Revista Manglar 10(1):2 3-16, 2013 333 Revista de Investigación Científica Universidad Nacional de Tumbes ArtículoArtículoArtículo Original Original Original

Insectos plagas y sus enemigos naturales en el cultivo de Theobroma cacao L. (cacao) en los valles de Tumbes y Zarumilla, Perú

Pest and natural enemies of Theobroma cacao L. (cocoa) in the valleys of Tumbes and Zarumilla, Peru Pedro Castillo C.

Resumen

Problema: el cultivo de Theobroma cacao (cacao) es afectado por insectos plagas que ocasionan daños y reducen significativamente la calidad y rendimiento, pero también es frecuentado por insectos que actúan como enemigos naturales de los insectos plagas. El objetivo del estudio fue identificar las especies de estos insectos plagas y sus enemigos naturales. Metodología: se colectaron ejemplares de insectos presentes en el cultivo de cacao en los valles de Tumbes y Zarumilla, Perú; se realizaron muestreos entre abril a octubre de 2012; la identificación se realizó a través de claves y consulta a especialistas. Resultados: Se registraron 17 especies de insectos plagas identificándose siete a nivel de especie (Selenothrips rubrocinctus, Frankliniella parvula, Monalonion dissimulatum, Toxoptera aurantii, Paracoccus marginatus, Michaelophorus nubilis y Chalibs hassan), siete a nivel de género (Antiteuchus sp., Bolbonota sp, Ferrisia sp., Bassareus sp. y Percolaspis sp.), dos que necesitan confirmación de especie (Pleuroprucha cf. asthenaria y Enyo cf. ocipete) y una especie que no ha sido identificada. En lo que corresponde a enemigos naturales, se identificaron a predadores de las familias: Syrphidae (Ocyptamus sp. Ocyptamus cf. gastrotactus, Ocyptamus aff. stenogaster y Pseudodorus clavatus), Coccinellidae (Cycloneda sanguinea, Hyperaspis onerata, Paraneda pallidula guticollis y Scymnus rubicundus), Sympherobiidae (Sympherobius sp.) y Chrysopidae (Ceraeochrysa sp.); en parasitoides Aphidius sp. y Leptomastidia sp. Conclusión: las especies de insectos plagas registradas durante el periodo del estudio tienen la categoría de potenciales Palabras claves: claves Theobroma: Theobroma cacao, cacao insectos, insectos plagas, plagas, enemigos enemigos naturales naturales predadores, predadores, parasitoides parasitoides

Abstract

Problem: Theobroma cacao (cacao) culture is affected by pests that cause hurts and reduce significantly the quality and performance, but also it is frequented by insects that act as natural enemies of insect pests. The objective was to identify the pest species and natural enemies. Metho dology: present insect specimens were collected in cocoa culture in the valleys of Tumbes and Zarumilla, Peru; samplings were performed from April to October 2012; the identification was made through key and consulting specialists. Results: 17 species of pest insects were registered, seven identified to level of species (Selenothrips rubrocinctus, Frankliniella parvula, Monalonion dissimulatum, Toxoptera aurantii, Paracoccus marginatus, Michaelophorus nubilis y Chalibs hassan), seven to level of genus (Antiteuchus sp., Bolbonota sp, Ferrisia sp.,Bassareus sp. y Percolaspis sp.), two species need confirmation (Pleuroprucha cf. asthenaria and Enyo cf. ocipete) and one specie than cannot be identified. In natural enemies had been registered in predators: Syrphidae a (Ocyptamus sp. Ocyptamus cf.gastrotactus, Ocyptamus stenogaster y Pseudodorus clavatus), Coccinellidae (Cycloneda sanguinea, Hyperaspis onerata, Paraneda pallidula guticollis y Scymnus rubicundus), Sympherobiidae (Sympherobius sp.) y Chrysopidae (Ceraeochrysa sp.); in parasitoids we have to Aphidius sp. and Leptomastidia sp. Conclusion: the pest insects species recorded during the period of the study have the status of potentials. Key words:words :Theobroma Theobroma cacao, cacao ,insect insect pests, pests ,natural natural enemies, enemies ,predators, predators, parasitoids parasitoids

Departamento Académico de Sanidad Vegetal y Producción Pecuaria; Universidad Nacional de Tumbes [email protected]

Castillo, Pedro 4 4

Introducción En Tumbes, Perú, donde los cultivos domi de pérdidas de la cosecha (Escalante 1974, nantes son arroz y banano, el cultivo del Beingolea 1984; Vargas, Somarriba y Car- cacao desde el año 2005 se ha convertido balho 2005). en una actividad agrícola de importancia En Tumbes, la Asociación Regional de Pro económica, considerado como el segundo ductores de Cacao (ARPROCAT, 2010) indi cultivo exportable de esta región, después ca la presencia de las especies plagas: Mona del banano. A la fecha se encuentran insta lonion dissimulatum, Toxoptera aurantii y ladas 720 ha, y la mayor área (500 ha) en Aphis gossypii, pero existen otras especies la provincia de Zarumilla (Comunicación fitófagas, que se presentan en bajos niveles personal Ing Rafael Sunción Sabalu, Direc poblacionales, porque son regulados por ción Regional de Agricultura de Tumbes, sus enemigos naturales o por factores cli- 2 de julio de 2012). máticos, no sobrepasando los niveles de Se reporta que este cultivo es afectado por daño económico, pero se desconoce de qué insectos plagas que ocasionan daños y por especies se tratan. Estas especies producto consiguiente reducen significativamente de la acción antropogénica o por efectos la calidad y rendimiento, pero también es del cambio climático, pueden en algún mo frecuentado por insectos que actúan como mento adquirir importancia económica. enemigos naturales de los insectos plagas. Por las razones expuestas, se consideró Alata (1973), registra para el Perú 34 espe importante realizar este investigación cu cies de insectos plagas, entre las que se en yos objetivos fueron, identificar las espe- cuentra el chinche Monalonion dissimulatum cies de insectos plagas asociadas al culti considerado como una de las principales vo de Teobroma cacao (cacao) y sus ene- plagas del cacao, debido a que las picaduras migos naturales (predadores y parasitoi y daños a las mazorcas ocasionados por des) en los valles de Tumbes y Zarumilla. estos chinches, ocasionan entre 15 y 80 %

Material y métodos La población fue insectos plagas asociados acondicionado en placas Petri y reposte al cultivo de T. cacao y sus enemigos natu- ros plásticos con la finalidad de recuperar rales (predadores y parasitoides). El estu los adultos de insectos plagas, predadores dio se realizó de abril a octubre de 2012 y parasitoides. en dos parcelas en el valle de Zarumilla sector La Palma: (Parcela A. 586828 E, 9606 723 N y Parcela B: 586858 E, 9607111 N) y dos parcelas en el valle de Tumbes: Francos (560389 E, 9592540 N) y Oidor (560 883 E y 9606721 N) (Fig. 1). La investigación fue descriptiva. En cada parcela seleccionada se ubicaron 20 plantas, y cada quince días se evaluaron y se realizaron colectas manuales de los adultos de las especies de insectos plagas, predadores y parasitoides, que se encon- traban en brotes, ramillas, frutos, cojines florales y tronco. También se colectó hojas, flores y frutos infestados con larvas, pupas o ninfas de los insectos plagas y depredado res, depositándolos en bolsas plásticas, dicho material fue llevado al laboratorio Figura 1. Ubicación de las áreas de muestreo

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Los adultos colectados en campo y los recu de colección. La identificación se realizó perados, en laboratorio de Entomología de utilizando las claves a nivel de familia de la Universidad Nacional de Tumbes, fue- Borror and Delong’s (Triplehorn y John- ron montados en alfileres entomológicos: son 2005) y otras fuentes para cada grupo 0, 1, 2; etiquetados, con fecha y localidad taxonómico especifico.

Resultados Los insectos plagas colectados en los valles identificado siete a nivel de especie, siete de Tumbes y Zarumilla, son 17 especies; a nivel de género, faltando por confirmar dos pertenecen al orden Thysanoptera, seis dos especies y una que no ha podido ser al orden Hemíptera, tres al orden Coleóp identificada (Tabla 1) tera y seis al orden Lepidóptera. Se han

Tabla 1. Insectos plagas colectados en el cultivo de cacao (T. cacao) en los valles de Tumbes y Zarumilla; abril – octubre 2012.

Frecuencia Especie Orden Familia Órgano atacado La pal A La Pal B Francos Oidor Selenothrips rubrocinctus (Giard, 1901) ThysanopteraThripidae Hojas y frutos xxxx xx 0 0 Frankliniella parvula Hood, 1925 ThysanopteraThripidae Brotes y flores x x x xx Monalonium dissimulatum Distant, 1883 Hemiptera Miridae Frutos x xx x 0 Antiteuchus sp. Hemiptera Pentatomidae Frutos 0 x 0 0 Bolbonota sp. Hemiptera Membracidae Brotes, hojas y flores x x x x Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe, 1841) Hemiptera Aphididae Brotes, hojas y flores xxxx xxxx xxxx xxxx Ferrisia sp. Hemiptera Pseudococcidae Hojas y frutos x xx x x Paracoccus marginatus Willims & Granara de Willink,1992 Hemiptera Pseudococcidae Hojas y frutos xx xxxx xxxx xx Bassareus sp. Coleoptera Chrysomelidae Peciolos hojas, ramas 0 0 0 xxxx Percolaspis sp. Coleoptera Chrysomelidae Hojas x x 0 0 Psiloptera sp. Coleoptera Buprestidae Brotes y hojas 0 0 x 0 Michaelophorus nubilis Feldere & Rogenhofer (1875) Pterophoridae Hojas xxxx xxxx xxxx xxxx Lygropia sp. Lepidoptera Pyralidae Hojas xxxx xxxx x x Pleuroprucha cf. asthenaria (Walker, 1861) Lepidoptera Geometridae Flores xx xxxx xxxx x Chalybs hassan (Stroll, 1790) Lepidoptera Lycaenidae Flores, hojas tiernas x x x x Enyo cf. ocypete (Linnaeus, 1758) Lepidoptera Hojas 0 x 0 0 Especie no identificada Lepidoptera Stenomidae Hojas xxxx xxxx xx x xxxx – Frecuente – 10 a más individuos en 20 plantas xx – Poco frecuente – 5 a 9 individuos en 20 plantas xx – Escaso – 1 a 4 individuos en 20 plantas 0 – Ausente

Descripción de las especies registradas Frankliniella parvula Hood, 1925 y de los daños (Thysanoptera: Thripidae) Selenothrips rubrocinctus (Giard, 1901) Se le encuentra agrupado en colonias de (Thysanoptera: Thripidae) ninfas y adultos infestando brotes y flores Infesta hojas, agrupados en colonias de ocasionando la deformación de los mismos. ninfas y adultos, observándose en el envés La hembra adulta es de color negro (Fig.2 producto del daño, puntos o manchas ne d) y los machos castaño oscuro (Fig. 2 e), cróticas (Fig. 2 a) y un amarillamiento en las ninfas son amarillentas. La hembra el haz. Esta especie ataca también frutos adulta mide 1, 7 mm y el macho 1,2 mm. produciendo cambios de color, el cual de bería ser rojizo, pero por el ataque se torna Monalonion dissimulatum Distant, 1883 marrón, dificultando la determinación vi (Hemiptera: Miridae) sual de la madurez del fruto. Las ninfas y El daño es ocasionado por las ninfas y adul prepupas presentan una banda transversal tos que atacan los brotes y principalmente de color rojizo en los primeros segmentos los frutos o mazorcas en todas las fases de abdominales (Fig. 2 b). Los adultos de color su desarrollo que al picar y chupar la savia negro miden 2 a 3 mm y las alas marrón inyectan toxinas que producen necrosis en oscuro (Fig. 2 c). los tejidos afectados (Figs. 3 a y b). En los frutos desarrollados, originan manchas necróticas circulares de color negro, las cuales al unirse entre sí forman una depre

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a b c d e

Figura 2. Daños producidos en hojas por S. rubrocinctus (a); S. rubrocintus Pre pupa (b) y adulto (c); F. párvula, Hembra (d) y macho (e)

sión sobre la corteza del fruto, afectando longitud, cabeza y antenas son negras, tórax en algunos casos las almendras. En estas rojizo, hemiélitros amarillo naranja con manchas necróticas pueden desarrollarse una banda transversal negra entre el ápice hongos patógenos, como es el caso del que del corium y la base de la membrana y una produce la moniliasis, por esa razón es que banda del mismo color en la parte apical. a esta especie se le considera un vector me Las patas anteriores y medias son de color cánico importante de esta enfermedad. Las amarillento. Las posteriores presentan ninfas de color amarillo naranja brillante una mayor pilosidad, de color negro con (Fig. 3c), están desprovistas de alas. El un anillo de color amarillento en la parte adulto (Fig. 3 d) mide de 10 a 12 mm de media del fémur.

d a b c Figura 3. Monalonium dissimulatum (a) y (b). Daños ocasionados en frutos. Ninfa (c) y Adulto (d)

Antiteuchus sp. (Hemiptera: grisáceo presentan una hilera de espinas Pentatomidae) en el dorso. Los adultos miden 3 mm de lon Esta especie se encuentra alimentándose gitud y 1,8 mm de ancho, presenta protube en los pedúnculos del fruto. Cuerpo en for rancias en el pronotum y coloraciones ama ma de escudo (Fig. 4 a), mide 13,3 mm de rillento anaranjadas en las alas (Fig. 4 d). longitud y 7,1 mm de ancho, coloración ne gro acerado con reflejos metálicos en todo Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolo el cuerpo. Las antenas y patas también son mbe, 1841) (Hemiptera: Aphididae) de color negro. Agrupado en colonias infesta brotes, flores y hojas tiernas. Las ninfas son de color ma Bolbonota sp. (Hemíptera: Membraci- rrón claro y las hembras ápteras adultas, dae) marrón oscuro a negro brillante y miden Infesta brotes tiernos y cerca a las áreas de 2 mm. La característica principal de los inserción de los pedúnculos de los frutos adultos, es que el tercer segmento antenal a ramas y tallos (Fig. 4 b), los huevos son es blanco y el segmento terminal es negro. ovipositados en masas de color blanco, a Las hembras aladas, presentan en las alas manera de pequeñas cestas (Fig. 4 c). Próxi una mancha oscura a lo largo del margen mos a la eclosión, los huevos adquieren un costal y la vena media presenta una sola color rojizo amarillento. Las ninfas, de color ramificación (Fig. 5 a).

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a b c d

Figura 4. Antiteuchus sp. (a); Masa de huevos de Bolbonota sp. en área de inserción de fruto (b), Bolbonota sp. ninfas emergiendo (c), Bolbonota sp. adulto (d)

Ferrisia sp. y Paracoccus marginatus Paracoccus marginatus Williams & (Hemíptera: Pseudococcidae) Granara de Willink, 1992 Presenta forma oval alargada, de 3,8 mm Es de menor tamaño, de forma ovalada, de longitud y 1,9 mm de ancho, en los már- presenta en los márgenes laterales procesos genes laterales tiene setas gran des y en la cerosos y en la parte caudal cercos cortos, parte dorsal a lo largo del cuerpo dos hile al estado adulto logra alcanzar 3,1 mm de ras de puntuaciones. Así mismo, presenta longitud y 1,6 mm de ancho (Fig. 5 c). Am en la parte caudal dos cercos gruesos y rela bas especies infestan brotes, frutos peque tivamente grandes (Fig. 5 b). ños y grandes (Figs. 5 d y e) siendo la segun da, la que alcanza las mayores poblaciones.

c e

b

a d

Figura 5. T. aurantii (a), Ferrisia sp. (b); P. marginatus (c), frutos infestados (d) y (e)

Bassareus sp. (Coleoptera: Chrysomeli- manchas del mismo color en los élitros, la dae) de menor tamaño, de forma transversal Los adultos (Fig. 6 ab), presentan tórax ma más o menos ovalada en la base del élitro rrón oscuro, con una mancha amarilla en y la otra de mayor tamaño, de forma alar forma de una C en la parte posterior, tam gada, paralela a la línea mesal. bién presentan una serie de puntuaciones de color marrón oscuro, distribuidas de Psiloptera sp. (Coleoptera: Buprestidae) El adulto se alimenta de hojas y brotes. Mide manera longitudinal sobre los élitros, alcan 14 mm de longitud y 6 mm de ancho, color za una longitud de 4,3 mm y un ancho de negro, cabeza con un borde posterior de 2,4 mm. Produce raspaduras en ramas y color blanco a manera de un anillo y borde peciolos de las hojas (Fig. 6 ba). longitudinal subcostal de color blanco, con Percolaspis sp. (Coleoptera: puntuaciones en tórax y élitros (Fig. 6 d).

Chrysomelidae) Michaelophorus nubilis Felder & Rogenho Los adultos producen perforaciones irregu fer (1875) (Lepidoptera: Ptherophoridae) lares en hojas. Alcanzan una longitud de 4 Las larvas producen perforaciones en hojas mm y un ancho de 2,1 mm, presenta una principalmente tiernas. La larva de color coloración verde metálica (Fig. 6 c), en la verde amarillento a rosáceo, presenta en parte dorsal del tórax tienen una amplia todo el cuerpo setas grandes amarillentas mancha marrón oscura. Así mismo, dos (Fig. 7 a). La pupa mide 7,5 mm de longitud

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a b c d ) ) Figura 6. Bassareus sp. adulto (a), daños realizados (b), Percolaspis sp. (c) y Psiloptera sp. (d) y ancho dorsal del metatórax de 1,4 mm, color marrón oscuro, incluyendo la super inicialmente es de un color verde amari- ficie de las alas y la superficie dorsal del llento (Fig.7 b), próximo a la emergencia, abdomen, la superficie ventral de color adquiere un color marrón oscuro. Las pu llamativamente blanco, con una banda pas al fijarse a las hojas modifican los úl- estrecha marrón que atraviesa el segundo timos segmentos abdominales, formando segmento abdominal, presentando un una especie de pie, formado por una serie color grisáceo en los segmentos tercero a de dientecillos. El adulto de 5,2 mm de lon quinto a lo largo de los márgenes poster- gitud y 12,0 mm de expansión alar es de iores (Fig. 7 c).

a b c

Figura 7. Michaelophorus nubilis: larva (a), pupa (b) y adulto (c)

Lygropia sp. (Lepidóptera: Pyralidae) c), presenta la cápsula cefálica y el escudo Las larvas tienen como hábitos pegar las pro torácico marrón claro, en la parte dor hojas para alimentarse en consecuencia las sal, presenta tres bandas que se interrum hojas resultan perforadas. En este espacio pen en las líneas intersegmentales. En cada construido por la larva, una vez que esta segmento abdominal, presenta cuatro tubér alcance su desarrollo se transforman en culos, dos anteriores, grandes contiguos y pupas. La larva es de color verde, la cápsula dos posteriores, pequeños y más separados. cefálica y el escudo pro torácico son de color Los adultos (Fig. 8 d) con una longitud de marrón claro y en la parte dorsal se observa 10 mm y una expansión alar de 18 mm, una línea de color verde intenso (Fig.8 a). presentan una coloración marrón grisácea, Los adultos presentan una longitud de 10 observándose sobre la superficie de las mm y una expansión alar de 20,3 mm, gene alas, una serie de manchas irregulares de ralmente de coloración amarillenta, se ob coloración negruzca. serva una serie de líneas onduladas trans versales de coloración negruzca sobre la Pleuroprucha cf. asthenaria (Walker, superficie de las alas (Fig. 8 b). 1861) (Lepidóptera: Geometridae) Las larvas son medidoras (Fig. 9 a), se ali- Especie no identificada (Lepidóptera: mentan de los cojines florales y de brotes Stenomidae?) tiernos, en esos lugares se transforman en Las larvas en su máximo desarrollo alcan pupas. La larva marrón oscura, con cápsula zan 20 mm, tienen como hábitos formar cefálica y escudo pro torácico marrón claro, un refugio, pegando las hojas. En ese espa manchas negruzcas en la parte dorsal y en cio se alimentan hasta transformarse en pu la parte ventral presentan una coloración pas. La larva de color verde rosáceo (Fig. 8 negra. Tiene un par de pro patas abdomi

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a b c d

Figura 8. Lygropia sp.: larva (a) y adulto (b). Especie por identificar: larva (c) y adulto (d) nales y un par en la cauda. La pupa color alas posteriores presentan una fina cola, verde claro cuenta con un par de peque- en la parte dorsal de las alas presentan ños cuernos (Fig. 9 b), y posteriormente una banda ancha de color negro en el mar adquiere coloración marrón claro. Los gen costal y externo y en la parte central adultos (Fig. 9 c) con longitud de 7 mm y una coloración azul intenso (Fig. 9 f). expansión alar de 12 mm, presentan una coloración marrón claro, con líneas ondu Enyo cf. ocypete (Linnaeus, 1758) ladas en la superficie de las alas. (Lepidóptera: Sphingidae) La larva se alimenta de hojas tiernas. En los Chalybs hassan (Stroll, 1790) (Lepidóp primeros estadios, presenta color verde tera: Lycaenidae) amarillento, con un cuerno muy largo de La larva se alimenta de los cojines florales color rosáceo dirigido hacia atrás (Fig. 9 g) y hojas tiernas. De color verde amarillento En estadios avanzados, presenta colora- forma ancha cubierta de una ligera pubes ción verde oscuro y el cuerno se reduce cencia en todo el cuerpo, semejante a una de tamaño. Los adultos tienen longitud de babosa (Fig. 9 d). El adulto con longitud de 26 mm y expansión alar de 55 mm; de 10 mm y una expansión alar de 27,8 mm, colores grisáceos, en la base del abdomen presenta coloración verde azulada en la tiene una banda transversal que alcanza parte ventral de las alas (Fig. 9 e), con una las alas (Fig. 9h). En la superficie alar pre- línea muy tenue de color negro ondulada, senta manchas negras que se inician en la ubicada en el tercio apical y una pequeña base del margen costal y se prolongan al mancha rojiza, cerca al ángulo interno; las margen externo; mancha discal pequeña.

a b c

d e f

g h Figura 9. P.cf. asthenaria: larva (a), pupa (b) y adulto (c); C. hassan: larva (d) y adulto (e) y (f); E. cf. Ocypete: larva (g) y adulto (h)

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Enemigos naturales de los insectos Hiperaspis onerata, Paraneda pallidula plagas - Predadores guticollis y Scymnus rubicundus, neurópte Los principales predadores colectados fue ros de la familia Chrysopidae (Ceraeochry ron especies de sírfidos que se alimentan sa sp.), Sympherobidae (Sympherobius sp.) de áfidos o pseudocóccidos y en segundo y un Reduviidae (Zelus sp.). En la tabla 2 orden especies de coccinélidos, pertene- se presenta el listado de especies cientes a las especies Cycloneda sanguinea, colectadas y registradas.

Tabla 2. Enemigos naturales de insectos plagas colectados en los valles de Tumbes y Zarumilla; abril - octubre 2012. Predadores Frecuencia Especie Orden Familia Presa consumida La pal A La Pal B Francos Oidor Ocyptamus sp. Diptera Syrphidae T.aurantii, A. gossypii xx xx xx xx Ocyptamus cf. gastrotactus (Wiedemann, 1830) Diptera Syrphidae T.aurantii, A. gossypii xx xx xx xx Pseudodorus clavatus (Fabricius, 1794) Diptera Syrphidae T.aurantii, A. gossypii xxxx xxxx xxxx xxxx Ocyptamus aff. stenogaster (Williston, 1888) Diptera Syrphidae P.marginatus, Ferrisia sp xx xxxx xxxx xx Cycloneda sanguinea Linnaeus, 1743 Diptera Coccinellidae T.aurantii, A. gossypii xx xx xx xx Hyperaspis onerata (Mulsant, 1850) Coleoptera Coccinellidae T.aurantii, A. gossypii xx xx xx xx Paraneda pallidula guticollis (Mulsant, 1850) Coleoptera Coccinellidae T.aurantii, A. gossypii x x x x Scymnus rubicundus Erichson, 1847 Coleoptera Coccinellidae P.marginatus, Ferrisia sp. xxxx xxxx xxxx xx Sympherobius sp. Neuroptera Sympherobiide P.marginatus, Ferrisia sp. x 0 0 0 Ceraeochrysa sp. Neuroptera Chrysopidae T. aurantii xx xx xx xx Zelus sp. Hemiptera Reduviidae T. aurantii xx xx xx xx

Parasitoides Frecuencia Especie Orden Familia Hospedero La pal A La Pal B Francos Oidor Aphidius sp. HymenopteraBraconidae T. aurantii xx xx xx xx Leptomastidia sp. HymenopteraEncyrtidae P. marginatus x xx xx 0 Spilochalcis sp. HymenopteraChalcididae M. nubilis x x x x xxxx – Frecuente – 10 a más individuos en 20 plantas xx – Poco frecuente – 5 a 9 individuos en 20 plantas xx – Escaso – 1 a 4 individuos en 20 plantas 0 – Ausente

Especies colectadas en campo y recupe tudinal marrón claro cerca al margen cos radas en laboratorio. tal, se extiende hasta el centro de donde Orden Díptera - familia Syrphidae llega al margen costal y luego se extiende Ocyptamus sp. Presenta ojos compuestos más allá del centro. Calypteres blancos. color rojizo, antena con basoflagelómero Patas marrón oscuro, exceptuando los marrón oscuro y arista desnuda (Fig. 10 a) tarsos que son marrón claro. El Abdomen Tórax negro, scutellum marrón claro. Alas marrón oscuro con lados paralelos, con con mancha marrón oscura extendida des máculas amarillas oblicuas en la parte de el ángulo humeral hasta el centro del dorsal en los segmentos abdominales dos, ala, calypteres blancos. Patas marrón os- tres y cuatro. Longitud de cuerpo: 11, 8 m curo. Abdomen presenta lados paralelos y el ala: 8,6 mm. Depreda a T. aurantii. color marrón claro. Los adultos miden 9,3 mm y el ala 7,8 mm. Depreda ninfas y adul Pseudodorus clavatus (Fabricius, 1794) tos de T. aurantii. Cabeza con facia blanca, ojos compuestos marrón rojizo. Antena con basoflagelóme Ocyptamus cf. gastrotactus (Wiedemann ro marrón claro, arista desnuda (Fig. 10 c) 1830). Presenta facia color blanco, ojos Tórax negro sin máculas, exceptuando el compuestos marrón rojizo, antena con scutellum que es amarillento, con banda basoflagelomero negro y arista desnuda transversal marrón claro. Alas transparen (Fig. 10 b). Tórax con mesonotum marrón tes con banda longitudinal marrón oscuro oscuro, scutellum amarillento, con banda cerca al margen costal y se extiende desde mesal marrón claro. Alas con banda longi el ángulo humeral hasta el centro del ala

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Ocyptamus aff. stenogaster. uniéndose al margen costal. Calypteres Se ha hallado depredando P. marginatus. blancos. Abdomen peciolado color marrón Mide 9,1 mm de longitud y ala 11, 5 mm. oscuro con máculas oblicuas amarillas en Ojos rojizos. Alas transparentes. Tórax los segmentos abdominales dos, tres y cua con dos bandas centrales largas marrón tro. Longitud de cuerpo: 11,85 mm y el ala oscuro y dos laterales. Scutellum amarillo. 7,65 mm. Recuperada de larvas y puparios Abdomen pedunculado con máculas ne- presentes en colonias de T. aurantii. gras intercaladas con amarillas (Fig. 10 d) Ocyptamus aff. stenogaster.

a b c d

Figura 10. Ocyptamus sp. (a), O. cf. gastrotactus (b), P. clavatus (c), O. aff. stenogaster (d)

Orden Coleóptera - familia Coccinellidae Cycloneda sanguinea (Linnaeus, 1743). Paraneda pallidula guticollis (Mulsant, Mide 5,7 mm de largo y 4,8 mm de ancho, 1850). Alcanza 4,8 mm de largo y 4,2 mm forma ovalada semicircular fuertemente de ancho, cuerpo de forma ovalada semi- convexa. Pronoto negro oscuro que cubre esférica. En los lados anterior y posterior, casi todo, en sus bordes anteriores y late desde el margen externo hasta 1/4 del an rales presenta una coloración blanca, cre cho del pronoto presenta una mancha en mosa, amarillenta o anaranjada, tiene dos círculo amarilla o cremosa, con borde co- manchas en forma de cuernos o antenas lor negro; el resto del segmento amarillo en cada lado del pronoto. Élitros anaran- anaranjado variando de tonalidades. Éli- jados, variando de tonalidades, en el lado tros marrones claro, cremosos o carmeli anterior bajo la base del pronoto hay una ta; en el ángulo humeral presenta protu pequeña banda ancha de color claro blan berancia pequeña e irregular (Fig.11 c). co, amarilla o cremosa (Fig. 11 a). No pre Se le encuentra depredando T aurantii. senta pilosidad. Depreda T. aurantii. Scymnus rubicundus Erichson, 1847. Hyperaspis onerata (Mulsant, 1850). Miden 1,8 mm de largo y 1,5 mm de ancho. Mide 1,5 a 2,2 mm de largo y 1,5 mm de Cuerpo de forma ovalada, cabeza marrón ancho. Cuerpo oblongo. Pronoto amarillo oscuro. Pronoto marrón claro, con mancha anaranjado o amarillo cremoso, la base semicircular en la base que se une al scute presenta figura regular color negro, que llum y los bordes anteriores externos y se une con el scutellum y la parte anterior posteriores no llegando al ápice del élitro. del élitro, en conjunto forman una sola Élitros marrón oscuro, son polimórficos, figura que llega hasta el ápice del élitro. y pueden variar la forma de los diseños o Élitros amarillo cremoso o anaranjado, con manchas, rodeado por una franja color ne tres manchas negras: una en el ángulo hu- gro en los márgenes. Presentan abundante meral más pequeña, otra en el lado costal pilosidad de color blanco, corta, acostada, más grande irregular y una mancha gran sin un sentido definido (Fig. 11 d). Depre de a manera de una franja ancha alargada da en colonias de P. marginatus. que se extiende a lo largo del borde inter no y llega hasta el ápice, alrededor del Orden Neuroptera élitro hay una franja muy fina oscura que Sympherobius sp, (Sympherobidae). Se recorre todos sus lados (Fig. 11 b). Fre- alimenta de ninfas y ovisacos de P. margi- cuente en colonias de T. aurantii. natus. Longitud de 5,3 mm, color marron

CRevistaastillo, Manglar Pedro 10(1): 3-16, 2013 12 3 Revista de Investigación Científica Universidad Nacional de Tumbes Artículo Original

a b c d Figura 11.Coccinelidos: C. sanguínea (a), H. onerata (b), P. pallidula guticolis (c) S. rubicundus (d). (Crédito Guillermo González F.) claro. Con una banda negruzca a un tercio el meso y meta notum un color amarillo de la base de las antenas, ojos negros y tó más intenso. rax marrón oscuro (Fig.12 a). Alas presen tan dos sectores radiales, R2 y R3 se han Orden Hemiptera – familia Reduviidae. separado del sector radial (Rs), de forma Zelus sp. Se alimenta de adultos de T. au que también las venas R4 y R5 se unen rantii. Longitud de 10 a 14 mm, color ma- por separado a la R1. rrón grisáceo. Presenta cabeza alargada con una banda lateral negra a ambos lados, Ceraeochrysa sp, (Chrysopidae). Se ali- ojos marrones, antenas largas y marrones menta de ninfas y adultos de T. aurantii. claro. En la parte latero apical del metano Longitud de 14 mm, color verde amarillen tum presenta una espina a ambos lados to (Fig. 12 b). Presenta ojos negros, ante- (Fig. 12 c). Patas amarillentas. Hemielitros, nas muy largas. En el protórax presenta marrón claro en el corium y marrón oscu dos bandas laterales de color rojizo, y en ro en la membrana. Abdomen, grisáceo.

a b c Figura 12. Sympherobius sp. (a), Ceraeochrysa sp (b), Zelus sp. (c)

Parasitoides (Orden Hymenoptera) Leptomastidia sp. (Encyrtidae). Recupe 13 b), ojos negros, antenas marrón oscu- rado de ovisacos de P. marginatus. Mide ro, tórax negruzco, alas transparentes con 1,3 mm de longitud. Presenta coloración pterostigma marrón claro, patas amari- rojiza amarillenta (Fig. 13 a). Cabeza ama llentas. Abdomen marrón oscuro. rillenta, ojos compuestos y antenas negras. Presenta mancha negruzca en el dorso, en Spilochalcis sp. (Chalcididae). Recuperada tre el cuello y protórax. Tórax rojizo, patas de pupas de M. nubilis. Tiene una longitud amarillentas y alas transparentes. Parte de 3 mm, de coloración amarillenta (Fig. dorsal del abdomen de color negruzco. 13 c), ojos negros, presenta dos puntos ne gros en la parte centro dorsal del tórax y Aphidius sp. (Braconidae). Recuperado uno en la parte basal de las antenas. Patas de T. aurantii. Tienen una longitud de 1,7 posteriores engrosadas y dentadas en la mm. Presentan cabeza marrón oscuro (Fig. parte interna del fémur y tibia.

Discusión Durante el periodo de evaluación de insec vo de Theobroma cacao en los valles de tos plagas y enemigos naturales en el culti Tumbes y Zarumilla se registraron 17 es-

IRevistansectos Manglar plagas y 10(1): sus ene 3-m16,igo 2013s nat urales en el cultivo de Theobroma cacao 13 3 Revista de Investigación Científica Universidad Nacional de Tumbes Artículo Original

a b c Figura 13. (a)Leptomastidia sp.(b) Aphidius sp. y (c) Spilochalcis sp.

pecies fitófagas, la mayoría de ellas no oca lación con la información que se propor- sionan daños de importancia económica, ciona sobre el tipo de daño que este insec siendo las especies S. rubrocinctus, M. nu- to realiza en las plantas de cacao y en las bilis, T. aurantii y P. marginatus, las que se características de las masas de huevos que han presentado con mayor frecuencia. indican García y Montilla (2010) para con diciones de Venezuela. El número y nombre de las especies regis tradas difieren con el listado que presenta Basareus sp., fue colectado en Malvastrum Alata (1973) para el Perú, quien reporta coromandelianum, malvácea silvestre, ya 34 especies y concuerda en el número de reportado como una especie no identifica especies con Beingolea (1984) quien re- da de la familia Chrysomelidae (Castillo porta 17; solamente se coincide con estos 2005); esto es interesante por el patrón autores en el registro de M. dissimulatum, de floración y fructificación que presenta S. rubrocinctus y T. aurantii, esto indica esta malvácea silvestre y por estar empa que es necesario realizar mayores pros- rentada a nivel de familia con la planta de pecciones en otros lugares de los valles cacao. de Tumbes y Zarumilla y por periodos M. nubilis es una especie registrada en ca- más prolongados. De lo registrado para cao, descrita por (Matthews y Miller 2010) Tumbes por ARPROCAT (2010), hay coin para Honduras y por (Bacilio, Méndez y cidencia con la presencia de M. dissimula Ríos 2010) para Perú. tum y T. aurantii; sin embargo, a pesar de que M. dissimulatum es considerado como P. marginatus y Ferrisia sp. son reportadas la plaga más importante del cultivo de ca en Cuba como plagas de cafeto y cacao por cao para Latinoamérica y el Perú, su pre- Martínez, Suris y Blanco (2007); los resulta sencia durante el periodo de estudio ha dos en cuanto a la especie y tipo de daños, sido escasa, debido a que según Vargas, guardan relación con lo registrado para Somarriba y Carbalho (2005) y Marín este estudio. (2009) requiere condiciones ambientales C. hassan es reportada por Lamas (comu- favorables para su desarrollo como son: nicación personal, julio 12 de 2012) ali- elevadas tempera turas, alta humedad y mentándose de flores de Inga feullei (“pa exceso de sombra. cae o guabo”), que tiene correspondencia Con relación al pentatómido del género con lo encontrado en este estudio, pues la Antiteuchus, Maes (2004) reporta para Ni especie I. feullei se encuentra asociada a caragua la especie Antiteuchus trypterus, cacao como una especie que le proporcio como plaga del cultivo de cacao e igual- na sombra a este cultivo. mente Meza (citado por Parra y Sánchez Sobre la especie de la familia Sphingidae, 2005) quien considera a esta especie para Grados (1999) en un estudio realizado en el estado de Tachira (Venezuela) como el el Parque Nacional Cerros de Amotape y principal vector de la enfermedad Monilia Lima, menciona a lugubris sis e indica que se ha demostrado que su (Linnaeus, 1771) para condiciones de Lima, presencia en la plantación aumenta en pero no menciona a especies de este género 100% el grado de infección de una planta para Tumbes, pero Cock y Boos (2006), re a otra. Respecto a Bolbonota sp., los resul portan para la costa norte (Talara, Perú) tados obtenidos en el estudio guardan re

Castillo, Pedro 14 4

a la especie E. ocypete. En este estudio fal ramillas conocidas como plumillas, que ta confirmar la especie. No existe informa muchas veces están infestadas con M. un- ción respecto a las otras especies registra bilis, T aurantii y P. marginatus, además das para comparar los resultados obteni- de la eliminación de ramas improductivas dos. con lo cual se mejora la radiación y airea- ción. Ligado a esto está también la fertili- La presencia de las especies M. nubilis, T. zación orgánica, medida que favorece las aurantii y P. marginatus, está asociada con condiciones agro ecológicas del cultivo, lo la emisión de brotes y formación de hojas expuesto anteriormente concuerda con lo tiernas que se produce en la plantación. que manifiesta Saunders (1995) para este La presencia de S. rubrocinctus a plantas cultivo en las condiciones de América Cen que presentan estrés hídrico y así mismo tral. en plantaciones con sombra muy escasa y árboles con nutrición deficiente, esto tiene La fauna benéfica encontrada ratifica lo relación con lo que reporta López, Ramí- reportado por Castillo (2010) para las es rez y Mendoza (s.a.) para México quienes pecies de sírfidos en lo que concierne a las indican que para contrarrestar los daños especies presentes y a las presas cazadas, de este insecto es necesario proporcionar habiéndose registrado una especie adicio un sombreado del 40 al 50% y realizar el nal alimentándose específicamente de pseu abonamiento recomendado. Las otras es- docóccidos que pertenece a la especie O. pecies presentan niveles poblaciones muy aff. stenogaster. Igualmente se resalta la bajos, por lo tanto los daños que pudieran presencia de especies de coccinélidos co presentarse por ahora son insignificantes lectados, resultados respaldados por los y no afectan la producción. estudios realizados por Miró y Castillo (2010) en el departamento de Tumbes pero La explicación que podría inferirse sobre sólo en lo que corresponde a la identifica- las poblaciones sin importancia económi ción de las especies, pues solo reportan a ca, es que el cacao es de origen neo tropi depredando en cal y ha coevolucionado conjuntamente C. sanguinea T. aurantii cacao, pero no reportan para cacao a las con la entomofauna nativa, presente en especies P. pallidula guticollis, H. onerata los agro ecosistemas. Asimismo, el sistema y de plantación de cacao está asociado con S. rubicundus. otras especies cultivables, lo que hace que Con relación a los hallazgos, es pertinente el cacao se desarrolle en un bosque denso continuar realizando colectas de insectos y en ambientes de trópico, esto produce plagas y sus enemigos naturales que se de una mayor estabilidad de los agroecosis- sarrollan en los cultivos de cacao por un temas, permitiendo el desarrollo de una periodo mínimo de tres años, y de manera fauna benéfica (predadores y parasitoi- continua de tal manera que permita tener des), además de microorganismos ento- un mayor conocimiento de las especies mopatógenos, a esto se adiciona que los presentes en el cultivo. Asimismo, estudiar cultivos con los cuales se asocia, general- las fluctuaciones poblacionales de las espe mente son bananos y plátanos, los mis- cies de insectos plagas y sus respectivos mos que no reciben una elevada presión enemigos naturales; la biología de las de plaguicidas, contribuyendo esto sus- especies de insectos plagas M. nubilis, M. tancialmente a que muchas de las plagas dissimulatum y P. marginatus y la biología potenciales no produzcan problemas de y capacidad de predación de las especies P. relevancia económica en los dos valles clavatus, O. aff. stenogaster y S. rubicundus. evaluados ya que se encuentran regula- La Universidad debe implementar la exten dos por sus enemigos naturales. sión de las investigaciones realizadas, desa rrollando charlas y días de campo para agri Otro factor a tener en cuenta, serían las cultores sobre el control de plagas y la im prácticas de manejo cultural que se reali- portancia de biocontroadores en el cultivo zan, como son las podas de mantenimien de cacao. to, con lo cual se eliminan chupones y las

Insectos plagas y sus enemigos naturales en el cultivo de Theobroma cacao 5 Insectos plagas y sus enemigos naturales en el cultivo de Theobroma cacao 15 5

Conclusiones Conclusiones 1. Se registraron 17 especies de insectos 3. Los predadores, son especies de sírfi- 1. Seplagas, registra identificron 1ándose7 especies cinco de a insectosnivel de 3. dosLos laspredadores, que se han son presentado especies conde smaírfi-- plagas,género :identific Antiteuchusándose sp. cinco Bolbonota a nivel sp, de yordos lasfrecuencia: que se han Ocyptamus presentado cf. conGastro ma-- géneroFerrisia: sp.,Antiteuchus Bassareus sp. sp. Bolbonota y Percolaspis sp, tyoractus frecuencia:, Ocyptamus O cyptamussp. y Pseudodorus cf. Gastro- Ferrisiasp., siete sp., a nivel Bassareus de especie sp. :y Selenothrips Percolaspis clavatustactus, ;Ocypt estasa musespecies sp. ytienen Pseudodorus prefe- sprubrocinctus., siete a nivel, Frankliniella de especie: párvulaSelenothrips, Mo renciaclavatus por; estas T. aurantii especies. Se tienenha encontra prefe- rubrocinctusnalonion dissimulatum, Frankliniella, Toxoptera párvula , auMo- dorencia a la porespecie T. aurantii de sírfido. Se O.ha aff.encontra Steno nalonionrantii, Paracoccus dissimulatum marginatus,, Toxoptera Micha aue- gasterdo a la pred especieando deP. marginatus. sírfido O. aff. Steno rantii,lophorus Paracoccus nubilis y Chalibs marginatus, hassan Micha, faltane gaster predando P. marginatus. 4. Se registraron cuatro especies de cocci lophorusdo por confirmar nubilis y Chalibslas especie hassans: Pleuro, faltan- 4. nélidos,Se registraron Cycloneda cuatro sangu especiesinea, Paraneda de cocci doprucha por cf.confirmar asthenaria las y especie Enyo cf.s: O Pleurocipete-, pallidulanélidos, Cguticollisycloneda, esangu Hyperaspisinea, P aranedaonerata pruchay una especie cf. asthenaria no ha sido y Enyo identificada cf. Ocipete. , comopallidula depredador guticollis, ese Hdeyperaspis T. aurantii onerata y y una especie no ha sido identificada. 2. Las especies de insectos plagas que se Scymnuscomo depredador rubicunduses como de T.predador aurantii de y 2. Lashan especiespresentado de insectoscon mayor plagas frecuencia que se losScymnus pseudoc rubicundusóccidos registrados como predador. de hanfueron presentado: S. rubrocinctus, con mayor T. aurantii, frecuencia P. los pseudocóccidos registrados. 5. Se registró como parasitoide a Aphidius fueronmarginatus: S. rubrocinctus, y M. nubilis. T.Todas aurantii, tienen P. 5. sp.Se registrde T. aurantiió como parasitoide, a Leptomastid a Aphidiusia sp. marginatusla categoría yde M. plagasnubilis. potenciales Todas tienen al desp. Pde. marginatus T. aurantii y, a SpilochaLeptomastidlcis sp.ia desp. laigual categoría que el resto de plagas de especies potenciales cuyas palo pupasde P. marginatus de M. nubilis y. a Spilochalcis sp. de igualblaciones que elhan resto sido de muy especies bajas. cuyas po M. dissi- pupas de M. nubilis. blacionesmulatum consideradahan sido muy la bajas.plaga M.más dissi im- 6. Las especies de insectos plagas regis- mulatumportante paraconsiderada el cultivo la deplaga cacao más pre im- 6. tradasLas especies durante de el insectos periodo plagas del estudio regis- portantesentó niveles para poblaciones el cultivo de muy cacao bajo pres. - tienentradas ladurante categoría el deperiodo potenciale del estudios. sentó niveles poblaciones muy bajos. tienen la categoría de potenciales. Agradecimiento Al Dr. Gerardo Lamas Müller (Museo NacionalAgradecimiento de Historia Natural UNMSM) por la identificación Adel Drlicaenido. Gerardo, a la Lamas Dra. Jocellia Müller Grazia (Museo (Universidad Nacional de Federal Historia Rio Natural Grande UNMSM) Brasil) por por la la identificación identificación dedel licaenido género del, a lapentat Dra. Jocelliaómido y Grazia al Dr. (UniversidadSantos Rojo ( InstitutoFederal Rio Universitario Grande Brasil) CIBIO por- Centro la identificación Iberoame delricano género de la del Biodiversidad pentatómido de y laal UniversidadDr. Santos Rojo de Alicante (Instituto) por Universitario la identificación CIBIO de- Centro la especie Iberoam O. aff.e ricanostenogaster de la. BiodiversidadA los estudiantes de :la César Universidad Augusto de Mogollón Alicante Farías,) por la Jac identificaciónkeline Lisset deHidalgo la especie Lavalle O. aff.y stenogasterRosa Claudia. A Céspedes los estudiantes Peña p: orCésar su apoyo Augusto en laMogollón ejecución Farías, de este Jac trabajokeline Lisset. Hidalgo Lavalle y Rosa Claudia Céspedes Peña por su apoyo en la ejecución de este trabajo. 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Inventario de sírfidos en cultivos _____de. 2010. cítricos, Inventario mango, banano de sírfi dosy cacao en cultivos en los Bacilio,Tumbes. J., S. Mendez40 pp. y C. Rios. 2010. Michaelo- vallesde cítricos, de Tumbes mango, y Zarumilla.banano y cacao Informe en losde Bacilio,phorus J., S. nubilis Mendez Felder y C. Rios& Rogenhofer. 2010. Michaelo (Lepi-- investigación.valles de Tumbes Universidad y Zarumilla. Nacional Informe de de phorusdóptera nubilis: Pterophoridae), Felder & Rogenhofer “Polilla Plumosa (Lepi- Tumbes,investigación. Perú. Universidad31 pp. Nacional de dópteradel Cacao”: Pterophoridae), en Tingo María. “Polilla En Resúmenes Plumosa Tumbes, Perú. 31 pp. delLII ConvenciónCacao” en Tingo Nacional María. de En Entomología Resúmenes Cock, M. and J. Boos. 2006. Observations on LIIp.44. Convención Nacional de Entomología CockSphingidae, M. and J. (Lepid Boos.o 2006.ptera) Observations from Talara, North on CoastalSphingidae Peru (Lepid. 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