La Interacción Planta-Colibrí Moldea Mutuamente Su Distribución En El Sur De La Península De Yucatán

El Colegio de la Frontera Sur

La interacción planta-colibrí moldea mutuamente su distribución en el sur de la Península de Yucatán

Tesis Presentada como requisito parcial para optar al grado de Maestra en Ciencias en Recursos Naturales y Desarrollo Rural Con orientación en Manejo y Conservación de los Recursos Naturales

Por Rosalía Puch Chávez

2018

Dedico esta tesis a mis personas favoritas: “Mi familia” que me ha apoyado incondicionalmente en cada proyecto de mi vida.

AGRADECIMIENTOS

A Dios por permitirme vivir un logro más de mi vida y acompañarme durante este proyecto. “Gracias”

A El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) por abrirme las puertas y permitirme ingresar al Posgrado en Ciencias en Recursos Naturales y Desarrollo Rural.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por otorgarme la beca N° 597653 a través del programa de becas de Maestría.

A la Dra. Griselda Escalona Segura por aceptarme como su estudiante de maestría, por su paciencia y apoyo en la realización de las salidas al campo. Gracias por sus valiosos comentarios y sugerencias que enriquecieron esta investigación, pero sobre todo por brindarme su amistad.

A los miembros del comité de tesis, Dr. Jorge Correa Sandoval, Dra. Griselda Escalona Segura y M. C. Celso Gutiérrez Báez por brindarme su tiempo, sus valiosas sugerencias y aportaciones durante la realización de esta tesis.

Al M. C. Guillermo E. Castillo Vela por su gran apoyo y disposición en las salidas al campo en búsqueda de colibríes, por sus consejos y por su sincera amistad.

Al M. C. Celso Gutiérrez Báez por su gran apoyo en la determinación de las especies de plantas y descripción de la vegetación.

Al Dr. Alexis H. Palencia Vázquez por brindarme la información necesaria y por sus consejos para el manejo del algoritmo MaxEnt.

A Malena por su apoyo y disposición en la búsqueda de información que complementaron esta investigación.

Al Lic. Israel J. Zapata Flores y al Lic. Abraham Reynoso Utrilla por su apoyo y disposición en la búsqueda de los sitios en Candelaria.

A los miembros del parque ecológico Salto Grande en Candelaria por permitirnos realizar los muestreos y deleitarnos con la belleza del sitio y sus rededores.

A los guías de campo F. Sánchez Jiménez, E. Domínguez Reyes, D. Álvarez Montejo, J. Díaz y A. López por su ayuda la búsqueda e identificación de los colibríes y las plantas y por sus conocimientos compartidos.

A mis compañeros y amigos de la maestría por el tiempo que compartimos, pero sobre todo el apoyo que nos dimos unos a otros. Fue un gusto conocerlos.

ÍNDICE RESUMEN ...... 1 INTRODUCCIÓN ...... 2 ANTECEDENTES ...... 4 Generalidades de la interacción planta-colibrí ...... 4 Distribución de colibríes y plantas ornitófilas ...... 5 Modelos predictivos de distribución ...... 6 JUSTIFICACIÓN ...... 8 OBJETIVOS ...... 9 Objetivo general ...... 9 Objetivos particulares ...... 9 HIPÓTESIS ...... 9 MÉTODOS ...... 10 Área de estudio ...... 10 Trabajo de campo ...... 11 Abundancia y riqueza de colibríes y plantas ...... 11 Modelado de la distribución de los colibríes y las plantas ...... 12 Selección de las plantas ornitófilas ...... 12 Registros de ocurrencia de colibríes y plantas ...... 12 Variables ambientales ...... 12 Modelos de distribución de las especies ...... 13 Áreas de convergencia entre colibríes y plantas ornitófilas ...... 14 RESULTADOS ...... 14 Abundancia de colibríes ...... 14 Riqueza de las plantas ...... 18 Modelado de la distribución de los colibrí y las planta ...... 18 Área de convergencia entre colibrí y planta ornitófilas ...... 22 DISCUSIÓN ...... 27 Riqueza y abundancia colibríes y plantas ...... 27 Modelos de distribuciones de colibríes y plantas ...... 30 Área de convergencia entre colibríes y plantas ...... 31 CONCLUSIONES ...... 33 CONCLUSIÓN GENERAL ...... 33

LITERATURA CITADA ...... 34 APÉNDICE ...... 44 ANEXO ...... 52

INDICE DE FIGURAS Figura 1. Distribución actual de los colibríes en el sur de la Península de Yucatán. .... 10 Figura 2. Curvas de rango-abundancia de los colibríes por tipos de vegetación...... 17 Figura 3. Red mutualista planta-colibrí registrada en el sur de la Península de Yucatán...... 19 Figura 4. Distribución potencial de a) Amazilia candida, b) Amazilia tzacatl, c) Amazilia yucatanensis, d) Anthracothorax prevostii, e) Archilochus colubris, f) Campylopterus curvipennis, g) Chlorostilbon canivetii y h) Phaethornis striigularis en el sur de la Península de Yucatán...... 21 Figura 5. Distribución potencial de a) Cascabela gaumeri, b) Heliconia latispatha, c) Hamelia patens y d) Stachytarpheta frantzii en el sur de la Península de Yucatán. 22 Figura 6. Áreas de convergencia en la distribución de Cascabela gaumeri y los colibríes, a) Amazilia candida, b) Amazilia tzacatl, c) Amazilia yucatanensis, d) Anthracothorax prevostii, e) Archilochus colubris, f) Campylopterus curvipennis, g) Chlorostilbon canivetii y h) Phaethornis striigularis...... 24 figura 7. Áreas de convergencia en la distribución de Heliconia latispatha y los colibríes, a) Amazilia candida, b) Amazilia tzacatl, c) Amazilia yucatanensis, d) Anthracothorax prevostii, e) Archilochus colubris, f) Campylopterus curvipennis, g) Chlorostilbon canivetii y h) Phaethornis striigularis...... 25 Figura 8. Áreas de convergencia en la distribución de Hamelia patens y los colibríes, a) Amazilia candida, b) Amazilia tzacatl, c) Amazilia yucatanensis, d) Anthracothorax prevostii, e) Archilochus colubris, f) Campylopterus curvipennis, g) Chlorostilbon canivetii y h) Phaethornis striigularis...... 26 Figura 9. Áreas de convergencia en la distribución de Stachytarpheta frantzii y los colibríes, a) Amazilia candida, b) Amazilia tzacatl, c) Amazilia yucatanensis, d)

Anthracothorax prevostii, e) Archilochus colubris, f) Campylopterus curvipennis, g) Chlorostilbon canivetii y h) Phaethornis striigularis...... 27

INDICE DE TABLAS Tabla 1. Variables climáticas y topográficas utilizadas para generar los modelos de distribución potencial de los colibríes y las plantas...... 13 Tabla 2. Abundancia absoluta (AB) y relativa (Ai %) de los colibríes por tipo de vegetación...... 16 Tabla 3. Plantas visitadas por los colibríes en cada tipo de vegetación...... 18 Tabla 4. Áreas de convergencia y no convergencia de Cascabela gaumeri con cada especie de colibrí (km2)...... 23 Tabla 5. Áreas de convergencia y no convergencia de Heliconia latispatha con cada especie de colibrí (km2)...... 24 Tabla 6. Áreas de convergencia y no convergencia de Hamelia patens con cada especie de colibrí (km2)...... 25 Tabla 7. Áreas de convergencia y no convergencia de Stachytarpheta frantzii con cada especie de colibrí (km2)...... 26

RESUMEN La distribución y abundancia de las especies de la familia Trochillidae suele estar influenciada por la floración y la fenología de las plantas ornitófilas, porque los factores abióticos como la precipitación influyen en la variación del recurso. En este contexto, se analizó la distribución potencial y ecológica de las plantas ornitófilas y los colibríes en sur de la Península de Yucatán, así como las variables ambientales que definen su distribución. De enero a junio de 2017 se visitaron 11 localidades, donde se obtuvieron datos de riqueza y abundancia de los colibríes y las plantas, para ellos se usó el método de observación visual directa (trayectos de 2.5 a 6 km). Con los datos de campo y trabajos previos se construyó una matriz de interacciones (PxC) para generar una red de interacciones mutualista, con el fin de identificar las plantas importantes en la red. Los modelos de distribución se generaron en el programa MaxEnt, utilizando registros históricos de colecciones biológicas y trabajos previos (1910-2009), en combinación con variables climáticas y topográficas. En el programa ArcGIS se analizaron las áreas de convergencia entre plantas y colibríes, para ello se superpusieron los mapas de distribución de las especies de ambos organismos. En este programa también, se caracterizaron los usos de suelos y tipos de vegetación que ocurrieron en las áreas de convergencia. En campo se obtuvieron ocho especies de colibríes y 24 especies de plantas interactuantes, siendo Amazilia candida y Amazilia tzacatl abundantes. Hamelia patens y Heliconia latispatha fueron más visitadas por los troquílidos. En la red, Cascabela gaumeri, H. patens, H. latispatha y Stachytarpheta frantzii fueron importantes. Para los modelos de los colibríes, la elevación y la pendiente fueron significativas, mientras que la estacionalidad de la temperatura y la precipitación fueron importantes en los modelos de las plantas. Anthracothorax prevostii (63,238.89 km2) y H. patens (52,208.21 km2) tuvieron áreas de distribución extensas; mientras que Campylopterus curvipennis (40,574.10 km2) y H. latispatha (16,401.12 km2) fueron las más restringidas. Las áreas distribución de las plantas y los colibríes correlacionaron hasta un 62 %. La selva mediana subperennifolia de vegetación secundaria arbórea alcanzó un porcentaje de hasta el 48% en las áreas de convergencia.

Palabras clave: distribución, ornitófilas, tipos de vegetación, Trochilidae, variables bioclimáticas, variables topográficas.

INTRODUCCIÓN El área de distribución de una especie es la representación geográfica donde, esta se encuentra presente e interactúa con el ambiente de forma constante (Pulliam 2000, Soberon 2007, Maciel-Mata et al. 2015). Su ocupación en el área, obedece a los rangos de tolerancia que tiene cada especie a los distintos factores bióticos y abióticos del ambiente (Guisan y Zimmerman 2000, Soberón y Peterson 2005, Byholm et al. 2012, Maciel-Mata et al. 2015). Estos factores, permiten la sobrevivencia, el crecimiento, la reproducción y el mantenimiento de las poblaciones de las especies (Morrison et al. 1992, Dawson y Spannagle 2009). El clima, es el principal factor que influye en la distribución de los organismos (Orians y Wittenberger 1991, Gutiérrez y Trejo 2014). Sin embargo, la vegetación es determinante en la distribución y abundancia para ciertas especies de animales (Orians y Wittenberger 1991). Ejemplo en colibríes, donde las plantas tienen una influencia en su distribución y abundancia, porque: 1) la dependencia de su alimentación promueve que habiten en áreas donde la distribución del recurso es agregada o fácil de localizar (Ornelas 1996, Franklin y Noske 1999, Dalsgaard et al. 2009) y 2) geográficamente la fenología de las plantas varía entre poblaciones de una misma especie, entre especies y entre comunidades (Stiles 1978, Krömer et al. 2006, Medel et al. 2007, Ollerton et al. 2009). Desafortunadamente las transformaciones y reducciones de los hábitats naturales han puesto peligro las pequeñas poblaciones de la mayoría de los colibríes, los recursos florales que usan a lo largo de su distribución geográfica y los movimientos estacionales, altitudinales, locales e incluso entre hábitats que realizan siguiendo la fenología de las plantas (Arizmendi y Berlanga 2014). Estas amenazas han causado que algunas especies estén ausentes en algunos sitios o hayan sido desplazadas hacia ambientes menos viables para su supervivencia y persistencia (López-Sandoval et al. 2015). Actualmente los colibríes como grupo no están en peligro de extinción. Pero, 20 especies se encuentran en la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 en alguna categoría de amenaza (SEMARNAT 2010); dos de estas, Doricha eliza y Phaethornis striigularis tienen una distribución restringida, que cubre parte de la zona

2 tropical del sureste de México (tabasco y la Península de Yucatán, Arizmendi y Berlanga 2014, MacKinnon 2017). En el sureste de México, la Península de Yucatán (PY) es una de las zonas importante para la conservación de los colibríes, porque alberga 17 especies de las 57 del país (Arizmendi y Berlanga 2014). En esta zona, las selvas tropicales son consideradas uno de los ecosistemas más amenazados, por la reducción de su cubierta forestal original, debido a los avances de la agricultura y el pastoreo (Trejo y Dirzo 2002, Pineda-García et al. 2007, Pennington et al. 2009). Aun así, las especies de los toquílidos tienden a distribuirse en estos ambientes perturbados, lo cual implica que responden positivamente a múltiples factores ambientales (Arizmendi y Berlanga 2014). Los modelos de nicho ecológico se han usados ampliamente para modelar la distribución de distintos organismos, tal es el caso de los colibríes (ej. Navarro- Sigüenza y Peterson 2007, Lara et al. 2012, Sierra-Morales et al. 2016). Aunque, se han obtenido importantes resultados, la información no es suficiente, ya que, es específica para algunas especies y no integran la distribución de las plantas ornitófilas como parte de la distribución de los troquílidos, además se conoce poco sobre las variables ambientales que influyen en su distribución en la Península de Yucatán, y no sabemos sí las especies que están estrechamente relacionadas tienen una división por los recursos florales. Esta información permitirá conocer la importancia de su potencial en la reproducción de plantas útiles en la agricultura y en la floricultura. La dependencia de los colibríes al néctar de las flores ornitófilas, los hacen un grupo interesante, para poner a prueba hipótesis sobre su distribución. Por ello, el objetivo de esta investigación fue, analizar la distribución potencial y ecológica de las plantas ornitófilas y los colibrí en sur de la Península de Yucatán, así como las variables ambientales que definen su distribución.

ANTECEDENTES Generalidades de la interacción planta-colibrí La interacción planta-colibrí es descrita como una relación mutualista, donde las plantas proveen de néctar necesario a los colibríes para satisfacer sus requerimientos energéticos y ellos ayudan a la dispersión del polen y la reproducción de las plantas (Stiles 1975). Sin embargo, no todas las plantas son visitadas por los troquílidos, ya que requieren de flores con ciertas características que le permitan acceder al néctar fácilmente y que cubran sus necesidades energéticas (Medina y Parra-Tabla 2017). De acuerdo a Faegri y van del Pijil (1979) las características del síndrome de polinización por troquílidos son: flores ornitófilas diurnas, con tonalidades brillantes (roja, amarilla, naranja y combinaciones de ellas), de corolas tubulares horizontales o colgantes de néctar diluido principalmente a base de sacarosa y con una posición recurvada de los pétalos. Aunque, de acuerdo a Burbano-Álvarez (2013) las características físicas de flores no son un factor fuerte en la elección de visitar por parte de los colibríes, sino al parecer el néctar es el factor importante en la elección de recursos. Sin embargo, Medina y Parra-Tabla (2017), mencionan qué sí se cumplen lo dicho por Faegri y van del Pijil (1979), pero ciertas características actúan de forma distinta. Por ejemplo, el color, funge como una guía en la que el colibrí aprende a usar o ignorar según la recompensa que le da la flor. En otros la forma tubular de las flores facilita la extracción del néctar debido a la forma del pico de los colibríes, además de que disminuye la evaporación del mismo (Chalcoff et al. 2006). Entre las plantas comúnmente usadas por colibríes se encuentran los arbustos de Fuchsia. Hamelia, Malvaviscus y Salvia, así como las flores de las herbáceas de Heliconia y Justicia sp. todas ellas presentan corolas tubulares y colores llamativos (Amaya-Márquez et al. 2001, Arizmendi y Berlanga 2014). Sin embargo, también utilizan otros tipos de flores de Opuntia sp. y Tillandsia sp. estas presentan flores rojas con aspecto de plumero (Arizmendi y Berlanga 2014). Algunos autores las agrupan por familias, siendo las más visitadas por lo colibríes, Acanthaceae, Apocynaceae Bromeliacea, Bignoniaceae, Convolvulaceae, Ericaceae, Fabaceae, Heliconiaceae, Lamiaceae, Malvaceae, Rubiaceae y Verbenaceae (Colwell 1995, Arizmendi y Ornelas 1990, Puch-Chávez 2012, Gómez-Sánchez 2017).

De acuerdo a Medina y Parra-Tabla (2017), la estrecha relación que tiene los colibríes con las plantas que visitan, los hace susceptibles ante cualquier alteración en su hábitat, siendo la modificación y destrucción de los ecosistemas donde habitan los principales causantes del declive de las poblaciones de ciertas especies. Torres y Navarro-Sigüenza (2000), mencionan que las especies de distribución restringida o rareza numérica son las más amenazada. No obstante, Kattan et al. (1994) registraron qué varias especies nectarívoras, frugívoras y granívoras son poco afectadas por los cambios en su hábitat, ya que, tienen la habilidad para moverse a las áreas donde se encuentra el recurso (Ornelas 1996). Recientemente, la interacción planta-colibrí ha sido mejor entendidas desde el enfoque de redes mutualistas. A través de esta aproximación se pueden precisar, por ejemplo, las especies claves en una comunidad mutualista y el efecto que tendría su extinción en la comunidad (Bascompte y Jordano 2007, Martínez-García y Ortiz-Pulido 2014). Uno de los recientes trabajo sobre redes mutualistas es el de Martínez-García y Ortiz-Pulido (2014), ellos determinaron la estructura cuantitativa de las redes mutualistas colibrí-planta a dos escalas (paisaje y por tipo de vegetación) en la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, Hidalgo. Sus resultados mostraron que el colibrí semi-endémico Cynanthus latirostris e Hylocharis leucotis y las plantas endémicas Pachycereus marginatus y Salvia mexicana fueron las especies clave para el mantenimiento de la red de interacciones de la RBBM. Sus resultados exponen que el nivel espacial de análisis de redes determina la identidad de las especies clave en las redes mutualistas. Los autores sugieren que el análisis de las redes debería de ser considerado cuando se busque conservar dichas redes en un paisaje, ya que la distribución de las especies no es aleatoria, sino que las distintas condiciones ambientales y composición de hábitat determina su presencia.

Distribución de colibríes y plantas ornitófilas La familia Trochillidae es endémica del continente americano, a la fecha se han descrito alrededor de 330 especies (Schuchmann 1999, American Ornithological Society 2018), de las cuales 57 viven en México (Arizmendi y Berlanga 2014), de estas 17 habitan en la Península de Yucatán: Amazilia candida, A. rutila, A. tzacatl, A. yucatanensis,

Anthracothorax prevostii, Archilochus colubris, Campylopterus curvipennis, Chlorostilbon canivetii, C. firficaus, Colibri thalassinus, Doricha eliza, Florisuga mellivora, Heliomaster longirostris, Heliothryx barroti, Lophornis helenae, Phaethornis longirostris, P. striigularis (Navarro-Sigüenza y Peterson 2007, Arizmendi y Berlanga 2014). De acuerdo a MacKinnon (2017) las cuatro especies del genero Amazilia (principalmente en selvas húmedas y vegetación secundaria), Anthracothorax prevostii (de ambientes selvas, pastizales y claros principalmente de árboles altos), Archilochus colubris (de ambientes mixtos principalmente con flores tubulares), Campylopterus curvipennis (de selvas húmedas) y Chlorostilbon canivetii (de selvas secas) son relativamente comunes en la Península. En la Península de Yucatán, a la fecha se han contabilizado 66 especies visitadas por colibríes (ej. MacKinnon y Flores 2005, Puch-Chávez 2012, Medina-van et al. 2016), pero, no todas son polinizadas por las estas aves. Cascabela gaumeri, Psittacanthus mayanus, Hamelia patens, Heliconia latispatha y Malvaviscus arboreus dependen de los colibríes para su polinización. De acuerdo al Herbario del CICY (2010) estas especies son de amplia distribución y tienen la peculiaridad de florecer ininterrumpidamente, son de selvas, aunque se asocian vegetación secundaria, ya que, tiene tolerancia a alguna perturbación antropogénica (Trejo-Torres 2009, Alvarado- Cárdenas et al. 2017, Tun-Tun y Martínez-Ambriz 2018). De los factores abióticos, la temperatura y la precipitación son los principales factores que condiciona la distribución de los organismos (McCain y Grytnes 2010). En las plantas estos dos factores en conjunto con la humedad relativa influyen en la variación de su fenología reproductiva (Vílchez y Rocha 2004). Por ello McCain (2009) menciona que la floración es capaz de restringir la presencia de sus visitantes florales, el tamaño de las poblaciones y el número de individuos en los hábitats donde se encuentre.

Modelos predictivos de distribución En México, la distribución de las 57 especies de colibríes, ha sido mapeada en distintos trabajos de, Paynter (1955), Howell y Webb (1995), Navarro-Sigüenza y Peterson

(2007), Arizmendi y Berlanga (2014) y MacKinnon (2017). Si bien, el trabajo de Paynter (1955), es uno de los primeros en la Península y ha contribuido al conocimiento de la ornitología, sólo muestra la distribución real o actual de las aves (registros puntuales). Los mapas de Howell y Webb (1995), están hechos mediante la técnica de “mano alzada”, que muestra una aproximación de la distribución geográfica de las aves. Esta técnica delimita realmente las áreas de distribución y las capacidades que tienen las especies para ocupar diferentes ambientes, además no toma en cuenta las discontinuidades del medio ambiente. Sánchez-González (2013) menciona que la mayoría de los trabajos de distribución de aves son comparados con los mapas de Howell y Webb (1995), pero que antes de aceptarlos, se debe considerar la manera en la que estos fueron construidos. Tal es el caso de MacKinnon (2017) quien mapeo la distribución de 12 especies de colibríes de la Península de Yucatán sobrepusieron sus registros de presencia en los mapas de Howell y Webb (1995) para delimitar la distribución de estas especies. Del mismo modo Arizmendi y Berlanga (2014) utilizaron los mapas de Howell y Webb (1995) en conjunto con los de Infonatura (2007) y Navarro-Sigüenza y Peterson (2007) para sobreponer los registros y modificar los polígonos de distribución de las 57 especies de colibríes en México. Uno de los trabajos más completos sobre la distribución de las aves de Navarro- Sigüenza y Peterson (2007) porque modela la distribución de las especies relacionando las condiciones ambientales y las localidades conocidas del taxón a una escala nacional. Sánchez-González (2013) también considera que la escala tiene es importante cuando se comparan mapas. En la actualidad existen diversas herramientas estadísticas dentro de los Sistemas de Información Geográfica (SIG), que permiten obtener estimaciones confiables sobre la idoneidad ambiental de los organismos, partir datos biológicos disponibles y variables ambientales (Guisan y Zimmermann 2000, Peterson 2001). En la Península de Yucatán Pérez-Sarabia y Duno de Stefano (2015) y Pérez- Sarabia y Ferreira (2016), han representado la distribución de las plantas endémicas, de la Península de Yucatán, para determinar las zonas con mayores endemismos, Sin embargo, sólo representan la distribución real de las especies y no la potencial. El

7 trabajo de Alvarado-Cárdenas et al. (2017) es uno de los más completos en el modelado de plantas; este autor modeló la distribución de seis especies del género Cascabela conocidas para México, usando sólo variables bioclimáticas requeridas por las seis especies para ello él utilizó el programa de MaxEnt. MaxEnt (máxima entropía), es uno de los algoritmos más usados actualmente, este programa modela el nicho ecológico, basándose en el nicho geográfico, el cual combina estadística de máxima entropía y métodos bayesianos, con el propósito de predecir la distribución potencial de la especie sometida a restricciones dadas por la información ambiental (Phillips et al. 2006, Elith et al. 2011). MaxEnt se ha usado ampliamente para modelar la distribución de distintos grupos de invertebrados, vertebrados y plantas (p. ej. Lara et al. 2012, Obregón et al. 2014, Ferrer-Sánchez 2015, Pérez-Sarabia y Ferreira 2016), ya que, las áreas de distribución son fenómenos dinámicos y variables (Hengeveld 1990).

JUSTIFICACIÓN La importancia de analizar la distribución geográfica de las especies, nos ha permitido conocer cuál es la correlación entre las variables ambientales y la distribución conocida de las especies y a partir de ahí poder identificar la idoneidad de los hábitats de las especies. De los pocos trabajos que han modelado la distribución de los colibríes ninguno, considera la modelación de las plantas como un complemento de la distribución de los colibríes, ya que existe un debate sobre la variada dieta de estas aves. Sin embargo, algunos escritos proponen tomar en cuenta a las plantas para futuros trabajos. En esta investigación se analizó la distribución geográfica y ecológica de las plantas ornitófilas y los colibrí en sur de la Península de Yucatán, para entender sus requerimientos ecológicos y ambientales que definen su distribución y una posible convergencia de estos, además de entender la situación actual de las especies de la interacción. Los resultados de esta investigación podrían servir para futuros trabajos de monitoreo y manejo. Además, los listados generados podrían usarse en estudios posteriores para corroborar la presencia de las especies en los ambientes registrados.

La metodología empleada en esta investigación podría ser reproducida en otros estudios con otras especies en interacciones mutualistas, ya que pocos son los estudios de modelado de distribución que integran como variables los factores bióticos.

OBJETIVOS Objetivo general Analizar la distribución potencial y ecológica de las plantas ornitófilas y los colibrí en sur de la Península de Yucatán, así como las variables ambientales que definen su distribución.

Objetivos particulares  Estimar la abundancia relativa de la familia Trochilidae en el sur de la Península de Yucatán.  Identificar las especies de plantas visitadas por los colibríes en el sur de la Península de Yucatán.  Modelar la distribución de los colibríes y de las plantas con síndrome ornitófilo especializado en el sur de la Península de Yucatán.  Analizar las áreas de convergencia de las entre colibríes-plantas en el sur de la Península de Yucatán.

HIPÓTESIS Se espera que la distribución de los troquílidos sea amplia y se correlacione con las áreas de distribución de las plantas ornitófilas. Mientras que la distribución de los ermitaños estará acotada y estrechamente relacionada con la distribución de las plantas ornitófilas con las que tenga una interacción especifica. Mientras que, los factores que mediarán la distribución potencial de ambos grupos serán las variables de precipitación.

MÉTODOS Área de estudio El estudio se realizó en las selvas húmedos del sur de la Península de Yucatán (Campeche y Quintana Roo), donde se analizaron datos de 11 sitios de muestreo actuales y 100 históricos (Figura 1). En el sureste de México dominan climas cálidos húmedos y cálidos subhúmedos, con porcentajes mayores de precipitación en verano e invierno y temperaturas medias anuales entre 25° y 28ºC (Orellana et al. 2003). El gradiente de humedad y de precipitación anual oscila entre 1500 y 2200 mm. Existe una estacionalidad marcada de temporada de lluvias entre junio a octubre y de secas de febrero a mayo (Vester et al. 2007). El área tiene grandes planicies interrumpidas por elevaciones de 250-350 m (Vázquez-Domínguez y Arita 2010). Los principales tipos de vegetación para el sur de la Península de Yucatán son selva alta, mediana y baja subperennifolia, selva alta perennifolia, selva mediana y baja caducifolia, selva mediana y baja subcaducifolia, bosque de encino (Quercus), manglar, palmar, sabana, popal, tular, pastizal inundable, vegetación riparia y vegetación costera (Miranda y Hernández 1963, Pérez-Sarabia y Duno de Stefano 2015, INEGI 2016).

Figura 1. Distribución actual de los colibríes en el sur de la Península de Yucatán.

Trabajo de campo Se visitaron 11 localidades en el sur de la Península de Yucatán (enero a junio del 2017), donde se realizaron observaciones visuales directas a lo largo de trayectos de 2.5 a 6 km de largo (7:00 a 11:00 h), en ellos se registraron las especies de colibríes, las plantas de las que se alimentaron y el tipo de vegetación del área (cada punto se georreferencio). Los colibríes se identificaron con binoculares Kowa 12 x 50 mm y guías de aves de campo (Howell y Webb 1995, MacKinnon 2017, Arizmendi y Berlanga 2014), los nombres científicos se ajustaron a la nomenclatura de American Ornithological Society (2018). Las plantas que se observaron siendo visitadas por los colibríes se fotografiaron y determinaron hasta nivel de especie (nomenclatura de Judd et al. 2008) con la ayuda de los ejemplares del Herbario de Centro de Investigaciones Históricas y Sociales (CIHS) de la Universidad Autónoma de Campeche y con la literatura de Durán et al. (2000). El trabajo de campo se realizó bajo los permisos expedidos por la Dirección General de Vida Silvestre-SEMARNAT (N°SGPA /DGVS/11088/16, N°SGPA/DGGFS/712/2062/17 y N°SGPA/DGVS/002465/18).

Abundancia y riqueza de colibríes y plantas La abundancia absoluta de los colibríes se calculó conforme a Matteucci y Colma (1982), donde la abundancia es el número de individuos de una especie en un área determinada. La abundancia relativa (Ai %) se calculó, considerando el número de registros actuales por especie en cada tipo de vegetación, ya que en cada trayecto se atravesaron diferentes tipos de vegetación. Para estimarla se usó la ecuación Ai % ≈

Ni/Nt x 100, donde (Ni) número de individuos de cada especie y (Nt) total de individuos de todas las especies (Ramírez-Villarroel 1994). Con este método se catalogó a cada especie como abundante, común o rara. Mediante las curvas de rango-abundancia (curva de Whittaker), se compararon las abundancias de las especies, para poder determinar sus dominancias en cada tipo de vegetación (Feinsinger 2001), de esta forma pudimos visualizar fácilmente la riqueza y uniformidad de las especies. En tanto, para conocer la riqueza de las plantas visitadas por los colibríes, se calculó el número de las especies visitadas por los colibríes en

11 cada tipo de vegetación, siendo esta la forma más simple de medir la diversidad de las plantas en la interacción (Begon et al. 1988).

Modelado de la distribución de los colibríes y las plantas Selección de las plantas ornitófilas La interacción se analizó mediante el método de redes mutualista, para obtener las especies de plantas a modelar. Con los registros obtenidos en campo, una tesis (Puch- Chávez 2012) y dos proyectos (Escalona-Segura 2012, Escalona-Segura y Correa- Sandoval 2018) se construyó una matriz de interacción mutualista (P=plantas × C=colibríes). Con el programa Ucinet v.6 (Borgatti y Everett 1999) se analizó la matriz.

Registros de ocurrencia de colibríes y plantas Las especies de plantas a modelar, se eligieron de acuerdo a tres criterios establecidos: 1) plantas de flores ornitófilas (tonalidad roja, amarilla, naranja y combinaciones de ellas, corolas tubulares y abundante néctar diluido principalmente a base de sacarosa (Stiles 1975, Miller et al. 1985), 2) en la red, las especies tuvieron un mayor número de interacciones con los colibríes y 3) las especies de plantas debían de estar citadas por otros autores como fuente de alimento de colibríes. Los datos de ocurrencia de las plantas y los colibríes se obtuvieron de los portales de libre acceso a colecciones biológicas (GBIF, VertNet, Remib y UNAM, CICY, CIHS-UCAM, CEDESU, UADY), una tesis (Puc-Cabrera 2008) y dos proyectos (Vargas-Soriano y Salgado-Ortiz 2005, Escalona Segura 2012). Para evitar los errores georreferenciación y obtener registros únicos se sobrepusieron los registros en el programa Google Earth Pro.

Variables ambientales Se usaron 19 variables bioclimáticas propuestas por Cuervo-Robayo et al. (2013), que son resultado de la interpolación de los valores mensuales de precipitación y temperatura disponibles para los periodos 1910-2009 con resolución espacial de 30 arc- seg (aproximadamente 1 km) y complementaros con tres variables topográficas (altitud, pendiente e índice de topográfico de humedad) obtenidas de la página http://gcmd.nasa.gov/records/GCMD_HYDRO1k.html. Para evitar el sobreajuste en los

12 modelos se realizó un análisis de correlación de Pearson (r) a las viables ambientales en el programa SPSS v.23 (IBM 2015). Este análisis resalta las variables con multicolinealidad entre sí (≥ 0.7, Phillips at al. 2006). Las variables se seleccionaron de acuerdo al conocimiento sobre de la biología del grupo de colibríes y de plantas (Tabla 1).

Tabla 1. Variables climáticas y topográficas utilizadas para generar los modelos de distribución potencial de los colibríes y las plantas.

Colibríes Plantas Variables Bioclimáticas Rango de temperatura diurno medio Temperatura media anual Estacionalidad de temperatura Estacionalidad de temperatura Temperatura máxima del mes más caliente Rango de temperatura anual Precipitación total anual Temperatura media del trimestre más seco Precipitación del mes más húmedo Temperatura media del trimestre más caliente Precipitación del mes más seco Precipitación total anual Estacionalidad de la precipitación Precipitación del mes más húmedo Precipitación del trimestre más húmedo Precipitación del mes más seco Precipitación del trimestre más seco Estacionalidad de la precipitación Precipitación del trimestre más húmedo Precipitación del trimestre más seco Precipitación del trimestre más caliente Precipitación del trimestre más frío Variables Topográficas Modelo digital de elevación Pendiente Índice topográfico (humedad)

Modelos de distribución de las especies Para obtener los modelos de distribución de ambos grupos, se usó el método de máxima entropía (MaxEnt v.3.4.1, Phillips et al. 2006), porque permite identificar las áreas con las características ambientales adecuadas para la supervivencia y distribución de las especies (Peters 1990, Dawson y Spannagle 2009). Para cada especie se dividieron los datos de ocurrencia, en 70% (datos para entrenamiento) y 30% (datos de validación interna de los modelos). Para obtener el modelo de Phaethornis striigularis no se dividieron los datos de ocurrencia, porque se contaron con

13 pocos registros. Los modelos de cada especie tuvieron 15 réplicas y se resguardaron en formato logístico (Phillips y Dudík 2008) El rendimiento de los modelos se evaluó con la curva ROC (Receiver Operating Characteristic), la cual mide la capacidad del modelo para clasificar correctamente a una especie como presente o ausente (Hanley y McNeil 1982), cuanto más cercano es el valor de la AUC a 1, el modelo tiene un buen desempeño (Pearson et al. 2007). Se consideraron como modelos robustos aquellos que alcanzaron una AUC> 0.8 (Araújo and Guisan 2006) y que se ajustaran a los registros. La importancia relativa de los predictores individuales se evaluó mediante pruebas Jackknife que identifican a la variable ambiental con la ganancia más alta. Se eligieron sólo las variables arriba de 10 %. En el programa ArcGIS v.10.4.1 (Escri 2015) se generaron los mapas finales de probabilidad de presencia (0 ≈ baja probabilidad de ocurrencia y 1 ≈ alta probabilidad de ocurrencia). El área de distribución geográfica potencial de cada especie de colibrí y planta se calculó delineando polígonos.

Áreas de convergencia entre colibríes y plantas ornitófilas En el programa ArcGIS v.10.4.1 (Escri 2015) se calcularon las áreas de convergencia entre las plantas y colibríes, para ello sobrepusieron los mapas de distribución de cada especie. Las áreas de cada uso suelo y tipo de vegetación dentro de las áreas de convergencia (planta-colibrí) se calcularon sobreponiendo los mapas de convergencia sobre la carta serie VI (INEGI 2016)

RESULTADOS En total se obtuvieron 799 registros de colibríes (118 actuales y 681 históricos) y 464 registros de plantas (88 actuales y 376 históricos), estos se desglosan cada apartado. Abundancia de colibríes En campo se registraron 118 individuos pertenecientes a ocho especies de colibríes; siete de la subfamilia Trochilinae (Amazilia candida, A. tzacatl, A. yucatanensis, Anthracothorax prevostii, Campyloptherus curvipennis, Chlorostilbon canivetii y Heliothryx barroti) y una de la subfamilia Phaethornithinae (Phaethornis striigularis). Las

14 especies del género Amazilia registraron casi la mitad del total de los individuos, siendo A. candida y A. tzacatl las más representadas en tres de los nueve tipos de vegetación con un total de 33 y 32 individuos respectivamente. En tanto, H. barroti fue la menos abundante con un individuo observado en un sitio (Tabla 2). Se identificaron nueve tipos de vegetación (según INEGI 2016) en el área de estudio: 1) selva alta subperennifolia (SASP), 2) vegetación secundaria arbórea de selva alta subperennifolia (VSARBÓ-SASP), 3) vegetación secundaria arbustiva de selva alta subperennifolia (VSARBU-SASP), 4) selva mediana subperennifolia (SMSP), 5) vegetación secundaria arbórea de selva mediana subperennifolia (VSARBÓ-SMSP), 6) vegetación secundaria arbustiva de selva mediana subperennifolia (VSARBU-SMSP), 7) selva mediana subperennifolia de vegetación inundable (SMSP-VINUND), 8) vegetación secundaria arbustiva de selva baja subperennifolia (VSARBU-SBSP) y 9) pastizal (Tabla 2 y Figura 2). En la vegetación secundaria arbórea de selva mediana subperennifolia (VSARBÓ-SMSP) se registró una riqueza de seis especies en comparación y el mayor porcentaje de individuos de colibríes se registró en la SMSP y pastizal ambos alcanzaron 17.8 % (Tabla 2). De acuerdo con las curvas de rango-abundancia, las especies dominantes y por consiguiente con mayor abundancia fueron: A. candida en tres tipos de vegetación (SASP, VSARBU-SASP y SMSP-VINUND), A. tzacatl en tres tipos de vegetación (VSARBÓ-SASP, SMSP y VSARBU-SMSP) y A. yucatanensis en dos tipos de vegetación (VSARBO-SMSP y pastizal). En la VSARBU-SBSP hubo co-dominancia entre A. candida y C. curvipennis (Figura 2).

Tabla 2. Abundancia absoluta (AB) y relativa (Ai %) de los colibríes por tipo de vegetación.

VSARBÓ- VSARBÓ- VSARBU- SASP VSARBU-SASP SMSP SMSP-VINUND VSARBU-SBSP Pastizal SASP SMSP SMSP Especie AB Ai% AB Ai% AB Ai% AB Ai% AB Ai% AB Ai% AB Ai% AB Ai% AB Ai% Total Amazilia candida 9 64.29 1 33 5 38.46 7 33.33 3 33 3 18.75 1 8 3 33.33 1 5 33 Amazilia tzacatl 1 7.14 2 67 2 15.38 9 42.86 1 11 3 19 6 50 1 11.11 7 33 32 Amazilia yucatanensis 0 0 0 0 4 30.77 1 4.76 2 22 4 25 5 41.67 1 11 11 52 28 Anthracothorax prevostii 0 0 0 0 1 7.69 0 0 1 11 1 6.25 0 0 0 0 0 0 3 Campylopterus curvipennis 2 14.29 0 0 0 0 4 19.05 0 0 3 19 0 0 3 33 0 0 12 Chlorostilbon canivetii 1 7.14 0 0 1 7.69 0 0 0 0 2 12.50 0 0 1 11.11 2 10 7 Heliothryx barroti 1 7.14 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 Phaethornis striigularis 0 0 0 0 0 0 0 0 2 22 0 0 0 0 0 0 0 0 2

S= 5 2 5 4 5 6 3 5 4 8 N= 14 3 13 21 9 16 12 9 21 118 %N= 11.86 2.54 11.02 17.80 7.63 13.56 10.17 7.63 17.80 92.37 Abreviaturas: (S) número de especies, (N) número total de individuos, (N %) porcentaje de individuos encontrados por tipo de vegetación, (SASP)selva alta subperennifolia, (VSARBÓ-SASP) vegetación secundaria arbórea de selva alta subperennifolia, (VSARBU-SASP) vegetación secundaria arbustiva de selva alta subperennifolia, (SMSP) selva mediana subperennifolia, (SMSP-VINUND) selva mediana subperennifolia de vegetación inundable, (VSARBÓ-SMSP) vegetación secundaria arbórea de selva mediana subperennifolia, (VSARBU-SMSP) vegetación secundaria arbustiva de selva mediana subperennifolia, (VSARBU-SBSP) vegetación secundaria arbustiva de selva baja subperennifolia y pastizal.

Figura 2. Curvas de rango-abundancia de los colibríes por tipos de vegetación. Nota: Para cada tipo de vegetación se indica las especies ordenadas de mayor a menor en su abundancia. Abreviaturas: selva alta subperennifolia (SASP), vegetación secundaria arbórea de selva alta subperennifolia (VSARBÓ-SASP), vegetación secundaria arbustiva de selva alta subperennifolia (VSARBU-SASP), selva mediana subperennifolia (SMSP), selva mediana subperennifolia de vegetación inundable (SMSP-VINUND), vegetación secundaria arbórea de selva mediana subperennifolia (VSARBÓ-SMSP), vegetación secundaria arbustiva de selva mediana subperennifolia (VSARBU-SMSP), vegetación secundaria arbustiva de selva baja subperennifolia (VSARBU-SBSP) y pastizal.

Riqueza de las plantas En los 11 sitios muestreados se registraron 24 especies de plantas de las que se alimentaron los colibríes, las cuales pertenecientes a 13 familias (88 registros). Las familias con mayor número de especies fueron Fabaceae (S=7) y Apocynaceae (S=4). Thevetia ahouai y Hamelia patens fueron las especies mejor representadas en siete tipos de vegetación (SASP, VSARBÓ-SASP, VSARBU-SASP, SMSP, VSARBÓ-SMSP,

VSARBU-SMSP y VSARBU-SBSP). La mayor riqueza de especies se obtuvo en la VSARBU- SMSP y en el pastizal (S=7), en este último ambiente el hábito herbáceo predominó (Tabla 3).

Tabla 3. Plantas visitadas por los colibríes en cada tipo de vegetación.

VSARBÓ- VSARBU- SMSP- VSARBÓ- VSARBU- VSARBU- Familia Especie SASP SMSP Pastizal Habito SASP SASP VINUND SMSP SMSP SBSP Bravaisia berlandieriana ✓ arbusto Acanthaceae Odontonema tubaeforme ✓ arbusto Cascabela gaumeri ✓ ✓ ✓ árbol Pentalinon andrieuxii ✓ ✓ liana Apocynaceae Tabernaemontana amygdalifolia ✓ árbol Thevetia ahouai ✓ ✓ ✓ ✓ ✓ ✓ arbusto Amphilophium paniculatum ✓ bejuco Bignoniaceae Arrabidaea pubescens ✓ bejuco Boraginaceae Bourreria pulchra ✓ árbol Bromeliaceae Aechmea bracteata ✓ hierba epífita Caricaceae Carica papaya ✓ ✓ arbusto Cannaceae Canna indica ✓ ✓ hierba Dalbergia glabra ✓ arbusto Gliricidia maculata ✓ árbol Macroptilium atropurpureum ✓ hierba trepadora Fabaceae Piscidia piscipula ✓ ✓ árbol Pithecellobium lanceolatum ✓ árbol Tamarindus indica ✓ árbol Vigna elegans ✓ hierba rastrera Heliconiaceae Heliconia latispatha ✓ ✓ ✓ hierba Malvaceae Malvaviscus arboreus ✓ arbusto Rubiaceae Hamelia patens ✓ ✓ ✓ ✓ ✓ ✓ arbusto Rutaceae Citrus sinensis ✓ árbol Verbenaceae Vitex gaumeri ✓ árbol Nota: Para las abreviaturas de los tipos de vegetación ver tabla 1.

Modelado de la distribución de los colibrí y las planta Las especies más interactuantes con los colibríes fueron Bauhinia erythrocalyx, Bourreria pulchra, Cascabela gaumeri, Delonix regia, Hamelia patens, Ipomoea sp., Heliconia latispatha, Piscidia piscipula, Psittacanthus mayanus, Senna racemosa, Stachytarpheta frantzii, Thevetia ahouai y Vitex gaumeri. Siete de estas especies presentaron síndrome ornitófilo (B. erythrocalyx, C. gaumeri, H. patens, H. latispatha, P.

18 mayanus S. frantzii y V. gaumeri). Pero, para red Cascabela gaumeri, Hamelia patens, Heliconia latispatha y Stachytarpheta frantzii fueron las más importantes. En total la red se conformó por 49 especies de plantas visitadas por ocho especies de colibríes, representándose un total de 120 interacciones observadas (Figura 3).

Figura 3. Red mutualista planta-colibrí registrada en el sur de la Península de Yucatán. Nota: Las especies con mayores interacciones se encuentran en la parte superior del gráfico. Abreviatura: interacciones (Int.).

En total se obtuvieron 681 registros históricos (1910-2009) para las ocho especies de colibríes (Amazilia candida, Amazilia tzacatl, Amazilia yucatanensis, Anthracothorax prevostii, Archilochus colubris, Campylopterus curvipennis, Chlorostilbon canivetii y Phaethornis striigularis) y 376 registros históricos para las cuatro especies de plantas (C. gaumeri, H. patens, H. latispatha y S. frantzii) para generar los modelos de

19 distribución. El algoritmo 10 percentile training presence fue el mejor predictor en la distribución de las especies. Los modelos de ambos organismos alcanzaron una AUC entre 0.826 a 0.981. La altitud fue la variable importante en los modelos de distribución de seis especies de colibríes (A. candida, A. yucatanensis, A. prevostii, C. curvipennis, C. canivetii y P. striigularis), y la pendiente fue significativa para los modelos de distribución de A. tzacatl y A. colubris. Aunque la temperatura máxima del mes más caliente (A. tzacatl) y el rango de temperatura diurno medio (A. yucatanensis) también fueron significativas en los modelos de distribución (Apéndice 1 y Figura 4). Anthracothorax prevostii, (63,238.89 km2) y C. canivetii (61,239.57 km2) tuvieron una distribución potencial amplia en sur de la Península de Yucatán en comparación con las demás especies de colibríes (Figura 4d y Figura 4g). Para ambas especies sus probabilidades de presencia se dieron partir de los 0 msnm. En la Península de Yucatán A. colubris es una especie migratoria, su área de distribución potencial comprendió 57,350.05 km2, donde su probabilidad de presencia fue a partir de los 5 msnm (Figura 4e). De las Amazilias, A. candida (52,283.62 km2) y A. tzacatl (45,477.77 km2) obtuvieron una distribución potencial más grande que A. yucatanensis (42,870.73 km2). Pero de acuerdo, a los modelos A. tzacatl y A. yucatanensis se encuentran a partir de los 0 msnm y A. candida a partir de 40 msnm (Figura 4a, Figura 4b, Figura 4c). La distribución potencial de C. curvipennis (40,574.10 km2) y P. striigularis (45,522.55 km2), fue restringida al sureste de la Península. C. curvipennis tuvo un área menor en comparación el resto de especies de colibríes. Sus áreas de probabilidad de presencia fueron arriba de los 55 msnm. En tanto, P. striigularis tiene áreas con altitudes arriba 5 msnm, donde el gradiente de humedad es de 200 a 1100 mm (Figura 4f y Figura 4h).

Figura 4. Distribución potencial de a) Amazilia candida, b) Amazilia tzacatl, c) Amazilia yucatanensis, d) Anthracothorax prevostii, e) Archilochus colubris, f) Campylopterus curvipennis, g) Chlorostilbon canivetii y h) Phaethornis striigularis en el sur de la Península de Yucatán. Nota: La probabilidad de presencia va de 0 (no hay probabilidad de encontrar a la especie) hasta 1 (100 % probabilidad de encontrar a la especie), la coloración negra indica la más alta. Los registros de las especies están indicados por puntos blancos.

Hamelia patens (52,208.21 km2) fue la especie con el área de distribución más extensa. Para los modelos la elevación y la estacionalidad de la precipitación fueron las variables más importantes (Figura 5c). Seguida de Stachytarpheta frantzii con 43,673.77 km2 y C. gaumeri con 36,131.7 km2 (Figura 5d y Figura 5a), para los modelos

21 de ambas especies la estacionalidad de la precipitación fue significativa, al igual que, la temperatura media del trimestre más caliente para S. frantzii y la estacionalidad de la temperatura para C. gaumeri. Heliconia latispatha tuvo una distribución potencial restringida al suroeste del estado de Campeche (16,401.12 km2), comprendiendo sólo los municipios de Carmen, Palizada, Candelaria y Escárcega (Figura 5b).

Figura 5. Distribución potencial de a) Cascabela gaumeri, b) Heliconia latispatha, c) Hamelia patens y d) Stachytarpheta frantzii en el sur de la Península de Yucatán. Nota: La probabilidad de presencia va de 0 (no hay probabilidad de encontrar a la especie) hasta 1 (100 % probabilidad de encontrar a la especie), la coloración negra indica la más alta. Los registros de las especies están indicados por puntos blancos.

Área de convergencia entre colibrí y planta ornitófilas Las áreas de distribución potencial de C. gaumeri y S. frantzii con las ocho especies de colibríes coincidieron en más del 36 %. Sin embargo, C. gaumeri compartió un área de mayor extensión con C. curvipennis (27,382.89 km2 ≈ 55.52 %) (Tabla 4, Figura 6f). Así también S. frantzii compartió un área de mayor extensión con C. curvipennis (29,893.04 ≈ 55 %) (Tabla 7 y Figura 9f). A pesar de que, H. latispatha tuvo un área de distribución menor, restringida al suroeste del estado de Campeche, convergió su área de

22 distribución con las ocho especies de colibríes. Pero, convergió en un área extensa de 14,749.18 km2 ≈ 31.29 % con A. tzacatl (Tabla 5 y Figura 7b). Hamelia patens fue la especie que más correlaciono su distribución los colibríes. Aunque, C. canivetii fue el colibrí que más convergió con H. patens, compartiendo un área de 43,423.13 km2 ≈ 62.01 % (Tabla 6 y Figura 8g). La selva mediana subperennifolia con vegetación secundaria arbórea fue el tipo de vegetación más dominante en las áreas de convergencia (25 al 48 %). Sin embargo, otros tipos de vegetación como la selva mediana subperennifolia en las áreas de convergencia de C. gaumeri y H. patens ocuparon del 10 al 14 % (Apéndice 2). La selva baja subperennifolia ocupó del 5 al 8 % en las áreas de convergencia de C. gaumeri, H. patens y S. frantzii. El pastizal ocupo 30 al 38 %, en las áreas de convergencia de H. latispatha, pero en las áreas de convergencia de C. gaumeri y H. patens y S. frantzii ocupo de 5 al 16%. Los usos de suelo, no ocuparon porcentajes considerables en las áreas de convergencia de las especies, pero la agricultura ocupo del 2 al 6 % de las áreas (Apéndice 2).

Tabla 4. Áreas de convergencia y no convergencia de Cascabela gaumeri con cada especie de colibrí (km2).

Especie Área Porcentaje Especie Área Porcentaje C. gaumeri-A. candida 30001.83 51.36 C. gaumeri-A. colubris 25510.50 37.53 C. gaumeri 6129.91 10.49 C. gaumeri 10621.24 15.63 A. candida 22281.79 38.14 A. colubris 31839.54 46.84

C. gaumeri-A. tzacatl 21682.79 36.18 C. gaumeri-C. curvipennis 27382.89 55.52 C. gaumeri 14448.95 24.11 C. gaumeri 8748.85 17.74 A. tzacatl 23794.98 39.71 C. curvipennis 13191.21 26.74

C. gaumeri-A. yucatanensis 23335.76 41.92 C. gaumeri-C. canivetii 29833.21 44.17 C. gaumeri 12795.99 22.99 C. gaumeri 6298.54 9.33 A. yucatanensis 19534.97 35.09 C. canivetii 31406.36 46.50

C. gaumeri-A. prevostii 28126.63 39.48 C. gaumeri-P. striigularis 27028.66 49.48 C. gaumeri 8005.11 11.24 C. gaumeri 9103.09 16.66 A. prevostii 35112.26 49.28 P. striigularis 18493.89 33.86

Figura 6. Áreas de convergencia en la distribución de Cascabela gaumeri y los colibríes, a) Amazilia candida, b) Amazilia tzacatl, c) Amazilia yucatanensis, d) Anthracothorax prevostii, e) Archilochus colubris, f) Campylopterus curvipennis, g) Chlorostilbon canivetii y h) Phaethornis striigularis. Nota: Área de convergencia en rojo, área de no convergencia de las ocho especies de colibríes en verde y de Cascabela gaumeri en amarillo.

Tabla 5. Áreas de convergencia y no convergencia de Heliconia latispatha con cada especie de colibrí (km2).

Especie Área Porcentaje Especie Área Porcentaje H. latispatha-A. candida 7475.33 12.21 H. latispatha-A. colubris 14004 23.44 H. latispatha 8925.79 14.58 H. latispatha 2397.13 4.01 A. candida 44808.29 73.20 A. colubris 43346.05 72.55

H. latispatha-A. tzacatl 14749.18 31.29 H. latispatha-C. curvipennis 4225.61 8.01 H. latispatha 1651.95 3.51 H. latispatha 12175.51 23.08 A. tzacatl 30728.59 65.20 C. curvipennis 36348.49 68.91

H. latispatha-A. yucatanensis 10629.86 21.85 H. latispatha-C. canivetii 12557.07 19.29 H. latispatha 5771.26 11.86 H. latispatha 3844.05 5.91 A. yucatanensis 32240.86 66.28 C. canivetii 48682.50 74.80

H. latispatha-A. prevostii 11926.55 17.61 H. latispatha-P. striigularis 7962.69 14.76 H. latispatha 4474.57 6.61 H. latispatha 8438.43 15.64 A. prevostii 51312.34 75.78 P. striigularis 37559.85 69.61

Figura 7. Áreas de convergencia en la distribución de Heliconia latispatha y los colibríes, a) Amazilia candida, b) Amazilia tzacatl, c) Amazilia yucatanensis, d) Anthracothorax prevostii, e) Archilochus colubris, f) Campylopterus curvipennis, g) Chlorostilbon canivetii y h) Phaethornis striigularis. Nota: Área de convergencia en rojo, área de no convergencia de las ocho especies de colibríes en verde y de Heliconia latispatha en amarillo.

Tabla 6. Áreas de convergencia y no convergencia de Hamelia patens con cada especie de colibrí (km2).

Especie Área Porcentaje Especie Área Porcentaje H. patens-A. candida 39086.92 59.76 H. patens-A. colubris 38591.38 54.38 H. patens 13121.30 20.06 H. patens 13616.83 19.19 A. candida 13196.70 20.18 A. colubris 18758.66 26.43

H. patens-A. tzacatl 34625.27 54.91 H. patens-C. curvipennis 32496.55 53.90 H. patens 17582.94 27.88 H. patens 19711.66 32.70 A. tzacatl 10852.50 17.21 C. curvipennis 8077.55 13.40

H. patens-A. yucatanensis 33475.41 54.34 H. patens-C. canivetii 43423.13 62.01 H. patens 18732.80 30.41 H. patens 8785.09 12.55 A. yucatanensis 9395.31 15.25 C. canivetii 17816.44 25.44

H. patens-A. prevostii 41703.75 56.55 H. patens-P. striigularis 36294.66 59.08 H. patens 10504.46 14.24 H. patens 15913.55 25.90 A. prevostii 21535.14 29.20 P. striigularis 9227.89 15.02

Figura 8. Áreas de convergencia en la distribución de Hamelia patens y los colibríes, a) Amazilia candida, b) Amazilia tzacatl, c) Amazilia yucatanensis, d) Anthracothorax prevostii, e) Archilochus colubris, f) Campylopterus curvipennis, g) Chlorostilbon canivetii y h) Phaethornis striigularis. Nota: Área de convergencia en rojo, área de no convergencia de las ocho especies de colibríes en verde y de Hamelia patens en amarillo.

Tabla 7. Áreas de convergencia y no convergencia de Stachytarpheta frantzii con cada especie de colibrí (km2).

Especie Área Porcentaje Especie Área Porcentaje S. frantzii-A. candida 32405.76 50.99 S. frantzii-A. colubris 30569.88 43.39 S. frantzii 11268.01 17.73 S. frantzii 13103.89 18.60 A. candida 19877.86 31.28 A. colubris 26780.17 38.01

S. frantzii-A. tzacatl 24470.88 37.83 S. frantzii-C. curvipennis 29893.04 55 S. frantzii 19202.89 29.69 S. frantzii 13780.74 25.35 A. tzacatl 21006.88 32.48 C. curvipennis 10681.06 19.65

S. frantzii-A. yucatanensis 23142.67 36.50 S. frantzii-C. canivetii 34025.28 48 S. frantzii 20531.10 32.38 S. frantzii 9648.50 13.61 A. yucatanensis 19728.05 31.12 C. canivetii 27214.29 38.39

S. frantzii-A. prevostii 32589.24 43.85 S. frantzii-P. striigularis 31012.24 53.30 S. frantzii 11084.53 14.91 S. frantzii 12661.53 21.76 A. prevostii 30649.65 41.24 P. striigularis 14510.30 24.94

Figura 9. Áreas de convergencia en la distribución de Stachytarpheta frantzii y los colibríes, a) Amazilia candida, b) Amazilia tzacatl, c) Amazilia yucatanensis, d) Anthracothorax prevostii, e) Archilochus colubris, f) Campylopterus curvipennis, g) Chlorostilbon canivetii y h) Phaethornis striigularis. Nota: Área de convergencia en rojo, área de no convergencia de las ocho especies de colibríes en verde y de Stachytarpheta frantzii en amarillo.

DISCUSIÓN Riqueza y abundancia colibríes y plantas En la Península de Yucatán habitan 17 especies de colibríes, siendo las especies del género Amazilia unas de las más comunes (MacKinnon 2017). Ortiz-Pulido y Díaz- Valenzuela (2001) reportan A. candida, A. tzacatl y A. yucatanensis como especies de amplia distribución (0-1200 msnm). En este trabajo, se registramos ocho especies de colibríes, y al igual que los autores, A. candida, A. tzacatl fueron las especies más dominantes por su alta abundancia. En los modelos A. tzacatl se distribuye a partir de los 0 msnm. Por tipo de vegetación, A. candida fue una especie dominante de la vegetación con menos perturbación, además de formar ensamble con especies menos frecuentes como C. curvipennis y C. cannivetii. En otras palabras, este ensamble podía ser indicador de sitios con menor grado de perturbación, ya sea natural o antrópica. Para Navarro-Alberto et al. (2016) los troquílidos y pícidos son buenos indicadores de la integridad de determinados tipos de vegetación en de la Península de Yucatán.

En contraste con las especies dominantes, Heliothryx barroti fue la especie más rara, encontrándose a 255 m de altitud entre lomeríos del sureste de Calakmul; este registro coincide con MacKinnon (2017) quien, la reporta para los márgenes de la Reserva de la Biosfera de Calakmul y el sur de Quintana Roo como una especie residente permanente. Sin embargo, no hay registros para los municipios de Palizada o Candelaria; lo cual podría significar que se tengan una población disyunta o es un relicto de las selvas húmedas de la Península de Yucatán. Originalmente su distribución ocupa las selvas húmedas de Tabasco y Chiapas a los 500 msnm (Howell y Webb 1995, Arizmendi y Berlanga 2014). Por lo que, el registro de H. barroti fuera de su área de distribución podría deberse a que estos nectarívoros tienden a moverse a áreas fuera de sus condiciones idóneas, debido a su gran capacidad de dispersión en busca del néctar e insectos (Pulliam 2000). Aunque no se observó de qué se alimentó, se sabe que visita las flores de los géneros: Cavendishia, Erythrina, Guzmania, Heliconia y Passiflora (Dodson y Gentry 1978, Schuchmann 1999), aunque también se alimenta dominantemente de arañas y otros insectos (Stiles 1995). Cabe señalar que H. barroti se encuentra en la Norma Oficial Mexicanan NOM- 059-SEMARNAT-2010 como una especie amenazada (SEMARNAT 2010). Faegri y van del Pijil (1979), mencionan que las plantas polinizadas por los colibríes tienen ciertas características, una de ellas es la coloración de las flores y el néctar, y de acuerdo a Stiles (1981) estas ejercen una gran influencia en la frecuencia de visita por parte de plantas a los trquílidos. Los resultados de este estudio muestran que las flores presentaron corolas principalmente rojas, cumpliéndose parcialmente el síndrome de ornitofilia, ya que la concentración del néctar no se midió, en tanto las plantas más visitadas fueron Hamelia patens y Heliconia latispatha, estas también fueron importantes en la red de interacciones mutualistas a la par con Cascabela gaumeri y Stachytarpheta frantzii. De acuerdo a Canché y Canto (2012) H. patens es una especie polinizada por colibríes, al igual que las especies de género Heliconia como H. latispatha (Stiles 1975). Sin embargo, la familia Fabaceae comprendió más especies visitadas por estos nectarívoros, coincidiendo Puch-Chávez (2012) y Gómez-Sánchez (2017), posiblemente porque, son una de las familias más numerosas (distintos tipos de

28 especies como árboles, arbustos, lianas y plantas herbáceas) y el néctar presenta distintas composiciones de los azúcares como sacarosa-glucosa-fructuosa que son importantes para los colibríes, además de que la duración del néctar es continua (Stiles 1978, Baker y Baker 1983, Musicante y Galetto 2008). De acuerdo a Contreras-Martínez (2015), la ocupación y abundancia de colibríes en los distintos hábitats está determinada por los recursos que consume. Así también, Feinsinger (1976) y Linhart et al. (1987) mencionan que los hábitats modificados presentan una mayor riqueza y abundancia de flores arbustivas y herbáceas que les proporcionan alimento a los organismos durante todo año, esto se debe a su recambio en la sucesión de la vegetación, después de un disturbio. Similarmente, en este estudio el pastizal tuvo la mayor abundancia de colibríes y plantas visitadas por los colibríes. La especie H. latispatha fue una de las herbáceas características del pastizal (obs. en campo), sin embargo, individuos presentaron poca floración y en la localidad de San Pedro (Salto Grande, Candelaria) se observó una isla con abundantes individuos, pero ninguno con flor o fruto; ciertamente su floración comprende los meses de junio a septiembre (Gutiérrez-Báez 2000), y se extiende hasta enero, febrero y Mayo (Herbario CICY 2010) meses que se cubrieron en este estudio. Otro caso fue Archilochus colubris, especie comúnmente observable de noviembre a marzo (tres de estos meses comprendió el estudio) en varios ambientes de la Península de Yucatán (Howell 2003, MacKinnon 2017), sin embargo, en campo no se registró. Estos eventos, pudieron deberse a la variación en el clima, ya que los procesos biológicos y los patrones fenológicos, como son las fechas de floración, anidación, alimentación o migración se ven afectados por esta variación (Gian-Reto et al. 2002, Lorente et al. 2004, Vittoz et al. 2013). De las doce plantas importantes en la red de interacciones, siete presentaron síndrome por troquílidos (corolas vistosas tubulares colgantes). Pero, sólo se propuso incluir en la modelación de la distribución de los colibríes a cuatro especies (H. patens y H. latispatha, C. gaumeri y S. frantzii), porque de acuerdo a la Stiles (1975), Zuchowski (2007), Trejo-Torres (2009), Canché y Canto (2012) son especies visitadas y polinizadas por estas aves.

El colibrí P. striigularis es considerado especialista (especie rutera) porque, su energía la obtienen del néctar de las flores del género Heliconia, además de ser polinizador efectivo de estas flores (Stiles 1981). De acuerdo a los enlaces en la red de interacciones este colibrí está principalmente conectado a H. latispatha, pero, esta planta también presenta una relación con A. candida, A. tzacatl y A. yucatanensis. Estas interacciones se deben posiblemente a que la distribución de esta planta es mayor a la del colibrí ermitaño, lo cual nos dice que esta relación no es estricta, es decir hay otros visitantes para H. latispatha.

Modelos de distribuciones de colibríes y plantas Los mapas de los colibríes generados (sur de la Península de Yucatán) en este estudio presentaron una distribución discontinua a diferencia de los mapas de Navarro- Sigüenza y Peterson (2007) que fueron hechos para todo México. Sánchez-González (2013) menciona a escalas gruesas, el ámbito de distribución parece estar ocupado de manera homogénea; sin embargo, debido a las discontinuidades del medio ambiente, existen espacios vacíos no ocupados. El género Cascabela ha sido estudiado por Alvarado-Cárdenas et al. (2017), ellos modelaron la distribución de seis especies del género para México; donde la distribución de Cascabela gaumeri figura en Veracruz y en la Península de Yucatán. En la Península Yucatán su distribución potencial cubre todo el estado de Campeche, en Quintana Roo y Yucatán sólo bordea la costa. Sin embargo, los resultados de tesis mostraron una distribución discontinua, que ocupa el centro de la Península. Esta diferencia puede ser por la escala de trabajo, además de que este autor uso sólo variables bioclimáticas. De acuerdo a McCain y Grytnes (2010), las variables de precipitación y de temperatura influyen en la distribución de las especies. Sin embargo, en los modelos de los colibríes, las variables importantes fueron, la altitud y la pendiente. Murray et al (2014) mencionan que de acuerdo a la especie y sus necesidades pueden encontrarse en áreas ubicadas con ciertas altitudes para encontrar su alimento. En tanto para los modelos de A. tzacatl y A. yucatanensis, las variables de temperatura máxima del mes más caliente y rango de temperatura diurno fueron importantes. Esto quiere decir que

30 estas especies prefiere áreas donde la vegetación les provea protección o alimento en épocas se seca, así mismo MacKinnon (2017) describe a A. tzacatl para selvas húmedas o áreas cercanas inundable (vegetación de galería) y describe a A. yucatanensis para áreas con poca humedad. Los modelos de distribución de las plantas estuvieron condicionados por las variables bioclimáticas de estacionalidad de temperatura y precipitación. En la Península de Yucatán existen dos eventos de temporalidad marcados, un es la estación de lluvias, que es cuando los niveles de floración para las plantas son bajos y el segundo es la transición hacia el periodo seco cuando aumenta la floración (Porter 2003). De igual forma Pántano et al. (2014) mencionan que estos factores son relevantes para rendimiento, crecimiento y reproducción de las plantas. Hamelia patens fue la especie con la mayor área distribución. De acuerdo a Stevens (1989) está especie continentalmente tiene un área de distribución amplia porque tolera una variedad de condiciones climáticas.

Área de convergencia entre colibríes y plantas Todas las especies de colibríes y plantas convergieron en parte de sus distribuciones. González et al. (2015) indican que, en una comunidad de colibríes, las especies que están estrechamente relacionadas muestran división por los recursos florales, lo cual quiere decir que visitan distintos conjuntos de especies de plantas con flores. Hamelia patens fue la especie más correlaciono su área de distribución con los colibríes. Posiblemente porque esta especie tiene la particularidad de producir flores y frutos casi ininterrumpidamente durante todo el año entre las áreas geográficas de la Península de Yucatán, además esta especie tiene una distribución amplia en las selvas tropicales del continente americano y en la Península de Yucatán, no sólo es una especie silvestre sino también tiene un uso ornamental encontrándose en diversos ambientes (Trejo-Torres 2009). Stiles (1978) menciona que la mayoría de las plantas visitadas por los colibríes ermitaños pertenecen al género Heliconia con las que comparte un patrón de distribución geográfico. Sin embargo, Amazilia tzacatl fue la especie que más correlaciono su área de distribución con H. latispatha. Estas especies está restringida a

31 ambientes húmedos boscosos con vegetación de galería o hábitats abiertos con cuerpos de agua como el pastizal (MacKinnon 2017), siendo este uno de los ambientes mejor representados en las áreas de convergencia de estas especies. De acuerdo a los registros en campo, en los pastizales de la ribera la Viuda, la ribera el Mangal, San Román segundo (municipio de Palizada) y Nicté Ha se obtuvieron registros que corroboran la interacción de H. latispatha con colibríes generalistas. La selva mediana ocupó una mayor extensión en las áreas de convergencia. En los registros históricos esta selva al igual que la selva alta comprendían sus hábitats. Jordan (1985) estas selvas húmedas desempeñan un papel fundamental en la regulación de los hábitats y en las propiedades del suelo y los sistemas hidrológicos. Sin embargo, Global Forest Watch (2018) reporto que en el 2016 en la Península de Yucatán se perdieron 95 mil hectáreas de selva (Campeche perdió 54 mil 761 hectáreas, Quintana Roo perdió 17 mil 824 hectáreas y Yucatán perdió casi 23 mil hectáreas); esto debido a los avances de la agricultura y el pastoreo. Actualmente las selvas húmedas siguen siendo la más afectadas (Challenger y Soberón 2008). De acuerdo al INEGI (2016), en la Península de Yucatán quedan 9,295,452 hectáreas de selvas medianas. Este ecosistema es uno de los más esenciales para las aves, ya que, los usan para alimentase, descansar, reproducirse etc. Por su cobertura protectora los colibríes las usan porque les brindan flores que satisfacen sus requerimientos como son las ornitófilas (Levey 1988, McIntyre 1995, Blake y Loiselle 2001).

CONCLUSIONES  Se registraron ocho especies de colibríes de la subfamilia Trochilinae.  Amazilia candida y A. tzacatl fueron las especies más abundantes y Heliothryx barrotii la más rara.  Se observaron 24 especies de plantas siendo visitadas por los colibríes.  Hamelia patens y H. latispatha fueron las más frecuentadas por los colibríes.  Para la red de interacciones mutualistas, Cascabela gaumeri, Hamelia patens, Heliconia latispatha y Sachytarpheta frantzii fueron las más importantes.  Para los modelos de distribución de los colibríes, la altitud y la pendiente fueron importantes. En tanto, la estacionalidad de temperatura y la precipitación fueron importantes para los modelos de las plantas.  Anthracothorax prevostii y H. patens tuvieron áreas de distribución extensas; mientras que Campylopterus curvipennis y H. latispatha fueron las más restringidas.  Las áreas distribución de las plantas y los colibríes correlacionaron hasta un 62 %, donde la selva mediana subperennifolia de vegetación secundaria arbórea alcanzó un porcentaje de hasta el 48% en las áreas de convergencia.

CONCLUSIÓN GENERAL Los colibríes generalista tuvieron una distribución amplia, a excepción de Campylotherus curvipenis que, al igual, que el colibrí ermitaño Phaethornis striigularis tuvo una distribución restringida, esto se sustentó con las estimaciones de los mapas. Respecto a la correlación de sus distribuciones potencial con las plantas oritófilas, todas convergieron parte de su distribución, lo cual quiere decir que no hay interacciones mutualistas estrictas en el sur de la Península de Yucatán. Por lo tanto, no se cumple lo predicho, que la distribución potencial de los colibríes es un reflejo de la distribución de las plantas, sino más bien es el tipo de vegetación en que el que convergen las especies. Finalmente, es importante resaltar que las selvas húmedas del sur de la Península actualmente ocupan un área menor y en ellas también se albergan especies raras que posiblemente estén en extinción.

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APÉNDICE Apéndice 1. Graficas de las variables que condicionaron la distribución de los colibríes y las plantas.

Amazilia candida

Amazilia tzacatl

Amazilia yucatanensis

Anthracothorax prevostii Archilocus colubr

Campyloptherus curvipennis Chlorostilbon canivetii

Phaethornis striigularis

Cascabela gaumeri

Heliconia latispatha

Hamelia patens

Stachytarpheta frantzii

Apéndice 2. Tablas de los diferentes usos de suelo y tipos de vegetación que ocupan en las áreas de convergencia de las plantas con los colibríes.

Tabla 8. Área y porcentaje que ocupan los usos de suelo y tipos de vegetación en el área de convergencia de C. gaumeri y los especies.

A. candida A. tzacatl A. yucatanensis A. prevostii A. colubris C. curvipennis C. canivetii P. striigularis Ambiente C. gaumeri km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % Agricultura 1579.38 5.26 1371.01 6.32 1218.08 5.22 1304.16 4.64 1328.11 5.21 1595.53 5.83 1634.62 5.48 1349.01 4.99 Palmar natural 42.79 0.14 42.79 0.2 42.79 0.18 42.79 0.15 42.79 0.17 42.79 0.16 42.79 0.14 42.79 0.16 Palmar natural con vegetación secundaria herbácea 27.56 0.09 28.84 0.13 27.56 0.12 27.56 0.1 27.56 0.11 27.56 0.1 27.56 0.09 27.56 0.1 Pastizal cultivado 2482.85 8.28 2113.46 9.75 2027.26 8.69 2385.85 8.48 1901.01 7.45 2116.22 7.73 2400.73 8.05 2058.94 7.62 Manglar 174.24 0.58 244.17 1.13 309.14 1.32 6.63 0.02 373.23 1.46 74.62 0.27 242.71 0.81 9.08 0.03 Manglar con vegetación secundaria arbustiva 0 0 0 0 1.57 0.01 0 0 1.58 0.01 0 0 0 0 0 0 Sabana 34.72 0.12 46.14 0.21 30.97 0.13 38.03 0.14 34.82 0.14 34.87 0.13 41.11 0.14 33.27 0.12 Tular 231.27 0.77 214.95 0.99 199.22 0.85 161.89 0.58 407.94 1.6 193.57 0.71 244.97 0.82 136.83 0.51 Dunas costeras 2.53 0.01 2.46 0.01 6.77 0.03 0 0 7.5 0.03 0 0 5.28 0.02 0 0 Selva alta subperennifolia 438.65 1.46 439.64 2.03 0 0 438.67 1.56 433.37 1.7 441.29 1.61 381.39 1.28 440.3 1.63 Selva alta subperennifolia con vegetación secundaria herbácea 12.76 0.04 12.76 0.06 0 0 12.76 0.05 12.76 0.05 12.76 0.05 12.76 0.04 12.76 0.05 Selva alta subperennifolia con vegetación secundaria arbustiva 4.6 0.02 4.6 0.02 0 0 4.6 0.02 1.35 0.01 4.6 0.02 0 0 4.61 0.02 Selva alta subperennifolia con vegetación secundaria arbórea 350.04 1.17 352.14 1.62 5.14 0.02 352.58 1.25 326.91 1.28 356.77 1.3 251.24 0.84 352.87 1.31 Selva mediana subcaducifolia 508 1.69 72.58 0.33 508 2.18 508 1.81 506.05 1.98 500.01 1.83 508 1.7 508 1.88 Selva mediana subcaducifolia con vegetación secundaria arbustiva 75.19 0.25 67.97 0.31 102.74 0.44 54.02 0.19 21.54 0.08 62.61 0.23 102.97 0.35 18.37 0.07 Selva mediana subcaducifolia con vegetación secundaria arbórea 1728.04 5.76 577.75 2.66 1639.94 7.03 1725.47 6.13 1166.99 4.57 1378.74 5.04 1710.68 5.73 1231.24 4.56 Selva mediana subperennifolia 3261.36 10.87 3202.64 14.77 2386.8 10.23 3078.98 10.95 2686.33 10.53 2876.32 10.5 3449.07 11.56 2689.41 9.95 Selva mediana subperennifolia con vegetación secundaria herbácea 18.12 0.06 0.67 0.003 12.96 0.06 22.67 0.08 4.05 0.02 4.05 0.01 22.67 0.08 22.67 0.08 Selva mediana subperennifolia con vegetación secundaria arbustiva 930.36 3.1 646.63 2.98 636.24 2.73 774.21 2.75 604.14 2.37 741.73 2.71 738.79 2.48 792.71 2.93 Selva mediana subperennifolia con vegetación secundaria arbórea 12339.29 41.13 8440.6 38.93 9811.54 42.05 11952.79 42.5 10305.71 40.4 11927.51 43.56 12704.67 42.59 12117.83 44.83 Selva baja caducifolia con vegetación secundaria arbórea 15.06 0.05 12.76 0.06 15.06 0.06 0 0 0 0 15.06 0.06 15.06 0.05 0 0 Selva baja subcaducifolia 46.34 0.15 34.94 0.16 36.55 0.16 15.06 0.05 117.07 0.46 0 0 18.02 0.06 0 0 Selva baja subcaducifolia con vegetación secundaria arbórea 0 0 8.75 0.04 0 0 0 0 9.32 0.04 0 0 7.04 0.02 15.06 0.06 Selva baja subperennifolia 2076.29 6.92 1392.7 6.42 1584.53 6.79 2063.11 7.34 2184.89 8.56 1641.77 6 2076.43 6.96 1925.66 7.12 Selva baja subperennifolia con vegetación secundaria herbácea 24.64 0.08 1.37 0.01 13.96 0.06 24.71 0.09 13.83 0.05 14.67 0.05 14.33 0.05 14.35 0.05 Selva baja subperennifolia con vegetación secundaria arbustiva 1578.74 5.26 1137.12 5.24 1340.97 5.75 1561.64 5.55 1486.45 5.83 1523.21 5.56 1497.69 5.02 1501.27 5.55 Selva baja subperennifolia con vegetación secundaria arbórea 1691.57 5.64 881.08 4.06 1071.59 4.59 1379.75 4.91 1187.53 4.66 1543.69 5.64 1280.71 4.29 1556.44 5.76 Selva de galerí•a con vegetación secundaria arbórea 7.57 0.03 0 0 12.76 0.05 12.76 0.05 0 0 2.07 0.01 12.76 0.04 0 0 Bosque de encino 27.11 0.09 27.11 0.12 27.11 0.12 27.11 0.11 27.11 0.11 5.8 0.02 27.11 0.09 23.58 0.09 Asentamiento humano 147.63 0.49 133.45 0.62 132.47 0.57 95.17 0.34 131.23 0.51 105.84 0.39 156.62 0.52 93.06 0.34 Cuerpos de agua 145.13 0.48 171.71 0.79 134.04 0.57 55.66 0.2 159.33 0.62 139.23 0.51 205.43 0.69 50.99 0.19 Área de convergencia 30001.83 21682.79 23335.76 28126.63 25510.5 27382.89 29833.21 27028.66

Tabla 9 Área y porcentaje que ocupan los usos de suelo y tipos de vegetación en el área de convergencia de H. latispatha y los colibríes.

A. candida A. tzacatl A. yucatanensis A. prevostii A. colubris C. curvipennis C. canivetii P. striigularis Ambiente H. latispatha km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % Agricultura 149.57 2 528.11 3.58 448.9 4.22 527.69 4.42 545.49 3.9 150.71 3.57 464.36 3.7 368.04 4.62 Pastizal halófilo 4.63 0.06 22.97 0.16 18.74 0.18 40.83 0.34 38.41 0.27 0 0 5.13 0.04 0.06 0.001 Pastizal cultivado 2853.3 38.17 4557.47 30.9 3553.55 33.43 4307.4 36.12 4412.37 31.51 1484.84 35.14 4136.37 32.94 2941.15 36.94 Manglar 57.76 0.77 1147.83 7.78 709.57 6.68 54.4 0.46 1057.84 7.55 0 0 784.36 6.25 2.97 0.04 Manglar con vegetación secundaria arbustiva 0 0 4.62 0.03 4.62 0.04 0 0 0 0 0 0 3.21 0.03 0 0 Sabana 12.65 0.17 562.5 3.81 334.85 3.15 336.7 2.82 335.33 2.39 33.41 0.79 268.77 2.14 152.78 1.92 Tular 212.68 2.85 1537.17 10.42 909.12 8.55 660.87 5.54 1497.29 10.69 153.64 3.64 1264.72 10.07 119.53 1.5 Popal 0 0 240.97 1.63 225.63 2.12 184.63 1.55 88.32 0.63 0 0 16.52 0.13 44.6 0.56 Selva alta perennifolia 0 0 79.65 0.54 82.64 0.78 82.38 0.69 70.46 0.5 0 0 55.92 0.45 73.63 0.92 Selva alta perennifolia con vegetación secundaria arbustiva 0 0 12.12 0.08 12.12 0.11 12.12 0.1 7.03 0.05 0 0 1.73 0.01 8.93 0.11 Selva alta perennifolia con vegetación secundaria arbórea 0 0 26.92 0.18 27.7 0.26 29.59 0.25 24.52 0.18 0 0 20.39 0.16 23.19 0.29 Selva mediana subcaducifolia con vegetación secundaria arbórea 0 0 0.55 0.004 0.54 0.01 0 0 0 0 0 0 0.54 0.004 0 0 Selva mediana subperennifolia 75.27 1.01 469.58 3.18 202.84 1.91 431.8 3.62 452.81 3.23 70.82 1.68 389.33 3.1 370.66 4.65 Selva mediana subperennifolia con vegetación secundaria arbustiva 473.26 6.33 799.84 5.42 580.03 5.46 743.64 6.24 776.77 5.55 240.88 5.7 719.8 5.73 489.26 6.14 Selva mediana subperennifolia con vegetación secundaria arbórea 2932.41 39.23 3674.66 24.91 2704.63 25.44 3575.29 29.98 3614.56 25.81 1732.73 41.01 3438.67 27.38 2771.06 34.8 Selva baja perennifolia 364.24 4.87 516.61 3.5 356.82 3.36 483.86 4.06 521.36 3.72 164.61 3.9 487.64 3.88 309.38 3.89 Selva baja perennifolia con vegetación secundaria arbórea 76.7 1.03 147.88 1 123.24 1.16 103.56 0.87 145.62 1.04 66.07 1.56 145.12 1.16 72.07 0.91 Selva baja perennifolia con vegetación secundaria arbustiva 63.6 0.85 91.76 0.62 66.85 0.63 88.67 0.74 86.49 0.62 34.38 0.81 75.42 0.6 73.11 0.92 Bosque de encino 107.48 1.44 130.57 0.89 114.08 1.07 130.48 1.09 125.31 0.89 42.92 1.02 130.3 1.04 73.83 0.93 Asentamiento humano 60.44 0.81 85.29 0.58 80.08 0.75 56.88 0.48 92.01 0.66 35.88 0.85 85.75 0.68 44.13 0.55 Cuerpos de agua 31.34 0.42 112.11 0.76 73.31 0.69 75.76 0.64 112.01 0.8 14.72 0.35 63.02 0.5 24.31 0.31 Área de convergencia 7475.33 14749.18 10629.86 11926.55 14004 4225.61 12557.07 7962.69

Tabla 10. Área y porcentaje que ocupan los usos de suelo y tipos de vegetación en el área de convergencia de H. patens y los colibríes.

A. candida A. tzacatl A. yucatanensis A. prevostii A. colubris C. curvipennis C. canivetii P. striigularis Ambiente H. patens km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % Agricultura 1743.73 4.46 1581.52 4.57 1431.98 4.28 1673.58 4.01 1620.32 4.2 1630.81 5.02 1940.88 4.47 1330.4 3.67 Palmar natural 38.34 0.1 38.52 0.11 38.8 0.12 37.65 0.09 37.96 0.1 38.67 0.12 39.56 0.09 38.96 0.11 Palmar natural con vegetación secundaria herbácea 27.56 0.07 32.31 0.09 27.56 0.08 27.56 0.07 27.56 0.07 27.56 0.08 27.56 0.06 27.56 0.08 Pastizal halófilo 2.45 0.01 2.56 0.01 24.53 0.07 2.56 0.01 2.56 0.01 0 0 2.56 0.01 0.04 0.0001 Pastizal cultivado 4961.6 12.69 5556.61 16.05 4533.4 13.54 5668.54 13.59 5234.44 13.56 3297.76 10.15 5718.96 13.17 4406.2 12.14 Manglar 228.18 0.58 965.5 2.79 887.21 2.65 21.45 0.05 755.25 1.96 77.63 0.24 687.02 1.58 15.16 0.04 Manglar con vegetación secundaria arbustiva 0 0 4.62 0.01 5.33 0.02 0 0 0.73 0.002 0 0 3.19 0.01 0 0 Sabana 77.77 0.2 438.16 1.27 232.98 0.70 190.2 0.46 177 0.46 97.78 0.3 196.03 0.45 63.58 0.18 Tular 339.78 0.87 789.69 2.28 724.11 2.16 515.5 1.24 803.88 2.08 296.24 0.91 749.21 1.73 175.7 0.48 Dunas costeras 2.82 0.01 1.75 0.01 3.75 0.01 0 0 3.03 0.01 0 0 1.85 0.004 0 0 Selva alta subperennifolia 600.63 1.54 600.42 1.73 0.1 0.0003 598.58 1.44 593.84 1.54 600.65 1.85 536.05 1.23 600.17 1.65 Selva alta subperennifolia con vegetación secundaria herbácea 12.76 0.03 12.76 0.04 0 0.00 12.76 0.03 12.76 0.03 12.76 0.04 12.76 0.03 12.76 0.04 Selva alta subperennifolia con vegetación secundaria arbustiva 4.6 0.01 4.61 0.01 0 0.00 4.6 0.01 1.35 0.003 4.6 0.01 0 0 4.6 0.01 Selva alta subperennifolia con vegetación secundaria arbórea 387.55 0.99 391.49 1.13 7.86 0.02 389.48 0.93 362.87 0.94 383.22 1.18 286.79 0.66 389.42 1.07 Selva mediana subcaducifolia 435.92 1.12 72.58 0.21 435.47 1.30 436 1.05 431.09 1.12 434.97 1.34 436.6 1.01 435.02 1.2 Selva mediana subcaducifolia con vegetación secundaria arbustiva 85.01 0.22 80.73 0.23 115.51 0.35 87.77 0.21 43.35 0.11 55.35 0.17 124.87 0.29 18.94 0.05 Selva mediana subcaducifolia con vegetación secundaria arbórea 1709.5 4.37 579 1.67 1823.5 5.45 1906.39 4.57 1401.19 3.63 1409.59 4.34 1918.94 4.42 1264.48 3.48 Selva mediana subperennifolia 4694.09 12.01 4572.47 13.21 3458.84 10.33 4742 11.37 4425.51 11.47 4107.4 12.64 5053.08 11.64 4188.85 11.54 Selva mediana subperennifolia con vegetación secundaria herbácea 30.03 0.08 0.67 0.002 9.67 0.03 31.44 0.08 3.52 0.01 0.67 0.002 33.87 0.08 34.8 0.1 Selva mediana subperennifolia con vegetación secundaria arbustiva 1377.46 3.52 1341.4 3.87 1151.73 3.44 1640.23 3.93 1357.27 3.52 849.71 2.61 1502.76 3.46 1306.96 3.6 Selva mediana subperennifolia con vegetación secundaria arbórea 15731.64 40.25 12400.09 35.81 13320.35 39.79 16930.79 40.6 15179.21 39.33 13678.51 42.09 17454.23 40.2 15869.49 43.72 Selva baja caducifolia con vegetación secundaria arbórea 45.86 0.12 0 0 45.86 0.14 45.86 0.11 0 0 45.86 0.14 45.86 0.11 45.86 0.13 Selva baja subcaducifolia 35.96 0.09 35.74 0.1 36.31 0.11 0 0 53 0.14 0 0 18.04 0.04 0 0 Selva baja subperennifolia 2738.05 7.01 2394.11 6.91 2321.08 6.93 3159.48 7.58 2929.35 7.59 2114.48 6.51 3003.56 6.92 2602.83 7.17 Selva baja subperennifolia con vegetación secundaria herbácea 13.83 0.04 1.37 0.004 13.83 0.04 13.83 0.03 13.83 0.04 13.83 0.04 13.83 0.03 13.82 0.04 Selva baja subperennifolia con vegetación secundaria arbustiva 1360.42 3.48 1072.83 3.1 1049.06 3.13 1397.7 3.35 1221.04 3.16 1309.54 4.03 1304.45 3 1342.55 3.7 Selva baja subperennifolia con vegetación secundaria arbórea 1908.16 4.88 1099.13 3.17 1278.22 3.82 1801.78 4.32 1338.87 3.47 1668.44 5.13 1705.54 3.93 1848.97 5.09 Selva de galería con vegetación secundaria arbórea 7.57 0.02 12.76 0.04 12.76 0.04 12.76 0.03 0 0 2.07 0.01 12.76 0.03 0 0 Bosque de encino 107.02 0.27 107.43 0.31 107.5 0.32 108.44 0.26 105.76 0.27 41.29 0.13 108.03 0.25 56.06 0.15 Asentamiento humano 205.45 0.53 220.75 0.64 206.03 0.62 151.29 0.36 239.22 0.62 136.65 0.42 251.81 0.58 131.16 0.36 Cuerpos de agua 173.18 0.44 213.69 0.62 172.08 0.51 95.53 0.23 215.62 0.56 160.51 0.49 232.48 0.54 70.32 0.19 Área de convergencia 39086.92 34625.27 33475.41 41703.75 38591.38 32496.55 43423.13 36294.66

Tabla 11. Área y porcentaje que ocupan los usos de suelo y tipos de vegetación en el área de convergencia de S. frantzii y los colibríes.

A. candida A. tzacatl A. yucatanensis A. prevostii A. colubris C. curvipennis C. canivetii P. striigularis Ambiente S. frantzii km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % km2 % Agricultura 1366.87 4.22 1190.85 4.87 1043.53 4.51 1251.57 3.84 1340.81 4.39 1344.19 4.5 1533.55 4.51 1115.52 3.6 Palmar natural 40.21 0.12 39.59 0.16 40.41 0.17 40.59 0.12 40.41 0.13 40.41 0.14 39.84 0.12 39.58 0.13 Palmar natural con vegetación secundaria herbácea 24 0.07 25.28 0.1 24 0.1 24 0.07 24 0.08 24 0.08 24 0.07 24 0.08 Pastizal cultivado 2286.26 7.06 1705.89 6.97 1329.72 5.75 2499.03 7.67 1764.64 5.77 1990.34 6.66 2115.08 6.22 2368.44 7.64 Manglar 208.03 0.64 424.87 1.74 257.2 1.11 3.03 0.01 506.13 1.66 78.35 0.26 338.27 0.99 23.37 0.08 Sabana 27.74 0.09 39.82 0.16 20.55 0.09 31.2 0.1 27.78 0.09 25.43 0.09 33.5 0.1 36.29 0.12 Tular 234.3 0.72 644.41 2.63 177.53 0.77 87.85 0.27 915.79 3 134.05 0.45 597.25 1.76 72.39 0.23 Petén 0 0 6.67 0.03 0 0 0 0 6.67 0.02 0 0 0.13 0.0004 0 0 Dunas costeras 2.8 0.01 2 0.01 2.48 0.01 0 0 2.33 0.01 0 0 1.52 0.004 0 0 Selva alta subperennifolia 624.83 1.93 625.3 2.56 0 0 622.57 1.91 620.04 2.03 626.97 2.1 539.61 1.59 625.37 2.02 Selva alta subperennifolia con vegetación secundaria herbácea 12.76 0.04 12.76 0.05 0 0 12.76 0.04 12.76 0.04 12.76 0.04 12.76 0.04 12.76 0.04 Selva alta subperennifolia con vegetación secundaria arbustiva 4.6 0.01 4.6 0.02 0 0 4.6 0.01 1.35 0.004 4.6 0.02 0 0 4.6 0.01 Selva alta subperennifolia con vegetación secundaria arbórea 479.35 1.48 481.97 1.97 7.86 0.03 481.5 1.48 455.09 1.49 476.28 1.59 322.03 0.95 482.32 1.56 Selva mediana subcaducifolia 509.34 1.57 72.58 0.3 509.34 2.2 509.34 1.56 506.85 1.66 500.01 1.67 509.34 1.5 509.34 1.64 Selva mediana subcaducifolia con vegetación secundaria arbustiva 84.81 0.26 55.57 0.23 52.37 0.23 104.44 0.32 105.36 0.34 2.33 0.01 103.95 0.31 2.09 0.01 Selva mediana subcaducifolia con vegetación secundaria arbórea 1327.04 4.1 258.56 1.06 1601.9 6.92 1638.75 5.03 1600.94 5.24 1083.32 3.62 1639.3 4.82 1076.21 3.47 Selva mediana subperennifolia 3822.82 11.8 3975.19 16.24 2402.62 10.38 3660.47 11.23 3636.46 11.9 3192.96 10.68 4416.05 12.98 2963.47 9.56 Selva mediana subperennifolia con vegetación secundaria herbácea 19.02 0.06 0.67 0.003 12.96 0.06 31.75 0.1 4.05 0.01 4.05 0.01 23.71 0.07 23.7 0.08 Selva mediana subperennifolia con vegetación secundaria arbustiva 867.92 2.68 590.68 2.41 519.55 2.24 846.39 2.6 601.98 1.97 0 0 760.59 2.24 785.12 2.53 Selva mediana subperennifolia con vegetación secundaria arbórea 14002.05 43.21 10090.87 41.24 10952.81 47.33 14790.4 45.38 12654.38 41.39 14548.61 48.67 15178.31 44.61 14586.94 47.04 Selva baja caducifolia con vegetación secundaria arbórea 37.22 0.11 0 0 36.9 0.16 37.26 0.11 0 0 37.05 0.12 38.39 0.11 38.81 0.13 Selva baja subcaducifolia 41.3 0.13 35.82 0.15 37.12 0.16 0 0 92.33 0.3 0 0 17.84 0.05 0 0 Selva baja subperennifolia 2007.3 6.19 1536.37 6.28 1389.65 6 1977.43 6.07 2413.44 7.89 1558.03 5.21 1987.2 5.84 2106.18 6.79 Selva baja subperennifolia con vegetación secundaria herbácea 16.03 0.05 1.37 0.01 13.83 0.06 16.03 0.05 13.83 0.05 16.03 0.05 13.83 0.04 16.03 0.05 Selva baja subperennifolia con vegetación secundaria arbustiva 1707.15 5.27 1182.7 4.83 1236 5.34 1704.25 5.23 1565.75 5.12 1717.02 5.74 1597.42 4.69 1715.06 5.53 Selva baja subperennifolia con vegetación secundaria arbórea 2337.5 7.21 1150.82 4.7 1240.75 5.36 2053.89 6.3 1338.8 4.38 2228.56 7.46 1812.84 5.33 2218.02 7.15 Asentamiento humano 131.67 0.41 110.87 0.45 103.35 0.45 93.41 0.29 130.42 0.43 94.43 0.32 141.45 0.42 82.76 0.27 Cuerpos de agua 182.84 0.56 204.8 0.84 130.24 0.56 66.73 0.2 187.49 0.61 153.26 0.51 227.52 0.67 83.87 0.27 Área de convergencia 32405.76 24470.88 23142.67 32589.24 30569.88 29893.04 34025.28 31012.24

ANEXO Anexo 1. Artículo.

1 Plant-hummingbird interactions shaping distributions in the Yucatan Peninsula 2 3 Rosalía Puch-Chávez1, Griselda Escalona-Segura1, Celso Gutiérrez-Báez2, Jorge Correa- 4 Sandoval3, and Guillermo E. Castillo-Vela1 5 6 1El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Campeche, Conservación de la Biodiversidad, Av. 7 Rancho Polígono 2-A, Ciudad Industrial, 24500 Lerma Campeche, Camp. +52(981)12730 ext. 8 2301 9 2Herbabio UCAM. Cuerpo Académico Consolidado: Arqueología, Etnohistoria y Ecología 10 Humana del Centro de Investigaciones Históricas y Sociales. Universidad Autónoma de 11 Campeche 12 3El Colegio de la Frontera Sur, Conservación de la Biodiversidad 13 Av. Centenario km 5.5, CP 77014, Chetumal, Quintana Roo. 529838350440 ext 4314 14 15 ABSTRACT 16 Vegetation is a central attribute shaping bird distribution. Among the Trochilidae family, plants 17 can define its abundance and distribution, while environmental conditions shaping plant- 18 hummingbirds interactions remain unknown. We used Maxent program to estimate the 19 ecological and geographic distribution of ornithophilous plants and hummingbirds, and test if key 20 food resources shape hummingbird distribution. Our results suggest that altitude and slope play 21 an essential role in hummingbird distribution. In contrast, for plants, seasonal temperature and 22 precipitation outlined their distribution. The Green-breasted Mango (Anthracothorax prevostii, 23 63,238.89 km2) and Scarlet Firebush (Hamelia patens, 52,208.21 km2) had the most extensive 24 distribution. In contrast, the Wedge-tailed Sabrewing (Campylopterus curvipennis, 40,574.10 25 km2), and the Expanded Lobster Claw (Heliconia latispatha, 16,401.12 km2) had the least 26 restricted distribution. The plant-hummingbird interaction was correlated 62.01% and confined to 27 secondary growth forests in the former medium sub-evergreen forest. Our results suggest that 28 hummingbirds feed on herbaceous and shrubby plants. The mutualistic interaction networks and 29 the modeling showed that no strict interactions occur in southern Yucatan Peninsula. However, 30 plants shape hummingbird distribution. The Scarlet Firebush was the most significant shrubby 31 plant shaping the distribution of normal hummingbirds (Trochilinae subfamily). Evergreen

32 forests ecosystems in southern Yucatan Peninsula face threats by conversion of land for 33 agricultural purposes. 34 Key words: bioclimatic variables, Trochilidae, ornithophily, topographic variables, vegetation 35 type. 36 37 Hummingbirds in the Trochilidae family specialize in nectar feeding and are associated mainly 38 with ornithophilous flowers, which they pollinate and feed upon (Faegri and van der Pijl 1979, 39 Stiles 1981). In Mexico, 57 hummingbird species rely on more than 440 plant species (Stiles 40 1975, Feinsinger 1990, Arizmendi and Ornelas 1990, Amaya-Márquez et. al. 2001, Gutiérrez- 41 Zamora and Rojas-Nossa 2001, Ortiz-Pulido and Díaz-Valenzuela 2001, Lara-Rodríguez et al. 42 2012, Segura-Sequeira 2013, Ramírez-Burbano 2013, Medina-van et al. 2016, Gómez-Sánchez 43 2017, Patiño-González 2017). In the Yucatan Peninsula, 17 hummingbird species reside and feed 44 on 64 plant species (26 ornithophilous and 38 non-ornithophilous), nine of them endemic 45 (Fernández-Carnevali et al. 2012, Puch-Chávez 2012, Trejo-Torres and Rodríguez 2014, Medina- 46 van et al. 2016). The generalist and specialized feeding habits of this bird group make them 47 noteworthy to test a hypothesis on plant-bird interaction and distribution. Research in the 48 Trochilidae family in the Peninsula had focused on general plant-hummingbirds interactions (i.e. 49 Puch-Chávez 2012, Medina-van et al. 2016), the endemic Mexican Sheartail (Doricha eliza) (i.e. 50 Leyequién 2013, Santamaría-Rivero et al. 2013), and identification of indicator hummingbird 51 species to assess environmental health (i.e. Navarro-Alberto et al. 2016). The very few studies on 52 17 nectar feeding hummingbirds inhabiting this region have provided limited information on 53 topics such as plant-bird interactions and environmental factors shaping their distribution caused 54 by habitat modification. Those environmental factors can cause: a decrease or extinction of birds 55 dependent on plants (i.e. specialist nectar-feeding birds) or a broadening distributional range (i.e. 56 generalist nectar-feeding birds). Those factors are the result of adaptations and tolerance of each 57 species towards frequent natural or anthropic changes (Sekercioglu et al. 2004). 58 Among dwelling hummingbirds in the Yucatan Peninsula, the Mexican Sheartail (Doricha eliza) 59 and the Stripe-throated Hermit (Phaethornis striigularis) are listed as threatened in the Mexican 60 list of endangered species NOM-059-SEMARNAT-2010 (SEMARNAT 2010). Little is known 61 about the conservation status of remaining hummingbird species or their natural history. 62 Distributional range information can provide data on the biology, ecology, and environmental

63 needs of plant-hummingbirds interactions (i.e. habitat preferences) that are valuable information 64 needed for conservation strategies (Ríos-Muñoz and Navarro-Sigüenza 2009, Yáñez-Arenas et al. 65 2016, Rivera-Ortiz et al. 2013). 66 The aim of this study was to analyze the geographic and ecological hummingbird distribution and 67 ornithophilous plants distribution as well, in southern Yucatan Peninsula and test if plant- 68 hummingbird interaction shapes their distribution. 69 METHODS 70 Study Area: The study was carried out in southern Yucatan Peninsula, and focused in the states 71 of Campeche and Quintana Roo (Figure 1). The climate is humid and sub-humid with mean 72 annual temperatures of 25° and 28ºC, and annual humid and rainfall gradient of 1500 mm, 73 without exceeding 2200 mm (Orellana et al. 2003). The Peninsula is a flat limestone with few 74 elevations of 250 to 350 meters above sea level (masl; Vázquez-Domínguez and Arita 2010). The 75 main vegetation in southern Peninsula is dominated by tall, medium, and low sub evergreen 76 forest; tall evergreen forest; medium and low deciduous forests; medium and low sub-deciduous 77 forest; mangrove, savannas, popal, flooded forest, riparian, and coastal vegetation (Miranda and 78 Hernández 1963, Pérez-Sarabia and Duno de Stefano 2015, INEGI 2016). 79 Selection of ornithophilous plant species: We used the mutualistic interaction network method 80 to define species for modeling and built an interaction matrix (P=plants x H=hummingbirds) with 81 49 plant and eight hummingbird species. Distributional records of plants were gathered from field 82 observations and three databases (one B. Sc. thesis and two projects) from 2006-2017. We 83 analyzed the matrix with Ucinet v.6 program (Borgatti and Everett 1999). 84 Presence data for plants and hummingbirds: Plant selection for modeling met three criteria: 1) 85 ornithophilous flowers (red, yellow, and orange colors or combinations; tubular corolla and 86 abundant dissolved nectar sugar; Stiles 1975, Miller et al. 1985), 2) highest number of interaction 87 with hummingbirds, and 3) documented by other authors as food source for hummingbirds. 88 Presence records for the eight hummingbird and four plants species were obtained from different 89 open access databases for scientific collections (GBIF, VertNet, Remib y UNAM, CICY, CHIS- 90 UCAM, CEDESU, UADY), and four databases (one B. Sc. thesis and three projects). The 91 records were imposed over Google Earth Pro to obtain unique records. 92 Variables selection: We used 19 bioclimatic variables from monthly records on rainfall and 93 temperature (Cuervo-Robayo et al. 2013) and in addition to three topographic variables from

94 http://gcmd.nasa.gov/records/GCMD_HYDRO1k.html. We made a Pearson (r) correlation 95 analysis to prevent over-fitting the data with PSS v.23 (IBM 2015) program, including only 96 values < 0.7 (Phillips at al. 2006). Spatial resolution for layers was 30 arc-seg or about 1 km 97 (Table 1). 98 Species distribution modeling: We used the maximum entropy modeling (Maxent v.3.4.1, 99 biodiversityinformatics.amnh.org/open source/Maxent) to make the distributional range maps of 100 hummingbird and plants. The method allows identification of areas with suitable environmental 101 features needed for survival and species distribution (Peters 1990, Dawson and Spannagle 2009). 102 For each species, we divided presence data in 70% (training data) and 30 % (test data). In the 103 case of the Stripe-throated Hermit, we did not divide presence data because few distributional 104 records were available. We performed a total of 15 replicas for each model. 105 We evaluated the models with ROC curve (Receiver Operating Characteristic), which test the 106 model ability to classify properly each species as present or absent (Hanley and McNeil 1982). 107 As the model approaches an AUC value close to 1, the performance is optimal (Pearson et al. 108 2007). We choose robust models with AUC > 0.8 (Araújo and Guisan 2006)) fitting the records. 109 The relative importance of individual predictors was evaluated with Jackknife resampling that 110 identified environmental variable against the highest gain. We choose only variables above 10% 111 as the most important for the models. The maps were exported to the ArcGIS v.10.4.1 program to 112 produce distribution final maps. 113 Overlapping areas of plant-hummingbird interaction and vegetation characterization: to 114 produce maps showing overlapping areas of plant-hummingbird distribution, we super-imposed 115 distribution models using the algebra tool in ArcGIS v.10.4.1 program (Esri 2015) for each plant 116 and hummingbird species and outlined overlapping areas. To characterize the vegetation in those 117 overlapping areas we super-imposed chart series VI (INEGI 2016) showing land use and 118 vegetation types in the Yucatan Peninsula. We calculated the total distribution surface and 119 overlapping areas by drafting polygons for each area. 120 RESULTS 121 Plant-hummingbird distribution modeling 122 The interaction network showed that 12 plants species were significant for plant-hummingbird 123 interactions. Eight showed ornithophily syndrome and four: Yellow Oleander (Cascabela 124 gaumeri), Expanded Lobster Claw (Heliconia latispatha), Scarlet Firebush (Hamelia patens), and

125 Purple Porterweed (Stachytarpheta frantzii) had significant interactions with hummingbirds and 126 were selected for distribution analysis modeling (Figure 2). 127 A total of 681 hummingbirds and 376 plant presence records between 1910-2009 were gathered. 128 The models for hummingbirds and plant species showed an AUC between 0.826 and 0.981. 129 Altitude was the most important variable for distribution modeling for the White-bellied Emerald 130 (Amazilia candida), Buff-bellied Hummingbird (Amazilia yucatanensis), Green-breasted Mango 131 (Anthracothorax prevostii), Wedge-tailed Sabrewing (Campylopteris curvipennis), Canivet’s 132 Emerald (Chlorostilbon canivetti) and the Stripe-throated Hermit (Phaethornis striigularis). The 133 slope was a significant variable for the Rufous-tailed Hummingbird (Amazilia tzacatl) and the 134 Ruby-throated Hummingbird (Archilochus colubris). For the distribution of the Rufous-tailed 135 Hummingbird, the maximum temperature in the hottest month was important, and for the Buff- 136 bellied Hummingbird, the diurnal temperature range was the key variable (Figure 3). 137 White-bellied Emerald. The distribution area for this species was extensive with 52,283.62 138 km2. Its presence probability increased above 40 masl (Figure 3a). 139 Rufous-tailed Hummingbird. Distribution area was 45,477.77 km2. The models showed that 140 those areas had maximum temperatures between 30 and 38°C (Figure 3b). 141 Buff-bellied Hummingbird. The total surface area was 42,870.73 km2 showing a discontinuous 142 distribution with high presence probability starting at 0 masl (figure 3c) 143 Green-breasted Mango. This species showed the broadest distributional area (63,238.89 km2) 144 among all species and according to the modeling, presence probability started at between 0 masl 145 (Figure 3d). 146 Ruby-throated Hummingbird. The total surface area was 57,350.05 km2. This is a migratory 147 species and models estimated that presence probability in the different habitats started at 5 masl. 148 (Figure 3e). 149 Wedge-tailed Sabrewing. It showed the smallest distribution area (40,574.10 km2) from all 150 species the presence probability area for this species is restricted above 55 masl (Figure 3f). 151 Canivet’s Emerald. The distribution area for this species was 61,239.57 km2 with a continuous 152 presence probability starting at 0 masl (Figure 3g). 153 Stripe-throated Hermit. The total surface area was 45,522.55 km2. The models showed that 154 areas with altitude above 5 masl had the greatest presence probability, with a humidity gradient 155 of 200 to 1100 mm (Figure 3h).

156 The suitable areas for the four plant species were shaped by bioclimatic variables. We describe 157 each plant species distribution as follows: 158 Yellow Oleander. The total surface area was 36,131.7 km2. Suitable habitat conditions for this 159 plant started at 10 masl and is defined by seasonal temperature and rainfall (Figure 4a). 160 Expanded Lobster Claw. This plant had the smallest surface area (16,401.12 km2). According 161 to the models, presence probability was defined by seasonal temperature and rainfall starting at 162 600 mm (Figure 4b). 163 Scarlet Firebush. This plant had the broadest distribution area with 52,208.21 km2. The area 164 was defined by altitude and seasonal rainfall (Figure 4c). 165 Purple Porterweed. This species occupied an area of 43,673.77 km2. For the models mean 166 temperature in the hottest months (25 and 27.5°C) and seasonal rainfall (650 a 1400 mm) were 167 the most important variables. For the distributional area, presence probability was above 10 masl 168 (Figure 4d). 169 Overlapping areas of plant-hummingbird interactions and plant characterization. Yellow 170 Oleander and Purple Porterweed areas of distribution overlapped in more than 36% with all eight 171 hummingbird species. Yellow Oleander shared an area of 55.52 % with the Wedge-tailed 172 Sabrewing and the Purple Porterweed shared a 55% area with the Wedge-tailed Sabrewing 173 (Figure 5 and 6). Although the Expanded Lobster Claw had the smallest area of distribution and 174 is restricted to southwest Campeche, that plant overlapped its distribution with the Rufous-tailed 175 Hummingbird in 4,749.18 km2 ≈ 31.29 % (Figure 7). All eight hummingbird species overlapped 176 up to 62% its distributional areas with the Scarlet Firebush (Figure 8). The 32 overlapping areas 177 were associated mainly with secondary growth forest in former medium evergreen forest areas 178 and occupied more than 35% of medium sub-evergreen forest and 30% in grassland. 179 DISCUSSION 180 Plant-hummingbird distribution modeling. Our maps showed similarities to Navarro-Sigüenza 181 and Peterson (2007), and Arizmendi and Berlanga (2014) published works. Distribution for some 182 species in our maps was discontinuous perhaps as a result of altitude and slope variables, which 183 were significant in hummingbird modeling. Feinsinger (1987) and Murray et al. (2014) suggest 184 that changes in altitude between habitats and physical conditions, such as flowering and structure 185 (ways of life), are the result of conditions such as light, humidity, etc. Thus for hummingbird 186 distribution, such habitat conditions would be the most desired for species presence.

187 For the two Amazilia species, the maximum temperature variables in the hottest month and mean 188 diurnal temperature range also shaped their distribution. Distribution for the Rufous-tailed 189 Hummingbird included areas with temperatures from 36 to 38°C and annual precipitation from 190 1100 to 1600 mm. The Buff-bellied Hummingbird occurs in southern Yucatan Peninsula where 191 suitable conditions are defined by mean diurnal temperature range and less temperature variation. 192 The distributions of those two species show a preference for vegetation providing protection and 193 food sources during the dry season. According to Arizmendi y Berlanga (2014), MacKinnon 194 (2017), the Rufous-tailed Hummingbird inhabits mainly in humid forests or near flooded areas, 195 while the Buff-bellied Hummingbird prefers low humidity habitats. Our plant modeling was 196 conditioned by seasonal temperature and rainfall variables. Those variables are relevant for yield, 197 growth, and reproduction of plants (Pántano et al. 2014), and define suitable conditions for plant 198 species used by hummingbirds. Distribution modeling for the Scarlet Firebush showed that this 199 species had the broadest distribution range. According to Stevens (1989), this plant has a broad 200 continental distributional area because it tolerates a variety of climatic conditions. 201 Overlap of plant-hummingbird interactions. The Scarlet Firebush was the most significant 202 species among hummingbirds. However, Canivet’s Emerald overlapped in 62.01% with the 203 Scarlet Firebush. According to Trejo-Torres (2009), this plant has an extensive distribution in 204 tropical forests in the Americas. This plant to the Yucatan Peninsula is used as ornamental 205 producing flowers and fruits all year round with varying seasons. 206 According to Stiles (1978), the Stripe-throated Hermit and the Expanded Lobster Claw share a 207 distributional pattern. However, our maps only showed overlap in 14.76% even when they had 208 broad distributional areas. In contrast, the Rufous-tailed Hummingbird overlapped 31% with this 209 plant. The distribution of both species is restricted to humid forests, riparian or open vegetation 210 with water bodies (Arizmendi and Berlanga 2014, MacKinnon 2017). Differences in the 211 distribution of the Expanded Lobster Claw and hummingbirds might be due to this plant is 212 present where the Stripe-throated Hermit is absent and therefore needs other pollinators to 213 reproduce and extend its distribution where other generalists hummingbirds exist. Our results 214 show that hummingbirds feed mainly on herbaceous or shrubby plants. The mutualistic network 215 interaction and the models showed that there are not strict mutualistic interactions in this region. 216 However, plants shape hummingbird distribution, as shown by the Scarlet Firebush that is a 217 shrubby plant that defined the distribution of hummingbirds in the subfamily Trochilinae.

218 Additionally, Martín-González et al. (2015) showed that there is a phylogenetically plant related 219 species showed a tendency to interact with a similar array of mutualistic partners such as 220 hummingbirds. Thus, supporting the idea that plant-hummingbird interactions shaping their 221 distributions in the Yucatan Peninsula. 222 On the other hand, the sub evergreen medium forests with secondary growth forests harbor most 223 of the plant-hummingbird-interactions. These forests play a crucial role regulating the habitats, 224 soil properties, and hydrologic systems (Jordan 1985). According to Global Forest Watch (2018), 225 the Yucatan Peninsula lost 95 thousand hectares of tropical forest in 2016, due to advances in 226 agriculture and grazing. Of these forests, wet forests are still the most affected (Challenger and 227 Soberón 2008). These forests cover about 9,295,452 ha in the Yucatan Peninsula INEGI (2016). 228 These types of forests are critical habitat for many bird species because they provide food, roosts, 229 breeding sites; protection cover and hummingbirds feed on a variety of flowers available in those 230 forests (Levey 1988, McIntyre 1995, Blake and Loiselle 2001). 231 ACKNOWLEDGMENTS 232 M. Sc. C. Gutierrez for identifying plant species and description of vegetation. To the 233 scholarships RPC (597653) and GES (21467) provided by the National Council on Science and 234 Technology, Mexico (CONACYT). Wildlife collecting and research permits 235 N°SGPA/DGVS/11088/16, N°SGPA/DGGFS/712/2062/17, and N°SGPA/DGVS/002465/18 236 were issued by Mexican environmental authorities (SEMARNAT). 237 The authors declare that we do not actually have any conflict of interests or detect any possible 238 source of conflict. 239 LITERATURE CITED 240 Amaya-Márquez, M., G. F. Stiles, and O. J. Rangel-Cii. 2001. Interacción planta-colibrí en 241 Amacayacu (Amazonas, Colombia): una perspectiva palinológica. Caldasia 23(1):301-322. 242 Araújo, M. B., and A. Guisan. 2006. Five (or so) challenges for species distribution modeling. 243 Journal of Biogeography 33:1677-1688. 244 Arizmendi, C. M., and H. Berlanga. 2014. Colibríes de México y Norteamérica/Hummingbirds of 245 Mexico and North America. México: CONABIO. 246 Arizmendi, M. C., and J. F. Ornelas. 1990. Hummingbirds and their floral resources in a tropical 247 dry forest in Mexico. Biotropica 22:172-180.

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Tables y figures Table 1. Bioclimatic and topographic variables used for species modeling.

Hummingbirds Plants Bioclimatic variables Mean Diurnal Range Annual Mean Temperature Temperature Seasonality Temperature Seasonality Max Temperature of Warmest Month Mean Diurnal Range Annual Precipitation Mean Temperature of Driest Quarter Precipitation of Wettest Month Mean Temperature of Warmest Quarter Precipitation of Driest Month Annual Precipitation Precipitation Seasonality Precipitation of Wettest Month Precipitation of Wettest Quarter Precipitation of Driest Month Precipitation of Driest Quarter Precipitation Seasonality Precipitation of Wettest Quarter Precipitation of Driest Quarter Precipitation of Warmest Quarter Precipitation of Coldest Quarter Topographic Variables Digital model of elevation Slope Topographic index (humidity)

Figure 1. Sampled and historical localities in the southern Yucatan Peninsula

Figure 2. Plant-hummingbird interaction network. Species with the greatest interactions are on the top part of this graphic. Abbreviation: Interactions (Int.).

Figure 3. Models of potential distribution and historical records of eight hummingbird species: a) A. candida, b) A. tzacatl, c) A. yucatanensis, d) A. prevostii, e) A. colubris, f) C. curvipennis, g) C. canivetii, and h) P. striigularis.

Figure 4. Models of potential distribution and historical records for four plant species. a) C. gaumeri, b) H. latispatha c) H. patens, and d) S. frantzii.

Figure 5. Distributional area overlap (black) for C. gaumeri (light grey) and eight hummingbird species (dark gray) a) A. candida, b) A. tzacatl, c) A. yucatanensis, d) A. prevostii, e) A. colubris, f) C. curvipennis, g) C. canivetii, and h) P. striigularis.

Figure 6. Distributional area overlap (black) for H. latispatha (light grey) and eight hummingbird species (dark gray) a) A. candida, b) A. tzacatl, c) A. yucatanensis, d) A. prevostii, e) A. colubris, f) C. curvipennis, g) C. canivetii, and h) P. striigularis.

Figure 7. Distributional area overlap (black) for H. patens (light grey) eight hummingbird species (dark gray) a) A. candida, b) A. tzacatl, c) A. yucatanensis, d) A. prevostii, e) A. colubris, f) C. curvipennis, g) C. canivetii, and h) P. striigularis.

Figure 8. Distributional area overlap (black) for S. frantzii (light grey) eight hummingbird species (dark gray) a) A. candida, b) A. tzacatl, c) A. yucatanensis, d) A. prevostii, e) A. colubris, f) C. curvipennis, g) C. canivetii, and h) P. striigularis.