Universidade Federal de Pernambuco Centro de Tecnologia e Geociências Departamento de Oceanografia
Jonata de Arruda Francisco
Estudos das espécies do gênero Nuculana Link, 1807 (Bivalvia: Protobranchia: Nuculanidae) da Plataforma e Talude Continental do Norte e Nordeste do Brasil.
Recife 2011 i
Jonata de Arruda Francisco
Estudos das espécies do gênero Nuculana Link, 1807 (Bivalvia: Protobranchia: Nuculanidae) da Plataforma e Talude Continental do Norte e Nordeste do Brasil.
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Oceanografia, Departamento de Oceanografia, da Universidade Federal de Pernambuco, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Oceanografia. Orientadora Profª Dsc. Deusinete de Oliveira Tenório
Recife Fevereiro/2011
Catalogação na fonte Bibliotecária Margareth Malta, CRB-4 / 1198
F818e Francisco, Jonata de Arruda. Estudos das espécies do gênero Nuculana Link, 1807 (Bivalvia: Protobranchia: Nuculanidae) da Plataforma e Talude Continental do Norte e Nordeste do Brasil / Jonata de Arruda Francisco. - Recife: O Autor, 2011. xii, 56 folhas, il., gráfs., tabs.
Orientador: Profª. Dsc. Deusinete de Oliveira Tenório. Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. CTG. Programa de Pós-Graduação em Oceanografia, 2011. Inclui Referências Bibliográficas e Anexos.
1. Oceanografia. 2. Nuculanidae. 3. Nuculana . 4. Taxonomia. 5. Brasil. 6. Biodiversidade . I. Título.
UFPE
551.46 CDD (22. ed.) BCTG/2011-030 ii
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“O único lugar onde o sucesso vem antes do trabalho é no dicionário” – Albert Einstein
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AGRADECIMENTOS À Deus. Ao CNPq pelo apoio científico e concessão da bolsa. À minha família, minha mãe Tatiana Galiza Arruda, minha avó Edite G. Arruda, minha irmã Talita G. Arruda, minha sobrinha Tarcyla G. Arruda por terem feito tanto por mim, e por serem minha base À Profª. Deusinete Oliveira Tenório pela orientação, oportunidade de estudar a coleção e pela confiança que deposita. Ao Prof. José Carlos Nascimento de Barros pelo empréstimo de material, debates, uso dos equipamentos fotográfico e morfométrico, oportunidade e pela confiança. Ao Prof. Willian Severi pelo empréstimo dos equipamentos fotográficos e morfométricos. Ao Prof. John Allen (Amgueddfa Cymru Organization - National Museum Wales), Dr. Ricardo Absalão (IBUFRJ), Msc. Natalia Benaim (IBUFRJ) pelo envio de bibliografia, emprestimo de material e pelos debates relacionados à natureza das espécies estudadas nesta dissertação. À Profª. Ellen Strong (Smithisonian Institute – USNM - USA), Drª Amanda Lawless (ANSP-USA), Drª Harriet Wood (NMW-Escócia), Drª Amelia Maclellan (BMNH- Londres-Inglaterra) pelo envio de imagens de material tipo depositado em suas respectivas instituições zoológicas. À Juliana Gabrielle Arcelino Silva pelo amor, apoio, carinho e por tantas vezes ser minha base. Aos amigos e companheiros do laboratório de Malacologia UFRPE Gutembergue & , Willi, Rafael Liano, Severino Adriano, Silvio Felipe Barbosa e Danilo. Aos amigos, companheiros, funcionário e professores do departamento de Oceanografia: André, Myrna Lins, Dona Edileuza, Profº Fernando Feitosa, Profº Manoel, Profº Silvio, Profº Antonio Lemos, Profª Beth, Profª Gloria, Profª Núbia Chaves, Marina Jales, Rodrigo Lima, Flavio Henrique, Milton, Allan, Vanessa Pedrosa, Lilian, Jonas Ramos, Gyslaine, Andrea, Felipe. Aos amigos e companheiros do Instituto Oceanário de Pernambuco Prof. Luiz Lira, Hermon Augusto, Mônica, Paulinha, Alexandre, Renatinha, Andressa e Dani, entre tantos, pela disponibilidade no ensino, amizade e acima de tudo, preocupação ambiental. v
Aos amigos Nikon Craveiro, Pedro Brainner, Simone Albuquerque, Tatiana Xavier e família, Roberta, Juliana Mesquita, Juliana, Juliana Aguiar, Rômulo, e tantos de muitos amigos que fazem parte desta grande família aqui no Planeta Oceano. Aos amigos de bairro Mônica, Ariel & Renata, Leo, Sandrinho, Jorge, Neo, Erick, Beto, Tiago, Zezinho, Nélio, Daniel, Zinho, e tantos e muitos amigos que fazem parte desta grande família.
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RESUMO
Estudos das espécies do gênero Nuculana Link, 1807 (Bivalvia: Protobranchia: Nuculanidae) da Plataforma e Talude Continental do Norte e Nordeste do Brasil.
DISSERTAÇÃO DE MESTRADO ALUNO: JONATA DE ARRUDA FRANCISCO ORIENTAÇÃO: Profª Dsc. DEUSINETE DE OLIVEIRA TENÓRIO
O gênero Nuculana Link, 1809 é composto por bivalves marinhos encontrados em sedimento móvel desde o sublitoral ate 4000 metros de profundidades. As dimensões das espécies variam entre 3 e 13 milímetros de comprimentos. Tem ampla distribuição mundial e na costa brasileira ocorre desde o Amapá até Rio Grande do Sul, entre 15 e 1235 metros de profundidade. São conquiliologicamente caracterizados por apresentar conchas equivalves, inequilaterais, frágeis, com ultraestrutura externa concêntrica, charneira com dentição taxodonte, resilífero, ligamento parcialmente interno e rostro bem desenvolvido. Este grupo apresenta um conservadorismo conquioliológico, por esta razão existe dificuldade em definir e separar adequadamente as espécies, com base em características consistentes. Estudos morfométricos e revisões taxonômicas buscam atualizar e sugerir caracteres consistentes para suprir estas lacunas. Portanto, problemas de identificações corretas são comuns ao gênero Nuculana Link, 1807. O material foi obtido através de dragagens durante diferentes expedições oceanográficas realizadas na plataforma e talude do Norte e Nordeste do Brasil. O estudo taxonômico levou em consideração as descrições originais das espécies, literatura especializada no grupo e análise do material tipológico. Um estudo baseado em morfometria geométrica, seguido de uma análise de variáveis canônicas, foi necessário para as comparações morfológicas através do método de superposição de marcos anatômico e de análises. O estudo taxonômico possibilitou um novo posicionamento das espécies inseridas, até então unicamente no gênero Nuculana , vii
em quatro gêneros. As informações acerca das distribuições geográficas, batimétricas e os aspectos ecológicos das espécies estudadas, foram reunidos e atualizados. Logo, são reconhecidas aqui as seguintes espécies na costa norte e nordeste do Brasil: Nuculana vulgaris (Brown & Pilsbry, 1913), N. larranagai Klappenbach & Scarabino, 1968 , Saccella acuta (Conrad, 1831) , S. sp. 1 , S. sp. 2, Ledella semen (Smith, 1885) , Propeleda fortiana (Esteves, 1984) e Thestyleda cestroda (Dall, 1890). Os resultados dos estudos da geometria morfométrica de três espécies de nuculanídeos [ Nuculana vulgaris (Brown & Pilsbry, 1913) , N. larranagai Klappenbach & Scarabino, 1968 e S. acuta (Conrad, 1831)] demonstraram diferenças conquiliológicas no tamanho e na forma das espécies, corroborando com a separação inicial dos táxons em 74% dos casos de acordo com a variável canônica 1.
Palavras-chave: Nuculanidae, Nuculana , taxonomia, Brasil, biodiversidade.
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ABSTRACT Studies of the genus Nuculana Link, 1807 (Bivalvia: Protobranchia: Nuculanidae) of the continental shelf and slope of the North and Northeast of Brazil. Student: Jonata de Arruda Francisco Supervisor: Deusinete de Oliveira Tenório Abstract da Dissertação submetida ao Programa de Pós-Graduação em Oceanografia do Departamento de Oceanografia, Universidade Federal de Pernambuco - UFPE, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Oceanografia.
The genus Nuculana Link, 1807 is composed of marine bivalve found in moving sediment from the subtidal depths up to 4000 meters. The sizes of species vary between 3 and 13 mm lengths. It has worldwide distribuition and the Brazilian coast, occurring from Amapá to Rio Grande do Sul, between 15 and 1235 meters deep. Conchologically are characterized by having shells equivalve, inequilateral, fragile, with external ultrastructure concentric with hinge dentition taxodonte, resilífero ligament partly internal and rostrum well developed. This group presents a conservative conquioliológico, for this reason, it is difficult to adequately define and separate species, based on consistent features. Morphometric and taxonomic revisions seek to update and consistent characters suggest to remedying these shortcomings. Therefore problems of correct identifications are common to the genus. The material was collected by trawling during different oceanographic expeditions conducted in the shelf and slope of the northern and northeastern Brazil. The taxonomic study took into account the original descriptions of species, specialized literature in the group and typological analysis of material. A study based on geometric morphometrics, followed by a canonical variate analysis was needed for morphological comparisons by the method of superposition of anatomic landmarks and analysis. The study allowed for a new taxonomic placement of species included, so far only in the genus Nuculana in four genera. Information about the geographic distribution, bathymetric and ecological aspects of the species were gathered and updated. So, here are recognized the following species on the northern ix
coast and northeastern Brazil: Nuculana vulgaris (Brown & Pilsbry, 1913), N. larranagai Klappenbach & Scarabino, 1968, Saccella acuta (Conrad, 1831), S. sp. 1, S. sp. 2, Ledella semen (Smith, 1885), Propeleda fortiana (Esteves, 1984) and Thestyleda cestroda (Dall, 1890). The results of morphometric studies of the geometry of three species of nuculanideos [ Nuculana vulgaris (Brown & Pilsbry, 1913), N. larranagai Klappenbach & Scarabino, 1968 and Saccella acuta (Conrad, 1831)] demonstrated differences conchologically in size and shape of species, corroborating the initial separation of the taxa in 74% of cases according to canonical variable 1.
Keywords: Nuculanidae, Nuculana , taxonomy, Brazil, biodiversity.
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LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1 - Revisão do gênero Nuculana Link, 1807 (Mollusca: Bivalvia) e afins da Plataforma e Talude continental do Norte e Nordeste do Brasil.
Figura 1. Detalhes conquiliológicos e termos utilizados para caracterização das espécies...... 10 Figura 2A-J. Nuculana vulgaris (Brown & Pilsbry, 1913)...... 30 Figura 3A-I. A-H- Nuculana larranagai (Klappenbach & Scarabino 1969). I - Nuculana cerata Dall, 1881 [USNM 63153 Holótipo]...... 31 Figura 4 A-L. Saccella acuta (Conrad, 1831)...... 32 Figura 5 A-G. Saccella sp. 1...... 33 Figura 6 A-F. Saccella sp 2...... 34 Figura 7A-I. Ledella semen (Smith, 1885)...... 35 Figura 8 A-J. Thestyleda cestrota (Dall, 1890)...... 36 Figura 9 A-G. Propeleda fortiana (Esteves, 1984)...... 37
CAPÍTULO 2 - Shell morphometry of three species of the Nuculanidae Adams & Adams, 1858 (Bivalvia, Protobranchia) from continental shelf and slope Northeastern Brazil.
Figure 1. Right valve of Nuculanidae with Landmarks ..……………………….……….48 Figure 2. Canonical Variate Analyses of shape variables of shells of the three species of the Nuculanidae……………………………...……………………………………………49 Figure 3. Comparison between shape (CV1) and size (centroid size scores) of shells of the three species of the Nuculanidae….. ……………………………………….……… 50
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LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO 1 - Revisão do gênero Nuculana Link, 1807 (Mollusca: Bivalvia) e afins da Plataforma e Talude continental do Norte e Nordeste do Brasil.
Tabela 1. Estatística descritiva do material analisado de Nuculana vulgaris...... 16 Tabela 2. Estatística descritiva do material analisado de Nuculana larranagai...... 17 Tabela 3. Estatística descritiva do material analisado de Saccella acuta...... 21 Tabela 4. Estatística descritiva do material analisado de Saccella sp. 1...... 22 Tabela 5. Estatística descritiva do material analisado de Saccella sp. 2...... 24 Tabela 6. Estatística descritiva do material analisado de Ledella semen ...... 26 Tabela 7. Estatística descritiva do material analisado de Thestyleda cestrota ...... 27 Tabela 8. Estatística descritiva do material analisado de Propeleda fortiana...... 29
CAPÍTULO 2 - Shell morphometry of three species of the Nuculanidae Adams & Adams, 1858 (Bivalvia, Protobranchia) from continental shelf and slope Northeastern Brazil.
Tabela 1. Origin of the valves samples of the Nuculanidae species examined with respective localization……………………………………………………………………...47
Anexo 1. Regras de formatação do artigo científico “Revisão do gênero Nuculana Link, 1807 (Mollusca: Bivalvia) e afins da Plataforma e Talude continental do Norte- Nordeste do Brasil” de acordo com o periódico SCIENTIA MARINA...... 58
Anexo 2. Carta de Aceite do artigo “Shell morphometry of three species of the Nuculanidae (Bivalvia, Protobranchia) on continental shelf and slope Northeastern Brazil” na revista Tropical Oceanography………………………………………..………64
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SUMÁRIO AGRADECIMENTOS...... iv RESUMO...... vi ABSTRACT...... viii LISTA DE FIGURAS...... x LISTA DE TABELAS...... xi LISTA DE ANEXOS...... xi 1. APRESENTAÇÃO...... 1 2.INTRODUÇÃO...... 2 3.CARACTERÍSTICAS DA FAMÍLIA NUCULANIDAE ADAMS & ADAMS, 1858 E DO GÊNERO NUCULANA LINK, 1807...... 4 4. OBJETIVOS...... 6 4.1. Geral...... 6 4.2. Específicos...... 6 5. CAPÍTULO 1: Revisão do gênero Nuculana Link, 1807 (Mollusca: Bivalvia) e afins da Plataforma e Talude Continental do Norte e Nordeste do Brasil...... 7 INTRODUÇÃO...... 7 MATERIAL E MÉTODO...... 9 RESULTADOS...... 11 DISCUSSÃO...... 38 CONCLUSÃO...... 44 6. CAPÍTULO 2: Shell morphometry of three species of the Nuculanidae ADAMS &ADAMS, 1858 (Bivalvia, Protobranchia) from Continental shelf and slope Northeastern Brazil...... 46 INTRODUTION...... 47 MATERIAL AND METODS...... 47 RESULTS...... 48 DISCUSSION...... 50 CONCLUSION...... 51 ACKNOWLEDGEMENTS...... 51 7. REFERÊNCIA GERAL...... 52 1
1. APRESENTAÇÃO
Nos últimos 30 anos o estudo sobre os Protobranchia recebeu um impulso importante acerca da sistemática e taxonomia baseado, principalmente, em material conquiológico do Oceano Atlântico Norte, (ALLEN & SANDERS, 1973, 1977; SANDERS & ALLEN, 1985; ALLEN & HANNAH, 1989; RIHND & ALLEN, 1992; ALLEN et al., 1995; ALLEN & SANDERS, 1996; ALLEN, 2008). No Atlântico Sul, os estudos com o objetivo de conhecer a natureza sedimentar e faunística da região possibilitaram obtenção de material malacológico em diferentes expedições oceanográficas executadas na costa do Brasil entre os anos de 1968 e 2004 e depositado em coleções malacológicas, (COUTINHO & KEMPF, 1972; ESTEVES, 1984; MELLO & COSTA, 1993; BARROS, 1994; MELLO & TENÓRIO, 2000; TENÓRIO & OLIVEIRA, 2001; OLIVEIRA & ABSALÃO, 2008, 2009). Esta dissertação de mestrado sintetiza os resultados alcançados após análise de parte deste material depositado na Coleção Mollusca do Departamento de Oceanografia da Universidade Federal de Pernambuco e Museu de Malacologia da Universidade Federal Rural de Pernambuco. Os resultados são oriundos de diferentes análises estatísticas (test T e Análise de Variáveis Canônicas) e métodos analíticos (morfometria clássica, morfometria geométrica e microscopia eletrônica de varredura). O texto está ordenado a partir de uma introdução e uma caracterização da Família Nuculanidae Adams & Adams, 1858 e do gênero Nuculana Link, 1807. Na sequência são apresentados dois capítulos. Cada um trata de um artigo científico baseados nas normas das revistas (ou periódicos) em que serão publicados. Capítulo 1: Revisão do gênero Nuculana Link, 1807 (Mollusca: Bivalvia) e afins da Plataforma e Talude continental do Norte e Nordeste do Brasil; e o Capítulo 2: Shell morphometry of three species of the Nuculanidae (Bivalvia, Protobranchia) from Continental shelf and slope Northeastern Brazil. Toda referência literária está reunida e disponível no final do texto e antes dos anexos para facilitar a consulta do leitor. As normas e a carta de aceite destes artigos científicos estão anexadas ao final da dissertação.
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2. INTRODUÇÃO A Subclasse Protobranchia compreende mais de 600 espécies de bivalves marinhos que ocorrem em todos os oceanos do mundo e atualmente está subdivida em duas ordens, Solemyoida (superfamílias Solemyoicea e Manzanellacea) e Nuculoida (superfamílias Nuculacea e Nuculanacea) com treze famílias reconhecidas e distribuídas nestes grupos (ZARDUS, 2002). No Brasil, nove famílias, 11 gêneros e 26 espécies são descritas. Os protobrânquios distribuem-se desde a região litorânea, quando encontrados em sedimentos arenosos, até regiões com profundidades que alcançam 4.892 metros (RIOS, 2009). Os Protobranchia são caracterizados por conchas equivalves, inequilaterais, frágeis, com formato triangular oval, com escultura externa concêntrica, charneira com dentição taxodonte, ligamento parcialmente interno e rostro bem desenvolvido. São relativamente pequenos medindo entre 3 a 13,5 mm de comprimento (ALLEN & HANNAH,1986). Outras características de valor taxonômico do grupo são: pé discoidal, podendo apresentar a margem crenulada, serrada ou lisa; sifões longos ou curtos, brânquias estreitas localizadas posteriormente e longas probóscides. Algumas características primitivas os unem a um único grupo, incluindo estrutura branquial estreita, charneira divididada em duas séries, escultura externa concentrica, larva periclima (ZARDUS, 2002). Esses animais são consumidores de depósito em sedimentos organogênicos não consolidados e são abundantes no mar profundo (ALLEN & SANDERS, 1996). São importantes bioturbadores em muitas assembléias de fundos móveis; sua alimentação e locomoção afetam a estrutura do sedimento e o desenvolvimento das comunidades (ZARDUS, 2002). Suas habilidades em consumir dentritos, de realizar digestão extracelular e de se desenvolverem através de larvas lecitotróficas, os tornam bem adaptados a baixas temperaturas e habitats oligotróficos (ALLEN, 1954; ZARDUS, 2002). Peixes demersais, estrelas-do-mar e gastrópodes são os principais predadores. Produzem um estágio larval lecitotrófico e tem baixa habilidade de dispersão. O recrutamento pode ser intermitente. A expectativa de vida desses animais varia de uma a duas décadas, porém, os representantes de mar profundo podem crescer mais lentamente e ter vida longa (ALLEN & SANDERS, 1996; ZARDUS, 2002). 3
A taxonomia dos Protobranchia tem sido alvo de estudos em águas profundas no Oceano Atlântico (ALLEN & SANDERS, 1973, 1977; SANDERS & ALLEN, 1985; ALLEN & HANNAH, 1989; RIHND & ALLEN, 1992; ALLEN et al., 1995) incluindo estudos zoogeográficos (ALLEN & SANDERS, 1996; ALLEN, 2008). Dúvidas ainda persistem quanto à correta alocação genérica de determinadas espécies, com relação à nomenclatura utilizada e atualização das distribuições geográficas. Portanto problemas de identificações são comuns a vários gêneros, como por exemplo, no gênero Nuculana Link, 1807, que na costa brasileira tem ampla distribuição, ocorrendo desde o estado do Amapá até Rio Grande do Sul, desde sublitoral até águas profundas. A dificuldade em definir e separar adequadamente este grupo, com base em características consistentes, deve-se, principalmente, ao fato de que apresenta um conservadorismo conquioliológico, assim como, a ausência de descrições adequadas e o pouco conhecimento da anatomia das espécies (ALLEN & HANNAH, 1986). Este conservadorismo conquiliologico, ou seja, a semelhança entre as formas conquiliológicas, inviabiliza a demarcação dos taxa inseridos neste genero (ALLEN & HANNAH, 1986). A diferenciação de padrões conquiliológicos pode estar correlacionada com distâncias geográfica (ALLEN & SANDERS, 1996; KRAPIVKA et al., 2007) e estes padrões, expressos na arquitetura das conchas, podem refletir, por exemplo, até a intensidade de predação (VERMEIJ, 1978). Esta problemática é clara dentro do gênero Nuculana Link, 1809 e resultou em uma longa lista de sinônimos genéricos existentes (ALLEN & HANNAH, 1986). Assim, estudos morfométricos e revisões taxonômicas buscam atualizar e sugerir caracteres consistentes para suprir estas lacunas (FUIMAN et al., 1999; OLIVEIRA & MORALES, 2010). Na costa Norte e Nordeste do Brasil, os estudos sobre este gênero se restringem a abordagens taxonômicas sucintas e de distribuição geográfica, para um limitado número de taxa provenientes de áreas rasas (MELLO & COSTA, 1993; BARROS, 1994; TENÓRIO et al., 2002). Para ampliar o conhecimento deste grupo, este trabalho destina-se a esclarecer a sistemática e aspectos relativos às distribuições e ecologia das espécies de Nuculana Link, 1809 ao longo da Plataforma e Talude continetal da região Norte e Nordeste do Brasil, a partir da análise dos caracteres conquiologicos, levando em consideração aspectos de ultraestrutura e de tratamentos estatísticos de caráter exploratório. 4
3. CARACTERÍSTICAS DA FAMÍLIA NUCULANIDAE ADAMS & ADAMS, 1858 GÊNERO NUCULANA LINK, 1807.
3.1. FAMÍLIA NUCULANIDAE ADAMS & ADAMS, 1858 É uma família numerosa com cerca de 220 espécies de bivalves, conhecidos pelo alongamento de suas conchas. Diferentemente dos Nuculidae [família mais afim], suas conchas são destituídas de revestimento interno nacarado. Apresentam conchas finas e frágeis arredondadas anteriormente e rostradas posteriormente. As valvas são ornamentadas por costelas ou linhas concêntricas. O periostraco é vítreo e amarelado. A charneira é separada por um condroforo em duas séries de dentes posteriores e anteriores. A família Ledidae Adams & Adams, 1858 é um sinônimo. 3.2. GÊNERO NUCULANA LINK, 1807. A espécie tipo do gênero Nuculana foi descrita como um Arcidae por CHEMNITZ (1784) [Designação original Arca rostrata Chemnitz, 1784 = Arca pernula Miiller, 1779]. LAMARCK (1799) criou o gênero Nucula para agrupar bivalves de charneira taxodonte dividida em duas series e incluiu Arca rostrata Chemnitz, 1784 (= Nuculana rostrata ) neste grupo. SCHUMACHER (1817) estabeleceu o gênero Leda Schumacher, 1817, incluindo espécies que posteriormente foram separadas em diversos gêneros, como por exemplo, Nuculana (= Leda s.s). ADAMS & ADAMS (1858) criaram a Família Nuculanidae (=Ledidae) para agrupar Nuculídeos com concha internamente desprovida de revestimento nacarado. Este gênero reúne espécies fósseis e recentes. Tem registro desde o Siluriano, porém é abundante no Mioceno (GARDNER, 1926). No Atlântico Oeste são reconhecidas 23 espécies recentes (ROSENBERG, 2010). Este gênero é conhecido por possuir muitos sinônimos [= Leda Schumacher, 1817; Exocholeda Iredale, 1939; Kamaleda Iredale, 1939; Zygonoleda Iredale, 1939; Eptoleda Iredale, 1939; Scaeoleda Iredale, 1939; Politoleda Heitlein & Strong, 1940; Costelleda Heitlein & Strong, 1940; Robaia Habe, 1958]. O gênero compreende muitas espécies da plataforma continental e resume os principais problemas resultantes de estudos regionalizados, ou seja, sem comparar os taxa com outras localidades (ALLEN & HANNAH, 1986). Vários destes sinônimos foram reavaliados e validados como gêneros, pois apresentam caracteres diagnósticos que podem separar grupos de forma conclusiva (WARÉN, 1978, 1981; ALLEN & HANNAH, 1986, 1989; 5
MAXWELL, 1988; LA PERNA, 2007), embora o conservadorismo conquiológico esteja presente neste taxa e ainda justifique algumas sinonimizações. Na costa brasileira os Protobranchia foram citados inicalmente por SMITH (1885), descrevendo duas espécies coletadas durante a Expedição Challenger, Leda semen Smith, 1885 e L. solidula Smith, 1885, ambas coletadas ao largo de Pernambuco nas profundidades de 640 e 1235 m respectivamente. Os registros de Nucula concentrica Say, 1824, Nucula acuta Conrad, 1831, Leda platessa (Dall, 1889), Leda cestroda Dall, 1890, Nuculana larranagai Klappenbach & Scarabino, 1968, Nuculana fortiana Esteves, 1984, completaram lista dos protobrânquios para o Brasil. Até recentemente, estas espécies incorporavam o gênero Nuculana Link, 1807. De acordo com este arranjo o gênero passou a ter ampla distribuição, ocorrendo desde o Amapá até Rio Grande do Sul, entre 15 e 1235 metros de profundidade. Como nenhuma revisão das espécies frequentemente reportadas a Nuculana , para costa brasileira, foi elaborada, além da apresentação de ilustrações inadequadas, que em alguns casos não coincidem com as espécies que deveriam representar (ABBOTT, 1974; RIOS, 1994), tornou-se essencial reavaliar este taxa, sendo natural a realocação de algumas espécies em gêneros validados recentemente (WARÉN, 1978, 1981; ALLEN & HANNAH, 1986, 1989; MAXWELL, 1988; LA PERNA, 2007). A riqueza de nuculanídeos para o Brasil é subestimada. Estudos malacofaunísticos recentes no Sudeste do país têm apresentado um significante acréscimo na riqueza e dominância de táxons, incluindo a menção de gêneros e espécies ainda não conhecidas para a América do Sul, principalmente no que concerne aos grupos de mar profundo (OLIVEIRA & ABSALÃO, 2008, 2009). Os estudos sobre a Família Nuculanidae Adams & Adams, 1858 na costa nordeste do Brasil se restringem a abordagens taxonômicas sucintas e de distribuição geográfica para um limitado número de táxons provenientes de áreas rasas do sublitoral (MELLO & COSTA, 1993; BARROS, 1994; MELLO & OLIVEIRA, 2000). Sendo assim, torna-se de fundamental importância uma caracterização dos representantes previamente incluídos no gênero Nuculana ocorrentes no Norte e Nordeste do Brasil, a fim de fornecer informações atualizadas sobre os bivalves em questão. 6
4. OBJETIVOS
4.1. Geral: Revisão taxonômica do gênero Nuculana Link, 1807 (Bivalvia, Protobranchia, Nuculanidae) no Norte e Nordeste do Brasil. 4.2. Específicos : • Identificar as espécies de Nuculana ocorrentes na Plataforma e Talude Continental do Norte e Nordeste do Brasil; • Apresentar descrições e ilustrações que permitam identificações precisas; • Atualizar a distribuição geográfica das espécies; • Levantar dados descritivos, morfométricos e merísticos; • Atualizar os dados ecológicos de cada táxon; • Contribuir para o diagnóstico da fauna Malacológica do Nordeste do Brasil, assim como da biodiversidade brasileira e para o Oceano Atlântico.
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5. CAPíTULO 1: Revisão do gênero Nuculana Link, 1807
(Mollusca: Bivalvia) e afins da Plataforma e Talude continental
do Norte e Nordeste do Brasil.
Jonata de Arruda Francisco e Deusinete Oliveira Tenório
Laboratorio de Bentos, Departamento de Oceanografia, Universidade Federal de Pernambuco,
Recife, 50670-901, Pernambuco, Brasil.
RESUMEN: Este estudio representa la primera revisión del género Nuculana Link, 1807 de la costa Norte y Noreste de Brasil. De las ocho espécies identificadas, sólo dos han sido reconocidas como pertenecientes a este género; Nuculana vulgaris (Brown & Pilsbry, 1913) and N. larranagai (Klappenbach & Scarabino, 1969). N. vulgaris tiene el umbón grande, prodissoconcha sin limitaciones. La lúnula es estrecha y poco marcada. El eje anteroposterior asociado con un rostro largo y estrecho. N. larranagai tiene el umbón pequeño, la prodissoconcha bien marcadas. La lúnula es estrecha y poco marcada. Otras especies previamente descritas bajo este género se transfieren a otros gêneros, [Saccela acuta (Conrad,
1832), Propeleda fortiana (Esteve, 1984), Ledella semen (Smith, 1885), Thestyleda cestroda
(Dall, 1890)]. Dos son especies desconocidas ( Saccella sp.1 y S. sp. 2).
Palabras clave: Nuculana , Bivalvia, Brasil.
INTRODUÇÃO
O gênero Nuculana Link, 1807 [ Arca rostrata Chemnitz, 1784 por designação original] teve origem no Siluriano, porém é abundante no Mioceno (Gardner, 1926). Reúne bivalves Protobranchia com distribuição geológica bem definida e difundidas nos diferentes 8
estratos e com representantes recentes (La Perna, 2008). No Atlântico Oeste são reconhecidas
23 espécies (Rosenberg, 2010). São endofaunais, detritívoras, e habitam sedimentos inconsolidados. As espécies deste gênero são encontradas desde o mediolitoral até grandes profundidades (Zardus, 2002). São caracterizadas por apresentar conchas pequenas, frágeis, ornamentadas por costelas e linhas concêntricas. As valvas são articuladas por ligamento interno e a charneira é taxodonte (Allen & Hannah, 1989; Allen & Sanders, 1996). Na região posterior da concha apresentam um rostro bem desenvolvido por onde, estes animais, protraem seus sifões para realizar a captura do material organogênico depositado no sedimento (Sanders & Allen, 1985; Allen & Hannah, 1989; Rihnd & Allen, 1992). Devido a este modo de captura de alimento e sua locomoção, que remove grandes quantidades de sedimento, caracterizando-os como bioturbadores, responsáveis por afetar a estrutura da comunidade onde estão vinculados (Zardus, 2002).
Os bivalves Protobranchia no Oceano Atlântico Norte tem sido alvo de estudos taxonômico (Allen & Sanders, 1973, 1977; Sanders & Allen, 1985; Allen & Hannah, 1989;
Rihnd & Allen, 1992; Allen et al. , 1995) incluído em estudos biogeográficos (Allen &
Sanders, 1996). Assim, baseado em um número expressivo de amostras coletadas durante várias expedições realizadas na Plataforma e Talude Continental da região Norte-Nordeste do
Brasil, iniciou-se um estudo para preencher a lacuna de informações acerca dos protobrânqueos do Atlântico Sudoeste.
A dificuldade em definir as espécies de Protobranchia deve-se principalmente ao conservadorismo conquioliológico, bem como descrições pouco adequadas (Allen & Hannah,
1986). Estudos morfométricos buscam suprir estas lacunas (Fuiman, et al, 1999; Oliveira &
Morales, 2010). O conservadorismo conquiliológico acompanha os taxa durante todo registro geológico e é comum em grupos taxonômicos recentes. No entanto, não é suficiente para 9
definir um taxa, já que, espécies recentes, apresentando características conquiliologicas idênticas, podem ser separadas por sua anatomia (Knudsen, 1970).
De acordo com a literatura, vários subgêneros inseridos em Nuculana foram elevados
à condição de gêneros recentemente (Warén, 1978, 1981; Allen & Hannah, 1986, 1989;
Maxwell, 1988; La Perna, 2008). A conseqüência destes novos arranjos genéricos resultou na transferência de varias espécies do gênero Nuculana para outros gêneros.
O objetivo deste estudo foi revisar o gênero Nuculana , adicionando elementos conquiliológicos que auxiliem na definição genérica e especifica. Identificar e atualizar o conhecimento biogeográfico e sistemático referentes às espécies deste gênero e afins na
Plataforma e Talude Continental do Norte e Nordeste do Brasil.
MATERIAL E MÉTODO
O material conquiliológico estudado foi dragado durante diferentes expedições oceanográficas realizadas entre o período de 1968 a 2004, e estava depositado na coleção malacológica do Departamento de Oceanografia da Universidade Federal de Pernambuco
(DOUFPE Mollusca) e Museu de Malacologia da Universidade Federal Rural de Pernambuco
(MMUFRPE).
As identificações foram feitas sob esteromicroscópio com base nas descrições e ilustrações originais das espécies tipos. Também foram comparadas com os tipos das espécies depositados no Museu Britânico de História Natural - BM (NH), Museu Nacional de História
Natural – Estados Unidos (Smithsonian Institution, USNM), Museu Natura de Wales –
Escócia (NMW) e Academia de Ciências Naturais da Filadelfia-Estados Unidos (ANSP).
Todas as espécies identificadas foram fotografadas com câmera digital (Canon A620) e medidas com ocular milimetrada acopladas ao esteromicroscopio Zeiss-Stemi 2000C.
Foram incluídas medidas do eixo antero-posterior, do eixo dorso-vental e a contagem do 10
número de dentes anteriores e posteriores (Figura 1). Foram selecionados exemplares de cada espécie e seus dados foram plotados em tabelas. Para verifivar o conservadorismo conquiliologico entre as espécies de Nuculana os dados foram submetidos ao Teste t (Zar,
1996) para verificar diferenças significativas. Alguns exemplares destas espécies foram fotografados sob Microscópio Eletrônico de Varredura (Quanta 200), no Laboratório de
Microscopia e Microanalise, do Centro de Tecnologias Estratégicas do Nordeste (CETENE).
Abreviaturas: DOUFPE Mollusca - Coleção malacológica do Departamento de
Oceanografia da Universidade Federal de Pernambuco; MMUFRPE - Museu de Malacologia da Universidade Federal Rural de Pernambuco; MNHN - Museu de História Natural de
Motevideo Uruguai; IBUFRJ-Instituto de Biologia da Universidade Federal do Rio de
Janeiro; A/D-areia; S-areia; M+S-Lama e Areia; O-Organogenica; Ls- Areia; Lm-lama; m- metros; mm-milimetros; N-Norte; S-Sul; W-Oeste; #-estação; d-dragagem; Pd I- prodissoconcha 1; Pd II-prodissoconcha 2; REVIZEE- Programa Recursos Vivos da Zona
Econômica Exclusiva; GEOMAR- Operação Geologia Marinha.
Figura 1. Detalhes conquiliológicos e termos utilizados para caracterização das espécies.
11
RESULTADOS
Gêneros de Nuculanidae da Plataforma e Talude Continental da região Norte e
Nordeste do Brasil:
1. Concha de formato alongado, número de dentes anteriores menor que o numero de dentes posteriores...... 2
- Concha de formato oval-lanceolado, número de dentes anteriores maior que o numero de dentes posteriores...... 3
2. 3/4 da concha pos-umbo, rostro três vezes maior que a região anterior [referência umbo], ornamentada externamente por finas linhas concêntricas, escudo pouco definido [ou obsoleto]...... Propeleda (Fig. 9A-G)
- 2/3 da concha pos-umbo, rostro duas vezes maior que a região anterior [referencia umbo], ornamentada externamente por costelas concêntricas [interespações mais largos que as costelas], escudo bem definido...... Thestyleda (Fig. 8A-J)
3. Concha de formato oval, ornamentada externamente por finas linhas concêntricas, escudo fraco [ou obsoleto], dobro de dentes anteriores em relação ao numero de dentes posteriores...... Ledella (Fig. 7A-I)
- Concha de formato lanceolado, ornamentada externamente por costelas concêntricas, escudo definido, nunca o dobro de dentes anteriores em relação ao numero de dentes posteriores...... 4
4. Costelas de mesma espessura que interespaço, carinas fortes, prega ausente no escudo...... Saccella (Fig.4A-L;Fig. 5AG, Fig.6A-F)
- Costelas de espessura maior que interespaço, carinas suaves, prega presentes no escudo...... Nuculana (Fig. 2A-J;Fig. 3A-I)
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SISTEMÁTICA
Subclasse PROTOBRANCHIA Pelseneer 1889
Ordem NUCULOIDA Dall, 1889
Superfamília NUCULANOIDEA Adams & Adams, 1858
Familia Nuculanidae Adams & Adams, 1858
Gênero Nuculana Link, 1807
Especie tipo: Arca rostrata Chemnitz, 1784. Recente, Mares da Europa.
Nuculana vulgaris (Brown & Pilsbry, 1913) (Figura 2 A-J; Tabela 1)
Sinônimos:
Nuculana concentrica (Say, 1824) - Abbott (1974:414, fig. 4859); Vokes & Vokes (1983:35,
Prancha 32, fig. 2); Rios (1994:227, Pl 78, fig. 1119); Merlano & Hegedus (1994:44, fig.
11); Rios (2009:464, fig. 1308); Tunnell Jr. et al. (2010:303).
Leda obliterata Brown & Pilsbry, 1913[Fóssil]: Brown & Pilsbry (1913: 500); Rosemberg
(2010).
Leda vulgaris Brown & Pilsbry, 1913[Designação original- Fóssil do Pleistoceno]: Brown &
Pilsbry (1913: 499, fig. 3); Rosemberg (2010).
Tipologia: Sintipos ANSP 3638 [1000 exemplares]
Localidade tipo: Zona do Canal, Panamá
Material examinado: NORDESTE I: DOUFPE MOLL. 5287 –6 valvas esquerda, Estado do
Pará, Brasil, “Almirante Saldanha” (1892, 1º45´0"N, 48º18´0"W, S, 01.V.68, 56 m); 13
DOUFPE MOLL. 5288 –7 conchas, 32 valvas direita, 16 valvas esquerda, Estado do Pará,
Brasil, “Almirante Saldanha” (1893, 1º57´0"N, 48º8´0"W, S, 02.V.68, 73 m); DOUFPE
MOLL. 5289 – 1 concha, 56 valvas direita, 20 valvas esquerda, Estado do Pará, Brasil,
“Almirante Saldanha” (1906, 2º40´30"N, 49º00'W, M+S, 04.V.68, 86 m); DOUFPE MOLL.
5290 – 7 valvas direita, 9 valvas esquerda, Estado do Pará, Brasil, “Almirante Saldanha”
(1905, 2º54'N, 48º48´30"W, S, 04.V.68, 95 m); MARANHÃO: DOUFPE MOLL. 5291 –1 valva direita, Estado do Maranhão, “Almirante Saldanha” (1817, 2º12´42"S, 42º25´30"W, Ls,
28.XI.67, 60 m); DOUFPE MOLL. 5292 – 1 valva esquerda, 1 valva direita, Estado do
Maranhão, Brasil, “Almirante Saldanha” (11, 02°31'S, 42°17'W, S, M, 16.II.73, 21.5 m);
DOUFPE MOLL. 5293 – 1 valva esquerda, 1 valva direita, Estado do Maranhão, Brasil,
“Almirante Saldanha” (23, 02°00'S, 42°48'W, S, M, 18.II.73, 43 m); DOUFPE MOLL. 5294
– 1 valva esquerdas, Estado do Maranhão, Brasil, “Almirante Saldanha” (1732, 2º15'S
41º51'W, Ls, 30.X.1967, 52 m); NORDESTE II: DOUFPE MOLL. 5295 – 1concha, 2 valvas esquerdas, Estado do Ceará, Brasil, “Almirante Saldanha” (1719, 2º15'S, 40,º33´30"W, O,
28.X.1967, 55 m); DOUFPE MOLL. 5296 – 1 valva direita, Estado de Amapá, Brasil,
“Almirante Saldanha” (1778, 3º00'N 48º20'W, Ls, 15.XI.1967, 117 m); DOUFPE MOLL.
5297 – 1 concha, 56 valvas direita, 20 valvas esquerda, Estado de Amapá, Brasil, “Almirante
Saldanha” (1910, 3º28´30"N, 49º52'W, M+S, 05.V.68, 70 m); DOUFPE MOLL. 5298 –16 valvas direita, 2 valvas esquerda, Estado de Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha” (1911,
3º39'N, 49º46'W, M+S, 05.V.68, 85 m); DOUFPE MOLL. 5299 –1 valva direita, Estado de
Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha” (1928, 3º16'N, 49º15´05"W, A/D, 07.XII.68, 73 m);
DOUFPE MOLL. 5300 – 1 concha, 9 valvas direita, 2 valvas esquerda, Estado de Amapá,
Brasil, “Almirante Saldanha” (1793A, 4º33´30"N 50º09,7'W, Ls, 18.XI.67, 140 m); DOUFPE
MOLL. 5301 –9 valvas direita, 10 valvas esquerda, Estado de Amapá, Brasil, “Almirante
Saldanha” (1793B, 4º13´05"N, 50º26'W, Ls, 18.XI.67, 75 m); DOUFPE MOLL. 5302 –16 14
valvas direita, 2 valvas esquerda, Estado de Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha” (1928,
5º28'N, 51º28´30"W, S, 09.V.68, 83 m); PROJETO ALGAS: DOUFPE MOLL. 5303 –2 conhas, 1valva direita, Estado da Paraíba, Brasil, “Almirante Saldanha” (5, 7º31´S, 34º31´W,
S, 13.II.69, 34 m); PERNAMBUCO: DOUFPE MOLL. 5304 –2 conhas, 17 valvas direita,
Estado de Pernambuco, Brasil, “Almirante Saldanha” (31-1, 07°39'0''S, 34°45'5''W, S,
13.II.69, 8.5 m); ITAMARACÁ: DOUFPE MOLL. 5305 –3 conhas, 2 valvas esquerda,
Estado de Pernambuco, Brasil, “pequena embarcação” (12, 7º31´S, 34º31´W, arrecife,
06.II.69, 9.4 m); DOUFPE MOLL. 5306 –5 conhas, 2 valvas esquerda, Estado de
Pernambuco, Brasil, “pequena embarcação” (16, 7º31´S, 34º31´W, areia, 06.II.69, 3.9 m);
DOUFPE MOLL. 5307 – 5 valvas esquerda, Estado de Pernambuco, Brasil, “pequena embarcação” (21, 7º31´S, 34º31´W, areia, 06.II.69, 3.9 m); DOUFPE MOLL. 5308 – 2 conchas, 9 valvas esquerda, Estado de Pernambuco, Brasil, “pequena embarcação” (75,
7º40´S, 34º46´W, areia, 06.II.69, 10.5 m); DOUFPE MOLL. 5309 – 1 valva esquerda, Estado de Pernambuco, Brasil, “pequena embarcação” (84, 7º40´S, 34º46´W, areia, 06.II.69, 12.5 m);
DOUFPE MOLL. 5310 – 2 valvas esquerda, 2 valvas direita, Estado de Pernambuco, Brasil,
“pequena embarcação” (91, 7º35´58"S, 34º48´33"W, alga calcaria, 06.II.69, 1.5 m); DOUFPE
MOLL. 5311 – 1 concha, 13 valvas esquerda, 2 valvas direita, Estado de Pernambuco, Brasil,
“pequena embarcação” (93, 7º35´58"S, 34º48´33"W, lama, 06.II.69, 8.5 m); DOUFPE
MOLL. 5312 – 1 valva esquerda, 4 valvas direita, Estado de Pernambuco, Brasil, “pequena embarcação” (95, 7º35´58"S, 34º48´33"W, arrecife, 06.II.69, 14 m); DOUFPE MOLL. 5313 –
5 valvas direita, 20 valvas esquerda, Estado de Pernambuco, Brasil, “pequena embarcação”
(10B, 08°10'5''S, 34°54'4''W, A/D, 07.XII.68, 7 m); DOUFPE MOLL. 5314 –4 conchas, 2 valvas direita, Estado de Pernambuco, Brasil, “pequena embarcação” (40, 08°10'6''S,
34°54'5''W, A/D, 07.XII.68, 7 m); DOUFPE MOLL. 5315 –1 valva direita, Estado de
Pernambuco, Brasil, “pequena embarcação” (130, 08°2´3''S, 34°50´9''W, A/D, 07.XII.68, 8.5 15
m); BACIA POTIGUAR: DOUFPE MOLL. 5316 – 1 valva esquerda, 1 valva direita, Estado de Rio Grande do Norte, Brasil, “Astro Garoupa” (#27A, 4°59'24"S, 36°40'51"W, S, M,
18.VII.2002, 13.5 m); DOUFPE MOLL. 5317 – 2 valva esquerda, Estado de Rio Grande do
Norte, Brasil, “Astro Garoupa” (#27B, 4°59'24"S, 36°40'51"W, S, M, 18.VII.2002, 15.5 m);
DOUFPE MOLL. 5318 – 1 valva esquerda, 1 valva direita, Estado de Estado de Rio Grande do Norte, Brasil, “Astro Garoupa” (#27C, 4°59'24"S, 36°40'51"W, S, M, 18.VII.2002, 13.5 m).
Redescrição: Concha pequena, obesa, lateralmente convexa, alongada no eixo antero- posterior (Fig. 2A); ornamentada com costelas finas e numerosas, espaçadas na região umbonal e estreita na margem ventral, interespaços seguem o mesmo padrão (Fig. 2A). A região umbonal pode apresentar-se lisa ou ornamentada por costelas fortes; prodissoconcha circular com limites indefinidos (Fig. 2E). Umbo subcentral alto e grande. Lúnula estreita, bem delineada e esculturada por numerosas costela grossas. Escudo largo, esculturado por numerosas costelas largas e delineado por carinas fortes e elevadas (Fig. 2C). Ligamento parcialmente interno. Presença de pregas curtas partindo do umbo (Fig. 2C); margem anterior forma um semicirculo; margem ventral forma uma curva suave e longa; margens postero- dorsal e postero-vental retilíneas, conectadas formando um ângulo agudo. Rostro de formato agudo. Charneira larga formando ângulo obtuso. Dentição anterior com 14 a 20 dentes.
Dentição posterior com10 a15 dentes.
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Tabela 1- Dados morfométricos do material analisado de Nuculana vulgaris . Número de exemplares = 30.
Nuculana vulgaris Mínimo Máximo Média Desvio padrão
eixo dorso-ventral (mm) 2,4 4,1 3,0 0,4
eixo antero-posterior (mm) 3,9 6,8 5,0 0,7
número de dentes anteriores 14,0 20,0 15,7 1,5
número de dentes posteriores 10,0 16,0 12,5 1,3
Distribuição geográfica: Estados Unidos (Flórida, Texas); Antilhas; Golfo do México;
Panamá; Belize; Colômbia, Guiana; Suriname; Brasil (Pará, Maranhão, Ceará, Rio Grande do
Norte, Paraíba, Pernambuco, Sergipe, Bahia).
Distribuição batimétrica: Regiões costeiras, infralitoral até 140 metros de profundidade.
Substrato: Ambiente de praia e áreas de mangue; lama e areia
Nuculana larranagai (Klappenbach & Scarabino, 1968) (Figuras 3A-H; Tabela 2)
Tipologia: Holótipo MNHN-1.336. Parátipos: MNHN-1.337, MNHN-1338 , MNHN-1.339.
Localidade tipo: Ao largo do Uruguai (Latitude 34° 26' S., Longitude 51° 48' 7" W, 166 metros de profundidade; substrato areia e lama)
Material examinado: REVIZEE: DOUFPE MOLL. 5319 – 38 valvas esquerdas, 20 valvas direitas, Estado de Sergipe, Brasil, “Natureza” (d-7, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000, 17
510 m); DOUFPE MOLL. 5320 – 6 valvas esquerdas, 8 valvas direitas, Estado de Sergipe,
Brasil, “Natureza” (d-8, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000, 100 m); DOUFPE MOLL.
5321 – 76 conchas, 21 valvas esquerdas, 21 valvas direitas, Estado de Sergipe, Brasil,
“Natureza” (amostra-2, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000, 100 m); DOUFPE MOLL.
5322 – 8 conchas, 20 valvas esquerda, Estado de Sergipe, Brasil, “Natureza” (amostra-2,
11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000, 100 m).
Redescrição: Concha pequena, oval, comprimida lateralmente, alongada no eixo antero- posterior (Fig. 3B); Ornamentada por costelas concêntricas finas e numerosas (Fig. 3A). A região umbonal pode apresentar-se lisa ou com costelas fracas ou tênues; Prodissoconcha elíptica com limites da Pd I e Pd II bem definidos (Fig. 3F). Umbo subcentral baixo e pequeno. Lúnula estreita e pouco delineada, com numerosas costelas finas. Escudo estreito e delineado por carina suave e baixa, esculturado por numerosas costelas finas (Fig. 3B), presença de pregas longas partindo do umbo (Fig. 3B); ligamento parcialmente interno.
Margem anterior forma uma curva elíptica; Margem ventral forma uma curva suave e longa;
Margem do rostro curta e ampla, margem postero-dorsal reta, postero-vental curva; Charneira fina, dentição anterior com 11 a 18 dentes. Dentição posterior com 8 a 15 dentes.
Tabela 2- Dados morfométricos do material analizado de Nuculana larranagai . Número de exemplares = 30
Nuculana larranagai Mínimo Máximo Média Desvio padrão
eixo dorso-ventral (mm) 1,0 3,0 2,1 0,5
eixo antero-posterior (mm) 2,3 5,1 3,6 0,7
número de dentes anteriores 11,0 18,0 14,0 1,7
número de dentes posteriores 8,0 15,0 10,1 1,6 18
Distribuição geográfica: Brasil (Pará, Maranhão, Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba,
Pernambuco, Sergipe, Bahia, Rio de Janeiro e São Paulo) e Uruguai.
Distribuição batimétrica: 25 a 510 metros.
Substrato: Areia e lama [silte medio e areia fina com percentual de matéria orgânica entre 0.0 a 3.0%]
Gênero Saccella Woodring, 1925
Espécie típo: Nucula cammutata Philippi, 1844. Mioceno-Recente, Mar mediterrâneo.
Saccella acuta (Conrad, 1832) [Fig.4A-L; Tabela 3]
Sinônimos:
Nuculana acuta (Conrad, 1832) - Abbott (1974:414, fig. 4859); Vokes & Vokes (1983:35,
Prancha 32, fig. 2); Rios (1994:226, Pl 78, fig. 1117); Merlano & Hegedus (1994:44, fig.
11); Allen & Sanders (1996: 120, fig. 30, 31, 32, 33).
Tipologia: Lectótipo ANSP 66837, Paralectótipo ANSP 30613
Localidade típo: Virgínia, EUA- Fóssil do Plioceno
Material examinado: NORTE-NORDESTE I: DOUFPE MOLL. 5323 –1 concha, 1 valvas direita, 1 valvas esquerda, Estado do Ceará, Brasil, “Almirante Saldanha” (1719, 2º5´0"S,
40º33´0"W, O, 28.X.67, 55 m); DOUFPE MOLL. 00001 –1 valvas esquerda, Estado do Piauí, 19
Brasil, “Almirante Saldanha” (1732, 2º15´0"S, 41º27´0"W, Ls, 30.X.67, 52 m);DOUFPE
MOLL. 5324 –2 concha, 1 valvas esquerda, Estado do Maranhão, Brasil, “Almirante
Saldanha” (1753, 0º48´0"S, 46º01´0"W, Ls, 06.XI.67, 28 m); DOUFPE MOLL. 5325 –1 valvas direita, Estado do Pará, Brasil, “Almirante Saldanha” (1765, 0º31´0"S, 47º39´0"W,
Lm, 12.X.67, 39 m); DOUFPE MOLL. 5326 –2 valvas direita, 1 valvas esquerda, Estado do
Pará, Brasil, “Almirante Saldanha” (1774, 2º9´0"S, 48º15´0"W,Ls, 14.XI.67, 55 m);DOUFPE
MOLL. 5327 – 1 valvas direita, Estado do Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha” (1778,
3º00´0"N, 48º20´0"W, O, 15.XI.67, 117 m); DOUFPE MOLL. 5328 –1 valvas esquerda,
Estado do Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha” (1787, 3º31´0"N, 50º11´0"W, Lm, 15.XI.67,
75 m);DOUFPE MOLL. 5329 – 4 valvas direita, 2 valvas esquerda, Estado do Pará, Brasil,
“Almirante Saldanha” (1892, 1º45´0"N, 48º18´0"W, S, 1.V.68, 56 m); DOUFPE MOLL.
5330 – 7 conchas, 32 valvas direita, 16 valvas esquerda, Estado do Pará, Brasil, “Almirante
Saldanha” (1893, 1º57´0"N, 48º8´0"W, S, 2.V.68, 73 m); NORDESTEII: DOUFPE MOLL.
5331 – 9 valvas direita, 7 valvas esquerda, Estado do Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha”
(1905, 2º54´0"N, 48º48´0"W, S, 4.V.68, 95 m); DOUFPE MOLL. 5332 – 1 concha, 31 valvas direita, 45 valvas esquerda, Estado do Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha” (1906, 2º40´0"N,
49º00´0"W, M+S, 4.V.68, 86 m); DOUFPE MOLL. 5333 – 8 valvas direita, 10valvas esquerda, Estado do Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha” (1911, 3º39´0"N, 49º46´0"W,
M+S, 5.V.68, 85 m); DOUFPE MOLL. 5334 – 6 valvas direita, 9 valvas esquerda, Estado do
Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha” (1910, 3º28´0"N, 49º52´0"W, M+S, 5.V.68, 70 m);
DOUFPE MOLL. 5335 – 1 concha,11 valvas direita, 3 valvas esquerda, Estado do Amapá,
Brasil, “Almirante Saldanha” (1928, 5º28´0"N, 51º28´0"W, S, 9.V.68, 83 m);DOUFPE
MOLL. 5336 – 1 valvas esquerda, Estado do Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha” (2018,
3º16´0"N, 49º15´0"W, A/D, 7.12.68, 73 m);DOUFPE MOLL. 5337 –1 concha, 7 valvas direita 4 valvas esquerda, Estado do Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha” (1793B, 4º33´0"N, 20
50º9´0"W, Ls, 18.XI.67, 140 m);DOUFPE MOLL. 5338 –8 valvas direita, 11 valvas esquerda, Estado do Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha” (1796, 4º13´0"N, 51º26´0"W, Ls,
18.XI.67, 75 m); DOUFPE MOLL. 5339 –1 valvas direita, Estado do Amapá, Brasil,
“Almirante Saldanha” (1805, 1º49´0"N, 4º2´0"W, Lm, .XI.67, 75 m);
MARANHÃO :DOUFPE MOLL. 5340 –2 valvas direita, 4 valvas esquerda, Estado do
Maranhão, Brasil, “Pesquisador IV” (50A, 1º15´0"S, 44º39´0"W, S, 28.II.73, 10 m);DOUFPE
MOLL. 5341 –3 valvas esquerda, Estado do Maranhão, Brasil, “Pesquisador IV” (51,
1º16´0"S, 44º29´0"W, S, 15.III.73, 19 m); DOUFPE MOLL. 5342 –1 valva esquerda, Estado do Maranhão, Brasil, “Pesquisador IV” (68, 0º35´0"S, 45º47´0"W, S21.III.73, 30 m);
GEOMAR : DOUFPE MOLL. 5343 –4 valvas direita, 4 valvas esquerda, Estado do
Maranhão, Brasil, “Almirante Saldanha” (8, 2º4´0"S, 42º43´0"W, Areia/Lama, 2.VII.68, 67 m);DOUFPE MOLL. 5344 –1 valvas esquerda, Estado do Pará, Brasil, “Almirante Saldanha”
(18, 00º49´0"S, 46º37´0"W, Areia, 4.VII.68, 65 m); DOUFPE MOLL. 5345 – 2 conchas, 6 valvas direita, 5 valvas esquerda, Estado do Maranhão, Brasil, “Almirante Saldanha” (22,
00º4´0"S, 45º37´0"W, Areia, 5.VII.68, 65 m); DOUFPE MOLL. 5346 –1 valva esquerda,
Estado do Pará, Brasil, “Almirante Saldanha” (47, 00º37´0"S, 47º51´0"W, Argila, 9.VII.68,
43 m).
Diagnose: Concha pequena, costelas fortes e espaçadas, carinas lisas, escudo estreito e alongado, umbos subcentrais, pregas dorso-ventral larga e fracamente marcadas, lúnula estreita.
21
Tabela 3- Dados morfométricos do material analizado de Saccella acuta . Número de exemplares = 32.
Saccella acuta Mínimo Máximo Média Desvio padrão
eixo dorso-ventral (mm) 1,08 5,5 3,2 0,9
eixo antero-posterior (mm) 3,6 9,3 5,8 1,6
número de dentes anteriores 14 22 17 2,4
número de dentes posteriores 11 19 14 2,3
Distribuição geográfica: Cabo Cod, Texas, Antilhas, Venezuela, Brasil (Amapá até Espírito
Santo).
Distribuição batimétrica: 15 - 150 metros de profundidade.
Substrato: Areia e lama
Saccella sp. 1 [Fig. 5AG; Tabela 4]
Material examinado: NORDESTEII: DOUFPE MOLL. 5347 – 1 concha,11 valvas direita, 3 valvas esquerda, Estado do Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha” (1928, 5º28´0"N,
51º28´0"W, S, 9.V.68, 83 m);DOUFPE MOLL. 5348 – 1 valvas esquerda, Estado do Amapá,
Brasil, “Almirante Saldanha” (2018, 3º16´0"N, 49º15´0"W, A/D, 7.12.68, 73 m); DOUFPE
MOLL. 5349 –1 concha, 7 valvas direita 4 valvas esquerda, Estado do Amapá, Brasil,
“Almirante Saldanha” (1793B, 4º33´0"N, 50º9´0"W, Ls, 18.XI.67, 140 m); DOUFPE MOLL.
5350 –8 valvas direita, 11 valvas esquerda, Estado do Amapá, Brasil, “Almirante Saldanha”
(1796, 4º13´0"N, 51º26´0"W, Ls, 18.XI.67, 75 m); GEOMAR : DOUFPE MOLL. 5351 – 2 22
conchas, 6 valvas direita, 5 valvas esquerda, Estado do Maranhão, Brasil, “Almirante
Saldanha” (22, 00º4´0"S, 45º37´0"W, Areia, 5.VII.68, 65 m); DOUFPE MOLL. 5352 –1 valva esquerda, Estado do Pará, Brasil, “Almirante Saldanha” (47, 00º37´0"S, 47º51´0"W,
Argila, 9.VII.68, 43 m); MARANHÃO : DOUFPE MOLL. 5353 – 7 conchas, 32 valvas direita, 16 valvas esquerda, Estado do Maranhão, Brasil, “Pesquisador IV” (1893, 1º57´0"N,
48º8´0"W, S, 2.V.68, 73 m); DOUFPE MOLL. 5354 – 9 valvas direita, 7 valvas esquerda,
Estado do Maranhão, Brasil, “Pesquisador IV” (1905, 2º54´0"N, 48º48´0"W, S, 4.V.68, 95 m);DOUFPE MOLL. 5355 – 1 concha, 31 valvas direita, 45 valvas esquerda, Estado do
Maranhão, Brasil, “Pesquisador IV” (1906, 2º40´0"N, 49º00´0"W, M+S, 4.V.68, 86 m);DOUFPE MOLL. 5356 – 8 valvas direita, 10valvas esquerda, Estado do Maranhão, Brasil,
“Pesquisador IV” (1911, 3º39´0"N, 49º46´0"W, M+S, 5.V.68, 85 m).
Diagnose: Concha pequena, costelas fortes, altas e espaçadas, carinas fortes e ornamentada por lamelas, escudo estreito e alongado, umbos centrais, pregas dorsoventral larga e marcadas, lúnula estreita com presença de nódulos.
Tabela 4- Dados morfométricos do material analizado de Saccella sp. 1. Número de exemplares = 40
Saccella sp. 1 Mínimo Máximo Média Desvio padrão
eixo dorso-ventral (mm) 1.1 1.6 1.3 0.1
eixo antero-posterior (mm) 1.5 2.3 1.9 0.1
número de dentes anteriores 10 14 11.8 0.9
número de dentes posteriores 5 8 7 0.6
23
Distribuição geográfica: Estado Unidos (Florida), Brasil (Amapá, Pará, Maranhão)
Distribuição batimétrica: 73 a 140 metros de profundidade
Substrato: Areia e lama
Saccella sp. 2 [Fig.6A-F; Tabela 5]
Material examinado: BACIA POTIGUAR - DOUFPE MOLL. 5357 – 4 valva esquerda, 4 valva direita, Estado de Rio Grande do Norte, Brasil, “Astro Garoupa” (#33A, 4°59'24"S,
36°40'51"W, 24.XII.2003, 364 m); DOUFPE MOLL. 5358 – 4 valva esquerda, 4 valva direita, Estado de Rio Grande do Norte, Brasil, “Astro Garoupa” (#33, 4°30'24"S,
36°40'49"W, 25.XII.2003, 369 m); REVIZEE: DOUFPE MOLL. 5359 – 1 concha, 1 valvas esquerdas, 4 valvas direitas, Estado de Rio Grande do Norte, Brasil, “Natureza” (Estação 23,
4°51’S, 35°06’W, lama, 24.XI.2001, 375 m).
Diagnose: Concha pequena, costelas fracas e espaçadas, carinas canaliculadas, escudo largo e curto, umbos centrais, pregas dorsoventral estreitas e marcadas, lúnula estreita com presença de quilhas.
24
Tabela 5- Dados morfométricos do material analizado de Saccella sp. 2. Número de exemplares = 40.
Saccella sp. 2 Mínimo Máximo Média Desvio padrão
eixo dorso-ventral (mm) 1,4 6,3 3,9 1,7
eixo antero-posterior (mm) 2,1 10,7 6,7 3,0
número de dentes anteriores 8 18 14 3,3
número de dentes posteriores 7 16 12 3,2
Distribuição geográfica: Brasil (Rio Grande do Norte, Rio de Janeiro)
Distribuição batimétrica: 364 a 450 metros de profundidade
Substrato: Lama
Gênero Ledella Verril & Bush, 1897
Espécie tipo: Ledella bushae Warén, 1978. Por designação subseqüente – Warén, 1981
Ledella semen (Smith, 1885) [Fig.7A-I; Tabela 6]
Sinônimos:
Nuculana semen (Smith, 1885) – Rios (1994: 227, prancha 79, fig. 1121)
Leda semen (Smith, 1885) - Smith (1885: 231, fig. 2-2a)
Tipologia: Sintipos NHM 1887.2.9.2921-5 25
Localidade tipo: Pernambuco, Brasil
Material examinado: REVIZEE: DOUFPE MOLL. 5360 – 2 valvas esquerdas, 2 valvas direitas, Estado de Sergipe, Brasil, “Natureza” (d-7, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000,
510 m); DOUFPE MOLL. 5361 – 6 valvas esquerdas, 8 valvas direitas, Estado de Sergipe,
Brasil, “Natureza” (d-8, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000, 100 m); DOUFPE MOLL.
5362 – 76 conchas, 21 valvas esquerdas, 21 valvas direitas, Estado de Sergipe, Brasil,
“Natureza” (amostra-2, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000, 100 m); DOUFPE MOLL.
5363 – 8 conchas, Estado de Sergipe, Brasil, “Natureza” (amostra-2, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000, 100 m); DOUFPE MOLL. 5364 – 6 conchas, 2 valvas esquerdas, 2 valvas direitas, Estado de Sergipe, Brasil,“Natureza”(d-7, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000,
510 m); DOUFPE MOLL. 5365 – 2 conchas, Estado de Sergipe, Brasil, “Natureza” (d-7,
11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000, 510 m); DOUFPE MOLL. 5366 – 35 conchas, 19 valvas esquerdas, 17 valvas direitas, Estado de Sergipe, Brasil, “Natureza” (d-7, 11°35,5’S,
37°12,3’W, lama, 30.X.2000, 510 m).
Diagnose: Concha pequena lisa, eliptica, rostrada, umbo posterior, rostro curto. Escultura concêntrica fina, escudo não definido, lúnula lanceolada, resilifero triangular.
26
Tabela 6 - Dados morfométricos do material analizado de Ledella semen . Número de exemplares = 43
Ledella semen Mínimo Máximo Média Desvio padrão
eixo dorso-ventral (mm) 1,1 1,6 1,3 0,1
eixo antero-posterior (mm) 1,5 2,3 1,9 0,1
número de dentes anteriores 10 14 11 0,9
número de dentes posteriores 5 8 7 0,6
Distribuição geográfica: Golfo do México, Brasil (Pernambuco, Sergipe).
Distribuição batimétrica: 100 - 1189 metros de profundidade.
Substrato: Lama
Gênero Thestyleda Iredale, 1929
Espécie tipo: Leda ramsayi Smith, 1885. Por designação original
Thestyleda cestrota (Dall, 1890) [Fig.8A-J; Tabela 7]
Tipologia: Lectótipo: NMNH 94088
Localidade tipo: Colon, Panamá
Material examinado: REVIZEE: DOUFPE MOLL. 5373 – 8 conchas, Estado de Sergipe,
Brasil, “Natureza” (amostra-2, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000, 100 m); DOUFPE 27
MOLL. 5374 – 6 conchas, 2 valvas esquerdas, 2 valvas direitas, Estado de Sergipe,
Brasil,“Natureza”(d-7, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000, 510 m); DOUFPE MOLL.
5375 – 2 conchas, Estado de Sergipe, Brasil, “Natureza” (d-7, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama,
30.X.2000, 510 m);DOUFPE MOLL. 5376 – 35 conchas, 19 valvas esquerdas, 17 valvas direitas, Estado de Sergipe, Brasil, “Natureza” (d-7, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000,
510 m).
Diagnose: Concha alongada, umbo anterior, costelas estreitas e amplamente espaçadas, margem anterior arredondada, margem porterior alongada e rostrada. Terminação posterior final oblicuamente truncada. Charneira estreita, resilifero alongado, 40 dentes anteriores, 50 dentes posteriores.
Tabela 7- Dados morfométricos do material analizado de Thestyleda cestrota. Número de exemplares = 13
Thestyleda cestrota Mínimo Máximo Média Desvio padrão
eixo dorso-ventral (mm) 2,5 11,2 4,9 2,7
eixo antero-posterior (mm) 8,0 31,0 14,7 7,2
número de dentes anteriores 21 49 27 8,4
número de dentes posteriores 24 48 31 7,7
Distribuição geográfica: Antilhas, Brasil (Amapá, Pará).
Distribuição batimétrica: entre 39 e 86 metros profundidade.
Substrato: Lama 28
Gênero Propeleda Iredale, 1924
Espécie tipo: Leda ensicula Angas, 1877. Por designação original
Propeleda fortiana (Esteves, 1984) [Fig.9A-G; Tabela 8]
Sinônimo:
Nuculana fortiana Esteves, 1984 - Esteves (1984:196, prancha 3, fig. 23-26); Rios (1994:227,
prancha 79, fig. 1123).
Tipologia: Holótipo: MP-M 6297a; parátipo MP-M 6297B
Localidade tipo: Ao largo Rio Grande do Sul [138 metros de profundidade].
Material examinado: REVIZEE: DOUFPE MOLL. 5367 – 4 valvas esquerdas, 3 valvas direitas, Estado de Pernambuco, Brasil, “Natureza” (d-2, 9°07’S, 34°53’W, lama, 17.IX.1999,
104 m); DOUFPE MOLL. 5368 – 3 valvas esquerdas, Estado de Alagoas, Brasil, “Natureza”
(d-3, 9°28’S, 35°04’W, lama, 25.IX.1999, 175 m); DOUFPE MOLL. 5369 – 3 conchas, 9 valvas esquerdas, 11 valvas direitas, Estado de Sergipe, Brasil, “Natureza” (d-5, 10°41’S,
36°19’W, lama, 27.X.2000, 130 m); DOUFPE MOLL. 5370 – 3 valvas esquerdas, 2 valvas direitas, Estado de Sergipe, Brasil, “Natureza” (d-7, 11°35,5’S, 37°12,3’W, lama, 30.X.2000,
510 m); DOUFPE MOLL. 5371 – 2 valvas direitas, Estado de Pernambuco,
Brasil,“Natureza”(Estação 11, 8°46’S, 34°44’W, lama, 16.XI.2000, 690 m); DOUFPE
MOLL. 5372 – 5 valvas esquerdas, 3 valvas direitas, Estado de Rio Grande do Norte, Brasil,
“Natureza” (Estação 23, 4°51’S, 35°06’W, lama, 24.XI.2000, 375 m) 29
Diagnose: Concha alongada, umbo anterior, linhas de crescimeto finas e regulares, margem anterior arredondada, margem porterior alongada e rostrada. Terminação posterior final truncada. Charneira estreita, resilifero alongado, 13 dentes anteriores, 30 dentes posteriores.
Tabela 8 - Dados morfométricos do material analizado de Propeleda fortiana . Número de exemplares = 17.
Propeleda fortiana Mínimo Máximo Média Desvio padrão
eixo dorso-ventral (mm) 1,5 4,7 3,0 0,8
eixo antero-posterior (mm) 3,3 13,0 8,2 2,7
número de dentes anteriores 6 17 11 2,6
número de dentes posteriores 9 31 22 6,1
Distribuição geográfica: Rio Grande do Norte, Pernambuco, Alagoas, Sergipe, Rio de Janeiro,
Rio Grande do Sul.
Distribuição batimétrica: 11 - 690 metros de profundidade.
Substrato: Lama
30
Figura 2A-J. Nuculana vulgaris (Brown & Pilsbry, 1913). A. Valva direita, vista externa; B.
Valva direita, vista interna; C. Vista dorsal [Seta indica a prega curta no escudo]; D. Dentição posterior; E. Detalhe da prodissoconcha; todas do lote DOUFPE MOLL. 5288. F. Valva direita, vista externa; G. Valva direita, vista interna; H. Vista dorsal; lote NMW
1988.023.00001; I. Dentição anterior; J. Ornamento - todas do lote DOUFPE MOLL. 5288. 31
Figura 3A-I. Nuculana larranagai (Klappenbach & Scarabino 1969). A. Valva direita; B.
Vista dorsal [Seta indica a prega longa no escudo].; C. Dentição posterior; D. Ornamento; E.
Valva esquerda; F. Detalhe da prodissoconcha[Setas apontam limites das prodissoconchas].;
G. Dentição anterior - provenientes do lote DOUFPE MOLL. 5319. H. Valva esquerda
IBUFRJ 13754 [Bacia de Campos, Rio de Janeiro, Brasil]. Nuculana cerata Dall, 1881
[USNM 63153 Holotipo] I. Visão externa valva direita. 32
Figura 4 A-L. Saccella acuta (Conrad, 1832). A. Vista externa Valva direita (seta= prega dorso-ventral); B. Ornamentação; C. Sulco dorsovental (ver seta); D. Vista dorsal; E. Lunula
(ver seta); F. Vista interna valva esquerda; G. Dentição posterior; H. Dentição anterior -
DOUFPE MOLL. 5332. S. acuta ANSP paralectotipo 30613 . I. Vista lateral da concha; S. acuta ANSP Lectótipo 66837 J. Vista lateral; S. acuta (serta indica ); Paralectótipo 30613 .
L. Vista dorsal. 33
Figura 5 A-G. Saccella sp. 1. A. Vista externa Valva esquerda; B. Vista interna Valva esquerda; C. Vista dorsal; D. Vista dorsal do rostro; E. Dentição anterior; F. Dentição posterior; G. Lunula - provenientes do lote DOUFPE MOLL. 5353.
34
Figura 6 A-F. Saccella sp 2. A. Vista externa Valva direita(seta=prega dorso-ventral); B.
Vista interna valva esquerda; C. Vista dorsal; D. Umbo; E. Dentição anterior; F.
Dentiçãoposterior - provenientes do lote DOUFPE MOLL. 5359 Saccella sp. 2 IBUFRJ
13371 [Bacia de Campos, Rio de Janeiro, Brasil]. G. Vista externa Valva direita; H.
Condroforo; I. detalhe da prega dorso-ventral(ver seta); J. Detalhe do ornamento da carina
(ver seta). 35
Figura 7A-I. Ledella semen (Smith, 1885). A. Vista externa Valva direita; B. Vista dorsal; C.
Vista interna Valva direita; D. Dentição anterior; E. Dentição posterior - provenientes do lote
DOUFPE MOLL. 5362. Ledella semen ( Smith, 1885) [NMW 1955.158.16559 Holótipo] F.
Vista externa Valva esquerda; G. Vista dorsal; H. Vista interna valva direita; I. Charneira
36
Figura 8 A-J. Thestyleda cestrota (Dall, 1890). A. Vista externa Valva esquerda; B. Vista interna valva direita; C. Vista dorsal; D. Condroforo; E. Dentição anterior; F. Dentição posterior; G. Umbo; H. rostro - provenientes do lote DOUFPE MOLL. 5369. Thestyleda cestrota (Dall, 1890) [USNM 94088 Holotipo] I. Vista externa Valva esquerda; J. Vista interna valva direita. 37
Figura 9 A-G. Propeleda fortiana (Esteves, 1984). A. Vista externa Valva direita; B. Vista interna Valva esquerda; C. Vista dorsal; D. Charneira; E. Dentição anterior; F. Dentição posterior; G. Umbo; - todos provenientes do lote DOUFPE MOLL. 5374.
38
DISCUSSÃO
As espécies do gênero Nuculana
Das sete espécies inseridas no genero Nuculana e reconhecidas para a costa brasileira
(Rios, 2009) seis foram registradas neste estudo, além de duas espécies não reconhecidas para região. Com base nos estudos taxonómicos recentes, este gênero não pode alocar todas as espécies reconhecidas aqui (Warén, 1978, 1981; Allen & Hannah, 1986, 1989; Maxwell,
1988; La Perna, 2008). Nestes estudos, os taxa até então inserido como subgêneros de
Nuculana , agora são gêneros válidos. Assim o reconhecimento das espécies de Protobranchia na região Norte-Nordeste do Brasil propõe uma nova configuração taxonômica para costa brasileira.
As espécies Nuculana vulgaris (Brown & Pilsbry, 1913) e N. larranagai
(Klappenbach & Scarabino, 1969) permanecem neste taxa, pois possuem conchas rostradas com escudo definido por carinas e ornamentação concêntrica regular (Link, 1807; Gardner,
1926; Stewart, 1930; Allen & Hanah, 1986; Maxwell, 1988; Allen & Sanders, 1996), além de possuir outros caracteres como, costelas de espessura maior que interespaço, pregas presentes no escudo e número de dentes anteriores maior que que o numero de dentes posterior [nunca o dobro]. Estas complementam o conceito genérico definido na literatura.
Atualmente os registros de N.vulgaris são baseados em espécimes vivos e conchas recentes e em latitudes tropicais com distribuição continua. É conhecida principalmente no
Golfo do México, em diversas localidades litorâneas da America Central e no presente estudo reconhecida na plataforma da costa Norte e Nordeste do Brasil.
No Atlântico Oeste Tropical, diferentes levantamentos foram realizados e incluindo assim esta espécie nas listagens como Nuculana concentrica (Say, 1824) (Abbott, 1974;
Vokes & Vokes, 1983; Rios, 2009; Tunnell Jr. et al. , 2010). A descrição original desta espécie foi erguida com base em exemplares fósseis do Terciario em Maryland, Estados 39
Unidos. Estes foram reunidos na coleção do geólogo americano John Finch, que disponibilizou o material na Academia Natural de Ciências da Filadelfia (Say, 1824). A instituição de deposito da coleção do John Finch é conhecida, porém acredita-se que o material permaneceu na coleção particular dele. Sabe-se que em 1834, a coleção foi vendida para o Museu Britanico (Gunther, 1904). Em 1902 a coleção foi revisada. Nesta revisão constatou-se que parte dos tipos, incluindo os tipos de N. concentrica, foram perdidos
(Newton, 1902). A única ilustração desta espécie consta nas publicação original e reimpressão desta(Say, 1824, 1832). Imagens de exemplares reconhecidos como N. concentrica , não coincidem com a descrição original do grupo. A partir disto não há como estabelecer comparações com o nosso material, pois o desenho de N. concentrica difere notadamente do material examinado aqui neste estudo. O material tipológico de N. vulgaris fornece boas condições para um reconhecimento efetivo desta especie.
As características diagnósticas de N. vulgaris podem ser observadas na região dorsal da concha (Fig. 2C), sendo destacadas aqui: o umbo grande (Fig. 2A), a prodissoconcha sem delimitações em seus diferentes estagios de desemvolvimento [quando observada na microscopia de varredura] (Fig. 2E). O escudo largo e delimitado por carinas fortes e proeminentes (Fig. 2C). Estas carinas são altas e com aspecto de ombro. A lúnula é estreita e fracamente marcada (Fig. 2C). As costelas concêntricas são distribuídas quase que homogeneamente por toda superfície da concha (Fig. 2J). O longo eixo antero-posterior asociado com um rostro comprido e estreito [como observado na descrição original].
No entanto, os valores das medidas apresentadas na Tabela 1 não corroboram com aquelas apresentadas na literatura [12 mm eixo antero-posterior e 6.3 mm eixo dorso-ventral
(Say, 1824). É possivel que os exemplares aqui mensurados sejam jovens ou resultantes de uma variação latitudinal. Estas posibilidades necessitam ser investigadas. 40
Existe uma variação no formato e caracteres da concha de N. vulgaris que podem ser frequentemente confudidas com exemplares de N. larranagai (Fig. 3A-H). Esta variação é observada no alogamento do eixo antero-posterior, na presença de áreas polidas próximas ao umbo e no aspecto suave que a carina apresenta. Nestes casos, para uma correta identificação
é necessário recorrer a elementos esculturais inseridos na região dorsal. Estes elementos são os seguintes: presença de prega curta ou mesmo ausente, além das costelas fortes e pouco numeroras que ornamentam o escudo (Fig. 2C).
Com base nos exemplares completos de N. vulgaris pode ter preferência por ambientes pouco profundos [sublitoral e circalitoral]. Porém, este grupo parece não se restingir a águas rasas, sendo os exemplares coletado em diferentes pontos da plataforma continental Norte e
Nordeste do Brasil. N. vulgaris tem aqui sua batimetria ampliada para profundidade de 140 metros. A distribuição geográfica no Atlântico Oeste Tropical é continua e aqui ampliada para o limite sul da costa brasileira até o estado da Bahia.
Nuculana larrangai tem características diagnósticas evidentes na região dorsal da concha (Fig. 3B). Podem ser destacadas aqui: umbo pequeno (Fig. 3A), prodissoconcha bem marcada [quando observada na microscopia de varredura] (Fig. 3F). Escudo estreito e delimitado por carinas suaves e pouco proeminentes (Fig. 3B). Estas carinas são pouco pronuciadas em relação a superfície da concha. A lúnula é estreita e fracamente marcada (Fig.
3B). As costelas concêntricas podem estar evidentes na região umbonal ou esta região pode apresentar-se lisa (Fig. 3A) em oposição à descrição original de Klappenbach & Scarabino
(1969).
Os dados apresentados na Tabela 2 confirmam as dimensões apresentadas na descrição original. As medidas do material tipo variam entre 3 – 5,2 mm de largura e 2 – 3,6 mm altura
(Klappenbach & Scarabino, 1968). Quanto ao numero de dentes, os exemplares aqui examinados apresentam dentição anterior entre 11-18 dentes e posterior entre 8-15 dentes 41
(Tabela 2). No material tipo, a série de dentes anterior varia entre 11-16 dentes e a serie posterior oscila entre 9 – 12 dentes. No entanto o número de dentes não pode ser um carácter diagnóstico a ser analisado sozinho, sugere-se ser relacionado com variáveis morfométricas
(Oliveira & Morales, 2010)
Existe um padrão de distribuição batimétrica conhecido para as espécies que habitam
áreas rasas em regiões de altas latitudes. Estas espécies, quando registradas em baixas latitudes, geralmente ocupam regiões profundas do oceano (Vermeij, 1978). A distribuição batimétrica de N. larranagai parece corroborar com este padrão batimétrico. De acordo com
Klappenbach & Scarabino (1969), os exemplares de N. larranagai foram coletados em plataforma continental entre 155 a 175 metros de profundidade e baixas temperaturas (35° latitudes sul). O material conquiliológico estudado aqui é oriundo de dragagens realizadas na região do talude do nordeste do Brasil entre 100 e 510 metros (11° latitude Sul). Nesta região, provavelmente, este grupo distribui-se nas profundidades referidas devido às baixas temperaturas. Esta probabilidade necessita ser investigada.
Nuculana larranagai apresenta relações morfológicas com espécies do Atlântico.
Eventualmente, exemplares de N. concentrica (Fig. 2A-J) podem ser confudidos com esta espécie. A primeira apresenta um eixo longo, porém a região rostral é curta e obtusa (Fig. 3E).
A segunda apresenta um eixo longo, entretanto, a região rostral é longa e em formato pontudo
(Fig. 2B).
Outra espécie no Atlântico que pode ser ralacionada com Nuculana larranagai é N. cerata Dall, 1881 [Ver Figura 3I, USMN 63153 Holótipo, localidade tipo] coletado ao largo de Havana, Cuba. Ambas apresentam formato elíptico, umbo pequeno e mediano além da escultura polida na região dorsal. Porém algumas diferenças podem ser ressaltadas entre estas espécies. N. larranagai possui charneira delgada, dentes pequenos, finas costelas concêntricas, presença de carinas suaves. Um único exemplar de N. larranagai medindo 42
5.1mm no eixo anteroposterior apresenta 18 dentes anteriores e 15 dentes posteriores. N. cerata possui charneira larga, dentes grandes e alongados, costelas concêntricas largas e numerosas. Lúnula e o escudo de N. cerata são obsoletos (Dall,1881). O Holótipo USMN
63153 de N. cerata medindo 6.5 mm no eixo anteroposterior apresenta 15 dentes anteriores e
10 dentes posteriores.
Conservadorismo entre Nuculana vulgaris e Nuculana larranagai
Durante as análises sob estereomicroscópio as sobreposições na identificação de
Nuculana vulgaris e N. larranagai foram comuns e resultantes de um provável conservadorismo. As características morfológicas observadas na microscopia eletrônica de varredura foram fundamentais para separação destas duas especies. O teste T também permitiu extrair diferenças entre as médias das variáveis observadas. O resultado das comparações estatísticas entre N. vulgaris e N. larranagai consideram estas espécies distintas em relação às duas variáveis: tamanho e número de dentes. As diferenças foram significativas no comprimento do eixo antero-posterior [t cal = 6.84; t tab = 2.00 p<0,05)], no comprimento do dorso-ventral [t cal = 7.07; t tab = 2.00 p<0,05)], número de dentes anteriores [t cal = 4.03; t tab =
2.00 p<0,05)] e número de dentes posteriores [t cal = 6.23; t tab = 2.00 p<0,05)]. Assim, em amostras nas quais as duas especies ocorram, é possível haver dificuldade na identificação correta e separação de ambas, somente sendo possível através de fotomicrografia que permitirá evidenciar as características morfológicas destas espécies, com análise dos dados morfométricos.
Novos posicionamentos genéricos
As especies Sacella acuta (Conrad, 1832) , S. sp. 1 , S. sp. 2 são incluídas fácilmente neste genero por apresentar um escudo definido por carinas proeminente [mais fortes que em 43
carina Nuculana ] e uma prega que desemvolve-se a partir do umbo em direção da margem ventral anterior (Woodring, 1925; Maxwell, 1988; La Perna, 2008).
Sacella acuta (Conrad, 1832) é estabelecido aqui como lectótipo o exemplar depositado no lote ANSP 66837. Este representa claramente o padrão morfológico original de
Saccella acuta e reconhecido em todas as áreas com registrado desta espécie. O lote ANSP
30613 é um paralectotipo.
Saccella sp. 1 é reportada como Nuculana concentrica (Say, 1824) para Flórida
(Mikelsen & Bieler, 2008). O material tipo de N. concentrica está perdido assim não há como comfirmar a relação morfologica entre a série tipo e os exemplares obtidos neste estudo. Com base na ilustração original de N. concentrica pode-se concluir que são espécies distintas.
Saccella sp. 2 é reportada como Saccela acuta (Corad, 1832) para o Texas em Tunnell
Jr. et al. (2010:303). A comparação entre a série tipo e o material examinado no presente estudo pode-se concluir que são espécies distintas.
Ledella semen (Smith, 1885) corresponde ao seu conceito genérico principalmente por seu tamanho reduzido, formato oval, escudo fracamente definido (Verril & Bush, 1897, 1898;
Warén, 1978, 1981; Allen & Hanah, 1986; Maxwell, 1988; Allen & Sanders, 1996).
Propeleda fortiana (Esteves, 1984) estava incluida em Nuculana . Este novo arranjo reafirma a opinião de Esteves (1984), quanto a posição subgenerica da espécie, principalmente no alongamento do eixo antero- posterior, posição do umbo anterior, tamanho do rostro (3/4 do tamanho da concha), e aspecto vítreo e frágil da concha (Maxwell, 1988;
Allen & Sanders, 1996).
Thestyleda cestroda (Dall, 1890) possui rostro alongado, duas pregas radiais ao londo do rostro e possui costelas concêntricas finas separadas por interespações amplo (Abbott,
1974). Allen & Hanah (1986) sinonimizaram Thestyleda Iredale, 1929 com Nuculana
Link,1807. Os caracteres diagnósticos que separam os dois generos são os seguintes: 44
alongamento da concha, tamanho do rostro, diferentes ornamentações concentricas. Não há razão nesta sinonímia. O conservadorismo não se aplica neste caso. Assim, Thestyleda cestroda (Dall, 1890) é a segunda espécie atribuída a este gênero no Atlântico Oeste. A primeira especie é Thestyleda louiseae (Clarke, 1961) [Museum of Comparative Zoology, no.
224958] coletada 5130 metros de profundidade ao largo de Buenos Aires, Argentina.
CONCLUSÃO
A partir do material coletado na Plataforma e Talude Continental do Norte-Nordeste do Brasil foram reconhecidas oito espécies de Nuculanidae Adams & Adams, 1858. Destes oito nuculanídeos, seis espécies já possuiam registros na região estudada e duas são especies desconhecidas para literatura ( Saccella sp. 1 e Saccella sp.2). Todas as seis espécies citadas eram consideras como pertencentes ao gênero Nuculana . Após recentes revisões, constatou- se que parte destas especies não compartilham dos caracteres do gênero Nuculana, portanto são atribuidas a outros generos. São elas: Saccella acuta (Conrad, 1832), Ledella semen
(Simth, 1885), Thystileda cestrota (Dall, 1890), Propeleda fortina (1984). Apenas Nuculana concentrica (Say, 1824) e Nuculana larranagai (Klappenbach & Scarabino, 1969) estão de acordo com o conceito genérico de Nuculana Link, 1807.
Com relação as espécies inserida no gênero Nuculana constatou-se que Nuculana vulgaris necessita de designação de um Lectótipo, visto que há síntipos disponiveis.
Espécimes recentes são registrados principalmente entre as latitudes 30°N e 15°S porém fosseis [incluido localidade tipo] são registrados até 40°N. Registros batimétrico máximos 90 metros de profundidade, porém é uma especies comum em aguas rasas e plataforma continental.
Nuculana larranagai (Klappenbach & Scarabino, 1969) tem sua distribuição norte ampliada até o Estado do Pára, Brasil. Ao largo do Uruguai é o ponto mais extremo de sua 45
distribuição sul. Comum em águas frias das regiões Sudeste e Sul do Brasil, porém tem a sua distribuição amplida para costa Norte-Nordeste do Brasil principalmente em aguas profundas do Talude Continental.
Estas duas últimas espécies possuem uma afinidade conquiliológica, porem são distintas em seus caracteres específicos inseridos principalmente na região dorsal da concha e na relação entre o tamanho e números de dentes da charneira.
46
6. CAPITULO 2: Shell morphometry of three species of the Nuculanidae Adams & Adams, 1858 (Bivalvia, Protobranchia) from continental shelf and slope Northeastern Brazil.
JONATA DE ARRUDA FRANCISCO 1*
DEUSINETE DE OLIVEIRA TENÓRIO 2
JULIANA GABRIELLE ARCELINO DA SILVA 3
1,2 Laboratório de Bentos, Departamento de Oceanografia, Universidade Federal de Pernambuco, Avenida Arquitetura, SN
Cidade Universitária, 50670-901, Recife - PE, Brazil. *[email protected]
3 Laboratório de Malacologia, Departamento de Pesca e Aquicultura, Universidade Federal Rural de Pernambuco, Avenida
Dom Manoel de Medeiros, S/N, Dois Irmãos, 52171-030, Recife, Brazil.
RESUMO
Este trabalho investigou e comparou os padrões de forma e tamanho das conchas de três espécies da Família Nuculanidae ( Saccella acuta , Nuculana vulgaris e N. larranagai ) coletadas na Plataforma e Talude Continental do Nordeste do Brasil. Um total de 30 valvas de cada espécies foram utilizadas no estudo. Através de estudos baseados em morfometria geométrica foi possível fazer comparações morfológicas usando o método de superposição de marcos anatômicos. A análise de variáveis canônicas mostrou existir diferenças conquiliológicas no tamanho e na forma das espécies, corroborando com a separação inicial dos táxons em 74% dos casos. Palavras-chave: Morfometria geométrica, Oceano Atlântico Sul, Bivalves
ABSTRACT
This study investigated and compared the patterns of shape and size of the shells of three species of the
Nuculanidae ( Saccella acuta , Nuculana vulgaris e N. larranagai ) collected in the continental shelf and slope in northeastern Brazil. A total of 30 valves of each species were used in the study. Through studies based on geometric morphometric was possible morphological comparisons using the method of superposition of anatomic landmarks. The canonical variate analysis showed differences conchologically in size and shape of species, corroborating the initial separation of the taxa in 74% of cases.
Keywords: Geometric morphometry, South Atlantic Ocean, Bivalves 47
INTRODUCTION
The members of the Family Nuculanidae Adams & Adams, 1858 includes marine bivalve species deposit feeders of soft sediments that are abundant in deep sea (ZARDUS, 2002). The shells are robust, moderately long, anterior umbo, postdorsal margin straight or concave (ALLEN& SANDERS, 1996). They have conservative features and, according to this, a lot of species shows a continuity of shape (MAXWEL, 1988). In
Atlantic Ocean it is represented by approximately 50 recent species (ROSENBERG, 2010). Currently, there are seven species reported for Brazilian waters (RIOS, 2009) .
The problem of subjectivity in taxonomical analysis (FUIMAN et al., 1999) is that similar species that are associated to a similar habitat complicates its identification (ABSALÃO & ROBERG, 1999). Studies based on morphometrical techniques may help in these cases (FUIMAN et al., 1999; RUGGIERO et al., 2008; ASTÚA,
2009).
Regional morphotypes analysis is fundamental for detection of shape and size differences among the bivalve in question.
This study aimed to identify specific patterns of shape and size on valves of three species of
Nuculanidae, Saccella acuta ( Conrad, 1831), N. vulgaris (Brown & Pilsbry, 1913) e N. larranagai (Klappenbach &
Scarabino, 1968) collected from the continental shelf and slope from the Northeast Brazil.
MATERIAL AND METHODS
The material studied for biometric and morfometry analises was obtained from the followings oceanographic expeditions (Tab. 1):
Table 1. Origen of the valves samples of the Nuculanidae examined with respective localization. Species Expedition Station Depth Latitude Longitude Date
Saccella acuta Geomar 47 43m 0°37'N 47°51'W 9/VI/68
Nuculana vulgaris Itamaracá 91 1.5m 7º35´S 34º48´W 29/II/69
N. larranagai REVIZEE 08 100m 11°58’S 36°49’W 8/XI/00
Abbreviations on table: m- meters; N-North; S- South; W-West;
The identification of the species is based on comparisons against type material and/or original descriptions and illustrations. There were selected 30 valves from each species.
Using a digital camera photos were taken from the external view of the right valves. Scales were included in all images. There were defined four landmarks (fig. 1) and digitalized with TPSdig 2. 48
Shapes of the valves were compared using canonical variates analysis (CVA). The analysis of CVA was calculated using the program MorphoJ 1.00. The scores obtained through canonical variate analysis (CVA) were correlated with the scores of centroid size, obtained with MorphoJ, to exhibit the significance of size in the shape of valves. Graphics were made using Statistica 7.
Figure 1. Right valve of Nuculanidae with Landmarks and diagram used in this analysis. Landmarks: 1.umbo; 2.
Rostrum; 3. anterior margin; 4. ventral margin. Scale: 1mm
Abbreviations utilized through the text: CV1-first canonical variate; CV2- second canonical variate. Lt –
Length of valve; Wt – width of valve; mm- milimeters.
RESULTS
Differentiation in shape
The canonical analysis of the variables (fig. 2) indicated differences between the groups. The first canonical variable (CV1) (fig. 2) was responsible for 74% of all variation observed in analyzed specimens. This variable was responsible to define the relative length of the valves. Specimens found in extremity of this variable showed a higher or a lower stretching level of the anteroposterior axis. There was made two groups.
The first one is represented by Nuculana vulgaris and can be totally differentiated from N. larranagai and N. acuta , because N. vulgaris is represented by specimens with a higher anteroposterior stretching of valves.
The second canonical variable (CV2) contributes with a portion of 25% from all variation observed among the analyzed specimen, differentiating Nuculana larranagai from Saccella acuta . The specimens from N. 49
vulgaris are included inside the group associated to the species N. larranagai and S. acuta . In a particular way there are two well defined clusters only the N. larranagai and S. acuta . These two are clearly separated in CV2 axis. The valves of N. larranagai grouped in the positive way of CV2 are characterized by the expansion of the ventral margin. The valves of N. acuta grouped in the negative way of CV2 axis shows a further development of the anteroventral margin.
Differentiation in size and shape
The variables of size and shape (fig. 3) were compared and it resulted in three groups. Considering centroid size axis Saccella acuta can be easily separated for showing the biggest sizes. There is an overlapping of the sizes from N. larranagai and N. vulgaris . In CV1 axis there is a segregation between N. larranagai and N. vulgaris . In this axis all specimens of S. acuta overlapped with other species. Size and shape are related, and this relationship can be expressed as follows: the small specimens may be long, N. vulgaris , or short, N. larranagai , for anteroposterior axis; Specimens with bigger measurements, S. acuta , have a short anteroposterior axis.
Figure 2. Canonical Variate Analyses of shape variables of shells of the three species of the Nuculanidae.
50
Figure 3. Comparison between shape (CV1) and size (centroid size scores) of shells of the three species of the
Nuculanidae.
DISCUSSION
Nuculana vulgaris is represented by specimens with a higher anteroposterior stretching of valves. This stretching may be due a development of rostral region and escutcheon. This information corroborates the diagnosis registered in literature that mention anteroposterior stretching as an important taxonomic characteristic of this species (Brown & Pilsbry, 1913).
Specimens of Nuculana larranagai were characterized for an increase in dorsoventral axis and for an expansion of the ventral margin. This species has a short rostral region and an umbo characterized as sub- central (RIOS, 2009).
Analysis showed that valves of Saccella acuta presented a further development in the postventral margin defined by an increase of rostrum. A long rostrum is a feature well known in literature that defines this species (ALLEN & SANDERS, 1996; RIOS, 2009).
Measures showed in literature disagree about the overlapping between Nuculana larranagai (Lt ≤ 5 mm) and N. vulgaris (Lt = 12mm, Wt = 7mm) and suggest that these species may be separated according to its size (RIOS, 2009). S. acuta specimens may be separated by their big dimensions. However, according to Rios 51
(2009) and Allen and Sanders (1996), S. acuta (Lt = 9mm, Wt = 4.7mm) have size scores smaller than N. vulgaris
(Lt = 12mm, Wt = 7mm).
CONCLUSION
There are morphological differences that allow a separation of Saccella acuta , Nuculana vulgaris and N. larranagai , from analyzed species, considering the shape and size of the valves.
ACKNOWLEDGMENTS
To Dr. Diego Astúa (Departamento Zoologia, UFPE), Mr. Hermon Augusto Jr. and Henrique Rangel (Instituto
Oceanário de Pernambuco) whose critics and suggestions improved the manuscript; CNPq (Conselho Nacional de Ciência e Tecnologia) for the financing granted to the study.
52
7. REFERÊNCIA GERAL
ABBOTT, R. T. American Seashells. Van Nostrand Reinhold Co., New York-London- Melbourne. 633 pp. 1974. ADAMS, H. & ADAMS, A. The genera of recent Mollusca according to their organization. John Van Voorst, Paternoster Row.v.2, London, 661p., 1858. ALLEN J. A. & HANNAH, F. J. A reclassification of the Recent genera of the subclass
Protobranchia. (Mollusca: Bivalvia). Journal Conchology . v.32, 1986. p.102-146.
ALLEN J. A. & HANNAH, F. J. Studies on the deep-sea Protobranchia: The subfamily
Ledellinae (Nuculanidae). Bulletin Britsh Museum Natural History Zoology . v.55, 1989, p.
123-171.
ALLEN J. A., SANDERS, H. L. & HANNAH, F. J. Studies on deep-sea Protobranchia
(Bivalvia); the subfamily Yoldiellinae. Bulletin Britsh Museum Natural History Zoology . v.61, 1995, p.11-90.
ALLEN, A. J. & SANDERS, H. L. Studies on the deep sea Protobranchia (Bivalvia): The family Neilonellidae and family Nuculanidae. Bulletin of the British Museum Natural History . Zoology. v.62, 1996, p.101-132. ALLEN, A. J. & SANDERS, H. L. Studies on the deep-sea Protobranchia: The families Siliculidae and Lametilidae. Bulletin of the Museum of Comparative Zoology Harvard. v.145, 1973. p.263-310. ALLEN, J. A. A comparative study of the british species of Nucula and Nuculana . Journal of the Marine Biological Association of the UK, v. 33, 1954, p. 457-472. ALLEN, J. A. Bivalvia of the deep Atlantic. Malacologia, v. 50, n. 1-2, 2008, p. 57-173. ASTÚA, D. Evolution of scapula size and shape in Didelphid marsupials (Didephimorphia:
Didelphidae). Evolution v.63, 2009, p.2438-2456.
BARROS, J. C. N. Moluscos pouco conhecidos no nordeste do Brasil: Novos registros para Atlantico Sul. Boletim do Museu de Malacologia , v.2, 1994, p.85-117. BINNEY, W. G. The complete writngs of Thomas Say on the Conchology of the United
States of North America, with descriptions of new genera and species. Procedings United
States Natural Museum . v.20, n.1139, 1858, p.775-932, prancha LXXI-CVI. 53
BROWN, A. P. & PILSBRY, H. A. Two collections of Pleistocene fossils from the Isthmus of Panama. Procedings Academy Natural Scienc Philosophy v.65, 1858, n.493-500.
CHEMNITZ, J. H. Neues systematisches Conchylien-Cabinet. Siebender Band. Mit drey und dreyßig nach der Natur gemalten und durch lebendige Farben erleuchteten Kupfertafeln. pp.1356, 1784. CONRAD, T. A. American Marine Conchology v.3, 1832, p.29-40, pls. 6-8.
CONRAD, T. A. Descriptions of new species of fossil and Recent shells and corals. Procedings Academy Natural Scienc Philosophy . v.3, 1846, p.19-27.
COUTINHO, P. N. & KEMPF, M. Plataforma continental do norte, nordeste e leste do Brasil: Amostras de fundo coletadas pelo N. Oc. Almirante Saldanha 1968. Trabalhos Oceanograficos da Universidade Federal de Pernambuco. v13, 1972, p.29-40 DALL, W. H. Reports on the results of dredging, under the supervision f Alexander Agassiz, in the Gulf of Mexico and the Caribean Sea, 1877-1879, by the United States Coast Survey
Steamer ‘Blake’. Bulletin Museum Comparative Zoology Harvard . v.9, 1881, p.33-144.
DALL, W. H. Preliminary report on the collection of mollusca and Brachiopoda obtained in
1887-88. — Procedings United. States Natural Museum . v.12, 1890, p.219-362
ESTEVES, I. R. Recent Bivalves (Paleotaxodonta and Pteriomorpha) from the Brasilian Continental Shelf. Pesquisas . v.16, 1984, p.190-226 FUIMAN, L. A., GAGE, J. D. & LAMONT P. A. Shell morphometry of the deep sea protobranch bivalve Ledella pustulosa in the Rockall Trough, North-East Atlantic. Journal of
Marine Biological Association United Kingdom. v.79, 1999, p.661-671.
GARDNER, J. The Molluscan Fauna of the Alum Bluff Group of Florida, Pt. 1. Prionodesmacea and Anomalodesmacea. U. S. Geological Survey Professional . .v142-A, 1926, p.1-64. GUNTHER, A. C. L. G. The history of the collections contained in the Natural History
Departments of the British Museum. The Museum, London. 1904. 54
KEMPF, M., COUTINHO P. N. & MORAIS J. O. Plataforma continental do norte e nordeste do Brasil Nota preliminar sobre a natureza do fundo. Trabalhos Oceanograficos
Universidade Federal Pernambuco . v.9/11, 1967/9, p.9-26
KLAPPENBACH M. A. & SCARABINO V. Los géneros Nuculana Link, 1807 y Adrana H.
&A. Adams, 1858 (Moll. Pelecypoda) en aguas atlánticas sudamericanas, con descripción de una nueva especie. Revista Instituto Investigaciones Pesquera . v.2 n.2, 1969, p.237-247.
KNUDSEN, J. The systematic and biology of abyssal and hadal Bivalvia. Galathea
Reports .v.11, 1970, p.1-241.
KRAPIVKA, J. E. T., ALCAPÁN, A. C., ASTORGA, M., PRESA, P., PÉREZ, M. & GUIÑEZ, R. Shell-shape variation along the latitudinal range of the Chilean blue mussel Mytilus chilensis (Hupe, 1854). Aquaculture Research v.38, 2007, p.1770-1777. LA PERNA, R. Revision of the Nuculanidae (Bivalvia: Protobranchia) from the Cerulli Irelli collection (Mediterranean, Pleistocene). Bolletino della Socièta Paleontologica Italiana, v.46, 2007, p.2-3. LAMARCK, J. B. Prodrome d'une nouvelle classification des coquilles. Mémoirés de la Société d'Histoire Naturelle de Paris , v. 1, 1799, p. 63-91. LINK, H.F. - 1807. Beschreibung der Naturalien-Sammlung der Universitaet zu Rostock , p. 155.
MAXWELL, P. A. Comments on “A reclassification of the Recent genera of the subclass
Protobranchia. (Mollusca: Bivalvia). by Allen, J.A. & Hannah, F.J., (1986). Journal of
Conchology . v.33, 1988, p.85-96.
MELLO, R. L. S. & COSTA, R. E. M. L. Contribuição Preliminar ao estudo dos moluscos da região sulsudoeste da Ilha de S. Luis-Maranhão. Boletim do Museu de Malacologia , Recife, v1, 1993, p.51- 64 MELLO, R. L. S. & TENÓRIO, D. O. A Malacofauna. In: Barros,H.M. ; Eskinazi-Leça, E. & Macedo, S.J.. (Org.). Gerenciamento Participativo de Estuários e Manguezais. v.01, 2000, p.103-118 NEWTON B. - 1902. List of Thomas Say's Types of Maryland (U.S.) Tertiary Mollusca in the British Museum. Geological Magazine . (Decade IV) v.9, 1902, p.303-305 55
OLIVEIRA C. D. C. & MORALES, T. How the number of hinge teeth may induce errors in the taxonomy of Nuculidae and Nuculanidae (Mollusca: Bivalvia). The Nautilus. v.124, n.1,
2010, p.34-40.
OLIVEIRA, C. D. C. & ABSALÃO, R. S. The genera Limatula and Limea (Mollusca, Pelecypoda, Limidae) from deep waters off Brazil. Zootaxa, v. 1949, 2008, p. 48-58. OLIVEIRA, C. D. C. & ABSALAO, R. S. The genera Myonera , Octoporea and Protocuspidaria (Pelecypoda, Cuspidariidae) from deep waters of Campos Basin, Rio de Janeiro, Brazil. With description of two new species. American Malacological Bulletin, v. 27, 2009, p.141-156. RHIND, P. M. & ALLEN, J. A. Studies on the deep-sea Protobranchia (Bivalvia): the family Nuculidae. Bulletin British Museum of Natural History (Zoology Series). v.58, 1992. p.61-93. RIOS, E. C. Seashells of Brazil. Fundação Cidade do Rio Grande-Museu Oceanográfico, Rio Grande, 368 pp. 1994. RIOS, E.C. Compendium of Brazilian Sea Shells . Fundação Cidade do Rio Grande-Museu
Oceanográfico, Rio Grande, 368 pp, 2009.
ROSENBERG, G. Malacolog 4.1.0: A Database of Western Atlantic Marine Mollusca . [WWW database (version 4.1.0)] URL http://www.malacolog.org/. 2010. RUGGIERO, E.; RAIA, P.; BUONO, G. Geometric morphometrics species discrimination within the genus Terebratula from the Late Cenozoic of Italy. Fossil and Strata v.54, 2008,
209-217.
SANDERS, H. L. & ALLEN, J. A. Studies on the deep-sea Protobranchia (Bivalvia), the family Malletiidae. Bulletin of the British Museum (Natural History). Zoology. v.49, 1985, p.195-238. SAY, T. An account of some fóssil shells of Maryland. Journal Academy natural of
Science . v.4, 1924, p.141.
SCHUMACHER, C. F. Essais d'un nouveau système des habitations des vers testacès .Schultz, Copenhagen, 287pp. 1817. 56
SMITH, E. A. Report on the Lamellibranchiata collected by H. M. S. “Challenger” during the years 1873-1876. Reports on the Scientific Results of the Challenger Expedition, Zoology, v13, 1885. p.1-341. STEWART, R. B. Gabb's California Cretaceous and Tertiary Type Lamellibranchs. Phil.
Acad. Nat. Sci. Spec. v.3, 1930, p.314.
TENÓRIO, D. O. & OLIVEIRA, G. S. P. Mollusks of The Continental Margin of Northeast Brazil Collected During Jops II-6. Tropical Oceanography , v. 29 n. 1, 2001, p.19-26. TUNNELL, Jr. J. W., ANDREWS, J., BARRERA, N. & MORETZSOHN, F. Encyclopedia of Texas Seashells Identification, Ecology, Distribution, and HistoryTexas A&M University
Press.Texas 512pp. 2010.
VERMEIJ, G. J. 1978. Biogeography and Adaptation: Patterns of Marine Life. Harvard University Press, Cambridge, Massachusetts, USA. 332pp. 1978. VERRILL, A. E. & BUSH, K. J. Revision of the genera of Ledidae and Nuculidae of the
Atlantic Coast of the United States. American Journal Scienc. v.4, 1897, p.51-63.
VOKES, H.E. & VOKES, E.H. Distribution of shallow-water marine Mollusca, Yucatan
Peninsula, México . New Orleans: Tulane. 183 pp. 1983.
WARÉN, A. The taxonomy of some North Atlantic species referred to Ledella and Yoldiella
(Bivalvia). Sarsia. v.63, 1978, p.213-219.
WARÉN, A. Ledella Verrill & Bush, 1897 (Mollusca, Bivalvia) proposed designation of type species Z.N. (S.) 2238. Bulletin of Zoological Nomenclature , v. 38, n. 2, 1981, p.134-137. WARÉN, A. The taxonomy of some North Atlantic species referred to Ledella and Yoldiella (Bivalvia). Sarsia, v. 63, 1978, p. 213-219. WOODRING, W. P. Miocene mollusks from Bowden, Jamaica. Pelecypods and Scaphopods.
Contribution to the Geology and Paleontology of the West Indies. Carnegie Institution of
Washington, n° 366. 222pp. 1925.
ZAR, J. H. Bioestatistica Analysis. New Jersey: Prentice-Hall 3rd.ed. pp.662, 1996
ZARDUS, J. D. Protobranch bivalves. Advances in Marine Biology . v.42, 2002, p.1-65.
ii
ANEXOS
ANEXO 1. Regras de formatação do artigo científico “Revisão do gênero Nuculana Link, 1807 (Mollusca: Bivalvia) da Plataforma e Talude continental do Norte-Nordeste do Brasil” de acordo com o periódico SCIENTIA MARINA.
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Scope Scientia Marina welcomes original manuscripts on all aspects of marine research including, but not limited to the following fields: Physical and Chemical Oceanography, Marine Biology and Ecology, Fisheries Research, Marine Geology, Systematics and Marine Biogeography, Coastal Dynamics, Ecosystem Management and Global Change. Preference will be given to manuscripts of a multi-disciplinary nature and to those of broad interest to marine scientists and beyond. Studies of local interest or of a descriptive nature will not be considered unless a considerable scientific advance is shown. While the aim is to continue being a reference journal for the Mediterranean Sea, there are no geographic restrictions.The following types of contributions are published in Scientia Marina : Articles, Reviews, News and Comments and Book Reviews.
Editorial Policy Manuscripts that do not fall within the scope of Scientia Marina and those which do not follow the Instructions to Authors will be returned to the authors. Manuscripts will be assigned to one of the Scientific Editors, who will critically evaluate their scientific merits, choose at least two appropriate referees and evaluate the reviewer’s comments. The Editor-in-Chief decides to accept or reject them based on the reports and recommendations of the Scientific Editor.
The manuscripts of the journal Scientia Marina published on paper and in electronic format are the property of the "Consejo Superior de Investigaciones Científicas", and their origin must be cited in any partial or total reproduction. However, the author retains the right to disseminate his/her own work.
Online publication iii
The corresponding author will receive galley proofs and will be responsible for the final version of the published article. Accepted articles appear online as "Forthcoming articles" as soon as the galley proofs have been approved by the authors and the Editor-in-Chief. No changes can be made after online publication. The dates of submission, acceptance and online publication will appear at the end of each article. Twenty-five reprints will be sent to the corresponding author free of charge.
Submission of Manuscripts
• Submission of a manuscript implies that all co-authors have approved and agree on the contents of the submitted text, tables and graphic material. It is the responsibility of the corresponding author that all co-authors have the correct information on the submitted manuscript. Manuscripts must not be submitted simultaneously to any other journal. • A single file in pdf format (including text, tables and figures) must be sent electronically to [email protected] .
• Language: Contributions must be in English. Submitted manuscripts will first be checked for language. Scientists who use English as a foreign language are strongly recommended to have their manuscript read by a native English-speaking colleague. Manuscripts which are substandard in this respect will be returned without review.
First page
• Please include the title, the complete name (first name and family name) and postal address of the author(s), and the fax number and e-mail address of the corresponding author • Title : Titles which include species names must also specify the necessary taxa and subtaxa, so that readers not acquainted with the species may at least know the zoological/botanical group the species belongs to. • Summary : No longer than 200 words, in a single paragraph. • Resumen : A Spanish translation of the title, summary, and keywords must be provided. • Running title : A short title not exceeding 50 characters must be included. • Keywords : Please provide 6 to 8 keywords. In agreement with the recommendations of the IOC-UNESCO, we recommend that the authors use the ASFA Thesaurus to identify the right keywords for their articles.
Text of the article
• Length : The total number of typed pages should not exceed 30 and will usually be lower (fewer than 7000 words, including references and figure legends). Font size 12 is iv
recommended. Leave 25 mm margins on all sides. Manuscripts must be printed double-spaced throughout. Pages and lines must be numbered. • Sections : Follow the usual sections (INTRODUCTION, MATERIALS AND METHODS, RESULTS, DISCUSSION). Avoid a single section on Results and Discussion. Avoid numbering sections. Main headings should be in capital letters, subheadings in bold type sentence case. • Do not use ampersands (&); instead use the word "and" • Some Latin abbreviations are set in roman type because they have been thoroughly incorporated into English (note that no comma follows the abbreviations). These include: e.g./ i.e./ ca./ in situ/ vs/ per se/. • Figures and tables should be numbered sequentially in the order that they appear in the text. Do not place figures or tables in the main body of the text, but at the end of the manuscript. Place every table and every figure in separate pages. References to figures in the main body of the text: (Fig. 1), (Fig. 1a, b) or (Figs. 1 and 2) or full Figure 9. • Note the style of citing figures in the following examples: "The Balearic Islands (Fig. 1) are separated from the Iberian Peninsula by…"; "The bathymetric distribution of the species is shown in Figure 3."
Units and numeric values
• Use International System units (km, m, kg, g, etc.). • Use the symbol "t" for metric tons. • The symbols h, min and s must be used for hours, minutes and seconds. • Use spaces between the quantity and the units (e.g. 2 m, 3 kg, 7 g). Exceptions: degree Celsius °C, latitude or longitude units and % (e.g. 37°C; 41°N, 1°17’E and 10%). • Do not include spaces between the following symbols and numeric values: >, < (e.g. >7, <7). • Use a dot "." as a decimal marker: Do not use any symbol to separate thousands (e.g. 5200 or 10300). • Salinity is a dimensionless unit, and should not have units such as ‰. It is valid to state once in the paper that salinity was measured in practical salinity units (psu), but thereafter no units should be used. This applies to both text and figure legends and axes.
References in the text New format since January 1, 2011
• When several references are cited between brackets they must follow a chronological order. Note the style of punctuation in the following examples:
... poses systematic problems (Hulley 1981, Smith and Millar 1995, Carter et al. 2001). v
... in coastal upwelled waters (Olivieri 1983a,b, Salat 2000, 2002, Horstman SFRI unpublished data). ... following the opinions expressed by Margalef (1978). Roel et al. (1985) reported that...
• The expression et al. should always be in italics. • Ensure that there is a perfect match between references in the text and in the reference list. All references, both published and in press, cited in the text, tables or figures, must be included in the reference list. It is not necessary to include the reference when the scientific name of a species is cited in full (e.g. Liocarcinus depurator (Linnaeus, 1758)).
Reference List New format since January 1, 2011
• We recommend a maximum rate of 1 page of citations for every 4 pages of text in the manuscript (from Introduction to Discussion). • References must be ordered alphabetically. • Journal names must always be abbreviated. • Papers "in preparation" or "submitted" are not acceptable as references. Once accepted, they may be quoted as "in press", but not before. • The format of the references must be strictly followed. • The list of references should include the complete list of authors, year of publication, title (in the original language), journal, volume and page numbers. Journal abbreviations should be in accordance with the WORLD LIST OF SCIENTIFIC PERIODICALS . • Follow the punctuation and style shown in the examples below:
Pauly D. 2009. Beyond duplicity and ignorance in global fisheries. Sci. Mar. 73: 215- 224. Rossi S., Fiorillo I. 2010. Biochemical features of a Protoceratium reticulatum red tide in Chipana Bay (Northern Chile) in summer conditions. Sci. Mar. 74: 633-642. Merino G., Maynou F., García-Olivares A. 2007. Effort dynamics in a fisheries bioeconomic model: A vessel level approach through Game Theory. Sci. Mar. 71: 537- 550. Margalef R. 1974. Ecología . Ediciones Omega, Barcelona. 951 pp. Romero E. 2010. Sources of plankton variability in an urbanized coastal ecosystem . Ph.D. thesis, Tech. Univ. Catalonia. 244 pp. vi
• Please pay especial attention to the citation of articles within books according to the following examples. Do not forget to give the publisher and place of publication and to check the punctuation:
Ruiz-Villarreal M., Bolding K., Burchard H., Demirov. 2005. Coupling of the GOTM turbulence model to some three-dimensional ocean models. In: Baumert H.Z., Simpson J.H., Sundermann J. (eds.), Marine Turbulence: Theories, Observations and Models. Cambridge Univ. Press, pp. 225-237. Pichon A., Correard S. 2006. Internal tides modelling in the bay of Biscay. Comparisons with observations. In: Morán X.A.G., Rodríguez J.M., Petitgas P. (eds.), Oceanography of the Bay of Biscay. Sci. Mar. 70S1: 65-88. Tables
• Tables should be consecutively numbered with Arabic numerals and typed on separate pages.
• Table headings should be given above each table. • Tables should be designed to fit in the format of the printed page. • Vertical lines should not be used.
Figures
• When submiting a manuscript, figures must be placed at the end of the manuscript and each figure must include its legend in the lower part. Once the manuscript has been accepted for publication, figures and their legends must be placed separately. • Figures presenting the study area should include a small general map showing a larger geographical region. Maps must show the locations cited in the text, the names of seas or oceans and the main isobaths. Please, avoid political maps. • Drawings, graphs and photographs should be carefully presented on separate sheets. Figures must be prepared so that, after reduction to fit the size of the journal page (16.9 cm for full page width or 8.1 cm one column width), characters and symbols will still be readable. • All figures included in a manuscript should use the same font type. • Avoid very thin or very thick lines. • Do not use colour if an illustration is to be reproduced in black and white. • Please do not draw with hairlines. The minimum line width is 0.2 mm (0.5 pt) measured at the final scale. • Map figures must indicate ºN, ºS, ºE or ºW. • Colour photographs can be published at moderate fees. • Colour illustrations are welcome, but have a cost of 240 € per page. vii
Electronic Submission Once the manuscript has been accepted for publication, authors will be asked to send the final version. It may be sent by e-mail, or on CD-ROM or DVD.
Text must be sent in "Word" format. Please save any .docx file as .doc. The illustrations must be sent separately from the text. Image files should not be embedded in a word-processor file.
Vector graphics exported from a drawing program should be stored in EPS (Encapsulated PostScript) format. Fonts used in the graphics (use preferably Times) must be included. Suitable programs include Freehand, Illustrator and Corel Draw.
Most presentation programs, such as Excel and Power Point, produce data that cannot be processed since they do not support the export of EPS data.
Halftone images Store colour illustrations as CMYK and monotone as greyscale in TIFF or JPEG format. Whenever you use JPEG format, choose maximum quality instead of high compression in the options window. Suitable programs include Photoshop, Picture Publisher and Photo Paint.
Table of resolutions for images and scans
Original Mode Final resolution Format Colour CMYK 300 dpi TIFF or JPEG Monotone Greyscale 300 dpi TIFF or JPEG B/W line drawing Line 900-1200 dpi TIFF or EPS
Please send commets to [email protected] ICM (CSIC) - Passeig Maritim de la Barceloneta, 37-49. E-08003 (Spain)
Copyright Notice
© CSIC, 2009 Manuscripts published in both the printed and online versions of this Journal are the property of Consejo Superior de Investigaciones Científicas , and quoting this source is a requirement for any partial or full reproduction.
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ANEXO 2. Carta de Aceite do artigo “Shell morphometry of three species of the genus Nuculana Link, 1807 (Bivalvia, Protobranchia, Nuculanidae) on continental shelf and slope Northeastern Brazil” na revista Tropical Oceanography. Tropical Oceanography ISSN: 1679-3013 Editorial Office: Departamento de Oceanografia da UFPE. Av. Arquitetura s/n, Cidade Universitária, Recife, Pernambuco, Brazil. CEP: 50740-550 Tel./Fax: (+55) (81) 2126 8225, E-mail: [email protected], Internet: http://www.propesq.ufpe.br
Recife, 03 de novembro 2010.
MS 13G
Jonata de Arruda Francisco Departamento de Oceanografia Universidade Federal de Pernambuco, Av. Arquitetura s/n, Cidade Universitária, Recife, Pernambuco, Brasil. CEP: 50740-550
Prezado (a) Senhor (a)
Informamos que o manuscrito “Shell morphometry of the genus Nuculana Link, 1807 (Bivalvia, Protobranchia, Nuculanidae) on continental shelf and slope Northeastern Brazil” foi analisado pelos Revisores, que sugeriram algumas modificações que se encontram no referido manuscrito. Solicitamos a V.Sa considerar as críticas e sugestões feitas pelos Revisores e, nos enviar uma nova versão em duas cópias (impressa e digital) além dos manuscritos e comentários dos revisores, no período de 30 dias. Todas as modificações introduzidas no manuscrito devem ser assinaladas e o não atendimento das críticas e/ou sugestões dos Revisores deve ser justificada. O descumprimento desta norma acarretará na devolução do manuscrito e atraso em sua publicação. Sem mais para o momento, nos colocamos à sua disposição para o esclarecimento de quaisquer dúvidas.
Atenciosamente,
Dra. MARIA DA GLÓRIA GONÇALVES DA SILVA CUNHA Tropical Oceanography