Impactos Regionales Del Cambio Climático Y De Los Cambios De Uso Del Suelo Sobre El Riesgo De Extinción De Anuros En Los Andes De Colombia

IMPACTOS REGIONALES DEL CAMBIO CLIMÁTICO Y DE LOS CAMBIOS DE USO DEL SUELO SOBRE EL RIESGO DE EXTINCIÓN DE ANUROS EN LOS ANDES DE COLOMBIA

William José Agudelo Henríquez

Universidad Nacional de Colombia Facultad de Ciencias Departamento de Biología Bogotá Colombia Año 2020

IMPACTOS REGIONALES DEL CAMBIO CLIMÁTICO Y DE LOS CAMBIOS DE USO DEL SUELO SOBRE EL RIESGO DE EXTINCIÓN DE ANUROS EN LOS ANDES DE COLOMBIA

MSc. William José Agudelo Henríquez

Tesis de investigación presentada como requisito parcial para optar al título de: Doctor en Ciencias Biología

Directora: Dra. Dolors Armenteras Pascual Codirector: Dr. Nicolás Urbina Cardona

Línea de Investigación: Ecología Grupo de Investigación: Ecología del Paisaje y Modelación de Ecosistemas -Ecolmod- Universidad Nacional de Colombia Facultad de Ciencias Departamento de Biología Bogotá Colombia 2020

"Estamos en el comienzo de una extinción masiva. Y de lo único que pueden hablar es de dinero y cuentos de hadas de crecimiento económico eterno. ¿Cómo se atreven?". Greta Thunberg Activista Ambiental

“La pobreza no es un estado natural, es el resultado de un modelo político, económico y cultural, en el que una minoría se beneficia desproporcionadamente y a corto plazo a costa del bienestar de una mayoría a la que se le priva de su biodiversidad. La destrucción de esta biodiversidad es el precio que pagamos en nombre del progreso y el desarrollo. Y lo poco que queda es para que lo disfruten unos pocos”.

Sandra Diaz Bióloga

Agradecimientos

Hay proyectos en la vida que definitivamente no puedes solo, adelantar los estudios doctorales es sin duda uno de ellos. Estoy muy agradecido con toda mi familia, mis padres: Sr. William Agudelo y Sra. Juanita Henríquez; mis hermanos: Tatiana, Alfredo y Shirley, y por supuesto mis sobrinos. A Catrín Mendoza, mi esposa, su tenacidad, comprensión y aguante me dieron el respiro cuando más lo necesitaba. A ella y a la familia Mendoza Valencia, muchas gracias.

A mis familiares en Bogotá que hicieron más amena la estadía con las reuniones, comelonas y momentos de risas que me ayudaron a sobrellevar mi estadía: Tía Lourdes, Andrea y Leonardo, Kathiuschka y Omar, Alejandro y Jhon Jairo.

En el laboratorio de Ecolmod fuimos un grupo pequeño y diverso de estudiantes de posgrado, a todo lo que coincidieron conmigo y brindaron su apoyo, gracias. A Diana Ayala, siempre atenta y dispuesta. A mi directora, Dolors Armenteras, su capacidad de trabajo y apoyo me mostraron el camino para no rendirme, a Nico Urbina, codirector y buen guía, nuestras conversaciones dieron mucho sentido a mis desordenadas ideas. A los profes que con pequeñas charlas me fueron guiando con la idea de investigación: la profe Dra. Argenis Bonilla, la Dra. Martha Calderón y el Dr. Jhon Lynch. Al Dr. Jorge Velásquez del Instituto Humboldt, de los cuales obtuve buenos consejos. A la Facultad de Ciencias y al Departamento de Biología que además de brindarme todo el espacio académico necesario también me ayudaron con pequeños pero importantes incentivos económicos. Y por supuesto, a la Universidad Nacional de Colombia, un sueño hecho realidad ser uno de sus egresados.

A los colegas del Instituto CiBio-InBio de la Universidad de Porto, Portugal, por su cálida acogida durante mi estancia en Lisboa, especialmente a Mario Ferreira, Rafel Barrientos, Marcello D’Amico, Margarida Ferreira, Ricardo Pita y el Dr. Pedro Beija por sus VI Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia consejos científicos y recibimiento en las oficinas del Instituto Superior de Agronomía en Lisboa.

A Henry Agudelo del Grupo de Informática de la Biodiversidad de Instituto de Ciencias Naturales de Universidad Nacional que resguardan la información digital de una de las colecciones herpetológicas más importante del país. A Juan Daza y Mauricio Rivera del Museo de Herpetología de la Universidad de Antioquia por facilitar datos de las localidades de ranas depositadas en sus colecciones. Al Instituto Alexander von Humboldt a través del equipo de Biomodelos por suministrar datos inéditos de localidades derivados del proyecto de delimitación de páramos.

Al programa de formación de capital humano del Departamento del Atlántico – Colciencias por la beca otorgada y que hizo posible el desarrollo y finalización mis estudios doctorales.

Y Finalmente a mis amigos, colegas e instituciones que han estado presente en mi formación a lo largo de este corto camino recorrido.

Con cariño

William José Agudelo Henríquez Bogotá, 20 de Enero de 2020

Resumen VII

RESUMEN DE LA DISERTACIÓN DOCTORAL IMPACTOS REGIONALES DEL CAMBIO CLIMÁTICO Y DE LOS CAMBIOS DE USO DEL SUELO SOBRE EL RIESGO DE EXTINCIÓN DE ANUROS EN LOS ANDES DE COLOMBIA

Por

Msc. William José Agudelo Henríquez Universidad Nacional de Colombia Sede Bogotá, Colombia 2020

Dra. Dolors Armenteras-Pascual (directora) y Dr. Nicolas Urbina-Cardona (codirector)

La Andes tropicales Sudamericanos es una de las regiones de mayor interés para la conservación de la biodiversidad mundial, debido al alto número de especies con rango restringido que la habitan. Esta región es especialmente vulnerable debido a los efectos adversos del cambio climático y a la pérdida de hábitat por la transformación acelerada de sus ecosistemas. El cambio climático actúa sinérgicamente con múltiples factores que aceleran la pérdida de poblaciones y la extinción de anfibios. Por su parte, los cambios en el uso del suelo reducen la cantidad de hábitat disponible y modifican la configuración en el paisaje, limita el movimiento de los individuos entre parches e incrementa las tasas de extinciones a escala local. En conjunto, ambos factores modifican el área de distribución de las especies por lo que rasgos espaciales relacionados con el estado de las poblaciones, como la extensión de hábitat y el área de ocupación (AOO) podrían verse afectados. En la presente disertación evaluó cómo los cambios proyectados a los distintos escenarios de cambio climático global y bajo dos escenarios regionales del uso del suelo al año 2050 modifican el área de distribución y el impacto sobre el riesgo de extinción en algunas especies de anuros endémicos a los Andes de Colombia. Adicionalmente sugiero de qué manera la configuración actual y futura de los hábitats puede ser un buen predictor de las categorías de amenaza de las especies en el horizonte temporal considerado. En el primer capítulo realicé modelos de distribución para 30 especies de anuros andinos, y estimé su superposición espacial con las coberturas y usos del suelo que constituyen el hábitat de las especies acorde con la literatura científica. Los cambios potenciales en las áreas de distribución de las especies se evaluaron bajo dos escenarios de cambio climático (RCP4.5 y RCP8.5) y combinados con dos escenarios de cambios de uso del suelo: (I) intensificación de las áreas de cultivos, e (II) intensificación de las áreas VIII Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia de pasturas para ganadería. Los resultados indican que es indispensable incluir dentro de los análisis del riesgo de extinción de especies, los cambios en el uso del suelo dado que, en su interacción con escenarios de cambio climático, algunas especies incrementaron su riesgo de extinción en mayor proporción que al considerar solamente el cambio climático. Se concluye que el AOO es un buen indicador que permite capturar la señal combinada del cambio climático y la pérdida de hábitat por los cambios en el uso del suelo sobre el área de distribución de las especies. Después, en el capítulo 2, utilicé los mapas de coberturas de la tierra que constituyen el hábitat de cada una de las especies para calcular un conjunto de métricas del paisaje con el fin de analizar la relación entre la configuración de los hábitats de los anuros y el riesgo de extinción. Esta aproximación me permitió predecir la categoría de amenaza bajo los dos escenarios de cambio de uso del suelo al año 2050. Los resultados muestran que no solamente la cantidad de hábitat es importante en la predicción del riesgo de extinción, sino que, adicionalmente algunas métricas del paisaje (forma, distancia y agregación de los parches) son fundamentales para mejorar las predicciones del riesgo de extinción por pérdida de hábitat. Se concluye que los cambios en la configuración de los hábitats deben ser considerados para analizar el riesgo de extinción en especies que habitan en paisajes fragmentados. En conjunto, mi disertación demuestra el alto impacto que a nivel regional puede tener el cambio climático y los cambios en el uso del suelo sobre la anurofauna, conduciendo no solo a la modificación de las áreas de distribución sino a potenciales extinciones de un alto número de especies. La tasa de extinción de estas especies endémicas a los andes podría incluso incrementarse por los cambios en la configuración de los hábitats al restringir el movimiento de los anuros para poder rastrear las condiciones ambientales adecuadas bajo escenarios de cambio global.

Palabras clave: riesgo de extinción de especies, pérdida de biodiversidad, calentamiento global, ecosistemas de bosques andinos, ecosistemas de páramo, nicho climático, configuración de hábitat

Abstract IX

Abstract

REGIONAL IMPACTS OF CLIMATE AND LAND-USE CHANGES ON THE RISK OF ANURAN EXTINCTION IN THE ANDES OF COLOMBIA. by Msc William José Agudelo Henríquez Universidad Nacional de Colombia Sede Bogotá, Colombia 2020 Dr. Dolors Armenteras-Pascual (director) and Dr. Nicolas Urbina-Cardona (co-director)

South American tropical Andes is one of the regions of highest interest for the conservation of world biodiversity, due to the high number of species with a narrow range that inhabit it This region is especially vulnerable due to the negative effects of climate change and habitat loss due to the accelerated transformation of its ecosystems. Climate change acts synergistically with multiple factors accelerating global population loss and amphibian extinction. On the other hand, land-use changes reduce the habitat amount available and modify landscape configuration, limit the movement of individuals between patches, and increase local extinction rates. Together, both factors modify the range of species, so spatial features related to population status, such as habitat extent and area of occupation, could be affected. In this dissertation, I evaluated how the projected changes to the different global climate change scenarios and under two regional land-use scenarios to the year 2050 modify the area of distribution and the impact on the risk of extinction in some species of anurans endemic to the Andes of Colombia. In addition, I suggest how the current and future configuration of habitats can be a good predictor of the threat categories of species on the time horizon under consideration. In the first chapter, I developed distribution models for 30 species of Andean anurans and estimated their spatial overlap with the coverages and land-uses that constitute the habitat of the species according to scientific literature. Additionally, I calculated the area of occupancy (AOO) of each species according to IUCN standard parameters. Potential changes in species distribution areas were assessed under two climate change scenarios (RCP4.5 and RCP8.5) and combined with two land-use change scenarios: (I) intensification of crop areas, and (II) intensification of pasture areas for grazing. Results show that it is essential to include land-use changes within the analysis of X Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia the risk of extinction of species, since, in their interaction with climate change scenarios, some species increased their risk of extinction in greater proportion than when considering only climate change. I conclude that the AOO is a good indicator that captures the combined signal of climate change and habitat loss due to land-use changes over the range of species. Next, in Chapter 2, I used the land cover maps that constitute the habitat of each of the species to calculate a set of landscape metrics to analyze the relationship between anurans habitat configuration and extinction risk. This approach made it possible to predict the threat category under the two land-use change scenarios by 2050. Results show that not only the habitat amount is important in predicting extinction risk, but also that some landscape metrics (shape, distance, and aggregation of patches) are fundamental in improving predictions of extinction risk due to habitat loss. It is concluded that changes in habitat configuration should be considered in analyzing extinction risk in species inhabiting fragmented landscapes. Collectively, my dissertation demonstrates the high impact that regional climate and land-use changes can have on anurofauna, leading not only to the modification of distribution areas but also to the potential extinction of a high number of species. The extinction rate of these species endemic to the Andes could even be increased by changes in habitat configuration by restricting the movement of anurans to track appropriate environmental conditions under global change scenarios.

Keywords: extinction risk of species, biodiversity loss, global warming, Andean forest ecosystems, páramo ecosystems, climatic niche, habitat configuration

Contenido XV

Contenido

Pág.

Lista de figuras ...... XIII

Lista de tablas ...... XV

Lista de anexos ...... XVI

Lista de Símbolos y abreviaturas ...... XVII

Introducción general ...... 1 OBJETIVOS ...... 7

Capítulo 1 ...... 9 1.1 Introducción ...... 10 1.2 Materiales y métodos ...... 13 1.2.1 Área de estudio...... 13 1.2.2 Especies y datos de ocurrencia ...... 15 1.2.3 Datos climáticos y escenarios ...... 16 1.2.4 Modelos de distribución de especies ...... 17 1.2.5 Extensión del hábitat y escenarios de cambio del uso del suelo ...... 18 1.2.6 Área de ocupación (AOO) ...... 19 1.2.7 Riesgo de extinción y análisis de datos ...... 21 1.3 Resultados...... 22 1.4 Discusión ...... 31 1.4.1 AOO, cambio climático y en el uso de suelo, efectos sobre el riesgo de extinción ...... 34 1.5 Conclusiones ...... 35

Capítulo 2 ...... 47 Resumen ...... 47 2.1 Introducción ...... 48 2.2 Materiales y métodos ...... 51 2.2.1 Modelos de distribución ...... 51 2.2.2 Mapas de hábitat ...... 52 2.2.3 Métricas del paisaje...... 55 2.2.4 Análisis ...... 56 2.3 Resultados ...... 58 2.3.1 Regresión logística basada en índices ACP ...... 60 2.3.1.1 Análisis de Componentes Principales ...... 60 2.3.2 Predicciones ...... 67 2.4 Discusión ...... 70 XII Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

2.4.1 Índices descriptores del riesgo de extinción ...... 74 2.5 Conclusiones ...... 76

Capítulo 3 ...... 83

Bibliografía ...... 90 Contenido XV

Lista de figuras

Pág. Capítulo 1 Figura 1-1 Área de estudio. Región Andina de Colombia...... 14 Figura 1-2. Ejemplo de la evaluación del colapso o pérdida de las AOO por el efecto combinado del cambio climático y la pérdida de hábitat potencial por los cambios en el uso del suelo ...... 20 Figura 1-3. Tamaño estimado de los rangos de distribución actuales...... 22 Figura 1-4. Mapas de distribución potencial superpuestos para las 30 especies de anuros...... 24 Figura 1-5. Boxplot con la proporción de área de distribución relativa adecuada e inadecuada bajo las condiciones climáticas actuales y de uso del suelo al 2005 y 2050. 25 Figura 1-6. Mapas de distribución potencial superpuestos para las 30 especies de anuros evaluadas. Bajo las condiciones climáticas actuales y de cobertura de uso de suelo al 2005 y 2050...... 27 Figura 1-7. Boxplot con la proporción de área de ocupación actual (AOO) y pérdida bajo las condiciones climáticas y de uso de suelo al 2005 y 2050 ...... 28 Figura 1-8. Relación entre el porcentaje de pérdida de área de ocupación y el tamaño del área de distribución de los anuros evaluados en los escenarios combinados ...... 28 Figura 1-9. Estimación del riesgo de extinción en anuros andinos evaluado en los diferentes escenarios combinados para el cambio ambiental hasta 2050 ...... 30

Capítulo 2

Figura 2-1. Diferencia de las medias entre las métricas de configuración para las categorías de especies Amenazadas y No Amenazadas ...... 58 Figura 2-2. Gráfico de comparación de las medias de las métricas de configuración con su desviación estándar por categoría de amenaza...... 59 Figura 2-3. Gráfico de barras. El porcentaje de varianza explicado por cada componente principal...... 60 Figura 2-4. Planos factoriales para los individuos (izq.) y para las variables (der.) de los componentes 1 y 2...... 61 Figura 2-5. Planos factoriales para los individuos (izq.) y para las variables (der.) de los componentes 1 y 3...... 62 XIV Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

Figura 2-6. Planos factoriales para los individuos (izq.) y para las variables (der.) de los componentes 1 y 4...... 63 Figura 2-7. Residuales del modelo logístico No 4 y banda de confianza...... 67 Figura 2-8. Probabilidades de respuesta a partir del modelo logístico para el riesgo de extinción...... 68 Figura 2-9. Validación cruzada del modelo logístico a los datos de hábitat al 2005...... 68 Figura 2-10. Predicción de categoría de amenaza del modelo logístico bajo un escenario de incrementos de pastos para ganadería al 2050...... 69 Figura 2-11. Predicción de categoría de amenaza del modelo logístico bajo un escenario de incrementos de cultivos al 2050...... 69

Lista de tablas

Pág. Capítulo 1 Tabla 1-1. Parámetros finales para la ejecución Maxent y desarrollo de los modelos de distribución de especies para cada especie de anuro y métricas de evaluación...... 23

Capítulo 2

XVI

Lista de anexos Capítulo 1 ANEXO 1-A. Procesamiento de datos de presencia y lista de especies de anuros seleccionadas para el modelado de su distribución en los Andes de Colombia...... 36 ANEXO 1-B. Selección de Modelos Generales de Circulación Atmosfera-Océano (AOGCM) ...... 37 ANEXO 1-C. Descripción adicional acerca de la calibración de los modelos de distribución de especies ...... 38 ANEXO 1-D. Metodología para seleccionar el área de dispersión potencial o accesible para la especie| ...... 39 ANEXO 1-E. Número de clusters óptimo para RCP4.5 2050 y RCP8.5 2050...... 41 ANEXO 1-F. Tabla. Lista de especies de anuros seleccionados y su hábitat preferido. .. 42 ANEXO 1-G.Tabla. Variables Bioclomáticas consideradas...... 43 ANEXO 1-H. Tabla. Valores promedio de las tres variables bioclimáticas seleccionadas como importantes para los anuros andinos en el análisis k-media en dos escenarios de cambio climático...... 44 ANEXO 1-I. Tabla. Resultados de la selección de AOMCG por análisis k-media y porcentaje de varianza resumida para dos escenarios de cambio climático ...... 44 ANEXO 1-J. Tabla. Porcentaje de pérdida del Área de Ocupación por solo escenarios climáticos y combinados...... 45

Capítulo 2

ANEXO 2-A. Gráficos de correlación entre las variables de configuración de hábitat. Izq: Elipses más cerradas indican una mayor correlación...... 77 ANEXO 2-B. Propuestas estadísticas alternativas para abordar el problema de la multicolinealidad y ajustar un modelo adecuado para la asociación entre las métricas de configuración y el riesgo de extinción...... 78 ANEXO 2-C. Fórmulas para calcular la contribución de cada variable en el Análisis de Componentes Principales ...... 81

XVII

Lista de Símbolos y abreviaturas

Abreviaturas

Abreviatura Término

Unión Internacional para la Conservación de IUCN la Naturaleza

AOO Área de Ocupación

EOO Extensión de Ocurrencia

AOGCM Modelos de Circulación General Atmosfera-Océano

MDE Modelos de Distribución de Especies

NT Estado de Amenaza de la IUCN “Casi Amenazado”

VU Estado de amenaza de la IUCN “Vulnerable”

EN Estado de Amenaza de la IUCN “En Peligro”

CR Estado de Amenaza de la IUCN “En Peligro Crítico”

EW Categoría de “Extinto en Vida Silvestre” de la IUCN

IPCC Panel intergubernamental de Cambio Climático

Introducción general

El cambio climático antropogénico y los cambios en el uso del suelo son dos de las fuerzas impulsoras más importantes que actualmente actúan sobre la pérdida de la biodiversidad (Foden et al., 2013; Foley et al., 2005; Jetz et al., 2007; Powers & Jetz, 2019). Estimar sus efectos es una de las preocupaciones centrales en la ecología contemporánea, debido a la fuerte responsabilidad de la huella humana y por lo potenciales efectos que la extinción de especies claves puede causar en los ecosistemas que brinda bienestar humano.

Los andes tropicales es considerada una de las regiones más importantes para la conservación de la biodiversidad en el planeta, debido a la presencia de ecosistemas únicos y al alto número de especies animales y plantas endémicas que lo habitan (Brooks et al., 2002; Jantz et al., 2015; Myers et al., 2000). En los ecosistemas tropicales de montaña, las variables ambientales del clima junto con la orografía actúan como barreras ambientales que regulan y limitan la eco-fisiología de las especies (Brown, 2014; Chejanovski & Wiens, 2014; Janzen, 1967). Así mismo, influyen de manera importante en los procesos de especiación, extinción y dispersión (Hutter et al., 2017; Navas, 2002), determinado el patrón espacial de la distribución de la biodiversidad en el gradiente altitudinal presente en estos ecosistemas (Kattan et al., 2004; Navas, 2006).

Este patrón de biodiversidad se refleja en los andes por un alto recambio de especies en el gradiente altitudinal, con un marcado incremento de la biodiversidad en alturas intermedias, seguida de una reducción en la riqueza e incremento de endemismos a medida que disminuye la temperatura por la altitud (McCain, 2009; Rahbek & Museum, 1995). En anfibios andinos, se exhibe este patrón de la distribución de la riqueza de especies (Bernal & Lynch, 2008; Duellman, 1988; Hutter et al., 2017). Debido a la fuerte 2 Introducción relación entre el clima, los hábitats andinos y la biodiversidad, se prevé que el cambio climático junto a la pérdida de hábitat por los cambios en el uso del suelo amenacen la supervivencia gran número especies de anfibios tropicales (Bishop et al., 2012; Foden et al., 2013; Hof et al., 2011 Lawler et al., 2009)

La creciente atención científica sobre los efectos del cambio climático han permitido desarrollar una mayor evidencia del impacto de este factor sobre la biodiversidad y entender los mecanismo de acción sobre las especies (Bellard et al., 2012; Pacifici et al., 2017). Adicionalmente, los efectos de la pérdida y degradación de hábitats por los cambios en el uso del suelo, viene actuando progresivamente (Agudelo-Hz & Armenteras-Pascual, 2017; Brooks et al., 2002; Foley et al., 2005) y comúnmente son ignorados en las mayoría de las evaluaciones (Sirami et al., 2017; Titeux et al., 2016, 2017).

Las series climáticas históricas en la región andina indican un incremento promedio en la temperatura del aire, de alrededor de +0.7 a +0.8 °C durante el siglo XX y con respecto a la precipitación, las tendencias muestran un incremento en las lluvias hacia la región norte de los Andes (Ecuador-Colombia) y una disminución hacia el sector sur (Perú y Bolivia) (Buytaert & Ramírez-Villegas , 2012; Marengo et al., 2011). En los andes de Colombia, región de interés en mi disertación, los impactos regionales del cambio climático se manifiestan por la desaparición de 8 de los 12 glaciares existentes, en las últimas tres décadas; el incremento de +0.4 a +0.9°C/década en la temperatura ambiente de los páramos; y la reducción en el número de días con temperaturas iguales o menores al punto de congelación (Hofstede et al., 2014; Pabón-Caicedo, 2002; Pabón-Caicedo, 2012).

Paralelamente, en Colombia los ecosistemas andinos están altamente trasformados, afectando principalmente a los bosques subandinos y andinos. Se estima que la extensión de los ecosistemas naturales solo ocupan el 39.5 % de su área inicial, y el porcentaje restante corresponde a suelos transformados (60.5 %) (Rodríguez et al., 2006).

Considerar el impacto de solo uno de estos dos factores de cambio ambiental podría subestimar el riesgo de extinción de la biodiversidad en los andes. Por ejemplo, solo por cambio climático, las proyecciones en la zona andina indican un recambio del 60 % de las especies de anuros (Lawler et al., 2009), contexto que no tienen en cuenta los cambios en las áreas de hábitat remanente en los andes, cuales han sufrido una trasformación histórica Introducción 3 hacia cultivos y pastizales, presentando un alto grado de fragmentación, reduciendo significativamente el hábitat y la conectividad para un gran número de especies (Armenteras et al., 2003; Rodríguez et al., 2006) por lo que se deben concentrar esfuerzos por entender el efecto combinado de ambos factores.

Anfibios y riesgo de extinción De las 8100 especies de anfibios descritas (Frost, 2019) el 83% (6771 especies) se encuentran bajo algunas de las categorías de amenaza de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN). De estas, el 70 % de las especies se encuentran amenazadas por pérdida y modificación de hábitats y el 7 % por cambio climático (IUCN, 2019). A nivel de ecosistemas, se estima que 86 % de las especies amenazadas habitan en los bosques, de las cuales el 90 % se encuentran en los bosques tropicales, siendo este ecosistema unos de los más importante para la diversidad y conservación mundial de anfibios (Catenazzi, 2015; IUCN, 2019; Stuart et al., 2008)

Biogeográficamente la región norte de los Andes (Colombia y Ecuador) es una de las más sensibles a los cambios ambientales, dado que concentra un alto número de especies, muchos con rangos de distribución estrechos (Foden et al., 2013; Kattan et al., 2004; Malcolm et al., 2006; Velásquez-Tibatá et al., 2013). Colombia posee una de las mayores diversidades de anfibios a nivel global con 862 especies (Frost, 2019) y tiene el mayor número de especies endémicas amenazadas (372 especies endémicas, 202 (54.3 %) amenazadas) (IUCN, 2019). De las regiones naturales de Colombia, la Región Andina representan el 24,5 % del territorio y posee más del 50 % de las especies de anfibios registradas en el país, donde además se concentran el mayor número de endemismos (aproximadamente 317 especies) (Armesto & Señaris, 2017; Bernal & Lynch, 2008), por lo cual es considerada una región de alta prioridad para la conservación de los anfibios a nivel mundial (Bax & Francesconi, 2019; Myers et al., 2000; Vasconcelos et al., 2019).

Los efectos del cambio climático sobre los anfibios de montaña pueden ser directos e indirectos. Entre otros efectos directos en los anfibios se pueden mencionar: reducción de las áreas de distribución y desplazamientos a alturas mayores (Raxworthy et al., 2008; Zank et al., 2014), efectos negativos en las tasas de supervivencia y reducción en la capacidad de dispersión (D’Amen & Bombi, 2009; Griffiths et al., 2010), tasas negativas de reproducción (Blaustein et al., 2011; Todd et al., 2011), alteraciones en la piel y en el 4 Introducción desarrollo embrionario por el incremento en la radiación UV (Bernal & Lynch, 2013; Navas, 2006) y modificaciones en el comportamiento reproductivo (Blaustein et al., 2001; Blaustein et al., 2010). Entre los indirectos se encuentran: disminución de los sitios de reproducción para especies acuáticas (McMenamin et al., 2008), modificación en la condiciones micro climáticas y de humedad en la hojarasca, ante lo cual especies de desarrollo directo responden negativamente (Pfeifer et al., 2017). Otros factores son: la reducción en el tamaño corporal por baja disponibilidad de alimento (Sheridan & Bickford, 2011), cambios en la estructura de las comunidades (Vasconcelos et al., 2018) y desarrollo de enfermedades (Pounds et al., 2006). Afectando especialmente a especies con rangos geográficos pequeños (Maclean & Wilson, 2011; Navas, 2002; Urban, 2015).

En anfibios la disponibilidad de hábitat es un factor clave para su conservación (Cushman, 2006). Por ejemplo se ha encontrado que la modificación local del hábitat es un factor de extinción importante en las especies con rangos de distribución pequeños y con larvas de desarrollo directo (Nowakowski et al., 2017). De otro lado, en especies de anfibios con larvas acuáticas, la división de hábitat afecta la dispersión de los juveniles hacia los hábitat de crecimiento y reproducción incrementado el riesgo de extinción (Becker et al., 2007). En los anfibios tropicales el hábitat natural es un recurso importante para la supervivencia, estructura y composición de los ensambles de las comunidades a escala local (Méndez-Narváez & Bolivar-G, 2016; Wanger et al., 2010). En el caso de especies que dependen de los bosques andinos, se ha encontrado una mayor biodiversidad de anuros en fragmentos de mayor tamaño y en buen estado de conservación (Arroyo et al., 2003; Duarte-Marín et al., 2018) y una reducción de la biodiversidad en coberturas altamente intervenidas como cultivos y pastizales intensivos (Cortés et al., 2008; Medina- Rangel & López-Perilla, 2014) lo que muestra el efecto negativo de las coberturas antropogénicas en las diversidad de anuros.

Los cambios antropogénicos en el uso de suelo produce la pérdida y generalmente la fragmentación del hábitat nativo (Fischer & Lindenmayer, 2007) reduciendo la diversidad terrestre local (Newbold et al., 2015). Uno de los efectos de la fragmentación es la modificación de la configuración o arreglo espacial de los hábitats remanentes en el paisaje (Fahrig, 2003; Hanski, 2015). Aspectos como el incremento en el número de parches y en el área borde, la reducción en el tamaño e incremento del aislamiento de estos, pueden afectar la riqueza y la abundancia de las especies, modificando las condiciones Introducción 5 ambientales que reducen la habilidad de dispersión, la diversidad genética y la supervivencia de los individuos (Almeida-Gomes & Rocha, 2014; Cole et al., 2014; Laurance et al., 2007; Marsh & Pearman, 1997). Adicionalmente, los vertebrados terrestres tienden a ser más sensibles a la configuración de la cantidad y calidad de su hábitat sumándose como un factor en el riesgo de extinción que ha sido poco estudiado (Andrén1994; Crooks et al., 2017; Cushman 2006).

Impacto regional del cambio climático, cambios en el uso del suelo y escenarios futuros

El estudio de los cambios en las comunidades bióticas y en la distribución geográfica de las especies bajo escenarios de cambio global es importante para alertar a la comunidad científica y a los tomadores de decisiones, acerca de los riesgos futuros del cambio climático y de los cambios del uso del suelo sobre la biodiversidad; y de esta forma poder apoyar el desarrollo de estrategias proactivas para minimizar su impacto a diferentes escalas espaciales (Bellard et al., 2012; Mahmoud et al., 2009; Peterson et al., 2003).

Los escenarios de cambio de cobertura/uso del suelo para la región Andina de Colombia, proyectados hacia el año 2050, muestran una pérdida de bosques del 16-30% y de páramos del 8-15%; causado principalmente por la expansión pasturas sobre los ecosistemas boscosos y de páramo (Rodríguez et al., 2013a). Los modelos de cambio climático muestran que en general, para los Andes se presentará una variación importante en la distribución espacial de la precipitación y un aumento en las temperaturas (alrededor de 2ºC) (IDEAM 2015). Dado el alto grado transformación del paisaje, estos cambios ambientales pueden tener un alto impacto en la conectividad estructural (de las coberturas) y funcional (en las poblaciones de especies), afectado importantes servicios ecosistémicos en términos de polinización, cantidad y calidad de agua, regulación del clima, enfermedades y plagas de cultivos (Powers & Jetz, 2019; Rodríguez et al., 2013a).

La pérdida y fragmentación del hábitat es considerada como una de las amenazas más generalizada para las poblaciones de anfibios (Almeida-Gomes & Rocha, 2014; Cushman, 2006; Schneider-Maunoury et al., 2016) especialmente en áreas de alta diversidad de especies (Gallant et al., 2007). Así, los potenciales cambios esperados en los hábitat y en el clima, pueden reducir las áreas de distribución geográficas con condiciones adecuadas 6 Introducción para la supervivencia de los anfibios; reduciendo la conectividad de las poblaciones, la disponibilidad de sitios reproductivos y la supervivencia de adultos y juveniles (Cushman, 2006; Urbina-Cardona, 2011)

De esta forma, bajo la tendencia de estos dos procesos impulsores de la pérdida de la biodiversidad mi investigación se centró en comprender: ¿de qué manera el riesgo de extinción, de algunos anuros endémicos a los Andes de Colombia, se ve afectados por los cambios en uso del suelo y el cambio climático bajo distintos escenarios? Con este fin, exploré los cambios en la extensión de los hábitats y en las áreas de ocupación de las especies en los bosques andinos y los páramos remanentes; así como el vínculo entre la configuración de los hábitats y el riesgo de extinción.

Los capítulos se presentan a modo de articulo científico. En el Capítulo 1, evalué los cambios en la distribución potencial de algunas especies de anuros bajo escenarios de cambio climático y cambios regionales en el uso-coberturas del suelo. Para ello utilicé dos rasgos espaciales asociados al riesgo de extinción de la ICUN que me permitió capturar el efecto conjunto de estas dos fuerzas de cambio con el fin de mejorar la predicción del riesgo de extinción ante el cambio climático y los cambios en el uso del suelo.

En el capítulo 2, analicé la configuración de los hábitats en las áreas de distribución de los anuros y modelé su relación con respecto a la categoría de amenaza de las especies. Posteriormente, implementé el modelo desarrollado para predecir el riesgo de extinción ante los cambios potenciales en el uso y coberturas del suelo sobre las especies de anfibios evaluadas.

En el capítulo 3, evalué los resultados obtenidos en el marco de los escenarios de cambio proyectados y analicé el impacto potencial de las distintas vías de intensificación de desarrollo global por cambio climático, los cambios en el uso de suelo y en la configuración del paisaje.

Introducción 7

PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN

¿Cómo los cambios del uso del suelo y el cambio climático modificarán la extensión de los hábitats y el área de ocupación y su impacto sobre el riesgo de extinción de los anuros en los bosques andinos y en los páramos de los Andes de Colombia?

¿Cómo, adicionalmente las modificaciones en la configuración del hábitat dentro del área de distribución pueden influir en el riesgo de extinción de los anuros?

¿Cuál escenario de cambios del uso del suelo y de cambio climático será el que produzca el menor riesgo de extinción de anfibios en los Andes de Colombia hacia el año 2050?

HIPÓTESIS

H1: Cambios potenciales en el clima y en el uso del suelo pueden modificar las áreas de ocupación en la que pueden persistir las especies de anfibios en los Andes, por lo que variaciones en el rango de extensión del área de ocupación pueden influir en el riesgo de extinción.

H2: La configuración de los hábitats dentro de las áreas de distribución determina la posibilidad de conectividad de los parches de hábitat y de sus poblaciones, por lo que configuraciones de hábitat inadecuados pueden determinar el riesgo de extinción de los anfibios.

H3: Escenarios que produzcan cambios mínimos en las condiciones climáticas y conserven una porción representativa de hábitat remanente y poco fragmentado dentro de las áreas de ocupación será el que producirá menor riesgo de extinción de anfibios hacia el año 2050 en los Andes de Colombia.

OBJETIVOS General Evaluar el impacto potencial de los cambios en el uso del suelo y del cambio climático sobre el riesgo de extinción de anuros característicos de los bosques andinos y de los páramos en los Andes Colombianos.

8 Introducción

Específicos • Estimar el riesgo de extinción asociado a los cambios en los rangos de distribución geográfica bajos distintos escenarios proyectados de uso del suelo y de cambio climático de un grupo seleccionado de anuros de bosques andinos y de páramos en los Andes de Colombia • Examinar los efectos de la configuración del hábitat dentro del rango de distribución geográfico sobre el riesgo de extinción de los anuros bajo distintos escenarios de cambio de uso del suelo • Establecer los escenarios de cambio ambiental (cambio climático y cambios de usos del suelo) que conduzcan a una menor reducción en el riesgo de extinción de los anuros hacia el año 2050 en los Andes de Colombia.

Capítulo 1

Cambios potenciales en los rangos de distribución de anuros andinos de Colombia: una evaluación de los efectos combinados del cambio climático de los cambios en el uso del suelo sobre rasgos espaciales y el riesgo de extinción

Capitulo publicado: Agudelo-Hz, W.J., Urbina-Cardona, N., Armenteras-Pascual, D., 2019. Critical shifts on spatial traits and the risk of extinction of Andean anurans: an assessment of the combined effects of climate and land-use change in Colombia. Perspect. Ecol. Conserv. https://doi.org/10.1016/j.pecon.2019.11.002

Resumen El cambio climático y en los usos de suelo son unas de las principales amenazas a la biodiversidad, que afectan las áreas de distribución biogeográfica de las especies en todo el mundo. Ambos factores operan a una escala diferente, por lo que incluir rasgos espaciales de la distribución de las especies podrían ser adecuados para evaluar sus efectos e identificación temprana del riesgo de extinción. Así, en este capítulo el objetivo fue: evaluar los efectos potenciales del cambio en el clima y en el uso de suelo sobre la extensión del hábitat adecuado de un conjunto de especies de anuros andinos de Colombia; evaluar la pérdida del área de ocupación (AOO) con base en la disponibilidad de hábitat adecuado, y estimar el riesgo de extinción de acuerdo con los porcentajes de pérdida de la extensión del hábitat y AOO al 2050. Se modeló las distribución potencial actual y futuras de 30 anuros endémicos a los Andes de Colombia. Se calculó los cambios en los rangos de distribución geográfica actuales bajo cuatro escenarios combinados de cambio climáticos y de uso de suelo. Se estimó el tamaño actual de las AOO usando el método de cuadrícula de 2x2 km y se evaluó su pérdida de acuerdo con la disponibilidad de hábitat adecuado en los escenarios combinados. Los porcentajes de pérdidas de extensión de hábitat y AOO, se utilizaron para estimar y comparar el riesgo de extinción de acuerdo con los criterios de la UICN en los distintos escenarios. Se encontró que el cambio climático y de los usos del suelo causará una pérdida relativa del 63.4 % al 79.4 % de la extensión del 10 Capítulo 1 hábitat adecuado y del 49.6 % al 72.6 % del AOO de los anuros andinos al año 2050. La pérdida del AOO permitió detectar el doble de especies en alto riesgo de extinción, con respecto a la pérdida en la extensión del hábitat adecuado. Los efectos del cambio climático y la pérdida de hábitat podrían llevar a la extinción de un alto porcentaje de ranas andinas. La extensión del hábitat y especialmente el área de ocupación son características espaciales adecuadas que podrían utilizarse para evaluar el riesgo de extinción en especies sensibles a la modificación del hábitat local por el cambio climático y los cambios en el uso de suelo.

Palabras claves: pérdida de biodiversidad; calentamiento global; especies endémicas, pérdida hábitat, montañas tropicales

1.1 Introducción

Los cambios en el clima global y en el uso del suelo afectan aspectos biológicos de las especies, como: la abundancia, la fenología y los rangos de distribución geográfica, produciendo a alteraciones significativamente negativas en la biodiversidad mundial. (Newbold, 2018; Pereira et al., 2010; Sala et al., 2000). Estos factores de cambio ambiental están deteriorando aceleradamente los ecosistemas, produciendo cambio en la estructura de las comunidades ecológicas y pérdida de poblaciones animales, poniendo en riesgo la disponibilidad de los servicios ambientales que la biodiversidad ofrece al bienestar humano (Díaz et al., 2005). Uno de los factores más importantes que explica los actuales patrones de biodiversidad en el planeta es el clima (Currie et al., 2004; Hawkins et al., 2003). Sin embargo, a escala regional, la disponibilidad de hábitat adecuados en el paisaje es una de las variables más importante en la composición y la riqueza de especies (Fahrig, 2013; Hanski, 2015).

La conversión de grandes áreas naturales en suelos para cultivos, pastos e infraestructura urbana es considerada uno de los factores más importantes en la transformación de los ecosistemas terrestres en los tiempos modernos, generando pérdida y fragmentación de hábitats para las especies (Armenteras et al., 2003; Armenteras et al., 2017; Graesser et al., 2015; Körner et al., 2005; Newbold et al., 2015). A nivel mundial, el 70% de las especies de anfibios se consideran amenazadas por la pérdida de hábitat y transformación del paisaje (IUCN, 2019). De otra parte, el clima es un factor importante en los procesos de extinción y especiación (Hutter et al., 2017). Sin embargo, el aumento de 11 las emisiones de gases de efecto invernadero ha provocado el llamado cambio climático antropogénico que está acelerando los eventos de extinción. (Barnosky et al., 2011; Diffenbaugh & Field, 2013; Urban, 2015). Actualmente el cambio climático y de los usos de suelo desafían las acciones de conservación de la biodiversidad, siendo urgente comprender los efectos combinados de estos dos factores para alertar a los responsables de la toma de decisiones e implementar medidas de conservación tempranas (Peterson et al., 2003; Visconti et al., 2016).

La modelación climática ha logrado avances significativos en el desarrollo de los escenarios de cambio climático, permitiendo mejorar la comprensión de sus efectos sobre la biodiversidad y los ecosistemas (Harris et al., 2014). Sin embargo, y a pesar de los avances en la modelización de los cambios en el uso del suelo, la mayoría de las evaluaciones no integran sus impactos sobre la biodiversidad (Sirami et al., 2017; Titeux et al., 2016, 2017). Los escenarios de cambio climático muestran que los eventos climáticos extremos y los cambios promedio en la temperatura y las precipitaciones tendrán efectos inminentes en la biodiversidad. (Diffenbaugh & Field, 2013; IPCC, 2013). Por otra parte, los escenarios de cambio de uso del suelo muestran que los hábitats naturales continuarán siendo degradados o destruidos por los cultivos y la infraestructura con impactos negativos en la biodiversidad local y mundial (Chaudhary & Mooers, 2018; Newbold et al., 2015), con una mayor afectación sobre los anfibios y reptiles (Böhm et al., 2013; Catenazzi, 2015; Newbold, 2018). Por lo tanto, es importante incluir ambos factores en las evaluaciones sobre el futuro de biodiversidad, ya que el efecto combinado de estos factores comprometen considerablemente la supervivencia de las especies (Diffenbaugh & Field, 2013; Oliver & Morecroft, 2014).

Uno de los enfoques comúnmente utilizados para estimar el área de distribución geográfica de las especies y evaluar los efectos de los cambios ambientales sobre la biodiversidad son los modelos de distribución de especies (MDE) (Elith et al., 2010). Los MDE permite la exploración de condiciones ambientales apropiadas, estimando las distribuciones potenciales actuales y proyectándolas en condiciones ambientales futuras utilizando una amplia gama de métodos de aprendizaje estadístico, asociando observaciones georreferenciadas de una variable de respuesta biótica (ejemplo: abundancias o presencias) con un conjunto de variables explicativas de relevancia biológica para la especie (Elith & Leathwick, 2009; Franklin, 2013). Las proyecciones de los modelos potenciales de distribución actual y futuro, combinados con información sobre las 12 Capítulo 1 condiciones del hábitat actual y proyectada, debido a los cambio en el uso de suelo, tienen la ventaja de localizar espacialmente ambos factores y estimar los cambios potenciales en la extensión adecuada del hábitat para las especies que dependen de ambos recursos para su supervivencia (Ficetola et al., 2015; Oliver & Morecroft, 2014). Evaluar el efecto combinado de los pronósticos de ambos modelos permite descartar áreas que no tendrán condiciones adecuadas de hábitat, es decir, regiones que pueden mantener condiciones climáticas o de hábitat estables, pero donde la cobertura natural o el clima tienen una alta probabilidad sufrir cambios negativos, sin embargo, es necesario el uso de métricas adecuadas que permitan vincular los cambios espaciales de ambos factores con el riesgo de extinción.

El área de ocupación (AOO) y la extensión del hábitat son rasgos espaciales utilizados en la Evaluación de la Lista Roja de la UICN para estimar el riesgo de extinción, sobre la base de los cambios en las áreas de distribución geográfica (criterio B) o como una medida indirecta de la disminución del tamaño de la población (criterio A) (Subcomité de Estándares y Peticiones de la UICN, 2017). El AOO es un rasgo espacial específico de cada especie que tiende a estar mejor correlacionado con el tamaño de la población y proporciona una estimación precisa del riesgo de extinción (Breiner et al., 2017; Gaston & Fuller, 2009; Keith et al., 2018; Murray et al., 2017). El AOO ha demostrado ser útil para captar los cambios en las áreas de distribución de las especies en la evaluación del riesgo de cambio climático (Di Marco et al., 2015; Pearson et al., 2014; Thuiller et al., 2006). En escenarios espacialmente explícitos, el AOO y la extensión de hábitat tienen un gran potencial para capturar las modificaciones locales del hábitat debido a los efectos combinados del cambio climático y especialmente en los cambios de uso del suelo (Gaston & Fuller, 2009), siendo este un factor que opera a escala del paisaje, afectando el hábitat y el área de ocupación de la especie (Almeida-Gomes & Rocha, 2014; Swift & Hannon, 2010)

Para los anfibios andinos, el clima es un factor adaptativo clave que actúa como una barrera que limita la dispersión y favorece la especiación, produciendo un alto recambio de especies en las diferentes franjas altitudinales (Bernal & Lynch, 2013; Navas, 2006). Los anfibios neotropicales son considerados el grupo de vertebrados más sensible al cambio climático (Raxworthy et al., 2008; Lawler et al., 2010; Foden et al., 2013) y unos de las más amenazadas por la pérdida de hábitat, con un alto porcentaje de especies en peligro de extinción (Catenazzi, 2015; Stuart et al., 2008). Así, los conservación de anfibios neotropicales es importante, no solo por su alta diversidad, sino porque también 13 proporcionan valiosos servicios ecosistémicos en el control de plagas y son también una fuente esencial de fármacos, por lo que la reducción y extinción de sus poblaciones puede afectar a la continuidad de estos servicios (Valencia-Aguilar, Cortés-Gómez, & Ruiz- Agudelo, 2013)

En la región andina, pocos estudios han evaluado los efectos combinados del cambio climático y del cambio de uso de suelo sobre los anfibios (Báez et al., 2016; Barragán, 2015). Las tendencias del uso de suelo en los Andes colombianos indican que los ecosistemas de páramos, así como los bosques andinos y subandinos, continuarán transformándose a tierras de cultivos y pasturas (Rodríguez et al., 2013a). Los escenarios de cambio climático proyectan que la temperatura media anual puede aumentar en el rango de +0,77 a 0,88 °C para el período 2011 - 2040, y entre +1,42 a 1,66 °C para el período 2041 - 2070 (IDEAM et al., 2015). En especies con baja capacidad de dispersión, como los anfibios, estos factores de cambio pueden aumentar el riesgo de extinción (Cushman, 2006; Hof et al., 2011). Por lo tanto, el objetivo de este capítulo fue (a) evaluar los efectos potenciales del cambio en el clima y en el uso de suelo sobre la extensión del hábitat adecuado de un conjunto de especies de anuros andinos de Colombia, (b) evaluar la pérdida del área de ocupación (AOO) con base en la disponibilidad de hábitat adecuado y (c) y estimar el riesgo de extinción de acuerdo con los porcentajes de pérdida de la extensión del hábitat y AOO al 2050, utilizando distintas combinaciones de escenarios de cambio climático y cambios en el uso de suelo.

1.2 Materiales y métodos

1.2.1 Área de estudio

El Fondo Mundial para la Naturaleza (WWF 1997) clasifica a la ecorregión norte de los Andes entre los 200 sitios prioritarios para la conservación de la biodiversidad mundial. A nivel sudamericano, la región andina de Colombia se encuentra entre las prioridades de conservación más críticas, dada la singularidad de su biodiversidad y el grado de amenaza que enfrenta por su baja representación en áreas protegidas (Bax & Francesconi, 2019). Los Andes colombianos tienen una superficie aproximada de 287.720 km2 con tres cadenas montañosas independientes que divergen del sur al norte del país: la Cordillera Occidental, la Cordillera Central y la Cordillera Oriental. Estas cordilleras están separadas por los valles de los ríos Magdalena y Cauca. Cada cordillera tiene sus propias características climáticas, 14 Capítulo 1 geológicas y estructurales (Rodríguez et al., 2006) (Figura 1-1). La región norte de los andes ha sido propuesta como candidata a la categoría de "hiper-caliente" para la conservación, considerando su excepcional número de especies endémicas tanto en vertebrados como en plantas (Brooks et al., 2002; Myers et al., 2000).

Figura 1-1 Área de estudio. Región Andina de Colombia. Modelo digital de terreno con alturas por encima de 1000 m.s.n.m

En Colombia, los anfibios alcanzan una de las mayores diversidad registrada para cualquier grupo de vertebrados (Duellman, 1988; Myers et al., 2000; Stuart et al., 2004). Se estima que en la región andina de Colombia existen alrededor de 477 especies de anuros, de las cuales más del 60% son endémicas (Armesto & Señaris, 2017; Lynch et al., 1997). En la región andina la diversidad de anfibios encuentra su nivel más alto en los bosques nublados y en las elevaciones intermedias, siendo las ranas de lluvia del género Pristimantis y las ranas de cristal (Centrolenidae) los grupos más representativos de los bosques de niebla y de los ecosistemas de páramo (Castroviejo-Fisher et al., 2014; Hutter et al., 2016; Meza-Joya & Torres, 2016). 15

1.2.2 Especies y datos de ocurrencia

Se modeló la distribución potencial de 30 especies de anuros, agrupadas en 4 familias: Bufonidae (4 spp); Centrolenidae (2 spp); Craugastoridae (22 spp), e Hylidae (2 spp); y 10 géneros (Atelopus, Rhinella, Osornophryne, Centrolene, Nyphagus, Hypodactylus, Pristimantis, Tachiramantis, Dendropsophus e Hyloscirtus). El número de especies representa el 6,7% de la riqueza de anuros (aproximadamente 447 spp) reportados para los Andes colombianos (Acosta-Galvis, 2019). Se obtuvieron un total de 37.600 registros de ocurrencia para la distribución andina de especies de anuros. El proceso de selección de las especies incluyó los siguientes criterios: 1) especies endémicas de Colombia; 2) límite altitudinal de distribución ≥1000 m.s.n.m. (Acosta-Galvis, 2015; Bernal & Lynch, 2008) 3) especies cuyos hábitats específicos son los bosques subandinos (1000-2000 m.s.n.m.), los bosques andinos (2000-3000 m.s.n.m.) y ecosistema de páramo (>3000 m.s.n.m.) (Rodríguez et al., 2006) (ver más información de las especies en Anexos, Tabla 1-F).

Los datos de ocurrencia se obtuvieron de cuatro fuentes de información: a) registros de colecciones de anfibios: Instituto de Ciencias Naturales-Universidad Nacional de Colombia y MHUA-Museo de Herpetología de la Universidad de Antioquía, b) registros de información biológica: GBIF (www.gbif.org) e iNat (www.inaturalist.org), c) registros inéditos proporcionados por el IAvH (Instituto Alexander von Humbolt) de Colombia obtenidos durante estudios de biodiversidad para la delimitación de ecosistemas de páramo, y d) a partir de revisión de la bibliografía de estudios de taxonomía y ecología de anuros realizada en el área de estudio que contenía registros de las coordenadas asociadas donde se recolectaron o avistaron ranas (e.g. Gutiérrez-Lamus et al., 2004; Suárez-Badillo, 2004).

Para evitar la autocorrelación espacial derivada de las técnicas de recolección de datos de campo y un sobre ajustes en los modelos de distribución de especies, se realizó un filtro espacial de 4 km entre los puntos de ocurrencia (Boria et al., 2014; Kramer-Schadt et al., 2013) usando el paquete spThin v.0.1.0 (Aiello-Lammens et al., 2015) en R (R Core team 2017). Finalmente, se obtuvo una base de datos con 468 puntos de ocurrencia. El número de ocurrencias por especies osciló entre 8 y 25, con un promedio de 14,6 localidades por especie (ver Anexo 1-A para más información acerca el procesamiento de los datos de presencia). 16 Capítulo 1

1.2.3 Datos climáticos y escenarios

Se correlacionó un conjunto de variables climáticas con datos de ocurrencia para explorar nuevas áreas ambientales, basados en las condiciones climáticas actuales y futuras. Para las condiciones actuales, se obtuvieron 19 variables bioclimáticas de la base de datos Worldclim v.1.4 (www.worldclim.org) (Hijmans et al., 2005) a una resolución de 0,30 segundos de arco, equivalente a un tamaño de píxel de ~1 km2 cerca del ecuador (ver la lista completa de variables en Anexos, Tabla 1-G). Estas variables consisten en capas climáticas interpoladas, construidas a partir de datos climáticos recogidos en estaciones meteorológicas de todo el mundo entre 1960 y 2000 (Hijmans et al., 2005).

Para evaluar el efecto del futuro cambio climático se seleccionaron dos escenarios denominados Vías Representativa de Concentración (RCP) del 5º informe de evaluación del Grupo Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio Climático (IPCC) (IPCC, 2013). Esta nueva familia de escenarios proyecta un aumento de los niveles de forzamiento radiativo, medidos en W/m2, en función de las diferentes vías de emisión de gases de efecto invernadero (Moss et al., 2010). Se seleccionaron dos escenarios: el denominado escenario de "estabilización" o escenario de emisiones RCP4.5, donde se espera una disminución moderada de las emisiones, dada la implementación de tecnologías verdes y la expansión de las áreas forestales (Thomson et al., 2011); y el escenario RCP8.5 llamado escenario “tendencial", que prevé un avance lineal en las proyecciones de crecimiento de la población, una mayor demanda de recursos energéticos y la ausencia de políticas globales para el cambio climático (Riahi et al., 2011), ambas extendidas hasta el año 2050 (el promedio del período es de 2041 a 2060).

Debido a que muchos modelos de circulación global Atmósfera-Océano (AOGCM) están disponibles para el clima global, se seleccionó objetivamente un pequeño grupo de AOGCM para las proyecciones futuras de los modelos distribución. Se usó el enfoque de agrupación k-media, siguiendo una adaptación a la metodología propuesta por Casajus et al., (2016). Este enfoque mantiene la tendencia central de los modelos, preservando la incertidumbre de las condiciones climáticas futuras. Se analizaron 28 AOGCM (14 AOGCM x 2 RCP = 28) seleccionados como representativos de la nueva generación de escenarios climáticos (Knutti et al., 2013). Así, se obtuvo un subconjunto de siete AOGCM: cuatro para el RCP4.5 (CSIRO ACCESS1.0, GISS E2 R, ESM LR, GFDL CM3) que resumen el 81% de la variación climática esperada en este escenario; y tres para el RCP8.5 (CSIRO ACCESS1.0, CNRM CM5, GFDL CM3) que resumen el 79% de la variación (ver en 17

Anexos: Anexo 1-B, Anexo 1-E, Anexo-1-G , Anexo 1-H y Anexo 1-I para más información acerca de la descripción y resultados de la selección de los AOGCM).

1.2.4 Modelos de distribución de especies

Se modeló la distribución potencial de las especies utilizando el algoritmo Maxent (v. 3.3.3k) (Phillips et al., 2006). Maxent es un algoritmo de alto rendimiento para modelar la distribución de especies con datos de sólo presencia y muestras pequeñas (Hernández et al., 2006; Pearson et al., 2007; Warren et al., 2014; Wisz et al., 2008). Sin embargo, las configuraciones por defecto de Maxent pueden producir modelos sobre ajustados, llevando a resultados inadecuados (Radosavljevic & Anderson, 2014). Para evitar modelos sobre ajustados y maximizar la poca información disponible, seleccionamos la configuración de Maxent que produjera el modelo con el nivel óptimo de complejidad para cada especie (Anderson & Gonzalez, 2011; Galante et al., 2018; Warren & Seifert, 2011). Un nivel óptimo de complejidad implica la parametrización adecuada del algoritmo usando para construir los modelos en función de la cantidad de datos de presencia y de las variables de entorno disponibles, con el fin de equilibrar la bondad de ajuste del modelo con la complejidad de los parámetros utilizados. Para ello, se modificaron los valores de dos parámetros críticos en la configuración de Maxent: función de respuesta (FC) y el multiplicador de regularización (β), creando 60 combinaciones para igual número de modelos para cada especie. El método Jackknife (k-1) se utilizó como método de partición de datos para la evaluación de los modelos, el cual consiste en reservar un dato de ocurrencia para la evaluación mientras se ejecuta el mismo número de modelos con los datos restantes (Pearson et al., 2007; Shcheglovitova & Anderson, 2013). Los criterios para los modelos de selección fueron: valor AICc más bajo, AUCtest más alto y valor AUCdif más bajo (Galante et al., 2018; Warren & Seifert, 2011).

Los modelos fueron calibrados en áreas accesibles o áreas de dispersión potencial para cada especie (M dentro del diagrama BAM) (Barve et al., 2011; Soberón & Peterson, 2005; Soberón, 2010), un enfoque que ha demostrado mejorar la efectividad de los modelos de distribución de especies (Cooper & Soberón, 2018). Para éstos, se desarrolló una metodología para delimitar el área M para cada especie (ver el Anexo 1-C para más información acerca la metodología desarrollada). Esta metodología se aplicó a cada conjunto de datos de ocurrencia para no sobreestimar el área potencial de distribución. 18 Capítulo 1

Se proyectó cada modelo a las condiciones climáticas actuales y futuras en los siete AOGCM previamente seleccionados. Se utilizaron todas las localidades de ocurrencia para cada especie y 10.000 puntos de fondo al azar fueron requeridos sobre el área M de cada especie. Se consideró evitar cualquier tipo de extrapolación y mantener la respuesta de los modelos dentro de las condiciones climáticas actuales (Elith et al., 2011; Owens et al., 2013). En cada caso, se obtuvo un mapa de idoneidad del hábitat. Se evaluó el desempeño del modelo Maxent mediante el cálculo de los valores de error de comisión y omisión (Anderson, Lew, & Peterson, 2003) utilizando la prueba de curvas ROC parciales (Peterson et al., 2008). Se ejecutaron las curvas ROC parciales especificando 1.000 repeticiones para el remuestreo con reemplazo, y el 50% de los puntos en el bootstrap, para cada especie se ejecutaron las curvas parciales utilizando un umbral de 1-omisión superior a 0,95 del área de la curva. Las curvas ROC parciales se realizaron en NicheToolBox (Osorio-Olvera et al., 2018).

Los mapas de idoneidad de hábitat de cada subconjunto AOGCM, para cada RCP, se ensamblaron mediante el método de consenso medio ponderado, utilizando como valor de ponderación el número de AOGCM agrupados en cada AOGCM seleccionado de acuerdo con el método k-mean, con el fin de crear un único mapa de idoneidad de hábitat (Anexos 1-I). Para transformar los mapas de idoneidad de hábitat de las condiciones actuales y las proyecciones climáticas en mapas binarios de presencia/ausencia, se aplicó el umbral que maximiza la suma de sensibilidad y especificidad (maxSSS), uno de los métodos de mejor desempeño para modelos de distribución con datos de sólo presencia y puntos aleatorios en lugar de ausencias reales (Liu et al., 2016; Liu et al., 2013).

1.2.5 Extensión del hábitat y escenarios de cambio del uso del suelo

Se utilizó los modelos de distribución potencial y un mapa de coberturas/usos de suelo derivados de sensores remotos de alta resolución para el año 2005 (resolución de 90 m) como línea de base para extraer la extensión de los hábitats adecuados de los anuros. El mapa de cobertura y uso del suelo fue elaborado por Rodríguez et al., (2013) a partir de imágenes Landsat TM de 2004-2005. Se consultó la Lista Roja de la UICN (enero de 2018) para los tipos de hábitat de preferencia utilizados por cada especie analizada, y se consideró la cobertura vegetal natural como hábitat potencial según el tipo de hábitat reportado. (ver Anexos 1-F). Se consideró a las coberturas transformadas (cultivos y 19 pastizales) como no hábitat, asumiendo que tienen un impacto negativo en las poblaciones de anfibios. Para refinar el mapa de hábitat potencial para cada especie, excluimos las áreas que estaban fuera de los rangos altitudinales reportados para cada especie (Acosta- Galvis, 2015; Bernal & Lynch, 2008), extendiendo 100 m al límite inferior y superior, debido a la incertidumbre del verdadero rango de elevación, para esto se usó un DEM de 90 m de resolución (Ficetola et al., 2015; Ocampo-Peñuela et al., 2016).

Se consideraron dos escenarios regionales de cambio de uso de suelo para los Andes Colombianos hasta el año 2050, ambos desarrollados por Rodríguez et al, (2013a). Los dos escenarios se basan en el modelo IMAGE (Integrated Model to Assess Global Environment) utilizados para implementar los escenarios IPCC-MESSRS (IMAGE 2001), bajo el supuesto de que las fuerzas del mercado impulsan las tendencias demográficas, económicas, ambientales y tecnológicas de América Latina. El primer escenario implicaba un aumento de la cobertura de pastos (IPS), donde se prevé un incremento en el número de hectáreas destinadas para el ganado. El segundo escenario apunta a un escenario de intensificación de cultivos (CIS), donde habrá mayor cantidad de tierras dedicadas a los cultivos. Se utilizó el mapa de línea de base y los escenarios de cambio de uso del suelo para filtrar la extensión potencial del hábitat adecuado en los modelos de distribución de especies actuales y futuros. De esta manera obtuvimos cuatro mapas combinados de las condiciones de cambio ambiental para cada especie: RCP4.5 + IPS; RCP4.5 + CIS; RCP8.5 + IPS y RCP8.5 + CIS.

1.2.6 Área de ocupación (AOO)

La pérdida de condiciones ambientales adecuadas debido al cambio climático y los cambios en el uso de suelo se consideran perturbaciones estocásticas que generan una tasa negativa de crecimiento de la población, lo que conduce al colapso o extinción local de la población (Murray et al., 2017). El AOO fue utilizado como una característica espacial o unidad mínima para evaluar los cambios en las condiciones ambientales. Se consideraron dos condiciones de cambio ambiental para la disponibilidad de hábitats adecuados en el AOO: i) sólo en relación con el cambio climático, y ii) en relación con los factores combinados (cambio climático + cambio de uso de suelo). Se asumió la presencia de las condiciones ambientales adecuadas y la ocurrencia de las especies como una aproximación a la presencia de una población potencial. En primer lugar, se calculó el AOO dibujando una cuadrícula con cuadrados de 2 km x 2 km superponiendo los datos de 20 Capítulo 1 ocurrencia, y se utilizó el área de los cuadrados ocupados como el área total del AOO (IUCN Standards and Petitions Subcommittee, 2017). Se dibujó un área de amortiguamiento circular de 4 km2 alrededor de los datos de ocurrencia para evaluar el hábitat adecuado dentro y cerca de cada AOO (Breiner & Bergamini, 2018) para evitar, en conjunto con estos dos métodos, los errores potenciales inducidos por el punto de origen de la cuadrícula (Figura 1-2) (Keith et al., 2018).

Figura 1-2. Ejemplo de la evaluación del colapso o pérdida del AOO por el efecto combinado del cambio climático y la pérdida de hábitat potencial por los cambios en el uso del suelo. SE-FOREST: Bosque secundario; SAN-FORESTS: Bosque Subandino; AN-FOREST: Bosque Andino. A) área de distribución potencial para la especie Pristimantis zophus; B) tres datos de ocurrencias (población), AOO por cuadrícula y circular superpuesto en el área de distribución potencial; C) AOO, área de distribución potencial y cobertura natural refinada por un DEM donde habita la especie. Es evidente que en el mapa de hábitat al 2005 una de las AOO está colapsada por la ausencia de la cobertura natural, a pesar de tener condiciones climáticas idóneas; D) área de distribución potencial: estable y pérdida por cambio climático en el escenario RCP4.5 al 2050. Se observa que dos AOO colapsaron por la pérdida de condiciones climáticas idóneas; E) bajo el mismo escenario climático pero combinado con el escenario de intensificación de cultivos al 2050, se observa que las AOO para esta especie colapsaron por la ausencia de condiciones climáticas y de hábitat al 2050

Bajo el cambio climático solamente, el AOO se consideró potencialmente ocupado si coincidían con las áreas de presencia en el mapa binario. Si el AOO coincidió con el límite del mapa binario, se consideró colapsado si el área de ausencia en el interior era superior al 50%. Bajo las condiciones combinadas, se consideraron los términos anteriores y la 21 presencia de coberturas naturales reportadas como hábitats. Se utilizó el criterio de cantidad mínima de hábitat de 80 ha, propuesto por Schneider-Maunoury et al., (2016), basado en los efectos negativos potenciales del efecto de borde sobre la abundancia de especialistas en hábitat de bosques de anfibios y reptiles en parches de áreas más pequeñas, específicamente en áreas de bosque tropical. De esta forma, si dentro del AOO quedaba una cantidad de cobertura igual o superior al 20% de la superficie del AOO (80 ha), se consideró como superficie ocupada. Se asumió que el AOO con una cantidad hábitat remanente menor al 20 % como colapsado o desocupado, incluso en presencia de condiciones climáticas óptimas (Figura 1-2).

1.2.7 Riesgo de extinción y análisis de datos

Los datos sobre la capacidad de dispersión de los anuros andinos en la región tropical son escasos o inexistentes, debido a factores como los estrechos rangos de distribución, alto endemismo y la alta especificidad del hábitat, por lo que se considera que los anfibios tropicales tienen una baja capacidad de movilidad (Cushman, 2006). Adicionalmente, en paisajes transformados al alto nivel de fragmentación de los hábitats naturales, constituyen una barrera a la dispersión (Nowakowski et al., 2015). En este sentido, se evaluó el efecto de combinado del cambio climático y de los cambios en el uso del suelo sobre la distribución potencial de los anuros, considerando un escenario de no dispersión y de esta manera las distribuciones futuras comprenden aquellas áreas que se solapan con las áreas de distribución actuales.

Se evaluó el cambio en las áreas de distribución en cada escenario de cambio climático solamente y el cambio en la extensión del hábitat adecuado y el AOO en los escenarios combinados de cambio climático y cambio de uso de la tierra. Utilizamos un ANOVA de dos factores para evaluar la diferencia entre el cambio climático solamente y la extensión del hábitat adecuado en cada escenario combinado. Además, utilizamos ANOVA de un solo factor para evaluar la diferencia entre RCP4.5 - RCP8.5+IPS; y RCP4.5 - RCP8.5+CIS.

Se utilizaron los valores de pérdida relativa del AOO y de la extensión del hábitat para evaluar el riesgo de extinción de acuerdo con el Criterio A3(c) (UICN, 2017). El Criterio A3 considera una "reducción en el tamaño de la población que se proyecta, se infiere o se sospecha que se logrará en el futuro", subcriterio (c), " por una reducción en el área de 22 Capítulo 1 ocupación (AOO), la extensión de presencia (EOO) y/o calidad de los hábitats". De esta forma, las especies con un 80% de reducción del AOO se clasificaron como En Peligro Crítico, reducción del 50% En Peligro y de 30% como Vulnerables. Similar criterio se aplicó para la reducción en la extensión del hábitat.

1.3 Resultados

Se obtuvieron 30 modelos que predijeron la distribución geográfica potencial de cada especie a partir de variables climáticas en la región andina de Colombia. Los criterios de selección de modelos mostraron en promedio valores de AUCtest altos, que oscilaron entre

0,77 y 0,95 (media ± d.e. = 0,891 ± 0,046), mientras que los valores de AUCdiffe mostraron valores bajos (media ± d.e. = 0,045 ± 0,023). La configuración óptima para cada modelo y las métricas de evaluación de los parámetros obtenidos se presentan en la Tabla 1-1. Los MDE mostraron valores altos para la prueba ROC parcial (1.30 – 1.87; P < 0.05), con una tasa de omisión media de sólo el 10 %, lo que indica que los modelos de distribución potencial fueron satisfactorios teniendo en cuenta la cantidad de datos disponibles.

Figura 1-3. Tamaño estimado de los rangos de distribución actuales en km2 (barras grises). Las líneas azules paralelas separan las especies altamente restringidas (<5000 km2), moderadamente restringidas (5000-20000km2) y de baja restricción (>20000 km2), en comparación con el tamaño del área de estudio. Las barras vacías representan los tamaños calculados del AOO actual en km2. 23

Tabla 1-1. Parámetros finales para la ejecución Maxent y desarrollo de los modelos de distribución de especies para cada especie de anuro y métricas de evaluación (tasa de omisión, sensibilidad y ROC parcial)

N° Occ Número de Tasa de Especie filtrado a FC RM AUC AUC AICc Sensibilidad pROC TEST DIFF parámetros omisión 4km BUFONIDAE Rhinella macrorhina 13 H 1.5 0.955 0.024 7 253.037 0.000 1.000 1.876 Atelopus marinkellei 15 L 0.5 0.952 0.025 6 273.359 0.050 0.950 1.848 Atelopus muisca 11 LQHP 1.5 0.947 0.019 3 180.65 0.052 0.948 1.829 Osornophryne percrassa 23 LQHP 1.5 0.942 0.022 7 438.131 0.068 0.932 1.796 CENTROLENIDAE Centrolene notostictum 14 LQHP 2.5 0.808 0.086 4 328.006 0.000 1.000 1.551 Nyrphagus ignotus 16 LQH 3 0.866 0.083 4 337.432 0.153 0.847 1.481 CRAUGASTORIDAE Hypodactylus babax 9 H 2.5 0.776 0.096 2 204.759 0.000 1.000 1.601 Hypodactylus latens 11 H 2 0.933 0.028 3 207.414 0.083 0.917 1.767 Pristimantis alalocophus 8 LQ 3 0.884 0.044 3 169.234 0.100 0.900 1.687 Pristimantis angustilineatus 9 H 1.5 0.893 0.058 4 162.469 0.157 0.843 1.695 Pristimantis anolirex 14 LQ 1.5 0.909 0.048 5 265.111 0.000 1.000 1.642 Pristimantis bacchus 11 LQHP 2.5 0.843 0.090 3 216.638 0.000 1.000 1.536 Pristimantis bicolor 14 H 2.5 0.872 0.070 5 304.433 0.055 0.945 1.523 Pristimantis calcaratus 17 LQHPT 2.5 0.812 0.093 4 327.26 0.095 0.905 1.482 Pristimantis dorsopictus 20 LQH 2.5 0.903 0.058 7 385.895 0.384 0.616 1.400 Tachiramantis douglasis 12 LQ 3.5 0.825 0.075 3 241.106 0.000 1.000 1.634 Pristimantis elegans 24 LQ 1 0.922 0.041 7 458.116 0.258 0.742 1.467 Pristimantis factiosus 15 H 4 0.887 0.075 4 272.983 0.000 1.000 1.674 Pristimantis gracilis 25 LQ 0.5 0.925 0.043 11 528.763 0.055 0.945 1.558 Pristimantis lynchi 21 LQ 4 0.855 0.063 3 416.722 0.280 0.720 1.303 Pristimantis merostictus 11 LQHP 2.5 0.867 0.060 3 236.555 0.312 0.688 1.502 Pristimantis miyatai 22 LQH 2.5 0.896 0.050 8 447.708 0.142 0.858 1.482 Pristimantis peraticus 11 LQHP 2.5 0.937 0.031 3 206.973 0.052 0.948 1.745 Pristimantis piceus 18 LQ 1 0.853 0.060 5 379.776 0.115 0.885 1.516 Pristimantis racemus 11 LQ 2 0.924 0.037 3 201.133 0.111 0.889 1.753 Pristimantis simoteriscus 10 LQ 4 0.921 0.027 2 174.964 0.182 0.818 1.730 Pristimantis simoterus 18 LQHP 4.5 0.936 0.016 1 303.702 0.033 0.967 1.781 Pristimantis zophus 14 H 4 0.889 0.041 1 255.522 0.172 0.828 1.505 HYLIDAE Dendropsophus norandinus 9 H 2.5 0.878 0.050 3 188.072 0.133 0.867 1.741 Colomascirtus antioquia 12 LQ 1.5 0.922 0.033 5 248.214 0.187 0.813 1.748

24 Capítulo 1

Las estimaciones del tamaño actual de las áreas de distribución muestran que el 40 % (12) de las especies tienen rangos de distribución altamente restringidos (<5000 km2), el 50 % (15 especies) tienen rangos de distribución entre 5000-20000 km2; y el 10 % (3 especies) tenían rangos > 20000 km2 (Figura 1-3). En la Figura 1-4a se muestra un mapa potencial de la riqueza para las 30 especies analizadas en las condiciones actuales y bajo los ambos escenarios de cambio climático. Bajo las condiciones actuales se observa que la distribución de un alto número de especies coincide en la región central (departamentos de Tolima, Quindío y Valle del Cauca) y norte (departamento de Antioquía) de la cordillera central, especialmente en la zona de páramos; así como en la región media de la cordillera oriental, hacia los departamentos de Boyacá y Santander; y en la región media de la cordillera occidental, sectores de Parque Nacional Tatamá (Risaralda-Choco).

Bajo los modelos de línea base combinados, para las condiciones al 2005 del uso de suelo, las áreas de distribución se reducen en promedio en un 57.9 % en comparación con los modelos de distribución sólo climáticos, el cual supone un escenario sin modificación antropogénica, es decir que, en promedio, al 2005 solo el 42.1 % de las áreas de distribución de los anuros corresponden a áreas de hábitat adecuado (Figura 1-5a y Figura 1-6a).

Figura 1-4. Mapas de distribución potencial superpuestos para las 30 especies de anuros evaluadas. En las condiciones climáticas actuales (a) escenario de estabilización climática (b), y escenario tendencial (c), ambos escenarios hasta 2050.

En el contexto de solo cambio climático, los resultados indican que todas las especies evaluadas perderán una fracción de su distribución, que puede variar entre el 9 % y el 100 25

%, en ambos escenarios para el año 2050. En el escenario RCP4.5 las proyecciones muestran que las especies pueden perder en promedio 51.5 ± 21.2 % de su distribución (Figura 1-4b y 1-5b), para dos especies (Pristismantis anolerix y Pristimantis elegans) la pérdida alcanzaría 92 % y 93 %, respectivamente; ambas distribuidas en la cordillera oriental. En el escenario RCP8.5 la pérdida de las áreas de distribución tiende a aumentar, se espera que en promedio la reducción sea de 68.9 ± 20.3 % (Figura 1-4c y 1-5c), dos especies perderían totalmente su hábitat adecuado y se extinguirían: Pristimantis elegans (cordillera oriental) y Pristimantis racemus (cordillera central). Otras cuatro especies alcanzarían pérdidas superiores al 90 %: Nyrphagus ignotus y Pristimantis anolirex (ambas en la cordillera oriental), Pristimantis peraticus e Hyloscirtus antioquia (cordillera central). Los porcentajes de pérdida fueron estadísticamente diferentes entre escenarios (p=7.931e- 05; F=16.74) indicando una respuesta diferente de las pérdidas en las áreas de distribución de la especie según el escenario de cambio climático considerado.

(a (b (c ) ) )

Figura 1-5. Boxplot con la proporción de área de distribución relativa adecuada (caja violeta) e inadecuada (caja roja) bajo las condiciones climáticas actuales y de uso del suelo al 2005 para las ranas andinas (a); pérdida relativa de área de distribución bajo condiciones climáticas futuras solamente (caja azul) y del área de hábitat en el clima futuro + cambios en el uso de suelo (caja verde: CIS; caja amarilla: IPS) en el escenario de estabilización del RCP4.5 (b) y en el escenario de tendencia del RCP8.5 (c).

26 Capítulo 1

Cuando se combinaron los efectos del cambio climático y los cambios en el uso de suelo, en el escenario RCP4.5 el porcentaje promedio de pérdida de hábitat adecuado podría aumentar adicionalmente en un 11.9 % en el escenario de pasturas y en un 14.8 % en el escenario de cultivos (Figuras 1-5b, 1-6b y 1-6d). Bajo estas condiciones ambientales no se produciría pérdida total de hábitat adecuado para ninguna de las especies, sin embargo, cinco especies tendrían pérdidas superiores al 90% de su hábitat adecuado: Pristimantis anolirex, Atelopus marinkellei, Pristimastis elegans (cordillera oriental), Hyloscirtus antioquia (cordillera central) y Nymphargus ignotus (cordillera occidental). En el RCP8.5 más el escenario de pasturas el incremento en la pérdida de hábitat adecuado sería del 8.5% y del 7.8% en el escenario de cultivos (Figura 1-5c, 1-6c y 1-6e). En estas condiciones ambientales tres especies podrían extinguirse: P. elegans (cordillera oriental), P. racemus y H. antioquia (cordillera central), y cinco especies perderían más del 90% de su hábitat adecuado: P. anolirex, Atelopus marinkellei (cordillera oriental), N. ignotus (cordillera occidental) y P. peraticus, Dendrosophus norandinus (cordillera central). Al analizar las diferencias obtenidas entre los escenarios de intensificación del uso de suelo (CIS vs. IPS) en cada RCP no encontramos diferencias significativas en los porcentajes de pérdida del hábitat adecuado (p=0.3849 F=0.7606).

La estimación de los AOO estuvo entre 36 km2 y 132 km2 con un promedio de 71 km2 por especie (Figura 1-3). Cuando se incorporaron las condiciones de referencia para el uso de suelo, las AOO se redujeron en un promedio del 12% (Figura 1-7a). Al evaluar solo el cambio climático sobre las AOO, los resultados muestran que en el escenario RCP4.5 se estima que las especies perderán un promedio de 38.4 ± 23.3 % de AOO (Figure 1-7b) y nueve especies podrían experimentar una pérdida ≤ 50 % de su actual AOO. Para el RCP8.5 la pérdida media aumentara considerablemente hasta 62.6 ± 28.8 % (Figure 1-7c) y probablemente en 20 especies las pérdidas de AOO sería ≤ 50 %.

En los modelos combinados de cambio climático y uso de suelo bajo los escenarios RCP4.5 + IPS (pasturas) y RCP4.5 + CIS (cultivos), las especies perderían un promedio de 52.2% y 56.4% del AOO (Figure 1-7b), respectivamente, aquí más de la mitad de las especies perderían una fracción ≤ 50% de su AOO actual (17 especies en IPS y 21 en CIS). El RCP8.5 + IPS predice la pérdida promedio del 69.6% de las AOO, y en el RCP8.5 + CIS la pérdida promedio sería del orden del 74% (Figure 1-7c). En estos escenarios combinados 24 y 27 especies en el IPS y CIS, se esperaría que perdieran el 50% de su AOO actual. (ver Anexos Table C2). No hubo una relación lineal entre el tamaño del área de distribución 27 y el porcentaje de pérdida del área de ocupación (Figure 1-8). No se encontraron diferencias estadísticamente significativas en los porcentajes de pérdida de AOO entre los escenarios de intensificación de uso de suelo en cada RCP (IPS vs. CIS) (p=0.3128 F=1.0369).

Figura 1-6. Mapas de distribución potencial superpuestos para las 30 especies de anuros evaluadas. Bajo las condiciones climáticas actuales y de cobertura de uso de suelo al 2005 (a) escenario de estabilización climática (RCP4.5) (b) y escenario de tendencia climática (RCP8.5) (c) más escenario de intensificación de las tierras de cultivo. Escenario de estabilización del clima (RCP4.5) (d) y escenario de tendencia climática (RCP8.5) (d) más escenario de incremento de los pastizales. 28 Capítulo 1

(a) (b (c) )

Figura 1-7. Boxplot con la proporción de área de ocupación actual (AOO) (caja violeta) y pérdida (caja roja) bajo las condiciones climáticas y de uso de suelo actuales para las ranas andinas (a), pérdida relativa de AOO bajo condiciones climáticas futuras solamente (caja azul) y clima futuro + cambios en el uso de suelo (caja verde: escenario de intensificación de cultivos; caja amarilla: escenario de aumento de pastizales) en el escenario de estabilización de RCP4.5 (b) y en el escenario de tendencia RCP8.5 (c).

Figura 1-8. Relación entre el porcentaje de pérdida de área de ocupación y el tamaño del área de distribución de los anuros evaluados en los escenarios combinados: RCP 4.5 + Cambio de uso de suelo (a), y RCP 8.5 + Cambio de uso de suelo (b); (IPS y CIS). Las líneas horizontales de color corresponden a los umbrales de pérdida de AOO asignando categorías de amenaza de acuerdo con los criterios A3c. Las líneas verticales negras indican el grado de restricción de la distribución según la Figura 1-3. 29

Las estimaciones de riesgo de extinción basadas en los porcentajes de disminución en la extensión del hábitat versus la pérdida de AOO mostraron diferencias en la asignación de las categorías de amenaza que las especies tendrían en los diferentes escenarios de cambio ambiental (Figure 1-9). Los porcentajes de pérdida de AOO identificaron la extinción de una especie (EW) en el RCP4.5 en ambos escenarios de uso de suelo, dos especies En Peligro Crítico (CR) y entre 18 y 21 En Peligro (EN) (Figure 1-9a). En los mismos escenarios, el porcentaje de disminución en la extensión del hábitat tendió a colocar más del 50% de las especies en las categorías EN (19 especies) y 6-7 especies en las categorías CR, y no se estimaron extinciones (Figure 1-9b).

En el escenario RCP8.5, las estimaciones de pérdida de AOO identificaron el doble de especies en la categoría Extinción (6 especies en EW) (Figura 1-9c) con respecto a la clasificación de la amenaza basada en la pérdida de extensión del hábitat (3 especies en EW fueron identificadas), ambas en el escenario IPS (Figure 1-9d). En el escenario RCP8.5+CIS, la pérdida de AOO estimó al menos cinco especies en la categoría potencial EW y el 50% de las especies en la categoría EN. La evaluación de la disminución de la extensión del hábitat (Figure 1-9d), mostró que las especies podrían estar agrupadas en su mayoría en las categorías EN y CR.

En general, un total de seis especies (20%) podrían extinguirse potencialmente considerando la pérdida de hábitat adecuado y colapso de las AOO debido al cambio climático y a la intensificación del uso de suelo en algunos de los escenarios de cambio ambiental proyectados para 2050. Las especies en la categoría potencial de EW fueron Atelopus marinkellei, Pristimantis elegans, Pristimantis miyatai, Pristimantis merostictus en la cordillera oriental y Pristimantis racemus e Hyloscirtus antioquia en la cordillera central. Sobre Nymphargus ignotus, Hypodactylus latens, Pristimantis anolirex, Pristimantis bacchus, Pristimantis simoteriscus y Pristimantis simoterus las pérdidas de AOO sería superior al 80 % por lo que deberían ser especies de especial atención de conservación. (ver Anexos 1-J). 30 Capítulo 1

Figura 1-9. Estimación del riesgo de extinción en anuros andinos evaluado en los diferentes escenarios combinados para el cambio ambiental hasta 2050, con base en los porcentajes de pérdida del área de ocupación (a y c) y el porcentaje de pérdida de la extensión del hábitat adecuado (b y d) hasta el año 2050. (IPS = Escenario de Aumento de Pastizales; CIS = Escenarios de Intensificación de Cultivos). Las estimaciones se realizaron de acuerdo con el criterio A3c de la lista roja de especies de la UICN.

. 31

1.4 Discusión

De acuerdo con las hipótesis de distribución desarrolladas y basadas en las proyecciones, los resultados lo sugieren: 1) Los anuros andinos estarán expuestos a una disminución continua en sus áreas de hábitat adecuados, incrementando el riesgo de extinción en las diferentes combinaciones de escenarios de cambio ambiental evaluados; 2) incluso bajo el escenario de estabilización (RCP4.5) los cambios proyectados en la temperatura y la precipitación, así como la reducción de los hábitats remanentes, conducirían a condiciones ambientales desfavorables para un alto porcentaje de los anuros evaluados; y 3) la pérdida de AOO proyectó mayores extinciones que la pérdida por extensión de hábitat adecuado en los escenarios combinados. El AOO como rasgo espacial tiene un alto potencial para captar las señales mixtas del cambio climático, especialmente la pérdida de hábitat por los cambios en el uso de suelo.

Los resultados ayudan a inferir que en el futuro cercano la elevada riqueza de los anuros andinos corre el riesgo de perder un gran porcentaje de sus especies si el escenario tendencial (RCP8.5) predomina como patrón de desarrollo socioeconómico global y si a nivel local los hábitats remanentes no son conservados a través de políticas de uso de suelo que regulan la expansión de los cultivos y pastos para el ganado en los bosques y páramos andinos. La pérdida de hábitat adecuado fue diferente en los dos escenarios; siendo menor en el RCP4.5. Sin embargo, aunque la pérdida de área de distribución en el escenario de estabilización también fue alta, es mucho más aconsejable optar por opciones de desarrollo que conduzcan a este escenario para evitar un mayor número de extinciones de especies.

Las evaluaciones de los anfibios en la región tropical de América del Sur han demostrado que las especies de la región andina septentrional son altamente vulnerables al cambio climático (Foden et al., 2013) y que una alta pérdida de especies es predecible en diferentes escenarios de calentamiento global (Lawler et al., 2009). Los resultados aquí presentados confirman estos hallazgos, pero adicionalmente analizamos los efectos combinados de este factor de amenaza con los cambios en el uso de suelo, los cuales podrían duplicar el riesgo de extinción. En la región Andina de Sudamérica pocos estudios han evaluado los efectos combinados del cambio climático y el cambio en el uso de suelo sobre los anuros, por lo que los aportes de esta investigación son relevantes para entender los efectos de estos factores de cambio ambiental en Colombia. Sobre el tema solo se encontró una referencia en Ecuador (Barragán, 2015), donde se estima una pérdida 32 Capítulo 1 promedio del 37% del área de distribución en un grupo de anuros andinos sin extinciones bajo un escenario de dispersión ilimitada. Los resultados aquí reportados corresponden parcialmente a lo encontrado por Barragán, ya que las proyecciones de esta investigación estiman que las pérdidas del área de distribución alcanzaran un promedio de 51% en el escenario de estabilización y la extinción de un 20% de los anuros analizados. De tal forma, se puede consideras que los efectos del cambio climático y del uso del suelo serán mayores en los Andes Colombianos. Hasta donde sabemos, nuestro estudio es la primera evaluación del riesgo de extinción en los anuros andinos para Colombia utilizando modelos climáticos globales y modelos regionales de uso de suelo para ilustrar el cambio dinámico de dos los factores más influyentes sobre la biodiversidad de la región.

Un estudio realizado con 46 especies de anuros en la Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia (Forero-Medina et al., 2011) encontró patrones similares a nuestros resultados, pero para el año 2100. Este estudio predijo que al menos siete especies podrían perder más del 70% de su área de distribución actual debido a la ausencia de condiciones climáticas y de uso de suelo adecuadas a grandes altitudes que desafiarían los movimientos de los anuros a mayor altitud. En una región montañosa tropical de Madagascar, Raxworthy et al., (2008), evaluaron los efectos del cambio climático sobre 30 especies de anfibios y reptiles durante 20 años, y proyectaron la pérdida total de hábitat para tres de las especies analizadas. En esta investigación, calculando proyecciones de modelos de distribución combinados con escenarios de cambios en el uso de suelo, se estima la extinción de al menos seis especies de anuros de las cuales una, Atelopus marinkellei, no ha sido avistada desde el año 2007, por causas desconocidas, pero se presume un efecto negativo de chytridiomycosis, producida por el hongo Batrachochytrium dendrobatidis, entre otros factores (IUCN, 2019; Rueda-Almonacid et al., 2005).

En Latinoamérica se ha documentado una disminución de las poblaciones de anfibios en la región andina en Colombia, Perú, Ecuador y Bolivia (La Marca et al., 2005; Lips et al., 2005; May et al., 2008). Los efectos sinérgicos del cambio climático, las enfermedades infecciosas y la pérdida de hábitat se citan como las causas próximas de esta reducción y extinción de los anfibios tropicales (Alroy, 2015; Becker & Zamudio, 2011; Blaustein et al., 2011; Hof et al., 2011). Hay mecanismos relacionados con la historia evolutiva de los anfibios andinos y su rápida diversificación frente a los factores orogénicos y el cambio climático en el Neotrópico que también han sido propuestos como importantes factores de extinción (Greenberg & Mooers, 2017). Por ejemplo, especies con áreas geográficas 33 pequeñas, nichos ambientales restringidos y hábitats especializados, los cuales son rasgos relacionados con el grupo de especies evaluadas aquí, son aspectos evolutivos que tienen una alta relación con los procesos de especiación/extinción y podría argumentarse que naturalmente esta especies tienen alta sensibilidad a proceso de extinción natural, sin embargo, los factores antropogénicos están acelerando las tasas de cambio ambiental, y superan las respuestas para la adaptación de las especies en comparación con los cambios ocurridos a lo largo del tiempo geológico que favorecieron los eventos de extinción (Hutter et al., 2017).

En especies endémicas de la región andina, otros estudios de los efectos potenciales del cambio climático proyectan una reducción en el tamaño de las áreas de distribución en aves (Ramirez-Villegas et al., 2014; Velásquez-Tibatá et al., 2013), mamíferos (Ortega- Andrade et al., 2015), plantas (Feeley & Silman, 2010; Garavito et al., 2015) y cambios en los rangos de altitud de los anfibios debido a la desglaciación en el Perú (Seimon et al., 2007). Estos efectos generan cambios significativos en las comunidades y posibles extinciones debido a la pérdida total de hábitat adecuado. Los resultados aquí presentados indican fuertes cambios en las comunidades de anuros en los distintos ecosistemas de bosque andino y páramo en la cuales se distribuye. Existen suficientes evidencias que a nivel mundial, los anfibios y reptiles responden más negativamente a los efectos combinados del cambio climático y el cambio de uso de suelo en comparación con las aves y los mamíferos, por lo que se espera que las respuestas sean desproporcionadamente más altas en este grupo de vertebrados, por que deberían estar en alta prioridad de conservación (Chaudhary & Mooers, 2018; Newbold, 2018; Powers & Jetz, 2019)

No hubo diferencias significativas en respuesta a la pérdida de hábitat entre los escenarios de intensificación del uso de suelo. Esto indica que las dos tendencias transformadoras en el paisaje andino impactan asimismo los hábitats actualmente ocupados por estas especies. La sustitución de bosques y hábitats naturales por pastos y cultivos causa efectos adversos en las especies y comunidades de anuros que dependen en gran medida de hábitats naturales conservados (Cole et al., 2014; Isaacs-Cubides & Urbina-cardona, 2011; Thompson et al., 2015). Por ejemplo, las ranas Pristimantis (73 % de las especies estudiadas aquí) son altamente vulnerables a la expansión de las áreas agrícolas y de pastoreo (Herrera-Montes et al., 2004). Factores como, el aumento de las temperaturas podría modificar la humedad del suelo en los pequeños fragmentos donde se encuentran, afectando negativamente el desarrollo de los huevos depositados en la 34 Capítulo 1 hojarasca (Nowakowski et al., 2017). Por lo tanto, se espera que el número más significativo de extinciones ocurra en este grupo (Cole et al., 2014) ya que la interacción entre el área de fragmentos y el uso de suelo tiene un fuerte efecto sobre la densidad de especies de anfibios (Phillips et al., 2018). La pérdida de hábitat también causa cambios en las condiciones climáticas en los bordes de los fragmentos, lo que dificulta el establecimiento de ranas en hábitats adyacentes a las áreas de pastoreo de ganado (Cortés et al., 2008). Esto incrementa las distancias entre parches y reduce la dispersión exitosa de juveniles que son clave para la persistencia de las poblaciones de anfibios (Vonesh & De la Cruz, 2002). Por otro lado, las especies tolerantes a las transformaciones del paisaje (por ejemplo, Pristimantis factiousus y Pristimantis lynchi) podrían verse favorecidas por los cambios en las temperaturas producidas en los hábitats y el cambio climático (Nowakowski et al., 2017).

1.4.1 AOO, cambio climático y en el uso de suelo, efectos sobre el riesgo de extinción

Los resultados indican que el AOO funciona como una alternativa importante para evaluar los efectos locales de la pérdida de hábitat debido al cambio climático y al uso de suelo, obteniendo evaluaciones del riesgo futuro de extinción de los anuros andinos. El enfoque aquí presentado podría ser replicado en otros reinos geográficos para evaluar el riesgo de extinción de otros grupos taxonómicos, señalando que se debe utilizar las escalas de medición recomendadas por la UICN para el AOO (IUCN Standards and Petitions Subcommittee, 2017). De esta forma, analizar datos combinados de alta resolución sobre el clima y el uso de suelo son un buen indicador de la permanencia o el colapso de las AOO, la cuales son la unidad mínima de medición indirecta de las poblaciones locales por la IUCN, incluso bajo diferentes condiciones climáticas y de hábitat futuras. No se encontró una relación lineal entre la pérdida de AOO y el tamaño de las áreas de distribución (por ejemplo, EOO). Esto indica que el tamaño del área de distribución y sus cambios proyectados no son necesariamente un parámetro asociado con la respuesta local a la modificación del hábitat (Nowakowski et al., 2017). Los hallazgos sugieren que el AOO es una medida del área de distribución geográfica que puede vincularse a las respuestas locales de la modificación del hábitat de las especies, tanto para el cambio climático como para los cambios en el uso de suelo.

Las proyecciones indican que al incluir la métrica AOO junto con un parámetro de cantidad mínima de hábitat en los modelos combinados, fue posible capturar las señales 35 de cambio en el uso de suelo que permiten que los AOO colapsados sean evaluados apropiadamente a una escala de paisaje. La incorporación de cambios en el uso de suelo es necesaria para evaluar el riesgo de extinción y el futuro de la biodiversidad (Titeux et al., 2017), en el grupo seleccionado de anuros se obtuvieron categorías de amenaza diferentes a las derivadas de evaluaciones que sólo consideraban cambios en la extensión de las áreas de distribución debido al cambio climático. El AOO como medida del rango de distribución es una unidad de rasgo espacial que puede estar dispersa o agrupada según el tipo de distribución de las especies; por lo tanto, el efecto positivo o negativo de un evento estocástico dependerá del tamaño del AOO y de la distribución espacial de las poblaciones locales (Murray et al., 2017; Pearson et al., 2014). Nuestros resultados mostraron que el AOO promedio para la especie es pequeño (71 km2); por lo tanto, la pérdida de hábitat adecuado podría tener un efecto adverso en la demografía de incluso especies ampliamente distribuidas (Breiner et al., 2017). Los climas extremos y la pérdida de hábitat tienden a desafiar los parámetros de supervivencia de cada especie de manera diferente, y esto podría traducirse en tasas de crecimiento poblacional negativas en el peor de los casos. Las bajas tasas de crecimiento y las altas tasas de mortalidad pueden conducir a extinciones locales (Selwood et al., 2015).

1.5 Conclusiones

Las evidencias de las proyecciones muestran que el efecto combinado de los cambios en el clima y el uso de suelo reducirá considerablemente la extensión del hábitat adecuado de un alto porcentaje de ranas andinas, incluso en el escenario de estabilización. La incorporación de la pérdida potencial del hábitat adecuado en las evaluaciones de riesgo de extinción disminuye la subestimación del riesgo de extinción que se produce sólo mediante la evaluación del cambio climático, particularmente en las especies especialistas de hábitat. El AOO es una alternativa adecuada para captar las alteraciones en las áreas de distribución debidas al cambio climático y especialmente debido a los cambios en el uso de suelo debido a la escala en la que opera este factor y para obtener estimaciones futuras del riesgo de extinción.

Las proyecciones de la creciente población humana indican un aumento de la demanda de alimentos y recursos energéticos, lo que incrementará los conflictos de conservación entre los cultivos y las áreas clave de biodiversidad (Brooks et al., 2002; Hannah et al., 2013; Newbold et al., 2016; Smith et al., 2010). Por tal razón, resultados de 36 Capítulo 1 esta investigación son cruciales para alertar a los tomadores de decisiones, ya que la consideración de las dos principales fuerzas del paisaje para la transformación (la expansión de cultivos y pastizales) sobre el futuro de uno de los grupos de vertebrados más amenazados de la zona andina permite argumentar a favor de estrategias tempranas de mitigación que podrían cambiar la dirección de las fuerzas que están impulsando la pérdida de biodiversidad de los anuros.

Agradecimientos

WJAH agradece a la Gobernación del Departamento del Atlántico/Colombia por la beca para financiar los estudios de doctorado en el marco del proyecto de Formación de Capital Humano de alto nivel, beca no. 673 de 2014. Al Grupo de Herpetología de la Universidad de Antioquia por el aporte de datos de presencia de su colección de anfibios, al Instituto Alexander von Humboldt por la facilitación de datos de anuros provenientes del proyecto de delimitación de páramos de Colombia.

ANEXOS

ANEXO 1-A. Procesamiento de datos de presencia y lista de especies de anuros seleccionadas para el modelado de su distribución en los Andes de Colombia.

Cada dato de ocurrencia fue revisado por WA en un SIG para reducir la incertidumbre asociada con los errores geográficos siguiendo el protocolo propuesto por Escobar et al. Se utilizó cartografía nacional colombiana a escala 1:100.000 (IGAC 2015) y un DEM a 90 m de resolución. Se consideraron los rangos altitudinales reportados en la literatura (Bernal & Lynch 2008; Acosta 2015), y los datos no publicados sobre los rangos altitudinales de las especies reportados en las bases de datos. Sólo se modelaron las especies con más de ocho registros (después de la limpieza) y se preparó la lista final de las especies asignando el nombre científico actualizado de acuerdo a la clasificación taxonómica propuesta por Frost (2019) Amphibian Species of the World V. 6.0 (http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia/index.php). Según las distribuciones orográficas, 5 especies habitan en la Cordillera Oriental, 13 especies en la Cordillera Central, 6 especies en la Cordillera Occidental y se ha registrado 1 especie tanto en la Cordillera Central como en la Occidental. 37

Referencias

Acosta-Galvis A.R. (2015). Una nueva especie del género Pristimantis (Anura: Craugastoridae) del complejo de páramos Merchán-Iguaque (Boyacá, Colombia). Biota Colombiana, vol. 6, núm. 2. pp. 107-127.

Bernal, M., & Lynch, J. (2008). Review and analysis of altitudinal distribution of the Andean anurans in Colombia. Zootaxa (Vol. 1826). https://doi.org/10.11646/zootaxa.1826.1.1

Escobar, D., Diaz, S., Jojoa, L., Rudas, E., & Saavedra, J. (2014). Georreferenciación de localidades: Una guía de referencia para colecciones biológicas. Versión 2.0, 96.

Frost DR. 2019. Amphibian Species of the World: an online reference. Version 6.0 http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.php

Instituto Geografico Agustin Codazzi (2015). Cartografia básica de Colombia, Escala 1:100.000. (http://datos.igac.gov.co/datasets?q=escala%201%3A100.000) van Proosdij, A. S. J., Sosef, M. S. M., Wieringa, J. J., & Raes, N. (2015). Minimum required number of specimen records to develop accurate species distribution models. Ecography, 39(MAY), n/a-n/a. https://doi.org/10.1111/ecog.01509

ANEXO 1-B. Selección de Modelos Generales de Circulación Atmosfera- Océano (AOGCM)

Se descargaron 28 AOGCM con una resolución de ~1km2 de Worldclim (www.worldclim.org) y del Programa de Investigación sobre Cambio Climático, Agricultura y Seguridad Alimentaria (www.ccafs-climate.org). Cada AOGCM contiene el mismo número de variables bioclimáticas consideradas para la calibración del modelo. Para cubrir la variabilidad climática de la región andina, se cortaron las capas para la zona andina de Colombia, Venezuela y Ecuador. Se crearon dos bases de datos con los valores promedio de tres variables climáticas biológicamente importantes para los anfibios: temperatura media anual (Bio1), precipitación media anual (Bio12) (Sodhi et al. 2008; Whitton et al. 2012), y una variable climática extrema o de limitación fisiológica para las especies ectotermas, es decir, la temperatura máxima del mes más cálido (Bio5) (Sunday et al. 2014) (Table B2). Estas tres variables sólo se utilizaron para seleccionar objetivamente un subconjunto de AOGCM. La calibración y proyección de los modelos finales se realizó utilizando las 19 variables bioclimáticas. Se analizaron las bases de datos mediante el método k-mean. Este método divide iterativamente n objetos, descritos por variables p, en clusters k en los que cada objeto pertenece al cluster con el centroide del cluster más cercano. Se aplicó un agrupamiento jerárquico utilizando el método de varianza mínima de 38 Capítulo 1

Ward a partir de una matriz de distancia climática (euclídea) elaborada con las tres variables seleccionadas. (más información sobre el método en Casajus et al., 2016). La selección de los grupos se representa en un gráfico de perfil Rsq. (Figura S1) y la Tabla S4. Una vez obtenido el subconjunto de AOGCM, utilizamos las 19 variables bioclimáticas para proyectar en el futuro los modelos calibrados para cada especie. La selección de los escenarios se realizó en R utilizando las líneas de comando proporcionadas por los autores del método (Casajus et al. 2016).

Referencias

Casajus, N., Périé, C., Logan, T., Lambert, M.-C., Blois, S. de, & Dominique Berteaux. (2016). An Objective Approach to Select Climate Scenarios when Projecting Species Distribution under Climate Change. PloS One, 11(3), 1–17. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0152495

Sodhi, N. S., Bickford, D., Diesmos, A. C., Lee, T. M., Koh, L. P., Brook, B. W., … Bradshaw, C. J. a. (2008). Measuring the meltdown: Drivers of global amphibian extinction and decline. PLoS ONE, 3(2), 1–8. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0001636

Whitton, F. J. S., Purvis, A., Orme, C. D. L., & Olalla-Tárraga, M. Á. (2012). Understanding global patterns in amphibian geographic range size: Does Rapoport rule? Global Ecology and Biogeography, 21(2), 179–190. https://doi.org/10.1111/j.1466-8238.2011.00660.x

Sunday, J. M., Bates, A. E., Kearney, M. R., Colwell, R. K., Dulvy, N. K., Longino, J. T., & Huey, R. B. (2014). Thermal-safety margins and the necessity of thermoregulatory behavior across latitude and elevation. Proceedings of the National Academy of Sciences, 111(15), 5610–5615. https://doi.org/10.1073/pnas.1316145111

ANEXO 1-C. Descripción adicional acerca de la calibración de los modelos de distribución de especies

Para cada especie se construyó un conjunto de modelos con las combinaciones de diferentes valores para los parámetros FC y RM (β). Los Feature Classes fueron: linear (L), linear y quadratic (LQ), hinge (H), linear-quadratic y hinge (LQH), linear-quadratic-hinge y product (LQHP) y linear-quadratic-hinge-threshold y product (LQHTP). Los valores de β oscilaron de 0.5 a 5 con intervalos de 0.5 (0.5; 1; 1.5; 2; 2.5; 3; 3.5; 4; 4.5; 5), para un total de 60 combinaciones para cada especie. El modelado y la evaluación se desarrollaron en R utilizando el paquete ENMeval (Muscarella et al. 2014). Los parámetros finales para el modelado de cada especie fueron seleccionados a partir de las recomendaciones de Warren & Seifert (2011), & Galante et al., (2018). 39

Referencias

Galante, P. J., Alade, B., Muscarella, R., Jansa, S. A., Goodman, S. M., & Anderson, R. P. (2018). The challenge of modeling niches and distributions for data-poor species: a comprehensive approach to model complexity. Ecography, 41(5), 726–736. https://doi.org/10.1111/ecog.02909

Muscarella, R., Galante, P. J., Soley-Guardia, M., Boria, R. A., Kass, J. M., Uriarte, M., & Anderson, R. P. (2014). ENMeval: An R package for conducting spatially independent evaluations and estimating optimal model complexity for Maxent ecological niche models. Methods in Ecology and Evolution, 5(11), 1198–1205. https://doi.org/10.1111/2041- 210X.12261

Warren, D. L., & Seifert, S. N. (2011). Ecological niche modeling in Maxent: the importance of model complexity and the performance of model selection criteria. Ecological Applications, 21(2), 335–342. https://doi.org/10.1890/10-1171.1

ANEXO 1-D. Metodología para seleccionar el área de dispersión potencial o accesible para la especie

Primero se construyó un modelo de distribución geográfica α-hull (Burgman and Fox, 2003) para cada especie, un método comúnmente recomendado por la UICN para el cálculo de la extensión del área de ocurrencia (EOO) para especies con distribuciones restringidas o discontinuas. (IUCN 2017; Pena et al. 2014). Se combinó con la elaboración de un área de amortiguamiento cuya distancia es equivalente a la línea más larga reportada en el polígono α-hull. El polígono α se dibujó a partir de líneas que conectan todos los puntos de ocurrencia de la especie (Triangulación de Delaunay). Las líneas externas que unen los puntos de ocurrencia del polígono son equivalentes a la construcción de un Polígono Mínimo Convexo (MPC) (IUCN, 2017). Las líneas que conectan los puntos no se interceptan. Se mide la longitud de cada una de las líneas y se calcula la longitud media del conjunto de vértices. Se aplica un múltiplo (normalmente ≥2x) al valor medio de las líneas para obtener un valor α, este valor se utilizó como criterio para excluir las líneas mayores que el valor del polígono, dejando un conjunto de triángulos dando lugar a un nuevo polígono más delimitado. (Burgman & Fox, 2003). En este caso el múltiplo de las líneas medias osciló entre 3-5, dependiendo de la especie que obtuviera el valor α. Es decir, un polígono para una especie con líneas medias de 50 km se multiplicó por el múltiplo que mejor delimita el polígono, por ejemplo 3, lo que resultó en 150 km, mientras que se excluyeron las líneas superiores a este valor. 40 Capítulo 1

A partir de este nuevo conjunto de líneas, se seleccionó el valor de la línea más larga para construir el área de amortiguación alrededor del polígono α, utilizando las siguientes reglas de ajuste: 1) líneas de longitud ≤ a 50 km: búfer = 50 km; 2) líneas de longitud entre 51-100 km: búfer = 100 km, y 3) líneas >100 km: búfer = la longitud de la línea. Si la línea más larga era de 45 km, ajustamos la distancia a 50 km y aplicamos esta distancia como búfer al polígono α-hull para obtener el área potencial de dispersión o M. Además, y dada la proximidad de las cordilleras en algunas áreas, la nueva área de amortiguamiento se limitó a la cordillera en la que habita la especie, excluyendo los valles interandinos y otras formaciones montañosas que no son hábitat adecuado para cada especie y donde no existe la posibilidad de dispersión natural. Este nuevo polígono que representa el área M se utilizó como máscara para la extracción de variables ambientales y para realizar análisis de modelos de distribución.

Referencias

Burgman, M. A., & Fox, J. C. (2003). Bias in species range estimates from minimum convex polygons: implications for conservation and options for improved planning. Animal Conservation, 6(1), 19–28. https://doi.org/10.1017/S1367943003003044

IUCN Standards and Petitions Subcommittee. (2017). Guidelines for Using the IUCN Red List Categories and Criteria. Version 13. Prepared by the Standards and Petitions Subcommittee. Downloadable from http://www.iucnredlist.org/documents/RedListGuidelines.pdf.

Pena, J. C. de C., Kamino, L. H. Y., Rodrigues, M., Mariano-Neto, E., & de Siqueira, M. F. (2014). Assessing the conservation status of species with limited available data and disjunct distribution. Biological Conservation, 170, 130–136. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2013.12.015

RCP4.5 RCP8.5

ANEXO 0-E. Gráficos de perfil Rsq (suma de cuadrados) que determinan el número óptimo de clústers bajo una lógica basada en la compensación entre costes (número de clúster) y beneficios (varianza explicada) y que identifican el número de clúster en los que el beneficio neto disminuye. Número de clusters óptimo para RCP4.5 2050 y RCP8.5 2050.

42 Capítulo 1

ANEXO 1-F. Tabla. Lista de especies de anuros seleccionados y su hábitat preferido. Condición IUCN: LC= Preocupación Menor; NT= Casi Amenazada; VU= Vulnerable; EN= En Peligro. Cordilleras: C-OO= Cordillera Occidental; C-CEN= Cordillera Central y C-ORI= Cordillera Oriental.

ESTATUS Hábitats preferencia Tendencia FAMILY/Species Cordillera N° Occ IUCN (IUCN) poblacional

BUFONIDAE Rhinella macrorhina VU C-CEN 23 Bosque primario y secundario Desconocido Atelopus marinkellei EN C-ORI 20 Páramo y Subpáramo Decreciente Atelopus muisca EN C-ORI 19 Páramo y Bosque primario Decreciente Osornophryne percrassa Páramo, Subpáramo y Decreciente VU C-CEN 31 Bosque primario CENTROLENIDAE Centrolene notostictum Bosque primario, franja Estable LC C-ORI 17 bosque de niebla Nymphargus ignotus LC C-OCC 26 Bosque -Subandinos- Decreciente

CRAUGASTORIDAE Hypodactylus babax LC C-OCC 12 Bosque primario y secundario Decreciente Hypodactylus latens VU C-CEN 12 Bosque primario y secundario Decreciente Pristimantis alalocophus EN C-CEN 10 Bosque primario Decreciente Pristimantis angustilineatus EN C-OCC 19 Bosque primario y secundario Desconocido Pristimantis anolirex NT C-ORI 23 Páramo, Subpáramo y bosque Estable Pristimantis bacchus EN C-ORI 15 Bosque primario y secundario Estable Pristimantis bicolor VU C-OCC 18 Bosque primario y secundario Decreciente Pristimantis calcaratus VU C-OCC 22 Bosque primario y secundario Decreciente Pristimantis dorsopictus VU C-CEN 26 Subpáramo y Bosque primario Decreciente Tachiramantis douglasi Páramo, Bosque Decreciente VU C-ORI 18 primario/secundario Pristimantis elegans VU C-ORI 31 Páramo y Bosque primario Decreciente Pristimantis factiosus Bosque y ambientes Estable LC C-CEN 22 transformados Pristimantis gracilis C-OCC; Bosque primario y secundario Decreciente VU 36 C-CEN Pristimantis lynchi Páramo, Bosque y ambientes Estable DD C-ORI 25 transformados Pristimantis merostictus EN C-ORI 18 Bosque primario y secundario Decreciente Pristimantis miyatai Bosque primario y ambientes Estable LC C-ORI 31 transformados Pristimantis peraticus LC C-CEN 19 Páramo y Subpáramo Estable Pristimantis piceus Páramo, Bosque Estable LC C-CEN 26 primario/secundario Pristimantis racemus LC C-CEN 18 Páramo Estable Pristimantis simoteriscus EN C-CEN 11 Páramo y Subpáramo Decreciente Pristimantis simoterus NT C-CEN 30 Páramo Decreciente Pristimantis zophus NT C-OCC 29 Bosque primario y secundario Estable

HYLIDAE Dendropsophus norandinus Páramo, Bosque y ambientes Estable LC C-CEN 16 transformados Hyloscirtus antioquia VU C-CEN 15 Subpáramo y Bosque primario Estable 43

ANEXO 1-G. Tabla. Variables Bioclomáticas consideradas.

Fuente: Wordlclim v 1.4 (Hismant et al., 2005)

No Variable Unidades No Variables Unidades Temperatura media Temperatura media del °C Bio1 °C Bio11 anual trimestre más caliente Rango de mm Bio2 temperatura diurno °C Bio12 Precipitación media anual medio Precipitación del mes más mm Bio3 Isotermalidad % Bio13 húmedo Estacionalidad de la mm Bio4 °C Bio14 Precipitación del mes más seco temperatura Temperatura mm-1 Estacionalidad de la Bio5 máxima del mes °C Bio15 precipitación más caliente Temperatura mm Precipitación del trimestre más Bio6 máxima del mes °C Bio16 húmedo más frio Rango de mm Bio7 °C Bio17 Precipitación del trimestre seco temperatura anual Temperatura media mm Precipitación del trimestre más Bio8 del mes más °C Bio18 caliente húmedo Temperatura media mm Precipitación del trimestre más Bio9 del trimestre más °C Bio19 frío seco Temperatura media Bio10 del trimestre más °C frío

44 Capítulo 1

ANEXO 1-H. Tabla. Valores promedio de las tres variables bioclimáticas seleccionadas como importantes para los anuros andinos en el análisis k- media en dos escenarios de cambio climático (RCP4.5 y RCP8.5) para 2050. Unidades BIO1 y BIO5 en °C y BIO12 en mm de precipitación.

Escenario RCP4.5 RCP8.5 Año 2050 2050 AOGCM Bio1 Bio5 Bio12 Bio1 Bio5 Bio12 CCCMA CANESM2 18.9 25.5 1648.6 19.8 26.5 1490.5 CESM1 CAM5 18.2 24.2 1974.7 18.9 25.1 2000.5 CNRM-CM5 17.4 23.3 1927.7 17.9 23.6 1909.8 CSIRO ACCESS 1.0 18.1 24.0 1988.6 18.9 24.9 2001.3 CSIRO MK3 6.0 18.2 24.2 1974.7 18.7 24.6 1982.9 GFDL CM3 19.0 25.6 1818.5 19.6 26.2 1801.9 GISS E2 R 17.7 23.5 1900.9 18.2 24.2 1840.2 INM CM4 17.1 22.8 1813.7 17.5 23.3 1809.4 IPSL CM5A MR 17.5 23.0 2055.7 19.2 24.9 2183.0 MIROC ESM 17.9 24.0 1771.0 18.7 24.9 1908.0 MIROC MIROC5 17.6 23.4 1909.1 18.1 24.0 2019.0 MOHC HADGEM2 ES 18.4 24.1 2118.6 19.0 25.0 2101.4 MPI ESM LR 17.2 22.2 2022.4 19.0 25.3 2024.3 MRI CGCM3 17.6 23.9 1869.8 18.2 24.6 1866.4

ANEXO 1-I. Tabla. Resultados de la selección de AOMCG por análisis k-media y porcentaje de varianza resumida para dos escenarios de cambio climático (RCP4.5 y 8.5) al 2050. N° de AOMCG Agrupación Numero de Porcentaje de Modelos AOMCG varianza agrupados resumida RCP4.5 2050 1 CSIRO_ACCESS1.0 1 4 2 GISS_E2_R 2 6 3 ESM_LR 3 2 81 % 4 GFDL_CM3 4 2 RCP8.5 2050 10 CSIRO_ACCESS1.0 1 2 11 CNRM-CM5 2 7 79 % 12 GFDL_CM3 3 5

ANEXO 1-J. Tabla. Porcentaje de pérdida del Área de Ocupación por solo escenarios climáticos y combinados (cambio climático + cambios en el uso del suelo). Los valores se calcularon con respecto a los valores AOO actuales en los escenarios de clima solamente y combinados. Los valores sombreados con púrpura indican especies con potencial de extinción en la vida silvestre. En rojo, especies con de interés primario por su exposición al CC y LUCC.

RCP4.5 RCP8.5 Species RCP4.5 RCP8.5 IPS CIS IPS CIS 2050 2050 Atelopus marinkellei 0.7222 0.6667 0.9286 0.9286 1.0000 0.9286 Atelopus muisca 0.1250 0.3750 0.1875 0.1875 0.2500 0.2500 Osornophryne 0.2000 0.3600 0.5000 0.4545 0.5909 0.5909 percrassa Rhinella macrorhina 0.3571 0.4286 0.2727 0.5455 0.2727 0.5455 Centrolene notostictum 0.2353 0.4118 0.7692 0.6154 0.8462 0.6923 Nymphargus ignotus 0.7368 0.8421 0.8824 0.8235 0.8824 0.8824 Hypodactylus babax 0.4545 0.7273 0.5455 0.5455 0.8182 0.7273 Hypodactylus latens 0.6000 0.9000 0.6667 0.6667 0.8889 0.8889 Pristimantis 0.1111 0.2222 0.6667 0.6667 0.7778 0.7778 alalocophus Pristimantis 0.2000 0.2667 0.1429 0.4286 0.2143 0.5000 angustilineatus Pristimantis anolirex 0.7727 0.9091 0.7500 0.7500 0.9000 0.9000 Pristimantis bacchus 0.4615 0.8462 0.5000 0.5000 0.8333 0.8333 Pristimantis bicolor 0.1250 0.6875 0.3846 0.4615 0.6923 0.7692 Pristimantis calcaratus 0.4444 0.7778 0.5000 0.5556 0.7778 0.8333 Pristimantis dorsopictus 0.3500 0.5500 0.5000 0.5833 0.5000 0.5000 Pristimantis elegans 0.7500 1.0000 0.7917 0.7917 1.0000 1.0000 Pristimantis factiosus 0.0000 0.0500 0.1176 0.2941 0.1176 0.3529 Pristimantis gracilis 0.3333 0.5152 0.5556 0.5185 0.7037 0.7037 Pristimantis lynchi 0.1765 0.2941 0.3636 0.3636 0.6364 0.6364 Pristimantis merostictus 0.5000 0.9167 0.1818 0.6364 1.0000 1.0000 Pristimantis miyatai 0.3846 1.0000 0.4500 0.6000 1.0000 1.0000 Pristimantis peraticus 0.3077 0.7692 0.6154 0.6154 0.8462 0.7692 Pristimantis piceus 0.3750 0.5833 0.4545 0.4545 0.5909 0.5909 Pristimantis racemus 0.5714 1.0000 0.6154 0.5385 1.0000 1.0000 Pristimantis 0.1000 0.9000 0.0000 0.0000 0.8889 0.8889 simoteriscus Pristimantis simoterus 0.6400 0.8000 0.6667 0.6667 0.8095 0.8095 Pristimantis zophus 0.1852 0.2222 0.2800 0.2800 0.2800 0.2800 Tachiramantis douglasi 0.1667 0.1667 0.2778 0.6667 0.2778 0.6667 Dendropsophus 0.3077 0.6154 0.3333 0.5833 0.5000 0.5000 norandinus Hyloscirtus antioquia 0.8462 1.0000 1.0000 1.0000 1.0000 1.0000

Capítulo 2

Configuración de hábitat y riesgo de extinción en anuros de los Andes de Colombia bajo dos escenarios de cambio de uso del suelo

Resumen La transformación de los hábitats naturales por los cambios en el uso del suelo es una de las amenazas más importante para la biodiversidad debido a la pérdida y fragmentación de hábitat. La configuración del hábitat es un factor complementario para entender la transformación de los paisajes y que puede tener implicaciones en la supervivencia de las especies de anfibios tropicales dada su baja capacidad de dispersión y especialización de hábitat, incrementando las posibilidades de extinción. El presente trabajo se determina la relación de un grupo de variables que describen aspectos importantes de la configuración de las áreas de hábitat de anuros endémicos con su riesgo de extinción, y evalúa lo posibles efectos bajo dos escenarios de cambios de uso del suelo al año 2050. Se elaboraron modelos de distribución potencial para 30 especies de anuros andinos y se extrajeron las áreas de hábitats adecuados a partir de mapas de uso de suelo de la región andina de Colombia para el año 2005 y al 2050 en dos escenarios de intensificación en el uso de suelo: cultivos y pastos para ganadería. Las coberturas naturales de los mapas se utilizaron como una hipótesis de los hábitats adecuados de los anuros de acuerdo con las preferencias de coberturas reportadas para las especies en las evaluaciones de amenaza de la IUCN. Se calcularon 18 métricas que describen distintos aspectos del paisaje para las áreas de hábitats. La dimensionalidad de las variables se resumió mediante un análisis de componentes principales y se utilizaron los componentes como variables regresoras en un modelo logístico binomial usando el AIC como criterio de bondad de ajuste. Los resultados indican que las métricas relacionadas con el tamaño/área de los parches de hábitats son importantes para predecir el riesgo de extinción. Sin embargo, al incluir en el modelo las métricas relacionadas con la configuración espacial de los parches de hábitats mejoró el poder explicativo en la respuesta de las categorías de amenaza. Las predicciones al 2050 muestran que ambos escenarios de cambio de uso de suelo tendrán un impacto negativo 48 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia sobre el riesgo de extinción en un alto porcentaje de especies (63 % - 70 % de las especies). Los resultados de esta investigación indican que la configuración de las áreas de hábitat es clave para la planificación de la conservación de anuros andinos, así como ayuda a comprender adecuadamente las formas en que las actividades humanas impactarán en el uso de suelo y las características del paisaje que son críticas para la biodiversidad.

2.1 Introducción La pérdida y fragmentación de hábitat, son unas de las amenazas más importantes para biodiversidad global (Brooks et al., 2002; Chaudhary & Mooers, 2018). La cantidad de hábitat es un recurso fundamental para la ocurrencia de las especies (Fahrig, 2003). Sin embargo, en paisaje altamente transformados factores adicionales como la configuración o arreglo espacial de los hábitats es relevante para garantizar la permanencia de las poblaciones locales (Bascompte & Sole, 1996; Villard & Metzger, 2014).

El patrón espacial de los hábitats está determinado por factores biótico y abióticos, pero principalmente por el manejo histórico en uso del suelo, el cual transforma los hábitats naturales hacia coberturas antropizadas (Forman, 1995). Dependiendo del grado de intensificación del uso del suelo en el paisaje, aspecto claves como la conectividad funcional, que permite el movimiento de acuerdo a características biológicas de las especies, se ve afectado (Auffret et al., 2015; Theobald et al., 2011). Cuando la capacidad de movimiento de las especies es restringido por la disminución considerable de la cantidad de hábitat y el alto grado de fragmentación, los efectos de la configuración se hacen más importante acelerando el proceso de extinción de las poblaciones (Bascompte & Sole, 1996; Keymer et al., 2000).

La configuración del hábitat incluye elementos del paisaje como el número y tamaño de los parches, el grado de aislamiento/conectividad, la matriz, la forma de los parches y la cantidad de bordes, principalmente (Turner & Gardner, 2015). La pérdida de hábitat modifica la configuración de los hábitats remanentes e incrementa exponencialmente la distancia entre parches, afectando a especies que requieren de hábitats continuos o altamente conectados (Cushman, 2006; Fahrig, 2003).

Capítulo 2 49

En anfibios, por ejemplo, las especies de desarrollo larval acuático son afectadas por la división de hábitats, dado que los cuerpos de agua donde se desarrollan las crías quedan divididos de los hábitats no reproductivos donde habitan los adultos (Becker et al., 2007). Mientras que para las especies de anfibios con desarrollo directo, la fragmentación puede afectar la dispersión de los juveniles hacia hábitats desocupados (Nowakowski et al., 2017). De igual forma, se han encontrado efectos negativos del borde de los hábitat sobre la abundancia de las especies de anfibios tropicales (Schneider-Maunoury et al., 2016), lo cual puede incrementar la tasa de extinción en el paisaje, con efectos negativos para la población a nivel regional (Cushman 2006; Becker et al., 2007; Fonseca et al., 2013).

A nivel global, la pérdida y degradación histórica de las coberturas naturales ha modificado el patrón de distribución de los anfibios, reduciendo la cantidad de hábitats remanentes disponible para muchas especies de anfibios (Stuart et al., 2008), con el agravante de que el 65 % de las especies de anfibios del mundo se encuentran fueras de algún tipo de área protegida, lo cual incrementa el riesgo de extinción (Nori et al., 2015). Brooks et al., (2002) predicen que en las áreas de alta concentración de especies y endemismo la pérdida de hábitat será la principal causa de extinción en regiones críticas para la biodiversidad. Por lo tanto, es importante comprender y predecir las distintas consecuencias de la pérdida y configuración de hábitat para evaluar alternativas de conectividad para la conservación de la biodiversidad y la gestión del uso de suelo (Tscharntke et al., 2012).

Colombia es el país con la segunda mayor diversidad de especies de anfibios a nivel global y la región montañosa de los Andes concentra el mayor número de especies en el país, siendo una de es una de las áreas más importante del mundo para la conservación de anfibios debido cantidad de endemismo que alberga (Armesto & Señaris, 2017; Lynch et al., 1997; Vasconcelos et al., 2019). Sin embargo, la transformación histórica de los ecosistemas en la región andina de Colombia ha modificado considerablemente la cantidad de hábitat disponible y la configuración espacial de los bosques y páramos (Armenteras et al., 2003; M. M. Morales, Armenteras, & Armenteras P., 2013; Rodríguez et al., 2006; Rudas et al., 2007)(Armenteras et al., 2003; Morales y Armenteras, 2013; Rodríguez et al., 2006; Rudas et al., 2007), poniendo en riesgo de extinción un gran número de especies de anuros. Por lo tanto, evaluar la cantidad de hábitat adecuado en el área de distribución de los 50 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia anfibios andinos es relevante para comprender la relación entre el patrón espacial de estos y el riesgo de extinción, con el fin de contribuir a la evaluación de las especies categorizadas por la UICN, incluso para aquellas Datos Deficientes (DD) pero con poblaciones probablemente en declive.

En los anfibios tropicales, los vacíos de información sobre el estado de las poblaciones son comunes para evaluar el riesgo de extinción, en parte debido al descubrimiento de nuevas especies para la ciencia y a los sesgos geográficos de la investigación (Catenazzi, 2015; Gardner et al., 2007). Así, en países megadiversos la mayoría de las evaluaciones del riesgo de extinción de especies de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN) se basan en la opinión de expertos con criterios cualitativos, especialmente para especies poco conocidas (IUCN, 2019). Al cuantificar los cambios en la configuración del paisaje específicamente, se puede mejorar la evaluación de las amenazas de una manera más objetiva. Por lo tanto, identificar qué patrones del hábitat de los anfibios están asociados con la susceptibilidad del riesgo de extinción podría ayudar a priorizar los recursos para las evaluaciones de especies y las acciones de conservación (Crooks et al., 2017).

En este estudio el interés fue evaluar, por primera vez, a partir de mapas de hábitats potenciales de 30 especies de anuros endémicos a los Andes para cada especie, si el estado de la configuración de los hábitats presenta alguna relación con su actual riesgo de extinción, con el fin priorizar los esfuerzos de conservación y desarrollar estrategias más efectivas para la conservación de los anfibios en la región andina de Colombia. De otra parte, escenarios de cambio en el uso del suelo en región Andina indican que a futuro los paisajes estarán más fragmentados que los actuales, y los procesos ecológicos relacionados con el mantenimiento de la función de los ecosistemas (regulación, migración y desplazamiento de plantas y animales) probablemente podrían interrumpirse (Rodríguez et al., 2013a). Así, los objetivos de este trabajo fueron: 1) analizar la relación entre las métricas configuración de los hábitats y actual riesgo de extinción de grupo de anuros andinos, y 2) considerar los cambios futuros en la configuración del hábitat en dos escenarios de uso del suelo y 3) predecir el riesgo de extinción, como elementos de planificación para la conservación de anfibios.

Capítulo 2 51

2.2 Materiales y métodos

2.2.1 Modelos de distribución Se elaboró una hipótesis del área potencial de distribución actual para 30 especies de anuros endémicas de los Andes de Colombia (Tabla 1). Con el fin de explorar nuevas áreas climáticamente adecuadas, se compiló una base de datos de 468 localidades de las ranas. Como variables ambientales se utilizó un conjunto de 19 variables bioclimáticas a una resolución de ~1 km2 (Hijmans et al., 2005), implementando el algoritmo de máxima entropía (Maxent) (Phillips et al., 2006) con el fin de establecer la relación entre los datos de presencia y el entorno climático en el espacio geográfico (Elith et al., 2011).

Considerando el reducido número de localidades reportadas para cada especie (promedio de 14.6 localidades por especie, rango 8-25 localidades), se utilizó el enfoque propuesto por Shcheglovitova & Anderson (2013) y Galante et al., (2018) para maximizar la información disponible en la elaboración de los modelos de nichos para las especies que presentan datos de ocurrencia deficientes. Se seleccionó la configuración Maxent que produjera el modelo con el nivel óptimo de complejidad para cada especie (Anderson & Gonzalez, 2011; Galante et al., 2018; Warren & Seifert, 2014). Un nivel óptimo de complejidad implica la parametrización adecuada del algoritmo en función de la cantidad de datos de presencia y de las variables de entorno disponibles, con el fin de equilibrar la bondad de ajuste del modelo con la complejidad de los parámetros utilizados. Todos los análisis se realizaron en R v3.5 (R Core Team, 2019) utilizando el paquete ENMeval (Muscarella et al., 2014).

Adicionalmente, con el fin de evitar sobre predecir los modelos de distribución en áreas no accesibles para las especies (Barve et al., 2011), se delimitó un área de dispersión para cada especie a partir de un modelo geográfico α-Hull, añadiendo un área de amortiguamiento con la distancia de la línea más larga del polígono α-Hull. Para cada especie se obtuvo un mapa de idoneidad climática con valores continuos de 0.0 a 1, cada mapa se transformó en un mapa binario de presencia (valor 1) y ausencias (valor 0), utilizando el umbral que maximiza la suma de sensibilidad y especificidad (maxSSS) como parámetro de corte (Liu et al., 2016, 2013) (Ver Agudelo-Hz et al., 2019 para más detalles acerca de la elaboración de los modelos de distribución utilizados aquí). 52 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

2.2.2 Mapas de hábitat Se combinó la hipótesis de distribución climática potencial con un conjunto de mapas de cobertura y uso de la tierra de alta resolución, que se utilizaron para identificar hábitats potenciales adecuados para cada especie, para el año 2005 y proyectados para el año 2050 bajo dos escenarios de desarrollo agrícola: 1) aumento de los cultivos y 2) aumento de los pastos para el ganado. El mapa de cobertura de 2005 y los escenarios de cambio de uso de la tierra para 2050 fueron elaborados por Rodríguez et al., (2013) a partir de la interpretación de imágenes de teledetección (Landsat TM), con un tamaño de píxel de 90m. Los escenarios fueron desarrollados a partir de submodelos de transformación del uso de la tierra que ocurrieron entre 1985 y 2000 en el módulo del IDRISI Land Change Modeller (Eastman, 2012) (ver Rodríguez et al., 2013 para más información sobre la construcción de modelos). Se utilizó el mapa binario de distribución potencial de cada especie, cuya resolución fue modificada a 90m, para extraer las coberturas naturales y antropogénicas de los mapas temáticos en las áreas de distribución de los anuros de cada año. Los tipos de coberturas naturales e intervenidas (ej., bosque andino, bosques secundarios) fueron utilizadas como un proxy de los hábitats utilizados por las especies de anuros en vida silvestre. Consultamos la información de las preferencias de hábitat reportadas en las evaluaciones del riesgo de extinción de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (Tabla 2-1) y las principales amenazas que contribuyen al riesgo de extinción de cada especie (Tabla 2-2) (IUCN 2018). Debido a que cada especie pueden utilizar más de un tipo de cobertura, estas fueron agrupadas en una sola categoría llamada “hábitat”. Las coberturas antropogénicas fueron consideradas como negativas para la supervivencia de las especies, y fueron agrupadas en una categoría denominada “no hábitat”(Ficetola et al., 2015).

El área de hábitat para cada especie fue refinado excluyendo las áreas que estuviesen fuera de los rangos altitudinales reportados y que no hacen parte de su distribución natural (Acosta-Galvis, 2015; Bernal & Lynch, 2008), extendiendo 100 m al límite inferior y superior, debido a la incertidumbre del verdadero rango de elevación, para esto se utilizó un modelo digital de elevación (DEM) a una resolución de 90 m (Ocampo- Peñuela et al., 2016). Todos los análisis se realizaron en el sistema de coordenadas geográficas UTM18N.

Tabla 2-1. Especies de anuros andinos, categorías de amenaza de la IUCN y de acuerdo con la clasificación en esta investigación. Coberturas reportadas en las fichas de la IUCN, tendencia poblacional y enlace de referencia a la página de la lista roja de cada especie. Categoría Categoría Tendencia Digital Object Identifier No Especie Hábitats (coberturas) IUCN Amenaza poblacional (DOI) IUCN BUFONIDAE 1 Rhinella macrorhina VU Amenazada Bosque primario y secundario Desconocido https://cutt.ly/qeoUgiW 2 Atelopus marinkellei EN Amenazada Páramo y Subpáramo Decreciente https://cutt.ly/zeoIyZF 3 Atelopus muisca EN Amenazada Páramo y Bosque primario Decreciente https://cutt.ly/8eoIaGA 4 Osornophryne percrassa VU Amenazada Páramo, Subpáramo y Bosque primario Decreciente https://cutt.ly/meoIxpM CENTROLENIDAE 5 Centrolene notostictum LC No Amenazada Bosque primario, franja bosque de niebla Estable https://cutt.ly/yeoIboV 6 Nymphargus ignotus LC No Amenazada Bosque -Subandinos- Decreciente https://cutt.ly/ZeoIQpr CRAUGASTORIDAE 7 Niceforonia babax LC No Amenazada Bosque primario y secundario Decreciente https://cutt.ly/jeoIFoj 8 Niceforonia latens VU Amenazada Bosque primario y secundario Decreciente https://cutt.ly/JeoIH19 9 Pristimantis alalocophus EN Amenazada Bosque primario Decreciente https://cutt.ly/deoICUY 10 Pristimantis angustilineatus EN Amenazada Bosque primario y secundario Desconocido https://cutt.ly/HeoI111 11 Pristimantis anolirex NT No Amenazada Páramo, Subpáramo y bosque Estable https://cutt.ly/heoI7LP 12 Pristimantis bacchus EN Amenazada Bosque primario y secundario Estable https://cutt.ly/ReoOw2E 13 Pristimantis bicolor VU Amenazada Bosque primario y secundario Decreciente https://cutt.ly/ceaIIZC 14 Pristimantis calcaratus VU Amenazada Bosque primario y secundario Decreciente https://cutt.ly/beaIDqQ 15 Pristimantis dorsopictus VU Amenazada Subpáramo y Bosque primario Decreciente https://cutt.ly/meaOPzq 16 Tachiramantis douglasi VU Amenazada Páramo, Bosque primario/secundario Decreciente https://cutt.ly/WeaOHuK 17 Pristimantis elegans VU Amenazada Páramo y Bosque primario Decreciente https://cutt.ly/9eaONiN 18 Pristimantis factiosus LC No Amenazada Bosque y ambientes transformados Estable https://cutt.ly/UeaPcFe 19 Pristimantis gracilis VU Amenazada Bosque primario y secundario Decreciente https://cutt.ly/GeaPRnE 20 Pristimantis lynchi LC No Amenazada Páramo, Bosque y ambientes transformados Estable https://cutt.ly/GeaPUDZ 21 Pristimantis merostictus VU Amenazada Bosque primario y secundario Decreciente https://cutt.ly/zeaPJtS 22 Pristimantis miyatai LC No Amenazada Bosque primario y ambientes transformados Estable https://cutt.ly/geaPX4r 23 Pristimantis peraticus LC No Amenazada Páramo y Subpáramo Estable https://cutt.ly/seaPC9u 24 Pristimantis piceus LC No Amenazada Páramo, Bosque primario/secundario Estable https://cutt.ly/xeaPMmK 25 Pristimantis racemus LC No Amenazada Páramo Estable https://cutt.ly/yeaP07J 26 Pristimantis simoteriscus EN Amenazada Páramo y Subpáramo Decreciente https://cutt.ly/WeaA4SD 27 Pristimantis simoterus NT No Amenazada Páramo Decreciente https://cutt.ly/VeaSKYm 28 Pristimantis zophus NT No Amenazada Bosque primario y secundario Estable https://cutt.ly/OeaSNNM HYLIDAE 29 Dendropsophus norandinus VU Amenazada Páramo, Bosque y ambientes transformados Estable https://cutt.ly/ZeaS1Zc 30 Hyloscirtus antioquia LC No Amenazada Subpáramo y Bosque primario Estable https://cutt.ly/geaDqiy

54 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

Tabla 2-2. Categoría de extinción y principales amenazas reportadas por la IUCN para cada una de las especies evaluada No Especie IUCN Principales amenazas BUFONIDAE 1 Rhinella macrorhina VU Fragmentación y pérdida de hábitat. Cambio climático potencialmente 2 Atelopus marinkellei EN Desconocidas. Se ha documentado la desaparición de algunas poblaciones por el hongo Batrachochytrium dendrobatidis (Bd). La minería, agroquímicos, ganado, carreteras, la pérdida de hábitat y la introducción de especies exóticas podrían estar implicadas en su declive. 3 Atelopus muisca EN Disminución probable por el hongo Bd. Pastoreo de ganado e introducción de especies exóticas. 4 Osornophryne percrassa VU Destrucción y degradación de hábitat. Minería potencialmente CENTROLENIDAE 5 Centrolene notostictum LC Pérdida de hábitat por ganadería y agricultura. Introducción de especies exóticas 6 Nymphargus ignotus LC Fragmentación y pérdida de hábitat por agricultura y ganadería. Contaminación CRAUGASTORIDAE 7 Niceforonia babax LC Deforestación para el desarrollo agrícola. Contaminación. 8 Niceforonia latens VU Pérdida de hábitat para el desarrollo agrícola. Minería 9 Pristimantis alalocophus EN Pérdida, degradación y fragmentación del hábitat por ganadería. 10 Pristimantis angustilineatus EN Pérdida de hábitat debido a la expansión de actividades agrícolas 11 Pristimantis anolirex NT Deforestación para desarrollo agrícola. Contaminación y fuego. 12 Pristimantis bacchus EN Pérdida y degradación de hábitat por agricultura y ganadería 13 Pristimantis bicolor VU Pérdida y degradación de hábitat por agricultura y ganadería 14 Pristimantis calcaratus VU Pérdida de hábitat por ganadería. Minería 15 Pristimantis dorsopictus VU Deforestación para el desarrollo agrícola incluido el pastoreo de ganado. 16 Tachiramantis douglasi VU Pérdida de hábitat debido a la expansión de actividades agrícolas. Minería y potencialmente el hongo Bd 17 Pristimantis elegans VU Pérdida y degradación del hábitat debido a la minería, agricultura y ganadería 18 Pristimantis factiosus LC Las amenazas a esta especie son desconocidas, aunque es una especie adaptable 19 Pristimantis gracilis VU Pérdida de hábitat debido a la expansión de actividades agrícolas. Minería y potencialmente el hongo Bd 20 Pristimantis lynchi LC Parece haber pocas razones para esperar que su población esté bajo amenaza inmediata dada su tolerancia a las áreas perturbadas. 21 Pristimantis merostictus VU Pérdida de hábitat para el desarrollo agrícola incluida la contaminación 22 Pristimantis miyatai LC Hay agricultura en el área de distribución, pero no parece afectar a la especie. 23 Pristimantis peraticus LC El hábitat donde se encuentra esta especie en general no está actualmente amenazado y no se cree que afecte significativamente a la población en la actualidad 24 Pristimantis piceus LC La pérdida de hábitat causada por la deforestación, el desarrollo agrícola y los cultivos ilegales 25 Pristimantis racemus LC No hay amenazas conocidas 26 Pristimantis simoteriscus EN Pérdida y degradación de hábitat por agricultura y ganadería. Fuego en el páramo 27 Pristimantis simoterus NT Pérdida y degradación de hábitat por agricultura y ganadería. Fuego en el páramo 28 Pristimantis zophus NT Pérdida y degradación de hábitat por agricultura y ganadería. Fuego en el páramo HYLIDAE 29 Dendropsophus norandinus VU No se conocen amenazas importantes 30 Hyloscirtus antioquia LC Expansión de áreas urbanas e introducción de especies exóticas. Poblaciones con Bd

Una vez refinado el área del hábitat potencial de cada especie, se eliminaron los parches de tamaño menor a 5ha con el fin hacer comparables las condiciones del paisaje de referencias (año 2005) con las proyectaras al 2050 debido a los conjuntos pixeles aislados que quedan después del proceso de proyección en los paisajes simulados por los cambios de uso del suelo (Mas et al., 2012). De esta forma se obtuvieron tres mapas para cada especie (un mapa de referencia -año 2005- y dos mapas de proyección de coberturas/uso de suelo al 2050, para un total de 90 mapas)

2.2.3 Métricas del paisaje A partir de la propuesta de Wang et al., (2014), se seleccionó un conjunto de 18 métricas de paisaje relevantes para evaluar los efectos de la configuración per se (aislando el efecto de la cantidad de hábitat) sobre la biodiversidad en paisajes fragmentado(ver Tabla 2-3 para su descripción). Se calcularon métricas del paisaje para el mapa de hábitat de referencia (año 2005) de cada especie y para el hábitat proyectado bajo dos escenarios de cambios futuros en la cobertura y uso del suelo. Las métricas de cada mapa de hábitat fueron calculadas en Fragstat v4.2.1 (McGarigal et al., 2002). Para estimar la métrica de las áreas núcleo, se estableció una distancia de 250 m desde el borde con la cubierta antropogénica más cercana; hasta esta distancia, los anfibios neotropicales responden negativamente a los efectos de borde (Schneider-Maunoury et al., 2016). Un análisis de correlación bivariado de Spearman para las métricas de configuración en los mapas de hábitat del año 2005 indico una fuerte correlación en más de la mitad de las métricas (>0.6 a <-0.6) (Ver Anexos, Figura 2-A).

Tabla 2-3. Clases, métricas y descripción de las 18 variables usadas para caracterizar los cambios en la configuración del paisaje y como predictoras del riesgo de extinción.

Clase Métrica Descripción Unidad de medida Rango de variación Porcentaje del hábitat en el área Área PLAND Porcentaje >0-100 de distribución (AD) Número de parches de hábitat NP Discreta >0 sin limites (>5ha) Porcentaje del parche de mayor LPI Porcentaje >0-100 tamaño en el AD AREA_MN Tamaño promedio de los parches Continua >0 sin limites Desviación estándar del área AREA_SD media de los parches Densidad de la longitud de borde ED Metros por hectárea ≥ 0, sin limites de los parches de hábitat en AD Dimensión fractal de la relación Forma PARFRAC área-perímetro aplicada a todos Ninguna 1 ≦ PAFRAC ≦ 2 los parches de hábitat

56 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

Tabla 2-3 (Continuación) Área núcleo total, suma de las áreas núcleo de cada parche Área núcleo TCA Hectáreas ≥ 0, sin limite basada en una profundidad específica del borde (250m).

Área promedio de las áreas CORE_MN Hectáreas ≥ 0, sin limite núcleos de los de los parches Desviación estándar del CORE_SD Hectáreas ≥ 0, sin limite CORE_MN Media ponderada del Índice del área núcleo. El índice del área CAI_AM núcleo es la expresión en Porcentaje >0-100 porcentaje del área núcleo de cada parche Aislamiento/ Media de la distancia euclidiana al ENN_MN Metros > 0, sin límite. Proximidad vecino más cercano ENN_SD Desviación estándar de ENN_MN Metros > 0, sin límite Índice de proximidad promedio, considera el tamaño y la proximidad de todos los parches PROX_MN Adimensional ≥0 de la misma clase cuyos bordes están dentro de un radio especifico (1000m). Coeficiente de variación de PROX_CV Adimensional ≥0 PROX_MN División, una medida de la Subdivisión SPLIT Ninguna 1 ≦ SPLIT ≦ fragmentación del hábitat. Índice de forma de paisaje normalizado, proporciona una Agregación nLSI 0≦ nLSI ≦ 1 medida sencilla de la agregación de clases o de la aglomeración Este índice proporciona una medida del contagio específico de CLUMPY -1 ≤ CLUMPY ≤ 1 la clase que aísla eficazmente el componente de configuración

2.2.4 Análisis Se utilizaron las 18 métricas del paisaje como predictoras del riesgo de extinción a partir del mapa de hábitat de cada especie para el año 2005. La variable respuesta fueron las categorías de amenaza por la IUCN en la que se encuentra cada especie de anuro analizada al 2018. Para facilitar el proceso de análisis, siguiendo la propuesta de Crooks et al., (2017), las categorías de amenaza se reagruparon en dos categorías de respuesta binaria, No amenazada que incluye a las especies clasificadas como Preocupación menor (LC) y Casi amenazadas (NT) y Amenazadas que agrupa a las especies catalogadas como Vulnerables (VU), En Peligro (EN) y En Peligro Crítico (CR).

Se realizó un análisis descriptivo de las métricas del paisaje para evaluar la relación entre las variables predictoras y las variables de respuesta. Los valores de las métricas Capítulo 2 57

fueron z-transformados debido a las diferentes unidades de las métricas y para facilitar su interpretación en las gráficas y en el ajuste de los modelos.

Debido al alto grado de multicolinealidad entre las métricas de configuración del paisaje, se exploraron distintas alternativas estadísticas para ajustas un modelo con este tipo de datos (Anexo 2-B). La opción más optima fue implementar un análisis de componentes principales (PCA), para reducir la dimensionalidad del conjunto de datos, donde hay un número significativo de variables interrelacionadas, con el fin de preservar en la medida de lo posible, la variación presente en el conjunto de datos (Jolliffe, 2002). Una de las ventajas del PCA es que los ejes resultantes son independientes, reduciendo significativamente el efecto de la multicolinealidad de los datos. De esta manera, se construyeron índices a partir del PCA que resumen la variabilidad de las métricas de configuración del paisaje consideradas. Estos nuevos índices fueron utilizados como variables regresoras para ajustar un modelo logístico para explicar el nivel de amenaza de las métricas de configuración en los anuros andinos (Aguilera et al.,2006; Escabias et al., 2005).

El análisis de componentes principales se realizó con ayuda de la función ‘PCA’ del paquete ‘FactoMineR’ (Lê, Josse, & Husson, 2008). Se selecciono el número de componentes (Índices) que resumieran hasta el 85 % de la variabilidad de las métricas del paisaje. Se calculó la contribución (cos2) de cada métrica del paisaje dentro de cada uno de los principales componentes para evaluar la contribución de cada métrica en cada índice de resumen. (ver Anexo 2-C para más información acerca del cálculo de la contribución de las variables en el ACP).

Se ajustó un modelo de regresión logística con enlace logít aplicando la prueba de máxima verosimilitud (AIC), se comenzó con un modelo nulo, luego se evaluó el índice resumen de mayor contribución, de tal forma que se fue ajustando el modelo logístico agregando cada índice en un proceso paso a paso. (Aguilera et al., 2006). Se utilizaron los siguientes criterios para seleccionar el mejor modelo: (1) valor AIC más bajo (Johnson & Omland, 2004), (2) nivel de significación con un valor de α ≤ 0,05 para evaluar el poder explicativo de los modelos y (3) que la prueba de cociente de probabilidad (LRT) fuese 58 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia mayor que los modelos menos explicativos(Korner-Nievergelt et al., 2015). Los modelos logísticos se ajustaron mediante la función ‘glm’ del paquete ‘stats’ de R.

Los residuales del mejor modelo se graficaron para verificar que estuviese dentro de las bandas de confianza. Se comprobó la multicolinealidad entre los Índices mediante un análisis de Factores de Inflación de la varianza (GVIF) usando la función VIF del paquete ‘car’ (Fox et al., 2019).

Se evaluó la precisión de la clasificación del modelo para los datos de 2005 y se hicieron predicciones de las categorías de amenaza de especies en los dos escenarios de uso del suelo proyectados para 2050. La calidad de las predicciones se evaluó a través de una matriz de confusión 2x2 que contiene los resultados producidos por el clasificador binario según la categoría de amenaza en la que se predice cada especie (Tharwat, 2018). Adicional, se calculó la especificidad y la sensibilidad para cada matriz de confusión.

2.3 Resultados

Figura 2-1. Diferencia de las medias entre las métricas de configuración entre las categorías de especies Amenazadas (barras rojas) y No Amenazadas (barras azules). Entre más cercano esta las barra a el valor 0, menor es la diferencia entre las medias, la diferencia se incrementa a medida que se alejan del eje central de los gráficos Capítulo 2 59

El análisis descriptivo muestra que el grupo de métricas relacionadas al área núcleo, área y proximidad es donde las diferencias de medias son más evidentes. Las especies bajo la categoría de Amenazadas tuvieron medias menores en las métricas área núcleo total (TCA) y área promedio de las áreas núcleos de los de los parches (CORE_MN) con respecto a las especies No Amenazadas (Figura 2-1). El tamaño promedio de los parches (AREA_MN) y su desviación estándar (AREA_SD), así como el índice de proximidad promedio (PROX_MN) y la media de la distancia euclidiana al vecino más cercano (ENN_MN) también tuvieron promedios menores en las especies Amenazadas. Las métricas de los grupos Forma y Contagio no tuvieron diferencias considerables en las medias de sus valores entre las categorías de amenaza (Figura 2-1).

Figura 2-2. Gráfico de comparación de las medias de las métricas de configuración con su desviación estándar por categoría de amenaza.

Al comparar la media de las métricas con su dispersión o desviación estándar en cada categoría de amenaza (Figura 2-2), se evidencia que las especies Amenazadas presentan menor desviación estándar en las métricas relacionadas con el área núcleo, área 60 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia y proximidad, a diferencia de las especies en la categoría de No Amenaza, que presenta mayor dispersión en estas métricas. Adicional, se evidencia que las métricas de contagio, si bien, no tiene evidentes diferencias en sus medias si tienen alta desviación estándar, especialmente en la categoría de especies Amenazadas (Figura 3-3). Las diferencias en las medias y en los valores de dispersión en las métricas de área núcleo, área y proximidad indican una fuerte asociación para distinguir especies Amenazadas de No Amenazadas.

2.3.1 Regresión logística basada en índices ACP 2.3.1.1 Análisis de Componentes Principales El análisis de componentes principales indica que los cuatro primeros componentes resumen el 85 % de variabilidad de las 18 métricas considerada, conformando los 4 Índices que se utilizaron como regresoras en el modelo logístico. El primer componente (Índice 1) explica el 44.6 % del total de la variación entre las 18 métricas (Tabla 2-4 y Figura 2-3).

Tabla 2-4.Porcentaje de varianza explicada para cada componente principal

Componente Varianza % de Varianza % Varianza acumulada 1 8.04 44.67 44.67

2 4.13 22.98 67.65

3 1.78 9.92 77.58

4 1.38 7.69 85.27

5 1.03 5.73 91.02

Figura 2-3. Gráfico de barras. El porcentaje de varianza explicado por cada componente principal. Se muestra en orden decreciente.

Figura 2-4. Planos factoriales para los individuos (izq.) y para las variables (der.) de los componentes 1 y 2. El cos2 es la contribución de cada variable en el componente 62 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

Figura 2-5. Planos factoriales para los individuos (izq.) y para las variables (der.) de los componentes 1 y 3. El cos2 es la contribución de cada variable en el componente.

Capítulo 2 63

Figura 2-6. Planos factoriales para los individuos (izq.) y para las variables (der.) de los componentes 1 y 4. El cos2 es la

contribución de cada variable en el componente.

Tabla 2-5. Agrupamiento de las métricas de configuración en los índices de acuerdo con la contribución de cada variable en el componente mediante el análisis de componentes principales.

Componente Nombre del Contribución Métrica Contribución Clase (Índice) Índice normalizada LPI 9.57 % 15.69% Área

AREA_MN 10.67 % 17.50 % Área AREA_SD 10.18 % 16.96 % Área CP1

parche CORE_MN 10.35 % 16.97 % Área núcleo Dominio de de Dominio área/ CORE_SD 9.74 % 15.97 % Área núcleo CAI_AM 10.45 % 17.14 % Área núcleo Total 60.96 % 100 %

NP 9.12 % 12.80 % Área

ED 16.23 % 22.79 % Área/Borde TCA 10.64 % 14.94 % Área núcleo CP2 PROX_CV 11.53 % 16.19 % Proximidad

ENN_SD 9.37 % 13.16 % Proximidad Dominio de de Dominio CLUMPY 14.31 % Agregación borde/proximidad 20.09 % Total 71.20 % 100 %

NP 16.19 % 22.06 % Área

PAFRAC 18.38 % 25.05 % Forma

s TCA 14.73 % 20.07 % Área núcleo

CP3 /dispersión PROX_CV 7.89 % 10.75 % Proximidad

ENM_MN 7.81 % 10.64 % Proximidad

de parche de Dominio de Dominio nLSI 8.37 % 11.40 % Agregación agregación Total 73.37 % 100 % ENN_MN 14.39 % 22.84 % Proximidad

ENN_SD 10.91 % 17.32 % Proximidad CP4 SPLIT 13.86 % 22.00 % Subdivisión

parches NLSI 23.83 % 37.83 % Agregación Dominio de de Dominio

distancia entre entre distancia Total 62.99 100 %

El análisis de los planos factoriales en los cuatro componentes muestra que la categoría de especies Amenazadas está caracterizada por valores negativos en las dimensiones 1,2,3 y 4. Por su parte, la categoría de especies No Amenazadas se separa hacia las dimensiones de los ejes positivos de los planos factoriales. Las gráficas biplot, en el componente 1 muestran una fuerte agrupación de métricas relacionas con la cantidad de hábitat y el tamaño de los parches (PLAN, AREA_MN y LPI), área núcleo (CORE_SD y CAI_AM) e índice de proximidad media (PROX_MN), principalmente (Figura 2-4). En el componente 2 se observa una cercanía entre las métricas de número de parches (NP), coeficiente de variación del índice de proximidad (PROX_CV), agregación (CLUMPY), total de área núcleo (TCA), distancia media al vecino más cercano y su desviación estándar 66 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

(ENN_MN y ENN_SD) (Figura 2-5). En el componente 3 las métricas de forma (PAFRAC), número de parches, agregación (nLSI), distancia media al vecino más cercano (ENM_MN), el coeficiente de variación del índice de proximidad PROX_CV) y el total de las áreas de núcleo (TCA) mostraron una mayor cercanía en ese plano factorial. (Figura 2-6). En la Tabla 2-5 se muestran los Índices finales y las métricas que los componen según la contribución de cada una de ellas en cada componente principal.

Tabla 2-6. Resultados del modelo logístico binomial para predecir el riesgo de extinción con base a un conjunto de Índices que resumen un grupo de métricas que caracterizan la configuración de los hábitats para 30 anuros andinos. En negrita los modelos con valor P más bajo y subrayado con el valor AIC más bajo

Id Modelo AIC Deviación gl LTR gl Contraste P (X2) 1 Nulo 43.05 41.05 29 2 CP1 40.32 36.32 28 4.72 1 1 vs 2 0.0297* 3 CP1+CP2 39.54 33.54 27 2.78 1 3 vs 2 0.0970 4 CP1+CP3 38.16 32.16 27 4.16 1 4 vs 2 0.0412*

5 CP1+CP3+CP4 39.77 31.77 26 0.38 1 5 vs 4 0.535

Tabla 2-7. Estimación de parámetros para el modelo logístico seleccionado

Categoría de Amenaza Estimado P valor Intercepto 0.255 0.557 (0.435)

-1.477 CP1: Área/Parche 0.0258** (0.662) CP3: -1.641 Agregación/Dispersión de (0.934) 0.0789* parches

Deviación residual 32.16 27 gl AIC 38.16 *p<0.1; **p<0.05; ***p<0.01

En la Tabla 2-6 se presentan los valores de los estadísticos para los modelos logísticos desarrollados. Según los criterios el modelo número 4 presentó el valor de AIC más bajo, un P < 0.05 y un LTR mayor a los modelos menos explicativos, siendo este modelo el más significativo para estimar la categoría de amenaza del grupo de especies de Capítulo 2 67

anuros seleccionados. Este modelo agrupa el Índice 1 que resume las métricas de cantidad de hábitat, tamaño de los parches y área núcleo y el Índice 3 que reúne a métricas relacionadas con la forma, agregación y dispersión del hábitat de los anuros analizados.

Figura 2-7. Residuales del modelo logístico No 4 y banda de confianza

En la Tabla 2-7 se muestran los coeficientes estimados para los Índices del modelo seleccionado. Los residuales en las Figura 2-7 se ajustan correctamente al encontrarse dentro de las bandas de confianza al 95 %. Los valores de inflación de la varianza (<5) indican que la multicolinealidad en los Índices de los componentes principales fue resuelto (Tabla 2-8), por lo que se asume en general un buen ajuste del modelo logístico.

Tabla 2-8. Factores de inflación de la varianza generalizados para los índices CP1 y CP3

Índice (Componente) Valor 푮푽푰푭 df 푮푽푰푭(ퟏ/ퟐ풅풇) CP1: Área/Parche 1.347 1 1.160 CP3: Agregación/Dispersión de Parches 1.347 1 1.160

2.3.2 Predicciones La superficie de contornos con las probabilidades de respuesta según los valores de los Índices de dominio de Área/Parche (CP1) e Índice de dominio Agregación/Dispersión (CP3) de parches construidos a partir del PCA (Figura 2-8), muestra que a menores valores 68 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia en estos Índices se incrementa el riesgo de extinción, esto se respalda con los signos de los coeficientes estimados (Tabla 2-7), infiriendo que parches con mayor área, mayor cantidad de área núcleo, así como un mayor grado de agregación de los parches, actúan como factores protectores del grupo de anuros analizados, es decir a mayores valores en estas variables se reduce el riesgo de extinción.

Figura 2-8. Probabilidades de respuesta a partir del modelo logístico para el riesgo de extinción según la respuesta de los Índices considerados.

Figura 2-9. Validación cruzada del modelo logístico a los datos de hábitat al 2005 Capítulo 2 69

Figura 2-110. Predicción de la categoría de amenaza del modelo logístico bajo un escenario de incrementos de cultivos al 2050.

Figura 2-101. Predicción de la categoría de amenaza del modelo logístico bajo un escenario de incrementos de pastos para ganadería al 2050.

70 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

La validación de la predicción del modelo para los datos del 2005 obtuvo una precisión del 56.7 %, indicando que al menos 8 de las 17 especies catalogadas como Amenazadas no califican en esta categoría, de acuerdo con los descriptores de área y configuración. Para las 13 especies del grupo de No Amenazadas, según la predicción, al menos 5 especies no clasifican para esta categoría de acuerdo con los Índices de configuración de hábitat. De esta forma, el modelo predice correctamente 9 especies en la categoría de Amenazadas y 8 especies en la categoría de No Amenazadas (Figura 2-9).

Los resultados de las predicciones indican que bajo los dos escenarios de cambio de uso del suelo al menos el 20 % de las especies que actualmente se encuentran en la categoría No Amenazadas pasarán a la categoría Amenazadas. En el escenario de cultivos, predice que al menos 13 especies mantendrán la categoría de Amenazadas y 4 pasarán a la categoría de No Amenazadas, sin embargo, 6 especies bajo la categoría de No Amenazadas pasarán a estatus de Amenazadas, así al 2050 bajo el escenario de cultivos el 63 % (19 especies) estarán en riesgo de extinción. En el escenario de pasturas, la predicción indica que 21 especies estarán bajo la categoría de Amenaza, de las actuales 17 especies Amenazadas, 15 se mantendrán bajo esta categoría y se sumarán 6 especies de la categoría No Amenazada por la pérdida y cambios en la configuración de los hábitats. Así, el 70 % de las especies analizadas estarán en riesgo de extinción al 2050 en este escenario. En el escenario de incremento de cultivos se prevé un 6.6 % (2 especies) menos de especies Amenazadas, con respecto al escenario de incremento de pasturas para ganadería.

2.4 Discusión La cantidad de hábitat en las áreas de distribución de las especies de anuros andinos, así como su configuración espacial en el paisaje, fueron importantes descriptores del riesgo de extinción en el grupo de especies analizada. La relación entre la cantidad de hábitat y el riesgo de extinción es reconocida como un factor importante en las evaluaciones de amenaza de las especies (IUCN Standards and Petitions Subcommittee, 2017), y así se confirma en este trabajo, donde las métricas relacionadas con el tamaño/área de los parches de hábitats fue importante. Sin embargo, al incluir las métricas relacionadas con la configuración espacial de los parches de hábitats mejoró el poder explicativo en la Capítulo 2 71

respuesta de las categorías de amenaza. Así, especies bajo la categoría Amenazadas, tienen patrones espaciales de hábitat que las separan de las especies No Amenazadas.

Los resultados indican que no es suficiente tener en cuenta el tamaño/área de los parches de hábitat remanente, si no también analizar cómo se distribuye este hábitat en el paisaje, el cual resultó ser un buen predictor del riesgo de extinción, incluso bajo distintos escenarios de cambio de uso del suelo. Una de las limitaciones más importantes al considerar la cantidad de hábitat y las métricas de configuración es la alta correlación que se presenta entre las métricas (Lustig et al., 2015; Villard & Metzger, 2014; Wang et al., 2014), sin embargo, fue posible construir una serie de Índices no relacionados, evitando la multicolinealidad que permitió separar la cantidad de hábitat de los patrones de distribución del hábitat en el paisaje y vincularlos a los procesos de las poblaciones de anuros que influyen en el riesgo de extinción.

La disminución de las poblaciones de anfibios a nivel global está fuertemente vinculadas a la degradación y pérdida de hábitat (Cushman, 2006; Stuart et al., 2008) y se ha reconocido el impacto negativo de la subdivisión de los hábitats en el éxito reproductivo de aquellas especies que requieren hábitats acuáticos (Becker et al., 2007), así como los efectos del incremento del borde y la fragmentación de los hábitats sobre la estructura de las comunidades de anuros, especialmente en la abundancia de las especies vulnerables a los cambios en el uso del suelo (Marsh & Pearman, 1997; Schneider-Maunoury et al., 2016; Schnell et al., 2013). Sin embargo, el presente trabajo muestra por primera vez el efecto conjunto de los factores que afectan el patrón espacial de los hábitats remanentes de los anuros sobre su riesgo de extinción, de tal forma, este estudio vincula los patrones de transformación del paisaje y sus efectos en las poblaciones de anfibios como un factor clave para tomar mejores decisiones de conservación que conduzcan a reducir el riesgo de extinción.

La asociación del riesgo de extinción con la fragmentación de los hábitat naturales (proceso que conduce a la pérdida y cambios en la configuración) ha sido confirmada, principalmente en mamíferos terrestres (Crooks et al., 2017), donde niveles mayores de fragmentación estuvieron fuertemente asociado a especies en mayor riesgo de extinción, siendo consecuentes los resultados de este estudio con los hallados en mamíferos. A nivel 72 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia global, Ficetola et al., (2015) encontraron una fuerte asociación entre la cantidad de hábitat adecuado y el riesgo de extinción de anfibios. De otro lado, en reptiles, el tamaño del área de distribución se ha asociado con el riesgo de extinción (Böhm et al., 2016). Recientemente, Lucas et al., (2019) con base a los polígonos de las áreas de distribución de la IUCN encontraron que el tamaño del área de distribución y su configuración espacial se relacionan con el riesgo de extinción en especies aves, anfibios y mamíferos. Sin embargo, se debe considerar que los polígonos de distribución geográfica de las especies, reportados por la IUCN pueden presentar graves errores de sobrepredicción que ignora la idoneidad bioclimática para la presencia de las especies, su rango de distribución altitudinal y las coberturas vegetales que constituyen el hábitat de las especies.

Se debe tener en cuenta que otros factores están ejerciendo una presión negativa sobre las poblaciones de anfibios andinos e incrementan el riesgo de extinción. Por ejemplo, los resultados estiman que al 2005, de las especies catalogadas como Amenazadas, el 47 % deberían estar bajo la categoría de No Amenazadas al 2005, esto quiere decir, según el modelo, que para esa fecha había condiciones, en términos de cantidad y configuración de hábitat, adecuadas para la supervivencia de estas especies, sin embargo, están catalogadas como amenazadas, esto indican que hay otros factores actuando sobre el riesgo de extinción. En Latinoamérica, el declive drástico de poblaciones de anfibios se ha relacionados con el hongo Batrachochytrium dendrobatidis (Bd), enfermedad que ataca el tejido epidérmico de las ranas, que ha venido diezmando las poblaciones, especialmente de la ranas Arlequines del género Atelopus (La Marca et al., 2005; Lips et al., 2005; McCaffery et al., 2015) incluso en ambientes prístinos (Becker & Zamudio, 2011). El cambio climático ha sido propuesto como un factor sinérgico junto con la infección por Bd, en la disminución y extinción de poblaciones de anuros (Brook et al., 2008; Rohr et al., 2008), de este modo, condiciones inusuales de sequía junto con incrementos en la temperatura anual promedio ha sido asociado a la aparición de esta infección en las regiones montañosas neotropicales (Pounds et al., 2006). Así, estos factores de declive poblacional se pueden intensificar con los potenciales efectos del cambio climático y la pérdida de hábitat debido a los cambios de uso del suelo en las áreas de distribución de los anuros andinos (ver capítulo 1).

Capítulo 2 73

El grupo de especies del género Pristimantis aquí analizadas, fueron las menos correctamente predichas. El modelo predice que 7especies que están como Amenazadas al 2005 deberían estar como No Amenazadas, tal es el caso de las especies Pristimantis bacchus (EN), Pristimantis bicolor (VU), Pristimantis calcaratus (VU), Pristimantis elegans (VU), Pristimantis gracilis (VU), Pristimantis merostictus (VU) y Pristimantis simoteriscus (EN) de las cuales dos especies (P. elegans y P. gracilis) ha tenido registro positivo para la infección del hongo en algunas de sus poblaciones, (Flechas et al., 2017; Velasquez-E, et al., 2008), sin embargo, no hay información suficiente para concluir que esta fue la razón principal del declive de sus poblaciones (IUCN 2019). Según las evaluaciones de la IUCN, la pérdida de hábitat por agricultura y pasturas ha sido la principal causa para su categorización de amenaza de la mayoría de las especies aquí analizadas (ver Tabla 2-2). El modelo desollado incluye datos de alta resolución de la cantidad de hábitat y su arreglo espacial bajo una hipótesis de área potencial de distribución climática que explora nuevas áreas dentro de un marco de restricción de dispersión de los anuros, aportando información del tamaño potencial del área de distribución y de la configuración de los hábitats potenciales. Esta predicción de nuevas áreas potencialmente habitable para las especies podría ser la causa de la predicción en la categorización como No Amenazadas para las especies mencionadas, lo que significa que considerar los hábitats potenciales aporta elementos adicionales a en la evaluación de amenaza y podrían ser una herramienta valiosa para reevaluar las categorías de IUCN de los anfibios amenazados en Colombia.

Las evaluaciones del riesgo de extinción de especies andinas debe considerar que la distribución espacial de los hábitats locales, se han modificado históricamente desde la colonización de los Andes (Etter & van Wyngaarden, 2000) por lo que se debe estudiar las transiciones en el uso y coberturas del suelo sobre la transformación de los ecosistemas, con el fin de guiar de mejor manera la planificación de estrategias de conservación con miras a los futuros escenarios de cambios ambientales (Rodríguez et al., 2006), debido a que las migraciones hacia arriba de las especies no siempre podrían ser exitosas debido a desconexión de los hábitat en el gradiente altitudinal por las agricultura y ganadería (Rudas et al., 2007).

En anuros andinos, los efectos de la pérdida y modificación espacial de los patrones de los hábitats se han centrado a nivel de comunidades y han encontrado evidencias de los 74 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia efectos negativos sobre especies especialistas de hábitat (Méndez-Narváez & Bolivar-G, 2016). En Colombia, Cortés et al., (2008) evaluaron el efecto borde sobre la riqueza, abundancia y diversidad de anuros en dos fragmentos de bosque nublado, encontrando que los bordes abruptos, especialmente lo que suceden a áreas de ganadería mostraron condiciones más adversas para el establecimiento de anfibios. Isaacs-Cubides & Urbina- Cardona (2011) encontraron que la perturbación antropogénica, más que el efecto de borde afecta la presencia de especies de anuros especialistas de bosques nublados, similar a lo encontrado por Toral et al., (2002) en bosques nublados en el Ecuador, donde argumentan que la pérdida absoluta de hábitat por los cambios en el uso del suelo supera los efectos del efecto de borde sobre los anuros. Así mismo, en los andes Ecuatorianos, Marsh & Pearman, (1997) encontraron que la abundancia de dos poblaciones de anuros, estaba influenciada de manera diferencial por el tamaño de los fragmentos analizados. Un estudio más detallado de la dinámica poblacional para siete especies de anuros andinos del Ecuador, encontró que la abundancia, la supervivencia y aparentemente la tasa de crecimiento poblacional, era menor en bosques perturbados o degradados, versus en bosques primarios o maduros (Cole et al., 2014).

Una de las consecuencias más importantes de la pérdida de hábitat y la fragmentación en las poblaciones de anuros es la pérdida de diversidad genética por endogamia (Kramer, Dennis, Liebhold, & Drake, 2009; Swift & Hannon, 2010), con consecuencias evolutivas por pérdida de diversidad genética y acumulación de mutaciones deletreas, haciendo que las poblaciones sean más susceptibles a eventos estocásticos que pueden conducir a la extinción, por lo que la cantidad de hábitat y su configuración espacial determina en gran medida el éxito y permanecía de las poblaciones en el paisaje. Así, los resultados de esta investigación se deben interpretar en el marco de los múltiples motores de cambio que sinérgicamente afectan la supervivencia de los anuros (Blaustein et al., 2011; Hof et al., 2011).

2.4.1 Índices descriptores del riesgo de extinción No existe una métrica que por sí sola pueda capturar y describir patrones complejos del paisaje (Lustig et al., 2015), más aún, si se tiene en cuenta la complejidad topográfica y la diversidad climática de las montañas andinas, por esto, el conjunto de métricas identificadas en el análisis de componentes principales contribuye al conocimiento de las Capítulo 2 75

características del paisaje para tener en cuenta al evaluar la configuración de los hábitats de los anfibios en sus áreas de distribución. El Índice CP1 fue el predictor más importante del riesgo de extinción, este incluye métricas descriptoras del tamaño/área del hábitat: área promedio de los parches (AREA_MN) y su desviación estándar (AREA_SD) y área del fragmento de hábitat de mayor tamaño en el paisaje (LPI), pero particularmente apunta a métricas que describen característica muy importante de los parches: el tamaño promedio del área núcleo (cantidad de hábitat al interior de los parches) y su desviación estándar, así como la media ponderada del índice del área núcleo (CAI_AM). Esta última métrica tiene una fuerte asociación con la fragmentación del paisaje (Wang et al., 2014). Las métricas de área núcleo tienen una estrecha relación con la franja de borde de los parches (áreas alejadas más de 250 m del posible efecto del borde en este trabajo) la cual se ha considerado tiene un efecto en la abundancia de las especies de anfibios y reptiles neotropicales (Schneider-Maunoury et al., 2016).

De esta forma, no solo es importante relacionar el tamaño/área de los parches en el riesgo de extinción para los anuros andinos, también se debe considerar si la cantidad de hábitat de interior (que excluye los efectos de borde sobre las especies) se encuentra en proporciones suficientes para garantizar la supervivencia y conectividad entre las poblaciones, especialmente si son susceptibles al efecto borde (Pfeifer et al., 2017). El tamaño de los parches es importante para los anfibios, en la manta Atlántica brasileña, Almeida-Gomes et al., (2016) encontraron que el tamaño de los parches es el predictor más impórtate de la diversidad de especies, lo que se traduce en comunidades de anfibios con mayor grado de persistencia en paisajes tropicales fragmentados.

Los resultados muestran que la predicción del riesgo de extinción se mejora al agregar el Índice CP3 como variable explicativa. Este Índice es una mezcla de métricas relacionas al área (NP: número de parches), área núcleo (TCA: Total de área núcleo en el paisaje), forma (PAFRAC: dimensión fractal de la relación área-perímetro de los parches), proximidad (PROX_CV: coeficiente de variación del índice de proximidad promedio) y agregación (nLSI: índice de forma del paisaje normalizado). Las últimas tres métricas son consideradas independientes de la cantidad de hábitat en el paisaje y son robustas para medir la fragmentación per se (Wang et al., 2014) lo que indica la fuerte influencia de la configuración del paisaje en este Índice y en la predicción de la respuesta en el riesgo de 76 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia extinción. Los vínculos de estas métricas y sus efectos sobre los anfibios (ej.: abundancia, riqueza, reproducción y dispersión, entre otros) no son claros. Sin embargo, se puede inferir la relación de estas métricas con la forma de los parches, la cantidad de borde y la conectividad o continuidad que se produce entre los hábitats, así como la influencia del coeficiente de variación de la proximidad media (PROX_CV) en el distanciamiento entre parches de hábitat y por ende en el aislamiento o dispersión de las poblaciones de anuros (Fischer & Lindenmayer, 2007). Finalmente, la perspectiva de esta investigación y su propuesta metodológica pueden ser utilizada para evaluar los efectos de la configuración en anuros de tierras bajas o en otros ecosistemas, así como en otros grupos animales.

2.5 Conclusiones Los cambios en la configuración del hábitat es una característica del paisaje que juega un papel importante en la predicción del riesgo de extinción en anuros andinos, adicional a la cantidad y pérdida de hábitat. La disposición o arreglo espacial de los hábitats determina en gran medida en grado de aislamiento y por ende la capacidad de dispersión de las poblaciones de anuros que habitan en paisajes fragmentados de bosques y ecosistemas altoandinos como los páramos. La cantidad de hábitat y tamaño de los parches es importante, sin embargo, la proporción del área núcleo disponible y la conectividad debe ser tenido en cuenta al momento de planificar paisajes sustentables que favorezcan la diversidad de anuros en los andes de Colombia.

Agradecimientos WJAH agradece a la Gobernación del Departamento del Atlántico/Colombia por la beca para financiar los estudios de doctorado en el marco del proyecto de Formación de Capital Humano de alto nivel, beca no. 673 de 2014. Así como al grupo de asesorías estadísticas del programa de estadística de la Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá por el acompañamiento en el procesamiento de los datos y construcción del modelo estadístico apropiado, especialmente a los estudiantes Álvaro Clemente, Douglas Castiblanco y Luis Alejandro García en cabeza del profesor Jimmy Corso.

ANEXOS

ANEXO 2-A. Gráficos de correlación entre las variables de configuración de hábitat. Izq: Elipses más cerradas indican una mayor correlación. Der: Valores de las correlaciones bivariadas.

ANEXO 2-B. Propuestas estadísticas alternativas para abordar el problema de la multicolinealidad y ajustar un modelo adecuado para la asociación entre las métricas de configuración y el riesgo de extinción.

80 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

ANEXO 2-C. Fórmulas para calcular la contribución de cada variable en el Análisis de Componentes Principales

La contribución de cada variable en el ACP está definida por:

2 푗 Donde cos 휃푘 representa el coseno al cuadrado del ángulo formado entre la k-ésima variable original y la j-ésima componente. El coseno cuadrado también se conoce como el coeficiente de correlación al cuadrado de la k-ésima variable y la j-ésima componente y representa la calidad de representación de la variable k-ésima sobre el eje j-ésimo ()

Esto nos permite construir un índice a partir de las variables cuya contribución fueron las más alta en cada componente, también donde se tenga en cuenta los grupos de métricas descriptivas del habitat de los anuros andinos y basados en los planos factoriales de aquellas que expliquen las categorías de amenaza.

Capítulo 3 Sobre los impactos regionales del cambio climático y del uso suelo en anuros andinos: consideraciones finales

Los resultados obtenidos y presentados en el primer capítulo indican que el factor climático ejerce un efecto diferenciador entre los escenarios de cambio ambiental evaluados, siendo menor la pérdida de áreas de distribución idóneas para las especies de anuros evaluadas bajo el escenario RCP4.5. Sin embargo, al incluir los efectos de los escenarios de cambio de uso de suelo, la pérdida de hábitat adecuado se incrementó en ambas alternativas de intensificación de uso del suelo, modificando negativamente las áreas de ocupación, y las extinciones de algunas de estas especies, endémicas a los Andes se hicieron presentes.

En el escenario de estabilización RCP4.5 combinado con los escenarios en el uso del suelo, se presentó la extinción una especie (Hyloscirtus antioquia) y entre 17 y 21 especies podrían perder más del 50 % de sus áreas de ocupación. Bajo el escenario tendencial RCP8.5 combinado con los escenarios en el uso del suelo se presentó la extinción de seis especies (Atelopus marinkellei, Pristimantis elegans, Pristimantis miyatai, Pristimantis merostictus, Pristimantis racemus e Hyloscirtus antioquia) y las 24 especies restantes perderían más de 50 % de su área de ocupación. En este sentido, los resultados permiten demostrar que los cambios en el uso del suelo, aunados con el cambio climático, son y serán factores determinantes en el riesgo de extinción de las ranas andinas. Adicionalmente en el segundo capítulo se muestra que la pérdida y la modificación en la configuración de los hábitats remanentes es importante para explicar el riesgo de extinción actual y pueden ayudar a evaluar los efectos futuros de los cambios en el uso suelo; sumándose como un factor de amenaza al riesgo de extinción de los anuros.

84 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

En el presente trabajo se reafirma que existe una sinergia entre el cambio climático y los cambios antropogénicos en el uso del suelo (Moss et al., 2010). Un escenario que implique la estabilización de las emisiones de gases de efecto invernadero (como el RCP4.5), necesariamente debe abordar medidas de mitigación climática que involucren, a escala regional, políticas sustentables para uso de suelo (Thomson et al., 2011). En este sentido, la implementación de políticas de reducción en las tasas de pérdida de bosques y páramos, así como el destino de tierras de cultivos, pasturas y bosques secundarios para la restauración de los ecosistemas en Colombia se debe enfocar en principios ecológicos que garanticen la heterogeneidad espacial y en la compresión de los distintos disturbios que alteran el paisaje (Armenteras & Vargas, 2016; Echeverría-Londoño et al., 2016)

En paisajes fragmentados, la diversidad de anfibios se puede beneficiar con estrategias diferentes por la respuesta de las especie a los efectos generados en la interfaz entre el borde del bosque y la matriz antropogénica (siguiendo a (Schneider-Maunoury et al., 2016): (a) Incrementar las áreas núcleo en los parches remanentes a través de la restauración en las áreas de amortiguación alrededor de los parches de hábitat para reducir los efectos de borde e incrementar el hábitat interior para las especies especialistas; (b) Incrementar la conectividad estructural entre los parches de hábitat que faciliten el movimiento de las poblaciones de especies que hacen uso de los bordes de los bosques, para permitir que los individuos puedan rastrear las condiciones ambientales adecuadas, fuera de los parches bajo escenarios de cambio climático; (c) Incrementar la heterogeneidad de los sistemas productivos para mejorar la permeabilidad y conectividad funcional, a lo largo del paisaje, de las especies que hacen uso de las matrices antropogénicas (Driscoll et al., 2013). En este contexto, es clave rediseñar las áreas protegidas existentes para que permitan la interconexión entre ecosistemas andinos en el gradiente altitudinal y garantizar la conservación de los hábitats claves para los anuros dentro y fuera de los fragmentos remanentes (Albornoz-Espinel et al., 2017).

En Colombia, un estudio del uso de hábitat y diversidad de ranas en un sistema agroforestal andino, encontró una mayor diversidad de ranas en cultivos de café y cacao que estaban cercanas a parches de bosques (o que incluían arreglos forestales al interior Capítulo 3 85

de las parcelas), con respecto a matrices de pasturas para ganado, y destacan la importancia de la heterogeneidad de los sistemas agrícolas en la diversidad de ranas (Brüning et al., 2018). Similar a los resultados encontrados por Santos-Barrera & Urbina- Cardona &, (2011) en bosques mesófilos de montaña fragmentados en donde proponen que los cafetales con sombrío amortiguan el efecto de borde de los bosques remanentes, mejorando la calidad de los hábitat para los anfibios incluso en el borde físico entre el cafetal y el bosque.

De otro lado, la conservación y restauración ecológica a partir de bosques secundarios ha mostrado un potencial importante en el incremento en la diversidad de anuros (Thompson & Donnelly, 2018) con doble beneficio por el secuestro de carbono en los andes de Colombia (Basham et al., 2016). De esta forma, hay alternativas para la cambiar la dirección de los escenarios de desarrollo, apuntando a formas más sustentables de los sistemas productivos y a mantener una mayor diversidad de anuros, biodiversidad y su papel funcional en los ecosistemas que habitan.

Cabe señalar que las proyecciones de estabilización climática en el escenario RCP4.5 están hechas al año 2100 (Thomson et al., 2011). Así que es de esperar, que, incluso tomando medidas urgentes, la actual inercia del cambio climático llegue a impactar a la biodiversidad de anuros al 2050, por la actual deuda de extinción acumulada (Fordham et al., 2016). Aún así, de los escenarios climáticos evaluados este es el único viable (RCP4.5), debido a que estipula la expansión de los bosques y un abandono gradual de las energías provenientes de combustibles fósiles.

Existen varias vías para alcanzar los objetivos de este escenario y reducir el impacto en la biodiversidad de anuros: (i) promover la regeneración natural de tierras abandonadas por el ganado hacia bosques secundarios podría generar un escenario de mitigación que ha demostrado tener altos co-beneficios para el secuestro de carbono y el aumento de la diversidad de los anuros andinos (Basham et al., 2016); (ii) incrementar y promover heterogeneidad espacial de la vegetación en paisajes antropizados con grandes beneficios para la dispersión de los anuros (Brüning et al., 2018); y (iii) disminuir el impacto de los efectos del cambio de uso de suelo sobre la composición de los ensambles biológicos, es 86 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

posible que conduzca a que la estructura y composición retornen a un estado similar a los bosques más conservados (Echeverría-Londoño et al., 2016).

En cuanto a los escenarios de intensificación de uso del suelo evaluados en esta tesis, es posible afirmar que ninguno de los dos puede asegurar la supervivencia de la mayoría de las especies de anuros y su persistencia en el paisaje. Adicionalmente, hay que tener en cuenta, que estos escenarios solo hacen énfasis en la intensificación de una sola actividad a la vez, no obstante, es muy plausible que diversas actividades productivas se intensifiquen paralelamente en la región andina a lo largo de horizonte temporal considerado. Lo anterior, debido a que el crecimiento poblacional humano, incrementara la demanda de más suelos para satisfacer la alta demanda de alimentos y carne, cambiando los patrones de consumo que requieren de grandes cantidades de materias primas (Foley et al., 2005; Pereira et al., 2010). Sin embargo, esto no es un escenario lejano, en actualidad, esta trasformación es un escenario real de cambio ambiental que está enfrentando a los anuros a una crisis de extinción regional con impacto global, y esta tesis aporta elementos científicos que justifican los efectos negativos de su impacto en la biodiversidad.

Una de las fortalezas de los escenarios de cambios en el uso del suelo considerados, es que proyecta que las áreas protegidas en los Andes de Colombia, sufrirán pocos cambios antropogénicos por lo que se espera que su integridad no se vea deteriorada en el futuro cercano (Rodríguez et al., 2013b). En ese sentido las áreas protegidas de los Andes continúan siendo una estrategia clave para asegurar la persistencia de las poblaciones de anuros. Sin embargo, estas áreas solo representan menos de 10 % de la región andina por lo que no serán suficientes para conservar, y permitir la conectividad en el paisaje de las poblaciones de anuros en el futuro; especialmente para las especies endémicas que tienen poca representatividad dentro de las áreas protegidas (Gonzales et al., 2019).

Cabe anotar que en la presente tesis no se consideró un escenario de cambio de uso de la tierra conservacionista que incentivara la regeneración natural o la restauración ecológica asistida de la vegetación nativa boscosa y de páramo, escenario en el que se esperaría que haya un incremento de la cantidad de hábitat natural en el futuro. Las Capítulo 3 87

principales razones por las cuales no se ha considerado proyectar una escenario conservacionista, es debido a que : (a) las tendencias de cambio histórico (1985 a el año 2000) en el uso del suelo para los Andes han mostrado poca regeneración natural o incremento en la extensión en las coberturas naturales que constituyen hábitat para los anfibios (Rodríguez et al., 2013a). Así mismo, (b) no existe un plan maestro de restauración para los Andes de Colombia que permita identificar las áreas prioritarias para intervenir e indicar, de manera espacialmente explicita, las áreas de incentivos para conservación en los modelos de cambio de uso del suelo que permitan incrementar el hábitat y mejoren la conectividad estructural en el paisaje.

La diversidad de anuros es un excelente indicador del estado de conservación de los ecosistemas forestales nativos (Almeida-Gomes et al., 2016). La reducción de los bosques o de los hábitats adecuados ocasiona el declive poblacional de anuros y la pérdida gradual de especies, alterando los procesos ecosistémicos claves en los que interviene, como los flujo de materia y energía, la regulación de insectos plaga o vectores de enfermedades, entre otros (Cortés-Gomez et al., 2015). Las proyecciones en la pérdida de hábitat y la configuración de los parches remanentes afectarán a las especies que dependen, para su supervivencia, del área núcleo de bosque nativo en buen estado de conservación, así como de páramos poco perturbados. Si no se implementa un manejo sustentable del territorio en los paisajes andinos, las especies de anuros afectadas por el efecto de borde, las cuales tienen altos requerimiento de áreas núcleo, podrían sufrir disminuciones en las áreas de distribución y en sus poblaciones; tanto bajo el escenario de agricultura intensiva como bajo el incremento de pasturas para el ganado.

Se ha reportado una trasformación histórica de los ecosistemas naturales de los Andes de Colombia, y en la actualidad se considera que estos ocupan actualmente menos del 39.5 % de la región andina (Rodríguez et al., 2006). Los pisos térmicos, con distribución original de los ecosistemas andinos basales y subandinos, son idóneos para la agricultura (1000-1800 m.s.n.m) y la ganadería (1800-2600 m.s.n.m), por lo que ya han sido transformados en su mayoría para dar paso a los cultivos de café y a la cría de ganado vacuno (Rudas et al., 2007). Por su parte, los cultivos de papa y cebolla en la alta montaña (>2800 m.s.n.m) constituyen una segunda frontera agrícola, que junto con la minería y la 88 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

perturbación antropogénica del fuego, continúan ejerciendo una fuerte presión sobre los páramos y bosques altoandinos (Morales-Rivas et al., 2007).

Uno de los ecosistemas más importante para los anuros son los bosques nublados (Arroyo et al., 2003), de los cuales aún hay áreas en buen estado de conservación en la vertiente oriental del macizo central y en la vertiente oriental de la cordillera oriental; en las otras vertientes, el grado de fragmentación es alto y con una fuerte tendencia a la total deforestación (Morales & Armenteras, 2013). La degradación de los bosques de niebla es crítica debido a que son ecosistemas claves en la conectividad a lo largo del gradiente altitudinal de las cordilleras; siendo importantes para la adaptación de las especies que buscan incrementar su rango altitudinal bajo escenarios de cambio climático. Los bosques de niebla concentran un gran número de especie de anuros, específicamente del género Pristimantis, que agrupa a especies de reproducción terrestre las cuales requieren de microhábitat húmedos y con alta cobertura vegetal (ej. Musgos, epifitas o hepáticas) para ovopositar. Estos anuros, que representan uno de los clados de vertebrados más diversos del mundo, sería el más amenazado por la perturbación antrópica y el cambio climático (Bernal & Lynch, 2013; Herrera-Montes et al., 2004).

El presente trabajo representa uno de los pocos estudios en evaluar los efectos del cambio global sobre los anuros de los andes. Proyecciones globales, basadas solo en la cantidad de hábitat remanente por cambios en uso de suelo anticipan que los anfibios será el grupo de vertebrados más afectados, con un mayor número de especies potencialmente extintas (Chaudhary & Mooers, 2018; Newbold, 2018a; Powers & Jetz, 2019). Sin embargo, una aproximación derivada de los resultados de esta investigación indica que, para los anuros andinos, la configuración espacial de los hábitats es un factor adicional que explica el riesgo en la extinción junto con la cantidad de hábitat. En este sentido se sugiere ambos factores deben ser evaluados en las proyecciones futuras, dada la probabilidad de que el número de especies afectadas se incremente.

En conjunto, los resultados de mi disertación doctoral indican que los efectos combinados de los cambios proyectados en los escenarios de cambio climático y de intensificación en el uso de suelo aquí considerados, así como las proyecciones en el riesgo de extinción con base a la configuración de los hábitats remanentes, sugieren que las Capítulo 3 89

alternativas de desarrollo consideradas por el IPCC (RCP4.5 y RCP8.5), en combinación con los modelos regionales de cambio en el uso de la tierra no son sostenibles y tendrán un alto impacto en la biodiversidad de anuros al 2050.

Bibliografía

Acosta-Galvis, A. R. (2015). Una nueva especie del género Pristimantis (aura: craugastoridae) del complejo de páramos Merchán-Iguape (Boyacá, Colombia). Biota Colombiana, 107–127. Agudelo-Hz, W., & Armenteras-Pascual, D. (2017). Cambio climático en ecosistemas andinos de Colombia: una revisión de sus efectos sobre la Biodiversidad, En: González-Pinto, A.L. (Ed.). (2017). Biodiversidad y Cambio Climático en Colombia: Avances, perspestivas y reflexiones. Bogotá D.C., Colombia. Jard. Aguilera, A. M., Escabias, M., & Valderrama, M. J. (2006). Using principal components for estimating logistic regression with high-dimensional multicollinear data. Computational Statistics and Data Analysis, 50(8), 1905–1924. https://doi.org/10.1016/j.csda.2005.03.011 Aiello-Lammens, M. E., Boria, R. a., Radosavljevic, A., Vilela, B., & Anderson, R. P. (2015). spThin: an R package for spatial thinning of species occurrence records for use in ecological niche models. Ecography, 38(5), 541–545. https://doi.org/10.1111/ecog.01132 Albornoz-Espinel, M. M., Cáceres-Martínez, C. H., & Acevedo-Rincón, A. A. (2017). Protected areas assessment for the conservation of threatened amphibians in the Cordillera Oriental of Colombia. Herpetology Notes, 10(November), 685–696. Almeida-Gomes, M., & Rocha, C. F. D. (2014). Landscape connectivity may explain anuran species distribution in an Atlantic forest fragmented area. Landscape Ecology, 29(1), 29–40. https://doi.org/10.1007/s10980-013-9898-5 Almeida-Gomes, M., Vieira, M. V., Rocha, C. F. D., Metzger, J. P., & De Coster, G. (2016). Patch size matters for amphibians in tropical fragmented landscapes. Biological Conservation, 195, 89–96. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2015.12.025 Alroy, J. (2015). Current extinction rates of reptiles and amphibians. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2015, 201508681. Bibliografía 91

https://doi.org/10.1073/pnas.1508681112 AmphibiaWeb. (2019). AmphibiaWeb. . Anderson, R. P., & Gonzalez, I. (2011). Species-specific tuning increases robustness to sampling bias in models of species distributions: An implementation with Maxent. Ecological Modelling, 222(15), 2796–2811. https://doi.org/10.1016/j.ecolmodel.2011.04.011 Anderson, R. P., Lew, D., & Peterson, A. T. (2003). Evaluating predictive models of species’ distributions: criteria for selecting optimal models. Ecological Modelling, 162(3), 211–232. https://doi.org/10.1016/S0304-3800(02)00349-6 Andrén, H. (1994). Effects of Habitat Fragmentation on Birds and Mammals in Landscapes with Different Proportions of Suitable Habitat: A Review. Oikos, 71(3), 355. https://doi.org/10.2307/3545823 Armenteras, D., Espelta, J. M., Rodríguez, N., & Retana, J. (2017). Deforestation dynamics and drivers in different forest types in Latin America: Three decades of studies (1980–2010). Global Environmental Change, 46(June), 139–147. https://doi.org/10.1016/j.gloenvcha.2017.09.002 Armenteras, D., Gast, F., & Villareal, H. (2003). Andean forest fragmentation and the representativeness of protected natural areas in the eastern Andes, Colombia. Biological Conservation, 113(2), 245–256. https://doi.org/10.1016/S0006- 3207(02)00359-2 Armenteras, D., & Vargas, O. (2016). Patrones Del Paisaje Y Escenarios De Restauración En Colombia: Acercando Escalas. Acta Biológica Colombiana, 21(1Supl), 229–239. https://doi.org/10.15446/abc.v21n1Supl.50848 Armesto, L. O., & Señaris, J. C. (2017). Anuros del norte de los andes: Patrones de riqueza de especies y estado de conservación. Papeis Avulsos de Zoologia, 57(39), 491–526. https://doi.org/10.11606/0031-1049.2017.57.39 Arroyo, S., Jerez, A., & Ramirez-Pinilla, M. P. (2003). Anura from a cloud forest in the eastern Cordillera of Colombia. Caldasia, 25(1), 153–167. Auffret, A. G., Plue, J., & Cousins, S. A. O. (2015). The spatial and temporal components of functional connectivity in fragmented landscapes. Ambio, 44(1), 51–59. https://doi.org/10.1007/s13280-014-0588-6 Báez, S., Jaramillo, L., Cuesta, F., & Donoso, D. A. (2016). Effects of climate change on Andean biodiversity: a synthesis of studies published until 2015. Neotropical 92 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

Biodiversity, 2(1), 181–194. https://doi.org/10.1080/23766808.2016.1248710 Barnosky, A. D., Matzke, N., Tomiya, S., Wogan, G. O. U., Swartz, B., Quental, T. B., … Ferrer, E. A. (2011). Has the Earth’s sixth mass extinction already arrived? Nature, 471(7336), 51. https://doi.org/10.1038/nature09678 Barragán Altamirano, D. (2015). Effects of future climate change and habitat loss in the distribution of frog species in the Ecuadorian Andes. Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Escuela de Ciencias Biológicas. Barve, N., Barve, V., Jimenez-Valverde, A., Lira-Noriega, A., Maher, S. P., Peterson, A. T., … Villalobos, F. (2011). The crucial role of the accessible area in ecological niche modeling and species distribution modeling. Ecological Modelling, 222(11), 1810– 1819. https://doi.org/10.1016/j.ecolmodel.2011.02.011 Bascompte, J., & Sole, R. V. (1996). Habitat Fragmentation and Extinction Thresholds in Spatially Explicit Models. The Journal of Animal Ecology, 65(4), 465. https://doi.org/10.2307/5781 Basham, E. W., González del Pliego, P., Acosta-Galvis, A. R., Woodcock, P., Medina Uribe, C. A., Haugaasen, T., … Edwards, D. P. (2016). Quantifying carbon and amphibian co-benefits from secondary forest regeneration in the Tropical Andes. Animal Conservation, 19(6), 548–560. https://doi.org/10.1111/acv.12276 Bax, V., & Francesconi, W. (2019). Conservation gaps and priorities in the Tropical Andes biodiversity hotspot: Implications for the expansion of protected areas. Journal of Environmental Management, 232(November 2018), 387–396. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2018.11.086 Becker, C Guilherme, & Zamudio, K. R. (2011). Tropical amphibian populations experience higher disease risk in natural habitats. Proceedings of the National Academy of Sciences, 108(24), 9893–9898. https://doi.org/10.1073/pnas.1014497108 Becker, Carlos Guilherme, Fonseca, C. R., Haddad, C. F. B., Batista, R. F., & Prado, P. I. (2007). Habitat Split and the Global Decline of Amphibians. Science, 318(5857), 1775–1777. https://doi.org/10.1126/science.1149374 Bellard, C., Bertelsmeier, C., Leadley, P., Thuiller, W., & Courchamp, F. (2012). Impacts of climate change on the future of biodiversity. Ecology Letters, 15(4), 365–377. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2011.01736.x

Bibliografía 93

Bellard, C., Leclerc, C., Leroy, B., Bakkenes, M., Veloz, S., Thuiller, W., & Courchamp, F. (2014). Vulnerability of biodiversity hotspots to global change. Global Ecology and Biogeography, 23(12), 1376–1386. https://doi.org/10.1111/geb.12228 Bernal, M. H., & Lynch, J. D. (2013). Thermal tolerance in anuran embryos with different reproductive modes: relationship to altitude. TheScientificWorldJournal, 2013, 183212. https://doi.org/10.1155/2013/183212 Bernal, M., & Lynch, J. (2008). Review and analysis of altitudinal distribution of the Andean anurans in Colombia. In Zootaxa (Vol. 1826). https://doi.org/10.11646/zootaxa.1826.1.1 Bishop, P. J., Angulo, A., Lewis, J. P., Moore, R. D., Rabb, G. B., & Garcia Moreno, J. (2012). The Amphibian Extinction Crisis - what will it take to put the action into the Amphibian Conservation Action Plan? P. J. Bishop, A. Angulo, J. P. Lewis, R.D. Moore, G. B. Rabb and J. Garcia Moreno. Surveys and Perspectives Integrating Environment and Society, 5(2), 97–111. Blaustein, A. R., Han, B. A., Relyea, R. A., Johnson, P. T. J., Buck, J. C., Gervasi, S. S., & Kats, L. B. (2011). The complexity of amphibian population declines: Understanding the role of cofactors in driving amphibian losses. Annals of the New York Academy of Sciences, 1223(1), 108–119. https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.2010.05909.x Blaustein, A. R., Root, T. L., Kiesecker, J. M., Belden, L. K., Olson, D. H., Green, D. M., … Kiesecker, J. M. (2001). Amphibian Breeding and Climate Change. Conservation Biology, 17(2), 626–627. https://doi.org/10.1046/j.1523-1739.2003.02506.x Blaustein, A. R., Walls, S. C., Bancroft, B. A., Lawler, J. J., Searle, C. L., & Gervasi, S. S. (2010). Direct and indirect effects of climate change on amphibian populations. Diversity, 2(2), 281–313. https://doi.org/10.3390/d2020281 Böhm, M., Collen, B., Baillie, J. E. M., Bowles, P., Chanson, J., Cox, N., … Zug, G. (2013). The conservation status of the world’s reptiles. Biological Conservation, 157, 372– 385. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2012.07.015 Böhm, M., Williams, R., Bramhall, H. R., Mcmillan, K. M., Davidson, A. D., Garcia, A. A. A. A. A., … Collen, B. (2016). Correlates of extinction risk in squamate reptiles: The relative importance of biology, geography, threat and range size. Global Ecology and Biogeography, 25(4), 391–405. https://doi.org/10.1111/geb.12419 Boria, R. A., Olson, L. E., Goodman, S. M., & Anderson, R. P. (2014). Spatial filtering to reduce sampling bias can improve the performance of ecological niche models. 94 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

Ecological Modelling, 275, 73–77. https://doi.org/10.1016/j.ecolmodel.2013.12.012 Breiner, F. T., & Bergamini, A. (2018). Improving the estimation of area of occupancy for IUCN Red List assessments by using a circular buffer approach. Biodiversity and Conservation. https://doi.org/10.1007/s10531-018-1555-5 Breiner, F. T., Guisan, A., Nobis, M. P., & Bergamini, A. (2017). Including environmental niche information to improve IUCN Red List assessments. Diversity and Distributions, 23(5), 484–495. https://doi.org/10.1111/ddi.12545 Brook, B. W., Sodhi, N. S., & Bradshaw, C. J. A. (2008). Synergies among extinction drivers under global change. Trends in Ecology and Evolution, 23(8), 453–460. https://doi.org/10.1016/j.tree.2008.03.011 Brooks, T. M., Mittermeier, R. A., Mittermeier, C. G., da Fonseca, G. a. B., Rylands, A. B., Konstant, W. R., … Hilton-Taylor, C. (2002). Habitat Loss and Extinction in the Hotspots of Biodiversity. Conservation Biology, 16(4), 909–923. https://doi.org/10.1046/j.1523-1739.2002.00530.x Brown, J. H. (2014). Why are there so many species in the tropics? Journal of Biogeography, 41(1), 8–22. https://doi.org/10.1111/jbi.12228 Brüning, L. Z., Krieger, M., Meneses-Pelayo, E., Eisenhauer, N., Ramirez Pinilla, M. P., Reu, B., & Ernst, R. (2018). Land-use heterogeneity by small-scale agriculture promotes amphibian diversity in montane agroforestry systems of northeast Colombia. Agriculture, Ecosystems and Environment, 264(October 2017), 15–23. https://doi.org/10.1016/j.agee.2018.05.011 Buytaert, W., & Ramírez-Villegas J. (2012). Generación de escenarios desagregados del cambio climatico para los Andes Tropicales. In F. Cuesta, M. Bustamante, M. . Becerra, J. Postigo, & J. Peralvo (Eds.), Panorama andino de cambio climático: Vulnerabilidad y adaptación en los Andes Tropicales (pp. 37–57). Lima: CONDESAN, SGCAN. Casajus, N., Périé, C., Logan, T., Lambert, M.-C., Blois, S. de, & Dominique Berteaux. (2016). An Objective Approach to Select Climate Scenarios when Projecting Species Distribution under Climate Change. PloS One, 11(3), 1–17. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0152495 Castroviejo-Fisher, S., Guayasamin, J. M., Gonzalez-Voyer, A., & Vilà, C. (2014). Neotropical diversification seen through glassfrogs. Journal of Biogeography, 41(1), 66–80. https://doi.org/10.1111/jbi.12208 Bibliografía 95

Catenazzi, A. (2015). State of the World’s Amphibians. Annual Review of Environment and Resources, 40(1), 150724171620008. https://doi.org/10.1146/annurev-environ- 102014-021358 Chaudhary, A., & Mooers, A. O. (2018). Terrestrial vertebrate biodiversity loss under future global land use change scenarios. Sustainability (Switzerland), 10(8). https://doi.org/10.3390/su10082764 Chejanovski, Z. A., & Wiens, J. J. (2014). Climatic niche breadth and species richness in temperate treefrogs. Journal of Biogeography, 41(10), 1936–1946. https://doi.org/10.1111/jbi.12345 Cole, E. M., Bustamante, M. R., Almeida-Reinoso, D., & Funk, W. C. (2014). Spatial and temporal variation in population dynamics of Andean frogs: Effects of forest disturbance and evidence for declines. Global Ecology and Conservation, 1, 60–70. https://doi.org/10.1016/j.gecco.2014.06.002 Cooper, J. C., & Soberón, J. (2018). Creating individual accessible area hypotheses improves stacked species distribution model performance. Global Ecology and Biogeography, 27(1), 156–165. https://doi.org/10.1111/geb.12678 Cortés-Gomez, A. M., Ruiz-Agudelo, C. A., Valencia-Aguilar, A., & Ladle, R. J. (2015). Ecological functions of neotropical amphibians and reptiles: A review. Universitas Scientiarum, 20(2), 229–245. https://doi.org/10.11144/Javeriana.SC20-2.efna Cortés, A. M., Ramírez-Pinilla, M. P., Suárez, H. A., & Tovar, E. (2008). Edge Effects on Richness, Abundance and Diversity of Frogs in Andean Cloud Forest Fragments. South American Journal of Herpetology, 3(3), 213–222. https://doi.org/10.2994/1808- 9798-3.3.213 Crooks, K. R., Burdett, C. L., Theobald, D. M., King, S. R. B., Di, M., Rondinini, C., … Boitani, L. (2017). Quantification of habitat fragmentation reveals extinction risk in terrestrial mammals. Proceedings of the National Academy of Sciences, 114(29), 7635–7640. https://doi.org/10.1073/pnas.1705769114 Currie, D. J., Mittelbach, G. G., Cornell, H. V, Field, R., Guégan, J. F., Hawkins, B. A., … Turner, J. R. G. (2004). Predictions and tests of climate-based hypotheses of broad- scale variation in taxonomic richness. Ecology Letters, Vol. 7, pp. 1121–1134. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2004.00671.x Cushman, S. a. (2006). Effects of habitat loss and fragmentation on amphibians: A review and prospectus. Biological Conservation, 128(2), 231–240. 96 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

https://doi.org/10.1016/j.biocon.2005.09.031 Cushman, S. A. (2006). Effects of habitat loss and fragmentation on amphibians: A review and prospectus. Biological Conservation, 128(2), 231–240. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2005.09.031 D’Amen, M., & Bombi, P. (2009). Global warming and biodiversity: Evidence of climate- linked amphibian declines in Italy. Biological Conservation, 142(12), 3060–3067. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2009.08.004 Di Marco, M., Santini, L., & Universit, S. (2015). Human pressures predict species’ geographic range size better than biological traits. Global Change Biology, 21(6), 2169–2178. https://doi.org/10.1111/gcb.12834 Díaz, S., Tilman, D., & Fargione, J. (2005). Chapter 11: Biodiversity regulation of ecosystem services. Ecosystems and Human Well Being: Current State and Trends, 297–329. Retrieved from https://www.millenniumassessment.org/documents/document.280.aspx.pdf Diffenbaugh, N. S., & Field, C. B. (2013). Changes in ecologically critical terrestrial climate conditions. Science, 341(6145), 486–492. https://doi.org/10.1126/science.1237123 Driscoll, D. A., Banks, S. C., Barton, P. S., Lindenmayer, D. B., & Smith, A. L. (2013). Conceptual domain of the matrix in fragmented landscapes. Trends in Ecology and Evolution, 28(10), 605–613. https://doi.org/10.1016/j.tree.2013.06.010 Duarte-Marín, S., González-Acosta, C., & Vargas-salinas, F. (2018). Estructura y composición de ensamblajes de anfibios en tres tipos de hábitat en el Parque Nacional Natural Selva de Florencia, Cordillera Central de Colombia. Rev. Acad. Colomb. Cienc. Ex. Fis. Nat., 42(163), 227–236. Duellman, W E. (1988). Patterns of Species Diversity in Anuran Amphibians in the American Tropics. Annals of the Missouri Botanical Garden, 75(1), 79–104. https://doi.org/10.2307/2399467 Duellman, William E. (1988). Patterns of Species Diversity in Anuran Amphibians in the American Tropics. Annals of the Missouri Botanical Garden, 75(1), 79. https://doi.org/10.2307/2399467 Eastman, R. (2012). IDRISI Selva. Guía para GIS y Procesamiento de Imágenes (Clark Univ). Echeverría-Londoño, S., Newbold, T., Hudson, L. N., Contu, S., Hill, S. L. L. L., Lysenko, I., … Purvis, A. (2016). Modelling and projecting the response of local assemblage Bibliografía 97

composition to land use change across Colombia. Diversity and Distributions, 22(11), 1099–1111. https://doi.org/10.1111/ddi.12478 Elith, J., Kearney, M., & Phillips, S. (2010). The art of modelling range-shifting species. Methods in Ecology and Evolution, 1(4), 330–342. https://doi.org/10.1111/j.2041- 210X.2010.00036.x Elith, J., & Leathwick, J. (2009). Species distribution models: ecological explanation and prediction across space and time. Annual Review of Ecology, Evolution, …, 40, 677– 697. https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.110308.120159 Elith, J., Phillips, S. J., Hastie, T., Dudík, M., Chee, Y. E., & Yates, C. J. (2011). A statistical explanation of MaxEnt for ecologists. Diversity and Distributions, 17(1), 43– 57. https://doi.org/10.1111/j.1472-4642.2010.00725.x Escabias, M., Aguilera, A. M., & Valderrama, M. J. (2005). Modeling environmental data by functional principal component logistic regression. Environmetrics, 16(1), 95–107. https://doi.org/10.1002/env.696 Etter, A., & van Wyngaarden, W. (2000). Patterns of Landscape Transformation in Colombia, with Emphasis in the Andean Region. AMBIO: A Journal of the Human Environment, 29(7), 432–439. https://doi.org/10.1579/0044-7447-29.7.432 Fahrig, L. (2003). E Ffects of H Abitat F Ragmentation on B Iodiversity. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 34(1), 487–515. https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.34.011802.132419 Fahrig, L. (2013). Rethinking patch size and isolation effects: The habitat amount hypothesis. Journal of Biogeography, 40(9), 1649–1663. https://doi.org/10.1111/jbi.12130 Feeley, K. J., & Silman, M. R. (2010). Land-use and climate change effects on population size and extinction risk of Andean plants. Global Change Biology, 16(12), 3215–3222. https://doi.org/10.1111/j.1365-2486.2010.02197.x Ficetola, G. F., Rondinini, C., Bonardi, A., Baisero, D., & Padoa-Schioppa, E. (2015a). Habitat availability for amphibians and extinction threat: a global analysis. Diversity and Distributions, 21(3), 302–311. https://doi.org/10.1111/ddi.12296 Ficetola, G. F., Rondinini, C., Bonardi, A., Baisero, D., & Padoa-Schioppa, E. (2015b). Habitat availability for amphibians and extinction threat: A global analysis. Diversity and Distributions, 21(3), 302–311. https://doi.org/10.1111/ddi.12296 Fischer, J., & Lindenmayer, D. B. (2007). Landscape modification and habitat 98 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

fragmentation : a synthesis. 265–280. https://doi.org/10.1111/j.1466- 8238.2006.00287.x Flechas, S. V., Paz, A., Crawford, A. J., Sarmiento, C., Acevedo, A. A., Arboleda, A., … Amézquita, A. (2017). Current and predicted distribution of the pathogenic fungus Batrachochytrium dendrobatidis in Colombia , a hotspot of amphibian biodiversity. Biotropica, 0(Early view), 1–10. https://doi.org/10.1111/btp.12457 Foden, W. B., Butchart, S. H. M., Stuart, S. N., Vié, J.-C., Akçakaya, H. R., Angulo, A., … Mace, G. M. (2013). Identifying the world’s most climate change vulnerable species: a systematic trait-based assessment of all birds, amphibians and corals. PloS One, 8(6), e65427. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0065427 Foley, J. A., Defries, R., Asner, G. P., Barford, C., Bonan, G., Carpenter, S. R., … Snyder, P. K. (2005). Global Consequences of Land Use. Science, 309(5734), 570–574. https://doi.org/10.1126/science.1111772 Fordham, D. A., Brook, B. W., Hoskin, C. J., Pressey, R. L., Van Der Wal, J., & Williams, S. E. (2016). Extinction debt from climate change for frogs in the wet tropics. Biology Letters, 12(10), 3–7. https://doi.org/10.1098/rsbl.2016.0236 FORERO-MEDINA, G., JOPPA, L., & PIMM, S. L. (2011). Constraints to Species’ Elevational Range Shifts as Climate Changes. Conservation Biology, 25(1), 163–171. https://doi.org/10.1111/j.1523-1739.2010.01572.x Forman, R. T. T. (1995). Land Mosaics: The Ecology of Landscapes and Regions. United Kingdom: Cambridge University Press. Fox, J., Weisberg, S., & Price, B. (2019). Package “car”: An {R} Companion to Applied Regression, Third Edition. Thousand Oaks CA: Sage., (September 2012), 2016. Retrieved from http://socserv.socsci.mcmaster.ca/jfox/Books/Companion Franklin, J. (2013). Species distribution models in conservation biogeography: developments and challenges. Diversity and Distributions, 19(10), 1217–1223. https://doi.org/10.1111/ddi.12125 Frost, D. (2019). Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6.0 (Date of access). Electronic Database accessible at. Galante, P. J., Alade, B., Muscarella, R., Jansa, S. A., Goodman, S. M., & Anderson, R. P. (2018). The challenge of modeling niches and distributions for data-poor species: a comprehensive approach to model complexity. Ecography, 41(5), 726–736. https://doi.org/10.1111/ecog.02909 Bibliografía 99

Gallant, A. L., Klaver, R. W., Casper, G. S., & Lannoo, M. J. (2007). Global Rates of Habitat Loss and Implications for Amphibian Conservation. Copeia, 2007(4), 967– 979. https://doi.org/10.1643/0045-8511(2007)7[967:grohla]2.0.co;2 Garavito, N. T., Newton, A. C., Golicher, D., & Oldfield, S. (2015). The Relative Impact of Climate Change on the Extinction Risk of Tree Species in the Montane Tropical Andes. 1–19. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0131388 Gaston, K. J., & Fuller, R. a. (2009). The sizes of species’ geographic ranges. Journal of Applied Ecology, 46(1), 1–9. https://doi.org/10.1111/j.1365-2664.2008.01596.x Gonzales, I., Noguera-Urbano, E., Velasquez-Tibatá, J., & Ochoa-Quintero, J. (2019). Especies endémicas, áreas protegidas y deforestación. In L. . Moreno, G. . Andrade, & M. . Goméz (Eds.), Bioodiversidad 2018. Estado y tendencias de la biodiversidad continental de Colombia. (Instituto, p. 203). Bogota, D.C. Colombia. Graesser, J., Aide, T. M., Grau, H. R., & Ramankutty, N. (2015). Cropland/pastureland dynamics and the slowdown of deforestation in Latin America. Environmental Research Letters, 10(3), 034017. https://doi.org/10.1088/1748-9326/10/3/034017 Greenberg, D. A., & Mooers, A. Ø. (2017). Linking speciation to extinction: Diversification raises contemporary extinction risk in amphibians. Evolution Letters, 1(1), 40–48. https://doi.org/10.1002/evl3.4 Griffiths, R. a., Sewell, D., & McCrea, R. S. (2010). Dynamics of a declining amphibian metapopulation: Survival, dispersal and the impact of climate. Biological Conservation, 143(2), 485–491. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2009.11.017 Guisan, A., & Thuiller, W. (2005). Predicting species distribution: Offering more than simple habitat models. Ecology Letters, 8(9), 993–1009. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2005.00792.x Gutiérrez-Lamus, D. L., Serrano, V. h, & Ramirez Pinilla, M. P. (2004). Composition and abundance of Anura in two forest types (natural and planted) in the Eastern Cordillera of Colombia. Caldasia, 26(1), 245–264. Hannah, L., Ikegami, M., Hole, D. G., Seo, C., Butchart, S. H. M., Peterson, A. T., & Roehrdanz, P. R. (2013). Global Climate Change Adaptation Priorities for Biodiversity and Food Security. PLoS ONE, 8(8), e72590. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0072590 Hanski, I. (2015). Habitat fragmentation and species richness. Journal of Biogeography, 42(5), 989–993. https://doi.org/10.1111/jbi.12478 100 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

Harris, R. M. B., Grose, M. R., Lee, G., Bindoff, N. L., Porfirio, L. L., & Fox-Hughes, P. (2014). Climate projections for ecologists. Wiley Interdisciplinary Reviews: Climate Change, 5(5), 621–637. https://doi.org/10.1002/wcc.291 Hawkins, B. A., Field, R., Cornell, H. V., Currie, D. J., Guégan, J. F., Kaufman, D. M., … Turner, J. R. G. (2003). Energy, water, and broad-scale geographic patterns of species richness. Ecology, Vol. 84, pp. 3105–3117. https://doi.org/10.1890/03-8006 Hernández, P. A., Graham, C. H., Master, L. L., & Albert, D. L. (2006). The effect of sample size and species characteristics on performance of different species distribution modeling methods. Ecography, 29(June), 773–785. https://doi.org/DOI 10.1111/j.0906-7590.2006.04700.x Herrera-Montes, A., Olaya-M, L. A., & Castro-Herrera, F. (2004). Incidencia de la perturbación antrópica en la diversidad, la riqueza y la distribución de Eleutherodactylus (Anura: Leptodactylidae) en un bosque nublado del suroccidente colombiano. Caldasia, 26(1), 265–274. Hijmans, R. J., Cameron, S. E., Parra, J. L., Jones, P. G., & Jarvis, A. (2005). Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of Climatology, 25(15), 1965–1978. https://doi.org/10.1002/joc.1276 Hof, C., Araújo, M. B., Jetz, W., & Rahbek, C. (2011). Additive threats from pathogens, climate and land-use change for global amphibian diversity. Nature, 480(7378), 516– 519. https://doi.org/10.1038/nature10650 Hofstede, R., Calles, J., López, V., Polanco, R., Torres, F., Ulloa, J., … Cerra, M. (2014). LOS PÁRAMOS ANDINOS ¿Qué Sabemos?. ESTADO DE CONOCIMIENTO SOBRE EL IMPACTO DEL CAMBIO CLIMÁTICO EN EL ECOSISTEMA PÁRAMO. In UICN, Quito, Ecuador. Hutter, C. R., Lambert, S. M., & Wiens, J. J. (2017). Rapid Diversification and Time Explain Amphibian Richness at Different Scales in the Tropical Andes, Earth’s Most Biodiverse Hotspot. The American Naturalist, (October), 000–000. https://doi.org/10.1086/694319 Hutter, C. R., Liu, V., Kell, T., Lyons, J. A., & Guayasamin, J. M. (2016). The Natural History, Distribution, and Conservation of Lonely Rainfrogs, Pristimantis eremitus. Herpetologica, 72(1), 13–22. https://doi.org/10.1655/Herpetologica-D-14-00020 IDEAM, PNUD, MADS, DNP, & CANCILLERÍA. (2015). Nuevos Escenarios de Cambio Climático para Colombia 2011-2100 Herramientas Científica para los Tomadores de Bibliografía 101

Decisione- Enfoque Nacional - Departamental: Tercera Comunicación Nacional de Cambio Climático. In BMC Genetics (Vol. 13). https://doi.org/10.1186/1471-2156-13- 58 IPCC. (2013). Summary for Policymakers. In: Climate Change 2013: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change (V. B. and P. M. M. (eds. ). [Stocker, T.F., D. Qin, G.-K. Plattner, M. Tignor, S.K. Allen, J. Boschung, A. Nauels, Y. Xia, Ed.). Isaacs Cubides, P. J., & Urbina-cardona, N. (2011). Anthropogenic Disturbance and Edge Effects on Anuran Assemblages Inhabiting Cloud Forest Fragments in Colombia. Natureza & Conservação, 9(1), 39–46. https://doi.org/10.4322/natcon.2011.004 IUCN. (2019). Red List of Threatened Species. Version 2019-2. . Retrieved from https://www.iucnredlist.org/ IUCN Standards and Petitions Subcommittee. (2017). Guidelines for Using the IUCN Red List Categories and Criteria. Version 13. Iucn, 13(March), 108. Retrieved from http://www.iucnredlist.org/documents/RedListGuidelines.pdf. Jantz, S. M., Barker, B., Brooks, T. M., Chini, L. P., Huang, Q., Moore, R. M., … Hurtt, G. C. (2015). Future habitat loss and extinctions driven by land-use change in biodiversity hotspots under four scenarios of climate-change mitigation. Conservation Biology, 29(4), n/a-n/a. https://doi.org/10.1111/cobi.12549 Janzen, D. H. (1967). Why mountain passes are higher in the tropics? The American Naturalist, 101(919), 233–249. Jetz, W., Wilcove, D. S., & Dobson, A. P. (2007). Projected impacts of climate and land- use change on the global diversity of birds. PLoS Biology, 5(6), e157. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.0050157 Johnson, J. B., & Omland, K. S. (2004). Model selection in ecology and evolution. Trends in Ecology and Evolution, 19(2), 101–108. https://doi.org/10.1016/j.tree.2003.10.013 Jolliffe, I. T. (2002). Principal Component Analysis, Secon Edition. New York, NY: Springer. Kattan, G. H., Franco, P., Rojas, V., & Morales, G. (2004). Biological diversification in a complex region: a spatial analysis of faunistic diversity and biogeography of the Andes of Colombia. Journal of Biogeography, 31(11), 1829–1839. https://doi.org/10.1111/j.1365-2699.2004.01109.x 102 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

Keith, D. A., Akçakaya, H. R., & Murray, N. J. (2018). Scaling range sizes to threats for robust predictions of risks to biodiversity. Conservation Biology, 32(2), 322–332. https://doi.org/10.1111/cobi.12988 Keymer, J. E., Marquet, P. A., Velasco-Hernández, J. X., & Levin, S. A. (2000). Extinction Thresholds and Metapopulation Persistence in Dynamic Landscapes. The American Naturalist, 156(5), 478–494. https://doi.org/10.1086/303407 Knutti, R., Masson, D., & Gettelman, A. (2013). Climate model genealogy: Generation CMIP5 and how we got there. Geophysical Research Letters, 40(6), 1194–1199. https://doi.org/10.1002/grl.50256 Korner-Nievergelt, F., Roth, T., von Felten, S., Guélat, J., Almasi, B., & Korner-Nievergelt, P. (2015). Bayesin Data Analysis in Ecology Using Linear Models with R, BUGS, and های رسانه و فرهنگ=Stan (Acade). Retrieved from http://www.ghbook.ir/index.php?name option=com_dbook&task=readonline&book_id=13650&page=73&chkhashk=ED9&نوین C9491B4&Itemid=218&lang=fa&tmpl=component Körner, C., Oshawa, M., Spehn, E., Berge, E., Bugmann, H., Groombridge, B., … Watanabe, T. (2005). Millenium Report: Ecosystems and Human Well-being: Current State and Trends - Mountain Systems. 683–711. Retrieved from http://millenniumassessment.org/documents/document.293.aspx.pdf Kramer-Schadt, S., Niedballa, J., Pilgrim, J. D., Schröder, B., Lindenborn, J., Reinfelder, V., … Wilting, A. (2013). The importance of correcting for sampling bias in MaxEnt species distribution models. Diversity and Distributions, 19(11), 1366–1379. https://doi.org/10.1111/ddi.12096 Kramer, A. M., Dennis, B., Liebhold, A. M., & Drake, J. M. (2009). The evidence for Allee effects. Population Ecology, 51(3), 341–354. https://doi.org/10.1007/s10144-009- 0152-6 La Marca, E., Lips, K. R., Lotters, S., Puschendorf, R., Ibanez, R., Rueda-Almonacid, J. V., … Young, B. E. (2005). Catastrophic Population Declines and Extinctions in Neotropical Harlequin Frogs (Bufonidae: Atelopus)1. Biotropica, 37(2), 190–201. https://doi.org/10.1111/j.1744-7429.2005.00026.x Laurance, W. F., Nascimento, H. E. M., Laurance, S. G., Andrade, A., Ewers, R. M., Harms, K. E., … Ribeiro, J. E. (2007). Habitat Fragmentation, Variable Edge Effects, and the Landscape-Divergence Hypothesis. PLoS ONE, 2(10), e1017. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0001017 Bibliografía 103

Lawler, J. J., Shafer, S. L., Bancroft, B. A., & Blaustein, A. R. (2009). Projected Climate Impacts for the Amphibians of the Western Hemisphere. Conservation Biology, 24(1), 38–50. https://doi.org/10.1111/j.1523-1739.2009.01403.x Lê, S., Josse, J., & Husson, F. (2008). FactoMineR: An R package for multivariate analysis. Journal of Statistical Software, 25(1), 1–18. https://doi.org/10.18637/jss.v025.i01 Lips, K. R., Burrowes, P. A., Mendelson, J. R., & Parra-Olea, G. (2005). Amphibian Declines in Latin America: Widespread Population Declines, Extinctions, and Impacts1. Biotropica, 37(2), 163–165. https://doi.org/10.1111/j.1744- 7429.2005.00023.x Liu, C., Newell, G., & White, M. (2016). On the selection of thresholds for predicting species occurrence with presence-only data. Ecology and Evolution, 6(1), 337–348. https://doi.org/10.1002/ece3.1878 Liu, C., White, M., & Newell, G. (2013). Selecting thresholds for the prediction of species occurrence with presence‐only data. Journal of Biogeography, 40(4), 778–789. https://doi.org/10.1111/jbi.12058 Lucas, P. M., González-Suárez, M., & Revilla, E. (2019). Range area matters, and so does spatial configuration: predicting conservation status in vertebrates. Ecography. https://doi.org/10.1111/ecog.03865 Lustig, A., Stouffer, D. B., Roigé, M., & Worner, S. P. (2015). Towards more predictable and consistent landscape metrics across spatial scales. Ecological Indicators, 57, 11– 21. https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2015.03.042 Lynch, J., Ruiz-Carranza, P., & Ardila-Robayo, M. (1997). Biogeographic patterns of Colombian frogs and toads. Rev. Acad. Colomb. Cienc., Vol. 21, pp. 237–248. Maclean, I. M. D., & Wilson, R. J. (2011). Recent ecological responses to climate change support predictions of high extinction risk. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 108(30), 12337–12342. https://doi.org/10.1073/pnas.1017352108 Mahmoud, M., Liu, Y., Hartmann, H., Stewart, S., Wagener, T., Semmens, D., … Winter, L. (2009). A formal framework for scenario development in support of environmental decision-making. Environmental Modelling & Software, 24(7), 798–808. https://doi.org/10.1016/j.envsoft.2008.11.010 Malcolm, J. R., Liu, C., Neilson, R. P., Hansen, L., & Hannah, L. (2006). Global Warming 104 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

and Extinctions of Endemic Species from Biodiversity Hotspots. Conservation Biology, 20(2), 538–548. https://doi.org/10.1111/j.1523-1739.2006.00364.x Marengo, J. A., Pabón, J. D., Díaz, A., Rosas, G., Ávalos, G., Montealegre, E., … Rojas, M. (2011). Climate change: evidence and future scenarios for the Andean region. Climate Change and Biodiversity in the Tropical Andes., (September 2016), 110.127. Marsh, D. M., & Pearman, P. B. (1997). Effects of habitat fragmentation on the abundance of two species of leptodactylid frogs in an Andean Montane forest. Conservation Biology, 11(6), 1323–1328. https://doi.org/10.1046/j.1523-1739.1997.95519.x May, R. Von, Catenazzi, A., Angulo, A., Jason, L., Carrillo, J., Chávez, G., … Seimon, T. (2008). Current state of conservation knowledge on threatened amphibian species in Peru. 1(4), 376–396. McCaffery, R., Richards-Zawacki, C. L., & Lips, K. R. (2015). The demography of Atelopus decline: Harlequin frog survival and abundance in central Panama prior to and during a disease outbreak. Global Ecology and Conservation, 4, 232–242. https://doi.org/10.1016/j.gecco.2015.07.003 McCain, C. M. (2009). Vertebrate range sizes indicate that mountains may be “higher” in the tropics. Ecology Letters, 12(6), 550–560. https://doi.org/10.1111/j.1461- 0248.2009.01308.x McMenamin, S. K., Hadly, E. a, & Wright, C. K. (2008). Climatic change and wetland desiccation cause amphibian decline in Yellowstone National Park. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 105(44), 16988– 16993. https://doi.org/10.1073/pnas.0809090105 Medina-Rangel, G. F., & López-Perilla, Y. R. (2014). DIVERSIDAD DE ANFIBIOS Y REPTILES EN LA ALTA MONTAÑA DEL SURORIENTE DE LA SABANA DE BOGOTÁ , Colombia. Herpetotropicos, 10(1), 17–30. Méndez-Narváez, J., & Bolivar-G, W. (2016). Complementary Ecological Approaches to Understand Decreases in Frog Diversity in Altered Andean Ecosystems. South American Journal of Herpetology, (1), 1–11. https://doi.org/10.2994/SAJH Meza-Joya, F. L., & Torres, M. (2016). Spatial diversity patterns of Pristimantis frogs in the Tropical Andes. Ecology and Evolution, 6(7), 1901–1913. https://doi.org/10.1002/ece3.1968 Morales-Rivas, M., Otero-García, J., van der Hammen, T., Torres-Perdigón, A., Cadena- Vargas, C. E., Pedraza-Peñaloza, C. A., … Cárdenas-Valencia, L. (2007). Atlas de Bibliografía 105

Páramos de Colombia. Instituto de Investigaciones de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogota, D.C. Morales, M., & Armenteras, D. (2013). Estado de conservación de los bosques de niebla de los andes colombianos, un análisis multiescalar. Boletín Científico - Centro de Museos - Museo de Historia Natural, 17(1), 64–72. Retrieved from http://www.scielo.org.co/pdf/bccm/v17n1/v17n1a06.pdf Moss, R. H., Edmonds, J. A., Hibbard, K. A., Manning, M. R., Rose, S. K., van Vuuren, D. P., … Wilbanks, T. J. (2010). The next generation of scenarios for climate change research and assessment. Nature, 463(7282), 747–756. https://doi.org/10.1038/nature08823 Murray, N. J., Keith, D. A., Bland, L. M., Nicholson, E., Regan, T. J., Rodríguez, J. P., & Bedward, M. (2017). The use of range size to assess risks to biodiversity from stochastic threats. Diversity and Distributions, 23(5), 474–483. https://doi.org/10.1111/ddi.12533 Muscarella, R., Galante, P. J., Soley-guardia, M., Boria, R. A., Kass, J. M., & Anderson, R. P. (2014). ENMeval : An R package for conducting spatially independent evaluations and estimating optimal model complexity for M AXENT ecological niche models. 1198–1205. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12261 Myers, N., Mittermeier, R. A., Mittermeier, C. G., da Fonseca, G. A. B., & Kent, J. (2000). Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403(6772), 853–858. https://doi.org/10.1038/35002501 Navas, C. A. (2002). Herpetological diversity along Andean elevational gradients: links with physiological ecology and evolutionary physiology. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular & Integrative Physiology, 133(3), 469–485. https://doi.org/10.1016/S1095-6433(02)00207-6 Navas, C. a. (2006). Patterns of distribution of anurans in high Andean tropical elevations: Insights from integrating biogeography and evolutionary physiology. Integrative and Comparative Biology, 46(1), 82–91. https://doi.org/10.1093/icb/icj001 Newbold, T. (2018). Future effects of climate and land-use change on terrestrial vertebrate community diversity under different scenarios. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 285(1881). Retrieved from http://rspb.royalsocietypublishing.org/content/285/1881/20180792 Newbold, T., Hudson, L. N., Arnell, A. P., Contu, S., De Palma, A., Ferrier, S., … Purvis, A. 106 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

(2016). Has land use pushed terrestrial biodiversity beyond the planetary boundary? A global assessment. Science, 353(6296), 288 LP – 291. https://doi.org/10.1126/science.aaf2201 Newbold, T., Hudson, L. N., Hill, S. L. L., Contu, S., Lysenko, I., Senior, R. A., … Purvis, A. (2015). Global effects of land use on local terrestrial biodiversity. Nature, 520(7545), 45–50. https://doi.org/10.1038/nature14324 Nori, J., Lemes, P., Urbina-Cardona, N., Baldo, D., Lescano, J., & Loyola, R. (2015). Amphibian conservation, land-use changes and protected areas: A global overview. Biological Conservation, 191, 367–374. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2015.07.028 Nowakowski, A. J., Thompson, M. E., Donnelly, M. A., & Todd, B. D. (2017). Amphibian sensitivity to habitat modification is associated with population trends and species traits. Global Ecology and Biogeography, 26(6), 700–712. https://doi.org/10.1111/geb.12571 Nowakowski, A. J., Veiman-Echeverria, M., Kurz, D. J., & Donnelly, M. A. (2015). Evaluating connectivity for tropical amphibians using empirically derived resistance surfaces. Ecological Applications, 25(4), 928–942. https://doi.org/10.1890/14-0833.1 Nowakowski, A. J., Watling, J. I., Whitfield, S. M., Todd, B. D., Kurz, D. J., & Donnelly, M. A. (2017). Tropical amphibians in shifting thermal landscapes under land-use and climate change. Conservation Biology, 31(1), 96–105. https://doi.org/10.1111/cobi.12769 Ocampo-Peñuela, N., Jenkins, C. N., Vijay, V., Li, B. V., & Pimm, S. L. (2016). Incorporating explicit geospatial data shows more species at risk of extinction than the current Red List. Science Advances, 2(11), e1601367. https://doi.org/10.1126/sciadv.1601367 Oliver, T. H., & Morecroft, M. D. (2014). Interactions between climate change and land use change on biodiversity: Attribution problems, risks, and opportunities. Wiley Interdisciplinary Reviews: Climate Change, 5(3), 317–335. https://doi.org/10.1002/wcc.271 Ortega-Andrade, H. M., Prieto-Torres, D. A., Gómez-Lora, I., & Lizcano, D. J. (2015). Ecological and geographical analysis of the distribution of the Mountain Tapir (Tapirus pinchaque) in Ecuador: Importance of protected areas in future scenarios of global warming. PLoS ONE, 10(3), 1–20. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0121137 Owens, H. L., Campbell, L. P., Dornak, L. L., Saupe, E. E., Barve, N., Soberón, J., … Bibliografía 107

Peterson, A. T. (2013). Constraints on interpretation of ecological niche models by limited environmental ranges on calibration areas. Ecological Modelling, 263, 10–18. https://doi.org/10.1016/j.ecolmodel.2013.04.011 Pabón-Caicedo, J.D. (2002). Cambios en los patrones de temperatura media anual del aire y precipitación anual en los páramos de Colombia. In J. Hincapié, C. Castillo, & S. Argüello (Eds.), Transformación y cambio en el uso del suelo en los páramos de Colombia en las últimas décadas. Páramos Y Ecosistemas Alto Andinos de Colombia En Condiciones HotSpot & Global Climatic Tensor. Bogota, D.C.: IDEAM. Pabón-Caicedo, José Daniel. (2012). CAMBIO CLIMÁTICO EN COLOMBIA: TENDENCIAS EN LA SEGUNDA MITAD DEL SIGLO XX Y ESCENARIOS POSIBLES PARA EL SIGLO XXI. Revista de La Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 36(139), 261–278. Pacifici, M., Visconti, P., Butchart, S. H. M., Watson, J. E. M., Cassola, F. M., & Rondinini, C. (2017). Species’ traits influenced their response to recent climate change. Nature Climate Change, 7(3), 205–208. https://doi.org/10.1038/nclimate3223 Pearson, R. G., Raxworthy, C. J., Nakamura, M., Peterson, A. T., & Townsend Peterson, A. (2007). Predicting species distributions from small numbers of occurrence records: A test case using cryptic geckos in Madagascar. Journal of Biogeography, 34(1), 102–117. https://doi.org/10.1111/j.1365-2699.2006.01594.x Pearson, R. G., Stanton, J. C., Shoemaker, K. T., Aiello-lammens, M. E., Ersts, P. J., Horning, N., … Akçakaya, H. R. (2014). Life history and spatial traits predict extinction risk due to climate change. 4(March), 217–221. https://doi.org/10.1038/NCLIMATE2113 Pereira, H. M., Leadley, P. W., Proença, V., Alkemade, R., Scharlemann, J. P. W. W., Fernandez-Manjarrés, J. F., … Walpole, M. (2010). Scenarios for global biodiversity in the 21st century. Science, 330(6010), 1496–1501. https://doi.org/10.1126/science.1196624 Peterson, A. T., Papeş, M., & Soberón, J. (2008). Rethinking receiver operating characteristic analysis applications in ecological niche modeling. Ecological Modelling, 213(1), 63–72. https://doi.org/10.1016/j.ecolmodel.2007.11.008 Peterson, G. D., Cumming, G. S., & Carpenter, S. R. (2003). Scenario Planning: a Tool for Conservation in an Uncertain World. Conservation Biology, 17(2), 358–366. https://doi.org/10.1046/j.1523-1739.2003.01491.x 108 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

Pfeifer, M., Lefebvre, V., Peres, C. A., Banks-Leite, C., Wearn, O. R., Marsh, C. J., … Ewers, R. M. (2017). Creation of forest edges has a global impact on forest vertebrates. Nature, 551(7679), 187–191. https://doi.org/10.1038/nature24457 Phillips, H. R. P., Halley, J. M., Urbina-Cardona, J. N., & Purvis, A. (2018). The effect of fragment area on site-level biodiversity. Ecography, 41(7), 1220–1231. https://doi.org/10.1111/ecog.02956 Phillips, S. J., Anderson, R. P., & Schapire, R. E. (2006). Maximum entropy modeling of species geographic distributions. International Journal of Global Environmental Issues, 6(2–3), 231–252. https://doi.org/10.1016/j.ecolmodel.2005.03.026 Pounds, J. A., Bustamante, M. R., Coloma, L. A., Consuegra, J. A., Fogden, M. P. L. L., Foster, P. N., … Young, B. E. (2006). Widespread amphibian extinctions from epidemic disease driven by global warming. Nature, 439(7073), 161–167. https://doi.org/10.1038/nature04246 Powers, R. P., & Jetz, W. (2019). Global habitat loss and extinction risk of terrestrial vertebrates under future land-use-change scenarios. Nature Climate Change, Vol. 9, pp. 323–329. https://doi.org/10.1038/s41558-019-0406-z R Core Team. (2019). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL https://www.R- project.org/. Radosavljevic, A., & Anderson, R. P. (2014). Making better M AXENT models of species distributions : complexity , overfitting and evaluation. 629–643. https://doi.org/10.1111/jbi.12227 Rahbek, C., & Museum, Z. (1995). The elevational gradient of species richness: a uniform pattern? Ecography, 18(2), 200–205. https://doi.org/10.1111/j.1600- 0587.1995.tb00341.x Ramirez-Villegas, J., Cuesta, F., Devenish, C., Peralvo, M., Jarvis, A., & Arnillas, C. A. (2014). Using species distributions models for designing conservation strategies of Tropical Andean biodiversity under climate change. Journal for Nature Conservation, 22(5), 391–404. https://doi.org/10.1016/j.jnc.2014.03.007 RAXWORTHY, C. J., PEARSON, R. G., RABIBISOA, N., RAKOTONDRAZAFY, A. M., RAMANAMANJATO, J.-B., RASELIMANANA, A. P., … STONE, D. A. (2008). Extinction vulnerability of tropical montane endemism from warming and upslope displacement: a preliminary appraisal for the highest massif in Madagascar. Global Bibliografía 109

Change Biology, 14(8), 1703–1720. https://doi.org/10.1111/j.1365-2486.2008.01596.x Riahi, K., Rao, S., Krey, V., Cho, C., Chirkov, V., Fischer, G., … Rafaj, P. (2011). RCP 8.5- A scenario of comparatively high greenhouse gas emissions. Climatic Change, 109(1), 33–57. https://doi.org/10.1007/s10584-011-0149-y Rodríguez, E. N., Armenteras-Pascual, D., & Alumbreros, J. R. (2013). Land use and land cover change in the Colombian Andes: dynamics and future scenarios. Journal of Land Use Science, 8(2), 154–174. https://doi.org/10.1080/1747423X.2011.650228 Rodríguez, N., Armenteras, D., Morales, M., & Romero, M. (2006). Ecosistemas de los Andes colombianos. In Instituto de investigación de recursos biológicos Alexander Von Humbolt. Rodríguez, N., Armenteras, D., & Retana, J. (2013). Effectiveness of protected areas in the Colombian Andes: Deforestation, fire and land-use changes. Regional Environmental Change, 13(2), 423–435. https://doi.org/10.1007/s10113-012-0356-8 Rohr, J. R., Raffel, T. R., Romansic, J. M., McCallum, H., & Hudson, P. J. (2008). Evaluating the links between climate, disease spread, and amphibian declines. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 105(45), 17436–17441. https://doi.org/10.1073/pnas.0806368105 Rudas, G., Marcelo, D., Armenteras, D., Rodríguez, N., Morales, M., Delgado, L. C., & Sarmiento, A. (2007). Biodiversidad Y actividad Humana : Relaciones En Ecosistemas de bosque subandino en Colombia. In Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humnoldt. Rueda-Almonacid, J. V., Rodríguez-Mahecha, J. V., La Marca, E., Lotters, S., Kahn, T., & Angulo, A. (2005). Ranas Arlequines. In Conservación Internacional Serie Libretas de Campo (Vol. 6). Sala, O. E., Chapin, F. S., Armesto, J. J., Berlow, E., Bloomfield, J., Dirzo, R., … Wall, D. H. (2000). Global Biodiversity Scenarios for the Year 2100 Science (New York, N.Y.), 287(5459), 1770–1774. https://doi.org/10.1126/science.287.5459.1770 Schneider-Maunoury, L., Lefebvre, V., Ewers, R. M., Medina-rangel, G. F., Peres, C. A., Somarriba, E., … Pfeifer, M. (2016). Abundance signals of amphibians and reptiles indicate strong edge effects in Neotropical fragmented forest landscapes. BIOC, 200, 207–215. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2016.06.011 Schnell, J. K., Harris, G. M., Pimm, S. L., & Russell, G. J. (2013). Estimating Extinction Risk with Metapopulation Models of Large-Scale Fragmentation. Conservation 110 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

Biology, 27(3), 520–530. https://doi.org/10.1111/cobi.12047 SEIMON, T. A., SEIMON, A., DASZAK, P., HALLOY, S. R. P., SCHLOEGEL, L. M., AGUILAR, C. A., … E SIMMONS, J. (2007). Upward range extension of Andean anurans and chytridiomycosis to extreme elevations in response to tropical deglaciation. Global Change Biology, 13(1), 288–299. https://doi.org/10.1111/j.1365- 2486.2006.01278.x Selwood, K. E., McGeoch, M. a., & Mac Nally, R. (2015). The effects of climate change and land-use change on demographic rates and population viability. Biological Reviews, 90(3), 837–853. https://doi.org/10.1111/brv.12136 Shcheglovitova, M., & Anderson, R. P. (2013). Estimating optimal complexity for ecological niche models : A jackknife approach for species with small sample sizes. Ecological Modelling, 269, 9–17. https://doi.org/10.1016/j.ecolmodel.2013.08.011 Sheridan, J. A., & Bickford, D. (2011). Shrinking body size as an ecological response to climate change. Nature Climate Change, 1(8), 401–406. https://doi.org/10.1038/nclimate1259 Sirami, C., Caplat, P., Popy, S., Clamens, A., Arlettaz, R., Jiguet, F., … Martin, J. L. (2017). Impacts of global change on species distributions: obstacles and solutions to integrate climate and land use. Global Ecology and Biogeography, 26(4), 385–394. https://doi.org/10.1111/geb.12555 Smith, P., Gregory, P. J., Van Vuuren, D., Obersteiner, M., Havlík, P., Rounsevell, M., … Bellarby, J. (2010). Competition for land. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 365(1554), 2941–2957. https://doi.org/10.1098/rstb.2010.0127 Soberón, J. M. (2010). Niche and area of distribution modeling: a population ecology perspective. Ecography, 33(1), 159–167. https://doi.org/10.1111/j.1600- 0587.2009.06074.x Soberón, J., & Peterson, a T. (2005). Interpretation of Models of Fundamental Ecological Niches and Species ’ Distributional Areas. Biodiversity Informatics, 2, 1–10. https://doi.org/10.1093/wber/lhm022 Stuart, S., Hoffmann, M., Chanson, J., Cox, N., Berridge, R., Ramani, P., & Young, B. (2008). Threatened Amphibians of the World. In Lynx Edicions, Barcelona, Sppain; IUCN, Gland, Switzerland; and Conservation International, Virginia, USA. Stuart, S. N., Chanson, J. S., Cox, N. A., Young, B. E., Rodrigues, A. S. L., Fischman, D. Bibliografía 111

L., & Waller, R. W. (2004). Status and trends of amphibian declines and extinctions worldwide. Science, 306(5702), 1783–1786. https://doi.org/10.1126/science.1103538 Suárez-Badillo, H. . & M. P. R.-P. (2004). Anuros Del Gradiente Altitudinal De La Estación Experimetal Y Demostrativa El Rasgón. Caldasia, 26(2), 395–416. https://doi.org/10.2307/23641840 Subcomité de Estándares y Peticiones de la UICN. (2017). Directrices de uso de las Categorías y Criterios de la Lista Roja de la UICN. Versión 13 (Vol. 13). Retrieved from http://www.iucnredlist.org/documents/RedListGuidelines.pdf Swift, T. L., & Hannon, S. J. (2010). Critical thresholds associated with habitat loss: a review of the concepts, evidence, and applications. Biological Reviews of the Cambridge Philosophical Society, 85(1), 35–53. https://doi.org/10.1111/j.1469- 185X.2009.00093.x Tharwat, A. (2018). Classification assessment methods. Applied Computing and Informatics. https://doi.org/10.1016/j.aci.2018.08.003 Theobald, D. M., Crooks, K. R., & Norman, J. B. (2011). Assessing effects of land use on landscape connectivity: Loss and fragmentation of western U.S. forests. Ecological Applications, 21(7), 2445–2458. https://doi.org/10.1890/10-1701.1 Thompson, M. E., & Donnelly, M. A. (2018). Effects of Secondary Forest Succession on Amphibians and Reptiles: A Review and Meta-analysis. (1), 10–19. https://doi.org/10.1643/CH-17-654 Thompson, M. E., Nowakowski, A. J., & Donnelly, M. A. (2015). The importance of defining focal assemblages when evaluating amphibian and reptile responses to land use. 30(2), 249–258. https://doi.org/10.1111/cobi.12637 Thomson, A. M., Calvin, K. V., Smith, S. J., Kyle, G. P., Volke, A., Patel, P., … Edmonds, J. A. (2011). RCP4.5: A pathway for stabilization of radiative forcing by 2100. Climatic Change, 109(1), 77–94. https://doi.org/10.1007/s10584-011-0151-4 Thuiller, W., Broennimann, O., Hughes, G., Alkemade, J. R. M., Midgley, G. F., Corsi, F., … Africa, S. (2006). Vulnerability of African mammals to anthropogenic climate change under conservative land transformation assumptions. Global Change Biology, 12(3), 424–440. https://doi.org/10.1111/j.1365-2486.2006.01115.x Titeux, N., Henle, K., Mihoub, J.-B., Regos, A., Geijzendorffer, I. R., Cramer, W., … Brotons, L. (2016). Biodiversity scenarios neglect future land-use changes. Global Change Biology, 22(7), 2505–2515. https://doi.org/10.1111/gcb.13272 112 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

Titeux, N., Henle, K., Mihoub, J.-B., Regos, A., Geijzendorffer, I. R., Cramer, W., … Brotons, L. (2017). Global scenarios for biodiversity need to better integrate climate and land use change. Diversity and Distributions, 23(11), 1231–1234. https://doi.org/10.1111/ddi.12624 Todd, B. D., Scott, D. E., Pechmann, J. H. K., & Gibbons, J. W. (2011). Climate change correlates with rapid delays and advancements in reproductive timing in an amphibian community. Proceedings. Biological Sciences / The Royal Society, 278(1715), 2191– 2197. https://doi.org/10.1098/rspb.2010.1768 Toral, E. C., Feinsinger, P., & Crump, M. L. (2002). Frogs and a cloud-forest edge in Ecuador. Conservation Biology, 16(3), 735–744. https://doi.org/10.1046/j.1523- 1739.2002.00250.x Turner, M. G., & Gardner, R. H. (2015). Landscape Ecology in Theory and Practice. In Springer-Verlag New York. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-2794-4 Urban, M. C. (2015). Accelerating extinction risk from climate change. Science, 348(6234), 571 LP – 573. Retrieved from http://science.sciencemag.org/content/348/6234/571.abstract Urbina-Cardona, J. N. (2011). Gradientes andinos en la diversidad y patrones de endemismos en anfibios y reptiles de Colombia: Posibles respuestas al cambio climático. Facultad de Ciencias Basicas, 7(1), 74–91. Urbina-Cardona, N., & Santos-Barrera, G. (2011). The role of the matrix-edge dynamics of amphibian conservation in tropical montane fragmented landscapes. Revista Mexicana de Biodiversidad, 82, 679–687. Valencia-Aguilar, A., Cortés-Gómez, A. M., & Ruiz-Agudelo, C. A. (2013). Ecosystem services provided by amphibians and reptiles in Neotropical ecosystems. International Journal of Biodiversity Science, Ecosystem Services and Management, 9(3), 257– 272. https://doi.org/10.1080/21513732.2013.821168 Vasconcelos, T. S., da Silva, F. R., dos Santos, T. G., Prado, V. H. M., & Provete, D. B. (2019). Biogeographic Patterns of South American Anurans. https://doi.org/10.1007/978-3-030-26296-9 Vasconcelos, T. S., Do Nascimento, B. T. M., & Prado, V. H. M. (2018). Expected impacts of climate change threaten the anuran diversity in the Brazilian hotspots. International Journal of Business Innovation and Research, 17(3), 7894–7906. https://doi.org/10.1002/ece3.4357 Bibliografía 113

Velasquez-E, B. E., Castro-herrera, F., Bolívar-G, W., & Herrera-montes, M. I. (2008). Infección por el hongo quitrido Batrachochytrium Dendrobatidis en anuros de la Cordillera Occidental de Colombia. Herpetotropicos, 4(2), 65–70. Velásquez-Tibatá, J., Salaman, P., & Graham, C. H. (2013). Effects of climate change on species distribution, community structure, and conservation of birds in protected areas in Colombia. Regional Environmental Change, 13(2), 235–248. https://doi.org/10.1007/s10113-012-0329-y Villard, M.-A., & Metzger, J. P. (2014). REVIEW: Beyond the fragmentation debate: a conceptual model to predict when habitat configuration really matters. Journal of Applied Ecology, 51(2), 309–318. https://doi.org/10.1111/1365-2664.12190 Visconti, P., Bakkenes, M., Baisero, D., Brooks, T., Butchart, S. H. M., Joppa, L., … Rondinini, C. (2016). Projecting Global Biodiversity Indicators under Future Development Scenarios. Conservation Letters, 9(1), 5–13. https://doi.org/10.1111/conl.12159 Vonesh, J. R., & De la Cruz, O. (2002). Complex life cycles and density dependence: Assessing the contribution of egg mortality to amphibian declines. Oecologia, 133(3), 325–333. https://doi.org/10.1007/s00442-002-1039-9 Wang, X., Blanchet, F. G., & Koper, N. (2014). Measuring habitat fragmentation: An evaluation of landscape pattern metrics. Methods in Ecology and Evolution, 5(7), 634–646. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12198 Wanger, T. C., ISKANDAR, D. T., MOTZKE, I., BROOK, B. W., SODHI, N. S., CLOUGH, Y., & TSCHARNTKE, T. (2010). Effects of Land-Use Change on Community Composition of Tropical Amphibians and Reptiles in Sulawesi, Indonesia. Conservation Biology, 24(3), 795–802. https://doi.org/10.1111/j.1523- 1739.2009.01434.x Warren, D. L., & Seifert, S. N. (2011). Ecological niche modeling in Maxent: The importance of model complexity and the performance of model selection criteria. Ecological Applications, 21(2), 335–342. https://doi.org/10.1890/10-1171.1 Warren, D. L., & Seifert, S. N. (2014). Ecological niche modeling in Maxent : the importance of model complexity and the performance of model selection criteria in Maxent : the niche importance of model Ecological modeling and the performance of model selection criteria complexity. 21(2), 335–342. Warren, D. L., Wright, A. N., Seifert, S. N., & Shaffer, H. B. (2014). Incorporating model 114 Impactos regionales del cambio climático y del uso del suelo sobre anuros Andinos de Colombia

complexity and spatial sampling bias into ecological niche models of climate change risks faced by 90 California vertebrate species of concern. Diversity and Distributions, 20(3), 334–343. https://doi.org/10.1111/ddi.12160 Wisz, M. S., Hijmans, R. J., Li, J., Peterson, A. T., Graham, C. H., Guisan, A., … Zimmermann, N. E. (2008). Effects of sample size on the performance of species distribution models. Diversity and Distributions, 14(5), 763–773. https://doi.org/10.1111/j.1472-4642.2008.00482.x Zank, C., Becker, F. G., Abadie, M., Baldo, D., Maneyro, R., & Borges-Martins, M. (2014). Climate change and the distribution of neotropical red-bellied toads (melanophryniscus, anura, amphibia): how to prioritize species and populations? PloS One, 9(4), e94625. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0094625