como sazonais ou assazonais, dependendo do tipo de ciclo apresentado pelos indivíduos e da extensão de seus componentes (MATHIES, 2011). Vários fatores abióticos (como a temperatura, a umidade e o fotoperíodo) e bióticos (e.g., disponibilidade de recursos) atuam na modulação da extensão reprodutiva de uma espécie (TINKLE, 1969). Um fator que afeta amplamente as estratégias reprodutivas de lagartos é a ocupação de ambientes insulares. Como as ilhas geralmente abrigam uma biodiversidade menor, as espécies insulares coexistem com um número reduzido de predadores e competidores interespecíficos. Essas condições permitem que as populações das ilhas atinjam maiores densidades populacionais (ADLER; LEVINS, 1994). Altas densidades populacionais aumentam a competição intraespecífica, provocando mudanças na morfologia, comportamento e história de vida. Uma mudança recorrente nas populações insulares é a canalização do esforço reprodutivo para a produção infrequente de poucos filhotes, porém com grandes tamanhos corporais (ADLER; LEVINS, 1994; NOVOSOLOV; MEIRI, 2013; NOVOSOLOV et al., 2013). Ao produzirem uma prole menos numerosa, porém maior em tamanho corpóreo, as fêmeas podem aumentar a capacidade da prole de lidar com a agressão intraespecífica (MACARTHUR; WILSON, 1967; ADLER; LEVINS 1994; NOVOSOLOV et al., 2013). Coletivamente, essas mudanças são chamadas de “síndrome da ilha”. Espera-se que a intensidade da síndrome da ilha seja maior em espécies que habitam ilhas mais isoladas (WHITTAKER; FERNANDEZ- PALACIOS, 2007).

1.2 OS LAGARTOS MABUYINAE DO BRASIL

A subfamília Mabuyinae é extremamente diversa, abrigando atualmente cerca de 224 espécies (UETZ et al., 2021). Quinze espécies de Mabuyinae ocorrem no Brasil, sendo 14 espécies de Mabuya e uma de Trachylepis (COSTA; BÉRNILS, 2018). Recentemente, Hedges e Conn (2012) revisaram a sistemática de Mabuya e dividiram este táxon em 16 gêneros, descreveram 24 novas espécies e propuseram uma nova classificação filogenética para Scincidae, elevando os gêneros Mabuya e Trachylepis (sensu MAUSFELD et al., 2002) ao nível de família (Mabuyidae). No entanto, estas mudanças permanecem controversas porque rompe com classificações tradicionais (e.g., mudando a definição tradicional de Scincidae, que é claramente monofilética, sem qualquer justificativa filogenética), incluindo grupos como Mabuya que ainda requerem maior amostragem continental e que apresentam relacionamentos ainda incertos (PYRON et al., 2013; LAMBERT et al., 2015; PINTO-SÁNCHEZ et al., 2015; 19

KARIN et al., 2016). Por esse motivo, não adotei a classificação sugerida por Hedges e Conn (2012) e utilizei o nome Mabuya para se referir a toda a linhagem Neotropical (sensu MAUSFELD et al., 2002). O gênero Mabuya é amplamente distribuído no Brasil, ocorrendo em biomas diversos tanto no continente como em ilhas costeiras (REBOUÇAS-SPIEKER, 1974; VRCIBRADIC; ROCHA, 2005; BLACKBURN E VITT,1983; MIRALLES; CARRANZA, 2010). São lagartos de pequeno porte, exclusivamente diurnos e que, no geral, possuem hábitos terrestres, embora M. macrorhyncha também possua hábitos bromelicolas (REBOUÇAS-SPIEKER, 1974; ROCHA; VRCIBRADIC, 1976) e M. nigropunctata eventualmente se desloque em dosséis da mata (HOOGMOED; ÁVILA-PIRES,1991). No geral, as espécies de Mabuya se alimentam de uma variedade de invertebrados e pequenos vertebrados (e.g., VITT; BLACKBURN, 1991; VRCIBRADIC; ROCHA, 1995; VITT et al., 1997; TEIXEIRA et al., 2003; VRCIBRADIC et al., 2004; RIBEIRO et al., 2015). Trachylepis atlantica é endêmica do Arquipélago de Fernando de Noronha (nordeste do Brasil) e a única representante brasileira de um gênero relativamente diverso, contendo aproximadamente 87 espécies encontradas principalmente na África (WEINELL et al, 2019; UETZ et al., 2021). Múltiplas linhagens de Trachylepis provavelmente se dispersaram por longas distâncias e colonizaram várias ilhas nos oceanos Índico e Atlântico (WEINELL et al, 2019). Consequentemente, Trachylepis exibe várias (~20) espécies endêmicas de ilhas (WEINELL et al., 2019) como resultado de múltiplas colonizações independentes de ilhas. Trachylepis atlantica, portanto, representa a dispersão mais ocidental do gênero no Oceano Atlântico. A espécie pertence ao grupo maculilabris, um clado composto principalmente por espécies insulares (WEINELL et al., 2019). Estima-se que a divergência entre T. atlantica e seus parentes mais próximos tenha ocorrido entre 18,8 e 26,4 milhões de anos atrás (WEINELL et al, 2019) e que a espécie tenha chegado no Arquipélago de Fernando de Noronha há cerca de 9 milhões de anos, provavelmente por dispersão transmarina natural, através de flutuação em "balsas" naturais formadas por vegetação (MAUSFELD et al., 2002; CARRANZA; ARNOLD, 2003). Trachylepis atlantica é relativamente abundante no Arquipélago de Fernando de Noronha, principalmente em áreas rochosas e por vezes se desloca no dossel (ROCHA et al., 2009; LYRA; VENCES, 2018). São lagartos de pequeno porte e exclusivamente diurnos (TRAVASSOS, 1946; ROCHA et al., 2009). A dieta é onívora; embora se alimentem de pequenos artrópodes, o material vegetal constitui uma porção considerável dos alimentos consumidos, atuando também como polinizador (TRAVASSOS, 1946; SAZIMA et al., 2005; 20

GASPARINI et al., 2007; ROCHA et al., 2009). A espécie provavelmente evoluiu sem predadores nativos, embora diversos predadores como gatos domésticos, ratos, teiús e garças- vaqueiras venham sendo introduzidos no arquipélago desde a colonização humana, o que tem levado a um declínio populacional (SILVA-JR et al., 2005; RUSSELL et al, 2018; GAIOTTO et al., 2020).

1.3 ESTRATÉGIAS REPRODUTIVAS DE MABUYINAE DO BRASIL

Diversos estudos focando aspectos reprodutivos diversos de Mabuya já foram realizados. Na maioria das espécies, as fêmeas atingem tamanhos corporais maiores que os machos (e.g., VITT; BLACKBURN, 1983, 1991; VRCIBRADIC; ROCHA, 1998; ROCHA; VRCIBRADIC, 1999; TEIXEIRA et al., 2003; RIBEIRO et al., 2015; ORTIZ et al., 2019). Todas as espécies de Mabuya são vivíparas, ovulam ovos microlécitos e apresentam o mais elevado grau de placentotrofia descrito em lagartos, com uma gestação longa, cerca de nove a doze meses. As fêmeas ovulam com tamanhos de juvenis ainda nos primeiros meses de vida (VRCIBRADIC; ROCHA, 1998) A complexidade da placenta de Mabuya permite que todos os nutrientes necessários para o desenvolvimento embrionário sejam transferidos diretamente do oviduto materno. A gestação longa e sustentada inteiramente pela mãe requer um alto gasto energético e uma grande reserva de gordura (BLACKBURN; VITT, 1992; RAMÍREZ- PINILLA, 2002, 2014; GÓMEZ; RAMÍREZ-PINILLA, 2004; HERNÁNDEZ-FRANYUTII et.al., 2005; VRCIBRADIC; ROCHA, 2011). O aumento embrionário e a parturição na maioria das espécies estudadas ocorrem durante o final da estação seca e durante a estação chuvosa, aparentemente correlacionada com o aumento da disponibilidade de alimento (VRCIBRADIC; ROCHA, 1998; BLACKBURN et al., 1984; VITT; BLACKBURN, 1983, 1991). Apesar de diversos aspectos ecológicos de T. atlantica serem conhecidos (e.g., padrão de atividade, uso de substrato, temperatura corpórea e hábito alimentar), pouco se sabe sobre suas estratégias reprodutivas. As poucas informações disponíveis indicam que a espécie é ovípara, depositando ovos debaixo de troncos com embriões no final da organogênese (SILVA- NETO et al., 2020; MIGLIORE et al., 2020; Anexo B). Tanto oviparidade como viviparidade ocorrem no gênero (WEINELL et al., 2019). Há ainda um registro de uma fêmea vitelogênica na metade da estação seca e uma eclosão de filhotes na metade da estação chuvosa (ROCHA et al., 2009; SILVA-NETO et al., 2020). Além disso, os machos parecem atingir maiores tamanhos que as fêmeas (ROCHA et al., 2009).

1.4 LACUNAS NO CONHECIMENTO SOBRE REPRODUÇÃO DE MABUYINAE

A maioria dos estudos reprodutivos com lagartos foi conduzida em espécies do Velho Mundo e de região temperada. Embora cada vez mais estudos reprodutivos venham sendo conduzidos em lagartos Neotropicais, o conhecimento sobre as estratégias reprodutivas de muitas espécies permanece deficitário. Uma quantidade razoável de estudos sobre reprodução de Mabuya já foi realizada (veja item 1.3 acima). Contudo, ainda existem diversas lacunas no conhecimento da reprodução desse grupo que merecem ser exploradas. Por exemplo, ainda sabemos muito pouco sobre o ciclo reprodutivo dos machos. Qual a época de espermatogênese? Machos estocam espermatozoides no trato reprodutivo? Qual é a época de acasalamento? Além disso, ainda não sabemos como os ciclos dos machos e das fêmeas de Mabuya se interrelacionam. Os ciclos em ambos os sexos são sincronizados ou não? Outro ponto diz respeito ao papel do ambiente e da filogenia nas estratégias reprodutivas. O isolamento de T. atlantica no Arquipélago de Fernando de Noronha oferece uma excelente oportunidade para estudarmos os efeitos da insularidade na fenologia reprodutiva e fecundidade. Trachylepis atlantica apresenta várias características previstas pela síndrome da ilha. A provável evolução sem predadores nativos possivelmente facilitou a ocorrência em alta densidade no arquipélago. A dieta compreende uma porção considerável de material vegetal (TRAVASSOS, 1946; SAZIMA et al., 2005; GASPARINI et al., 2007; ROCHA et al., 2009). Agressão intraespecífica também já foi relatada, com adultos perseguindo e atacando filhotes e predando ovos da mesma espécie (SILVA-JR. et al., 2005; RIBEIRO; OLIVEIRA, 2018). No entanto, informações robustas sobre a fecundidade, que talvez seja o aspecto mais documentado da síndrome da ilha, são amplamente desconhecidas. Além disso, os efeitos da insularidade na fenologia reprodutiva e no comportamento reprodutivo são desconhecidos na espécie e pouco estudados em lagartos no geral.

2 OBJETIVOS

Este trabalho teve como objetivo caracterizar as estratégias reprodutivas de machos e fêmeas de oito espécies de Mabuyinae do Brasil. Especificamente, caracterizei para cada espécie (1) o tamanho mínimo do corpo na maturidade sexual, (2) o dimorfismo sexual, (3) a fecundidade (tamanho da ninhada, tamanho dos filhotes e frequência reprodutiva), (4) ciclo reprodutivo dos machos e (5) ciclo reprodutivo das fêmeas (época de gametogênese, cópula, ovulação, gravidez, desova/parturição e recrutamento dos filhotes). A partir dessas caracterizações, busquei responder se há variações interespecíficas nas estratégias reprodutivas de Mabuya e se tais variações poderiam estar associadas à ocupação de diferentes regiões geográficas. Para T. atlantica, fiz duas predições de acordo com a síndrome da ilha: (1) fêmeas produzem ninhadas menores de ovos maiores em intervalos maiores em comparação com seus congêneres do continente e (2) o período de reprodução é prolongado em comparação com seus parentes continentais.

3 MATERIAL E MÉTODOS

3.1 ESPÉCIES ESTUDADAS, ESPÉCIMES E PROCEDÊNCIA DAS AMOSTRAS

Coletei dados originais de oito espécies de Mabuyinae ocorrentes no Brasil: Mabuya agilis, Mabuya caissara, M. dorsivittata, M. frenata, M. heathi, M. macrorhyncha, M. nigropunctata e Trachylepis atlantica (Figura 1). As amostras foram selecionadas entre os exemplares disponibilizados pelas coleções científicas através registros de data de coleta/morte, localidade, sexo e maturidade, para obtermos uma amostra considerável em todas as estações.

Figura 1 – Espécies estudadas de Mabuyinae brasileiros

Fonte: Migliore (2021). Fotos A-F: Mauro Teixeira Jr.; Foto G: Vinicius Peron Gasparotto.

Legenda: (A) Mabuya agilis. (B) Mabuya dorsivittata. (C) Mabuya frenata. (D) Mabuya heathi. (E) Mabuya macrorhyncha. (F) Mabuya nigropunctata. (G) Trachylepis atlantica. Para caracterizar as estratégias reprodutivas de Mabuyinae, coletei dados reprodutivos de 480 espécimes preservados em 8 coleções científicas brasileiras (Tabela 1; Apêndice A). Para T. atlantica, também coletei dados de espécimes recentemente capturados (2015-2018) no Arquipélago de Fernando de Noronha, mas ainda não tombados em nenhuma coleção científica (GASPAROTTO, 2020).

Tabela 1 - Número de espécimes analisados para cada espécie de Mabuyinae do Brasil.

Espécie Fêmeas adultas Machos adultos Imaturos Total Mabuya agilis 28 23 0 51 Mabuya caissara 8 11 0 19 Mabuya dorsivittata 30 32 3 65 Mabuya frenata 53 61 1 115 Mabuya heathi 14 14 1 29 Mabuya macrorhyncha 30 31 9 70 Mabuya nigropunctata 33 30 1 64 Trachylepis atlantica 27 33 7 67 Total 223 235 22 480

As amostras estudadas compreendem exemplares coletados em diferentes regiões e biomas do Brasil (Figura 2; Apêndice A). Para M. macrorhyncha, M. agilis e M. caissara, os espécimes foram provenientes principalmente de localidades de planície dentro do domínio da Mata Atlântica no sudeste e nordeste do Brasil. De forma geral, essa região possui clima subtropical (temperaturas mínimas entre 6–21 ºC e máximas entre 21–33 ºC), com período de até seis meses secos (de abril a setembro), que são também os meses mais frios do ano (INMET, 2021). Para M. frenata, a maioria dos exemplares analisados foi proveniente de localidades dentro do domínio do Cerrado no sudoeste do Brasil. Essa região possui clima tropical quente (temperaturas mínimas entre 14–21 ºC e máximas entre 28–34 ºC) e de cinco a seis meses secos entre abril-maio e setembro-outubro (INMET, 2021). Para M. heathi, os exemplares foram 25

provenientes principalmente de localidades dentro do domínio da Caatinga. De forma geral o clima é tropical semiárido, com temperaturas geralmente elevadas de 27 C° a mais de 32 C°. Para M. nigropunctata, a maioria dos exemplares foi proveniente de localidades dentro do domínio da Amazônia e do Cerrado. De forma geral, a região possui clima equatorial quente, com temperaturas médias (~26 ºC) relativamente constantes ao longo do ano (mínimas entre 18–24 ºC e máximas entre 27–34 ºC), e de três a quatro meses secos entre maio-junho e setembro-outubro (INMET, 2021). As áreas de Cerrado onde espécimes de M. nigropunctata foram coletados possuem clima tropical semiúmido, com 4 a 5 meses secos e temperatura média mínima de 20–22 °C e máxima de 24–26 °C (INMET, 2021). Espécimes de T. atlantica foram coletados em diferentes ilhas do Arquipélago de Fernando de Noronha (3° 51'S, 32° 25' W). O arquipélago, de origem vulcânica, está localizado no Oceano Atlântico, a aproximadamente 545 km da costa do estado de Pernambuco, nordeste do Brasil (IBGE, 2019). O arquipélago consiste em uma ilha principal (área de ~17 km2; altitude: 0-323 m acima do nível do mar), cercada por várias ilhas menores, ilhotas e rochas (área total = 26 km2) (IBGE, 2019). O clima é tropical úmido e seco, com 6 meses chuvosos entre fevereiro e julho (quando 90% da precipitação anual cai) e temperaturas constantemente altas ao longo do ano (variação: 26-28 °C). O presente trabalho não objetivou a detecção de variações geográficas intraespecíficas, mas sim caracterizar a reprodução das espécies de forma geral.

Figura 2 – Distribuição geográfica das espécies de Mabuya estudadas e localidade de coleta dos espécimes amostrados

Fonte: Migliore (2021). 27

3.2 COLETA DE DADOS MACROSCÓPICOS

Para cada espécime examinado, conferi a identificação taxonômica e registrei o local de coleta e a data da morte. Em seguida, medi o comprimento rostro-cloacal (CRC) e o comprimento do abdômen utilizando paquímetro digital (acurácia de 1 mm). Em T. atlantica, medi também o comprimento da cabeça (com paquímetro digital, acurácia de 0,01 mm) para testar se essa variável difere entre os sexos, uma vez que machos dessa espécie combatem por acesso a territórios e às fêmeas. Após isso, realizei incisões ventrais para expor o sistema reprodutivo e registrei o sexo de cada espécime após exame das gônadas. Nos machos, registrei a morfologia macroscópica dos testículos (i.e., não desenvolvidos ou túrgidos) e dos ductos deferentes (i.e., convolutos ou não convolutos) (Figura 3). Para as fêmeas, registrei a morfologia macroscópica do oviduto (i.e., liso ou pregueado), presença de corpo lúteo, o número de folículos ovarianos ou ovos/embriões e o diâmetro do maior folículo ovariano ou ovo/embrião encapsulado (com paquímetro digital; acurácia de 0,01 mm) (Figura 4 e 5). Nas fêmeas grávidas, coletei ovos/embriões para caracterizar o estágio de desenvolvimento embrionário. Os embriões foram dissecados sob um estereomicroscópio e classificados como: (1) estágio inicial (da clivagem até embriões somáticos), (2) estágio intermediário (com tronco curvado, membros e dedos formados) e (3) estágio final (feto com escamas e pele pigmentada, similar a um filhote neonato) (VANZOLINI; REBOUÇAS-SPIEKER, 1976; LEYTON et al., 1980).

Figura 3 - Sistema reprodutivo masculino

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Testículos, epidídimos e ductos deferentes. (B) Ductos deferentes e rins. Dd: ducto deferente; Ep: epidídimos; R: rim; TD: testículo direito; TE: testículo esquerdo; Fotos: Luis Miguel Lobo.

Figura 4 - Sistema reprodutivo feminino de Trachylepis atlantica(espécie ovípara)

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: FlV1: Folículo em vitelogênese primária; FlV2: Folículo em vitelogênese secundária; If: infundíbulo; Ov: ovário; Ut: útero.

Figura 5 - Embriões e feto de Mabuya dorsivittata em diversas fases de desenvolvimento

Fonte: Migliore (2021). 29

3.3 COLETA DE DADOS MICROSCÓPICOS

Para cada espécime, coletei amostras do lado direito do trato reprodutivo. Para cada macho, coletei amostras do testículo, epidídimo, ducto deferente e rim (Figura 3). Para cada fêmea, coletei folículos ovarianos, o oviduto (contendo infundíbulo anterior, infundíbulo posterior, útero glandular, útero aglandular e vagina) e embriões (quando presentes) (Figura 4 e 5). Essas amostras foram mantidas em solução de etanol a 70% até o processamento para análises histológicas. As amostras foram processadas pelo procedimento padrão de desidratação, diafanização e inclusão em parafina, corte e coloração HE. Para a desidratação, as amostras foram imersas em soluções crescentes de etanol (70–100%). Para a diafanização, as amostras foram imersas em Xilol I e Xilol II por cerca de quarenta minutos. Em seguida, foram realizados banhos em parafina, um deles overnight e outro por aproximadamente 6 horas. Após esse procedimento, as amostras foram incluídas transversalmente em blocos de parafina. Os blocos de parafina foram seccionados em cortes de 5 μm de espessura utilizando micrótomo rotativo (Leica, modelo 2165). As fitas foram imersas em água morna e gelatina e aderidas às lâminas. Em seguida, os cortes foram corados com hematoxilina-eosina (JUNQUEIRA; BIGNOLAS; BERTANI, 1979) e cobertos com lamínulas utilizando Permount como meio de montagem. Os cortes histológicos dos infundíbulos, úteros, vaginas, epidídimos e ductos deferentes foram avaliados quanto à presença e estocagem de espermatozoides. Os cortes dos testículos foram examinados para caracterizar o estágio espermatogênico, observando-se os túbulos seminíferos e as células presentes na linhagem seminal (espermatogônias, espermatócitos, espermátides e espermatozoides). Cinco estágios foram definidos: (1) regressão – epitélio germinativo reduzido, túbulos seminíferos com poucas espermatogônias e células de Sertoli intercaladas; (2) recrudescência – proliferação de espermatogônias e espermatócitos primários; (3) recrudescência tardia – anterior ao período de formação de espermatozoides, espermatócitos e espermatócitos primários e secundários predominam, ausência de espermatozoides metamorfosantes ou espermatozoides; (4) espermiação – os espermatozoides revestem o lúmen dos túbulos seminíferos, várias fileiras de espermátides em metamorfose estão presentes, espermatozoides presentes nos epidídimos; (5) espermiação tardia: menor número de espermatozoides são produzidos em comparação com o estágio anterior, pequenas quantidades de espermatozoides permanecem nos epidídimos, epitélio germinativo (espermatogônias, espermatócitos) reduzido a poucas camadas celulares (de la Cruz et.al., 2014; Goldberg,2008; 30

Gribbins, 2011). Os cortes dos rins foram avaliados para verificar hipertrofia do segmento sexual renal. Os cortes histológicos foram fotografados com uma câmera digital (câmera digital Olympus DP73) acoplada a um microscópio óptico (Olympus BX51TF, Olympus Corporation, Japão). Os embriões foram fotografados com uma câmera digital (Olympus UC30, Olympus Corporation, Japão) acoplada a um esteriomicroscópio (Olympus SZX7, Olympus Corporation, Japão). O software CellSens foi usado para a captura das imagens.

3.4 ANÁLISE DOS DADOS

As fêmeas foram consideradas sexualmente maduras quando tinham folículos vitelogênicos, ovos/embriões nos ovidutos ou qualquer indicação de reprodução anterior, como corpos lúteos ou ovidutos com "câmaras de incubação" vazias (SEIGEL et al., 2015). Os machos foram considerados maduros quando tinham testículos túrgidos e ductos deferentes convolutos (LICHT, 1971). A presença de espermatozoides no trato reprodutivo masculino e feminino (determinado por meio das análises histológicas) também foi usada como um critério para estimar a maturidade sexual (BRAZ et al., 2014; LICHT, 1971). Fêmeas exibindo corpos lúteos e ovidutos com "câmaras de incubação" vazias foram consideradas pós-parto. Para calcular o tamanho relativo na maturação sexual, dividi o CRC do menor adulto pelo CRC médio dos adultos (PIZZATTO et al., 2008). Para analisar a relação interespecífica entre o CRC mínimo de maturação sexual e o CRC médio dos adultos, utilizei análise de regressão linear. Para estimar a frequência reprodutiva das fêmeas de cada espécie, dividi o número de fêmeas reprodutivas pelo total de fêmeas adultas. Fêmeas foram consideradas reprodutivas quando tinham embriões/ovos no oviduto, corpos lúteos – indicando parto/desova recente ou folículos vitelogênicos (no caso de T. atlantica). Para caracterizar os ciclos reprodutivos, dividi o ano em quatro estações: final da estação chuvosa (de janeiro a março), início da estação seca (de abril a junho), final da estação seca (de julho a setembro) e início da estação chuvosa (de outubro a dezembro). O tamanho da ninhada foi estimado pelo número de ovos/embriões mais quaisquer ovos não desenvolvidos encontrados nos ovidutos dos espécimes preservados (GREGORY et al., 1992). Análises de regressão linear foram utilizadas para determinar a relação entre o tamanho do corpo/abdômen materno e o tamanho da ninhada. Antes da análise, transformei os dados em log porque espera-se que o tamanho da ninhada aumente como uma função cúbica do tamanho do corpo materno (KING, 2000). Em seguida, testei se os aumentos no tamanho da ninhada 31

ocorrem de forma isométrica ou alométrica. As relações foram consideradas isométricas se o intervalo de confiança (IC) de 95% incluísse a inclinação esperada de 3, hipoalométrica (alometria negativa) se o IC fosse abaixo de 3 e hiperalométrica (alometria positiva) se o IC fosse acima de 3 (IVERSON et al., 2019). O tamanho do corpo no nascimento foi estimado medindo-se fetos formados no oviduto, e a época de nascimento/recrutamento foi estimada pela época de encontro de fetos formados e de indivíduos com tamanhos similares aos fetos formados. Diferenças intersexuais no tamanho do corpo e do abdômen foram avaliadas respectivamente com o teste t de Student e com Análise de Covariância (ANCOVA, com o CRC como covariável). Devido à existência de combate entre machos de T. atlantica (GASPAROTTO et al., em revisão; Anexo A), testei também a existência de dimorfismo sexual no tamanho da cabeça dessa espécie. As análises estatísticas foram realizadas utilizando o software Statistica 7 (STATSOFT, 2007) e. Os valores são apresentados ao longo do texto como média ± desvio padrão, e o nível de significância para todos os testes estatísticos foi definido como α = 0,05.

4 RESULTADOS

4.1 MATURIDADE E DIMORFISMO SEXUAL

Machos de Mabuyinae maturam sexualmente com CRC entre 75-88% do CRC médio dos adultos (média = 81%) e as fêmeas com CRC entre 68-87% (média = 77%) (Tabela 2). Em ambos os sexos, o CRC mínimo de maturação sexual aumenta com o aumento no CRC dos adultos (machos: r2 = 0,736, P = 0,0135; fêmeas: r2 = 0,792, P = 0,0073). A proporção da variação no CRC de maturação explicada pelo CRC médio dos adultos foi similar entre os sexos (machos = 74%; fêmeas = 79%).

Tabela 2 - Comprimento rostro-cloacal dos adultos e comprimento relativo de maturação sexual em Mabuyinae do Brasil

CRCms CRCms Espécie CRC machos (mm) CRC fêmeas (mm) machos (%) fêmeas (%)

66,9 ± 7,6 72,1 ± 8,3 M. agilis 75 81 (50–80; n = 21) (59–85; n = 25)

65,2 ± 4,2 73,3 ± 10,7 M. caissara 84 86 (55–70; n = 10) (63–79; n = 7)

62,3 ± 6,0 64,2 ± 8,5 M. dorsivittata 88 69 (55–76; n = 30) (44–88; n = 31)

66,9 ± 6,2 71,2 ± 7,1 M. frenata 79 76 (53–79; n = 64) (54–86; n = 44)

61,1 ± 5,6 62,4 ± 6,3 M. heathi 79 80 (48–71; n = 14) (50–71; n = 13)

65,6 ± 5,1 69,4 ± 5,5 M. macrorhyncha 84 78 (55–78; n = 30) (54–80; n = 13)

82,4 ± 7,9 90,8 ± 12,3 M. nigropunctata 79 76 (65–98; n = 26) (69–116; n = 30)

93,3 ± 9,4 81,4 ± 5,8 T. atlantica 84 87 (78–110; n = 33) (71–90; n = 28) Fonte: Migliore (2021).

Legenda: CRC: comprimento rostro-cloacal, CRCms: comprimento relativo de maturação sexual, n: número amostral

O tamanho médio do corpo não diferiu entre os sexos em M. dorsivittata e Mabuya heathi (Tabela 2 e 3; Figura 6). Nas demais espécies de Mabuya, fêmeas adultas foram em média maiores que os machos (Tabela 2 e 3; Figura 6). Em T. atlantica, os machos foram em média maiores que as fêmeas (Tabela 2 e 3; Figura 6). O comprimento médio do abdômen não diferiu entre os sexos em M. frenata, M. macrorhyncha e T. atlantica, mas foi maior nas fêmeas das demais espécies de Mabuya (Tabela 3; Figura 7). Machos de T. atlantica tiveram cabeças relativamente maiores que as das fêmeas (t = -3,77, gl = 58; P = 0.0004).

Tabela 3 - Dimorfismo sexual no comprimento rostro-cloacal e no comprimento do abdômen de Mabuyinae do Brasil

Dimorfismo sexual no CRC Dimorfismo sexual no CAbd Espécie t gl P DD F gl P DD M. agilis 2,44 42,6 0,018 F > M 3,67 1, 37 0,06 F > M M. caissara -1,35 15,0 0,004 F > M 16,12 1, 11 0,00 F > M M. dorsivittata 0,58 42,4 0,561 F = M 13,17 1, 53 0,00 F > M M. frenata 3,22 76,6 0,001 F > M 1,20 1, 97 0,27 F = M M. heathi -0,17 23,5 0,732 F = M 19,76 1, 27 0,00 F > M M. macrorhyncha 2,03 45,8 0,047 F > M 1,38 1, 50 0,24 F = M M. nigropunctata 2,50 34,8 0,017 F > M 14,06 1, 41 0,00 F > M T. atlantica -5,80 59,0 0,000 M > F 1,13 27 0,26 F = M Fonte: Migliore (2021).

Legenda: CAbd: comprimento do abdômen. CRC: comprimento rostro-cloacal. gl = graus de liberdade. DD = Direção do dimorfismo sexual.

Figura 6 - Dimorfismo sexual no comprimento rostro-cloacal de Mabuyinae do Brasil

Fonte: Migliore (2021). 35

Figura 7 - Correlação entre o comprimento rostro-cloacal e o comprimento do abdômen em machos e fêmeas de Mabuyinae do Brasil

Fonte: Migliore (2021). 36

4.2 FECUNDIDADE

4.2.1 Frequência reprodutiva

Em Mabuya, a proporção de fêmeas reprodutivas variou de 75% em M. nigropunctata e M. caissara a 92,9% em M. heathi (Tabela 4), indicando reprodução anual. Em T. Atlantica, a proporção de fêmeas reprodutivas foi de 37% (Tabela 4) e nenhuma fêmea tinha folículos secundários e ovos no oviduto simultaneamente, indicando uma única desova a cada dois ou três anos (Figura 16A).

Tabela 4 - Frequência reprodutiva em Mabuyinae do Brasil

Total de fêmeas Total de Proporção de fêmeas Frequência Espécie reprodutivas fêmeas reprodutivas (%) reprodutiva M. agilis 25 27 92,6 anual M. caissara 6 8 75,0 anual M. dorsivittata 26 29 89,7 anual M. frenata 40 53 75,5 anual M. heathi 13 14 92,9 anual M. macrorhyncha 22 27 81,5 anual M. nigropunctata 24 32 75,0 anual T. atlantica 10 27 37,0 bienal/trienal Fonte: Migliore (2021).

4.2.2 Tamanho da ninhada e dos filhotes

Em Mabuya, o tamanho médio da ninhada variou de 3,1 em M. macrorhyncha a 5,2 em M. nigropunctata e M. caissara (Tabela 5). Em T. atlantica, todas as fêmeas vitelogênicas tinham dois folículos ovarianos (um em cada ovário), e as três fêmeas grávidas examinadas tinham dois ovos (um em cada oviduto). O tamanho da ninhada foi positiva e significativamente correlacionado com o tamanho do corpo materno e com o comprimento do abdômen em todas as espécies de Mabuya (Tabela 5; Figuras 8 e 9). O tamanho médio das mães explicou entre 22-67% da variação do tamanho 37

da ninhada. Já o comprimento médio do abdômen das mães explicou entre 20-76% da variação do tamanho da ninhada (Tabela 5). O tamanho da ninhada aumentou de forma isométrica com o tamanho do corpo materno em M. agilis e M. macrorhyncha e de forma hipoalométrica (alometria negativa) nas demais espécies (Tabela 5). Em nível interespecífico, o tamanho médio da ninhada não foi correlacionado com o CRC médio materno (r2 = 0,389, P = 0,134; Figura 10A) mas foi positiva e significativamente correlacionado com o comprimento médio do abdômen materno (r2 = 0,720, P = 0,016; Figura 10B). O comprimento médio do abdômen materno explicou 72% da variação interespecífica no tamanho médio da ninhada. O tamanho relativo da ninhada relativo ao comprimento do abdômen diferiu entre as espécies (ANCOVA, F6,109 = 4,62, P = 0,0003). Na maioria das espécies, o tamanho relativo da ninhada foi similar, e M. macrorhyncha e M. heathi produzem as menores ninhadas (Figura 11). O tamanho (CRC) dos maiores fetos no oviduto variou de 19,1 mm em M. macrorhyncha à 34,5 mm em M. nigropunctata (M. agilis: 27,13 mm; M. dorsivittata: 25,6 mm; M. heathi: 26,55 mm). Para M. caissara, não foi possível medir o comprimento dos embriões formados pois não observei nenhum embrião em estágio final de desenvolvimento. O menor indivíduo coletado na natureza mediu 28 mm de CRC em M. macrorhyncha, e indivíduos pequenos variaram de 28 a 55 mm. Não foram analisados filhotes das outras espécies.

Tabela 5 - Tamanho da ninhada e sua correlação com o comprimento rostro-cloacal e do abdômen em Mabuya do Brasil

Tamanho da Espécie n Preditor r2 P b IC (95%) Equação Relação ninhada 4,9 ± 2,0 M. agilis 20 CRC 0,666 <0.0001 2,96 1,88–4,03 0,000014CRC2,96 isométrica (2–9) CAbd 0,481 0,002 2,39 1,02–3,76 0,000594CRC2,39 isométrica 5,2 ± 1,1 M. caissara 5 CRC ------(4–6) CAbd ------4,2 ± 1,5 M. dorsivittata 21 CRC 0,440 0,001 1,53 0,70–2,35 0,006923CRC1,53 hipoalométrica (2–7) CAbd 0,448 0,001 1,10 0,51–1,68 0,078622CRC1,10 hipoalométrica 4,9 ± 1,3 M. frenata 38 CRC 0,224 0,006 1,46 0,45–2,47 0,008999CRC1,46 hipoalométrica (2–8) CAbd 0,198 0,006 0,97 0,30–1,64 0,137252CRC0,97 hipoalométrica 3.4 ± 0,7 M. heathi 10 CRC 0,612 0,008 1,79 0,63–2,95 0,002136CRC1,79 hipoalométrica (2–4) CAbd 0,762 0,002 1,70 0,85–2,54 0,008298CRC1,70 hipoalométrica 3,1 ± 1.1 M. macrorhyncha 16 CRC 0,527 0,005 5,60 2,08–9,12 1E-10CRC5,60 isométrica (2–5) CAbd 0,326 0,026 2,90 0,40–5,41 0,000084CRC2,90 isométrica 5.2 ± 1.5 M. nigropunctata 15 CRC 0,244 0,061 1,16 -0,06–2,37 0,028468CRC1,16 hipoalométrica (3–7) CAbd 0,336 0,030 1,02 0,12–1,93 0,103809CRC1,02 hipoalométrica Fonte: Migliore (2021). Legenda: b: expoente da escala alométrica, CAbd: comprimento do abdômen, CRC: comprimento rostro-cloacal, IC: intervalo de confiança, n: número amostral.

Figura 8 - Correlação entre o comprimento rostro-cloacal das fêmeas grávidas e o tamanho da ninhada em Mabuya

Fonte: Migliore (2021).

Figura 9 - Correlação entre o comprimento médio do abdômen das fêmeas grávidas e o tamanho médio da ninhada em Mabuya

Fonte: Migliore (2021)

Figura 10 - Correlação entre o tamanho médio da ninhada e a média do comprimento rostro-cloacal (A) e do abdômen (B) em fêmeas de Mabuya.

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: Ma: M. agilis, Mc: M. caissara, Md: M. dorsivittata, Mh: M. heathi, Mf: M. frenata, Mm: M. macrorhyncha, Mn: M. nigropunctata.

Figura 11 - Variação interespecífica no tamanho da ninhada de Mabuya

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: Espécies com diferentes letras diferem significativamente (teste post-hoc de Bonferroni, P < 0,05; a > b > c). As barras de erro indicam os valores mínimos e máximos para cada espécie, limites dos boxplots englobam do primeiro ao terceiro quartil e a linha horizontal dentro de cada boxplot representa a mediana de cada espécie.

Magi: M. agilis, Mcai: M. caissara, Mdor: M. dorsivittata, Mhea: M. heathi, Mfre: M. frenata, Mmac: M. macrorhyncha, Mnig: M. nigropunctata. 4.3 CICLO REPRODUTIVO DAS FÊMEAS

4.3.1 Aspectos gerais

Fêmeas de Mabuya ovularam ovos microlécitos, com pouco vitelo (Figura 12A). O útero das fêmeas de Mabuya (vivíparas) apresentou poucas glândulas em comparação com T. atlantica (ovíparas) (Figura 12B, C). Não foram observados espermatozoides em nenhuma região do oviduto de T. atlantica e de nenhuma espécie de Mabuya.

Figura 12 – Histologia (hematoxilina-eosina) dos folículos e útero de Mabuya

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Folículos em Mabuya. (B) Útero de Mabuya com poucas glândulas uterinas. (C) Útero de Mabuya com o epitélio baixo e glândulas hipotrofiadas. (D) Útero com embrião sendo reabsorvido CL: Corpo lúteo em degeneração; Emb. Reab: Embrião em reabsorção; Ep: Epitélio; FLA: Folículos atrésicos; Gr: granulosa; Lu: lúmen; Tc: Teca; TM: Tecido muscular; VL: Vesículas lipídicas; V: Vitelo; Utg: Glândulas uterinas; ZP: Zona pelúcida.

Mabuya agilis. Duas fêmeas não reprodutivas foram coletadas no final da estação seca. O diâmetro dos folículos ovarianos dessas fêmeas foi de 1,37 e 2,45 mm. Fêmeas grávidas (n = 25) foram observadas ao longo do ano (Figura 15). Embriões em estágio inicial de desenvolvimento foram observados ao longo do ano, embriões na metade do desenvolvimento (n = 5) foram observados a partir da metade da estação seca (julho) até o início da estação chuvosa (novembro; Figura 15). Embriões em estágio final de desenvolvimento foram observados em uma única fêmea coletada no final da estação seca (setembro; Figura 15).

Mabuya caissara. Duas fêmeas não reprodutivas foram coletadas no final da estação chuvosa (março). Fêmeas grávidas (n = 5) foram observadas na metade da estação seca (maio/junho, n = 2) e no início da estação chuvosa (novembro, n = 3; Figura 15). As duas fêmeas da metade da estação seca tinham embriões em estágio inicial de desenvolvimento, e as três fêmeas do início da estação chuvosa tinham embriões em estágio intermediário de desenvolvimento (Figura 15). Não foram observados embriões no estágio final de desenvolvimento.

Mabuya dorsivittata. Duas fêmeas não reprodutivas (sem folículos ovarianos visíveis) foram coletadas no final da estação seca (janeiro e fevereiro). Fêmeas grávidas foram observadas no final da estação chuvosa até início da estação seca (março-maio) e no início da estação chuvosa (outubro-janeiro; Figura 15). Fêmeas com embriões no estágio inicial (n = 13) foram observadas tanto no final da estação chuvosa como no início da estação seca (Figura 13 e 15). No início da estação chuvosa também foram observadas fêmeas contendo embriões em estágio intermediário (n = 3) e fêmeas contendo embriões em estágio final (n = 3) (Figura 15). Outra fêmea contendo embrião no final do desenvolvimento foi coletada na metade da estação chuvosa (janeiro; Figura 15). Uma outra fêmea do início da estação chuvosa (dezembro) não teve o tamanho do embrião definido.

Figura 13 - Oviduto de Mabuya dorsivittata em fase inicial da gravidez

Fonte: Migliore (2021).

Legenda Emb: Embrião; EPCA: Epitélio Uterino Colunar Alto; MC: Membrana da casca; PAMB: Polo abembrionário; PEMB: Polo embrionário; VU: Vilosidades uterinas.

Mabuya frenata. Fêmeas não reprodutivas foram coletadas durante a estação seca (maio e junho e setembro, n = 5) e início da estação chuvosa (novembro, n =4). Fêmeas grávidas foram coletadas o ano todo (Figura 15). Fêmeas contendo embriões em estágio inicial de desenvolvimento (n = 16) foram observadas ao longo do ano (Figuras 14B, 15). Fêmeas contendo embriões em estágio intermediário (n = 6) foram observadas do final da estação seca (julho) até o início da estação chuvosa (outubro; Figuras 14C e 15). Fêmeas contendo embriões em estágio final de desenvolvimento (n = 6) foram observadas do final da estação seca (julho) até o início/metade da estação chuvosa (Figura 14D, 15).

Mabuya heathi. Uma fêmea não reprodutiva foi coletada no início da estação chuvosa (outubro). Fêmeas grávidas foram coletadas no início e no final da estação chuvosa (Figura 15). Uma fêmea contendo embriões em estágio inicial de desenvolvimento foi observada no final da estação chuvosa (janeiro; Figura 15). Fêmeas contendo embriões em estágio

45 intermediário (n = 2) foram observadas no início da estação chuvosa (outubro; Figura 15). Cinco fêmeas, que foram coletadas durante a estação chuvosa (outubro e janeiro), tinham embriões completamente formados (Figura 15).

Mabuya macrorhyncha. Uma fêmea não reprodutiva foi coletada no final da estação chuvosa apresentava folículos ovarianos medindo 2,10 mm de diâmetro. Outra fêmea não reprodutiva foi coletada no final da estação seca e apresentava oviduto bastante pregueado. Outras duas fêmeas não reprodutivas não tiveram a data de coleta definida. Fêmeas grávidas foram observadas o ano todo (Figura 15). Fêmeas contendo embriões em estágio inicial de desenvolvimento (n = 8) foram observadas do final da estação chuvosa (fevereiro-março) até o final da estação seca (setembro; Figura 15). Fêmeas contendo embriões em estágio intermediário (n = 9) foram observadas do final da estação seca e durante a estação chuvosa (julho a dezembro; Figura 15). Uma dessas fêmeas tinha um embrião entrando na fase intermediária e um embrião não desenvolvido no oviduto esquerdo. Fêmeas contendo embriões em estágio final de desenvolvimento (n = 2) foram observadas no início da estação chuvosa (novembro e dezembro; Figura 15).

Mabuya nigropunctata. Fêmeas não reprodutivas (n = 7) foram observadas no final da estação seca e início da estação chuvosa O diâmetro dos folículos ovarianos nas fêmeas não reprodutivas variou de 2,12–2,31 mm. Fêmeas grávidas foram observadas ao longo do ano, exceto no início da estação chuvosa (outubro-dezembro), período sem amostragem (Figura 15). Fêmeas contendo embriões em estágio inicial de desenvolvimento foram observadas da metade da estação chuvosa até o final da estação seca (janeiro a julho, n = 9; Figuras 14A e 15). Fêmeas contendo embriões em estágio intermediário foram observadas do início da estação seca até o início da chuvosa (abril a outubro, n = 8). Duas fêmeas com embriões totalmente formados foram observadas no final da estação seca (julho e agosto; Figura 15). Filhotes com tamanhos de neonatos foram coletados durante a estação chuvosa (n = 4). Uma fêmea de M. nigropunctata apresentou um embrião sendo reabsorvido, provavelmente em decorrência de uma gestação malsucedida (Figura 12C).

Figura 14 – Ovos e embriões de Mabuya

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Ovos recém implantados com cerca de 2 mm em M. nigropunctata. (B) Embrião de M. frenata em estágio inicial de desenvolvimento. (C) Feto de M. frenata em estágio intermediário de desenvolvimento. Note os dígitos dos membros anteriores formados. (D) Feto pré-parto de Mabuya frenata Fotos A e D: Rogério Bertani.

Figura 15 - Variação sazonal no diâmetro dos embriões encapsulados no oviduto de fêmeas de Mabuya

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: Triângulos preenchidos: Embriões em estágio I. Círculos vermelhos: embriões em estágio intermediário de desenvolvimento. Círculos brancos: embriões em estágio final de desenvolvimento.

Trachylepis atlantica. Fêmeas não reprodutivas (vitelogênese primária) foram observadas na estação seca e na chuvosa (Figura 17). Fêmeas em vitelogênese secundária (n = 7) tinham folículos ovarianos ≥ 4,14 mm e glândulas uterinas bem desenvolvidas em comparação com as fêmeas em vitelogênese primária (Figura 16B, C, D). A maioria das fêmeas em vitelogênese secundária (5 de 7) foi coletada na estação seca (outubro-novembro) (Figura 17). Foram coletadas três fêmeas grávidas, uma na estação seca (outubro), uma no final da estação seca/início da chuvosa (início de fevereiro) e uma sem data definida (Figura 17). A maioria das fêmeas adultas da estação chuvosa (75%) não estavam reprodutivas (Figura 17). Na estação seca, a proporção de fêmeas não reprodutivas vs. reprodutivas foi semelhante (57 vs. 43%).

Figura 16 – Fêmea grávida e histologia (hematoxilina-eosina) do sistema reprodutor de Trachylepis atlantica

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Fêmea grávida de Trachylepis atlantica. (B) Folículo em vitelogênese secundária. (C) Oviduto de fêmea em vitelogênese primária. (D) Oviduto de fêmea em vitelogênese secundária. Ep: epitélio; Lu: lúmen; TC: Teca; Utg: Glândulas uterinas; VL: Vesículas lipídicas. ZP: Zona Pelúcida.

Figura 17 – Variação sazonal no diâmetro do maior folículo ovariano e maior ovo no oviduto de Trachylepis atlantica

5 Diamêtro do maior folículo/ovo (mm) folículo/ovo maior do Diamêtro

0 Jan Feb Mar Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Meses

Fonte: Migliore (2021).

4.3.2 Resumo dos ciclos das fêmeas

No geral, fêmeas grávidas de Mabuya foram encontradas na maior parte do ano. O aumento no tamanho dos embriões ocorreu principalmente durante o final da estação seca e início da estação chuvosa. Fetos pré-parto foram observados durante o final da estação seca e durante toda a estação chuvosa (julho a março). Em T. atlantica a vitelogênese concentrou-se na estação seca e início da chuvosa. Fêmeas grávidas foram coletadas na metade da estação seca e início da chuvosa

4.4 CICLO REPRODUTIVO DOS MACHOS

Mabuya agilis. Regressão testicular foi observada em um único indivíduo coletado no início da estação seca (outono) (Figura 18 A). Este indivíduo possuía epidídimo e ducto deferente vazios e segmento sexual renal em regressão (Figura 19A). O início da

50 recrudescência testicular foi observado em um indivíduo coletado no final da estação seca (inverno), e a recrudescência tardia foi observada em um indivíduo no início da estação chuvosa (primavera) (Figura 18 B, C). Ambos os indivíduos possuíam epidídimos e ductos deferentes vazios e segmentos sexuais renais em regressão (Figuras 19B e 20A, E). O pico da espermiação foi observado entre o final da estação seca (inverno; n = 2) e o final da estação chuvosa (verão: n = 6; primavera: n = 3) (Figura 18D). Todos os exemplares em espermiação apresentaram epidídimos e ductos deferentes repletos de espermatozoides e segmentos sexuais renais hipertrofiados (Figuras 19C, 20B, C, F). Dois machos em espermiação tardia (Figura 18E) foram coletados no início da estação chuvosa (primavera), em outubro e novembro, respectivamente. Os epidídimos e ductos deferentes destes indivíduos apresentaram espermatozoides, embora em menor quantidade (Figuras 19D e 20D). Não foi possível caracterizar o estágio do segmento sexual renal destes dois indivíduos pois o material estava bastante danificado.

Figura 18 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) dos testículos de Mabuya agilis

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Túbulos seminíferos em regressão. (B) Testículo de um indivíduo no início da recrudescência no inverno. (C) Recrudescência tardia em um indivíduo coletado na primavera. (D) Pico da espermiação, divisão celular e espermatozoides maduros abundantes no lúmen. (E) Espermiação tardia em um indivíduo coletado na primavera. Lu: Lúmen; Se: Células de Sertoli; Sg: Espermatogônias; Spz: Espermatozoides.

Figura 19 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) dos epidídimos de Mabuya agilis

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Túbulos em regressão completa. (B) Epidídimo de um indivíduo em recrudescência tardia. (C) Epidídimo no pico da espermiação. Note os espermatozoides maduros abundantes no lúmen. (E) Indivíduo em espermiação tardia com menor quantidade de espermatozoides e túbulos vazios. Ep: Epitélio; Lu: Lúmen; Spz: Espermatozoides.

Figura 20 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) dos ductos deferentes e do rim de Mabuya agilis

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Ducto deferente do indivíduo em recrudescência. (B, C) Ducto deferente no pico da espermiação. Note os espermatozoides maduros abundantes no lúmen. (D) Indivíduo em espermiação tardia com menor quantidade de espermatozoides e alguns túbulos vazios. (E) Segmento sexual renal em regressão. (F) Segmento sexual renal hipertrofiado. Ep: Epitélio; Lu: Lúmen; Sz: Espermatozoides;

Mabuya caissara. Regressão testicular foi observada em dois indivíduos coletados no final da estação seca (inverno; Figura 21A, B). Ambos apresentaram epidídimos e ductos deferentes vazios e segmentos sexuais renais em regressão. A recrudescência tardia foi observada em dois indivíduos, um do início da estação chuvosa (primavera) e outro sem data de coleta (Figura 21C). Dois dos indivíduos em recrudescência apresentaram epidídimos e ductos deferentes vazios (Figura 21E, F) e segmentos sexuais renais hipertrofiados. O pico da espermiação foi observado em dois indivíduos do início da estação chuvosa (primavera) e três no início da estação seca (outono) (Figura 21D). Todos os indivíduos (exceto um cuja amostra estava danificada) apresentaram epidídimos e ductos deferentes repletos de espermatozoides (Figura 21E) e segmentos sexuais renais hipertrofiados.

Figura 21 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) do sistema reprodutivo de machos de Mabuya caissara

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Túbulos seminíferos em regressão completa. (B) Túbulos seminíferos em regressão completa (maior aumento). (C) Túbulos seminíferos em recrudescência. (D) Túbulos seminíferos durante o pico da espermiação. (E) Ducto deferente de indivíduo em recrudescência. (F) Epidídimo de indivíduo em recrudescência. (G) Epidídimo durante o pico da espermaição. De: Dúctulos epididimários; Ep: Epitélio Lu: Lúmen; Spz: Espermatozoides.

Mabuya dorsivittata. A regressão testicular foi observada em um único indivíduo coletado no início da estação seca (outono), o qual apresentava epidídimo e ducto deferente vazios (Figura 22A, D). A recrudescência testicular foi observada durante o início da estação chuvosa (primavera, n = 2) e no final da estação chuvosa (verão, n = 1). Indivíduos com testículos em recrudescência apresentaram epidídimos e ductos deferentes vazios. O pico da espermiação ocorreu durante toda a estação chuvosa (primavera, n = 8; verão; n = 4) e em um indivíduo da metade da estação seca (inverno). A maior parte dos indivíduos em espermiação exibiu intensa atividade testicular, uma grande quantidade de espermatozoides no epidídimo e no ducto deferente e hipertrofia do segmento sexual renal (Figura 22B, C, E). A espermiogênese tardia foi observada em um indivíduo do início da estação chuvosa (primavera) que também apresentou muitos espermatozoides no epidídimo e ducto deferente e o rim sem muita hipertrofia.

Figura 22 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) do sistema reprodutivo de machos de Mabuya dorsivittata

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Túbulos seminíferos em regressão completa. (B) Túbulos seminíferos no pico da espermiação. (C) Epidídimo no pico da espermiação. Note os espermatozoides maduros abundantes no lúmen. (D) Ducto deferente de indivíduo em regressão. (E) Ducto de indivíduo no pico da espermiação. (F) Hipertrofia do segmento sexual renal. Dc: Ducto coletor do rim; Ep: Epitélio; Lu: Lúmen; Spz: Espermatozoides.

Mabuya frenata. A regressão testicular foi observada na estação seca (outono, n = 4; inverno, n = 2) e na estação chuvosa (primavera, n = 2; verão, n = 2) (Figura 23A). Com exceção de um indivíduo coletado em junho, que apresentou poucos espermatozoides no epidídimo e no ducto deferente e hipertrofia do rim, os demais indivíduos em regressão não tinham espermatozoides no epidídimo e ducto deferente. Outros dois indivíduos em regressão, um do outono e um do inverno, apresentaram segmentos sexuais renais hipertrofiados. O início da recrudescência foi observado na estação seca (outono, n = 1; inverno, n = 1), e a recrudescência tardia foi observada em três indivíduos do final da estação seca (inverno) (Figura 23B). Todos esses indivíduos apresentaram epidídimos vazios, e dois deles tinham ductos deferentes vazios, nos outros três não foi possível visualizar o ducto deferente (Figuras 23E e 24A). Nos indivíduos em recrudescência foi possível observar o início da hipertrofia do segmento sexual renal. O pico da espermiação foi observado praticamente durante o ano todo, ocorrendo durante quase toda a estação chuvosa (primavera, n = 9; verão, n = 4) e quase toda a estação seca (outono, n = 1; inverno, n = 5) (Figura 23C). Todos os indivíduos com testículos em espermiação apresentaram epidídimos e ductos deferentes repletos de espermatozoides e segmento sexual renal hipertrofiado (Figuras 23F, 24B, 25A), exceto um indivíduo coletado no inverno e que apresentou o segmento sexual renal em regressão. A espermiação tardia foi observada no final da estação chuvosa (verão, n = 1) e final da estação seca (n = 5) (Figura 23D). Dois indivíduos do final da estação seca (inverno) apresentaram ductos deferentes com poucos espermatozoides (Figura 24C, D) e um deles apresentou segmento sexual renal em regressão, os demais o rim estava hipertrofiado (Figura 25B). Um indivíduo em espermiação tardia do final da estação seca (inverno) tinha espermatozoides dentro do ducto coletor do rim (Figura 25C, D). No dia 3 de novembro de 2020 (início da estação chuvosa), por volta das 14:00 h, em Carrancas, Minas Gerais, observei uma tentativa de cópula de M. frenata. Na ocasião, o macho mordia a região do abdômen da fêmea na tentativa de imobilizá-la (Figura 26). Após alguns segundos imóvel, o macho soltou a fêmea e ambos se esconderam nas folhagens próximas. A cópula não prosseguiu provavelmente devido à perturbação pela presença de pessoas. Essa tentativa de cópula coincide com o pico da espermiação observado nos machos de M. frenata.

Figura 23 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) do sistema reprodutivo de machos de Mabuya frenata

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Túbulos seminíferos em regressão completa. (B) Túbulos seminíferos em transição para recrudescência. (C) Testículo no pico da espermiação. Note os espermatozoides maduros abundantes no lúmen. (D) Testículo em espermiogênese tardia. (E) Epidídimo de indivíduo em recrudescência tardia. (F) Epidídimo de um indivíduo no pico da espermiação. Ep: Epitélio; Lu: Lúmen; Spz: Espermatozoides;

Figura 24 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) do sistema reprodutivo de machos de Mabuya frenata

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Epidídimo e ducto deferente durante recrudescência testicular. (B) Ducto deferente durante o pico da espermiação. (C e D) Ducto deferente durante espermiação tardia. Ep: epitélio; Lu: Lúmen. Spz: Espermatozoides.

Figura 25 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) do rim de Mabuya frenata

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Rim durante pico da espermiação. (B) Rim durante espermiação tardia. (C) Espermatozoides dentro do ducto coletor do rim próximos ao segmento sexual renal. (D) Espermatozoides dentro do ducto coletor do rim próximos ao segmento sexual renal (maior aumento). Dc: Ducto coletor do rim; Ep: epitélio; Lu: Lúmen. Spz: Espermatozoides; SSR: Segmento Sexual Renal.

Figura 26 - Tentativa de cópula em Mabuya frenata (Carrancas, Minas Gerais, Brasil)

Fonte: Migliore, (2021).

Mabuya heathi. Os machos de Mabuya heathi apresentaram o pico da espermiação durante a estação chuvosa (primavera n = 2; verão, n = 4) e início da estação seca (outono, n = 4) (Figura 27A). Todos os indivíduos com testículos em espermiação apresentaram epidídimos e ductos deferentes repletos de espermatozoides e segmentos sexuais renais hipertrofiados (Figura 27C, E, G). A espermiação tardia foi observada no final da estação seca (outono) em dois indivíduos (Figura 27B). Ambos apresentaram epidídimos ductos deferentes com uma com uma menor quantidade de e espermatozoides e segmentos sexuais renais hipertrofiados (Figura 27D, F, H). Não foi possível observar outros estágios testiculares, provavelmente devido à ausência de amostragem entre maio e setembro.

Figura 27 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) do sistema reprodutivo de Mabuya heathi

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Túbulos seminíferos durante espermiação. (B) Túbulos seminíferos em espermiação tardia. (C) Epidídimo no pico da espermiação. Note os espermatozoides maduros abundantes no lúmen. (D) Epidídimo durante espermiação tardia. (E) Ducto de indivíduo no pico da espermiação. (F) Ducto de indivíduo durante

espermiação tardia. (G, H) Hipertrofia do segmento sexual renal, Ep: Epitélio; Lu: Lúmen; Spz: Espermatozoides. SSR: Segmento Sexual Renal.

Mabuya macrorhyncha. A regressão testicular foi observada do final da estação chuvosa (verão, n = 2) até o final da estação seca (outono, n = 3; inverno, n = 1) (Figura 28A). Todos os machos em regressão testicular tinham epidídimos e ductos deferentes vazios e segmentos sexuais renais em regressão (Figuras 29A e 30A, D, E). A recrudescência testicular foi observada do final da estação seca (inverno, n = 1) até o início da estação chuvosa (primavera, n = 3) (Figura 28B). Os epidídimos e ductos deferentes desses indivíduos estavam vazios (Figuras 29B e 30B). Foi possível observar o início da hipertrofia do segmento sexual renal. O pico da espermiação foi observado durante toda a estação chuvosa (primavera, n = 6; verão, n = 5) (Figura 28C). Todos os indivíduos com testículos em espermiogênese tinham epidídimos e ductos deferentes repletos de espermatozoides e segmentos sexuais renais hipertrofiados (Figuras 29C, 30C, F). A espermiogênese tardia foi observada durante o final da estação seca (n = 1) e início da estação chuvosa (n = 1) (Figura 28D). Os indivíduos apresentaram ductos-deferentes e epidídimos com poucos espermatozoides (Figura 29 D, E) e o rim com pouca hipertrofia.

Figura 28 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) dos testículos de Mabuya macrorhyncha

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) túbulos seminíferos em regressão completa. (B) Testículo de um indivíduo em recrudescência tardia. (C) Pico da espermiação e espermatozoides maduros abundantes no lúmen. (D) Testículo de indivíduo em espermiação tardia. Ep: Epitélio; Es:Espermátides; Lu: Lúmen.Se: Celulas de Sertoli; Sg: Espermatogônias; Sz: Espermatozoídes; Figura 29 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) dos ductos deferentes de Mabuya macrorhyncha

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Ducto deferente do indivíduo em regressão. (B) Ducto deferente durante recrudescência. (C) Ducto deferente de indivíduo no pico da espermiação. (D) Ducto deferente de indivíduo em espermiação tardia com menor quantidade de espermatozoides e alguns túbulos vazios. (E) Ducto deferente em indivíduo em espermiogênse tardia transição para começo da regressão. Ep: Epitélio; Lu: Lúmen; Spz: Espermatozoides;

Figura 30 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) dos epidídimos e rins de Mabuya macrorhyncha

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Epidídimo de indivíduo em regressão. (B) Epidídimo de indivíduo em recrudescência. (C) Epidídimo de indivíduo no pico da espermiação. (D, E) Rim hipotrofiado de indivíduo em regressão. (E) Rim hipertrofiado de indivíduo no pico da espermiação. Ep: Epitélio; Lu: Lúmen; SSR: Segmento Sexual Renal; Spz: Espermatozoides.

Mabuya nigropunctata. A regressão testicular foi observada em dois indivíduos, um no final da estação seca/início da chuvosa e outro no final da estação chuvosa (Figura 31A). O indivíduo em regressão testicular do final da primavera tinha epidídimo e ducto deferente vazios e segmento sexual renal em regressão, e o indivíduo do final da estação chuvosa tinha resquícios de espermatozoides no ducto deferente (Figura 31C, D) e segmento sexual renal hipertrofiado. O início da recrudescência foi observado em dois indivíduos, um coletado no final da estação chuvosa e outro no final da estação seca. A recrudescência tardia foi observada durante o final da estação chuvosa (janeiro) e na estação seca (junho a agosto). A maioria dos indivíduos com testículos em recrudescência tinha epidídimos e ductos deferentes vazios e segmentos sexuais renais em regressão, embora dois indivíduos possuíssem segmentos sexuais renais hipertrofiados. O pico da espermiação foi observado durante o final da estação seca (inverno) em um indivíduo e durante o início da estação chuvosa (primavera) em cinco indivíduos (Figura 31B). A espermiogênese tardia ocorreu durante toda a estação chuvosa (n = 2) e durante o final da seca (inverno, n = 2). Todos os indivíduos em espermiação tinham epidídimos e ductos deferentes repletos de espermatozoides e segmentos sexuais renais hipertrofiados (Figura 31E, F).

Figura 31 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) do testículo e rim de Mabuya nigropunctata

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Testículo durante fase de regressão. (B) Testículo durante o pico da espermiogênese. (C) Ducto deferente de indivíduo em regressão com muita secreção dentro do ducto. (D) Epidídimo de indivíduo durante a regressão. (E) Ducto deferente em indivíduo no pico da espermiogênese. (F) Rim com segmento sexual renal hipertrofiado durante espermiogênese. Ep: Epitélio; Lu: Lúmen; Se: secreção; SSR: Segmento Sexual renal; Spz: Espermatozoides.

Trachylepis atlantica. A regressão testicular foi observada ao longo da estação chuvosa. Todos os machos em regressão testicular tinham epidídimos vazios e segmentos sexuais renais em regressão. A maioria (8 de 9) dos ductos deferentes desses indivíduos também estavam vazios (Figura 32). O início da espermiogênese foi observado em um indivíduo sem data de coleta. Esse indivíduo tinha epidídimo e ducto deferente vazios. Infelizmente, não foi possível determinar o estágio do segmento sexual renal porque ele estava mal preservado. O pico da espermiação foi observado na metade da estação seca (outubro-novembro) e início da estação chuvosa (fevereiro), mas com maior frequência na metade da estação seca. Todos os indivíduos em espermiação (n = 13) tinham epidídimos e ductos deferentes repletos de espermatozoides e segmentos sexuais renais hipertrofiados (Figura 33). A espermiogênese tardia ocorreu na metade da estação chuvosa (abril), final da estação seca/início da chuvosa (julho/agosto) e metade da estação seca (outubro), mas com mais frequência na estação seca. Todos os machos em espermiogênese tardia tinham epidídimos com poucos espermatozoides e segmentos sexuais renais hipertrofiados. Nesses indivíduos, a maioria dos ductos deferentes (4 de 6) tinha poucos espermatozoides. O único indivíduo em início de regressão testicular foi coletado na metade da estação chuvosa. Esse indivíduo tinha epidídimo e ducto deferente vazios e segmento sexual renal no início da regressão.

Figura 32 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) do sistema reprodutor de machos de Trachylepis atlantica durante regressão testicular.

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Túbulos seminíferos em regressão testicular. (B) Epidídimo durante regressão. (C) Ducto deferente durante regressão. (D) Rim hipotrofiado. Ep: Epitélio; Lu: Lúmen; Spz: Espermatozoides.

Figura 33 - Seções transversais (hematoxilina-eosina) do sistema reprodutor de machos de Trachylepis atlantica durante espermiação testicular.

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: (A) Túbulos seminíferos no pico da espermiação na estação seca. (B) Epidídimo no pico da espermiação. Note os espermatozoides maduros abundantes no lúmen. (C) Ducto deferente durante pico de espermiação. (D) Hipertrofia do segmento sexual renal no pico da espermiação. Ep: Epitélio; Lu: Lúmen Spz: Espermatozoides; SSR: Segmento sexual renal.

4.4.1 Resumo dos ciclos dos machos

Os ciclos dos machos de Mabuya são descontínuos em nível individual e sazonais semisincrônicos em nível populacional. Espermiogênese estendida, abrangendo ambas as estações, foi observada em M. agilis, M. dorsivittata, M. frenata, M. heathi, M. macroryncha e M. nigropunctata. Em M. caissara, a espermiogênese parece restrita à estação chuvosa (Figura 34). O período de regressão parece ser curto, concentrado principalmente na estação seca (Figura 34). Todos os machos em espermiação tinham espermatozoides no epidídimo e no ducto deferente. Em T. atlantica, o ciclo também foi descontínuo em nível individual e sazonal em nível populacional, com a espermiação concentrada principalmente na estação seca e o período de regressão ocorrendo na estação chuvosa. Não observei estocagem de

72 espermatozoides durante o período de regressão e recrudescência, o que indica que a estocagem em Mabuya e Trachylepis é curta e restrita ao período de espermiação.

Figura 34 – Resumo dos eventos do ciclo reprodutivo de machos de Mabuya

Fonte: Migliore (2021).

Legenda: As casas hachuradas indicam estimativas. SSR: Segmento Sexual Renal.

5 DISCUSSÃO

5.1 MATURIDADE E DIMORFISMO SEXUAL

No geral, o tamanho mínimo na maturação sexual observado em Mabuya foi similar ao descrito previamente na literatura para várias espécies (VANZOLINI; REBOUÇAS- SPIEKER, 1976; VITT; BLACKBURN, 1983; VITT, 1991; VRCIBRADIC; ROCHA, 1998; ROCHA; VRCIBRADIC, 1999; TEIXEIRA et al., 2003; AUN et al., 2011; ORTIZ et al., 2019). Exceções incluem M. frenata e M. caissara. Em M. frenata, o menor macho adulto mediu 53 mm de CRC, tamanho substancialmente maior do que o observado em uma população do interior do estado de São Paulo (43 mm de CRC; VRCIBRADIC; ROCHA, 1998). Em M. caissara, a menor fêmea grávida tinha 63 mm de CRC, valor maior que os 53 mm descritos por Vanzolini e Rebouças-Spieker (1976). Essa diferença possivelmente reflete o baixo tamanho amostral de fêmeas adultas de M. caissara (n = 10) aqui estudadas. O tamanho na maturidade de machos de M. caissara foi descrito aqui pela primeira vez. Para T. atlantica, o tamanho mínimo na maturação sexual (78 mm em machos e 71 mm em fêmeas) foi similar ao descrito por Rocha et al., (2009), porém substancialmente maior do que o reportado por Travassos (1946): 63 mm em machos e 58 mm em fêmeas. Essa diferença provavelmente reflete o fato de que, no presente estudo, a maturação sexual foi confirmada pela presença de espermatozoides no sistema reprodutivo (por análises histológicas), ao passo que a maturidade sexual estimada por Travassos (1946) foi feita apenas por observação macroscópica das gônadas e no tamanho de maturação de Mabuya em geral. Em todos os Mabuyinae estudados, o tamanho de maturação sexual (relativo ao CRC médio dos adultos) foi similar entre os sexos. A exceção foi M. dorsivittata, na qual as fêmeas maturam sexualmente com tamanho relativamente menor do que os machos (69 vs. 88% do CRC médio dos adultos). Além disso, o tamanho relativo de maturação sexual também foi similar entre as espécies estudadas. Machos e fêmeas de Mabuya maturam sexualmente com tamanhos corporais relativamente pequenos e no geral entre 6–12 meses de vida (revisado por VRCIBRADIC; ROCHA, 2011). As exceções parecem incluir M. agmosticha e M. macrorhyncha, que parecem maturar sexualmente com tamanhos maiores e acima de 12 meses de idade (VRCIBRADIC; ROCHA, 2011). Contudo, os dados aqui apresentados para M. macrorhyncha sugerem que ao menos o tamanho relativo na maturidade dessa espécie é similar ao dos demais congêneres. Coletivamente, as observações acima sugerem que o tamanho e a idade na maturação sexual sejam características conservadas no gênero.

Nas espécies estudadas, fêmeas possuem tamanhos corporais (CRC) maiores que os machos em M. agilis, M. caissara, M. frenata, M. macrorhyncha e M. nigropunctata. Esses resultados são demonstrados aqui pela primeira vez em M. caissara e M. nigropunctata e corroboram observações prévias em outras populações de M. agilis, M. frenata, M. macrorhyncha (VRCIBRADIC; ROCHA, 1998; ROCHA; VRCIBRADIC, 1999; TEIXEIRA et al., 2003). A ausência de dimorfismo sexual no CRC observada em M. dorsivittata também foi descrita em uma população da província de Córdoba, Argentina (AUN et al., 2011). Porém, fêmeas de M. dorsivittata são maiores que os machos em uma população da província de Corrientes, Argentina (ORTIZ et al., 2019), o que sugere que o dimorfismo sexual no CRC varie geograficamente nessa espécie. Já a ausência de dimorfismo sexual no CRC observada em M. heathi difere de um estudo prévio, no qual as fêmeas foram maiores que os machos (VITT; BLACKBURN, 1983). Essa divergência provavelmente se deve ao baixo tamanho amostral do presente estudo. Apesar disso, fêmeas de M. dorsivittata e M. heathi aqui estudadas possuíram abdomens maiores do que machos. Fêmeas maiores que machos também ocorrem em outros congêneres, como M. arajara (RIBEIRO et al., 2015). Portanto, fêmeas de Mabuya, no geral, atingem maiores tamanhos corporais que os machos. Em T. atlantica, no entanto, observei que os machos é que atingem os maiores tamanhos corporais, corroborando observações prévias (TRAVASSOS, 1946; ROCHA et al., 2009). Em répteis, o dimorfismo sexual no tamanho do corpo é geralmente atribuído à três pressões seletivas não exclusivas: seleção sexual, seleção de fecundidade e seleção natural para partição de recursos (COX et al., 2007). Em espécies que exibem comportamentos agonísticos entre machos (e.g., exibições agressivas e combates), a seleção sexual tende a favorecer maiores tamanhos corporais nos machos ou maiores tamanhos de cabeças (ANDERSSON, 1994). Em lagartos, o tamanho do corpo geralmente determina o sucesso em encontros agonísticos entre machos e o sucesso reprodutivo dos machos aumenta com o tamanho do corpo em algumas espécies (STAMPS, 1983; COX et al., 2003, 2007). Na ausência de comportamentos agonísticos entre machos para defesa de territórios e/ou acesso às fêmeas espera-se que a seleção sexual não influencie diretamente no tamanho corporal masculino. Nessas espécies, as fêmeas consequentemente tendem a ser maiores que os machos devido à seleção para aumento da fecundidade (COX et al., 2007). Isso ocorre porque, em muitas espécies, fêmeas maiores tendem a produzir ninhadas mais numerosas (ANDERSSON, 1994), uma vez que fêmeas maiores teriam uma cavidade abdominal maior e, consequentemente, mais espaço para abrigarem filhotes ou ovos (SHINE, 1988; ANDERSSON, 1994).

Os fatores mencionados acima parecem explicar os padrões de dimorfismo sexual no tamanho do corpo observados nos Mabuyinae do Brasil. Até onde sabemos, não há relatos de comportamentos agonísticos em Mabuya; se estes existem, provavelmente são raros. Além disso, observamos que fêmeas maiores produzem ninhadas mais numerosas em todas as espécies de Mabuya aqui estudadas (veja também VANZOLINI; REBOUÇAS-SPIEKER, 1976; VRCIBRADIC; ROCHA, 1998, 2002; ROCHA; VRCIBRADIC, 1999; RAMÍREZ- PINILLA et al., 2002; ORTIZ et al., 2019). Essa correlação também foi observada em nível interespecífico. Portanto, a seleção para o aumento da fecundidade pode explicar os maiores tamanhos corporais das fêmeas de Mabuya. Em T. atlantica, no entanto, machos exibem territorialidade e comportamentos agonísticos (GASPAROTTO et al., em revisão; Anexo I). Este fato associado à baixa disponibilidade de fêmeas reprodutivas (observada no presente estudo) poderia explicar o maior tamanho corporal nos machos dessa espécie. Por outro lado, alguns estudos sugerem que maiores tamanhos corporais nem sempre estão associados a um maior sucesso reprodutivo (CALSBEEK; SINERVO, 2004; LAPPIN; HUSAK, 2005).

5.2 FECUNDIDADE

O tamanho médio da ninhada de M. dorsivittata encontrado no presente estudo foi maior do que o observado em uma população do Parque Nacional do Itatiaia (VRCIBRADIC et al., 2004), mas semelhante ao observada em uma população do Chaco na Argentina (AUN et al., 2011). O tamanho médio da ninhada de M. agilis observado no presente estudo (média de 4.9) foi inferior ao encontrado para populações do Espírito Santo (TEIXEIRA et al., 2003). Essas observações sugerem que o tamanho da ninhada varie geograficamente em algumas espécies. Mabuya macrorhyncha e M. heathi tiveram as ninhadas e o tamanho do abdômen relativamente menores quando comparadas as outras espécies estudadas. Mabuya macrorhyncha possui hábitos predominantemente bromelicolas que podem ter correlação com o tamanho deprimido do corpo, e assim ninhadas pequenas facilitariam a locomoção nesses ambientes (VRCIBRADIC; ROCHA, 1996; VRCIBRADIC, 1998; CARNEIRO et al., 2018). De fato, PINTO; ÁVILA-PIRES, 2004 observaram que Mabuya macrorhyncha possui uma construção corporal mais robusta, com corpo pouco alongado e cintura escapular bem desenvolvida, próprio de espécies trepadeiras, O tamanho da ninhada foi correlacionado com o tamanho do CRC em todas as espécies de Mabuya analisadas, o que indica que fêmeas maiores produzem ninhadas maiores. Embora o número de filhotes tenha variado entre as espécies de Mabuya, a maioria das espécies produz

76 tamanhos de ninhadas similares, após eliminar a influência do tamanho do corpo materno. Coletivamente, as observações acima indicam a ocorrência de variação geográfica e de um certo grau de restrição filogenética no tamanho da ninhada de Mabuya. Fêmeas de T. atlantica produzem as menores ninhadas em relação ao tamanho do corpo em Trachylepis (Apêndice B). Todas as dez fêmeas reprodutivas tinham dois folículos vitelogênicos ou dois ovos no oviduto. Rocha et al. (2009) também relataram uma fêmea com dois folículos vitelogênicos, e Silva-Neto et al. (2020) relataram uma ninhada de dois ovos encontrada na natureza. Coletivamente, essas observações sugerem que, além de um tamanho de ninhada pequeno, T. atlantica também evoluiu um tamanho de ninhada invariável de dois ovos. No entanto, dados de cativeiro indicam que, pelo menos nessas condições, o tamanho da ninhada pode chegar a três ovos (C. S. Lisboa, com. pess.). Mesmo que as fêmeas da natureza possam de fato depositar três ovos, o tamanho da ninhada de T. atlantica permanece um dos menores do gênero (Apêndice B). Fêmeas de T. atlantica também produzem ovos maiores em relação ao tamanho do corpo do que a maioria dos congêneres continentais, incluindo T. maculilabris, seu parente continental mais próximo (Apêndice B). No entanto, o tamanho dos ovos de T. atlantica é menor do que vários congêneres insulares, como T. sechellensis, T. thomensis e T. wrightii (Apêndice B). Fêmeas de T. atlantica aparentemente produzem uma única ninhada a cada dois ou três anos, baseado na observação de que 37% das fêmeas amostradas estavam reprodutivas e que nenhuma delas tinha folículos vitelogênicos e ovos no oviduto simultaneamente. Esta frequência reprodutiva é menor do que a de praticamente todos os Trachylepis ovíparos continentais estudados até o momento, os quais produzem múltiplas ninhadas anualmente (T. affinis, T. buettneri e T. maculilabris: BARBAULT, 1976; CLOBERT et al., 1998). Em Trachylepis, reprodução não anual foi sugerida apenas nas formas vivíparas, como T. capensis (FLEMMING, 1994), T. sparsa (GOLDBERG, 2007), T. spilogaster (GOLDBERG, 2006) e T. striata (SIMBOTWE, 1980). Porém, espécies vivíparas costumam apresentar menor frequência reprodutiva, provavelmente devido aos custos da gestação prolongada. Portanto, conforme previsto (item “2 Objetivos”), o padrão da fecundidade de T. atlantica se enquadra no esperado pela síndrome da ilha, que prediz que, em ambientes insulares, fêmeas produzem ninhadas menores de ovos maiores em intervalos maiores do que seus congêneres do continente.

5.3 CICLOS REPRODUTIVOS

Machos de Mabuya e de T. atlantica apresentam espermatogênese descontínua em nível individual e sazonal em nível populacional. Esta conclusão é baseada no encontro de indivíduos com testículos e segmentos sexuais renais totalmente regredidos e uma maior proporção de indivíduos com testículos espermiogênicos e segmentos sexuais hipertrofiados em determinada época do ano (MATHIES, 2011). Em Mabuya, a atividade testicular máxima concentra-se principalmente durante a estação chuvosa (com alguns ciclos mais estendidos), e a inatividade testicular concentrou-se na estação seca, aparentemente restrita a poucos meses. Esses resultados corroboram sugestões feitas para algumas espécies em estudos prévios (VITT; BLACKBURN, 1983; VRCIBRADIC; ROCHA, 1998; ROCHA; VRCIBRADIC, 1999; VRCIBRADIC & ROCHA, 2011; HERNÁNDEZ-FRANYUTTI & URIBE, 2012; ORTIZ et al., 2019), embora a maioria delas tenha se baseado apenas em dados macroscópicos, ou seja, na variação sazonal do volume testicular. As evidências histológicas obtidas no presente trabalho possibilitaram a determinação da sazonalidade reprodutiva dos machos de forma confiável (ALMEIDA-SANTOS et al., 2014). Ao contrário de Mabuya, o pico da espermiogênese em T. atlantica ocorre na estação seca e a quiescência na estação chuvosa. Ciclos sazonais similares, com a espermiogênese ocorrendo nos meses mais quentes (primavera e verão) ocorrem em outros Trachylepis, como T. occidentalis, T. sparsa e T. spilogaster (GOLDBERG, 2006a, 2007, 2008). Em contrapartida, ciclos espermatogênicos contínuos também têm sido observados em Trachylepis, como T. variegata, T. striata e T. quinquetaeniata (SIMBOTWE, 1980; (GOLDBERG, 2006b). Em lagartos, ciclos contínuos geralmente ocorrem em espécies que habitam ambientes assazonais, com temperaturas relativamente constantes ao longo do ano (LITCH, 1984). Além disso, alguns lagartos insulares (e.g., Lacertidae) tendem a exibir espermiogênese prolongada para acompanhar o ciclo irregular das fêmeas (CARRETERO et al., 2006). Assim, a ocorrência de ciclo espermatogênico sazonal em machos de T. atlantica (que habitam uma região assazonal) é de certa forma inesperada. Diferentes pressões seletivas entre o continente e a ilha possivelmente moldam a sazonalidade reprodutiva de machos de Trachylepis. É possível que os recursos de Fernando de Noronha sejam limitados (pela competição), não permitindo, portanto, a manutenção de ciclos contínuos nos machos. Fêmeas de Mabuya e de T. atlantica se reproduzem sazonalmente. A gestação em Mabuya é longa, variando entre 9 e 12 meses (BLACKBURN; VITT, 1992; STEVAUX,1993; VRCIBRADIC; ROCHA, 1998; VITT; BLACKBURN, 1991). Nos primeiros meses de gestação, os embriões apresentam crescimento lento, mas a partir da metade da gestação, os embriões crescem rapidamente, padrão recorrente em Squamata (ANDREWS, 2004). Os

78 nascimentos ocorrem no final da estação seca e durante toda a estação chuvosa. Portanto, embora fêmeas grávidas de Mabuya sejam encontradas em grande parte do ano, a reprodução é sazonal porque o nascimento dos filhotes concentra-se em um período restrito. O ciclo das fêmeas de T. atlantica também é sazonal, com vitelogênese e gravidez/desovas concentradas na estação seca, quando a maioria das fêmeas reprodutivas foi observada. Uma fêmea vitelogênica também foi previamente relatada na metade da estação seca (final de outubro- início de novembro; ROCHA et al., 2009), reforçando essa conclusão. A diferença entre o comprimento do maior folículo vitelogênico (8,5 mm) e o comprimento médio do ovo (~21 mm) indica que os folículos precisariam praticamente dobrar de tamanho para estarem prontos para a ovulação. Isso sugere que a taxa de vitelogênese é bastante rápida em T. atlantica. Com as desovas ocorrendo entre a metade e o final da estação seca, é provável que as eclosões ocorram na estação chuvosa. De fato, uma eclosão na metade da estação chuvosa foi recentemente registrada na natureza (início de maio, SILVA-NETO et al., 2020). Assim, a época de recrutamento dos filhotes (principalmente na estação chuvosa) parece ser conservada nos Mabuyinae brasileiros. Nascer na estação chuvosa pode ser vantajoso para os filhotes devido à maior disponibilidade de alimentos neste período. Em muitas espécies de Squamata, a estocagem de espermatozoides é fundamental para garantir o sucesso reprodutivo, pois ela permite a dissociação temporal entre a espermatogênese e a vitelogênese (ALMEIDA-SANTOS; SALOMÃO, 2002). Em Mabuya e em T. atlantica, os ciclos dos machos e das fêmeas aparentam ser associados e sincrônicos, isto é, a produção de espermatozoides, a cópula (e combates entre machos, no caso de T. atlantica, GASPAROTTO et al., em revisão; Anexo I) e a ovulação ocorrem na mesma época. Os ciclos dos machos de Mabuyinae brasileiros também podem ser classificados como pré-nupciais (i.e., a espermatogênese é concluída na época de cópula, ALDRIDGE et al., 2020). Portanto, a sincronia entre os sexos possivelmente explica a ausência de estocagem de espermatozoides a longo prazo nos epidídimos e ductos deferentes dos machos e nos ovidutos das fêmeas de Mabuya e T. atlantica. O comportamento durante as tentativas de cópulas observados em M. frenata e em T. atlantica (Anexo 1), no qual machos mordem uma parte do corpo da fêmea para imobilizá-la e conseguir copular, é comum em diversas famílias de lagartos, incluindo Scincidae (CARPENTER, 1962; CREWS; FITZGERALD, 1980; LOPES, 1986; QUESNEL, 2005; MIGLIORE et al., 2014).

6 CONCLUSÕES

Nesse trabalho, busquei responder se existem variações interespecíficas nas estratégias reprodutivas de Mabuya e se tais variações poderiam estar associadas à ocupação de diferentes regiões geográficas. Os resultados obtidos sugerem que, no geral, as estratégias reprodutivas de Mabuya mudaram pouco na história evolutiva do grupo, mesmo com diferentes espécies ocorrendo em diferentes regiões geográficas. As espécies de Mabuya do Brasil compartilham diversas características como maiores tamanhos corporais em fêmeas, maturação sexual com tamanhos corpóreos relativamente similares, produção de ninhadas maiores por fêmeas maiores, tamanhos de ninhadas relativamente similares na maioria das espécies, sazonalidade reprodutiva (com parturição e espermiogênese/cópula concentrados na estação chuvosa), ciclos associados (e pré-nupciais em machos) e ausência de estocagem de espermatozoides. Embora as espécies de Mabuya ocorram em ambientes com diferenças climáticas, os ciclos reprodutivos masculinos parecem mais fortemente influenciados pelos ciclos das fêmeas do que por fatores ambientais. Por outro lado, as fêmeas seriam mais dependentes desses fatores, pois os nascimentos ocorrem em uma época mais favorável para os recém-nascidos. Além disso, o padrão filogeneticamente conservado dos ciclos provavelmente pode estar ligado também à evolução da placentotrofia. Ao ovularem ovos microlécitos, as fêmeas necessitam fornecerem todos os nutrientes para os embriões. Isso requer que as fêmeas se alimentem enquanto grávidas e um longo período de gestação, o que deixaria poucas oportunidades para modificações no timing reprodutivo. Para T. atlantica, busquei responder se, de acordo com a síndrome da ilha, fêmeas produzem ninhadas menores de ovos maiores em intervalos maiores e se o período de reprodução é prolongado em comparação com seus parentes continentais. Os machos tem um período de involução testicular. O padrão da fecundidade de T. atlantica (produção infrequente de poucos ovos grandes em comparação com seus congêneres continentais) se enquadra no esperado pela síndrome da ilha. No entanto, contrário ao esperado, os ciclos reprodutivos de T. atlantica são sazonais, provavelmente como consequência das severas condições da ilha.

REFERÊNCIAS

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APÊNDICES

APÊNDICE A - Lista de coleções científicas e exemplares examinados

1.Mabuya agilis:

UESC- Universidade Estadual de Santa Cruz, Ilhéus-BA: BAHIA: Caravelas (UESC 9821), Maraú (UESC 9558). ESPÍRITO SANTO: Itaúnas (UESC 9746), São Mateus (UESC 7365)

INMA- Instituto Nacional da Mata Atlântica: ESPÍRITO SANTO: Anchieta (INMA 2309), Castelo, Parque Estadual Forno Grande (INMA 3290), Santa Teresa, Sítio do Seu Valdir Valdi, próximo a REBio Augusto Ruschi (INMA 3498), São Mateus, Pousada Urussuquara (INMA 885), Sem localidade (INMA A88, INMA 206, MNRJ 15753).

MNRJ- Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro: ESPÍRITO SANTO: Fundão, Arredores do Parque Municipal Goiapaba-açu (MNRJ 9500), Linhares, Reserva Florestal CVRD (MNRJ 10699, MNRJ 10706, MNRJ 10709), Presidente Kennedy, Praia das Neves (MNRJ 9510, MNRJ 9515), Santa Teresa, Alto Rio Saltinho (MNRJ 14290, MNRJ 14297, MNRJ 14416). RIO DE JANEIRO: Angra dos Reis (MNRJ 12683), Arraial do Cabo, Massambaba (MNRJ 19175, MNRJ 19176), Cabo Frio (MNRJ 10063), Carapebus, Restinga de Jurubatiba (MNRJ 9507, MNRJ 9509), Maricá, Barra de Maricá (MNRJ 11119, MNRJ 13098), Maricá, Restinga de Maricá (MNRJ 10723, MNRJ 10725), Rio de Janeiro, Engenho Novo (MNRJ 13070), Rio de Janeiro, Ilha Rosa (MNRJ 19664), Rio de Janeiro, Restinga de Grumari (MNRJ 15627, MNRJ 15724, MNRJ 15733, MNRJ 15736, MNRJ 15746, MNRJ 15747), Rio de Janeiro, São João da Barra, Grussaí (MNRJ 13067, MNRJ 13074, MNRJ 13090, MNRJ 13096), São João da Barra, Super Porto do Açú (MNRJ 17391, MNRJ 17384, MNRJ 17394, MNRJ 12593), Teresópolis (MNRJ 12593).

Coleção Herpetológica Alphonse Richard Hoge do Instituto Butantan ESPÍRITO SANTO: Pinheiros (IBSPCR 3032)

MBML Herbarium - Museu de Biologia Mello Leitão: ESPÍRITO SANTO: Vitória, Restinga de Camburi e adjacências (área da INFRAERO) Goiabeiras (MBML 2343)

PUC MCN-Coleção herpetológica do Museu de Ciências Naturais da Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais.: ESPÍRITO SANTO: Presidente Kennedy, Praia das Neves (PUC MCRN 3978, PUC MCNR 3737)

2.Mabuya caissara:

Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Campinas "Adão José Cardoso": Sem localidade (ZUEC 01001). SÃO PAULO: Caraguatatuba (ZUEC 0929, ZUEC 0930, ZUEC 1427).

MNRJ, Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro: SÃO PAULO: Bertioga (MNRJ 11185), Caraguatatuba, Praia Massaguassu (MNRJ 9455, MNRJ 9457, MNRJ 9459, MNRJ 9461, MNRJ 9462, MNRJ 9464, MNRJ 9467, MNRJ 9469, MNRJ 9473, MNRJ 9478, MNRJ 9481, MNRJ 9482, MNRJ 9482, MNRJ 9484).

3.Mabuya dorsivittata:

UFRN- Universidade Federal do Rio Grande do Norte: BAHIA: Palmeiras, Chapada Diamantina (UFRN 6683). RIO GRANDE DO SUL: São Sapé (UFRN 3429).

UFMG- Universidade Federal de Minas Gerais: ESPÍRITO SANTO: Ibitirama, Parque Nacional do Caparaó, Santa Marta (UFMG 2811). MINAS GERAIS: Alto Caparaó, Parque Nacional do Caparaó (UFMG 2802, UFMG 2805)

MZUFV- Museu de Zoologia João Moojen, Universidade Federal de Viçosa: MINAS GERAIS: Ervália, Foz Água Limpa (MZUFV 805), PARNA Serra da Canastra (MZUFV 914), Serra de Ouro Branco (MZUFV 530), Viçosa, Mata da Biologia, (MZUFV 967), Viçosa, Mata do Paraíso (MZUFV 327, MZUFV 657).

PUC MCN-Coleção herpetológica do Museu de Ciências Naturais da Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais: MINAS GERAIS: Morro do Pilar, PARNA Serra do Cipó, alto do palácio (PUC MCNR 5068).

Coleção Herpetológica Alphonse Richard Hoge do Instituto Butantan: Dados faltantes (IBSP 02401). RIO DE JANEIRO: Resende, PARNA do Itatiaia (IBSP 0980). SÃO PAULO: Santana de Parnaíba (IBSP 0550).

MHNCI – Museu de História Natural Capão da Imbuia: PARANÁ: Arapoti, Fazenda São Nicolau (MHNCI 4114), Arapoti (MHNCI 2759), Jaguariaíva (MHNCI 12179), Ponta Grossa, Parque Estadual de Vila Velha (MHNCI 1377, MHNCI 1381, MHNCI 1382, MHNCI 716). RIO DE JANEIRO: Rio de Janeiro (MHNCI 10069). RIO GRANDE DO SUL: Eldorado do Sul, Estação Experimental Agronômica do Rio Grande do Sul (MHNCI 12286). SANTA CATARINA: Caçador, Linha D'Agostini (MHNCI 10070). SÃO PAULO: Ribeirão Grande, Bairro Freguesia Velha, Córrego Barracão (MHNCI 11288).

MNRJ, Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro: RIO DE JANEIRO: Nova Friburgo, Baixo Caledônia (MNRJ 20624), Resende, PARNA do Itatiaia (MNRJ 20889, MNRJ 20890, MNRJ 20892, MNRJ 20895). SÃO PAULO: Botucatu, Rubão Junior (MNRJ 22605).

4.Mabuya frenata:

Coleção Herpetológica Alphonse Richard Hoge do Instituto Butantan: BAHIA: São Felix do Coribe (IBSPCR 0630, IBSPCR 0633, IBSPCR 0635)

UFMG- Universidade Federal de Minas Gerais: MINAS GERAIS: Augusto de Lima, Fazenda Serra do Cabral Sul (UFMG 01653), Brumadinho (UFMG 0949), Confins (UFMG 01767, UFMG 01777), Felixlândia, Fazenda Santa Cruz (UFMG 01650, UFMG 01651), Felixlândia (UFMG 01646), Florestal, Sítio do Corgosinho (UFMG 0535), Grão Mogol, Parque Estadual de Grão Mogol (UFMG 02194), Igarapé (UFMG 01848), Igarapé, Serra Azul (UFMG 01849, UFMG 01865), Jaboticatubas, Aldeias do Jaraguá (UFMG 02938), Morro do Pilar (UFMG 01103), Nova Lima, Rio Acima Itabirito (UFMG 02731), Santana do Riacho (UFMG 0934).

MZUFV- MuSeu de Zoologia João Moojen, Universidade Federal de Viçosa: MINAS GERAIS: Bonito de Minas, APA Andorinhas (MZUFV 753, MZUFV 754, MZUFV 755), Januária, Parque Nacional das Cavernas do Peruaçu (MZUFV 387, MZUFV 386), Marlieria, Parque Estadual do Rio Doce (MZUFV 981), Martinho Campos (MZUFV 1076), PARNA Serra da Canastra (MZUFV 310), Perdizes, Estação Ambiental Galheiros (MZUFV 282).

PUC MCN-Coleção herpetológica do Museu de Ciências Naturais da Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais: MINAS GERAIS: Congonhas (PUCMG 5707), Grão Mogol, UHE Irapé (PUCMG 2337). SEM LOCALIDADE (PUCMG 5366). RIO DE JANEIRO: Campos dos Goytacases (PUCMG 5703).

MHNCI – Museu de História Natural Capão da Imbuia: PARANÁ: Centenário do Sul, Horto Florestal de Ibicatu (MHNCI 2939), Cruzeiro do Iguaçu, Foz do Chopim (MHNCI 8772, MHNCI 8846, MHNCI 8847, MHNCI 8849), Londrina, Área Urbana (MHNCI 7473), Londrina, Maravilha, Rio Tibagi (MHNCI 7482), Rio das Arraias, Redenção (MHNCI 3068), Santo Inácio, Fazenda Santo Inácio margem do rio Paranapanema (MHNCI 2928, MHNCI 2929), Telêmaco Borba, Vila Presidente Vargas, canteiro de obras da UHE Mauá (MHNCI 12957, MHNCI 12958, MHNCI 12963), Três Barras do Paraná, Rio Adelaide (MHNCI 8554, MHNCI 8881, MHNCI 8882). SÃO PAULO: Chavantes, UHE Ourinhos (MHNCI 12087).

ZUEC- Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Campinas "Adão José Cardoso": SEM LOCALIDADE (ZUEC 0439, ZUEC 01820). SÃO PAULO: Atibaia (ZUEC 01467), Campinas (ZUEC 0381, ZUEC 01796, ZUEC 3521, ZUEC 3562), Holambra (ZUEC 02300).

MNRJ- Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro: SÃO PAULO: Valinhos (MNRJ 6746, MNRJ 6770, MNRJ 6772, MNRJ 6777, MNRJ 6785, MNRJ 6789, MNRJ 6800, MNRJ 6813, MNRJ 6824, MNRJ 6825, MNRJ 6834, MNRJ 6835, MNRJ 6838, MNRJ 6839, MNRJ 6843, MNRJ 6852, MNRJ 6858, MNRJ 6859, MNRJ 6860, MNRJ 6862, MNRJ 6863, MNRJ 6874, MNRJ 6882, MNRJ 6883, MNRJ 6884, MNRJ 6887, MNRJ 6890, MNRJ 6892, MNRJ 6893, MNRJ 6894, MNRJ 6896, MNRJ 6899, MNRJ 6900, MNRJ 6902, MNRJ 6904, MNRJ 6906, MNRJ 6910, MNRJ 6914, MNRJ 6923, MNRJ 6926, MNRJ 6935, MNRJ 6937, MNRJ 6941, MNRJ 6944, MNRJ 6947, MNRJ 6948, MNRJ 6952, MNRJ 6953, MNRJ 6954, MNRJ 6955, MNRJ 6956, MNRJ 6962, MNRJ 6969, MNRJ 6970, MNRJ 6971, MNRJ 6976).

Mabuya heathi:

UESC: Universidade Estadual de Santa Cruz: BAHIA: Caetité (UESC 8688). PERNAMBUCO: Petrolina (UESC 1601).

MNRJ- Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro: BAHIA: Caravelas, Abrolhos, Ilha Sueste (MNRJ 6653, MNRJ 6656, MNRJ 6657, MNRJ 6661, MNRJ 6664), Jaborandi, Fazenda Jatobá (MNRJ 18669, MNRJ 18671).

MZUFV- MuSeu de Zoologia João Moojen, Universidade Federal de Viçosa: BAHIA: Mata de São João (MZUFV 1382). SEM LOCALIDADE (MZUFV 1375, MZUFV 1377, MZUFV 1378, MZUFV 1379). PIAUÍ: Caracol, Parna Serra das confusões, Andorinhas (MZUFV 386, UFRN 9988, UFRN 11129, UFRN 11130, UFRN 11131, UFRN 11438, UFRN 18674).

UFRN- Universidade Federal do Rio Grande do Norte: BAHIA: Palmeiras, Chapada Diamantina (UFRN 7004), Paulo Afonso, Esec Raso da Catarina (UFRN 4120, UFRN 4347, UFRN 4526, UFRN 4570). RIO GRANDE DO NORTE: João Câmara, Cauaçu (UFRN 5693), Macaíba, Escola Agrícola Jundiaí (UFRN 7339), Macaíba, Ferreiro Torto (UFRN 4019), Nísia Floresta, Flona Lagoa da Coruja (UFRN 6229), Parnamirim, Barreira do Inferno (UFRN 6329)

Coleção Herpetológica Alphonse Richard Hoge do Instituto Butantan: PIAUÍ: Palmeira do Piauí (IBSP 0393, IBSP 0397)

6.Mabuya macrorhyncha:

UESC: Universidade Estadual de Santa Cruz: BAHIA: Caravelas, (UESC 9820), Governador Lomanto Júnior, Barro Preto (UESC 4366, UESC 4367), Ilhéus (UESC 1583, UESC 16071, UESC 1622, UESC 2136, UESC 2711, UESC 400, UESC 4248, UESC 462, UESC 7093, UESC 9167, UESC 9374, UESC 2884), Jequié :UESC 8067), Mucugê: UESC 6290, UESC 6331, UESC 6332, UESC 633; Nova Ibiá (UESC 7714).

MZUFV- MuSeu de Zoologia João Moojen, Universidade Federal de Viçosa: ESPÍRITO SANTO: sem localidade (MZUFV 1271). MINAS GERAIS: Leopoldina (MZUFV 868).

MNRJ- Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro: SEM LOCALIDADE (MNRJ 15691). RIO DE JANEIRO: Maricá, Barra de Maricá (MNRJ 16489, MNRJ 16492, MNRJ 16692), Maricá, Restinga de Maricá (MNRJ 15663, MNRJ 15663, MNRJ 15674,

MNRJ 15675, MNRJ 15677, MNRJ 15680, MNRJ 15686, MNRJ 15692, MNRJ 15693, MNRJ 15713, MNRJ 16686, MNRJ 16687, MNRJ 16688, MNRJ 16690, MNRJ 16699, MNRJ 16699, MNRJ 16700, MNRJ 16702, MNRJ 1699, MNRJ 9564), Carapebus, Restinga de Jurubatiba (MNRJ 12866, MNRJ 14320, MNRJ 14322, MNRJ 14323, MNRJ 14324, MNRJ 14327, MNRJ 14329, MNRJ 14428, MNRJ 14532, MNRJ 14536, MNRJ 14538, MNRJ 14540, MNRJ 14545, MNRJ 14545), Rio de Janeiro, Restinga de Grumari (MNRJ 15722, MNRJ 15723), São João da Barra, Grussaí (MNRJ 13059, MNRJ 13065).

UFRN- Universidade Federal do Rio Grande do Norte: RIO GRANDE DO NORTE: Baia Formosa (URFN 5860), SEM LOCALIDADE, Frag 19 P (URFN 2866), Nísia Floresta, Flona (URFN 9449).

Coleção Herpetológica Alphonse Richard Hoge do Instituto Butantan: SÃO PAULO: Itanhaém, Ilha da Queimada Grande (IBSP CR 281, IBSP CR 576).

7. Mabuya nigropunctata:

MHNCI – Museu de História Natural Capão da Imbuia: AMAZONAS: Humaitá, Rodovia Transamazônica (BR-230) KM 320 (MHNCI 12908), Presidente Figueiredo, Usina Hidrelétrica de Balbina (MHNCI 2197, MZUFV 139, MZUFV cr 136). PARÁ: Oriximiná, FLONA Saracá-Taquera, Platô Almeidas (MHNCI 13031, MHNCI 13032, MHNCI 13238, MHNCI 13239, MHNCI 13240).

UFMG- Universidade Federal de Minas Gerais: AMAZONAS: Autazes (UFMG 02102), PARÁ: Marabá (UFMG 01538), Oriximiná, FLONA Saracá-Taquera, Platô Bacaba (UFMG 02745, MHNCI 13442)

UFRN- Universidade Federal do Rio Grande do Norte: BAHIA: Paulo Afonso, Esec Raso da Catarina (UFRN 4200). CEARÁ: Ubajara, Alojamento (UFRN 10996, UFRN 10862).

MNRJ- Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro: BAHIA: Jaborandi, Fazenda Jatobá (MNRJ 18610, MNRJ 18787, MNRJ 18788, MNRJ 18789, MNRJ 18790, MNRJ 18791, MNRJ 18792, MNRJ 18794, MNRJ 18796, MNRJ 18798, MNRJ 18799, MNRJ

18799, MNRJ 18800, MNRJ 18801, MNRJ 24339, MNRJ 24340). SEM LOCALIDADE (MNRJ 24340, MNRJ 18610, MNRJ 18796, MNRJ 18791, MNRJ 18794, MNRJ 24340).

MZUFV- Museu de Zoologia João Moojen, Universidade Federal de Viçosa: BAHIA: Mata de São João (MZUFV 1377). MATO GROSSO: Aripuanã, AHE Dardanelos (MZUFV 595, MZUFV 643, MZUFV 723, MZUFV 724, MZUFV 785).

PUC - Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais: MINAS GERAIS: Cabeceira Grande, AHE Queimado (PUCMG 659, PUCMG 653), Grão Mogol (PUCMG 2336). MATO GROSSO: Santo Antônio de Leverger, Serra do São Vicente (PUCMG 5662). SEM LOCALIDADE (PUCMG 4202, PUCMG 4203). PARÁ Oriximiná, FLONA Saracá-Taquera (PUCMG 2693, PUCMG 2695, PUCMG 2724), Xingara, Alvo Tapa Oeste (PUCMG 3329).

UFRN- Universidade Federal do Rio Grande do Norte: PIAUÍ: Caracol, PARNA Serra das confusões, Andorinhas (UFRN 11079, UFRN 9985, UFRN 9986).

8.Trachylepis atlantica:

MNRJ- Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro: FERNANDO DE NORONHA: Praia do Americano (MNRJ:12509; MNRJ: 19039; MNRJ: 13300; MNRJ:19044; MNRJ: 19042; MNRJ:19043; MNRJ: 19038; MNRJ: 19045; MNRJ: 19029; MNRJ: 19058; MNRJ: 12655; MNRJ: 19027; MNRJ: 19062; MNRJ 19031; MNRJ: 13282; MNRJ: 19047).

ZUEC- Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Campinas "Adão José Cardoso": FERNANDO DE NORONHA: (ZUEC: 3150; ZUEC: 4194; ZUEC: 4195; ZUEC: 4191; ZUEC: 4196; ZUEC: 4138; ZUEC: 4190; ZUEC: 4193; ZUEC: 3149; ZUEC: 4189; ZUEC: 4192; ZUEC: 3151). Vilta três Paus: (ZUEC:2120). Boldoró: (ZUEC:3048);

MZUFV- Museu de Zoologia João Moojen, Universidade Federal de Viçosa: FERNANDO DE NORONHA: (UFV: 903; UFV: 338).

100

APÊNDICE B – Variação do tamanho da ninhada e do volume relativo do ovo em Trachylepis

101

ANEXOS

102

ANEXO I – Artigo submetido para o periódico Herpetological Bulletin (em revisão)

Male combat, dominance, and courtship in the endemic lizard Trachylepis atlantica from the Fernando de Noronha Archipelago, Brazil

VINICIUS PERON GASPAROTTO1,2, SERENA NAJARA MIGLIORE3,4, RAFAEL

PINHEIRO 5, SELMA MARIA DE ALMEIDA-SANTOS3,4*, RICARDO AUGUSTO DIAS1 . 1Departamento de Medicina Veterinária Preventiva e Saúde Animal, Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo, Av. Prof. Orlando Marques de Paiva, 87 – Butantã 05508-010 05339-003, São Paulo, SP,Brazil. 2 Instituto Brasileiro para Medicina da Conservação – TRÍADE, Rua Silveira Lobo, 32, 52061-030, Recife, Brazil 3Setor de Anatomia, Departamento de Cirurgia, Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo, Av.Orlando Marques de Paiva 87, Cidade Universitária 05508-270, São Paulo, SP, Brazil. 4 Laboratório de Ecologia e Evolução, Instituto Butantan, Avenida Dr. Vital Brazil, 1500, 05503-900, São Paulo, SP, Brazil. 5Centro Golfinho Rotador, Rua Eurico Cavalcante de Albuquerque, 5. Vila do Boldró 53.990- 000, Fernando de Noronha, PE, Brazil. *Corresponding author e-mail: [email protected]

ABSTRACT - Trachylepis atlantica is an endemic lizard to the Fernando de Noronha Archipelago. Although this species is abundant in the archipelago, it is increasingly threatened by invasive species, predation, and anthropic interference. However, little is known about its natural history. Here we report on the territory use, male-male combat, and mating behavior of free-ranging T. atlantica. We observed three male-male fighting and two matings during the dry season, which suggests some reproductive seasonality. Trachylepis atlantica shows ritualized agonistic behavior that can be divided into four phases: (i) visualization, approaching or following, (ii) visual display, (iii) bite and body confrontation and (iv) dominance. Adult males are always watchful to the entrance of individuals within their territory. After the fighting, resident males showed scars on the back of their skulls resulting from agonistic encounters.

103

INTRODUCTION

Sexual selection is the main modulator of social interactions among reptiles, resulting in the evolution of a variety of morphological traits, displays, and behaviors maintained throughout their life cycles (Anderson & Vitt, 1990; Oufiero & Garland, 2007). Males depend heavily on their ability to engage and succeed in competition for mating, while females select males with traits associated with the probability of transmitting the ‘best’ genes (Tokarz, 1995). The reproductive success res, 200ulting from competitive exclusion between males is strongly associated with survival rates (Fox, 2003). Visual displays are common among male lizards that have agonistic behavior and are used to show their ability to defend territory and access females (Ord, 2002; Beltran and Amezquita, 2015). Visual displays are also used for courtship and intersexual interactions (Bradbury and Vehrencamp, 2011), and are therefore part of the sexual selection scenario. Visual signaling plays a well-described role in dominance disputes during the reproductive season, ultimately resulting in mating (Martin and Forsman, 1999; Sullivan and Kwiatkowski, 2007; Bajer, 2011). Male lizards often fight each other during the reproductive season (Vitt and Cooper, 1985). Interindividual recognition in lizards depend on visual, chemical and sound stimuli, or a combination thereof (Cooper and Vitt, 1987b). Descriptions of agonistic behaviors are scarce in scincid lizards (Shine and Torr, 1994), but some species show elaborate social behaviors and complex interactions related to reproduction (Sánchez-Hernández et al.). In polygamic species, territorial behavior is common, as the territory and the females associated with it are generally limited resources that tend to be protected from invading males (Stamps, 1977b; Tokarz, 1995). The lizard genus Trachylepis occurs mainly in Africa, but a single representative (the Noronha skink, Trachylepis atlantica) occurs in the New World. The Noronha skink is endemic to the Archipelago of Fernando de Noronha, northeastern coast of Brazil (Travassos, 1946; Mausfeld, , 2002; Carranza and Arnold, 2003). The ancestor of T. atlantica is suggested to have reached the archipelago about nine million years ago by natural transoceanic dispersal of rafting vegetation (Mausfeld, 2002; Carranza and Arnold, 2003). The Noronha skink is an opportunistic generalist, feeding on insects, larvae, plant material, and even nectar from mulungu tree (Erythrina velutina) flowers (Sazima, 2005; Rocha, 2009). This species likely evolved without predators, but several animal species have been introduced on the archipelago over the past five centuries, such as cats, rats, egrets, and the tegu lizard (Sampaio and Schmidt, 2013). These introduced predator species are causing the decline of Trachylepis atlantica

104 populations, which has not yet been classified by the International Union for Conservation of Nature but was recently locally reclassified as ‘threatened’ (EN) (CPRH, 2017). Although T. atlantica is abundant in the archipelago, many aspects of its biology remain unknown. Here, we report on the reproductive behavior of free-ranging male T. atlantica. Specifically, we provide the first observations on male-male fighting and mating behaviors.

MATERIALS AND METHODS

The Fernando de Noronha Archipelago (area = 18.2 km2) is located 350 km off the northeastern coast of Brazil and composed of 21 islands and islets (Carleton and Olson, 1999; Almeida, 2002). Temperature is warm throughout the year (~ 27 °C), but rainfall is highly seasonal. The rainy season lasts from March to August, and the dry season lasts from September to February (Almeida, 1955). All observations were made on the main island (area = 16.9 km2; Fig. 1), between February, 2015 and December, 2018, from 10:00 to 14:00 h, when lizards are most active (Rocha, 2009). We filmed the social interactions using a Nikon Coolpix P610 digital camera and recorded the date, time, and duration of each combat and copulation (Table 1). We considered 'territory defense' any behavior that evokes escape or avoidance of rival individuals so that an area becomes of exclusive use of the resident male (Martins, 1994). We defined fighting as any aggressive act involving physical contact (e.g., biting, wrestling) that may cause injury (Martins, 1994). The study was conducted under the approval of the Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (Brazilian Ministry of Environment, permit number 41682-1) and the Animal Ethics Committee of the School of Veterinary Medicine of the University of Sao Paulo (1827250515).

RESULTS

Territory defense and agonistic interactions occurred only in the dry season (Table 1). Seven resident males showed territory defense behavior. During our observations, resident males were alert most of the time. When another male approached and entered an occupied territory, the resident male ran towards the invader, chasing and expelling him from the territory. In contrast, when a female entered an occupied territory, the resident male approached and started to court her. Females moved across the territories of several males. On three occasions, the invading male remained in the territory even after the resident male approached; consequently, the lizards engaged in fighting. These agonistic interactions

105 had already started when we first detected them. In one interaction, we observed only body displays (without attacks). Both individuals were panting, which suggests that the agonistic interaction was ending or that the males were hesitant to engage in further interactions. In another interaction, we observed only two attacks, with 30-second intervals (Fig. 2). In all combats, we identified the same behavioral repertoire, as described below. Visualization, approaching or following – In this phase, the resident male perceived an invader entering his territory and immediately chased him. Body (visual) display – This phase consisted of visual contact and body alignment. Males positioned themselves parallel to each other and switched positions frequently, directing their heads parallel to the opponent's tail (Fig. 2a). Then, the males moved around while slightly arching their bodies, inflating the gular region, and laterally compressing the trunk. In some cases, the opponent kept the ventral part of the body and the head on the substrate (Fig. 2a). These behaviors proceeded for a while, with the males often switching positions and positioning themselves parallel to each other. Next, the lizards moved slowly towards the opponent with short and abrupt movements. All individuals performed slow and side-to-side undulations of the tail end to direct the opponent's attack to that region. Tongue-flicking occurred a few times throughout this phase. Bite and body confrontation – In two out of the three agonistic interactions, males escalated aggressiveness and engaged in bodily confrontations, characterized mainly by biting. Shortly before the attack, the individuals opened and closed their mouths. Bites were directed at the tails, cloacal regions, necks, and heads (Fig. 2b, c). As the fight proceeded, the males panted and decreased the frequency of attacks. The attacker bit the opponent while rotating its own body (Fig. 2c, d). Several males had mutilated or regenerated tails. In one agonistic interaction, a male ripped and ingested the tip of his rival’s tail. Dominance - Throughout the fight, both rival males launched sequential attacks alternately with body displays. The submissive male fled the territory followed by the dominant male, which continued to strike some final attacks (Fig. 2e). Many adult males showed scars on the head (seemingly caused by bites), mainly on the frontoparietal scales located above the eyes (Fig. 3a, b).

Mating behavior

We observed two copulations during the study. All males approached females while performing rapid and frequent head bobs. The first copulation occurred on 23 February, 2015

106

(late dry season). The male immobilized the female by biting her on the neck and holding her body with his right hindlimb. Then, the male positioned itself so that the female’s tail was lifted, thus allowing the insertion of the hemipenis into the female’s cloaca (Fig. 4). Although copulation was already occurring when we began our observations, the male still took, 20 seconds to release the female and retract its hemipenis. The second copulation occurred on 29 December, 2018 (mid-dry season). The male chased the female and bit her near the left forelimb to immobilize her. While the male tried to insert the hemipenis into the female's cloaca, another male approached, causing the first male to move away while holding the female by her neck. Next, the male immobilized the female by biting her on the left forelimb and then rubbed his left hindlimb on hers. After a few seconds, the female lifted her tail, allowing the male to insert the hemipenis into her cloaca. The mating was recorded for 12 seconds.

DISCUSSION

We report for the first time male-male agonistic interaction and mating in T. atlantica. Because male combats occurred at the same season as mating, we infer that male-male agonistic interactions in T. atlantica are related to access to females and reproductive success. Indeed, vitellogenic females have also been observed in the same period as matings (Rocha, 2009). Territoriality is often correlated with access to females (Koenig, 2017), and fighting ability strongly predicts species fitness (Cooper, 1999). Better territories (i.e., those with greater availability of resources) are related to male body size; that is, the larger the male, the better its territory (Olsson & Madsen, 1995; Sacchi et al.,, 2009). This may explain the male- biased sexual size dimorphism observed in T. atlantica (Travassos, 1946; Rocha et al.,, 2009). Territory defense is favored when the payoff, such as access to females and territorial exclusivity, is higher than the costs to expel potential competitors (Stamps, 1994). Experienced male individuals are more likely to succeed in agonistic encounters with other males, resulting in greater access to females (Kim & Zuk, 2000). Besides the three agonistic interactions observed, resident males also attacked other males that entered their territories during courtship. Occasionally, male and female individuals were seen close to each other (VPOG, pers. obs.), suggesting mate guarding by males. Agonistic interactions are common in reptiles and usually associated with the reproductive season (Brattstrom, 1974; Shine, 1978; Gillingham et al.,, 1983; Denardo & Licht, 1993; Almeida-Santos et al.,, 1998). In Neotropical snakes, male ritual combat occurs in several families such as Viperidae (Almeida-Santos et al.,, 2017), Boidae (Guedes et al.,, 2019),

107

Elapidae (Marques et al.,, 2013), and Colubridae (Almeida-Santos & Marques, 2002; Muniz- Da-Silva & Almeida-Santos, 2013). Agonistic behavior is unusual in scincid lizards (Cooper & Vitt, 1987b, a; Cooper, 1999; Chapple, 2003; Langkilde et al.,, 2003) but commonly reported in varanids (Murphy & Mitchell, 1974; Thompson & Withers, 1997), helodermatids (Beck & Ramiréz-Bautista, 1991), iguanids and agamids (Moehn, 1974; Rand & Rand, 1976), and even in the tuatara (Gans et al.,, 1984). In the congeneric T. margaritifera, male combat seems to be associated with the maintenance of territories during the reproductive season (Wymann & Whiting, 2002). Agonistic interactions usually exhibit varying degrees of ritualization, which may culminate in high energy costs and potentially fatal injuries (Langkilde et al.,, 2005). We observed several T. atlantica individuals with only the tip of the tail autotomized. These observations corroborate previous descriptions that lizards may autotomize only the tip of the tail when facing a predator (Cooper & Smith, 2009). The “economy of tail autotomy” may be advantageous because it allows the rest of the tail to be autotomized in later events (Cooper & Smith, 2009). Another proposed advantage is that the tail portion left intact functions as a lateral counterbalance, keeping the individual stable during escape (Ballinger et al.,, 1979). However, frequent tail bites may contribute to a decrease in territorial dominance, as observed in the phrynosomatid lizard, Uta stansburiana. Dominance decreases after individuals lose their tails in agonistic interactions (Fox & Rostker, 1982; Fox et al.,, 1990). The aggressive behavior of Trachylepis atlantica is similar to what have been described for other skinks (Done & Heatwole, 1977; Torr & Shine, 1994; Sánchez-Hernández et al.,, 2012). In three species of Sphenomorphus exhibiting aggressive behavior, the dominant males fed and mated more frequently and occupied the best sites for thermoregulation (Done & Heatwole, 1977). Moreover, skinks show relatively simple mating and agonistic behaviors compared to iguanids and agamids. Carpenter (1963) observed that among iguanids and agamids species that inhabit areas where sight is limited have less elaborate behaviors and more discrete displays. As skinks are less territorial and many are fossorial, they are believed to lack social display (Stamps, 1977). Evans (1961) suggested that the limited repertoire of agonistic and courtship behaviors in skinks stems from greater dependence on olfactory stimuli than visual signs for interspecific recognition. Although we observed sometimes the tongue flick in T. atlantica, visual signs were more used during the agonistic behavior, such as latero-lateral compression of the body, slow motion walk, tail undulation, persecution and body fights, similar to observed in scincidae Carlia jarnoldae (Langkilde et al.,, 2003).

108

The tail undulation behavior that we observed in agonistic interactions is also used by many lizard species as an antipredatory tactic and in social interactions to direct the rival's attention to the tail (Murphy & Mitchell, 1974; Cooper, 2001). Making the tail visible deflects the attack away from the body, thus avoiding the head and vital organs (Fox et al.,, 1990). However, tail undulation has also been described as submissive and evasive behavior in subordinate individuals of some species, such as Tropidurus semitaeniatus and Chalcides viridanus (Sánchez-Hernández et al.,, 2012; Bruinjé et al.,, 2019). Lateral compression of the body is performed when individuals are close to each other and precedes the bite. This behavior has also been described in the scincid lizards C. viridanus and Lampropholis guichenoti (Torr & Shine, 1994; Sánchez-Hernández et al.,, 2012). Although several lizard species commonly perform head-bobs and tongue flicks during male-male combat and courtship (Langkilde et al.,, 2003; Coelho et al.,, 2018; Bruinjé et al.,, 2019), T. atlantica performs this behavior only when the rival male approaches the resident. Slow- motion behavior also occurs in the rainbow skink, Carlia jarnoldae, mainly during courtship (Langkilde et al.,, 2003). Torr and Shine (1994) suggested that the slow-motion behavior in the skink L. guichenoti may be an assertion display in agonistic interactions. Biting has also been reported during male-male combat in several lizard species, such as Anolis (Vanhooydonck et al.,, 2005) and Crotaphytus (Husak et al.,, 2006). Bite, chase, and approach are considered intimidating postures, performed mainly by dominant males (Bruinjé et al.,, 2019). In T. atlantica, many individuals showed head scars and regenerated tails possibly caused by bites during male-male fights. The mating behavior of Trachylepis atlantica reported here is fairly similar to what have been described for several unrelated lizards (Barreto-Lima & Sousa, 2006; Sánchez- Hernández et al.,, 2012; Migliore et al.,, 2014), and similar to other skinks (Fitch, 1954; Evans, 1961), with males immobilize females by biting their necks before and during copulation. Such widespread behavior as this long-lasting neck bites are likely very advantageous and suggestive of mate guarding among other lizard species, including scincids (Bull, 2000).

ACKNOWLEDGMENTS

We thank the administrations of the State District of Fernando de Noronha, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio), Parque Nacional Marinho de Fernando de Noronha, Área de Proteção Ambiental de Fernando de Noronha - Rocas - São Pedro e São Paulo, Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Répteis e Anfíbios (RAN/ICMBio), and

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Fire Department of Fernando de Noronha for allowing this study to be performed. We also thank Mauro Teixeira Jr. for valuable suggestions during manuscript preparation. We are thankful to The Rufford Foundation (grant number 18890-1), Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (PVE Project number 88881.065000/2014-1), and Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (project number, 2016/16433-1) for the financial support. This study was partially financed by the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Finance Code 001.

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Figures

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Figure 1. Map of Fernando de Noronha Archipelago indicating the locations where the behavioral observations were made. The inset shows an adult Noronha skink, Trachylepis atlantica

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Figure 2. Male-male combat behavior of the Noronha skink, Trachylepis atlantica. (a) Individual males positioned parallel to each other while laterally compressing the body and lifting the four limbs. (b) The individual opens his mouth to intimidate and eventually bite his opponent. (c-e) Body confrontation and attacks directed at the head and tail of the rival, followed by body rotation. (f) End of the combat, in which the pursuing male expels the rival from the territory

Figure 3. Male-male combat of the Noronha skink, Trachylepis atlantica. (a) Male biting the rival male's head, making it impossible for the opponent to open his mouth. (b) A male with a head injury (yellow arrow) after the fight

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Figure 4. Mating in the Noronha skink, Trachylepis atlantica (a). Post-mating (b). Note that the male's hemipenis (yellow arrow) remains everted

Table 1. Date, time, duration, and type of social interaction recorded in Trachylepis atlantica in the Fernando de Noronha Archipelago Duration Record Interaction Date Start time End time Season (min)

1 Male-male 23/02/2015 15 14:24 14:39 Dry combat

2 Male-male 06/02/2016 6 14:47 14:53 Dry combat

3 Male-male 11/02/2016 3 15:16 15:19 Dry combat

4 Mating 23/02/2015 2 10:53 10:55 Dry

5 Mating 29/12/2018 - - - Dry

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ANEXO II – Nota científica publicada no periódico Herpetological Review

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