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BIOLOGIA REPRODUTIVA DE CANISTRUM AURANTIACUM E. MORREN () EM REMANESCENTE DA FLORESTA ATLÂNTICA, NORDESTE DO BRASIL

José Alves de Siqueira Filho 2 Isabel Cristina S. Machado 3

Recebido em 04/01/00. Aceito em 25/07/01.

RESUMO – (Biologia reprodutiva de Canistrum aurantiacum E. Morren (Bromeliaceae) em remanescente da Floresta Atlântica, Nordeste do Brasil) - Canistrum aurantiacum é uma espécie esciófila, epifítica ou terrestre, componente do sub-bosque de mata e endêmica da Floresta Atlântica dos Estados de Pernambuco e Alagoas. Na Reserva Ecológica de Dois Irmãos (REDI) (8º7’30”S e 34º52’30”W a ± 80 msm), em Pernambuco, C. auranti- acum forma densa população, com período de floração de novembro a meados de fevereiro, com pico no ínicio de dezembro, quando chega a abrir, num único dia, até doze flores por indivíduo. Suas flores são tubulosas, com 4 a 5 cm de comprimento. Apresenta síndrome de ornitofilia caracterizada pela antese diurna e ausência de odor nas flores, com corola amarelo-ouro e pela cor vermelha das brácteas involucrais, além do volume e concentração do néctar variando entre 22,6-40,5ml e 26-33%, respectivamente. O pólen e o estigma estão funcionais durante todo o período de antese, que se inicia por volta das 5:20 h da manhã e começam a fechar por volta das 16:00 h. Foram registrados os beija-flores: Chlorostilbon aureoventris e Thalurania watertonii (Trochilinae), Glaucis hirsuta, Phaethornis pretrei e P. ruber (Phaethornitinae). Este último foi observado em intervalos regulares de 10 a 30 min., caracterizando o padrão de visitas do tipo “trap-lining”, sendo considerado o principal polinizador da espécie. C. aurantiacum é autocompatível, porém produz baixo número de sementes por fruto nas autopoliniza- ções em relação às polinizações naturais promovidas pelos beija-flores. Pipra rubrocapilla (Pipridae) e Tangara faustuosa (Thraupinae) foram observados dispersando os frutos de C. aurantiacum. A ornitofilia predominante em Bromeliaceae tem sido interpretada como mecanismo de evolução paralela entre bromélias e beija-flores. Canistrum aurantiacum pode se caracterizar como um exemplo dessa estreita relação.

Palavras-chave – fenologia da floração, biologia floral, ornitofilia, auto-compatibilidade, ornitocoria.

ABSTRACT – (Reproductive biology of Canistrum aurantiacum E Morren (Bromeliaceae) in Atlantic Rain Forest Northeastern Brazil) - Canistrum aurantiacum, a shade-tolerant species, is either an epiphyte or a terres- trial , endemic of the coastal Atlantic forest understory from Pernambuco and Alagoas. The species forms dense terrestrial populations, flowering from November to mid-February with the peak of flowering in the last half of January, when 12 flowers per plant may open during one day. The flowers are tubular and vary from 4-5

1 Parte da dissertação de mestrado do primeiro autor. Bolsista CAPES. 2 Programa de Pós-graduação em Biologia Vegetal, Universidade Federal de Pernambuco. e-mail: [email protected] 3 Departamento de Botânica, Universidade Federal de Pernambuco, 50670-901 Recife, PE, Brasil. e-mail: [email protected] 428 Siqueira Filho & Machado : Biologia reprodutiva de canistrum aurantiacum.

cm in length within the same inflorescence. The flowers begin to open from the centre of the inflorescence and progress towards the periphery. C. aurantiacum is an ornithophilous species, whose syndrome is characterised by odourless flowers, vivid-red involucral and scape bracts, and golden-yellow corolla. Nectar volume varies from 22,6 to 40,5 ml, with concentration of 26-33 %. Anthesis begins at dawn, around 5:20 a.m. and the flowers close around 4:00 p.m. Pollen and stigma are functional during the whole anthesis. Hummingbirds Chlorostilbon aureoventris and Thalurania watertonii (Trochilinae), Glaucis hirsuta, Phaethornis pretrei and P. ruber (Pha- ethornitinae) visited the flowers. The last one could be considered as the main pollinator, and was seen at regular intervals of 10 to 30 minutes, typical of the trap-lining visiting pattern. C. aurantiacum is a self-compatible species, nevertheless it produces low number of seeds per fruit in self-pollination treatments compared to the natural pollinations promoted by hummingbirds. Pipra rubrocapilla (Pipridae) and Tangara faustuosa (Thraupi- nae) were observed dispersing the fruits of C. aurantiacum. Ornithophily predominates in the Bromeliaceae, and has been characterised as a parallel evolution mechanism between bromeliads and hummingbirds. Canistrum aurantiacum is a typical example of this close relationship.

Key words – flowering phenology, floral biology, ornithophily, self-compatibility, ornithocory, Atlantic forest.

Introdução ma reprodutivo, os visitantes florais e os dis- persores de Canistrum aurantiacum. Os atribu- O gênero Canistrum foi descrito em 1873 tos florais de outras espécies de Bromeliaceae por Édouard Morren, a partir do tipo Canistrum que ocorrem na Reserva Ecológica de Dois Ir- aurantiacum coletado em Pernambuco e publi- mãos (REDI) também são fornecidos e discuti- cado no periódico “La Belgique Horticole”. O dos. nome provém do grego Kanos que significa “cesto repleto de flores”. Este gênero é um dos Material e métodos sete endêmicos da Floresta Atlântica que apre- senta distribuição restrita aos Estados de Per- Locais de Estudo – As observações de campo nambuco, Alagoas, Bahia e Espírito Santo foram feitas na Reserva Ecológica de Dois Ir- (Leme 1997) e é composto atualmente por dez mãos (REDI) (8º7’30”S e 34º52’30”W a ± 80 espécies (Leme 2000), sendo C. aurantiacum, msm), localizada na região metropolitana do uma espécie endêmica da floresta atlântica nor- Recife, Pernambuco, Nordeste do Brasil, entre destina, de hábito epifítico ou terrestre, de ocor- janeiro de 1997 a fevereiro de 1998, correspon- rência restrita aos Estados de Pernambuco e dendo a um período total de observações no Alagoas (Siqueira Filho 1997). campo de 650 horas. A família Bromeliaceae ainda carece de A população de C. aurantiacum está restri- informações sobre a biologia floral e sistema ta a uma área com cerca de 2 ha, de um total reprodutivo, principalmente considerando-se a correspondente a 388,67 ha de floresta com re- riqueza de espécies (Martinelli 1997). Uma re- levo ondulado e encostas acentuadas em alguns visão recente de literatura sobre os sistemas de trechos. O clima enquadra-se no tipo As’na clas- polinização em 192 táxons de Bromeliaceae sificação de Köppen (Andrade & Lins 1965), sugere que os principais polinizadores são bei- com precipitação pluviométrica anual média em ja-flores (Martinelli 1994). O gênero Canistrum torno de 2.200 mm (Fidem 1987). apresenta a ornitofilia como principal síndro- Foram realizadas observações de campo me de polinização, sendo confirmada por alguns complementares em populações naturais encon- estudos de caso com espécies relacionadas (Bu- tradas nas áreas dos seguintes municípios: Re- zato 1995). serva Biológica de Saltinho (8º43’00”S e Este estudo apresenta informações sobre a 35º12’00”W a ± 100 msm) em Tamandaré, Re- fenologia da floração, a biologia floral, o siste- serva Ecológica de Brejo dos Cavalos Acta bot. bras. 15(3): 427-443. 2001 429

(8º22’00”S e 36º02’00”W ± 900 msm) em Ca- Foram feitas ilustrações esquemáticas das ruaru e Mata da Serra do Quengo (8º43’22" e flores e estruturas florais a partir de material 35º50’46" ± 700 msm) em Jaqueira, todas lo- fresco e preservado em álcool 70%, com o au- calizadas em áreas de Floresta Atlântica no Es- xílio de câmara clara acoplada a estereomicros- tado de Pernambuco. cópio Wild. Fenologia da floração – Indivíduos (N = 37) Foi registrado o padrão de produção de néc- marcados de C. aurantiacum foram monitora- tar em flores previamente ensacadas (N = 30) dos semanalmente e, durante o período de flo- para evitar o contato com os visitantes florais. ração, o registro foi diário. Foram observados: A concentração de açúcares no néctar foi medi- a) duração da floração/indivíduo; b) número de da no campo durante o período de antese das flores produzidas/indivíduo; c) número de flo- flores, com o auxílio de refratômetro de bolso res abertas/indivíduo/dia; d) número de flores Atago N1. abertas na população/dia; e) número médio de O volume total de néctar produzido e acu- flores abertas/indivíduo/dia. Foi determinado o mulado pela flor foi medido com auxílio de se- padrão fenológico da espécie conforme as ringas de 10 e 25ul, realizadas durante o perío- classificações de Gentry (1974) e Newstrom et do de antese, em horários sucessivos, com in- al. (1994). tervalos de uma hora, tomando-se o cuidado de Foi registrado o período de floração e sín- evitar o contato da agulha da seringa com a água dromes florais (ver próximo item) das outras acumulada na inflorescência, o que poderia al- espécies de Bromeliaceae e de outras famílias, terar os resultados. localizadas em um raio de 500 m da população Visitantes florais – O comportamento dos vi- de C. aurantiacum. sitantes foi estudado a partir de observações na- Morfologia e Biologia floral – Foram realiza- turalísticas (Lehner 1979), em horários varia- das visitas mensais às áreas durante todo o pe- dos do dia complementados pela análise de fo- ríodo de estudo e semanais ou diárias duran- tografias. te o período de floração e de frutificação de C. Os beija-flores foram identificados através aurantiacum. de fotografias comparadas com a literatura dis- Foi realizado um censo dos indivíduos fér- ponível (Grantsau 1989; Sick 1997) e com o ma- teis e sua disposição onde a população estava terial depositado na coleção de aves do Depar- estabelecida, isto é, isolados ou agrupados, bem tamento de Zoologia da Universidade Federal como registradas informações sobre as inflores- de Pernambuco. cências e flores, tais como: morfologia externa, Durante as sessões de visitas, foram regis- cor, emissão de odor, horário, sequência e du- trados: o período, a duração e o comportamen- ração da antese, número e disposição das peças to de visita do beija-flor, além da permanência florais e disponibilidade de pólen. A receptivi- ou não das aves nas proximidades das plantas, dade do estigma foi testada com H2O2 (peróxi- bem como suas interações com indivíduos da do de hidrogênio) e observada com o auxílio de mesma ou de outras espécies de beija-flores. lente de aumento (Zeisler 1938; Galen & Plo- Estes foram classificados em relação ao com- wright 1987). O diâmetro das inflorescências e portamento de visitas, utilizando-se o trabalho o tamanho dos escapos florais foram medidos de Feinsinger & Colwell (1978). Foram tam- semanalmente desde sua emissão até a senes- bém determinadas a frequência de visitas às flo- cência. A cor das flores, frutos e sementes fo- res de C. aurantiacum, sendo os beija-flores ram determinadas de acordo com o guia de co- classificados como polinizador exclusivo, prin- res de Smithe (1975). cipal ou secundário, de acordo com o trabalho de Fischer (1994). 430 Siqueira Filho & Machado : Biologia reprodutiva de canistrum aurantiacum.

Sistema reprodutivo – Foram feitos três trata- dia 2,5 ± 0,85 flores diariamente (N = 27), com mentos para análise do sistema reprodutivo: variação de uma a doze flores por dia, durante autopolinização espontânea, autopolinização um período médio de 46 ± 6,14 dias (N = 27). manual e controle (condições naturais). Os bo- A estratégia de floração de C. aurantiacum tões, em pré-antese foram previamente ensaca- é do tipo disponibilidade regular (“steady sta- dos, utilizando-se sacos de papel semipermeá- te” sensu Gentry 1974). De acordo com a clas- veis. Em virtude das inflorescências serem con- sificação de Newstrom et al. (1994) é contínua gestas, as inflorescências jovens, que ainda não e anual, com a população iniciando a floração haviam emitido suas primeiras flores, foram no final de outubro e início de novembro e o ensacadas e suas flores utilizadas para um úni- pico de floração ocorrendo em dezembro, em- co tipo de tratamento. bora alguns poucos indivíduos floresçam ainda Os sacos foram periodicamente substituí- em janeiro e fevereiro. dos, sendo retirados ao final da floração e as A partir de observações de campo, foram inflorescências marcadas para o acompanha- encontradas 30 espécies floridas simultanea- mento da formação ou não de frutos. No expe- mente à população de C. auratiacum. Destas, rimento de autopolinização manual, as flores apenas Lundia cordata (Bignoniaceae) e Heli- foram ensacadas no dia anterior à antese e poli- conia psittaccorum (Heliconiaceae) foram vi- nizadas no dia seguinte, com o pólen da própria sitadas exclusivamente por beija-flores, além de flor, ao passo que na autopolinização espontâ- Inga bahiensis (Leguminosae, Mimosoidae), nea as flores previamente ensacadas não foram Souroubea guianensis (Marcgraviaceae) e Ho- manipuladas. Foram também registrados o nú- henbergia ridleyi (Bromeliaceae), que apesar de mero de frutos/indivíduo e o número de semen- não serem espécies tipicamente ornitófilas são tes/fruto nos três tratamentos visitadas por beija-flores. As espécies entomó- Dispersão de diásporos – Foram feitas obser- filas foram as mais bem representadas (66,6%) vações no campo, em horários variados do dia, na REDI, seguidas pelas ornitófilas (16,6%), sobre os dispersores dos diásporos de C. auran- quiropterófilas (6,6%) e as generalistas (6,6%) tiacum. do total de espécies floridas (Fig. 2). Material Botânico - Os espécimes-testemunho Morfologia e biologia floral – Os indivíduos das populações estudadas foram herborizados de Canistrum aurantiacum encontram-se agru- e depositados no Herbário da Universidade Fe- pados, e cada grupo apresenta duas a seis inflo- deral de Pernambuco (UFP 15652, 16287, rescências; raramente encontram-se indivíduos 18751, 20246 e 20247). isolados com flores. As etapas do ciclo repro- dutivo estão ilustradas na Fig. 3. Resultados Em média, a inflorescência apresenta 20 ± 2,18 brácteas involucrais vermelhas (N = 9). O Fenologia da floração – As observações ocor- comprimento médio do escapo é de 45 cm (N = reram em duas etapas: janeiro e fevereiro de 37) e o diâmetro da inflorescência é 22 cm (N = 1997 e novembro de 1997 a janeiro de 1998. 37). As flores ficam agrupadas em inflorescên- Na primeira etapa a floração terminou mais tar- cias subcorimbosas (sensu Leme 1997), que de, isto é, no fim de fevereiro, ao passo que em acumulam água e detritos orgânicos. A abertu- 1998 a floração acabou no início de janeiro. ra das flores, em cada inflorescência, inicia-se (Fig. 1). pelo centro em direção à periferia. Na população, abrem-se em média 48 ± Em alguns casos há o desenvolvimento de 25,52 flores por dia (N = 27), desde o início até fungos nas flores velhas em virtude da alta umi- o fim da floração. Os indivíduos abrem em mé- dade existente no interior da inflorescência, a Acta bot. bras. 15(3): 427-443. 2001 431

Figura 1. Dinâmica de floração de C. aurantiacum (N = 27) na Reserva Ecológica de Dois Irmãos (REDI), durante o período de floração (107 dias).

Figura 2. Espécies (N = 30) em floração nas imediações da população de Canistrum aurantiacum e suas respectivas síndromes de polinização, na Reserva Ecológica de Dois Irmãos (REDI). 432 Siqueira Filho & Machado : Biologia reprodutiva de canistrum aurantiacum.

Figura 3. Canistrum aurantiacum. (a) No sub-bosque da mata. (b) Inflorescência com flores abertas. (c) Escapo floral jovem. (d) Em frutificação, com frutos e plântulas no interior da inflorescência (setas). (e) Escapo floral senescente. qual apresentam em média 173 ± 35,75 flores de o momento de abertura até o fechamento da (N = 7). As flores de pedicelos inconspícuos, flor. O pólen também se encontra disponível medem de 4-5 cm de comprimento, são actino- desde o momento da abertura até o fechamento morfas, inodoras, de coloração amarelo-ouro e das flores. O nectário do tipo septal apresenta apresentam ápice da corola agudo. três aberturas na base do ovário. Possui ainda As flores de uma mesma inflorescência apêndices petalinos basais, sublineares e obtu- podem apresentar tamanhos distintos, com um sos que contatam a base dos estiletes onde o grupo de flores maiores e outro de flores meno- néctar é acumulado. res. O estigma é exserto do tipo conduplicado O volume médio de néctar por flor é de espiral (sensu Brown & Gilmartin 1989) e úmi- 29,14ml ± 4,34 (N = 8, variando entre 22,6- do, secretando substância viscosa que facilita a 40,5ml), com uma concentração média de equi- aderência do pólen. Encontra-se receptivo des- valentes de sucrose de 31% ± 0,35 (N = 15, va- Acta bot. bras. 15(3): 427-443. 2001 433

Tabela 1. Nove espécies reunidas em sete gêneros de Bromeliaceae registradas na Reserva Ecológica de Dois Irmãos, Recife, PE.

ESPÉCIES Hábito de Síndrome Cor da flora Formato da Flores Tamanho da Volume de Concentração vida floral flor /planta/dia corola néctar de açúcares (Xmm±sd) (Xµl±sd) (X%±sd)

Aechmea lingulata epífito melitofilia Branca tubo/patente 2-87 11-12 3,4 45 Bromelia plumieria terrestre ornitofilia Lilás/creme tubo/imbricado 15 6 10 42 Canistrum aurantiacum terrestre ornitofilia Amarela/vermelha tubo/reflexa 1-12 4 29,14±4,34 30 Cryptanthus zonatus terrestre melitofilia Branca tubo/patente 1-4 35 10 28 Hohenbergia ridleyi facultativo melitofilia Lilás tubo/reflexa 70 15±0,08 10±0,06 41,5±3,54 Tillandsia bulbosa epífito ornitofilia Azul/rosa tubo 1-4 ——- —— —— Tillandsia strictab epífito ornitofilia Azul/rosa tubo 1-3 18 3,4±1,1 30,7±0,7 Tillandsia tenuifolia epífito ornitofilia Branca/vermelha tubo 1-3 —— —— —— Vriesea procera epífito ornitofilia Amarela tubo 1-20 —— —— —— aCor das brácteas ou do cálice após barra (B. plumieri apresenta a parte basal das folhas avermelhada na época de floração). b Fonte Buzato (1995) com acréscimos e modificações dos autores do presente trabalho. riando entre 26 e 33%) (Fig. 4). Na população flores que abriram no dia anterior, pelas pétalas da Mata da Serra do Quengo, o volume fica em retorcidas de coloração amarronzada. Na flo- torno de 26ml e a concentração alcança valores resta de Dois Irmãos, a variação do volume e de até 40%. A antese inicia por volta das 5:20 concentração de açúcares no néctar das espéci- h da manhã e o fechamento da corola ocorre es ornitófilas de Bromeliaceae foram de 3 – por volta das 16:00 h. É possível identificar as 29ml e 28 - 45%, respectivamente, sendo re-

Figura 4. Valores acumulados de volume e concentração de açúcares no néctar de diferentes flores ensacadas de Canistrum aurantiacum na Reserva Ecológica de Dois Irmãos (REDI). 434 Siqueira Filho & Machado : Biologia reprodutiva de canistrum aurantiacum.

Tabela 2. Beija-flores visitantes às flores de Canistrum aurantiacum. Beija-flores Comprimento Peso nº visitas Funções na população** do bico (mm)* (g)* (horas)

Phaethornitinae Phaethornis ruber 24 2 4 rondas de alto ganho Phaethornis pretrei 35 7 2 rondas de alto ganho Glaucis hirsuta 33 9 0,2 rondas de alto ganho, territorialista Trochilinae Thalurania watertonii*** 20 - 2 rondas de alto ganho, territorialista Chlorostilbon aureoventris 20 3,5 0,1 generalista

* Segundo Grantsau (1989). ** De acordo com Feinsinger & Colwell (1978). ***Observado na Serra do Quengo. presentada por nove espécies distribuídas em h. Muito arisco, vocalizava ao final de cada vi- sete gêneros (Tab. 1). Visitantes florais - Os bei- sita. Ainda em dezembro, Phaethornis pretrei ja-flores visitantes às flores de C. aurantiacum foi observado partilhando o conjunto de flores foram: Phaethornis ruber, P. pretrei, Glaucis de C. aurantiacum com P. ruber (Fig. 5). Mais hirsuta, Thalurania watertonii e Chlorostilbon raramente foi observada uma fêmea de Chlo- aureoventris (Tab. 2). P. ruber iniciava suas ati- rostilbon aureoventris visitando o conjunto de vidades logo após a abertura das flores, com flores de C. aurantiacum no sub-bosque. Na intervalos de 10 a 30 minutos entre as visitas. Mata da Serra do Quengo, foi registrada sobre- O horário de visitas foi restrito ao período posição de visitas em C. aurantiacum entre da manhã. Inicialmente, a ave fazia um vôo de Glaucis hirsuta e Thalurania watertonii. reconhecimento sobre as flores, vocalizando, Geralmente, após as visitas dos beija-flo- passando em seguida a adotar uma rota, percor- res, a abertura da corola aumenta, expondo o rendo-a continuamente. Phaethornis ruber al- estigma. O estilete permanece ereto ou pode ser ternava suas visitas às flores de C. aurantiacum deslocado para um dos lados ou ficar retorcido com as de Heliconia psittacorum, que ocorre dentro do tubo da corola (Fig. 6). nas proximidades. Encontros agressivos foram As 7:00 h grande parte das flores da popu- registrados apenas entre machos. lação já apresentavam estes sinais de visitas dos Em dezembro, quando a população de C. beija-flores. O pólen fica depositado no bico das aurantiacum atingiu o pico de floração, surgi- cinco espécies de beija-flores visitantes de C. ram as outras espécies de beija-flores. Phaethor- aurantiacum. De acordo com o modo de forra- nis ruber era afugentado por Glaucis hirsuta que gear dos beija-flores e atributos morfológicos apresentava comportamento territorialista e cu- de C. aurantiacum foram atribuídas duas fun- jas visitas se estendiam desde a antese até 9:00 ções para as três espécies de Phaethornitinae.

Tabela 3. Resultado dos experimentos para avaliar o sistema reprodutivo de Canistrum aurantiacum.

TRATAMENTO FLORES FRUTOS SUCESSO SEMENTES/FRUTO (nº) (nº) (%) Autopolinização Espontânea 415 104 25,06 1,31 Manual 390 246 63,07 8,65 Condições Naturais (Controle) 1209 1073 88,75 27,73 Acta bot. bras. 15(3): 427-443. 2001 435

Figura 5. Visitantes de Canistrum aurantiacum. (a) Phaethornis ruber. (b) Phaethornis pretrei.

Phaethornis ruber e P. pretrei desempenham a sendo, porém, identificada sua atividade nas função de rondas de alto ganho. Já G. hirsuta mesmas. Outros visitantes como mariposas pode desenvolver as funções de alto ganho e (Hesperiidae, Lepidoptera) foram observados territorialista (Tab. 2). Entre os Hymenoptera, em C. aurantiacum, além de duas espécies de as abelhas Partamona sp. (3 mm) e Plebeia sp. besouros (Curculionideae, Coleoptera). (2 mm) foram observadas na inflorescência de Uma das espécies de besouro, deslocava- C. aurantiacum. se entrando e saindo das flores; a outra de porte Estas abelhas pousavam nas flores intro- mais avantajado, introduzia a tromba no tubo duzindo a cabeça e o primeiro par de pernas na floral para coleta de néctar. Ambas poderiam corola para coletar o pólen, que em seguida era ocasionalmente polinizar as flores, uma vez que transferido para as pernas medianas e destas para contatavam as anteras e o estigma. a corbícula no último par de pernas, ou ainda Foi observada a presença de grande núme- retirando o pólen diretamente com as mandíbu- ro de ácaros (Ascidae), que utilizam o pólen las. como parte de sua dieta alimentar. Estes se des- As visitas eram raras e pouco eficientes, locam por toda a inflorescência, sobretudo na- em virtude do comportamento e dimensão des- quelas em que havia grande acúmulo de água. sas abelhas. A formiga Ectatomma tubercula- Sistema reprodutivo - Canistrum auranti- tum (Ponerinae) também foi observada em al- acum é autocompatível, formando frutos tanto gumas inflorescências de C. aurantiacum, não em testes de autopolinização espontânea como 436 Siqueira Filho & Machado : Biologia reprodutiva de canistrum aurantiacum.

Figura 6. Representação esquemática da flor de Canistrum aurantiacum em corte longitudinal, ressaltando as disposi- ções das estruturas florais antes (a), durante (b) e após a visita do beija-flor (c, d, e). (a) Flor não visitada. (b) Flor sendo visitada por Phaethornis ruber. (c) Estilete ereto. (d) Estilete deslocado, estigma exteriorizado. (e) Estilete retorcido, estigma incluso na corola. Notar que nos três casos (c, d, e) a corola se abre expondo o estigma. Acta bot. bras. 15(3): 427-443. 2001 437 em autopolinização manual (Tab. 3). A forma- fenologia de floração, nos níveis de indivíduo e ção de frutos em condições naturais é bastante população, para a família Bromeliaceae. O nú- alta, ou seja, 88,75% das flores formaram fru- mero total de flores abertas por dia na popula- tos. Assim, o percentual de flores não fecunda- ção está relacionado principalmente com o nú- das e/ou abortadas corresponde a 11,24% do mero de indivíduos floridos, não sendo deter- total de flores produzidas pela inflorescência. minado pelo número médio de flores abertas por Dispersão de diásporos – A frutificação de C. dia por indivíduo. aurantiacum ocorreu entre os meses de maio a Apesar das etapas de início, pico e fim de julho em 1997 e entre março e maio em 1998, floração serem visualizadas em conjunto no grá- cujos frutos apresentam cor rosa escuro e o es- fico (Fig. 1) estas podem ser mascaradas se fo- capo floral torna-se esverdeado com manchas rem tomadas medidas pontuais ou esporádicas. vermelhas. O fruto do tipo baga ao amadurecer Poucas flores abertas por dia na população são torna-se, em geral, arroxeado na porção apical acompanhadas por várias flores abertas no dia com a base variando entre o lilás e o azul ciano seguinte. Deste modo, sugerimos que a planta (sensu Smithe 1975), mantendo as sépalas per- que investe em alta produção de flores num de- sistentes. terminado dia, passa a produzir poucas ou mes- Sob condições naturais, cada indivíduo de mo nenhuma flor no dia seguinte, como um C. aurantiacum produz cerca de 153 ± 26,18 mecanismo de compensação. frutos (N = 7), com uma média de 5475 semen- O padrão fenológico do tipo “steady state” tes por inflorescência (N = 5) e 28 ± 13,19 se- encontrado em C. aurantiacum tem sido obser- mentes por fruto (N = 140). As sementes apre- vado em outras famílias de Angiospermas (Bu- sentaram um alto índice de germinação (89%; zato 1995; Sazima & Sazima 1990), embora não N = 300), que ocorreu em torno de cinco dias. seja o único padrão encontrado em Bromelia- O número de sementes produzidas por fruto na ceae, como é o caso de Billbergia amoena, B. autopolinização espontânea foi baixo, cerca de pyramidalis que apresentam floração do tipo 1,3 (N = 104). cornucópia (Martinelli 1997) e Pepinia sprucei Os frutos arroxeados atraíam passeriformes que possui floração do tipo explosiva (J.Siqueira generalistas como Thraupinae e Pipridae, sen- Filho in prep.). do registrada a coleta de frutos por Pipra ru- Morfologia e Biologia floral – As flores de brocapilla (Pipridae). Na Mata da Serra do Canistrum aurantiacum apresentam atributos Quengo foi observada a presença de Tangara florais relacionados à síndrome de ornitofilia, faustuosa (Thraupinae). Os pássaros arrancavam tais como corola tubulosa, cor amarelo-alaran- as bagas com o bico, podendo comer as semen- jada das pétalas, brácteas involucrais vermelhas, tes na própria inflorescência. Na ocasião, algu- grande distância entre a câmara nectarífera e os mas sementes caídas germinavam na própria órgão sexuais e ausência de odor (Faegri & van inflorescência (Fig. 3d). Após 7-8 meses, o es- der Pijl 1979). capo floral secava, caía, quando, só então, as Por outro lado, as síndromes florais nem pequenas plântulas protegidas na inflorescên- sempre são suficientes para definir o poliniza- cia atingiam o solo, estabelecendo os novos in- dor da espécie. Em Bromeliaceae, há uma tran- divíduos da população. sição entre os visitantes mais aptos à poliniza- ção, pois embora sejam confirmadas visitas por Discussão um determinado vetor de pólen, é preciso con- siderar outros visitantes às flores da mesma es- Fenologia da floração – No presente estudo, pécie. Em outras famílias há casos de síndrome se encontram os primeiros registros diários da intermediária entre dois vetores como por exem- 438 Siqueira Filho & Machado : Biologia reprodutiva de canistrum aurantiacum. plo, Abutilon e Bakeridesia (Malvaceae), que os férteis de C. aurantiacum agrupados foram apresentam espécies polinizadas tanto por bei- mais visitados pelos beija-flores, porém Sluys ja-flores como morcegos (Buzato 1995; Lopes & Stotz (1995), acreditam que os grupos com et al. 1998). Canistrum aurantiacum possui flo- poucas inflorescências e indivíduos isolados não res inodoras, sendo considerada rara a presença sofrem consequências da menor intensidade de de odor em flores de , exceto em visitação em virtude do comportamento em li- alguns poucos casos comprovados como: Cryp- nha de captura dos Phaethornitinae. Estes auto- tanthus (Ramírez 1996), Hohenbergia ridleyi res encontraram diferença não significativa no (Siqueira Filho & Machado 1998), Aechmea número de sementes produzidas em flores com gamosepala (Fischer 1994), A. lingulata (J. Si- menor frequência de visitas por beija-flores em queira Filho obs. pess.) e Araeococcus micran- Vriesea neoglutinosa. A estratégia de floração thus (Nara 1998). Nestas espécies o odor é ge- do tipo disponibilidade regular, com a produ- ralmente doce e suave e está associado à polini- ção de uma ou duas flores por dia durante um zação por abelhas. Por sua vez, Encholirium longo período, também favorece cruzamentos glaziovii (Pitcairnioideae) e algumas espécies entre indivíduos de diferentes grupos de C. au- de Vriesea (Tillandsioideae), apresentam odor rantiacum. desagradável e copiosa quantidade de néctar, De um modo geral, há um florescimento sendo visitadas por morcegos (Sazima et al. sequencial das espécies de Bromeliaceae ocor- 1989; Sazima et al.1995b). rentes na REDI, promovendo uma oferta contí- A concentração de néctar de C. aurantia- nua de néctar aos polinizadores e já observado cum é maior do que a média apresentada por em outros trabalhos (Ayala 1986; Araújo et al. flores ornitófilas de outras famílias de Angios- 1994). Estes autores sugerem que a floração permas (Baker 1975). Segundo Buzato (1995), sequencial pode ser uma evidência de adapta- a família Bromeliaceae apresenta maiores ta- ção para reduzir a competição pelos vetores de xas de concentração de néctar, podendo este fato pólen favorecendo a polinização cruzada. ser uma tendência evolutiva da família (Sazima Sobreposição de floração ocorreu entre C. et al. 1995a) aurantiacum, Hohenbergia ridleyi e Vriesea Os apêndices petalinos presentes em C. procera. Entretanto, H. ridleyi produz peque- aurantiacum também ocorrem em várias espé- nas quantidades de néctar e está mais relacio- cies da subfamília Bromelioideae (Martinelli nada com a polinização por abelhas (Siqueira 1997). O estudo destes apêndices tem sido mais Filho & Machado 1998). Por sua vez, Vriesea explorado em estudos taxonômicos (Brown & procera, apesar de ser uma espécie ornitófila, Gilmartin 1984, 1989; Evans & Brown 1989; apresentava apenas uma pequena população, Brown & Terry 1992; Leme 1997). além de uma oferta de flores pouco expressiva, Entretanto, é opinião da maioria destes au- cerca de uma a duas flores/dia com intervalos tores que os apêndices petalinos têm função de entre dois e oito dias (J. Siqueira Filho obs. evitar a evaporação do néctar e diluição deste pess.). pela chuva. Acreditamos que esses apêndices Visitantes florais – Em 1898, Ule (apud Mar- também poderiam diminuir o espaço entre os tinelli 1994) inferiu que as flores de C. auranti- filetes e estilete ao longo do tubo floral, direci- acum seriam polinizadas por beija-flores, o que onando a língua do visitante até o nectário, ga- foi agora confirmado. Phaethornis ruber foi rantindo assim visitas legítimas. Sazima & Sa- considerado o polinizador efetivo e principal das zima (1990) sugerem que estes apêndices tam- flores de C. aurantiacum, visitando as flores na bém protegem a câmara nectarífera, talvez de- população em “trap-lining”. Os demais beija- sencorajando a visitas de abelhas. Os indivídu- flores foram considerados visitantes secundári- Acta bot. bras. 15(3): 427-443. 2001 439 os (sensu Fischer 1994) em virtude da baixa fre- da riqueza de espécies de beija-flores na área quência de visitas. Considerando que a flor de (Azevedo Júnior et al. op.cit.), poucas espécies C. aurantiacum produz em média 29,14ml de foram observadas visitando o conjunto de es- néctar e que na população abrem em média 48 pécies ornitófilas, o que sugere se tratar de es- flores diariamente, desde o início até o fim da pécies migratórias, ao contrário de P. ruber, uma floração, Phaethornis ruber, por exemplo, po- espécie residente ou eremita (sensu Sazima deria tomar 1,39ml de néctar das flores diaria- 1995a). mente. Portanto, absorveria néctar equivalente Com relação à comunidade vegetal exis- à cerca de ¾ do peso total de seu corpo (Tab. 2). tente nas imediações de C. aurantiacum, a mai- Tal consumo confirma a necessidade de grande or concentração de espécies entomófilas quantidade de energia (fornecida pelo néctar) (66,6%) em relação às espécies ornitófilas para o beija-flor manter suas atividades de for- (16,6%) é semelhante ao encontrado para ou- rageio (Sazima et al. 1995a). Em algumas espé- tras regiões neotropicais (Silva et al. 1997). cies que delimitam território, como Chrysolam- Entretanto, há poucas evidências da relevância pis mosquitus (Trochilinae) as necessidades de do papel desempenhado pelas espécies de Bro- néctar estão relacionadas ao tamanho da área meliaceae na comunidade local de espécies or- defendida (Raw 1986). nitófilas, sendo registrados oito gêneros e dez Devido ao seu maior teor energético, a alta espécies sintópicas, das quais sete espécies são concentração de néctar como observada em C. ornitófilas, mas com pouca representatividade aurantiacum, é também importante na manu- e escassa distribuição na área. tenção de espécies de beija-flores residentes, Atribui-se a este fato a perturbação antró- incluindo espécies endêmicas da Floresta Atlân- pica da área, que provocou a extinção local de tica Nordestina como Thalurania watertonii ou algumas espécies, como é o caso de Cryptan- aquelas criticamente ameaçadas de extinção thus zonatus, que tem seu último registro de como Glaucis dohrnii que poliniza espécies de coleta na área de estudo em 1954 e Billbergia Bromeliaceae epífitas nas Florestas do Sul da morelli em 1972 (J. Siqueira Filho obs. pess.). Bahia (Sick 1997). A sobreposição na utilização do recurso floral Phaethornis ruber foi a espécie dominante entre os beija-flores pode ser interessante para em C. aurantiacum. Isto pode estar relacionado C. aurantiacum, pois a ausência de uma das es- ao seu pequeno porte, coloração camuflada pécies pode ser compensada pela outra a exem- (pouco visível aos predadores) e a preferência plo do que ocorre em comunidades ornitófilas de explorar conjuntos de flores em sub-bosque da Floresta Atlântica no Sudeste do Brasil (Bu- de mata, onde C. aurantiacum predomina. Em zato 1995). A autora realizou os primeiros re- áreas de floresta atlântica no sudeste brasileiro, gistros de sobreposição entre as duas subfamí- Buzato (1995) pôde observar que Ramphodon lias de beija-flores em uma mesma planta. Na naevius desempenhava o papel de espécie do- REDI, foi evidenciada baixa sobreposição na minante sobre as demais espécies de beija-flo- utilização do recurso floral entre Phaethorniti- res que exploravam a comunidade de espécies nae e Trochilinae. ornitófilas. A taxa de visitação de P. ruber às flores de Na REDI ocorrem 14 espécies de beija-flo- C. aurantiacum é quase o dobro da encontrada res (Azevedo Júnior et al. 1998) das 24 relacio- para outras Bromeliaceae em Floresta Atlânti- nadas para Pernambuco (Farias et al. 1995). ca (Snow & Snow 1986), com 0,2 a 1,3 visitas/ Tem-se, portanto, em um fragmento relativa- hora; ou em áreas mais abertas como as restin- mente pequeno (388,67ha), cerca da metade das gas (Sluys & Stotz 1995), com 1,0 visita/hora, espécies (58,3%) ocorrentes no Estado. Apesar ambas relacionadas ao gênero Vriesea. Porém 440 Siqueira Filho & Machado : Biologia reprodutiva de canistrum aurantiacum. a taxa de visitação deve estar diretamente rela- maior tomada de volume de néctar durante as cionada com o pico de floração, não sendo com- visitas em flores pendentes. Além disso, P. pre- paráveis dados sem o devido acompanhamento trei pode visitar flores com morfologia variá- fenológico da planta. vel, eretas ou horizontalmente dispostas. Os re- O deslocamento ou retorcimento do estile- gistros fotográficos de Frisch & Frisch (1995) te e da corola provocados pela visita do beija- em diversas famílias tais como: Acanthaceae, flor foi detectado também em Portea leptantha Asteraceae, Bignoniaceae, Combretaceae, Myr- (Bromelioideae) (J. Siqueira Filho obs.pess.), taceae, Bromeliaceae, Heliconiaceae e Musa- sendo este um indicador de que a flor foi visita- ceae evidenciam o comportamento do beija-flor da. Este indicador pode, inclusive, ser utilizado associado à variedade das flores. para outras espécies de Bromeliaceae com mor- Em outras populações de C. aurantiacum fologia floral semelhante, porém é necessário o localizadas na Mata da Serra do Quengo, ficou conhecimento prévio da disposição das estru- evidenciado que houve uma maior sobreposi- turas florais ainda não visitadas. ção entre Trochilinae e Phaethornitinae, suge- Observaram-se vôos nupciais de Phaethor- rindo a escassez de recursos alimentares e a nis ruber, semelhante ao descrito por Sick competição entre os beija-flores nesta época do (1997), nas imediações da população de C. au- ano, forçando-os a migrarem das áreas mais rantiacum. Isto reforça a idéia de que beija-flo- baixas no período da “queimada” da monocul- res residentes, sobretudo Phaethornitinae, fazem tura da cana-de-açúcar, até as serras com con- sua nidificação no período em que aumentam dições mais amenas e favoráveis de alimenta- os recursos florais na comunidade vegetal. Fato ção. semelhante foi registrado para Phaethornis eu- O sub-bosque da mata é um dos primeiros rynome e Stephanoxis lalandi em áreas de Flo- estratos a desaparecer com a fragmentação da resta Atlântica no Sudeste brasileiro (Buzato Floresta Atlântica, desestruturando as partições 1995). Na Amazônia Central, foram assinala- do nicho na comunidade e restringindo as ativi- dos leques de acasalamento de Phaethornis su- dades dos polinizadores em plantas deste estra- perciliosus, P. bourcieri, Glaucis hirsuta e Tha- to. A família Bromeliaceae é responsável por lurania furcata próximo às inflorescências de grande parte da riqueza de espécies ornitófilas Aechmea beeriana (Nara 1998). no bioma Floresta Atlântica, sendo a relação As inflorescências de Canistrum aurantia- entre Bromeliaceae e beija-flores de fundamen- cum dispostas verticalmente, também foram tal importância para manutenção dessas aves. visitadas por P. pretrei. Sazima (1981), Sazima Ácaros (Ascidae) são registrados pela pri- & Machado (1983) e Machado & Sazima (1987) meira vez em flores de Bromeliaceae. Parece ao descreverem o comportamento de visitas de que sua presença está condicionada ao longo P. pretrei às flores, sugeriram que este beija- tubo floral que oferece proteção e a umidade do flor visitava apenas flores pendentes de Pavo- ambiente. Foi observada a presença de ácaros nia (Malvaceae), Mutisia coccinea (Asterace- também em flores de outras espécies de Bro- ae) e Ipomoea quamoclit (Convolvulaceae), res- meliaceae que apresentam o tubo da corola lon- pectivamente, e associam este fato ao maior go tais como: Bromelia plumieri e Portea lep- comprimento do corpo e da cauda, além do for- tantha (J. Siqueira Filho obs. pess.). Colwell mato curvo do bico. É sugerido que este com- (1979) registrou a presença de ácaros em flores portamento também esteja relacionado a ron- de Heliconia que são transportados de uma flor das de alto ganho (sensu Feinsinger & Colwell à outra no bico dos beija-flores. O autor suge- 1978), uma vez que os beija-flores desenvolve- riu que tais Aracnídeos são ectoparasitos das ram a capacidade de vôo librado, garantindo narinas dos beija-flores. Porém outros estudos Acta bot. bras. 15(3): 427-443. 2001 441 poderão fornecer maiores indicações sobre as dos beija-flores poderiam estar promovendo implicações da presença dos ácaros nas flores autopolinizações ou polinização entre clones. de Bromeliaceae e se há alguma relação com os Dispersão de diásporos - Os frutos de C. auran- polinizadores. tiacum são procurados por aves generalistas Sistema reprodutivo – Algumas espécies de como Emberizidae, Furnariidae, Formicariidae Bromeliaceae apresentam vários mecanismos e Pipridae. Esta última família ocupa áreas frag- que favorecem a alogamia, tais como forte di- mentadas com influência antrópica (Sick 1997), cogamia e dioicia (Martinelli 1997), porém a garantindo a dispersão dos frutos nas diversas maioria, assim como C. aurantiacum é autocom- áreas onde foram localizadas populações natu- patível (McWilliams 1974; Martinelli 1994). rais de C. aurantiacum. Apesar de não distin- A formação de um menor número de se- guir as bromélias frutificadas ou não, C. Graco mentes nos frutos formados a partir de autopo- (com. pess.) estudou o forrageamento de aves linizações manuais e espontâneas, sugere que a em bromélias com inflorescências em roseta. O espécie é predominantemente alógama e que os autor concluiu que 16 espécies de aves, distri- beija-flores são importantes vetores de pólen buídas em cinco famílias (Dendrocolaptidae, para C. aurantiacum, garantindo uma elevada Emberizidae, Furnariidae, Formicariidae e Pi- taxa de produção de sementes assegurando a cidae) forrageavam na maioria das bromélias, variabilidade genética da espécie. abrindo espaço entre as folhas em busca de ali- A hercogamia, evidente nas flores de C. mento. Estas aves são potenciais dispersores de aurantiacum, se constitui na principal barreira sementes de bromélias. física a formação de frutos por autopolinizações. Canistrum aurantiacum se constitui em Apesar disso, foi observada a formação de fru- uma fonte de recursos ainda pouco conhecida tos sob essas condições, possivelmente provo- para Tangara faustuosa, tornando-se útil para cada pelo deslocamento dos ácaros entre as flo- subsidiar planos de conservação deste Thraupi- res de uma mesma inflorescência. A ocorrência nae, visto que é uma ave endêmica da floresta de geitonogamia em C. aurantiacum pode ser atlântica nordestina (Azevedo Júnior et al. 1998) efetivada pelas repetidas visitas dos beija-flo- e ameaçada de extinção (Collar 1994). res às flores de uma mesma inflorescência numa Em função dos dados apresentados, suge- única sessão, a semelhança do que ocorre em rimos que C. aurantiacum poderia ser uma es- outras espécies de Bromeliaceae, seja em inflo- pécie-chave (sensu Terborgh 1992) da floresta rescências ramificadas como Portea leptantha atlântica nordestina, principalmente por envol- e Hohenbergia ramageana, ou congestas como ver espécies endêmicas e ameaçadas deste ecos- Bromelia plumieri e Neoregelia sp. As inflores- sistema fragilizado. cências de C. aurantiacum funcionam, portan- to, como uma unidade de polinização ou forra- Agradecimentos geio (Brener 1991). Canistrum aurantiacum também apresen- Os autores agradecem a Diretoria do Par- ta propagação vegetativa, como em várias ou- que Dois Irmãos, aos Drs. G.J.P.S.Barros e tras Bromeliaceae que se reproduzem assexua- L.G.Façanha, pela autorização dos trabalhos na damente (Benzing 1980; 2000). Os brotos ge- REDI, Serra do Quengo e REBIO Saltinho, res- ralmente têm um crescimento mais acelerado pectivamente. Aos Drs. C.P. Schilindwein e M. atingindo a maturação em poucos anos. Assim, Tabarelli pela leitura crítica do manuscrito. A os indivíduos de um grupo de C. aurantiacum Msc. A.V.F.Lopes pelo auxílio no abstract. Ao podem ser considerados clones de um ou pou- Pe. J.S. Moure e Dr. F.C.V. Zanella pela identi- cos indivíduos. Portanto, as constantes visitas ficação dos insetos. Ao Msc. G.S. Baracho 442 Siqueira Filho & Machado : Biologia reprodutiva de canistrum aurantiacum.

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