CENTRO AGRONÓMICO TROPICAL DE INVESTIGACIÓN Y ENSEÑANZA ESCUELA DE POSGRADO

Impactos humanos en la provisión de servicios ecosistémicos por bosques tropicales muy húmedos: un enfoque de ecología funcional

por

Sandro Aquino

Tesis sometida a consideración de la Escuela de Posgrado como requisito para optar por el grado de

Magister Scientiae en Manejo y Conservación de Bosques Tropicales y Biodiversidad

Turrialba, Costa Rica, 2009

II DEDICATORIA

A mi madre y en memoria al legado de mi padre

A Juliana, Joselyn y Alessandro que son fuente de inspiración

III AGRADECIMIENTOS

A Dios y la madre tierra por el obsequio de este milagro que es la vida.

A mis profesores consejeros Bryan Finegan, Fernando Casanoves, Fabrice DeClerck, Francisco Jimenez y Diego Delgado, por sus consejos, comprensión y permanente apoyo. Maestros en todo el sentido de la palabra.

A Bryan Finegan por su permanente apoyo y sus recomendaciones para continuar con los estudios de doctorado.

A Ford Foundation International Fellowships Program (IFP) por el apoyo financiero y su aporte para la construcción de una sociedad más justa.

Al Instituto Interamericano para el Cambio Glogal (Supported by the Interamerican Institute for Global Change Research – IAI CRN II 2015), que es apoyado por US National Science Foundation (Grant GEO–0452325), por el soporte del trabajo de campo.

A Juliana por su paciencia, apoyo incondicional y Alessandro por darme lecciones de vida.

A Hugo Brenes, Vicente Herra y Leonel Coto por su ayuda con la revisión de las bases de datos, ayuda en campo y recolección de muestras.

A la Estación Biológica “Rain Forest Center”.

A todos mis profesores, amigos, compañeros de las distintas promociones y especialidades.

Al CATIE y todos quienes allí conviven.

Muchas muchísimas gracias!!!!!!!

IV BIOGRAFÍA

El autor nació en la ciudad de Jauja conocida como el "Séptimo cielo" – en los Andes Peruanos; en el seno de una familia que ama la madre tierra; muchos años antes de su nacimiento sus padres compraron y manejaban tierras en la Amazonía a donde migró en la infancia para pasar gran parte de su vida en esta región. Se graduó en la Universidad Nacional Agraria de la Selva en la Facultad de Ingeniería Agronómica y obtuvo el título de Ing. Agrónomo. Trabajo en instituciones como el PNUD - Naciones Unidas, AVSF-CICDA, Banco Interamericano de Desarrollo - FONCODES y GTZ; elaborando, evaluando y ejecutando proyectos, para la Costa, Andes y Amazonía. Participó y participa en la construcción de herramientas para el desarrollo sostenible, a través de la investigación básica y aplicada. Es juez catador, fotógrafo de naturaleza y aficionado a la ornitología. Después de acumular experiencia profesional decidió volver a las aulas para obtener nuevas herramientas, así en el año 2008 decidió ingresar al CATIE al programa de maestría; Manejo y Conservación de Bosques Tropicales y Biodiversidad del Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza, obtuvo su título en el 2010. Es defensor de la producción con conservación como único camino viable para el desarrollo sostenible.

V CONTENIDO

DEDICATORIA ...... III AGRADECIMIENTOS ...... IV BIOGRAFÍA...... V CONTENIDO ...... VI RESUMEN ...... IX SUMMARY ...... XI ÍNDICE DE CUADROS ...... XIII ÍNDICE DE FIGURAS ...... XV LISTA DE UNIDADES, ABREVIATURAS Y SIGLAS ...... XVII 1 INTRODUCCIÓN ...... 1 1.1 Objetivos del estudio ...... 3

1.1.1 Objetivo general ...... 3

1.1.2 Objetivos específicos ...... 3 1.2 Hipótesis del estudio ...... 3 2 MARCO CONCEPTUAL ...... 4 2.1 Servicios de los ecosistemas y bienestar humano ...... 4 2.2 Funcionamiento de los ecosistemas y factores de perturbación ...... 5

2.2.1 Los ecosistemas forestales y la regulación hídrica ecosistémica ...... 6 2.2.1.1 Precipitación efectiva ...... 8 2.2.1.2 Flujo caulinar ...... 8 2.2.1.3 Intercepción por el dosel ...... 9

2.2.2 El Carbono global y el papel de los ecosistemas forestales ...... 10

2.2.3 Impacto del manejo forestal en la fijación y almacenamiento de carbono ...... 12

2.2.4 Impacto del manejo forestal en la regulación hídrica ...... 13 2.3 Diversidad Funcional ...... 13

2.3.1 Rasgos Funcionales ...... 15 2.3.1.1 Rasgos foliares ...... 15

VI 2.3.1.2 Rasgos del tronco, copa y otros...... 16

2.3.2 Medición de la diversidad funcional ...... 18 2.3.2.1 Índices de Diversidad Funcional ...... 18 2.3.2.2 Media Ponderada en la Comunidad (MPC) ...... 19 3 MATERIALES Y MÉTODOS ...... 21 3.1 Área de estudio ...... 21 3.2 Estimación de la variación en la provisión de SE por bosques manejados ...... 24

3.2.1 Selección de especies para el estudio ...... 25

3.2.2 Selección de los rasgos ...... 25

3.2.3 Metodología para evaluar los rasgos ...... 26 3.2.3.1 Rasgos foliares ...... 27 3.2.3.2 Rasgos de tallo...... 28 3.2.3.3 Otros rasgos ...... 29 3.3 Estadística descriptiva y matriz de correlaciones para los rasgos...... 30 3.4 Determinación de propiedades ecosistémicas y análisis estadístico ...... 30 4 RESULTADOS ...... 33 4.1 Descripción de los rasgos funcionales ...... 33

4.1.1 Correlaciones entre rasgos involucrados en él SE carbono y agua...... 34 4.2 Composición y diversidad funcional ...... 36

4.2.1 Variación de la MPC de los rasgos involucrados con él SE carbono y agua entre TMB y periodos ...... 36

4.2.2 Variación de los Índices de Diversidad Funcional entre TMB y el tiempo ...... 41

4.2.3 Tipos funcionales de plantas...... 46 4.2.3.1 Similitud entre los TFP carbono y agua ...... 51

4.2.4 TFP, procesos ecosistémicos y servicios ecosistémicos ...... 52 4.2.4.1 Variación de la biomasa y carbono de los cuatro TFP carbono entre TMB y periodos 52 4.2.4.2 Variación del área basal de los cuatro TFP agua entre los TMB y periodos 55 5 Discusión ...... 59 5.1 Comportamiento de los rasgos funcionales en relación con el SE carbono y agua .. 59 VII 5.2 Variación de los IDF relacionada con el SE carbono y agua entre TMB y periodos 61 5.3 Variación de los TFP carbono y agua entre TMB y periodos ...... 63

5.3.1 Los TFP carbono y su comportamiento entre TMB y periodos ...... 63

5.3.2 TFP agua y su comportamiento entre TMB y periodos ...... 67 5.3.2.1 Comportamiento de las especies “captadoras de dosel superior” en la regulación hídrica entre los distintos TMB a través de los años ...... 67 6 CONCLUSIONES ...... 72 7 RECOMENDACIONES ...... 75 8 LITERATURA CITADA ...... 76 ANEXOS ...... 92

VIII RESUMEN

Los bosques tropicales muy húmedos del planeta están expuestos permanentemente a procesos de perturbación humana, los cuales generan cambios en sus propiedades ecosistémicas que a su vez tiene implicancias en la provisión de servicios ecosistémicos. En este sentido el objetivo principal de éste estudio fue determinar los impactos de la perturbación humana en la diversidad funcional de bosques tropicales muy húmedos de Costa Rica, y sus implicancias para la provisión de servicios ecosistémicos fijación-almacenamiento de carbono (carbono) y regulación hídrica ecosistémica (agua). Para abordar este interés de investigación se seleccionaron las especies que pertenecían al 75% del área basal de estos bosques (bosque sin intervención, bosque manejado de bajo impacto, bosque manejado de alto impacto y bosque secundario) en cuatro periodos de estudio. Se midieron rasgos útiles para el servicio carbono como; contenido foliar de materia seca, contenido foliar de nitrógeno y fósforo; densidad de madera, tasa de crecimiento; para el servicio agua; textura de corteza, textura de la hoja, ángulo de rama, capacidad de carga de epífitas y densidad de copas, y finalmente rasgos utilizados en ambos servicios; área foliar, área foliar específica, fuerza tensil foliar, fenología foliar y altura máxima. Primero se determinó la diversidad y composición funcional de los bosques estudiados a través de la media ponderada de la comunidad (MPC), los índices de diversidad funcional (IDF) y análisis multivariado para agrupar en tipos funcionales de plantas (TFP). Segundo se determinó los impactos de la perturbación humana en la diversidad funcional y sus implicancias en la provisión de servicios ecosistémicos carbono y agua a través de los cambios del área basal y la biomasa aérea de los tipos funcionales. Se evidenciaron que comunidades con mayor riqueza taxonómica reportan mayores valores de índices de diversidad funcional; y que las especies llamadas localmente “raras” ocupan nichos que posteriormente a medida que se recuperan los bosques de la perturbación serán ocupadas por especies funcionalmente similares a las ya presentes. El análisis multivariado ubicó las 110 especies en cuatro tipos funcionales de plantas a través de la interacción de los rasgos dentro del espectro de especies “adquisitivas” y “conservativas” para el servicio carbono: “conservativas de dosel superior” (Ic); “adquisitivas emergentes” (IIc); “adquisitivas dosel inferior” (IIIc) y “palmas” (IVc);

IX del mismo modo para el servicio agua se identificó cuatro tipos funcionales dentro del espectro de especies “interceptoras” y “captadoras” de acuerdo a su desempeño en la intercepción o captación del agua de lluvia: “captadoras de dosel superior” (Ia); “interceptoras” (IIa); “captadoras de dosel medio” (IIIa) e “interceptoras emergentes” (IVa). La media ponderada de la comunidad evidenció: para el servicio carbono; mayor presencia de especies “adquisitivas” en bosques secundarios, mientras que en los bosques primarios sobre todo en el bosque sin intervención hubo mayor presencia de especies “conservativas”; de igual forma para el servicio agua; hubo mayor presencia de especies “captadoras” en el bosque secundario; mientras que en los bosques primarios mayor presencia de “interceptoras”. La perturbación humana generó cambios en la diversidad y composición funcional de estos bosques, del mismo modo que generó cambios en la biomasa y carbono acumulado de las “palmas” (IVc) y las “conservativas de dosel superior” (Ic) mientras que los otros dos tipos funcionales no fueron afectados. Para el servicio agua, la perturbación humana generó cambios en los cuatro tipos funcionales pero en mayor intensidad en las “captadoras emergentes” que guardan bastante similitud con las “conservativas de dosel superior”. Cabe resaltar que tanto el área basal como la biomasa aérea de estos tipos funcionales están en franco proceso de recuperación, sobre todo en el bosque secundario, seguido por los bosques manejados, mientras que en el bosque sin intervención permanece estable, mostrando incluso una ligera tendencia hacia el descenso, indicativo que aún sin intervención humana hay pérdida considerable de biomasa. Se evidenció también que algunos tipos funcionales son más sensibles que otros, información de gran importancia para el manejo diferenciado de estos bosques, aunque estos resultados deberían ser validados con futuros estudios a mayor escala espacial y temporal. Palabras Clave: servicios ecosistémicos, bosque tropical muy húmedo, perturbación humana, fijación de carbono, almacenamiento de carbono, regulación hídrica ecosistémica, índice de diversidad funcional, media ponderada de la comunidad; tipos funcionales de plantas; adquisitivas, conservativas, interceptoras, captadoras.

X SUMMARY

Wet tropical forests of the world are continuously subjected to human disturbance processes, which generate changes in ecosystem properties which in turn has implications for the provision of ecosystem services. In this sense, the main objective of this study was to determine the impacts of human disturbance in the functional diversity of wet tropical forests of Costa Rica, and its implications for the provision of ecosystem services of carbon fixation and storage (carbon) and water regulation ecosystem (water). To address this research interest species belonging to 75% of the basal area of these forests (forest without intervention, low impact managed forest, high impact managed forest and secondary forest) were selected in four study periods. Traits were measured to carbon service, leaf dry matter content, leaf content of nitrogen and phosphorus, wood density, growth rate, to water service; texture of bark, leaf texture, angle of branch, capacity load of epiphytes and crown density, and finally traits used in both services, leaf area, specific leaf area, leaf tensile strength, maximum height and leaf phenology. First we determined the diversity and functional composition of the forests studied by the weighted community mean (WCM), functional diversity indices (FDI) and multivariate analysis for grouping into plant functional types (PFT). Second we determined the impacts of human disturbance in the functional diversity and its implications for the provision of ecosystem services carbon and water through the changes of the basal area and biomass of functional types. It showed that communities with greater taxonomic richness values reported higher rates of functional diversity and that species locally called "rare" that occupied niches later as forests recover from disturbance will be occupied by species functionally similar to those already present. Multivariate analysis determined the 110 species in four plant functional types through the interaction of traits within the spectrum of species "acquisitive" and "conservative" for the carbon services "conservative upper-canopy" (Ic), “acquisitive emerging" (IIc), “acquisitive lower-canopy” (IIIc) and "palms” (IVc), the same way for water service identified four functional types in the spectrum of species"interceptor"and “catcher" according to performance in the interception and collection of rainwater, "catcher canopy- upper" (Ia), "interceptor" (IIa), "mid-canopy-catcher” (IIIa) and "emerging interceptor” (IVa). The weighted average mean showed: for the carbon service the secondary forests was

XI dominated for "acquisitives" species, while in primary forests especially in the forest without intervention had a greater presence of species "conservative", and likewise for water service, there was a greater presence of “catcher” species in secondary forest, whereas in primary forests increased presence of "interceptor." Human disturbance caused changes in the diversity and functional composition of these forests, just as that generated changes in biomass and carbon stored in the "palms" (IVc) and "conservative upper-canopy” (Ic) while the other two functional types were not affected. For water service, human disturbance generated changes in the four functional types but with more intensity in the "emerging-catcher" that are quite similar to the "conservative upper-canopy." Significantly, both basal area and aboveground biomass of these functional types are in a process of recovery, especially in secondary forest, followed by managed forests, while in the woods without intervention remains stable, even showing a slight tendency to decline, indicating that even without human intervention there is a substantial loss of biomass. It also became evident that some functional types are more sensitive than others, information of great importance for the differential management of these forests, although these results should be validated with further studies at higher spatial and temporal scale. Keywords: ecosystem services, wet tropical forest, human perturbation, carbon fixation, carbon storage, water regulation ecosystem, functional diversity index, eighted community mean; plant functional types; acquisitive, conservative, interceptor, catcher.

XII ÍNDICE DE CUADROS

Cuadro 1. Stock de carbono global en vegetación y suelo a una profundidad de 1 m...... 10 Cuadro 2. Comportamiento de rasgos en plantas adquisitivas y conservativas...... 11 Cuadro 3. Rasgos utilizados para evaluar los servicios ecosistémicos fijación de carbono y regulación hídrica...... 26 Cuadro 4. Estadística descriptiva de los rasgos funcionales involucrados en él SE carbono y agua 33 Cuadro 5. Correlaciones entre rasgos involucrados con él SE carbono y agua ...... 34 Cuadro 6. ANDEVA de la MPC de los rasgos FTF y AF involucrados en ambos SE a) para los distintos TMB; b) para los distintos periodos ...... 37 Cuadro 7. ANDEVA de la MPC para los rasgos involucrados en él SE carbono a) DM y CFMS para los distintos TMB; b) Hmax y TC para los distintos periodos de estudio ...... 39 Cuadro 8. ANDEVA de la MPC para los rasgos TH, CCE y DC involucrados en él SE agua para los distintos TMB ...... 40 Cuadro 9. ANDEVA de la MPC para los rasgos AR, TH, Hmax y TxC involucrados con él SE agua para los distintos periodos ...... 41 Cuadro 10. ANDEVA de los índices de DF entre TMB; a) para SE carbono y b) para SE agua 42 Cuadro 11. ANDEVA de los índices de DF entre periodos de estudio; a) para SE carbono y b) para SE agua ...... 44 Cuadro 13. Clasificación cruzada y funciones discriminantes con varianzas comunes de los cuatro TFP; a) relacionados al SE carbono y b) relacionados al SE agua ...... 49 Cuadro 14. Similitud entre los TFP carbono y agua de acuerdo a su composición de especies 51 Cuadro 15. ANDEVA a) para biomasa y b) carbono de los TFP en relación al TMB ...... 53 Cuadro 16. ANDEVA a) para biomasa y b) carbono de los TFP entre periodos de estudio .. 54 Cuadro 17. ANDEVA para el área basal de los distintos TFP agua entre a) TMB y b) periodos 57 Anexo 2. Correlaciones entre rasgos funcionales involucrados con él SE Agua ...... 92

XIII Anexo 3. Correlaciones entre rasgos funcionales involucrados con él SE carbono y agua ... 93 Anexo 4. Efecto de la interacción TMB por periodos en la MPC de los rasgos FTF, AF y TH 94 Anexo 5. Agrupamiento de especies en los cuatro TFP relacionados al SE carbono ...... 95 Anexo 6. Agrupamiento de especies en los cuatro TFP relacionados al SE agua ...... 95

XIV ÍNDICE DE FIGURAS

Figura 1. Localización geográfica del bosque muy húmedo tropical La Tirimbina y Corinto al noreste de Costa Rica...... 21 Figura 2. Pasos lógicos para estimar la variación temporal de la provisión de SE...... 24 Figura 3. Efecto de la Interacción tipo de manejos x periodo en la MPC de los rasgos; a) FTF, b) AF y c) TH...... 36 Figura 4. Variación de la MPC de los rasgo FTF y AF involucrados en ambos SE; a) y b) en relación a los TMB; c) y d) en relación a los periodos de estudio...... 38 Figura 5. Variación de la MPC de los rasgo DM, CFMS, Hmax y TC involucrados en él SE carbono; a) y b) en relación a los TMB; c) y d) en relación a los periodos de estudio...... 39 Figura 6. Variación de la MPC de los rasgos a) TH, b) CCE y c) DC involucrados en él SE agua; en relación a los TMB ...... 40 Figura 7. Variación temporal de la MPC para los rasgos a) FTF, b) AR, c) TH, d) Hmax, e) TxC y f) AF involucrados en él SE agua ...... 41 Figura 8. Variación de los IDF entre los TMB; a) FAD2, b) DF-Ponderada y c) FDiv para el SE carbono; d) FAD2, e) DF-Ponderada y f) FRic para el SE agua ...... 43 Figura 9. Variación de los IDF; a) FAD2, b)FRic, c)FDis, d) FDiv, e) DF-Ponderada con relación a los periodos de estudio para el SE carbono ...... 44 Figura 10. Variación Temporal de los índices; a) FAD2,b) FRic, c) FDis, d) FDiv y e) DF- Ponderada en relación a la TFPC ...... 45 Cuadro 12. MANOVA (Wilks) y prueba de comparación de vectores medios de Hotelling; a) para los cuatro TFP carbono y b) para los cuatro TFP agua ...... 46 Figura 11. TFP de acuerdo a su comportamiento con el SE fijación de C a partir de los rasgos, DM, CFMS, N, P, TC, FTF, AFE, AF, Hmax y FF ...... 47 Figura 12. TFP de acuerdo a su comportamiento con relación al SE regulación hídrica a partir de los rasgos; FTF, AFE, AF, Hmax, FF, TxC, TH, AR, CE,y DC ...... 47 Figura 13. Comparación de medias multivariadas para los cuatro TFP (p=0,05); a) para TFPc y b) para TFPa ...... 48

XV Rasgos utilizados para realizar el análisis discriminante DM, CFMS, N, P, TC. FTF, AFE, AF, Hmax y FF involucrados en él SE carbono y FTF, AFE, AF, Hmax, FF, TxC, TH, AR, CE y DC involucrados en él SE agua...... 49 Figura 14. Análisis discriminante para las 110 especies; a) para el SE carbono y b) para el SE agua. 49 Figura 15. Efecto de la interacción TMB por periodo en a) biomasa y b) carbono del TFP Ic 52 Figura 16. Variación de la biomasa y carbono de los distintos TFP entre TMB ...... 54 Figura 17. Variación de la biomasa y carbono de los distintos TFP entre periodos de estudio 55 Figura 18. Efecto de la Interacción TMB x P en el área basal de los distintos TFP relacionados a la RHE...... 56 Figura 19. Variación del área basal de los distintos TFP agua entre TMB ...... 58 Figura 20. Variación del área basal de los distintos TFP agua a través de los años ...... 58 Anexo 7. Efecto de la interacción TMB por periodos en a) biomasa y b) carbono del TFP Ic96 Anexo 8. Efecto de la interacción TMB por periodos en el área basal de los distintos TFP relacionados al SE agua ...... 96

XVI LISTA DE UNIDADES, ABREVIATURAS Y SIGLAS

AFE : Área Específica Foliar AF : Área Foliar BMAI : Bosque Manejado de Alto Impacto BMBI : Bosque Manejado de Alto Impacto BS : Bosque Secundario BSI : Bosque sin aprovechamiento forestal CFMS : Contenido Foliar de Materia Seca DF : Diversidad Funcional DM : Densidad de Madera FAD2 : Indice de diversidad funcional de Walker FTF : Fuerza Tensil Foliar Hmax : Altura Máxima IDF : Índice de Diversidad Funcional MPC : Media Ponderada de la Comunidad PE : Propiedad Ecosistémica PPN : Productividad Primaria Neta SE : Servicio Ecosistémico TC : Tasa de Crecimiento TMB : Tipo de Manejo del Bosque TFP : Tipo Funcional de Planta

XVII 1 INTRODUCCIÓN

Los bosques tropicales son ecosistemas dinámicos que se encuentran sujetos a la influencia de diversos procesos ambientales (Scatena 2002); se caracterizan por su alta diversidad α y por la presencia de pocas especies dominantes y gran cantidad de especies catalogadas como escasas o raras, a escala local (Hubbell y Foster 1986). En los ecosistemas forestales tropicales se desarrollan diferentes interacciones biológicas, químicas y físicas que caracterizan su funcionamiento (flujo de energía y materiales a través de los componentes bióticos y abióticos dentro de un ecosistema). Estas interacciones que suceden en los bosque tropicales derivan en la provisión de importantes servicios ecosistémicos (SE) para la humanidad que son percibidos, por ejemplo, a escala global como fijación-almacenamiento de carbono (el cual llamaremos en adelante carbono) y a escala local como la Regulación Hídrica Ecosistémica (el cual llamaremos en adelante agua)1 (Millennium Ecosystem Assessment 2005).

Actualmente hay una búsqueda dinámica para entender la relación entre la alta diversidad ecológica presente en los bosques tropicales con el funcionamiento ecosistémico (Diaz y Cabido 2001). Existen muchos estudios que revelan adelantos y muestran cierto consenso en que las comunidades con mayor diversidad pueden desempeñar un funcionamiento ecosistémico mucho más eficiente, por la posibilidad de que pueden usar la totalidad de los recursos (complementariedad) y mayor probabilidad de tener interacciones “facilitativas” que las comunidades menos diversas (Petchey 2000). Pero aún se desconoce hasta qué punto puede ser cierto esto, debido a que también pueden presentarse situaciones como la redundancia funcional y la competencia por recursos entre especies funcionalmente similares (Villéger et ál. 2008). Se entiende por redundancia funcional; como algunas especies desempeñan roles similares en comunidades y ecosistemas, y por lo tanto pueden ser sustituibles con poco impacto en los procesos de los ecosistemas (Lawton y Brown 1993).

1 regulación hídrica es la abreviatura de Regulación Hídrica Ecosistémica, entendiendose a esta; como el servició de regulación hidrica que brinda un determinado ecosistema. Esta definición incluye la distribución de la precipitación pluvial bruta en los componentes intercepción, flujo caulinar, goteo y lluvia directa dentro de un ecosistema; incluye también la regulación hídrica en el suelo del ecosistema influenciado mayormente por el componente biotico. 1 En este sentido el conocimiento de la diversidad funcional (DF) es de gran interés, pues se cree que la DF es afectada por impulsores de cambio global como el cambio climático y el cambio de uso del suelo, entre otros, los cuales se han agudizado en estos últimos años. Las actividades antropogénicas impactan en el funcionamiento ecosistémico por lo tanto también en la provisión de servicios ecosistémicos (Millenium Ecosystem Assesment 2005), lo cual puede tener repercusiones para otros grupos humanos, lo que a menudo genera conflicto de intereses entre estos grupos (Sánchez Perez 2006).

Teniendo en cuenta lo mencionado anteriormente, se sugiere que los impactos de las perturbaciones en bosques tropicales, como aquella ocasionada por el manejo forestal en el funcionamiento ecosistémico y la provisión de SE en el largo plazo, pueden determinarse bajo el enfoque de la Ecología Funcional de Plantas2, a través de la determinación de la variación temporal de las propiedades ecosistémicas (PE) en relación a la variación de los tipos funcionales de plantas (TFP) (Díaz y Cabido 2001) o de la DF medida a través de índices (Walker et ál. 1999, Mason et ál. 2003, Violle et ál. 2007).

Estas variaciones de la diversidad funcional y las propiedades ecosistémicas están relacionadas con la dinámica temporal de las especies arbóreas: es decir el reclutamiento, mortalidad y crecimiento tienen efectos directos en los valores medios de los rasgos de las comunidades y a través de los cambios de estos valores se generan cambios en la propiedades ecosistémicas como el área basal y biomasa aérea. En este sentido los datos que se generan en las parcelas permanentes de muestreo son una herramienta de investigación muy importante (Bakker et ál. 1996, Sheil et ál. 2000, Lovett et ál. 2007), porque permiten un mejor entendimiento del impacto de los impulsores de cambio, como el manejo forestal, en la provisión de servicios ecosistémicos en el largo plazo (Crockford y Richardson 2000, Picard et ál. 2009). Estos datos relacionados a la dinámica del bosque tienen que ser debidamente acompañados por la determinación de los valores de los rasgos funcionales que son claves y están relacionados a las propiedades ecosistémicas de interés, por ejemplo área basal y biomasa aérea (Díaz y Cabido 1997, Hodgson et ál. 1999, Cornelissen et ál. 2003).

2 La Ecología Funcional de Plantas es una rama de la Ecología centrada en el estudio de todas las plantas, y que intenta predecir las respuestas en el funcionamiento de las pantas a factores ambientales, del mismo modo enfatiza como las plantas influencian sobre el funcionamiento ecosistémico y la provisión servicios, con el objetivo de extraer patrones y leyes de análisis comparativo(Pugnaire y Valladares 2007). 2 En el presente estudio se utilizaron datos de dinámica de las comunidades forestales como, mortalidad, reclutamiento, crecimiento y la dinámica de la diversidad funcional a través de los rasgos para inferir los cambios en el funcionamiento ecosistémico, propiedades ecosistémicas y la provisión de SE de carácter global como la fijación de carbono y local como la regulación hídrica ecosistémica; para ello nos planteamos los siguientes objetivos.

1.1 Objetivos del estudio

1.1.1 Objetivo general

- Estimar el impacto de la perturbación humana en la diversidad funcional de bosques tropicales muy húmedos y sus implicancias para la provisión de servicios ecosistémicos fijación-almacenamiento de carbono y regulación hídrica ecosistémica, bajo el enfoque de ecología funcional.

1.1.2 Objetivos específicos

- Determinar las correlaciones existentes entre los rasgos relacionados a los servicios ecosistémicos fijación-almacenamiento de carbono y regulación hídrica ecosistémica. - Determinar la variación de la composición y la diversidad funcional de bosques tropicales muy húmedos entre tipos de manejo y a lo largo del tiempo. - Establecer el comportamiento de los tipos funcionales de plantas entre tipos de manejo de bosques y a través de los años. - Estimar los impactos de la perturbación humana en la provisión de los servicios ecosistémicos fijación-almacenamiento de carbono y regulación hídrica ecosistémica.

1.2 Hipótesis del estudio

- En bosques menos perturbados por intervención humana hay mayor diversidad funcional de plantas arbóreas. - Hay impacto negativo del manejo forestal en la provisión de servicios ecosistémicos en bosques tropicales.

3 2 MARCO CONCEPTUAL

2.1 Servicios de los ecosistemas y bienestar humano

El Millenium Ecosystem Assesment (2005) define a los servicios de los ecosistemas como los beneficios que las personas obtienen de los ecosistemas que contribuyen a hacer la vida no sólo físicamente posible, sino también digna de ser vivida (Quetier et ál. 2008). Es decir toda la vida humana no solo depende de los servicios de los ecosistemas para las necesidades fundamentales, sino que también puede lograr a través de ellos relaciones sociales satisfactorias la libertad de elección y acción. Para un mejor entendimiento los servicios ecosistémicos (SE) se clasifica en cuatro grandes grupos: a) de aprovisionamiento: bienes producidos o proporcionados por los ecosistemas como alimentos, agua limpia, combustibles, madera, fibra, recursos genéticos, medicinas naturales y otros. b) de regulación: servicios obtenidos de la regulación de los procesos ecosistémicos como la calidad del aire, regulación del clima, regulación hídrica (RH), control de erosión, mitigación de riesgos, regulación de las enfermedades, control biológico y la polinización. c) culturales: Beneficios no materiales que enriquecen la calidad de vida, tales como la diversidad cultural, los valores religiosos y espirituales, conocimiento (tradicional y formal), inspiración, valores estéticos, relaciones sociales, sentido de lugar, valores de patrimonio cultural, recreación y ecoturismo; finalmente de d) apoyo: Servicios necesarios para producir todos los otros servicios, incluida la producción primaria, la formación del suelo, la producción de oxígeno, retención de suelos, ciclaje de nutrientes y otros (Millenium Ecosystem Assesment 2005).

La provisión de SE puede darse en forma directa como es el caso de aquellos relacionados al consumo como los alimentos, fibras, medicamentos y otros, o los que no tienen fines de consumo, como el ecoturismo. O en forma indirecta, a través de la influencia en los procesos de los ecosistemas que son esenciales para la vida, tales como la dinámica de la energía, dinámica del agua, transferencia trófica, polinización, dispersión de semillas, regulación de las condiciones climáticas adecuadas para seres humanos, animales y plantas, el control de plagas agrícolas y la regulación de la salud humana (Diaz y Duffy 2006).

La provisión de estos SE en gran medida está directamente relacionada a la biodiversidad; lo que implica una estrecha relación entre biodiversidad y bienestar humano, 4 especialmente en las poblaciones humanas más pobres y desfavorecidas del planeta (Millenium Ecosystem Assesment 2005). Desde la perspectiva social, la provisión de un SE para un grupo de la sociedad, a menudo puede significar la pérdida de SE de gran valor para otros grupos, lo que muchas veces conduce a conflictos sociales (Quetier et ál. 2008). Esto genera el gran reto de buscar un mejor entendimiento de cómo las actividades antropogénicas que afectan la diversidad biológica tienen impactos en el funcionamiento ecosistémico, por lo que en el siguiente acápite se describe, en forma general, la relación del funcionamiento de los ecosistemas con los factores de perturbación.

2.2 Funcionamiento de los ecosistemas y factores de perturbación

Los ecosistemas se encuentran en un estado dinámico de constantes cambios (Fournier 1993, Gliessman 2002, Begon et ál. 2006). Los organismos nacen, crecen, se reproducen y mueren, la energía fluye y la materia se recicla a través de los componentes del sistema, las poblaciones crecen y se reducen. Es así que los ecosistemas naturales son constantemente perturbados por diferentes causas (Figura 2), desde la caída de árboles que generan pequeños cambios hasta grandes tormentas que pueden causar la muerte de gran biomasa vegetal; frente a estos eventos de perturbación los ecosistemas tienen la capacidad de recuperarse por sus características de resistencia y resiliencia (Holling 1973, Baldini y Pancel 2002, Gliessman 2002, de Leff 2003).

A pesar que los ecosistemas naturales son resistentes o resilientes, lo eventos de perturbación por definición y de acuerdo a su intensidad, frecuencia y escala3 cambian la estructura de un ecosistema natural y modifican la biomasa que almacenan, a través de la muerte de organismos, destrucción y modificación de hábitats (Gliessman 2002).

Es así que la apertura en el dosel del bosque, creado por la caída de un árbol, es una perturbación a pequeña escala, mientras que la destrucción masiva causada por un huracán tiene una escala muy grande (Baldini y Pancel 2002). Entre más largo sea el tiempo entre eventos de perturbación, mayor será la capacidad del ecosistema para recuperarse

3 Intensidad de la perturbación que puede determinarse por la cantidad de biomasa removida o por el número de individuos muertos; frecuencia de perturbación, que es el tiempo promedio entre cada evento de perturbación; y por la escala de la perturbación, que se refiere a la magnitud espacial de la perturbación, la cual puede variar desde pequeños fragmentos localizados, hasta el paisaje completo (Gliessman 2002). 5 completamente (Gliessman 2002). Las perturbaciones humanas, de igual forma se dan en diferentes intensidades, frecuencia y escala, por lo que el impacto que se generan en los ecosistemas generalmente van desde leves a fuertes (Elmqvist et ál. 2008). En este sentido las diferentes actividades humanas, tales como el manejo forestal, el cambio de uso del suelo para actividades agropecuarias y el cambio climático (como parte del cambio global) alteran los flujos de energía y de materiales en los bosques, es decir modifican el funcionamiento ecosistémico y en consecuencia, se generan cambios en las propiedades ecosistemicas (Imbert et ál. 2004); esto tiene finalmente implicancias en la provisión sostenida de servicios ecosistemicos (Díaz et ál. 2007).

En el caso de la perturbación por el manejo forestal en bosques tropicales se crea en el paisaje mosaicos de parches de acuerdo a las diferentes intensidades del manejo (Berry et ál. 2008). Esto genera cambios en la diversidad y composición taxonómica, a su vez cambios en la composición funcional. Por ejemplo en un estudio se encontró un incremento del número de individuos de clases diametrales pequeñas con densidad de madera suave, para bosques tropicales de Borneo bajo manejo forestal (Verburg y van Eijk-Bos 2003). De igual forma, en estos bosques intervenidos hubo un fuerte decrecimiento de los individuos emergentes de clase diametral mayor a 50 cm dap con madera suave; indican también que después de 20 años no hubo reclutamiento de árboles emergentes con madera suave en los bosques bajo manejo forestal. Otro estudio para este mismo tipo de bosques indica que hubo significativamente mayor número de individuos de árboles con clases diametrales menores de madera suave en el bosque cosechado, pero que no hubo diferencias en cuanto a la composición de tipos funcionales después de 18 años de extracción de la madera (Berry et ál. 2008).

2.2.1 Los ecosistemas forestales y la regulación hídrica ecosistémica

Sobre la superficie de la tierra llueven anualmente alrededor de 119 000 km3 de agua (Shiklomanov 1993). Gran parte de esa agua es absorbida por los suelos y gradualmente aprovechada por las raíces de las plantas, o depositada en acuíferos y corrientes subterráneas (Nasi et ál. 2002, Solís y López 2003). Los ecosistemas forestales juegan un rol importante en el ciclo del agua, tales como la captación y almacenamiento de la precipitación pluvial (PP) a nivel local, regula el flujo, influye en la precipitación regional y ayuda a filtrar agua potable

6 (Ardila et ál. 2002); también permite estabilizar el ciclo hidrológico, disminuye los procesos erosivos y los riesgos de deslizamiento de tierras debido a la reducción de escorrentía (mayor evapotranspiración e infiltración), permitiendo también mitigar las inundaciones, avalanchas y sequías (Ardila et ál. 2002). Estas funciones de los ecosistemas forestales, finalmente son servicios ecosistémicos que proveen a la humanidad y con mayor valor e importancia para aquellas comunidades que interrelacionan directamente con estos ecosistemas.

La tala de árboles en los ecosistemas forestales genera una serie de aspectos negativos como la compactación de la superficie del suelo, por lo tanto se reduce la capacidad de infiltración del agua, aumenta la escorrentía, se reduce la calidad del agua (Nasi et ál. 2002), se disminuye la capacidad de retención de agua en el subsuelo para mantener la corriente durante el tiempo seco (Iroume y Huber 2000), se indica también que se reduce la capacidad de intercepción (Gayoso y Iroume 1995). El aclareo de los bosques puede tener efectos positivos como la disminución de la transpiración y la disminución del abundante consumo de agua que realizan al crecer. Estos hechos generan controversias en cuanto al papel que juegan los bosques en la regulación de los cursos de agua (Gayoso e Iroume 1995, Iroume y Huber 2000).

Los ecosistemas forestales además juegan un rol importante, en la redistribución del agua proveniente de la precipitación4 que es un proceso clave para el servicio de regulación hídrica. Los ecosistemas forestales a través del dosel y la hojarasca interceptan gran parte del agua de la precipitación, lo que genera cambios en cuanto a la cantidad, intensidad y distribución espacial del agua que alcanza el suelo mineral (Bonan 2002, Chang 2003). Este proceso de redistribución de precipitaciones presenta tres componentes esenciales: precipitación directa, flujo caulinar5 y la intercepción por el dosel (Dajoz 2002, Brooks et ál. 2003, Gupta y Usharani 2009); a continuación de definen estos tres componentes.

4 El agua que llega de la atmosfera a la tierra en forma líquida o solida (Bonan 2002, Chang 2003). 5 Tanto la precipitación directa, el goteo y el flujo caulinar conforman lo que se denomina como precipitación efectiva (Huber y Oyarzún 1992, Bonan 2002). 7 2.2.1.1 Precipitación efectiva

La precipitación efectiva se define como el agua que llega al suelo a través de las aperturas en el dosel y el goteo de las copas (Acevedo y Sarmiento 1990, Bonan 2002, Perk 2006, Tscharntke et ál. 2008); representa la principal fuente de agua de un ecosistema forestal. Los factores que determinan la precipitación directa están relacionados principalmente con la magnitud y frecuencia de las precipitaciones (Liang et ál. 2009), velocidad del viento y la demanda evaporativa afectan la intercepción (Brooks et ál. 2003); aunque las características del rodal cumplen también un rol igualmente importante en su cuantificación (Thimonier 1998a). Hay evidencias que revelan que mientras mayor densidad registre un rodal, menor es el agua que alcanza el suelo como precipitación directa, ya que se estima será mayor la cobertura del dosel capaz de interceptar el agua de lluvia (Huber e Iroume 2001).

Las características estructurales del dosel (Huber e Iroume 2001), como la densidad del follaje (Perk 2006), el ángulo de inclinación de las ramas y la presencia de epífitas, también influyen en el volumen y variabilidad de la precipitación efectiva, mayor densidad de follaje y mayor presencia de epífitas influyen en mayor intercepción (Nakardani y Sumera 2004). A nivel de individuos existen evidencias que a mayor tamaño de la copa mayor intercepción, del mismo modo mayor inclinación del fuste y rugosidad de la corteza incrementan la capacidad de intercepción (Steinbuck 2002). Mientras que hay mayor ingreso de agua por goteo hacia el suelo a mayor verticalidad del ángulo de inserción de las ramas (Steinbuck 2002), es decir que los valores de estos rasgos entre otros influyen en la precipitación efectiva (Black 1996, Thimonier 1998a).

2.2.1.2 Flujo caulinar

El flujo caulinar o escurrimiento fustal es el agua que alcanza el suelo en forma directa escurriendo por las ramas y troncos (Steubing et ál. 2001, Bonan 2002, Davie 2002). Representa una pequeña fracción de la precipitación total que incide en un área boscosa, pero tiene influencia significativa en la generación de escorrentía (Brooks et ál. 2003), humedad del suelo y distribución de la vegetación del sotobosque (Huber y Oyarzún 1992). El escurrimiento fustal depende de rasgos como el ángulo de inserción de las ramas en el fuste (Helvey y Patric 1965, Steinbuck 2002), longitud del recorrido del agua desde la copa hasta la

8 base es decir tamaño de la planta, forma y tamaño de las copas, rugosidad de la corteza (Crockford y Richardson 2000) y el grado de inclinación del fuste (Steinbuck 2002).

2.2.1.3 Intercepción por el dosel

Comúnmente, la intercepción de lluvia se estima indirectamente como la diferencia entre la precipitación incidente (arriba del dosel) y la precipitación directa (debajo del dosel) (Tanaka et ál. 1984, Cantú y Gonzáles 2005). Esta diferencia de la precipitación no llega al suelo del bosque y regresa a la atmósfera a través de la evaporación (Bonan 2002). Si bien las características de la lluvia como intensidad, frecuencia y duración, influyen significativamente en el proceso de intercepción (Bonan 2002, Liang et ál. 2009), también las características de la cobertura boscosa como: la estructura del bosque, la composición florística, la arquitectura de las especies, el crecimiento de epífitas y el estado fenológico cumplen un rol fundamental en la cantidad de agua retenida (Steubing et ál. 2001, Nakardani y Sumera 2004). Es así que las lluvias débiles son mejor interceptadas que las más intensas (Cantú y Gonzales 2005). Dependiendo de todos estos factores, los valores de la intercepción pueden variar desde 10 hasta 50% (Scatena 1990, Dajoz 2002, Schellekens et ál. 1999, Pypker et ál. 2005, Gerrits et ál. 2007), si bien la mayoría de estos estudios se realizaron en bosques templados el estudio realizado por Veneklaas y Van Ek (1990) en bosques húmedos de Colombia es ilustrativo; ellos encontraron que en eventos de precipitación fuerte la intercepción alcanzaba valores de hasta 12%, mientras que en eventos de precipitación de baja intensidad alcanzaban valores hasta de 18%.

Entonces la intercepción está determinada por todos estos factores que se agrupan en dos conceptos: la capacidad de almacenamiento de la vegetación o capacidad de saturación del dosel (Cantú y Gonzáles 2005) y la denominada oportunidad de evaporación. La capacidad de almacenamiento por intercepción es la máxima cantidad de agua que puede ser retenida en las hojas y ramas de la vegetación, depende de los rasgos de las especies (Black 1996, Brooks et ál. 2003, Cantú y Gonzáles 2005) y del funcionamiento ecosistémico; en este sentido es importante también como influye en este proceso la interacción entre árboles y epífitas por su capacidad de captar agua de neblina (Woda et ál. 2006) e interceptar agua de precipitación directa y del flujo caulinar. Pero la interacción de las epífitas con el hospedero depende de

9 rasgos como la rugosidad de la corteza, densidad foliar de la copa (Callaway et ál. 2002, Hernández 2004, Woda et ál. 2006).

La oportunidad de evaporación; por otra parte indica la cantidad del agua interceptada que puede ser evaporada en un periodo de tiempo determinado. Este factor es muy sensible a la historia de los eventos de precipitación, es decir, a la duración, cantidad y distribución en el tiempo y lógicamente es función de la radiación solar, velocidad y dirección del viento y del contenido de humedad del aire (niebla y rocío) (Cantú y González 2002).

2.2.2 El Carbono global y el papel de los ecosistemas forestales

El carbono (C) constituye la base de la vida, en la medida en que cumple su ciclo entre océanos, atmósfera, vegetación y suelos. Teóricamente, el C almacenado por las plantas a través del proceso fotosintético (Brown et ál. 1992) excede la cantidad de C liberado a través de los procesos de respiración y descomposición de materia orgánica. Sin embargo, la funcionalidad de los ecosistemas se ha visto rebasada en los últimos 200 años por un

desbalance en el ciclo del C reflejado en el incremento del CO2 atmosférico de 280 a 379 ppm en el 2005 (IPCC 2007), la principal causa de esto es la quema de combustibles fósiles (Brown 1996, IPCC 2001), seguida por el C emitido por la degradación y perdida de bosques, especialmente de bosques primarios, los cuales almacenan grandes cantidades de C en la biomasa aérea y subterránea, al igual que en el suelo (Brown y Lugo 1982, de Leff 2003, Asner et ál. 2005, Houghton 2005).

Cuadro 1. Stock de carbono global en vegetación y suelo a una profundidad de 1 m.

Área Stock de Carbono Global (Gt C) Bioma (199 ha) Vegetación Suelo Total Bosques Tropicales 1.76 212 216 428 Bosques Templados 1.04 59 100 159 Bosques Boreales 1.37 88 471 559 Sabanas Tropicales 2.25 66 264 330 Pastizales Templados 1.25 9 295 304 Desiertos y Semidesiertos 4.55 8 191 199 Tundras 0.95 6 121 127 Humedales 0.35 15 225 240 Cultivos de Gramíneas 1.60 3 128 131 Total 15.12 466 2011 2477 Fuente: Ciais et ál. (2000) 10 Se estima que la emisión de C por pérdida y degradación de bosques se encuentra entre 12-20% aproximadamente (van der Werf et ál. 2009). En este contexto los bosques juegan un rol importante en el ciclo global del C (Brown et ál. 1992, Cao y Woodward 1998) y constituyen un medio eficaz cuando se trata de recapturar6 C; es así que por el volumen de biomasa terrestre que representan, almacenan aproximadamente un 40% de C de los ecosistemas terrestres (IPCC 2007, Solís y López 2003); de este porcentaje, a los bosques tropicales le corresponde aproximadamente un 20% (Ketterings et ál. 2001) (Cuadro 1).

Cuadro 2. Comportamiento de rasgos en plantas adquisitivas y conservativas.

Rasgos Adquisitivas Conservativas Alta área foliar específica, baja Alta área foliar específica, baja fuerza tensil foliar, bajo contenido fuerza tensil foliar, alto contenido Foliares de lignina foliar, alto contenido de foliar de lignina, alto contenido de proteínas foliar, alto contenido de proteínas foliar, alto contenido de nutrientes en las hojas. nutrientes en las hojas. Madera Baja densidad de madera. Alta densidad de madera. Alta tasa de crecimiento, baja Alta tasa de crecimiento, baja Planta en general inversión en protección inversión en protección física/química. física/química. Fuente: Datos provenientes de las siguientes publicaciones; Poorter y Garnier (1999); Aerts y Chapin (2000), Aerts (1995), Kühner y Kleyer (2008), Cingolani et ál. (2007), Fonseca et ál. (2000), Hamilton et ál. (2005) y Pazos et ál. (2007).

Pero no todos los bosques tienen el mismo comportamiento en la fijación7- almacenamiento8 de C. Se considera que en las primeras fases de la sucesión secundaria, el rendimiento fotosintético del ecosistema es mayor que en las asociaciones maduras, aumentando la productividad primaria neta (PPN)9 y la eficiencia de los procesos de formación de biomasa (Brown et ál. 1992) , esto generalmente debido a que en la sucesión secundaria prosperan mejor especies de rápido crecimiento (de Leff 2003) generalmente conocidas como “especies adquisitivas” las cuales tienen rasgos que las hacen distintas del otro grupo denominada “especies conservativas” (Cuadro 2). Por lo que se estima que los árboles jóvenes de rápido crecimiento presentes en bosques jóvenes fijan aproximadamente un

6 Se refiere a la acción de remover en forma permanente CO2 que se encuentra en la atmósfera, por lo tanto requiere de un incremento neto de la biomasa del bosque (Dixon et ál. 1994). 7 Absorción de carbono por las plantas u otro organismo mediante el proceso de fotosíntesis (Gliessman 2002). 8 Capacidad del bosque para mantener una determinada cantidad promedio de carbono por hectárea que no será liberada a la atmósfera (Dixon et ál. 1994). 9 La producción primaria neta es la diferencia entre la fotosintesis (Producción Primaria Bruta) y la respiración total de las plantas en un ecosistema (Clark et ál. 2001). 11 30% más C que los bosques maduros, pero que los últimos almacena más C en el suelo y en biomasa (Brown et ál. 1992, Ardila et ál. 2002, Chacón et ál. 2007).

En cuanto a los grandes componentes del bosque, es decir los árboles, el sotobosque y herbáceas, la mayor cantidad de biomasa lo almacenan los árboles, y descienden dramáticamente las cantidades almacenadas en las herbáceas (Chacón et ál. 2007).Si se evalúa el almacenamiento C al nivel de los componentes del árbol; se indica que el fuste representa al menos entre el 50-70% de la biomasa aérea total del árbol y la biomasa aérea está fuertemente correlacionada con el dap, por lo que puede usarse datos de inventarios forestales para estimar la biomasa aérea. El C almacenado por las ramas y al componente foliar, representan valores bastante menores, sobre todo el componente foliar; aunque este componente tiene un rol preponderante como responsable de los procesos de fotosíntesis-respiración, por lo tanto, en el balance de C en la planta (Segura et ál. 2000, Segura y Kanninen 2005, Cárcamo 2006, Chacón et ál. 2007).

2.2.3 Impacto del manejo forestal en la fijación y almacenamiento de carbono

La intervención humana en el bosque para desarrollar diferentes actividades como el manejo forestal tiene impacto en la fijación y el almacenamiento de C (Brown et ál. 1992, Ardila et ál. 2002, Lapeyre et ál. 2004, Cheng et ál. 2005, Putz et ál. 2008). Hay evidencias que después de la cosecha de madera, la biomasa por hectárea decrece dramáticamente dependiendo de la intensidad del aprovechamiento (Huth y Ditzer 2001, Bunker et ál. 2005), aunque las diferencias de los impactos en la fijación y el almacenamiento de C entre el manejo convencional y el manejo de impacto reducido son claras, siendo bastante negativo en el manejo convencional (Pinard y Cropper 2000, Hutz y Ditzer 2001, Asner et ál. 2005, Houghton 2005, Putz et ál. 2008).

Hay también evidencias que si el aprovechamiento de madera por manejo de impacto reducido, no se realiza en ciclos de años adecuados, puede tener implicancias en la disminución gradual de la biomasa a través de los años (Hutz y Ditzer 2001). Las actividades de manejo forestal no solo impactan la actividad de la biomasa viva, sino también en el componente orgánico del suelo (Houghton 2005), lo que genera pérdida de C orgánico (Post y Known 2000). Finalmente es bueno recalcar que también existen evidencias que después de 12 unos años, los bosques perturbados pueden incrementar y recuperar el volumen de C almacenado antes de la perturbación (Fang et ál. 2001).

2.2.4 Impacto del manejo forestal en la regulación hídrica

Al igual que se genera impactos en el almacenamiento de C, también se impacta en la función de regulación hídrica. La disminución del área basal en forma dramática después de la cosecha de madera (Huth y Ditzer 2001), tendría serias implicancias en la regulación hídrica, específicamente en la redistribución de la precipitación dentro del ecosistema forestal, recrudeciéndose procesos como la escorrentía superficial y la erosión (Huth y Ditzer 2001), se indica que la construcción de caminos y otro tipo de infraestructura para la cosecha de madera tiene impacto hasta varios años después en la regulación hídrica específicamente en la calidad del agua, debido a que hay mayor presencia de sedimentos suspendidos en el agua que sale de bosques aprovechados (Chappell et ál. 2004). El aprovechamiento forestal también impacta en la intercepción de la PP, tal como encontraron en un estudio realizado en bosques húmedos de Malasia, donde hubo diferencias en la intercepción de la lluvia para bosques sin y con manejo forestal con11% y 6% de intercepción del volumen de lluvia total, respectivamente (Asdak et ál. 1998). Estas evidencias generan un desafío por generar mayor información que permitan ayudar en el manejo forestal sustentable de los bosques tropicales, dado que el impacto de la actividad forestal en la provisión de SE, fijación de carbono y regulación hídrica, aún está escasamente estudiadas.

2.3 Diversidad Funcional

Para poder entender la diversidad funcional (DF) es necesario primero definir la diversidad biológica o biodiversidad de un hábitat, en este sentido se entiende biodiversidad como todas las especies viviendo en un determinado lugar, toda la variación genotípica y fenotípica dentro de cada especie y toda la variabilidad espacial y temporal en las comunidades y ecosistemas que estas especies forman. Mientras que la DF son aquellos componentes de la biodiversidad (Petchey y Gaston 2006) que tienen influencia en cómo un ecosistema opera o funciona; la DF es un sub-grupo de la biodiversidad, es medida por los valores y rango de los rasgos de las especies presentes en un ecosistema, de aquellos rasgos pertenecientes a los organismos que influyen en uno o más aspectos del funcionamiento de un 13 ecosistema (Tilman 2001). Ejemplo de valor de los rasgos son los distintos tamaños de la hoja, el contenido de N en la hoja entre otros (Díaz y Cabido 1997) y el rango es la diferencia entre los valores extremos de estos rasgos.

La DF es de importancia ecológica porque esta, por definición, es el componente de la diversidad que influencia en la dinámica, estabilidad, productividad, balance de nutrientes, y otros aspectos del funcionamiento ecosistémico (Tilman 2001). La DF tiene dos componentes10: uno de estos componentes es la riqueza funcional, conocida como la “distancia de los rasgos funcionales. El otro componente es la composición funcional, que se entiende como la presencia y abundancia relativa de ciertos rasgos funcionales. Por ejemplo la presencia de plantas fijadoras de N y su abundancia (Díaz y Cabido 2001).

Cabe resaltar que la DF tiene efectos en los servicios ecosistémicos a través de su efecto sobre las propiedades ecosistémicas (PE), en particular en los principales procesos biogeoquímicos relacionados con el ciclo de carbono, nutrientes y el agua y las respuestas a los regímenes de perturbación (Lavorel y Garnier 2002). Todos los principales mecanismos mediante los cuales la diversidad se espera que afecte a las PE: índice de masa, efecto de selección, nicho complementario, y seguridad (Díaz et ál. 1998) dependen fuertemente de los rasgos funcionales presentes en las comunidades locales (Díaz y Cabido 2001). En este contexto el efecto de selección propone que a mayor riqueza de especies en una comunidad, se presenta mayor probabilidad de la presencia de especies con rasgos particularmente importantes, que pueden dominar el funcionamiento ecosistémico (Loreau 1998, Díaz et ál. 1998). El Nicho complementario; por su parte propone, que a mayor diversidad, habrá un mayor rango de rasgos funcionales, proporcionando la oportunidad para un uso de recursos más eficiente en un ambiente cambiante con el espacio o el tiempo. El índice de masa propone a su vez, que el control en la proporción de entradas en la producción primaria está determinada, en gran medida, por los rasgos de las plantas dominantes y son relativamente insensibles a la riqueza de los subordinados y transitorios. En términos más sencillos, las

10 Para aplicaciones prácticas la composición funcional se conoce como la presencia y abundancia relativa de ciertos tipos funcionales y la riqueza funcional como el número de diferentes tipos funcionales (Díaz y Cabido 2001). Los tipos funcionales son grupos de especies que muestran respuestas similares al ambiente, denominados tipos funcionales respuesta y/o similar efecto sobre las propiedades y funcionamiento ecosistémico, conocidos como tipos funcionales efecto (Díaz y Cabido 2001). 14 propiedades ecosistémicas están fuertemente influenciadas por los rasgos de las plantas dominantes (Grime 1998).

2.3.1 Rasgos Funcionales

De acuerdo a lo mencionado en cuanto a la DF, la utilización de rasgos funcionales11 es clave para evaluar la variación temporal de la DF dentro de la dinámica de los diferentes ecosistemas. Los rasgos, por definición, permiten ser utilizados como indicadores de distintas PE. Por ejemplo, la densidad de madera (DM) es indicador de la tasa de crecimiento (TC) de una planta, en este sentido, hay evidencias que plantas con baja DM tienen mayor TC y viceversa. Dado que los rasgos son utilizados como indicadores, es sumamente importante la adecuada elección de los mismos, de tal forma que maximicen la generación de información. Deben permitir interpretar la variación de las PE en relación a la variación de la DF, lo que a su vez, permita entender los cambios en la provisión de los SE, tales como la fijación de carbono y regulación hídrica. Es necesario elegir el menor número posible y que sean lo suficientemente simples y fáciles de medir, de manera que se pueda registrar un gran número de especies (Díaz y Cabido 1997, Hodgson et ál. 1997) con el mínimo costo posible (Cornelissen et ál. 2003). A continuación se describen algunas evidencias de distintos rasgos relacionados a las hojas, fuste, ramas y planta en general, en cuanto a su aporte para un entendimiento del impacto del manejo forestal en la provisión de SE.

2.3.1.1 Rasgos foliares

Los rasgos foliares son los más utilizados en estudios de DF de plantas, uno de ellos es el área foliar específica (AFE), descrita como una unidad de área foliar fresca dividida por el peso seco de esta unidad (m2 kg-1) (Cornelissen et ál. 2003, Villar et ál. 2004). Este rasgo indica la relación entre la inversión de la planta en el crecimiento y el almacenamiento (Díaz et ál. 2001), por lo que permite evaluar las respuestas a las variaciones en las PE, tales como

11 Se entiende por rasgos funcionales, cualquier característica, morfológica, fisiológica y fenológica medible y observable de un organismo, que se consideran relevantes en su respuesta a factores ambientales y/o su efecto sobre el funcionamiento ecosistémico. Ejemplo de rasgos funcionales son densidad de madera, área específica foliar, tamaño de semilla y otros (Díaz y Cabido 2001, Violle et ál. 2007).

15 área basal y biomasa aérea, que son propiedades relacionadas con los SE de fijación de carbono y regulación hídrica (Chapin 2003).

El AFE correlaciona positivamente con el contenido de N (N) y P (P) (Reich et ál. 1998, Garnier et ál. 1999), el N y el P desempeñan importantes funciones en las hojas, el N en las actividades enzimáticas, y P en la síntesis de proteínas (Reich y Oleksyn 2004). Además estos dos nutrientes son los mayores limitantes del crecimiento para las comunidades vegetales en todo el mundo, y determinantes claves en la fijación fotosintética de CO2 (Hedin 2004). El AFE correlaciona también positivamente con la tasa de crecimiento (TC) (Wilson et ál. 1999, Wright y Westoby 2001, Villar et ál. 2004), por lo que es un buen indicador de la variación de biomasa aérea relacionada a la productividad primaria neta (PPN). En este sentido, es posible que los rasgos foliares como el N, P y AFE, los cuales correlacionan positivamente con la TC estén correlacionados también con la PPN, tal como sugiere un estudio (Reich et ál. 1997).

Por otro lado, el AFE correlaciona negativamente con el contenido de materia seca foliar (CMSF) (Wilson et ál. 1999, Wright y Westoby 2001, Villar et ál. 2004) y con la fuerza tensil (FT) de las hojas, este rasgo tiene implicancias en la defensa hacia forrajeros y resistencia a factores físicos como la precipitación pluvial y el viento (Wright y Westoby 2001, Cornelissen et ál. 2003). La fenología foliar es otro rasgo importante cuando se trata de entender la función de los bosques en la regulación hídrica ecosistémica; así un estudio encontró que disminuye la capacidad de almacenamiento de la copa con la senescencia simultanea de las hojas de algunas especies de plantas (Pypker et ál. 2005), entendiéndose que la senescencia simultanea de hojas es un rasgo de los bosques caducifolios.

2.3.1.2 Rasgos del tronco, copa y otros.

Un rasgo importante relacionado al tronco es la densidad de madera (DM) correlacionada negativamente con la TC, es decir especies con baja DM tienden a tener mayor TC; por lo tanto, las especies que invierten menos en estructuras leñosas por unidad de volumen y producen maderas suaves, pueden crecer y responder rápidamente a la formación de claros en el bosque (Verburg y van Eijk-Bos 2003). La DM, en combinación con la altura máxima de la planta, juega un importante rol global en el almacenamiento de C (Cornelissen et ál. 2003). También hay evidencias que las especies con mayor TC y baja DM, podrían tener 16 mayor capacidad en la fijación de carbono; en condiciones ideales de disponibilidad de luz, nutrientes y otros factores ambientales (Deyn et ál. 2008). Por otro lado la rugosidad de la corteza, juega un rol importante en el flujo caulinar. Del mismo modo, el ángulo de inserción de las ramas al tronco influye tanto en el flujo caulinar como en la intercepción, en tal sentido a medida que estas se hacen más perpendiculares al fuste, se incrementan los valores de intercepción y disminuye los valores del flujo caulinar (Huber e Iroume 2001).

En relación a los rasgos de la copa que generalmente son a nivel de individuos, como la densidad del follaje, altura, área y apertura de la copa juegan un rol importante en la redistribución de la PP y a través de este proceso influyen en la regulación hídrica (Park y Cameron 2008). Otro rasgo importante relacionado a la regulación hídrica es la capacidad de carga de epífitas (CCE), en este sentido se reportan evidencias que algunos rasgos del hospedero (forófito) interactúan con el establecimiento de epífitas; por ejemplo, se encontró correlación positiva con la textura de la corteza (TxC) que es un rasgo específico y la capacidad de retener agua y nutrientes (Callaway et ál. 2002, Male and Robert 2005, Rosa et ál. 2007); es así que los hospederos con corteza fisurada parecen favorecer en gran medida, el anclaje y establecimiento de epífitas vasculares, ya que las fisuras proveen un microclima adecuado para la germinación de semillas y esporas, y a la vez previenen la caída de plántulas en crecimiento (Male y Robert 2005, Rosa et ál. 2007). Finalmente el rasgo altura máxima de la planta está asociada con vigor competitivo, con el tamaño de los frutos y las semillas, la demanda lumínica (Poorter et ál. 2003); la profundidad de las raíces y el crecimiento lateral (Westoby et ál. 2002, Cornelissen et ál. 2003, Dahlgren et ál. 2006).

Es claro entonces que los rasgos y la variación de sus valores junto con datos relacionados a la dinámica del bosque pueden ayudarnos a entender las respuestas de los ecosistemas forestales a la perturbación; un caso ilustrativo es lo encontrado en bosques húmedos tropicales de Costa Rica en el cual se identificaron cinco TFP leñosas basándose en la TC y altura máxima de 106 especies arbóreas (Finegan et ál. 1999), estos TFP mostraban preferencias, tal es así que en los bosques con tratamientos silviculturales se presento mayor porcentaje de especies de crecimiento moderado, rápido, y muy rápido en comparación a las parcelas control, y las especies de crecimiento rápido fueron exclusivas de las parcelas con tratamiento silvicultural. Los resultados de este tipo de estudios confirman que al

17 entendimiento de la DF, puede permitirnos entender los cambios en las PE generados por eventos de perturbación y sus implicancias en la provisión de SE, en este sentido la construcción de índices para entender la variación de la DF es un importante paso en este tipo de estudios, a continuación describimos algunos de los índices de DF más utilizados hasta hoy.

2.3.2 Medición de la diversidad funcional

2.3.2.1 Índices de Diversidad Funcional

Un índice bastante conocido es el propuesto por Walker et ál. (1999), conocido como FAD2, y se entiende como la distancia estandarizada en que las especies se separan en el rasgo espacio, ellos utilizan como distancia ecológica, la distancia euclidiana (ED) entre dos especies; la DF a través de FAD2 se cuantifica como la suma de todas las distancias entre todos los pares de especies. Pero se cree que este rasgo esta correlacionado positivamente con la riqueza de especies especialmente, lo que indica que la adición de una nueva especies que es completamente idéntica funcionalmente a otra presente ya en la comunidad genera incremento en la DF (Villéger et ál. 2008). Un caso similar sucedería con FRic (riqueza funcional) propuesto por Villéger et ál. (2008); el cual también estaría influenciado por la riqueza de especies, para calcular FRic se utiliza el actual índice existente del volumen del cierre convexo; se entiende como cierre convexo a la forma irregular dada por la ocupación de las especies en el espacio de los rasgos, el hiper-volumen de este cierre convexo (CChV), que es una medida de rango multivariado, puede ser usado como un índice de DF (Casanoves et ál. 2008); por lo que este índice representa la cantidad del espacio funcional llenado por una comunidad.

Villéger et ál. (2008) también propone otros dos; la uniformidad funcional (FEve) y la divergencia funcional (FDiv), la uniformidad funcional se basa en el árbol de recorrido mínimo que enlaza todas las especies en el espacio funcional multidimensional. Este índice cuantifica la regularidad con que la abundancia de especies es distribuida a lo largo del árbol de recorrido mínimo (Villéger et ál. 2008), mientras que la FDiv cuantifica los desvíos ponderados respecto al centroide del cierre convexo, es decir cuánto las especies divergen en sus distancias ponderadas por su abundancia del centro de gravedad del espacio funcional.

18 Para profundizar en la parte teórica de estos índices es recomendable leer el artículo presentado por Villéger et ál. (2008), la cita completa esta en el acápite referencias.

Otro índice es la DF-Ponderada propuesta por Pla et ál. (2008) mide el rango, valor y la abundancia de los rasgos funcionales en una comunidad, los valores de DF-Ponderada se generan de una matriz de distancias entre especies en el espacio de los rasgos ponderado por la abundancia, genera como resultado un dendrograma funcional que combina el espacio rasgo y espacio abundancia (Pla et ál. 2008). Este índice aparentemente estaría influenciado por la dominancia, pues se cree que este generaría una reducción de los brazos del dendrograma funcional (Casanoves et ál. 2008). Finalmente esta el índice de dispersión funcional FDis que cuantifica los desvíos ponderados respecto al centroide general; es decir las distancias medias ponderadas en el espacio rasgo multidimensional de los individuos al centroide ponderado de todas las especies, donde los coeficientes de ponderación corresponden a la abundancia relativa de las especies (Laliberté y Legendre 2009). Todos estos índices cuantifican los componentes de la DF a través de varios rasgos.

2.3.2.2 Media Ponderada en la Comunidad (MPC)

Se expresa como el valor agregado de un rasgo a nivel de la comunidad o suma de los valores de un rasgo de las especies en estudio, ponderada por la abundancia u otro parámetro de ponderación (Violle et ál. 2007). La MPC permite entender el funcionamiento de los ecosistemas en base a cómo se comporta un rasgo tal como el AFE o DM, pues toma en cuenta la estructura de la comunidad, debido a que utiliza parámetros de ponderación como la abundancia o el área basal de cada especie (Violle et ál. 2007).

Como ya se indico en estudios de DF es necesario el uso de rasgos, pero para ello es necesario elegir los rasgos adecuados que ayuden a explicar los cambios de las propiedades ecosistémicas; por otro lado debido a que los bosques tropicales son muy diversos y existen muchas especies a nivel local es útil basarse en la hipótesis propuesta por Grime (1998), el cual establece que el funcionamiento de los ecosistemas en un punto dado en el tiempo, es principalmente determinado por los valores de los rasgos de los contribuyentes dominantes a la biomasa vegetal. Finalmente si se asume que las variaciones en las propiedades tienen impactos en la provisión de servicios ecosistémicos, por ejemplo la fijación de carbono y 19 regulación hídrica, entonces es posible entender la variación en la provisión de servicios ecosistémicos por factores de perturbación a través de la determinación de la diversidad funcional relacionados a una determinada propiedad ecosistémica: Esta variación puede también entenderse si se poseen datos como los obtenidos en las parcelas permanentes de muestreo relacionados a la dinámica de los bosques, tales como mortalidad, reclutamiento y crecimiento. Con todas estas bases teóricas es posible plantear entonces una metodología de estudio para el presente trabajo.

20 3 MATERIALES Y MÉTODOS

3.1 Área de estudio

El área de estudio se localiza en la finca Tirimbina Rain Forest Center y en el Área de Demostración e Investigación Los Laureles de Corinto (Figura 1). Los bosques del área de estudio pertenecen a la ecoregión de Bosque Húmedo del Atlántico de Centroamérica, la cual está categorizada como zona vulnerable y sobresaliente a nivel bioregional (Dinerstein et ál. 1995); estos se encuentran dentro del corredor biológico San Juan La Selva (CBSS) (Ramos 2004).

Fuente: Atlas de Costa Rica 2004, tomado de Salgado 2007.

Figura 1. Localización geográfica del bosque muy húmedo tropical La Tirimbina y Corinto al noreste de Costa Rica.

La finca Tirimbina está localizada en el distrito La Virgen, cantón Sarapiquí, provincia de Heredia (Costa Rica). Pertenece a la zona de vida bosque muy húmedo tropical 21 (bmh-T), según la clasificación de Holdridge, con altitud que varía entre 160 y 220 msnm, precipitación y temperatura media anual de 3864 mm y 24,6 °C, respectivamente (Finegan y Camacho 1999). Esta finca fue un mosaico de tierra cultivada con pimienta, cacao, plantas ornamentales, bosques maduros y bosques secundarios. Los suelos son de origen volcánico, meteorizados y con una formación superficial dominada por andesitas basálticas; fisiográficamente el paisaje se puede catalogar de colinas bajas de origen volcánico, con suelos bien drenados y arcillosos (Thimonier 1998). Toda el área fue aprovechada bajo plan de manejo entre 1989 y 1990 para la comercialización de la madera.

El Área de Demostración e Investigación Los Laureles de Corinto, pertenece a la zona de vida bosque muy húmedo tropical (bmh-T), según Holdridge. La precipitación y temperatura media anual es 4000 mm y 23,7 °C, respectivamente (Quirós 1998). La topografía es entre plana a accidentada, con pendientes que oscilan entre 0 y 45°, la altitud varía entre 235 y 345 msnm. Los suelos son de origen volcánico (Inceptisoles), ácidos, con altos niveles de aluminio, baja saturación de bases y texturas franco arcillosa, arcillosa y franco arenosa (Carrera et ál. 1996).

En estos bosques se tienen instaladas 18 parcelas permanentes de bosque primario y 4 parcelas de bosque secundario (Quirós y Finegan 1994, Carrera et ál. 1996, Delgado et ál. 1997, Quirós 1998). Las parcelas tiene una dimensión de 180 m × 180 m; en el centro de cada una hay una parcela permanente de una hectárea (100 m × 100 m), con una zona de amortiguamiento de 40 m (Finegan y Camacho 1999). En ambos sitios se realiza manejo forestal similar, pero el número de individuos cosechados varió significativamente entre sitios y entre parcelas. Debido a esto las parcelas fueron clasificadas en parcelas de baja y alta perturbación, entendiéndose por perturbación la reducción del área basal generada por el manejo forestal (Salgado 2007). En la Tirimbina en los años 60 se realizó aprovechamientos informales de madera, lo que ocasionó cambios en el área basal de las parcelas, esto podría generar errores en la estimación de la reducción del área basal. Para tratar de disminuir este error, en todas las parcelas de La Tirimbina se estableció un área basal inicial de 26 m2/ha, la cual es el área reportada para bosques sin intervención (BSI), con condiciones ecológicas similares al área de estudio en la Estación Biológica La Selva (Clark y Clark 2000). La estimación de la intensidad de perturbación se realizó restándole a esa área basal inicial (26

22 m2/ha) la menor área basal registrada durante los tres años siguientes a la intervención forestal formal (1990-1992). En Corinto se realizó el mismo procedimiento, pero como esta zona estaba sin aprovechamientos forestales previos, se determinó el área basal del año del aprovechamiento (1992) y el área basal registrada en los tres años siguientes. De este modo se catalogaron como Bosques Manejados de Bajo Impacto (BMBI) aquellas parcelas que mostraron reducción del área basal inferior al 15% y Bosques Manejados de Alto Impacto (BMAI) a las parcelas que presentaron reducciones superiores al 16% de área basal.

Los cuatro tipos de manejo de los bosques (TMB) son como siguen: a) Parcelas sin aprovechamiento forestal (Testigo) (BSI); Corinto, parcelas 2, 7 y 8. b) Parcelas con baja perturbación (BMBI); Corinto, parcelas 1, 4, 5 y 9; Tirimbina, parcela 4. c) Parcelas con alta perturbación (BMAI): sitio Tirimbina, parcelas 2, 3, 5, 8 y 9; Corinto, parcelas 3 y 6. d) Parcelas de bosque secundario (BS): 3 parcelas. En estas parcelas permanentes se tienen los árboles debidamente marcados y codificados mediante claves únicas elaboradas en placas de aluminio. Allí se midieron el diámetro a la altura del pecho (dap) para todos los árboles con dap ≥ 10 cm. Para esto se utilizó una cinta diamétrica con precisión de 1 mm (Forero 2001). Estos individuos están también identificados taxonómicamente al nivel de especie por Nelson Zamora, quién es botánico curador del Instituto Nacional de Biodiversidad (INBio) de Costa Rica (Delgado et ál. 1997, Finegan y Camacho 1999).

Para las posteriores mediciones considerados como diferentes periodos de estudio se utilizaron los mismos protocolos y siguiendo la misma metodología de estudio. Las mediciones se hicieron en todos los individuos incluidos en la primera medición, además se registraron los individuos “muertos” que no aparecen de una medición a otra, de igual forma se registraron los individuos “reclutas” que se fueron encontrando en las sucesivas mediciones para cada una de las parcelas. Se consideran individuos “muertos” a todos aquellos individuos que se registraron vivos en una anterior medición y que en la medición siguiente están muertos, registrando la causa de su mortandad que se indicó anteriormente bajo la variable “condición del árbol”. Como individuos reclutas se registraron a todos aquellos individuos que no se registraron en una anterior medición y que aparecen en la siguiente medición con un dap  a 10 cm. A cada recluta se le colocó un código único sobre una placa de aluminio con una numeración ascendente tomando en cuenta el número del último árbol registrado en la

23 medición anterior en cada una de las parcelas, los cuales también fueron identificados taxonómicamente al nivel de especies (Juan-Carlos 2006). Los periodos fueron de siguiente manera: para el caso de Corinto se trabajó con datos de los años: 1992, 1996, 2000 y 2006; para el caso de la Tirimbina se trabajaron con datos de los años 1993,1998, 2003 y 2008 y finalmente para el caso del bosque secundario los años 1992, 1998, 2003 y 2008.

3.2 Estimación de la variación en la provisión de SE por bosques manejados

Selección de especies: Basado en la hipótesis de índice de masa (Grime 1998).

Identificación de rasgos clave: En relación al SE en estudio (Cornelissen et ál. 2003).

Determinación de la DF: MPC, I Estimar la variación del área basal y biomasa aérea de TFP: DF y TFP. En relación a la dinámica poblacional.

Se asume que la variación de las propiedades ecosistémicas tiene impacto en la provisión de servicios ecosistémicos.

Estimación de la variación de la provisión de SE: A partir de Ejemplo, estimar la variación en la variación de la diversidad la provisión de los SE como funcional en relación a la consecuencia de perturbación dinámica poblacional. humana.

Figura 2. Pasos lógicos para estimar la variación temporal de la provisión de SE.

Para estimar la variación en la provisión de SE se desarrollaron lo siguientes pasos lógicos (Figura 2); se inició con la selección de especies; se continuó con la identificación y selección de los rasgos claves (Cornelissen et ál. 2003). Luego de identificar los rasgos (traits) para cada servicio ecosistémico se determina la DF y su variación con el tiempo; para ello se utilizan variables de la dinámica de los bosques como mortalidad, natalidad y crecimiento. A

24 través de la variación de la diversidad funcional y la dinámica poblacional se estima la variación de las propiedades ecosistémicas y a través de esta se estima la variación de la provisión de servicios ecosistémicos en el tiempo.

3.2.1 Selección de especies para el estudio

Para entender el papel de cada una de las especies en el funcionamiento ecosistémico debería evaluarse los rasgos en cada una de ellas, pero esto resulta difícil al encontrase aproximadamente 300 especies en los bosques en estudio (Salgado 2007). En este contexto, la hipótesis de índice de masa12 (Grime 1998) se presenta como una herramienta útil (Díaz et ál. 2007); bajo el sustento de esta hipótesis se trabajó solo con las especies dominantes (Walker et ál. 1999, Díaz et ál. 2006) que representaron entre 70-80% del área basal en pie de cada parcela de estudio.

3.2.2 Selección de los rasgos

Para el presente estudio se utilizaron rasgos que según la literatura consultada brindarían adecuada información para estimar el impacto de las perturbaciones ocasionadas por el manejo forestal en la provisión de los SE fijación-almacenamiento de carbono y regulación hídrica ecosistémica (Cornelissen et ál. 2003, Dahlgren et ál. 2006, Díaz et ál. 2007, Milla y Reich 2007). Los rasgos foliares considerados fueron el área foliar específica (AFE), área foliar (AF), contenido de materia seca foliar (CMSF), contenido de nitrógeno (N), contenido de fósforo (P), fuerza ténsil foliar (FTF), fenología foliar (FF) y textura de la hoja (TH) (Cuadro 3). Otros rasgos fueron la densidad de madera (DM), textura de la corteza (TxC); ángulo de inserción de las ramas (AR), altura máxima (relacionado con la ubicación en los estratos) (Hmax) y tasa de crecimiento relativo (TC) (Cuadro 3). Cabe destacar que la gran mayoría de los rasgos que se consideran en este trabajo fueron evaluados en trabajos de investigación anteriores para los mismos bosques donde se desarrolló el presente estudio (Fernández 2007, Salgado 2007).

12 La hipótesis de "índice de masa" propone que las propiedades ecosistémicas están controlados en gran medida por los rasgos y la diversidad funcional de las plantas dominantes (Grime 1998). 25 De los rasgos mencionados; para el servicio ecosistémico fijación de carbono fueron utilizados DM, CFMS, N, P, TC, FTF, AFE, AF. Hmax y FF (Cuadro 3). Para la regulación hídrica fueron utilizados FTF, AFE, AF, Hmax, FF, TxC, TH, AR, CCE y DC. Para las variables continuas se indican sus unidades, para las variables que son categóricas, tales como la TxC, DC, TH, Hmax, TC, FF, y CCE se ordenaron de acuerdo a su potencial comportamiento positivo en los SE que se consideran en el presente estudio, por lo que pasaron a ser ordinales (Cuadro 3).

Cuadro 3. Rasgos utilizados para evaluar los servicios ecosistémicos fijación de carbono y regulación hídrica.

Rasgos S E Área Foliar Específica (AFE) mm2 g-1 X, Y Área Foliar (AF) mm2 X, Y Contenido de Materia Seca Foliar (CMSF) mg g-1 X Rasgos foliares Contenido de N y P Foliar mg g-1 X Fuerza Tensil Foliar (FTF) N mm-1 X, Y Textura de la Hoja (TH) * Y Densidad Específica de Madera (DM) área basal cm-3 X Rasgos del tallo Textura de la Corteza (TxC) * Y Angulo de inserción de la rama (AR) * Y Altura del máxima del árbol adulto (Hmax) * X, Y Otros rasgos Tasa de Crecimiento (TC) (Crecimiento Diametral) * X Fenología Foliar (FF) * X, Y Densidad de Copa (DC) * Y Capacidad de Carga de Epífitas (CCE) * Y Fuente: Cornelissen et ál. (2003) y Villar et ál. (2004); * variables cualitativas, X=rasgos relacionados al servicio ecosistémico carbono, Y=rasgos relacionados al servicio ecosistémico agua, XY= rasgos usados para ambos servicios ecosistémicos.

3.2.3 Metodología para evaluar los rasgos

Los rasgos TH, DM, TxC, Hmax y FF que son variables cualitativas, se determinaron por revisión de fuentes secundarias como publicaciones científicas y otros. Para aquellas especies de las cuales no fue posible obtener datos de fuentes secundarias se realizaron evaluaciones en el campo, para ellos se eligieron al azar cinco individuos por especie debidamente identificados. Gran parte de los rasgos fueron evaluados de acuerdo al protocolo propuesto por Cornelissen et ál. (2003); en algunos casos se hizo adaptaciones a este protocolo (Fernández 2007). A continuación detalles de la evaluación de los rasgos:

26 3.2.3.1 Rasgos foliares

Los rasgos foliares se evaluaron en cinco individuos por especie; las muestras foliares se obtuvieron siguiendo el protocolo propuesto por Cornelissen et ál. (2003); para el caso del AF cada hoja fue escaneada y de la imagen digital fue calculada el AF, para ello se utilizó el programa Leaf Area Measurement Program, de la Unidad de Ecología Comparativa de Plantas de la Universidad de Sheffield (http://www.shef.ac.uk/~nuocpe/ucpe/leafarea.html). En cuanto al CFMS se realizó siguiendo el protocolo de Cornelissen et ál. (2003); de esta materia se determinó el N a través del método de combustión total, en equipo autoanalizador (Termo Finnigan, Flash EA 1112); en el caso del P total se analizó por el método de digestión seca (incineración del material a 550 ºC por 8 horas, luego fueron digeridas las cenizas con HCl1+1), para finalmente a través del método colorimétrico con molibdato de amonio y cloruro estañoso realizar la lectura de los valores con el espectrofotómetro ultravioleta visible (Thermo Spectronic Helios α).

El AFE se determinó siguiendo los pasos propuestos en el protocolo de Cornelissen et ál. (2003), para ello se utilizaron las hojas en las cuales se determinó el AF y su peso seco, la relación es área foliar/peso seco de la hoja cuyas unidades son mm2 g-1. La FTF se determinó de una hoja sana por individuo de cada especie (cinco individuos por especie), de la que fue cortada una sección longitudinal al cual se le midió el ancho con un calibrador generalmente mayor a >7 mm; estas secciones fueron sometidas a tracción con un Tearing Apparatus (Hendry y Grime 1993) en el que se registra la máxima fuerza en Newtons (New) por mm.

La metodología utilizada para TH fue elaborado en base a datos recopilados de fuentes secundarias, las especies que no tuvieron información se evaluaron en campo; la TH se clasificó en cinco categorías de acuerdo a su textura en el haz/envés; así tenemos categoría glabra/glabra = 1, glabra/rugosa = 2, glabra/tricoma = 3, rugosa/rugosa = 4 y tricoma/tricoma = 5, debido a que son rasgos cualitativos, a las categorías seleccionadas se les asignaron valores numéricos que permitan realizar los análisis estadísticos; los valores otorgados se realizaron en base al rol potencial que puedan jugar en la intercepción de la PP cada una de estas categorías, se indica que a mayor rugosidad de las hojas mayor será la intercepción de la lluvia por las hojas (Brewer y Smith 1997). Para FF como último rasgo foliar se clasificó en las siguientes tres categorías; caducifolio = 1, semi-perennifolio=2 y perennifolio=3,

27 considerándose como caducifolio a las especies que pierden las hojas simultáneamente por encima de los tres meses, las semi-perennifolias menor a tres meses y las perennifolias sin signos visibles de pérdida de hojas simultaneas; el puntaje asignado en este caso también se realizó por el papel potencial que juega tanto en la fijación de C como en la regulación hídrica, se asume que las plantas perennifolias se comportan mejor que las caducifolias en la intercepción de la lluvia (Staelens et ál. 2008).

3.2.3.2 Rasgos de tallo

Los rasgos relacionados al tallo fueron la DM y TxC; los valores de DM se obtuvieron de publicaciones recientes (Flores y Obando 2003, Chave 2005); para las especies que no se encontraron datos se siguió el protocolo de Cornelissen et ál. (2003), y la metodología propuesta por Chave (2005) (método dimensional), quien recomienda determinar la densidad de madera a través de la determinación del volumen mediante la siguiente ecuación: v = /4(D2l), donde, v es el volumen, D el promedio del diámetro interior del cilindro del taladro (cm) y l el largo de la muestra de madera (cm). La DM se determinó con la siguiente ecuación: DM=p/v, donde DM es la densidad de madera (g/cm3), p es el peso anhidro (g) y v el volumen (cm3).

El rasgo TxC se determinó en base al grado de rugosidad de la corteza, generalmente relacionados a la presencia de fisuras, lenticelas y escamas 13 los cuales fueron clasificados en las siguientes seis categorías: Lisa = 1, ligeramente lenticelada = 2, escamas en papel = 3, lenticelada-verrugosa = 4, escama en placas o ligeramente fisurada = 5 y fisurada o surcada = 6 (MEMBG 2009); para una parte de especies estos datos fueron obtenidos del Missouri Botanical Garden (Missouri Botanical Garden 2009) y para las restantes se evaluaron cinco individuos por especie.

13 Tipos de Corteza: Lisa/áspera; se considera aquellas cortezas que son entre lisas a ásperas y que generalmente tienen una corteza exterior muy delgada. Escamosa; se caracterizan por la separación de capas de corteza, que puede ser desde capas finas como papel hasta gruesas capas de corteza. Fisurada/surcado, se caracteriza por un patrón de separación (fisuración) de la corteza interior y exterior que forman grietas que pueden ser verticales y/o horizontales. Lenticelada/verrugoso; corteza con lenticelas (aberturas o zonas de la corteza externa con células dispuestas en forma floja, suberizadas o no) que pueden estar dispuestas vertical u horizontalmente (MEMBG 2009).

28 3.2.3.3 Otros rasgos

Para obtener el rasgo ángulo de rama (AR) se evaluaron las ramas primarias/secundarias de cinco individuos por especie; para ello se utilizaron binoculares y cámaras fotográficas, los cuales permitieron observar con mucho más detalle los individuos que se estaban evaluando. Se clasificaron en las tres categorías siguientes de AR: mayor a 60 grados = 1, entre 30 y 60 grados = 2, menor a 30 grados = 3. Para el caso de la densidad de copa (DC) se clasificaron en las siguientes tres categorías: copa poco densa = 1, copa densa = 2 y copa muy densa = 3; la categoría poco densa significa que al mirar la copa a través de un binocular, el área del circulo del binocular está ocupada por más de 60% de espacio vacío; la categoría densa entre 30 y 60%, mientras que las copas muy densas por valores menores al 30%. El rasgo capacidad de carga de epifitas (CCE) se clasificó en las siguientes tres categorías: alta = 3, media = 2 y baja = 1; la categoría baja representa a una cobertura menor a 30% del fuste, horquetas y base de las ramas primarias por epífitas vasculares; la categoría media representa entre 30 y 60% y finalmente la categoría alta representa mayor a 60% de cobertura de epífitas vasculares en el tallo, horqueta y base de las ramas primarias, los valores fueron asignados arbitrariamente, asumiendo su rol potencial en la regulación hídrica ecosistémica. Los valores del rasgo tasa de crecimiento (TC) se obtuvieron de la base de datos de la Cátedra de Ecología del CATIE, proveniente de un trabajo realizado por Finegan et ál. (1999) quienes proponen la utilización de la mediana de los incrementos anuales del dap, agrupando así las especies en cinco categorías: 1 = muy lento crecimiento, 2 = lento crecimiento, 3 = moderado crecimiento, 4 = rápido crecimiento y 5 = muy rápido crecimiento. Del mismo modo para el rasgo altura máxima (Hmax) los valores se obtuvieron de la misma base de datos indicada y generada por un estudio de Finegan et ál. (1999) quienes clasifican a los árboles en las siguientes categorías: arbóreo inferior (≤ 4,9 m), arbóreo medio (5 - 24,9 m), arbóreo superior (25 - 34,9 m) y emergente (≥ 35 m).

Dentro de las 110 especies consideradas hubo algunos árboles que no pudieron ser identificados ni a nivel de familia y algunos estuvieron identificados solo al nivel de género. Para el caso de las especies que estuvieron identificados a nivel de género los valores de los

29 rasgos fueron la media de la familia a la que pertenecía dicho genero; para aquellos árboles sin identificación se consideró los valores de la media de la comunidad, para todos los rasgos.

3.3 Estadística descriptiva y matriz de correlaciones para los rasgos.

Primeramente se estimó mediante estadística descriptiva las tendencias generales en cuanto a rangos y la variación de los valores de los rasgos. Se calcularon la media, mediana, deviación estándar, el coeficiente de variabilidad y valores mínimos y máximos. Luego se realizó un análisis exploratorio de las correlaciones existentes por medio de la obtención de una matriz de correlaciones de Pearson. En el caso de las variables continuas se hizo una estandarización de los datos para el caso de las variables cualitativas se utilizó una matriz de correlaciones de Spearman con su coeficiente de correlación y su significancia estadística; esto permitió conocer las posibles correlaciones positivas o negativas entre rasgos evaluados para cada SE (carbono y agua). En el presente trabajo, no se utilizó el enfoque de contrastes filogenéticamente independientes (Poorter et ál. 2008), por no ser la influencia filogenética de interés directo. Trabajos como el de Poorter et ál. (2008) sugieren que la corrección filogenética no influye marcadamente en los resultados de los análisis de correlación. Para visualizar la existencia de diferencias de valores de las propiedades ecosistémicas entre los cuatro tipos de manejo de bosque (TMB), periodos de estudio (P) y su eventual interacción, se realizaron análisis de varianza (ANDEVA). Los tratamientos surgieron de la combinación de los factores TMB con cuatro niveles: BMAI, BMBI, BSI y BS y los periodos de estudio con cuatro niveles: P1, P2, P3, y P4.

3.4 Determinación de propiedades ecosistémicas y análisis estadístico

Entre los parámetros funcionales de la comunidad se determino la media ponderada de la comunidad (MPC) y varios índices de diversidad funcional. La media ponderada de la comunidad se estimó a través de la ecuación propuesta por Violle et ál. (2007), para ello se hizo uso del programa f-Diversity (Di Rienzo et ál. 2008b), no se hizo ninguna estandarización ni transformación de valores, es decir los 64 (4TMB × 4P × 4 repeticiones) valores obtenidos para cada rasgo provienen de datos originales.

30 Para medir la DF se utilizaron seis índices: a) FAD2 propuesta por Walker et ál. (1999), b) FRic, c) FDiv y d) FEve propuesta por Villeger et ál. (2008), e) FRis propuesta por Laliberté y Legendre (2009) y finalmente f) DF-Ponderada propuesta por Pla et ál. (2008). Los índices de DF se estimaron haciendo uso del programa f-Diversity (Di Rienzo et ál. 2008b), para el análisis de los índices de diversidad funcional los valores de los rasgos fueron estandarizados, debido a que todos estos índices involucran en su cálculo más de una variable con diferente unidad de medida, lo que exige que los valores de las variables estén en una misma escala. Los valores obtenidos para cada rasgo fueron estandarizados para construir los índices.

Para la agrupación de las especies en TFP en relación a su comportamiento con el SE Fijación de C y regulación hídrica, se hizo a través de análisis multivariado, específicamente a través de análisis de conglomerados, con el método de agrupamiento jerárquico de Ward y la distancia como función de medida de similitud de Gower. Para comprobar la correcta conformación de los TFP se realizó un MANOVA, comparación de medias multivariado (gDGC) y análisis discriminante.

Para comparar la biomasa aérea (BA) de los TFP relacionados a la fijación de C en los distintos TMB se estimó la BA para cada TFP por cada parcela. La biomasa aérea fue estimada utilizando la ecuación alométrica desarrollada por Chave et ál. (2005) específicamente la desarrollada para bosques tropicales muy húmedos: BA = DM × exp (- 1,239 + 1.980 ln(dap) + 0,207 ln(dap)2 - 0,0281 ln(dap)3) donde; dap es el valor medio del diámetro a la altura del pecho y DM la densidad de madera. La biomasa de cada TFP por parcela se obtuvo por la sumatoria de los valores de biomasa correspondientes a todos los individuos de las especies que pertenecen a cada TFP. El carbono acumulado en cada TFP se determinó utilizando la fracción de conversión de materia seca a carbono de 0,5 (Nabuurs 2005).

El área basal (G) de los TFP relacionados a la regulación hídrica en los distintos TMB; se cálculo a través del área basal de cada individuo perteneciente a cada TFP para ello se utilizo la siguiente ecuación: área basal = (dap/2)2, el área basal de cada TFP por parcela se

31 obtuvo por la sumatoria de los valores de área basal correspondientes a todos los individuos de las especies que pertenecen a cada TFP.

El ANDEVA para comparar los tipos de manejo, periodos de estudio y las posibles interacciones se hizo bajo el supuesto de un diseño completamente aleatorizado con tres repeticiones. Las observaciones fueron realizadas en diferentes periodos de estudio y por lo tanto pueden estar correlacionadas. Para contemplar esta falta de independencia entre las medidas repetidas en el tiempo se usó un modelo mixto, con el fin de ajustar una matriz de correlaciones temporales que considere la falta de independencias de las observaciones. De igual forma, el uso de modelos mixtos permitió también modelar la falta de homogeneidad de varianzas. Algunas variables no cumplieron el supuesto de normalidad, en este caso se realizó transformación a rangos, antes de realizar el ANDEVA. Para determinar las diferencias entre tratamientos se usó la prueba de comparaciones múltiples LSD Fisher con un nivel de significancia del 5% sobre las medias ajustadas. Para todos los análisis estadísticos se utilizó InfoStat (Di Rienzo et ál. 2009).

El modelo utilizado fue:

Yijk= µ + Ti + Pj + TiPj +εijk, donde:

Yijk: variable respuesta

Ti: el efecto del i-ésimo tipo de manejo forestal

Pj: el efecto del j-ésimo periodo

TiPj: es la interacción entre el i-ésimo tipo de manejo forestal y el j-ésimo periodo 2 εijk: es el término de error experimental que ~Ni (0,σ )

32 4 RESULTADOS

4.1 Descripción de los rasgos funcionales

En total se evaluaron 15 rasgos funcionales, de los cuales 10 se utilizaron para evaluar el servicio ecosistémico (SE) fijación-almacenamiento de carbono (llamado en adelante carbono) y 10 en el servicio ecosistémico regulación hídrica (llamado en adelante agua) es decir que 5 rasgos fueron utilizados en ambos servicios ecosistémicos. En el Cuadro 4 se presentan la estadística descriptiva de cada rasgo.

Cuadro 4. Estadística descriptiva de los rasgos funcionales involucrados en él SE carbono y agua

Variable SE N Rep. Media CV Mín Máx Mediana Densidad de Madera Carbono 110 3 0.55 (0.14) cm-3 25,58 0,23 1.02 0.55 Cont. Fol. de Mat. Seca Carbono 110 5 371.92(68.36) mg g-1 18,38 190,00 540.00 373.31 Contenido de N Carbono 110 5 25.75(5.98) mg g-1 23,22 13,70 40.90 24.95 Contenido de P Carbono 110 5 1.15(0.42) mg g-1 36,68 0,47 2.60 1.06 Tasa de Crecimiento Carbono 110 na - - 0,00 5.00 3.00 Fuerza Tensil Foliar Ambos 110 5 0.99(0.94) N mm-1 95,01 0,37 7.15 0.81 Área Foliar Específica Ambos 110 5 15.37(4.28) mm2 g-1 27,82 6,99 31.65 15.04 Área Foliar Ambos 110 5 138454 (529615) mm2 382 1 955 3 553 833 19 907 Altura de Árbol Adulto Ambos 110 na - - 1,0 4,0 3,0 Fenología Foliar Ambos 110 na - - 1,0 2,0 2,0 Textura de Corteza Agua 110 5 - - 1,0 6,0 3,0 Textura de la Hoja Agua 110 na - - 1,0 4,0 1,0 Angulo de Rama Agua 110 5 - - 1,2 3,0 1,8 Carga de Epífitas Agua 110 5 - - 1,0 2,4 1,3 Densidad de Copa Agua 110 5 - - 1,0 3,0 2,22 * Datos categóricos; na = no aplica.

Se determinó que los rasgos fuerza tensil foliar (FTF) y área foliar (AF) utilizados en el estudio de ambos servicios ecosistémicos tienen los mayores coeficientes de variación, en el caso del AF fue superior al 100%, la alta variabilidad de los valores de estos rasgos se debió a los valores aportados por el grupo de palmas. Para los rasgos contenido de fósforo (P) y tasa de crecimiento (TC) involucrados con él servicio ecosistémico fijación de carbono, los valores del CV fueron; 36,68 y 52,15%, respectivamente (Cuadro 4). Para los demás rasgos involucrados, tanto en el servicio ecosistémico fijación de C como en regulación hídrica, los valores del CV fueron igual o inferiores al 30% (Cuadro 4).

33 4.1.1 Correlaciones entre rasgos involucrados en él SE carbono y agua

En el Cuadro 5 y Anexo 3 se muestran las correlaciones positivas y negativas estadísticamente significativas (p0.005); tanto para los rasgos involucrados independientemente en cada uno de los servicios ecosistémicos (carbono y agua), como también para los rasgos involucrados en ambos SE (ver Anexo 1 y Anexo 2).

Cuadro 5. Correlaciones entre rasgos involucrados con él SE carbono y agua

Correlaciones Ambos Carbono Agua AFE ↔ N, P TxC ↔ Hmax, CCE N ↔ P AR ↔ TH Positivas AF ↔ FTF, FF CFMS ↔ DM DC ↔ FF, AR Hmax ↔ TC P ↔ DM, CFMS Negativas AFE ↔ FTF, FF FTF ↔ N, DM AFE ↔ CFMS CFMS = Contenido Foliar de Materia Seca en mg g-1; N = Contenido de N Foliar en mg g-1; P = Contenido de Fósforo Foliar en mg g-1; TC = Tasa de Crecimiento; FTF = Fuerza Tensil Foliar en N mm-1; AFE = Área Foliar Especifica en mm2 g-1; AF = Área Foliar en mm2; Hmax = Altura máxima; FF = Fenología Foliar (ver anexo 3 para correlaciones individuales).

a) Para los rasgos involucrados en ambos servicios ecosistémicos; la correlación positiva encontrada entre AF y FTF (Cuadro 5), se justificaría debido a que hojas con mayor tamaño generalmente tienen mayor espesor (Milla et ál. 2008, Vernescu y Ryser 2009); un mayor espesor de la hoja influye directamente en un mayor valor de la FTF. Por otro lado, la correlación positiva entre el rasgo FF con FTF; podrían explicarse debido a que los hojas con mayor periodos de vida almacenan mayor cantidad de biomasa (Wright et ál. 2004, Chave et ál. 2009) y lignina por área, esta mayor cantidad de biomasa y lignina por área influiría en mayores valores de FTF (Aerts 1995, Poorter y Villar 1997, Villar y Merino 2001, Villar et ál. 2008). En el caso de la correlación negativa encontrada entre AFE-FTF (Cuadro 5) estaría relacionado con el contenido foliar de materia seca; es decir, a medida que se incrementan los valores del contenido foliar de materia seca por área, los valores de AFE disminuyen, en cambio a medida que los valores del contenido foliar de materia seca se incrementan la FTF también se incrementa (Villar y Merino 2001).

b) Para los rasgos involucrados únicamente con él SE carbono; las correlaciones positivas encontradas entre AFE con el contenido foliar de N y P (Cuadro 5), se explicaría

34 debido a que estos rasgos están directamente relacionados con la fotosíntesis (Reich et ál. 1998, Wright y Westoby 2001) y que, entre el contenido de P y N debe guardarse proporcionalidad (Liu et ál. 2009), estos resultados coinciden con lo reportado por Liu et ál. (2009); en un estudio realizado en plántulas y árboles jóvenes de un bosque tropical húmedo de montaña de la isla de Hainan, al sur de China.

La correlación significativa positiva entre el rasgo Hmax con TC (Cuadro 5), estaría relacionado con lo indicado por Givnish (1988), quién indica que las plantas que van a tener gran tamaño de adulto son menos tolerantes a la sombra en su estadio juvenil; esto empujaría a que los árboles jóvenes tengan un rápido crecimiento para alcanzar los niveles de luz que necesitan. En cuanto a la correlación positiva entre DM y CFMS (Cuadro 5) se debería a que plantas con un alto porcentaje de fibras en el tejido foliar como en la madera por unidad de volumen, tienen alta densidad de madera como también alto CFMS (Swenson y Enquist 2007).

La correlación negativa CFMS-AFE (Cuadro 5) podría deberse a que en las hojas con mayor CFMS, tienen mayor concentración de fenoles solubles y lignina, los que correlacionan negativamente con la tasa de crecimiento relativo, el cual esta correlacionado positivamente al AFE (Villar et ál. 2008). La correlación negativa entre DM-AF (Cuadro 5) estaría relacionado a la presencia de especies como las palmas que poseen DM muy baja y AF bastante grandes; de igual manera se explicaría la correlación negativa significativa entre DM con FTF, es decir que la presencia de especies con alta FTF, como las palmas poseen valores muy bajos de DM.

c) Para los rasgos involucrados únicamente con él SE agua; se encontró que existe correlaciones positivas (p0.005) entre TxC con Hmax y CCE (Cuadro 5); esto se justificaría en razón que los árboles más grandes tienen potencialmente mayor edad, a mayor edad de los árboles hay mayor rugosidad14 de la corteza (Levia y Herwitz 2005, Valová y Bieleszová 2008, Murakami 2009). La correlación positiva significativa de estos dos rasgos estaría influyendo en mayor CCE, por un lado la corteza rugosa ofrece mejor condición de anclaje a las epífitas y por otro lado el mayor tamaño ofrece mayor área de fuste para la colonización de

14 Se entiende por rugosidad a aquellas cortezas que tienen caracteristicas de fisuras, lenticelas y otras estructuras que ofrecen mayor fricción al deplazamiento de cualquier agente a través de ellas tal como sucede con las gotas de agua. 35 las mismas en comparación con individuos jóvenes (Valová y Bieleszová 2008). Las correlaciones positivas entre DC con AR y FF (Cuadro 5) podrían ser explicadas asumiendo que árboles con ramas tendientes a la horizontalidad generan mayor grado de cobertura, por lo que dejan pasar menos luz; de igual forma la continua presencia de hojas en las especies perennifolias frente a las caducifolias generan mayor grado de cobertura.

4.2 Composición y diversidad funcional

4.2.1 Variación de la MPC de los rasgos involucrados con él SE carbono y agua entre TMB y periodos

Se encontró efecto de la interacción tipos de manejo del bosque por periodos de estudio (LSD Fisher p0,05) para las medias ponderadas de la comunidad (MPC) del rasgo fuerza tensil foliar (FTF), área foliar (AF) y textura de hoja (TH) (Figura 3) (Anexo 4), los dos primeros rasgos están involucrados con ambos SE, mientras que el rasgo TH está involucrado con él SE agua. a) b) c) 1,2 210000 2,4

1,0 175000 2,0

0,8 140000 1,6

0,6 105000 1,2

MPC-AF MPC-TH MPC-FTF 0,4 70000 0,8

0,2 35000 0,4

0,0 0 0,0 I II III IV I II III IV I II III IV BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI MPC=Media Ponderada de la Comunidad; FTF=Fuerza Tensil Foliar; TH=Textura de la Hoja; AF=Área Foliar; BS=bosque secundario; BIS=Bosques sin intervención; BMAI=bosque manejado de alto impacto; BMBI=bosque manejado de bajo impacto.

Figura 3. Efecto de la Interacción tipo de manejos x periodo en la MPC de los rasgos; a) FTF, b) AF y c) TH.

Para el caso de la MPC de los rasgos FTF y AF involucrados en ambos SE (Figura 3ª y Figura 3b, Anexo 4), los cambios principales ocurrieron en los bosques primarios mientras que no hubo cambio en el bosque secundario. Así mismo, el bosque primario sin intervención

36 mostró una tendencia hacia valores menores de ambos rasgos en comparación con los bosques primarios manejados. Por otro lado la MPC del rasgo textura de la hoja (TH) cambian con el tiempo solamente para el bosque secundario (Figura 3c, Anexo 4). En general considerando los tres rasgos en su conjunto a través de los años, se evidencia un ligero cambio en la dominancia desde especies con hojas grandes y duras hacia especies con hojas de menor tamaño y suaves para todos los TMB; en el caso del BS se puede agregar también que disminuye la dominancia de especies con hojas rugosas (Figura 3c, Anexo 4). En cuanto al efecto de los componentes principales en la MPC de algunos rasgos involucrados tanto en ambos SE como independientemente para cada SE (carbono y agua). Se encontraron diferencias estadísticas significativas que se describen en los siguientes párrafos:

Cuadro 6. ANDEVA de la MPC de los rasgos FTF y AF involucrados en ambos SE a) para los distintos TMB; b) para los distintos periodos

FTF AF FTF AF(*) a) b) (F=18,01; * (F=3,09; * (F=21,09; p<0,0002) (F=9,98; p<0,0001) TMB p<0,0002) P p=0,0357) BSI 1,10±0,02 182 721,72±22 203,50 a I 1,02±0,04 153 483,93±17144,81 a BMBI 1,04±0,02 167 623,40±31 441,13 a II 0,99±0,04 136 218,03±11992,65 b BMAI 0,99±0,02 125 299,88±24 580,34 a III 0,97±0,04 125 132,13±10316,93 c BS 0,72±0,02 54 606,81±14 050,67 b IV 0,95±0,03 115 417,71±9372,670 d * TMB=Tipo de Manejo del Bosque; P=Periodos de estudio; BSI=Bosque Sin Intervención; BMBI=Bosque Manejado de Bajo Impacto; BMAI=Bosque Manejado de Alto Impacto; BS=Bosque Secundario; Letras distintas indican diferencias significativas (LSD Fisher p<= 0,05); FTF=Fuerza Tensil Foliar en N mm-1; AF=Área Foliar en mm2; (*) Datos transformados a rangos y control de heterogeneidad de varianzas.

a) Para rasgos involucrados en ambos SE: Solo se encontraron diferencias estadísticas significativas (LSD Fisher p0,05) para las MPC de los rasgos FTF y AF; tanto entre los distintos tipos de manejo del bosque (TMB) como entre los distintos periodos de estudio (P) (Cuadro 6). Es así que la MPC de los rasgos FTF y AF encontrados en los bosques primarios (Bosque Manejado de Bajo Impacto; Bosque Manejado de Alto Impacto y Bosque sin Intervención) fueron estadísticamente superiores a los encontrados en el Bosque Secundario (BS) (LSD Fisher p0,05) (Figura 4a y Figura 4b). Estos resultados indican que en el BS hubo mayor área basal de especies con hojas suaves y pequeñas en comparación con los bosques primarios (BMAI, BMBI y BSI) (Cuadro 6). Por otro lado la MPC de la FTF y AF disminuyen con los años, así se tiene que los mayores valores para estos dos rasgos se obtuvieron en los primeros periodos de estudio y los menores en los últimos (Figura 4c y Figura 4d).

37 a) 1.2 a b) 220000 a a a a a 0.9 165000 b

0.6 110000

AF FTF b 0.3 55000

0.0 0 BS BMAI BMBI BSI BS BMAIBMBI BSI a c) 1.2 d) 180000 b a c 1.1 d b c 1.0 d 120000

0.8 AF

FTF 0.6 60000 0.4 0.2 0.0 0 I II III IV I II III IV * Letras distintas indican diferencias significativas (p 0,05); MPC=Media Ponderada de la Comunidad; FTF=Fuerza Tensil Foliar N mm-1; AF=Área Foliar en mm2.

Figura 4. Variación de la MPC de los rasgo FTF y AF involucrados en ambos SE; a) y b) en relación a los TMB; c) y d) en relación a los periodos de estudio.

b) Para rasgos involucrados con él SE carbono: Se encontró efecto de los distintos tipos de manejo del bosque (TMB) en la MPC de los rasgos densidad de madera (DM) y contenido foliar de materia seca (CFMS) (Figura 5a y 5b). Los valores de la MPC de los rasgos DM y CFMS encontrados en el Bosque Sin Intervención (BSI) son estadísticamente superiores (LSD Fisher p0,05) a los otros tipos de manejo (Cuadro 7a). Por otro lado la MPC de la DM y CFMS en los dos bosques aprovechados (BMAI y BMBI) no muestran diferencias estadísticas significativas entre sí; pero estos valores resultan estadísticamente superiores a los encontrados en el BS (Cuadro 7a). También se encontró efecto de los periodos de estudio en la MPC de los rasgos altura máxima (Hmax) y tasa de crecimiento (TC) (Cuadro 7b). Los valores de la MPC de los rasgos Hmax y TC se incrementaron con el paso de los años, hasta alcanzar los máximos valores en el periodo cuatro (Figura 5c y 5d).

38 Cuadro 7. ANDEVA de la MPC para los rasgos involucrados en él SE carbono a) DM y CFMS para los distintos TMB; b) Hmax y TC para los distintos periodos de estudio

DM(*) CFMS Hmax (**) TC (**) a) b) (F=18,95; * TMB (F=7,94; * (F=2289; * (F=12,87; *

TMB p<0,0001) p=0,0002) P p<0,0001) p<0,0001) BSI 0,58±0,007 a BSI 411,39±4,32 a IV 3,60±0,03 a 3,34±0,08 a

BMAI 0,56±0,004 a b BMBI 404,61±3,74 a b III 3,57±0,03 b 3,31±0,08 a

BMBI 0,54±0,004 b BMAI 399,56±3,05 b II 3,53±0,04 c 3,26±0,08 b

BS 0,48±0,005 c BS 383,54±4,32 C I 3,50±0,04 d 3,20±0,07 c

* Letras distintas indican diferencias significativas (LSD Fisher p<= 0,05); DM=Densidad de Madera en área basal cm-3; CFMS=Contenido Foliar de Materia Seca en mg g-1; FTF=Fuerza Tensil Foliar en N mm-1; AF=Área Foliar en mm2; (*) Datos transformados a rangos y control de heterogeneidad de varianzas; (**) Datos transformados a rango; (***) Control Heterogeneidad de varianzas.

a) b) 0.7 500 a 475 0.6 ab b 450 c 425 ab a 0.5 b 0.4 400 c

DM 0.3 CFMS 300 0.2 200 0.1 100 0.0 0 BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI c) d) 4.0 4.0

b a 3.5 a a d c c b

3.5 TC

Hmax

2.0 2.0 1.0 1.0 0.0 0.0 I II III IV I II III IV * Letras distintas indican diferencias significativas (p 0,05); MPC=Media Ponderada de la Comunidad; DM=Densidad de Madera en Cm-3; CFMS=Contenido Foliar de Materia Seca en mg g-1, Hmax=Altura Máxima (categórica), TC=Tasa de crecimiento (Categórica).

Figura 5. Variación de la MPC de los rasgo DM, CFMS, Hmax y TC involucrados en él SE carbono; a) y b) en relación a los TMB; c) y d) en relación a los periodos de estudio.

c) Para rasgos involucrados con él SE agua: Se encontró efecto de los distintos tipos de manejo del bosque (TMB) en la MPC de los rasgos textura de la hoja (TH), capacidad de carga de epifitas (CCE) y densidad de copa (DC) (Cuadro 8) (Figura 6a-6c). La MPC de los rasgos CCE y DC encontrados en el bosque secundario son estadísticamente inferiores (LSD Fisher p0,05) a los encontrados en los bosques primarios (BSI, BMBI y BMAI) (Cuadro 8); 39 caso contrario sucede con la MPC de TH que es superior (LSD Fisher p0,05) en el BS en comparación a los bosques primarios (Cuadro 8) (Figura 6a-6c). Estos resultados indican que los bosques primarios (BMAI, BMBI y BSI) estarían dominados por especies con alta DC y CCE pero con hojas de baja rugosidad, el caso contrario se presentaría en el BS (Cuadro 8).

Cuadro 8. ANDEVA de la MPC para los rasgos TH, CCE y DC involucrados en él SE agua para los distintos TMB

TH(***) CCE(**) DC(**) TMB (F=10,78; (F=37,51; (F=50,51; p<0,0001) * p<0,0001) * p<0,0001) * BS 2,20±0,01 a BMBI 1,41±0,005 a BSI 2,35±0,01 a BMAI 1,51±0,03 b BSI 1,40±0,002 a BMBI 2,31±0,01 a BMBI 1,50±0,03 b BMAI 1,37±0,010 a BMAI 2,26±0,02 a BSI 1,45±0,01 b BS 1,14±0,006 b BS 1,80±0,02 B * Letras distintas indican diferencias significativas (LSD Fisher p<= 0,05); FTF=Fuerza Tensil Foliar en N mm-1; AF=Área Foliar en mm2; TH=Textura de la Hoja; CCE=Capacidad de Carga de epífitas; DC=Densidad de Copa; (*) Datos transformados a rangos y control de heterogeneidad de varianzas debido a tratamientos; (**) Control heterogeneidad de varianzas debido a tratamiento x periodo; (***) Control heterogeneidad de varianzas debido a tratamiento; **= Datos Categóricos.

a) b) c)

2.5 a 1.5 a a a 2.5 a a a b 2.0 2.0 b b b b 1.0

1.5 1.5

DC TH 1.0 CCE 1.0 0.5 0.5 0.5

0.0 0.0 0.0 BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI

* Letras distintas indican diferencias significativas (p 0,05); MPC=Media Ponderada de la Comunidad; DM=Textura de la Hoja; CCE=Capacidad de Carga de Epífitas, DC=Densidad de Copa; estos rasgos son variables categóricas.

Figura 6. Variación de la MPC de los rasgos a) TH, b) CCE y c) DC involucrados en él SE agua; en relación a los TMB

También se encontró efecto de los periodos de estudio en la MPC de los rasgos ángulo de rama (AR) (Figura 7a), textura de la hoja (TH) (Figura 7b), altura máxima (Hmax) (Figura 7c) y textura de la corteza (TxC) (Figura 7d) (Cuadro 9). Los valores de la MPC de los rasgos AR y TH decrecieron con el paso de los años, encontrándose los menores valores en el periodo cuatro (Figura 4a). Por el contrario la MPC de los rasgos Hmax y TxC se incrementaron con el paso de los años (Cuadro 9). 40 Cuadro 9. ANDEVA de la MPC para los rasgos AR, TH, Hmax y TxC involucrados con él SE agua para los distintos periodos

AR(***)DC TH** DC Hmax(***)DC TxC DC (F=6,46; (F=2,99; (F=22,89; (F=12,20; P p<0,0009) * p<0,0401) * p<0,0001) p<0,0001) * I 1,59±0,02 a 1,65±0,09 a 3,50±0,04 4,35±0,10 d II 1,58±0,02 b 1,63±0,08 B 3,53±0,04 4,41±0,09 c III 1,57±0,02 c 1,61±0,08 C 3,57±0,03 4,46±0,10 b IV 1,56±0,02 d 1,61±0,08 C 3,60±0,03 4,52±0,09 a * Letras distintas indican diferencias significativas (p 0,05); FTF=Fuerza Tensil Foliar en N mm-1; AF=Área Foliar en mm2; AR=Ángulo de Rama; TH=Textura de la Hoja; Hmax =Altura máxima ; TxC=Textura de Corteza; ** Control heterogeneidad de varianza debido a tratamiento; DC=Datos Categóricos; (*) Datos transformados a rangos y control heterogeneidad debido a tratamiento; (**) Control heterogeneidad varianzas debido a TxP; (***) Datos transformados a rangos.

a) b) 2.0 2.0

1.8 1.8 a b c c a b c d

TH AR 1.6 1.6 1.2 1.2 0.8 0.8 0.4 0.4 0.0 0.0 I II III IV I II III IV c) d) 4.0 5 a a b d c b d c 3.5

TxC

Hmax 4 3 2.0 2 1.0 1 0.0 0 I II III IV I II III IV * Letras distintas indican diferencias significativas (p 0,05); AR=Ángulo de Rama; TH=Textura de la Hoja; Hmax =Altura máxima; TxC=Textura de Corteza; Periodos de estudio (I, II, III, IV).

Figura 7. Variación temporal de la MPC para los rasgos a) FTF, b) AR, c) TH, d) Hmax, e) TxC y f) AF involucrados en él SE agua

4.2.2 Variación de los Índices de Diversidad Funcional entre TMB y el tiempo

No hubo interacción entre tipos de manejo del bosque (TMB) por periodos de estudio (P) para ninguno de los índices de diversidad funcional (IDF). Pero si hubo efecto de los 41 componentes principales TMB y P para la mayoría de los IDF utilizados en el presente estudio; es decir se encontraron diferencias estadísticas significativas tanto para el SE carbono como para el SE agua que se describen en los siguientes párrafos:

a) Efecto del tipo de manejo de bosques en los IDF para los SE agua y carbono: Tanto para el índice FAD2 como para la diversidad funcional ponderada (DF-Ponderada) se encontró diferencias estadísticas significativas (LSD Fisher p0,05) entre los distintos TMB para ambos SE (carbono y agua) (Cuadro 10a y Cuadro 10b). En el caso del índice divergencia funcional (FDiv) solo se reportó diferencias estadísticas significativas (LSD Fisher p0,05) entre TMB para el SE carbono (Cuadro 10a); del mismo modo para el índice riqueza funcional (FRic) solo se reportó diferencias estadísticas significativas (LSD Fisher p0,05) entre TMB para el SE agua (Cuadro 10b).

Cuadro 10. ANDEVA de los índices de DF entre TMB; a) para SE carbono y b) para SE agua

FAD2 (*) (F=8,89; DF-Pond. (F=4,89; FDiv(**) (F=8,86; TMB * TMB * TMB * p=0,0001) p=0,0048) p=0,0001) BMAI 346,60±22,1 a BS 0,0051±0,0001 a BS 0,817±0,012 a a) BMBI 306,96±30,4 a BSI 0,0034±0,0001 b BMAI 0,719±0,008 b BSI 213,88±8,50 b BMBI 0,0032±0,0001 b c BMBI 0,712±0,007 b BS 183,59±25,6 b BMAI 0,0029±0,0001 c BSI 0,702±0,005 b FAD2(*) (F=10,26, DF-Pond. (F=3,70; FRic (F=2,27; TMB * TMB * TMB * p<0,0001) p=0,0178) p=0,092) BMAI 379,11±25,0 a BS 0,0053±0,0003 a BMAI 22,41±2,3 a b) BMBI 329,43±32,2 a BSI 0,0040±0,0001 a BMBI 18,72±2,6 a BSI 235,82±9,50 b BMBI 0,0037±0,0002 a b BSI 10,83±1,2 b BS 191,94±27,1 b BMAI 0,0033±0,0001 b BS 5,77±2,2 b El ANDEVA se realizo en datos transformados a rangos; * Letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (LSD Fisher p0,05); (*) Control heterogeneidad de varianzas debido a periodos; (**) Control de heterogeneidad de varianzas debido a tratamientos; BS=Bosque Secundario; BMAI=Bosque Manejado de Alto Impacto, BMBI=Bosque Manejado de Bajo Impacto; BSI=Bosque Sin Intervención; TMB=Tipo de manejo del bosque.

Los mayores valores del índice FAD2 en ambos SE fueron reportados en los bosques cosechados (BMAI y BMBI) frente al BS y BSI (Figuras 8a y 8d); aclarando que estos dos últimos TMB no mostraron diferencias estadísticas significativas entre sí. Para el índice DF- Ponderada los mayores valores fueron reportados en el BS tanto para el SE agua como para el SE carbono (Figura 8b y 8e); el BSI reporto después del BS el mayor valor para el índice DF-

42 Ponderada frente a los otros bosques primarios (BMAI y BMBI) para ambos SE (carbono y agua). a) b) c) 380 a 0.0060 0.9 a a a 0.8 b b b 285 0.0045 0.7 b 0.6 b bc b c 0.5 190 0.0030

0.4

FAD2 FDiv

DF-Pond. 0.3 95 0.0015 0.2 0.1 0 0.0000 0.0 BS BMAI BMBI BSI BS BMAIBMBI BSI BS BMAI BMBI BSI d) e) f) 420 a 0.006 a 26.0 a a a 0.005 315 ab a 19.5 0.004 b b b b

210 0.003 13.0 FRic

FAD2 b

DF-Pond. 0.002 105 6.5 0.001 0.0 0 0.000 BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI BS BMAIBMBI BSI * Letras distintas indican diferencias significativas (p 0,05); FAD2; DF-Ponderada=Diversidad Funcional Ponderada; FDiv=Divergencia Funcional; BMBI=Bosque Manejado de Bajo Impacto; BMAI=Bosque Manejado de Alto Impacto; BSI=Bosque sin Intervención; y BS=Bosque Secundario.

Figura 8. Variación de los IDF entre los TMB; a) FAD2, b) DF-Ponderada y c) FDiv para el SE carbono; d) FAD2, e) DF-Ponderada y f) FRic para el SE agua

Para él SE carbono el BS reportó el mayor valor del índice FDiv en comparación a los bosques primarios (BMAI, BMBI y BSI) (Figura 8c); los cuales no mostraron diferencias estadísticas significativas entre sí (LSD Fisher p0,05). Para él SE agua el índice FRic reportó los mayores valores en los bosques cosechados (BMAI y BMBI) en comparación con el bosque secundario y bosque sin intervención (Figura 8f) (Cuadro 10) (Cuadro 10).

43 Cuadro 11. ANDEVA de los índices de DF entre periodos de estudio; a) para SE carbono y b) para SE agua

FAD2 (*) FRic (**) FDis FDiv (**) DF-Pond. P (F=19,13; (F=14,10; (F=20,44; * (F=7,17; * (F=6,72; * p<0,0001) p<0,0001) P<0,0001) p=0,0005) p=0,0007) a) I 310,95±30,0 10,52±1,80 2,33±0,08 a 0,75±0,01 a 0,0033±0,0003 b II 292,74±30,3 10,03±1,80 2,24±0,08 b 0,74±0,01 b 0,0034±0,0003 b III 271,16±29,9 9,18±1,70 2,18±0,08 c 0,72±0,01 c 0,0035±0,0003 a IV 250,11±28,0 7,81±1,60 2,12±0,08 d 0,72±0,01 c 0,0036±0,0003 a FAD2(*) FRic FDis FDiv DF-Pond. FEve P (F=15,49; (F=14,93; (F=14,64; * (F=6,16; * P (F=6,96; * (F=1,53; p<0,0001) p<0,0001) P<0,0001) p=0,0013) p=0,0006) p=0,2180) * b) I 336,97±32,8 18,15±3,0 2,43±0,08 a 0,84±0,01 a I 0,0037±0,0002 c 0,57±0,02 b II 317,11±33,0 17,17±3,0 2,38±0,08 b 0,83±0,01 a II 0,0038±0,0002 b 0,58±0,01 b III 293,56±32,8 16,32±2,9 2,32±0,08 c 0,82±0,01 b III 0,0039±0,0003 a 0,60±0,01 a IV 271,28±31,5 13,14±2.6 2,28±0,08 d 0,82±0,01 b IV 0,0041±0,0003 a 0,60±0,01 a * El ANDEVA se realizo en datos transformados a rangos; * Letras distintas indican diferencias significativas (LSD Fisher p0,05); (*) Control heterogeneidad de varianzas debido a periodos; (**) Control de heterogeneidad de varianzas debido a tratamientos, P=Periodos de estudio (I, II, III y IV).

a) b) c)

400 14 3.0 a a b 350 12 b c a 2.5 b c d c 300 d 10 d

FRic

FDis FAD2 250 8 1.8 200 6 1.2 4 100 2 0.6 0 0 0.0 I II III IV I II III IV I II III IV d) e)

0.8 0.005 a b c c a a 0.7 0.004 b b

FDiv 0.003 0.6 0.002 0.4 DF-Ponderada 0.2 0.001 0.0 0.000 I II III IV I II III IV * Letras distintas indican diferencias significativas (p 0,05); FAD2; FRic = Riqueza Funcional; FDis= Dispersión Funcional; FDiv=Divergencia Funcional; DF-Ponderada=Diversidad Funcional Ponderada; BMBI=Bosque Manejado de Bajo Impacto; BMAI=Bosque Manejado de Alto Impacto; BSI=Bosque sin Intervención; y BS=Bosque Secundario.

Figura 9. Variación de los IDF; a) FAD2, b)FRic, c)FDis, d) FDiv, e) DF-Ponderada con relación a los periodos de estudio para el SE carbono

44 a) Efecto de los periodos de estudio en los IDF para los SE agua y carbono: Los índices FAD2, FRic, FDis y FDiv reportaron los mayores valores en el periodo I de estudio; los cuales disminuyeron sus valores con el paso de los años, hasta alcanzar el valor más bajo en el periodo IV de estudio tanto para el SE agua como para el SE carbono (Cuadro 11a y Cuadro 11b) (Figura 10a-f). a) b) c) a 380 b 22.0 a b 3.0 c c d d 285 16.5 a 2.5 b 190 11.0 c d

FDis

FRic FAD2 95 5.5 1.8 1.2 0.6 0 0.0 0.0 I II III IV I II III IV I II III IV d) e) f)

1.0 0.005 0.8 a a b 0.7 0.9 c a 0.004 a b a a b b

FDiv b FEve 0.6 0.8 0.003 0.6 0.002 DF-Ponderada 0.4 0.4 0.2 0.001 0.2 0.0 0.000 0.0 I II III IV I II III IV I II III IV * Letras distintas indican diferencias significativas (p 0,05); FAD2; FRic = Riqueza Funcional; FDis= Dispersión Funcional; FDiv=Divergencia Funcional; DF-Ponderada=Diversidad Funcional Ponderada; BMBI=Bosque Manejado de Bajo Impacto; BMAI=Bosque Manejado de Alto Impacto; BSI=Bosque sin Intervención; y BS=Bosque Secundario.

Figura 10. Variación Temporal de los índices; a) FAD2,b) FRic, c) FDis, d) FDiv y e) DF- Ponderada en relación a la TFPC

Caso contrario sucede con el índice DF-Ponderada el cual incrementó sus valores con el paso de los años, reportando los valores más bajos en el periodo I de estudio y que alcanzó el máximo valor en el periodo IV de estudio tanto para el SE agua como para el carbono (Cuadro 11a y Cuadro 11b) (Figura 9e y Figura 10e). Este mismo comportamiento reporto el índice equidad funcional (FEve) para el SE agua, donde el menor valor reportado fue en el periodo I el cual fue incrementándose con el paso de los años, reportando su mayor valor en el periodo IV de estudio (Cuadro 11b) (Figura 10f). 45 4.2.3 Tipos funcionales de plantas

Las 110 especies leñosas arbóreas consideradas en el presente estudio fueron agrupadas en cuatro tipos funcionales de plantas (TFP) de acuerdo a su comportamiento con él SE carbono (c) (Figura 11) (Anexo 5) de igual forma que para él SE agua (a) (Figura 12) (Anexo 6); los rasgos utilizados tanto para el agrupamiento de los tipos funcionales relacionados al SE agua (a) como para el SE carbono (c) se indican en el Cuadro 3. La correlación cofenética reportada fue de 0,458 y 0,404 para el caso del agrupamiento de especies en relación al SE carbono y agua respectivamente; este coeficiente indica la correlación de las distancias definidas por la métrica (Gower) del árbol binario con las distancias originales entre especies. Entre mayor sea este cociente mejor se describe el agrupamiento natural de los datos.

Cuadro 12. MANOVA (Wilks) y prueba de comparación de vectores medios de Hotelling; a) para los cuatro TFP carbono y b) para los cuatro TFP agua

F.V. Est. F gl(num) gl(den) p

TFP 17 164 10 99 <0,0001

DM CFMS N P TC FTF AFE AF Hmax FF TFPc Nmm- mm2g- n * gcm-3 mgg-1 mgg-1 mgg-1 (*) mm2 (*) (*) a) 1 1 IVc 0,35 420,00 19,71 1,02 2,00 5,40 9,75 2772360,10 2,50 3,00 4 a IIIc 0,54 345,40 26,43 1,23 2,46 0,84 16,33 44227,38 1,97 2,76 37 b IIc 0,51 353,00 26,47 1,36 2,37 0,82 16,29 47718,03 3,63 2,10 30 c Ic 0,61 407,00 25,15 0,92 3,13 0,81 14,32 27502,93 3,46 3,00 39 d F.V. Est. F gl(num) gl(den) p

TFP 3,27 32,34 10 99 <0,0001

FTF AFE AF Hmax FF TxC TH AR CCE DC TFPa Nmm- mm2g- n * mm2 (*) (*) (*) (*) (*) (*) (*) b) 1 1 IVa 0,77 15,26 48534,24 3,85 2,08 5,23 1,15 1,97 1,68 2,45 13 a IIIa 0,83 15,28 28427,97 2,77 2,86 3,30 1,11 1,68 1,38 2,27 44 b IIa 2,46 15,19 1033030,57 2,27 2,91 1,73 1,82 2,40 1,12 2,69 11 c Ia 0,84 15,54 47259,44 3,10 2,60 3,38 2,90 1,82 1,23 2,05 42 D * Letras distintas indican diferencias significativas (p0,05); (*) Datos categóricos; TFP=Tipos Funcionales de Plantas; N=Contenido de Nitrógeno Foliar; P=Contenido de Fósforo Foliar; TC=Tasa de Crecimiento; FTF=Fuerza Tensil Foliar; AFE=Área Foliar Específica; AF=Área Foliar; Hmax=Altura máxima del árbol adulto; FF=Fenología Foliar; TxC=Textura de la Corteza; TH=Textura de la Hoja; AR=Ángulo de Rama; CE=Carga de Epífitas; DC=Densidad de Copa.

46 Distancia: (Gower (sqrt(1-S))) Tabebuia rosea Ceiba pentandra Sacoglottis trichogyna Cedrela odorata Calophyllum brasiliense Minquartia guianensis Hyeronima alchorneoides Lecythis ampla Carapa guianensis Pouteria reticulata Pterocarpus rohrii Terminalia bucidoides Tapura guianensis Billia colombiana Pouteria durlandii Pouteria spp. Pouteria calistophylla Vochysia guatemalensis Nectandra umbrosa Vantanea occidentalis Hernandia didymantha Inga pezizifera Guarea macrophylla Richeria obovata Guarea kunthiana Guarea spp. Macrolobium costaricense Guarea glabra Dendropanax arboreus Sapium aucuparium Cespedesia spathulata Lonchocarpus oliganthus Protium panamense Protium spp. Dendrobangia boliviana Naucleopsis naga Marila laxiflora Warszewiczia coccinea Chrysophyllum colombianum Pseudolmedia spuria Colubrina spinosa Faramea occidentalis Qualea polychroma Casearia arborea Lacmellea panamensis Tapirira guianensis Pentaclethra macroloba Simarouba amara Inga punctata Hevea brasiliensis Inga alba Byrsonima arthropoda Pouteria campechiana Brosimum lactescens Inga allenii Maranthes panamensis Iriartea deltoidea Aspidosperma spruceanum Socratea exorrhiza Welfia regia Quararibea bracteolosa Euterpe precatoria Clethra costaricensis Pourouma minor Dystovomita paniculata Quararibea ochrocalyx Ardisia fimbrillifera Protium ravenii Protium pittieri Xylopia sericophylla Hirtella triandra Hampea appendiculata Desconocido Hirtella spp. Croton smithianus Hasseltia floribunda Cecropia insignis Pourouma bicolor Inga thibaudiana Ferdinandusa panamensis Virola koschnyi Brosimum guianense Virola sebifera Tetragastris panamensis Inga leiocalycina Otoba novogranatensis Vochysia ferruginea Humiriastrum diguense Stryphnodendron microstachyum Balizia elegans Vitex cooperi Sterculia recordiana Dussia macroprophyllata Dussia spp. Goethalsia meiantha Conceveiba pleiostemona Apeiba membranacea Laetia procera Rollinia pittieri Terminalia amazonia Zanthoxylum ekmanii Couepia polyandra Cordia bicolor Jacaranda copaia Ormosia amazonica Ormosia velutina Brosimum alicastrum Miconia punctata Ampelocera macrocarpa Micropholis crotonoides 0 1 2 3 4 TFPIa TFPIIa TFPIIIa TFPIVa

Figura 11. TFP de acuerdo a su comportamiento con el SE fijación de C a partir de los rasgos, DM, CFMS, N, P, TC, FTF, AFE, AF, Hmax y FF Distancia: (Gower (sqrt(1-S))) Tabebuia rosea Ceiba pentandra Sacoglottis trichogyna Cedrela odorata Calophyllum brasiliense Minquartia guianensis Hyeronima alchorneoides Lecythis ampla Carapa guianensis Pouteria reticulata Pterocarpus rohrii Terminalia bucidoides Tapura guianensis Billia colombiana Pouteria durlandii Pouteria spp. Pouteria calistophylla Vochysia guatemalensis Nectandra umbrosa Vantanea occidentalis Hernandia didymantha Inga pezizifera Guarea macrophylla Richeria obovata Guarea kunthiana Guarea spp. Macrolobium costaricense Guarea glabra Dendropanax arboreus Sapium aucuparium Cespedesia spathulata Lonchocarpus oliganthus Protium panamense Protium spp. Dendrobangia boliviana Naucleopsis naga Marila laxiflora Warszewiczia coccinea Chrysophyllum colombianum Pseudolmedia spuria Colubrina spinosa Faramea occidentalis Qualea polychroma Casearia arborea Lacmellea panamensis Tapirira guianensis Pentaclethra macroloba Simarouba amara Inga punctata Hevea brasiliensis Inga alba Byrsonima arthropoda Pouteria campechiana Brosimum lactescens Inga allenii Maranthes panamensis Iriartea deltoidea Aspidosperma spruceanum Socratea exorrhiza Welfia regia Quararibea bracteolosa Euterpe precatoria Clethra costaricensis Pourouma minor Dystovomita paniculata Quararibea ochrocalyx Ardisia fimbrillifera Protium ravenii Protium pittieri Xylopia sericophylla Hirtella triandra Hampea appendiculata Desconocido Hirtella spp. Croton smithianus Hasseltia floribunda Cecropia insignis Pourouma bicolor Inga thibaudiana Ferdinandusa panamensis Virola koschnyi Brosimum guianense Virola sebifera Tetragastris panamensis Inga leiocalycina Otoba novogranatensis Vochysia ferruginea Humiriastrum diguense Stryphnodendron microstachyum Balizia elegans Vitex cooperi Sterculia recordiana Dussia macroprophyllata Dussia spp. Goethalsia meiantha Conceveiba pleiostemona Apeiba membranacea Laetia procera Rollinia pittieri Terminalia amazonia Zanthoxylum ekmanii Couepia polyandra Cordia bicolor Jacaranda copaia Ormosia amazonica Ormosia velutina Brosimum alicastrum Miconia punctata Ampelocera macrocarpa Micropholis crotonoides 0 1 2 3 4 TFP I TFP II TFP III TFP IV Figura 12. TFP de acuerdo a su comportamiento con relación al SE regulación hídrica a partir de los rasgos; FTF, AFE, AF, Hmax, FF, TxC, TH, AR, CE,y DC 47 Tanto el análisis de varianza multivariado (MANOVA) como la comparación de medias multivariada (gDGC por sus siglas en inglés) (Figura 13a y Figura 13b) muestran diferencias estadísticas significativas (p<0,0001) entre los cuatro tipos funcionales de plantas encontrados con la prueba de conglomerados tanto para el SE carbono (Cuadros 12a) (Figura 13a) como para el SE agua (Cuadros 12b) (Figura 13b). La prueba de comparación de vectores medios de Hotelling confirma este resultado (Cuadros 12a y 12b).

a) b)

8

4.5

7

4.0

6

3.5

3.0

5

2.5

4

2.0

Distancia

Distancia

3

2 4 1 3

2 1 3 4 Figura 13. Comparación de medias multivariadas para los cuatro TFP (p=0,05); a) para TFPc y b) para TFPa hclust (*, "average") hclust (*, "average") La clasificación cruzada realizada entre los TFP agrupados con relación al SE carbono arrojó errores de 5,13; 6,67; 2,70 y 0% en la diferenciación del TFP Ic, IIc, IIIc y IVc respectivamente (Cuadro 13a). Para el caso del SE agua la misma prueba arrojó error de 0% en la diferenciación de los TFP IIa y IVa, mientras que 4,76 y 2,27% en la diferenciación de los TFP Ia y IIIa, respectivamente (Cuadro 13b).

El análisis discriminante realizado para el SE carbono separa el TFP IVc conformado por las especies de palmas de los otros TFP a través del eje uno, mientras que los otros TFP (Ic, IIc y IIIc) son separados a través del eje dos (Figura 14a). En el eje uno el área foliar (AF) es el rasgo que permite la separación del TFP IVc (palmas) de los otros TFP (Ic, IIc y IIIc) (Cuadro 13a) (Figura 14). Mientras que en el eje dos; los rasgos tasa de crecimiento (TC), altura máxima (Hmax) y fenología foliar (FF) son los que permiten la separación de los TFP Ic, IIc, y IIIc entre sí, el valor 0,96 obtenido para el rasgo Hmax indicaría que este rasgo tiene mayor influencia en la separación de estos TFP (Cuadro 13a) (Figura 14a). 48 Cuadro 13. Clasificación cruzada y funciones discriminantes con varianzas comunes de los cuatro TFP; a) relacionados al SE carbono y b) relacionados al SE agua

Variable Eje 1 Eje2 Variable Eje 1 Eje2 Densidad de Madera -0,06 -0,20 Fuerza Tensil Foliar -0,49 -0,21 Cont. Foliar de Mat. Seca 0,06 -0,10 Área Foliar Especifica -0,23 0,43 Contenido de Nitrógeno -0,08 0,28 Área Foliar 0,81 1,08 Contenido de Fósforo 0,06 -0,20 Altura máxima -0,12 -0,22 Tasa de Crecimiento -0,10 -0,50 Fenología Foliar 0,28 -0,16 Fuerza Tensil Foliar 0,02 0,22 Textura de Corteza -0,35 -0,17 Área Foliar Especifica 0,05 0,10 Textura de Hoja 0,87 -0,52 Área Foliar 0,99 -0,10 Ángulo de Rama 0,43 0,70 a) b) Altura máxima -0,01 0,96 Cap. Carga de Epifitas -0,59 -0,31 Fenología Foliar 0,03 -0,60 Densidad de Copa -0,14 0,52

TFP 1 2 3 4 Total Err. (%) TFP 1 2 3 4 Total Err. (%) Ic 37 0 2 0 39 5,13 Ia 40 0 2 0 42 4,76 IIc 1 28 1 0 30 6,67 IIa 0 11 0 0 11 0,00 IIIc 1 0 36 0 37 2,70 IIIa 0 0 43 1 44 2,27 IVc 0 0 0 4 4 0,00 * IVa 0 0 0 13 13 0,00 Total 39 28 39 4 110 4,55 Total 40 11 45 14 110 2,73 TFP=Tipo Funcional de Planta; Ic, IIc, IIIc y IVc tipos funcionales relacionados al SE carbono; Ia, IIa, IIIa y IVa tipos funcionales relacionados al SE agua.

a) b) 3.81 6.80 IIc 2 “Adquisitivas IIa emergentes” “Interceptoras” 1.72 4.10 IVa “Interceptoras 1 Ic “Conservativas IVc emergentes” de dosel superior” 4 “Palmas” IIIa -0.37 1.41 “Captadoras de dosel medio” 3

Ia “Captadoras Eje Canónico 2 Eje Canónico Eje Canónico 2 Eje Canónico IIIc “Adquisitivas de dosel de dosel inferior” -2.46 -1.29 superior””

-4.55 -3.99 -1.51 5.63 12.77 19.91 27.05 -4.21 -1.69 0.84 3.36 5.88 Eje Canónico 1 Eje Canónico 1 I c II c III c IV c TFP I TFP II TFP III TFP IV Rasgos utilizados para realizar el análisis discriminante DM, CFMS, N, P, TC. FTF, AFE, AF, Hmax y FF involucrados en él SE carbono y FTF, AFE, AF, Hmax, FF, TxC, TH, AR, CE y DC involucrados en él SE agua.

Figura 14. Análisis discriminante para las 110 especies; a) para el SE carbono y b) para el SE agua.

49 En el caso del SE agua el mismo análisis discriminante separó los TFP IIIa y IVa de los otros a través del eje uno, mientras que los TFP Ia y IIa fueron separados por el eje dos (Cuadro 13b) (Figura 14b). En el eje uno el área foliar, textura de la hoja y la capacidad de carga de epifitas son los rasgos que permitieron la separación de los TFP IIIa y IVa de los otros TFP (Ia y IIa) (Cuadro 13b) (Figura 14b). Mientras que en el eje dos los rasgos área foliar, textura de la hoja, ángulo de rama y densidad de copa son los rasgos que permitieron la separación entre el TFP Ia y IIa. Entre todos los rasgos el área foliar es el que mayor influencia ejerció tanto para la separación de los TFP carbono (Cuadro 13a) como para los TFP agua (Cuadro 13b); sobre todo para este último, pues arrojó altos valores en ambos ejes.

El MANOVA realizado muestra también los valores de los rasgos que distinguen a cada TFP carbono (Cuadro 2). En este sentido el TFP Ic está conformado por especies grandes, con bajo contenido de P, alta densidad de madera y baja tasa de crecimiento, alto contenido foliar de materia seca y área foliar específica media (Cuadro 12a); estos valores de los rasgos definen al TFP Ic como especies “conservativas de dosel superior” (Figura 14a). En cuanto al TFP IIc está conformado por especies de gran tamaño, con menor tasa de crecimiento que el TFP Ic y IIIc, baja densidad de madera, alto contenido de P y N y área foliar específica alta (Cuadro 12a); estos valores de los rasgos la definen como especies “adquisitivas emergentes” (Figura 14a). El TFP IIIc está conformado por especies pequeñas, con alto contenido de N y P, área foliar específica alta y densidad de madera media (Cuadro 12a); estos valores las definen como “adquisitivas dosel inferior” (Figura 14a). Finalmente el TFP IVc conformado por las “palmas” se caracteriza por tener hojas grandes, duras, tasa de crecimiento prácticamente nula, área foliar específica baja y baja densidad de madera (Cuadro 12a) (Figura 14a).

En el caso de los TFP agua; el MANOVA realizado nos permite definir siguiendo la lógica anterior los cuatro TFP; así el TFP Ia está conformado por especies de dosel superior con baja densidad de copa, baja capacidad de carga de epífitas, textura de corteza media, con hojas medianas y suaves (Cuadro 12b); estos valores disminuirían la capacidad de intercepción por el contrario permitirían que mayor cantidad de agua de lluvia llegue al suelo forestal por lo que se definirían como especies “captadoras de dosel superior” (Figura 14b). El TFP IIa está compuesto por especies perennifolias de dosel medio, con hojas muy grandes, duras, alta

50 densidad de copa y ángulo de ramas horizontales (Cuadro 12b); estos valores indicarían que este TFP juega mejor rol en la intercepción del agua de lluvia comparado con el anterior TFP (Ia), por lo que podrían definirse como especies “interceptoras” (Figura 14b). El TFP IIIa está compuesto por especies de dosel medio, hojas pequeñas y suaves, de baja rugosidad de corteza, baja densidad de copa y ángulo de ramas semi-verticales (Cuadro 12b); por estos valores se definirían como especies “captadoras de dosel medio” (Figura 14b). Finalmente el TFP IVa está compuesto por especies emergentes de copa densa, alta capacidad de carga de epífitas, con textura de corteza rugosa (Cuadro 12b); estos valores las definirían como especies “interceptoras emergentes” (Figura 14b).

4.2.3.1 Similitud entre los TFP carbono y agua

En el Cuadro 14 puede observarse que las especies denominadas “captadoras de dosel medio” (IIIa) con las “conservativas de dosel superior” (Ic) y las “adquisitivas dosel inferior” IIIc son bastante similares (índice de similitud de Jaccard), debido a que comparten 33 y 34% de especies, respectivamente (Cuadro 14). Las “palmas” (IVc) con las especies “interceptoras” (IIa) (Cuadro 14), comparten 36% de sus especies. Las “interceptoras emergentes” (IVa) con “adquisitivas emergentes” (IIc) se asemejan y comparten 30% especies (Cuadro 14). Finalmente, las especies “captadoras de dosel superior” (Ia) se asemeja tanto a las especies “conservativas de dosel superior” (Ic) como a las “adquisitivas emergentes” (IIc), debido a que comparten 21% y 31% de especies, respectivamente.

Cuadro 14. Similitud entre los TFP carbono y agua de acuerdo a su composición de especies

Distancia Ic IIc IIIc IVc Ia IIa IIIa IVa Ic 0,00 0,00 0,00 0,21 0,02 0,34 0,06 IIc 0,00 0,00 0,00 0,31 0,00 0,04 0,30 IIIc 0,00 0,00 0,00 0,16 0,14 0,33 0,00 IVc 0,00 0,00 0,00 0,00 0,36 0,00 0,00 Ia 0,21 0,31 0,16 0,00 0,00 0,00 0,00 IIa 0,02 0,00 0,14 0,36 0,00 0,00 0,00 IIIa 0,34 0,04 0,33 0,00 0,00 0,00 0,00 IVa 0,06 0,30 0,00 0,00 0,00 0,00 00,00 Ic, IIc, IIIc, IVc=Tipos Funcionales de Plantas carbono; Ia, IIa, IIIa y IVa Tipos funcionales de Plantas agua.

51 4.2.4 TFP, procesos ecosistémicos y servicios ecosistémicos

4.2.4.1 Variación de la biomasa y carbono de los cuatro TFP carbono entre TMB y periodos

El ANDEVA realizado arrojó que no hay efecto de la interacción TMB por periodos de estudio en la biomasa y carbono acumulado de tres TFP carbono IIa, IIIa y IVa; solo hubo efecto de la interacción TMB x periodos para la biomasa y carbono del TFP Ia (Anexo 7a y 7b) (Figura 15a y15b). De igual forma este mismo análisis arrojó que hubo efecto de los componentes principales (TMB y periodos) en el área basal de los TFP Ic y IVc ; mientras que no hubo efecto en los TFP IIc y IIIc (Cuadro 15). En los siguientes párrafos se escriben los efectos de los componentes principales (TMB y periodos) y de la interacción (TMB x periodos) para cada uno de los cuatro TFP carbono (Ic, IIc, IIIc y IVc).

a) 187000 b) 95000

149600 76000

112200 57000

74800 38000

Carbono (Kg) Carbono Biomasa(Kg)

37400 19000

0 0 I II III IV I II III IV BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI * BS= Bosque Secundario; BMAI=Bosque Manejado de Alto Impacto; BMBI=Bosque Manejado de Bajo Impacto; BSI=Bosque Sin Intervención; I, II, III, IV periodos de estudio.

Figura 15. Efecto de la interacción TMB por periodo en a) biomasa y b) carbono del TFP Ic

a) Para las especies “conservativas de dosel superior” (Ic); la interacción del BSI con los diferentes periodos arrojo los mayores valores del biomasa y carbono acumulado de este TFP (Ia) frente a las demás interacciones (Anexo 7) (Figura 15a y 15b); el carbono acumulado en este bosque muestra una ligera tendencia hacia la baja en el periodo IV; disminuye de 89474,67±2 970,99 kg en el tercer periodo a 87253,19±763,23 kg en el cuarto (Figura 15b); la interacción del BS con los periodos arrojo los menores valores de biomasa y carbono acumulado; aunque en el BS el C acumulado de este TFP (Ic) muestra una tendencia creciente a través de los años; pasa de 33515,63±15146,57 kg en el primer periodo a 52 52329,89±19698,58 kg en el último (Figura 15b). Los valores de biomasa y carbono acumulado en los bosques cosechados (BMAI y BMBI) prácticamente permanecen constantes en el tiempo (Figura 15a y 15b) (Anexo 7).

Cuadro 15. ANDEVA a) para biomasa y b) carbono de los TFP en relación al TMB

a) TFP IIIc(*)(**) TFP IVc(*) TMB TFP Ic(*) (p=0,0296) * TMB TFP IIc(*) (p=0,6492) TMB * TMB * (p=0,6096) (p=0,0179) a BSI 170 835,93±3082,32 a BS 37 593,44±3853,29 BSI 24 215,28±908,73 BMAI 3 850,59±158,85 a a BMBI 134 073,81±3931,61 a b BMBI 30 472,66±1457,28 BMAI 20 751,41±1635,7 BMBI 3 655,25±144,12 a a BMAI 113 286,84±5928,68 b BSI 27 674,34±1844,25 BMBI 18 513,86±1395,7 BSI 2 726,24±312,81 a b a BS 91 134,03±16124,18 b BMAI 25 715,24±1652,67 BS 17 593,05±1614,5 BS 1 216,33±377,84 b b) TFP IIIc(*)(**) TFP IVc(*) TMB TFP Ic(*) (p=0,0296) * TMB TFP IIc(*) (p=0,6492) TMB * TMB * (p=0,6096) (p=0,0179) BSI 85 417,97±1541,16 a BS 18 796,72±1926,64 BSI 12 107,64±454,36 a BMAI 1 925,30±79,42 a BMBI 67 036,91±1965,80 a b BMBI 15 236,33±728,64 BMAI 10 375,71±817,88 a BMBI 1 827,63±72,06 a BMAI 56 589,35±2838,66 b BSI 13 837,17±922,12 BMBI 9 256,93±697,88 a BSI 1 363,12±156,4 a b BS 45 567,02±8062,09 b BMAI 12 857,62±826,33 BS 8 796,53±807,26 a BS 608,17±188,92 b * Letras distintas indican diferencias significativas (LSD Fisher p 0,05); TMB=Tipo de Manejo del Bosque; TFP=Tipo Funcional de Planta; BMBM=Bosque Manejado de Bajo Impacto; BMAI=Bosque Manejado de Alto Impacto; BS=Bosque Secundario; BSI=Bosque Sin Intervención; (*) El ANDEVA se realizo con datos transformados a rangos por no tener normalidad; El Carbono acumulado está en Kg; (**) heterogeneidad de varianza debido a T.

En cuanto a los efectos del TMB y periodos de estudio; primero el ANDEVA arrojó que la biomasa y carbono acumulado de este TFP (Ic) es estadísticamente superior en el BSI en comparación a los bosques intervenidos (BMAI, BMBI y BS) (Cuadro 15a y 15b); aunque no hubo diferencias estadísticas con el BMBI (Cuadro 15a) (Figura 16a y 16b); segundo que hubo menor biomasa y carbono acumulado de este TFP (Ic) en el periodo I frente a los otros periodos; pero mostro una clara tendencia hacia el incremento a través de los años (Cuadro 15b) (Figuras 17a y 17b).

b) Para las especies “adquisitivas emergentes” (IIc) y “adquisitivas dosel inferior” (IIIc); tal como se indicó para estos TFP no hubo efecto de la interacción (TMB x periodos) ni efecto de los componentes principales (TMB y periodos) en los valores de la biomasa y carbono acumulado (Cuadro 15a y 15b) (Figura 16a y 16b) (Cuadro 16a y 16b).

53 Cuadro 16. ANDEVA a) para biomasa y b) carbono de los TFP entre periodos de estudio

a) TFP IIc (*) TFP IIIc (*)(**) TFP IVc (*) P TFP Ic (*) (p=0,0218) * P P * P * (p=0,6598) (p=0,5005) (p=0,0001) IV 132 814,46±9749,39 a III 30 222,40±2596,01 I 20 633,30±1685,15 a IV 3 502,46±367,14 a III 126 879,90±9908,79 b I 29 191,33±1820,62 IV 20 475,51±1471,1 a III 3 204,46±329,17 b II 122 311,60±10149,24 b c IV 29 703,00±2741,15 III 19 983,62±1760,61 a II 2 869,35±306,07 b c I 118 821,48±11483,96 c II 28 879,63±2396,38 II 19 904,81±1796,08 a I 2 811,79±339,12 c b) TFP IIc (*) TFP IIIc (*)(**) TFP IVc (*) P TFP Ic (*) (p=0,0218) * P P * P * (p=0,6598) (p=0,5005) (p=0,0001) IV 66 407,24±4874,69 a III 15 111,20±1298,00 I 10 316,65±842,58 a IV 1 751,23±183,57 a III 63 439,96±4954,39 b IV 14 851,50±1370,58 IV 10 237,76±735,55 a III 1 602,23±164,59 b II 61 155,81±5074,62 b c I 14 595,67±910,31 III 9 991,81±880,30 a II 1 434,68±153,03 b c I 59 156,67±5377,14 c II 14 439,81±1198,19 II 9 952,41±898,04 a I 1 405,90±169,56 c * Letras distintas indican diferencias significativas (LSD Fisher p0,05); P=Periodos de estudio; TFP=Tipo Funcional de Planta; (*) El ANDEVA se realizo con datos transformados a rangos por no tener normalidad; (**)= heterogeneidad de varianza debido a TMB; La unidad de biomasa y carbono es en Kg.

a) 200 b) 50 a a 160 ab 40 a a b a 120 b 30 20

Ic (TM) 80 IIc (TM)

40 10

0 0 BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI c) d) 30 5 a a a a a 25 4 a 20 ab 3 15 IIIc 2 b 10 IVc (TM) 5 1 0 0 BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI Biomasa en toneladas métricas=Barras negras; Carbono=Barras blancas; Letras distintas indican diferencias significativas (LSD Fisher p0,05); BMBM=Bosque Manejado de Bajo Impacto; BMAI=Bosque Manejado de Alto Impacto; BS=Bosque Secundario; BSI=Bosque Sin Intervención; Tipos Funcionales de Plantas Carbono Ic, IIc; IIIc y IVc.

Figura 16. Variación de la biomasa y carbono de los distintos TFP entre TMB

c) Para las “palmas” (IVc); primeramente no hubo efecto de la interacción (TMB x periodos); segundo la prueba de comparaciones múltiples (LSD Fisher p0,05) reporto que hubo menor biomasa y carbono acumulado por unidad de área de las “palmas” (IVc) en el BS, en comparación a los bosques primarios (BMAI, BMBI y BSI) (Cuadro 15a y 15b). Sin embargo la biomasa y carbono acumulado por unidad de área de este TFP en el BS no difiere estadísticamente del BSI (Cuadro 15a y 15b) (Figura 16d); tercero hubo menor biomasa y

54 carbono acumulado de este TFP (IVc) en el periodo I frente a los otros periodos (Cuadro 16a y 16b); pero mostro una clara tendencia hacia el incremento a través de los años (Cuadro 15a y 15b) (Figuras 17d). a) b) 160 35 a a a a a b 140 c bc 30 120 25 100 20 15

Ic (TM) 80 IIc (TM) 10 60 5 40 0 0 I II III IV I II III IV b) d) 25 a a 5 a a a 20 4 b c bc 15 3 2 10

IIIc (TM) IVc (TM) 1 5

0 0 I II III IV I II III IV Biomasa en toneladas métricas=Barras negras; Carbono=Barras blancas; Letras distintas indican diferencias significativas (LSD Fisher p0,05); Periodos de estudio I, II, III y IV; Tipos Funcionales de Plantas Carbono Ic, IIc; IIIc y IVc.

Figura 17. Variación de la biomasa y carbono de los distintos TFP entre periodos de estudio

4.2.4.2 Variación del área basal de los cuatro TFP agua entre los TMB y periodos

El ANDEVA realizado arrojó que hay efecto de la interacción TMB por periodos de estudio en el área basal de los distintos TFP agua (Ia, IIa, IIIa y IVa) (Anexo 8) (Figura 18a- 18d). De igual forma este mismo análisis arrojó que hay efecto de los componentes principales (TMB y periodos) en el área basal de estos TFP; a excepción del TFP IVa el cual no presentó diferencias estadísticas significativas para el área basal entre periodos de estudio (Cuadro 17a y 17b). En los siguientes párrafos se escribe los efectos principales (TMB y periodos) y la interacción (TMB x periodos) en el área basal de cada uno de los cuatro TFP agua (Ia, IIa, IIIa y IVa).

a) Para las especies “captadoras de dosel superior” (Ia); la interacción del BS con los diferentes periodos arrojó los mayores valores del área basal de este TFP (Ia) frente a las demás interacciones, aunque no mostraron diferencias estadísticas significativas entre sí

55 (Anexo 8) (Figura 18a). En cuanto a los efectos del TMB y periodos de estudio; primero arrojó que el área basal de este TFP (Ia) es mayor en el BS en comparación a los bosques primarios (BMAI, BMBI y BSI) (Cuadro 17a) (Figura 19a); segundo que hubo menor área basal de este TFP (Ia) en el periodo I en comparación a los otros periodos (II, III y IV); sin embargo entre los periodos II al IV el área basal del TFP Ia se mantuvo constante (Cuadro 17b) (Figura 20a). Por otro lado la interacción del BMAI con los distintos periodos mostró cierta tendencia hacia el incremento del área basal a través del tiempo para este TFP; pasó de 4,73±0,32 m2 (periodo I) a 6,45±0,44 m2 (periodo IV). La interacción de los otros dos bosques (BSI y BMBI) con los periodos no tuvieron claro efecto en el área basal del TFP Ia (Figura 18a). a) 21 b) 3 18 15 2 12

9 Ia Ia (m2) IIa (m2) 1 6 3

0 0 I II III IV I II III IV

BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI b) 20 d) 3

16 2 12

8 IVa (m2) IVa IIIa (m2) 1 4

0 0 I II III IV I II III IV BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI Figura 18. Efecto de la Interacción TMB x P en el área basal de los distintos TFP relacionados a la RHE.

b) Para las especies “Interceptoras” (IIa); la interacción de los bosques cosechados (BMAI y BMBI) x periodos arrojaron los mayores valores del área basal para este TFP (IIa), en comparación a las otras interacciones aunque no mostraron diferencias estadísticas significativas entre sí (Anexo 8) (Figura 18b). Se reporto también claras diferencias entre las interacciones del BS x periodos; es así que el área basal de este TFP (IIa) paso de 0,34±0,20

56 m2 en el primer periodo a 0,69±0,39 m2 en el último (Figura 18b). Finalmente la interacción del BSI x periodos no mostró diferencias estadísticas significativas entre sí para el área basal de este TFP (IIa) (Figura 18b) (Anexo 8). En cuanto al efecto de los TMB x periodos se determinó; primero que el área basal de las “Interceptoras” (IIa) es menor en el BS (0,55±0,15 m2) en comparación a los bosques primarios (BMBI, BMAI y BSI) (superior a 1,55±0,12) (Cuadro 17b); segundo que el área basal de este TFP (IIa) se incrementa con el paso de los años, aunque no mostró diferencias estadísticas significativas entre los periodos I y II (Cuadro 17b) (Figura 20 b).

Cuadro 17. ANDEVA para el área basal de los distintos TFP agua entre a) TMB y b) periodos

a) (*) (*) (*) (*) TMB TFP Ia TFP IIa TFP IIIa TFP IVa (p<0,0001) * (p<0,0001) * (p=0,0002) * (p<0,0001) * BS 15,65±1,56 a 0,55±0,15 b 9,05±1,21 b 0,18±0,02 b BMAI 5,47±0,26 b 1,93±0,08 a 12,93±0,73 b 1,63±0,19 a BMBI 5,28±0,41 b 1,86±0,06 a 15,38±0,43 a b 2,00±0,22 a BSI 5,95±0,16 b 1,55±0,12 a 18,83±0,58 a 1,29±0,27 a b) (*) (*) (*) (*) P TFP Ia TFP IIa TFP IIIa TFP IVa (p=0,0058) * (p=0,0004) * (p=0,0011) * (p=0,0002) * I 6,99±1,17 b 1,45±0,16 c 13,27±1,24 c 1,49±0,30 a II 7,34±1,26 a 1,48±0,15 c 13,68±1,12 b c 1,33±0,24 a III 7,60±1,25 a 1,64±0,16 b 14,13±1,05 a b 1,37±0,25 a IV 7,76±1,15 a 1,76±0,17 a 14,60±1,03 a 1,36±0,25 a * Letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (LSD Fisher p0,05); El área basal está en m2; (*) El ANDEVA se realizo con datos transformados a rangos por no tener normalidad; (*) heterogeneidad de varianza debido a T; TFP=Tipo Funcional de Planta; P=Periodos de estudio (I, II, III y IV); TMB=Tipos de Manejo del Bosque; BS=Bosque Secundario; BMAI=Bosque Manejado de Alto Impacto; BMBI=Bosque Manejado de Bajo Impacto; BSI=Bosque Sin Intervención.

c) Para las especies “captadoras de dosel medio” (IIIa); la interacción del BSI x periodos arrojaron los mayores valores en comparación a las demás interacciones; aunque no mostraron diferencias estadísticas significativas entre sí (Anexo 8) (Figura 18c). La interacción BS x periodos arrojó una tendencia hacia el incremento del área basal de este TFP (IIIa); pasó de 6,41±1,59 m2 en el primer periodo a 10,60±3,01 m2 en el último. Las interacciones de los bosques manejados (BMAI y BMBI) x de estudio reportaron una ligera tendencia hacia la baja del área basal con el paso de los años (Figura 18c). En cuanto al efecto de los TMB y periodos de estudio; primero el área basal de este TFP fue mayor en el BSI (18,83±0,58 m2); mientras que en los otros TMB fueron inferiores a 15,38±0,43 m2; aunque no 57 hubo diferencias estadísticas significativas con el BMBI; de igual manera no hubo diferencias entre BMAI y BS (Cuadro 17a) (Figura 19c); segundo se reportó mayores valores del área basal en los últimos periodos en comparación a los primeros (Cuadro 17b) (Figura 20 c). a) b) c) d)

20 2.5 25 2.5 a a a a a a 16 2.0 20 2.0 a ab a 12 1.5 15 b 1.5 b 8 1.0 10 Ia (m2) b 1.0

IIa (m2) b b IIIa (m2)

b IVa (m2) 0.5 5 4 0.5 b 0 0.0 0 0.0 BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI BS BMAI BMBI BSI * Letras distintas indican diferencias significativas (p<= 0,05).

Figura 19. Variación del área basal de los distintos TFP agua entre TMB a) b) c) d)

10 20 2.5 2.0 a a a a a a a b a 18 1.6 8 2.0 b a c c 16 ab 1.2 c bc 6 1.5 IIa (m2) IIa 14 0.8

Ia (m2) Ia

IIa (m2) IIa 4 1.0 12 (M2) IVa 8 0.4 2 0.5 4 0 0.0 0 0.0 I II III IV I II III IV I II III IV I II III IV * Letras distintas indican diferencias significativas (p<= 0,05).

Figura 20. Variación del área basal de los distintos TFP agua a través de los años

c) Para las especies “interceptoras emergentes” (IVa); las interacciones de los bosques primarios x periodos arrojaron mayores valores del área basal en comparación a las interacciones BS x periodos (Anexo 8) (Figura 18d); aunque no reportaron diferencias estadísticas significativas entre sí; en el caso de la interacción BS x periodos marcaron una ligera tendencia hacia el incremento del área basal de 0,11±0,01 m2 en el primer periodo a 0,24±0,04 m2 en el último. En cuanto al efecto de los TMB y periodos de estudio; primero el área basal de este TFP fue estadísticamente mayor en los bosques primarios (BMAI, BMBI y BSI) en comparación al BS (Cuadro 17a) (Figura 19d); segundo que el área basal de las especies “interceptoras emergentes” (IVa) permanece constante a través de los años (Cuadro 17b) (Figura 20 d). 58 5 DISCUSIÓN

5.1 Comportamiento de los rasgos funcionales en relación con el SE carbono y agua

De los 15 rasgos funcionales utilizados para el presente estudio, solo para doce rasgos se reportaron diferencias estadísticas significativas para las MPC entre los TMB y periodos de estudio. La MPC de los rasgos contenido de P, AFE y FF no muestra diferencias estadísticas ni entre TMB ni entre periodos de estudio.

De los resultados encontrados en relación a los tipos de bosque puede resaltarse algunas aspectos; primero fueron reportados en el BS menores valores de la MPC para los rasgos FTF, AF, CFMS, DM15 DC y CCE (Cuadros 6, 7 y 8) en comparación a los bosques primarios (BMAI, BMBI y BSI); segundo únicamente se reportó mayor valor para la MPC de la textura de la hoja (TH) en el BS frente a los bosques primarios (Cuadro 8); tercero solo para los rasgos DM y CFMS los bosques cosechados (BMAI y BMBI) reportaron menores valores que el BSI (Cuadro 7); podría asumirse en este caso que la biomasa retirada por cosecha de madera al que fue expuesto estos dos tipos de bosques fueron de especies con valores relativamente altos de DM y CFMS (Bunker et ál. 2005) o que los claros ocasionados por la cosecha de madera fueron colonizados por especies “adquisitivas” (valores bajos de FTF, AF, DM y CFMS) (Whitmore 1998) (Bunker et ál. 2005). Lo indicado en el párrafo anterior tendrían implicancias en la provisión de SE por estos bosques:

a) para el caso del SE carbono; la mayor presencia de especies “adquisitivas”16 (menor FTF, AF, DM y CFMS) (Cuadro 2) reportado en los bosques intervenidos sobre todo en el BS; evidenciaría un mejor rol en la fijación de carbono, por ser más eficientes en la formación de biomasa, debido a que estas especies aparentemente concentran esfuerzo y recursos en el crecimiento y ganancia de biomasa y dirigen menos recursos a las estructuras de mantenimiento y protección (Milla y Reich 2007). Mientras que la mayor presencia de especies “conservativas” (mayor FTF, AF, DM y CFMS) (Cuadro 2) reportados en el BSI le permitiría jugar un mejor rol como almacenadores de biomasa y carbono. En el caso de los

15 La FTF y AF estan correlacionados positivamente, también la DM y CFMS estan correlacionados positivamente (Cuadro 5) 16 Las especies “adquisitvas” secaracterizadas por menor tamaño y dureza de hoja, menor CFMS y menor dureza de madera (Cuadro 2). 59 bosques cosechados (BMBI y BMAI), la presencia un tanto más equitativa de especies “adquisitivas” como de “conservativas” (valores intermedios de DM y CFMS) (Cuadro 2), indicarán que están cumpliendo doble rol, por una parte realizarían una activa fijación de carbono y por otra estarían almacenando carbono a través de los años.

b) Para el caso del SE agua; la mayor presencia de especies “adquisitivas” (menor FTF, AF y TC) (Figura 14a), con menor densidad de copa (DC) y menor capacidad de carga de epifitas (CCE) reportados en el BS en comparación a los bosques primarios; indicaría que hubo mayor presencia de especies “captadoras” (ver Figura 14b). Por el contrario los bosques primarios reportaron dominancia de especies con mayores valores de FTF, AF, DC y CCE característico de las especies “interceptoras” (Figura 14b). Esto implicaría entonces que el BS cumpliría mejor rol en la captación que en la intercepción del agua de lluvia en comparación a los bosques primarios; es decir que estos bosques permitirían mayor ingreso de agua de lluvia al suelo forestal por goteo y precipitación directa de allí a los cuerpos de agua (Brooks et ál. 2003). Por el contrario la mayor presencia de especies “interceptoras” reportados en los bosques primarios incrementaría la capacidad de intercepción del agua de lluvia por el dosel, agua que sería regresada a la atmosfera (Crockford y Richardson 2000, Huber e Iroume 2001, Gupta y Usharani 2009). Se reporto también mayor presencia de especies con hojas rugosas17 en el BS las cuales disminuyeron con el tiempo (Cuadro 8); dependiendo del tipo de rugosidad de las hojas podrían retener o repeler las gotas de lluvia; aunque las hojas con mucha densidad de tricomas que repelen las gotas de lluvia no son típicas de bosques tropicales húmedos (Black 1996, Brewer y Smith 1997, Wohlfahrt et ál. 2006).

En relación al tiempo, la disminución de la MPC de los rasgos FTF, AF (Cuadro 6) y ángulo de rama (AR) (Cuadro 9); al mismo tiempo que se incrementó la tasa de crecimiento (TC) (Cuadro 7b), Hmax y textura de la corteza (TxC)18 (Cuadro 7b) a través de los años; tendría implicancias con respecto a la provisión de SE carbono por estos bosques; primero se

17 La mayor presencia de especies con estructuras especiales en las hojas (tricomas u otros) presentes en los BS se debería a que son sistemas menos estables y que estarían más expuestos a factores externos bióticos (herviboría y patógenos) (Bezemer y Vandam 2005, Lake y Wade 2009, Moraes y Vasconcelos 2009) y abióticos (sequías y otros) (Ehleringer y Mooney 1978, Molina Montenegro 2008) que los bosques primarios (sobre todo al BSI); por lo tanto la presencia de estructuras especiales en las hojas (tricomas u otros) les permitirían adaptarse mejor a las presiones externas, pero a medida que pasan los años estos sistemas se hacen mucho mas estables por lo que la presencia de especies con estructuras especiales en las hojas disminuyen con los años. 18 La tasa de crecimiento con la altura máxima estan correlacionados positivamente; también la textura de la corteza con la altura máxima estan correlacionados positivamente. 60 incrementaría la fijación de carbono por el incremento de especies “adquisitivas” (disminución FTF y AF); segundo se incrementaría el almacenamiento por el incremento de especies de mayor tamaño a través de los años (incremento Hmax). Para él SE agua si bien el flujo caulinar disminuiría con los años en estos bosques; debido a que las gotas de agua que circulan a través de la corteza de los árboles tendrían mayor resistencia (incremento TxC) y un mayor camino por recorrer hasta arribar al suelo (incremento Hmax) (Aboal et ál. 1999); incrementando también la energía cinética del agua de goteo; habría mayor captación de agua de lluvia por goteo hacia el suelo forestal a medida que pasan los años por la disminución de la MPC de la FTF, AF y AR (Crockford y Richardson 2000, Huber e Iroume 2001, Steinbuck 2002); es decir que estos bosques con el paso de los años mejorarían su rol en la captación del agua de lluvia hacia el suelo forestal y de allí a los cuerpos de agua19.

De acuerdo a lo indicado podría ensayarse que los valores de los rasgos evidenciaron ciertas tendencias; el bosque secundario jugaría un mejor rol en la fijación de carbono y captación de agua de lluvia hacia el suelo forestal, pero con el paso de los años puede también jugar un mejor rol en el almacenamiento e intercepción del agua de lluvia; por el contrario el bosque sin intervención por el valor de los rasgos jugaría un mejor rol en el almacenamiento de carbono que en la fijación, al mismo tiempo un mejor rol en la intercepción del agua de lluvia que captación hacia el suelo forestal. En el caso de los bosques cosechados (BMAI y BMBI) estarían cumpliendo ambos roles tanto para el servicio ecosistémico agua como para el servicio ecosistémico carbono.

5.2 Variación de los IDF relacionada con el SE carbono y agua entre TMB y periodos

Los valores de los IDF cambiaron entre TMB y periodos de estudio (Cuadro 10a y b) (Cuadro 11a y b); por una parte los bosques cosechados (BMAI y BMBI) reportaron mayores valores del índice FAD2, tanto para el SE carbono como para el agua frente al BS y BSI (Cuadro 10a) (Cuadro 11a), por otra parte el BS reportó mayores valores de la DF-Ponderada y divergencia funcional (FDiv) (Cuadro 10a) frente a los bosques primarios (BMAI, BMBI y

19 El flujo caulinar representa entre 1 a 5% (Cantú y Okumura 1996, Herbst et ál. 2008) mientras que la precipitación directa mas el goteo representan entre 10 a 50% (Scatena 1990, Dajoz 2002, Schellekens et ál. 1999, Pypker et ál. 2005, Gerrits et ál. 2007) de la redistribución del agua de lluvia en el ecosistema forestal. 61 BSI). En el caso del tiempo los valores de los índices variaron con los años; los índices FAD2, riqueza funcional (FRic), dispersión funcional (FDis) y FDiv disminuyen con los años para ambos SE (Cuadro 11), mientras que la DF-Ponderada se incrementa (Cuadro 11), del mismo modo que la equidad funcional (FEve) para el SE agua.

Lo referido en el párrafo anterior indicaría que hay correlación positiva de algunos índices (FAD2 y FRic) con la riqueza taxonómica (Farias y Jaksic 2009). Por lo tanto; los bosques cosechados (BMAI y BMBI) que presenta mayor riqueza taxonómica aparentemente influenciado por la colonización de especies pioneras en los claros dejados por la cosecha de madera (Schnitzer y Carson 2001, Toledo-Aceves et ál. 2009), habrían influenciado en mayores valores del índice FAD2 (para SE carbono y agua) y FRic (SE agua) (Farias y Jaksic 2009)20; ahora el hecho que el BS reportó mayor valor índice FDiv21 indicaría que en este bosque hubo mayor grado de diferenciación de nichos en comparación a los bosques primarios (Cuadro 10); lo que habría mejorado el uso de recursos y el desempeño en la productividad primaria neta, específicamente en la formación de biomasa, esto reforzaría lo encontrado para el BS (mayor presencia de “adquisitivas”) con base a los resultados relacionados a la variación de los rasgos (MPC). Finalmente si bien la alta riqueza taxonómica influyó en mayor diversidad funcional, podría generarse también mayor redundancia funcional22, es decir se disminuiría la diferenciación de nichos generando mayor competencia por recursos. Sin embargo en las comunidades con mayor redundancia funcional podrían ofrecer también mayor estabilidad23 (Loreau 2004) y resiliencia (Naeem 1998). En este sentido los bosques cosechados (BMAI y BMBI) o BSI, en los cuales se presenta mayor riqueza tendrían mejores condiciones de resiliencia y estabilidad frente al BS (< riqueza taxonómica) (Sasaki et ál. 2009).

En cuanto a la variación de los índices en relación al tiempo; la disminución de los valores de los índices FAD2, FRic y FDis con los años (Cuadro 11a y 11b), estarían

20 Se indica que FAD2 representa la suma de todas las distancias formada entre los pares de especies presentes en una comunidad (Walker et ál. 1999); en este sentido, el ingreso de una especie, aunque funcionalmente similar a las ya presentes, incrementaría su valor; lo que estaría sucediendo también con el índice FRric (Villéger et ál. 2008). 21 Valores altos de este índice indican alto grado de diferenciación de nicho (Mason et ál. 2005). 22 Mayor presencia de especies funcionalmente similares en una comunidad. 23 En razón de que los tipos funcionales en bosques con alta riqueza taxonómica estarían conformados por un mayor número de especies con respecto a una comunidad con baja riqueza, por lo tanto, la pérdida de una especie en un tipo funcional provocaría menor impacto en el funcionamiento del ecosistema que en comunidades donde los tipos funcionales están compuestas por pocas o especies únicas (Fonseca y Ganade 2001) 62 correlacionado a la disminución de la riqueza taxonómica de estos bosques (Farias y Jaksic 2009); es decir que muchas especies pioneras del BS o aquellas que ocupaban los claros después de la cosecha de madera en los bosques cosechados (BMAI y BMBI) desaparecieron con el paso de los años (Schnitzer y Carson 2001); la mayor presencia de especies llamadas localmente “raras” en los primeros años cumplirían un rol funcional importante y diferente a las especies más abundantes, y los nichos dejados por su desaparición estarían siendo ocupados por individuos de especies funcionalmente similares a las ya existentes, lo cual generaría una “homogenización funcional”; es decir en estas comunidades podría haber disminuido la DF con el paso de los años, la disminución de los valores de divergencia funcional y el incremento de equidad funcional con los años apoyaría esta aseveración; debido a que FEve crece a medida que las distancias funcionales disminuyen (Villeger et ál. 2008).

A la luz de lo indicado podría deducirse que en comunidades con mayor riqueza taxonómica, se generaron mayores valores de algunos IDF pero al mismo tiempo hay posibilidad de que se presente mayor redundancia funcional, en este sentido las especies llamadas localmente “raras” desempeñarían un rol funcional diferente muy importante en los primeros años después de la perturbación de estos bosques, la desaparición de estas especies disminuiría la diferenciación de nichos; los cuales serían ocupados por especies funcionalmente similares, lo que generaría mayor competencia en la utilización de recursos. Este hecho podría disminuir el comportamiento de estos bosque en la productividad primaria neta que está relacionado con los SE carbono (biomasa) y agua (área basal). Ahora si bien en comunidades con mayor diversidad taxonómica podría darse mayor grado de redundancia funcional, viéndolo desde el punto de vista de estabilidad y resiliencia a eventos de perturbación, estas comunidades tendrían un mejor comportamiento frente a las que tienen menor riqueza taxonómica (Fonseca y Ganade 2001).

5.3 Variación de los TFP carbono y agua entre TMB y periodos

5.3.1 Los TFP carbono y su comportamiento entre TMB y periodos

Las 110 especies de plantas fueron agrupadas en cuatro TFP carbono: “conservativas de dosel superior” (Ic), “adquisitivas emergentes” (IIc), “adquisitivas de dosel inferior” (IIIc) y “palmas” (IVc) (Figura 11) (Anexo 5). El ANDEVA arrojo que hay efecto de la

63 interacción TMB x periodos de estudio únicamente para la biomasa de las “conservativas de dosel superior” (Ic) (Anexo 7a y 7b) y solo se reportó efecto del TMB y periodos para la biomasa y carbono de las “palmas” (IVc) y las “conservativas de dosel superior” (Ic) (Cuadro 16a y 16b), mientras que las “adquisitivas emergentes” y “adquisitivas de dosel inferior” no muestran diferencias estadísticas (Cuadro 15). Esto indicaría que no todos los TFP son afectados por la perturbación humana, coincide con lo reportado por un estudio en bosques de la amazonia brasileña respecto al incremento de la biomasa de lianas24 en desmedro de otros TFP (Phillips et ál. 2002). A continuación se detalla el comportamiento de cada uno de los TFP carbono en relación a los TMB y periodos.

a) Para las especies “conservativas de dosel superior” se reportó mayor biomasa (170 835,93±3 082,32 kg) y carbono acumulado (85 417,97±1 541,16 kg) en el BSI, seguido por el BMBI que reportó 134 073,81±3 931,61 kg de biomasa y 67 036,91±1 965,80 kg de carbono; mientras que el BMAI y BS presentan menores valores en relación a los dos TMB anteriores pero no muestran diferencias estadísticas entre sí (Cuadro 15a y 15b). El mayor volumen reportado de biomasa y carbono en el BSI se explicaría debido a que no estuvo expuesto al retiro de biomasa durante la cosecha de madera, lo que sí sucedió con los bosques cosechados (BMAI y BMBI); sobre todo el BMAI de donde se retiró mayor volumen de biomasa; mientras que la menor cantidad de biomasa y carbono reportado en el BS puede deberse a que es un bosque joven en pleno crecimiento y proceso de acumulación de biomasa a través de los años (Brown 1990, Guariguata 2001, Sierra et ál. 2007).

Si bien el BSI reportó mayor biomasa y carbono acumulado, este muestra una ligera tendencia a disminuir en los últimos años (periodo IV) (Figura 15a y 15b); esto podría deberse a que el secuestro neto de carbono en este bosque fue casi nulo debido a que el crecimiento está en equilibrio con la mortalidad y respiración (Louman 2006) o incluso que hubo mayor liberación que secuestro de carbono por una alta biomasa muerta (Harmon 2001, Rice et ál. 2004); mientras que para los bosques cosechados (BMBI y BMAI), la biomasa y el carbono acumulado prácticamente permanece constante; solo en el caso del BMAI se reportó un ligero incremento numérico (estadísticamente no significativo); en el caso del BS se muestra una tendencia hacia el incremento de la biomasa, pasando de 67 031,25±30293,13 periodo I a 104

24 Por su comportamiento diferente a otro grupo de plantas podría considerarse como un TFP. 64 659,77±39397,16 kg en el periodo IV (Figura15a y 15b). Finalmente puede indicarse que la perturbación humana impactó en el carbono acumulado de las especies “conservativas de dosel superior” (Ic) y el tiempo que demore la recuperación de la biomasa en estos bosques perturbados dependería del grado de perturbación al que fue expuesto (Pinard y Cropper 2000). Es importante recalcar también que este TFP (Ic) representa el 70% de la biomasa presente en estos bosques, debido a esto, el efecto de la perturbación humana en este TFP tendría implicancias significativas en el funcionamiento ecosistémico y provisión de servicios.

b) Para las “palmas” se reportó valores similares de biomasa y carbono acumulado entre los bosques primarios pero superiores estadísticamente al BS (Cuadro 15a y 15b), así se reportó por encima 1200 kg de carbono en los bosques primarios, mientras que en el BS se reportó 608±188 kg de carbono (Cuadro 15b). Los resultados encontrados en el presente estudio concuerdan con lo reportado en otros estudios en bosques neotropicales, los cuales indican que las palmas son más escasas en bosque secundarios, en comparación a los bosques primarios viejos (Guariguata et ál. 1997, DeWalt 2003, Sierra et ál. 2007). Si solo se compara la biomasa de este TFP entre bosques primarios, se evidenció que las perturbaciones leves podrían promover la colonización de este TFP en los claros tal como ocurrió en este estudio donde los bosques cosechados (BMBI y BMAI) presentan marginalmente mayor biomasa para este TFP, en comparación con el BSI (García 2002, Salm et ál. 2005, Wells et ál. 2007).

La biomasa de este TFP (“palmas”) representan entre 0,8 - 2% de la biomasa presente en estos bosques, este valor es inferior a lo encontrado en otro estudio realizado en la estación La Selva de Costa Rica, el cual reporta que la biomasa acumulada de las palmas se encuentra entre 5 a 7% (Clark 2000), aunque aparentemente en este estudio consideraron mayor número de especies de palmas, lo cual puede incrementar la proporción de biomasa. Ahora tal como sucede con las especies “conservativas de dosel superior” el carbono acumulado en las “palmas” se incrementó con los años; esto indicaría que la biomasa de este TFP se recupero a medida que pasan los años y que podría alcanzar a la biomasa acumulada antes de la perturbación. Finalmente por la proporción de biomasa que representa este TFP (Ic) frente al TFP IVc (70%), es claro que el efecto de la perturbación humana en este TFP tendrá menor efecto en la provisión de SE especialmente en la fijación y almacenamiento de carbono.

65 b) Las especies “adquisitivas emergentes” y “adquisitivas de dosel inferior” representan aproximadamente el 17 y 11% respectivamente de la biomasa acumulada en estos bosques; para estos TFP (IIc y IIIc) no se reportaron diferencias estadísticas significativas entre los distintos TMB (Cuadro 15a y 15b) ni periodos de estudio para la biomasa de estos TFP (Cuadro 16a y 16b). La ausencia de diferencias entre TMB y periodos de estudio para la biomasa de estos TFP (IIc y IIIc), podría deberse a que son menos sensibles a la perturbación humana.

A manera de resumen podría indicarse los siguientes aspectos: 1ro) la perturbación humana habría afectado a TFP específicos y no a toda la comunidad; así las especies “conservativas de dosel superior” fueron las más sensibles a la perturbación humana seguida por las “palmas”, ocasionado tanto por el cambio de uso de los suelos (BS) como por la cosecha de madera (BMAI y BMBI); sin embargo estos TFP muestran también buena capacidad de recuperación a través de los años; sobre todo las especies “conservativas de dosel superior”; 2do) se evidencia que aún en ausencia de intervención humana puede darse una disminución en la biomasa acumulada (Harmon 2001, Saleska et ál. 2003, Rice et ál. 2004) de las especies “conservativas de dosel superior”, tal como sucede en el BSI, el cual muestra una ligera tendencia hacia la baja de la biomasa acumulada en el último periodo (IV); 3ro) el BS, a pesar de su juventud, cumple un rol muy importante en la fijación de carbono (Lugo 2009), debido a que en este bosque la biomasa acumulada de las especies “conservativas de dosel superior” muestran un franco incremento a través de los años; pasando de 67 031±30 293 en el primer periodo a 104 659±39 397 kg en el periodo IV; así en el BS se fijó y almacenó biomasa de forma bastante más dinámica; 4to) en los bosques cosechados (BMAI y BMBI) se presentó también una ligera tendencia hacia el incremento de la biomasa y C acumulado de las especies “conservativas de dosel superior”, en los últimos años.

66 5.3.2 TFP agua y su comportamiento entre TMB y periodos

5.3.2.1 Comportamiento de las especies “captadoras de dosel superior” en la regulación hídrica entre los distintos TMB a través de los años

Las 110 especies de plantas fueron agrupadas en cuatro TFP agua: “captadoras de dosel superior” (Ia), “interceptoras” (IIa), “captadoras de dosel medio” (IIIa) “interceptoras emergentes” (TFPIVa) (Figura 12) (Anexo 6). El ANDEVA realizado arrojó que hay efecto de la interacción TMB por periodos de estudio en el área basal de los cuatro TFP agua (Ia, IIa, IIIa y IVa) (Anexo 8) (Figura 18a-18d). De igual forma este mismo análisis arrojó que hay efecto de los componentes principales (TMB y periodos) en el área basal de estos TFP; a excepción del TFP IVa el cual no reportó diferencias estadísticas significativas entre periodos para el área basal (Cuadro 17a y 17b). A continuación se detalla el comportamiento de cada uno de los TFP agua en relación a los TMB y periodos.

a) Las especies “captadoras de dosel superior” (Ia) representan el 32,5% del área basal en estos bosques, comparten 31% de especies con las “adquisitivas emergentes”( Cuadro 14), son del dosel superior con baja densidad de copa, baja capacidad de carga de epífitas, textura de corteza media, con hojas medianas y suaves, los valores de estos rasgos indicarían que estas especies juegan un mejor rol en le captación que en la intercepción del agua de lluvia (Crockford y Richardson 2000, Steinbuck 2002, Xiao y McPherson 2002, Brooks et ál. 2003). La interacción TMB con los periodos reportaron incremento del área basal de este TFP (Ia) con los años en los dos bosques cosechados (BMAI y BMBI), mientras que en el BS y el BSI se reportó tendencia a la baja en los últimos periodos (Anexo 8) (Figura 18a). Aunque este TFP (Ia) reportó mayor área basal en el BS en comparación a los bosques primarios (Cuadro 17a) y menor área basal en el primer periodo, para luego permanecer constante en los demás periodos (efectos principales) (Cuadro 17b).

La mayor presencia de las especies “captadoras de dosel superior” en el BS con respecto a los bosques primarios, se debería a su similitud con las especies “adquisitivas emergentes” (IIc) y tal como ya se indicó en relación al SE carbono las especies “adquisitivas” se desarrollan mejor en los BS. Si bien se reportó mayor área basal, la interacción BS x periodos indican una ligera tendencia hacia la baja para este TFP (Ia); podría deberse a que en

67 este bosque hay un recambio por especies pertenecientes a los otros TFP sobre todo aquellas especies que se desarrollan mejor en bosques maduros25 (Figura 18a). Tal como se observan en la Figura 18b-18d, el área basal en el BS de los otros TFP tiene una tendencia hacia el incremento con el paso de los años mientras que sucede lo contrario con el TFP Ia. La disminución del área basal de este TFP en el BS tendría implicancias en el tiempo, es decir la ocupación de nichos dejados por estas especies influirá en los valores de intercepción o captación de agua, dependiendo si estas especies son reemplazadas por especies con rasgos favorables a la intercepción o captación.

b) Las especies “interceptoras” (IIa) representan aproximadamente el 6% del área basal en estos bosques, comparte 36% de especies con las “palmas” (IVc) (Cuadro 14); se caracterizan por ser especies perennifolias de dosel medio, con hojas muy grandes y duras, de corteza lisa y alta densidad de copa; estos valores indicarían que este TFP juega un mejor rol en la intercepción del agua de lluvia que en la captación (Brooks et ál. 2003); aunque este TFP (IIa) reportó el más bajo valor de textura de la corteza, rasgo que estaría influenciando en mayor ingreso de agua a través de flujo caulinar al suelo forestal (Crockford y Richardson 2000, Steinbuck 2002); pero por el volumen de agua que circula a través del flujo caulinar no sería suficiente para definirlas como especies “captadoras”. Su ocupación en el estrato arbóreo (dosel inferior y medio) les permitiría jugar un rol muy importante en la regulación hídrica de estos bosques al disminuir la fuerza cinética del agua que se dirige por goteo hacia el suelo forestal, tal como se reporta en otro estudio en un bosque tropical de Rondonia-Brasil (Germer et ál. 2006).

La interacción TMB x periodos reportó una tendencia al incremento del área basal en los distintos TMB (Anexo 8) a través de los años, aunque en los bosques cosechados muestra una tendencia mucho más dinámica (Figura 18b). Se reportó también mayor área basal del TFP IIa en los bosques primarios (BMAI, BMBI y BSI) en comparación al BS (Cuadro 17a), mientras que el área basal de este TFP crece través de los años (Cuadro 17b). El hecho de que las especies denominadas “interceptoras” reportaron menor área basal en el BS, se debería a que están compuestas en gran parte por palmas y como ya se indicó, las palmas son más escasas en los BS que en los bosques primarios (Guariguata et ál. 1997, DeWalt 2003). El

25 Especies conocidas como “conservativas” cuando se definen los TFP carbono. 68 incremento del área basal en todos los bosques del TFP IIa podría indicar que, tanto las palmas como las especies dicotiledóneas que se agrupan en este TFP, tienden a recuperarse después de la perturbación humana a través de los años. Este incremento tendría implicancias en el tiempo en la regulación hídrica, pues su presencia mejoraría la redistribución del agua de lluvia (Germer et ál. 2006) y por el estrato que ocupan (dosel inferior y medio del bosque), ayudarían a disminuir la energía cinética (Quinn y Laflen 1983) del agua que gotea de las especies pertenecientes al dosel superior y emergentes agrupados en los TFP Ia y IVa, respectivamente.

c) Las especies “captadoras de dosel medio” (IIIa) representan aproximadamente el 56% del área basal en estos bosques, lo que las convierte en el TFP dominante en estos bosques, comparte 34% de especies con las “conservativas de dosel superior” y 33% de especies con las “adquisitivas dosel inferior” (Cuadro 14); se caracterizan por ser especies de dosel inferior y medio, con hojas pequeñas y suaves, de corteza ligeramente rugosas, ángulo de ramas verticales. Estos valores les permitirían desempeñar un mejor papel en la captación del agua de lluvia hacia el suelo forestal y de allí a los cuerpos de agua. La verticalidad de las ramas y el tamaño de las hojas (pequeñas) permitirían mayor ingreso de agua al ecosistema forestal a través del flujo caulinar y goteo respectivamente (Crockford y Richardson 2000, Huber e Iroume 2001, Steinbuck 2002, Brooks et ál. 2003).

La interacción TMB x periodos reporto que el área basal de este TFP (IIIa) tiende hacia el incremento en el BS y BMAI, presentándose con mayor dinamismo en el BS, mientras que el mismo tiempo en el BSI y BMBI muestra una tendencia hacia la baja; cabe indicar también que se reportó mayor área basal en el BSI y BMBI, en comparación con el BS y BMAI (Cuadro 17a); el menor valor reportado en el BMAI estaría relacionado a la cosecha de madera al que fue expuesto este bosque; pero que se incrementa en forma constante con los años. Este crecimiento en el BMAI y sobretodo en el BS a través de los años; indicaría que estas especies (IIIa) están en franco proceso de recuperación después de la perturbación humana al que fueron expuestas. Finalmente por el área basal que representaron este TFP (IIIa) y por el valor de los rasgos podría creerse que estos bosques juegan un mejor rol en la captación que la intercepción de agua de lluvia; por otra parte el incremento dinámico en el BS del TFP IIIa y al mismo tiempo la disminución del TFP Ia (recambio de adquisitivas hacia

69 conservativas) podría indicarse también que el BS estaría virando hacia un mejor desempeño en la captación que en la intercepción del agua de lluvia.

c) Las especies “interceptoras emergentes” (IIIa) representan 5,2% del área basal en estos bosques y comparten 30% de especies con las especies “adquisitivas emergentes” (Cuadro 14); se caracterizan por ser especies semi-perennifolias emergentes con hojas medianas y suaves, de corteza muy rugosa, alta densidad de copa y alta capacidad e carga de epífitas, estos valores, indicarían que este TFP cumple una mejor función en la intercepción que en la captación del agua de lluvia. La alta densidad de copa acompañado por una alta capacidad de carga de epífitas incrementaría la capacidad de intercepción del agua de lluvia que llega a la copa (Crockford y Richardson 2000, Huber e Iroume 2001, Gupta y Usharani 2009), mientras que la corteza rugosa del tallo disminuiría el flujo caulinar (Aboal et ál. 1999, Crockford y Richardson 2000, Gupta y Usharani 2009), por lo tanto, el agua que es interceptada, tanto por la copa (Staelens et ál. 2008) como por el tallo, luego regresaría a la atmosfera a través de la evaporación.

La interacción TMB x periodos indica que este TFP (IVa) reportó incremento del área basal a través de los años solo en el BS; mientras que en los otros TMB el área basal permanece constante, en algunos casos incluso, tiende hacia la baja. Ahora este TFP (IVa) reportó menor área basal en el BS en comparación a los bosques primarios (Cuadro 17a); también reportó mayor área basal en el primer periodo, para luego permanecer constante en todos los demás periodos (Cuadro 17b). El hecho que este TFP tenga mayor área basal en el BSI y BMBI, pero que reportó crecimiento dinámico en el BMAI y sobretodo en el BS, a través de los años; indicaría que estas especies están en franco proceso de recuperación después de la perturbación humana al que fueron expuestos, pudiendo interpretarse como que estas especies tienen preferencia de prosperar mejor en bosques maduros y más estables, lo que también explicaría el por qué en el BSI y BMBI no muestran crecimiento, sino que aparentemente permanecen estables en los años, tal como muestra los resultados de la interacción (TMB x periodos).

Observando el comportamiento en conjunto de los cuatro TFP encontrados en relación con el SE agua, se pueden visualizar los siguientes aspectos: 1) la perturbación humana tuvo

70 efecto en el área basal de todos los TFP, aunque en algunos, como el caso de las “capadoras de dosel superior”, evidenciaron ser más sensibles a la perturbación, pero que mostraron estar en franco proceso de recuperación del área basal; 2) de acuerdo a la caracterización de los rasgos para cada TFP se evidenció que algunos se comportan mejor en la intercepción, otros en la captación del agua de lluvia, pero por el área basal que representa la especies “captadoras” estos bosques en general parecen cumplir un mejor rol en la captación del agua de lluvia; 3) de acuerdo a la dinámica de estos bosques la proporción del área basal de estos cuatro TFP podría cambiar con el tiempo, como ya se evidenció; 3) el BS reporta un incremento dinámico del área basal de las especies “captadoras”, lo que llevaría a pensar que este bosque a medida que pasan los años, pasaría a jugar un mejor rol en la captación del agua de lluvia.

Estos aportes importantes permiten entender la respuesta de estos bosques a la perturbación humana, especialmente relacionado al aprovechamiento de madera y cambio de uso de suelo, permite visibilizar como la perturbación humana afecta tanto el área basal como la biomasa almacenada de TFP, pero también permite visibilizar como estos bosques responden a los distintos grados de perturbación; así el BS presento una acumulación de biomasa mucho más dinámica que los bosques primarios cosechados y aún mucho más que el bosque primario sin intervención. Se abre entonces la puerta para futuros estudios bajo el enfoque de ecología funcional, estudios que pueden ser replicados en mayor escala para poder entender el comportamiento de otros tipos de bosques tropicales frente a la perturbación humana, finalmente estos resultados son importante aporte para el manejo de los bosques húmedo tropicales.

71 6 CONCLUSIONES

 La media ponderada de la comunidad (MPC) evidenció dos aspectos importantes: para el servicio ecosistémico fijación-almacenamiento de carbono; la mayor presencia de especies “adquisitivas” en bosques secundarios, permitiría un mejor rol en la fijación de carbono; mientras que en los bosques primarios sobre todo en el bosque sin intervención la mayor presencia de especies “conservativas”, permitiría un mejor rol en el almacenamiento de carbono. Para el servicio ecosistémico de regulación hídrica ecosistémica; hay mayor presencia de especies “captadoras” en el bosque secundario, lo que permitiría ingresar mayor cantidad de agua al suelo forestal; mientras que en los bosques primarios mayor presencia de “interceptoras” lo cual permitiría jugar un mejor rol en la intercepción del agua de lluvia.

 Los índices de diversidad funcional (IDF) evidenciaron que comunidades con mayor riqueza taxonómica reportan mayores valores de índices de diversidad funcional, lo que puede generar mayor redundancia funcional, menor divergencia funcional, pero también mayor estabilidad y resiliencia ante eventos de perturbación.

 Los IDF evidenciaron también que las especies llamadas localmente “raras” desempeñarían un rol funcional diferente muy importante en los primeros años después de la perturbación de estos bosques, la desaparición de estas especies disminuiría la diferenciación de nichos, debido a que serían ocupados por especies funcionalmente similares, lo que generaría mayor competencia por la utilización de recursos. Este hecho disminuiría la productividad primaria neta (PPN) que está relacionado con los SE carbono (biomasa) y agua (área basal). Así en los bosques secundarios habría mayor diferenciación de nichos, por lo tanto, mayor eficiencia en el uso de recursos, lo que estaría mejorando el desempeño en la PPN frente a los bosques primarios.

 El estudio ubicó a las 110 especies dentro del espectro de especies “adquisitivas” y “conservativas” para el servicio ecosistémico fijación- almacenamiento de carbono a través de la interacción de sus rasgos. La interacción de los rasgos permitió también ubicar las 110 especies dentro del espectro de especies “interceptoras” y “captadoras” para el servicio regulación hídrica ecosistémica. 72  De las 110 especies se identificaron cuatro TFP relacionados al servicio ecosistémico fijación-almacenamiento de carbono y se clasifican en especies: “conservativas de dosel superior” (Ic); “adquisitivas emergentes” (IIc); “adquisitivas dosel inferior” (IIIc) y “palmas” (IVc). Los cambios en la diversidad funcional provocados por la perturbación humana generaron cambios en la biomasa aérea de dos tipos funcionales de plantas; las “palmas” (IVc) y las “conservativas de dosel superior” (Ic), mientras que no hay efecto de la perturbación humana en los otros dos TFP. Las especies “conservativas de dosel superior” (Ic), que es el TFP dominante de estos bosques y que fue impactado directamente por perturbación humana está en un proceso dinámico de recuperación de biomasa aérea, sobre todo en el BS, mientras que en el BSI permanece estable, mostrando incluso una ligera tendencia hacia el descenso.

 De las 110 especies se identificaron también cuatro TFP en relación con el servicio ecosistémico regulación hídrica los cuales se clasifican en especies: “captadoras de dosel superior” (Ia); “interceptoras” (IIa); “captadoras de dosel medio” (IIIa) e “interceptoras emergentes” (IVa). Algunos TFP cumplen mejor función en la intercepción, otros en la captación del agua de lluvia hacia el ecosistema forestal, especialmente hacia el suelo forestal. Si bien el impacto de la intervención humana se dio para los cuatro TFP relacionados a la regulación hídrica, las “captadoras emergentes” que guardan bastante similitud con las “conservativas de dosel superior” fueron las más impactadas; pero que se encuentran en proceso de recuperación después de la perturbación humana.

 La diversidad funcional de plantas está en un proceso que cambia a través de los años y que la perturbación humana generó cambios en la riqueza y composición funcional de estos bosques, aunque con el paso de los años se evidencia una fuerte recuperación de las propiedades ecosistémicas así mismo la provisión de servicios ecosistémicos particularmente relacionados a la fijación-almacenamiento de carbono y regulación hídrica.

 Finalmente debemos recalcara tres aspectos importantes 1ro) la MPC evidenció cambios de los valores de los rasgos a nivel de la comunidad ocasionados por la

73 perturbación humana; valores que pueden ser interpretados para indicar cambios en la provisión de servicios ecosistémicos por estos bosques; 2do) los IDF evidenciaron que la diversidad funcional de una comunidad está relacionado a la riqueza taxonómica, así en comunidades menos diversas (BS) hubo mayor diferenciación de nichos pero menor estabilidad y resiliencia frente a comunidades diversas taxonómicamente; 3ro) el agrupamiento en TFP de las especies arbóreas evidenciaron que no necesariamente las perturbaciones humanas impactan con el mismo grado en toda la comunidad si no que algunos tipos funcionales de plantas son más sensibles que otras a la perturbación humana; aspectos sumamente importantes para el manejo y conservación de estos bosques.

74 7 RECOMENDACIONES

 Debido a que este trabajo es exploratorio que busca el entendimiento del impacto de la perturbación humana en la diversidad funcional y a través de ella en la provisión de servicios ecosistémicos, es necesario continuar con la caracterización de rasgos funcionales, especialmente para el servicio ecosistémico regulación hídrica que ayuden a afianzar el conocimiento de los TFP encontrados en el presente estudio.

 Si bien el uso de los índices de diversidad funcional permiten de alguna manera entender los cambios de la diversidad funcional provocada por el impacto de la intervención humana en estos bosques, estos índices tienen aún debilidades, pues muchos de ellos solo consideran y evalúan componentes aislados de la DF y no la DF como un total. Por lo tanto es necesario evaluar y validar estos índices en trabajos futuros para este tipo de bosques.

 El presente estudio consideró tres herramientas importantes para entender la dinámica de la diversidad y composición funcional de estos bosques, estos son; le media ponderada de la comunidad, los índices de diversidad funcional y la agrupación en TFP mediante el uso de análisis multivariado. Se evidencia que estas tres herramientas se complementan adecuadamente y permiten un mejor entendimiento de la dinámica de la diversidad funcional y sus implicancias en la provisión de servicios ecosistémicos, por lo que en futuros trabajos debería considerarse la utilización conjunta de estas tres herramientas.

 Este estudio exploratorio evidenció la utilidad de la ecología funcional para determinar el impacto de la perturbación humana en la provisión de servicio ecosistémicos; por lo que se recomienda continuar con estudios de mayor envergadura temporal y espacial a fin de generar conocimiento y herramientas útiles para los decisores políticos y económicos en el manejo y conservación de los bosques tropicales.

75 8 LITERATURA CITADA

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91 ANEXOS

Anexo 1. Correlaciones entre rasgos funcionales involucrados con él SE Carbono

DM CFMS N P TC FTF AFE AF Hmax FF DM 0,00 0,48 0,0023 0,15 0,02 0,35 0,002 0,14 0,01 CFMS 0,38 0,11 1,00E-07 0,69 0,10 0,001 0,18 0,03 0,004 N -0,07 -0,15 0,000 0,10 0,02 3,00E-06 0,04 0,96 0,25 P -0,29 -0,48 0,61 0,35 0,43 0,004 0,62 0,82 0,53 TC -0,14 * -0,04* 0,16* 0,09* 0,07 0,76 0,79 0,01 0,06 FTF -0,22 0,16 -0,22 -0,08 -0,17* 0,00054 0,000 0,14 0,01 AFE -0,09 -0,30 0,43 0,27 0,03* -0,30 0,005 0,62 0,06 AF -0,29 0,13 -0,19 -0,05 0,03* 0,94 -0,27 0,71 0,38 Hmax 0,14* 0,20* -0,01* -0,02* 0,26* -0,14* -0,05* -0,04* 0,25 FF 0,25* 0,28* 0,11* -0,06* 0,18* 0,24* 0,18* 0,08* 0,11* * Los valores son del r de Pearson a excepción de los señalados con *, que son del r de Spearman para las variables categóricas; DM = Densidad de Madera en gcm-3; CFMS = Contenido Foliar de Materia Seca en mg g-1; N = Contenido de N Foliar en mg g-1; P = Contenido de Fósforo Foliar en mg g-1; TC = Tasa de Crecimiento; FTF = Fuerza Tensil Foliar en N mm-1; AFE = Área Foliar Especifica en mm2 g-1; AF = Área Foliar en mm2; Hmax = Altura máxima; FF = Fenología Foliar; los demás rasgos son datos categóricos, valores de p en la parte superior de la línea diagonal.

Anexo 2. Correlaciones entre rasgos funcionales involucrados con él SE Agua

FTF AFE AF Hmax FF TxC TH AR CCE DC FTF 2,00E-05 0,00 0,14 0,01 0,08 0,66 0,4 0,47 0,3 AFE -0,32 * 0,01 0,62 0,06 0,21 0,07 0,26 0,11 0,16 AF 0,94 * -0,27 * 0,71 0,38 0,93 0,13 0,5 0,49 0,1 Hmax -0,14 -0,05 -0,04 0,25 0,002 0,17 0,33 0,11 0,2 FF 0,24 0,18 0,08 0,11 0,50 0,09 0,07 0,17 0,00 TxC -0,17 -0,12 0,01 0,30 0,06 0,22 0,96 0,01 0,27 TH 0,04 0,17 0,15 0,13 0,16 0,12 0,02 0,08 0,59 AR 0,08 -0,11 0,07 0,09 0,17 0,01 0,22 0,04 0,001 CCE 0,07 -0,15 -0,07 0,15 0,13 0,24 -0,17 0,19 0,05 DC 0,10 -0,13 -0,16 -0,12 0,40 0,11 -0,05 0,31 0,18 * Para variables continuas se uso índice de correlación de Pearson; FTF = Fuerza Tensil Foliar en N mm-1; AFE = Área Foliar Especifica en mm2 g-1; AF = Área Foliar en mm2, Hmax = Altura Máxima, FF = Fenología Foliar; TxC = Textura de Corteza, TH = Textura de Hoja; AR = Ángulo de Rama; CE = Capacidad de Carga de Epífitas, valores de p en la parte superior de la diagonal.

92 Anexo 3. Correlaciones entre rasgos funcionales involucrados con él SE carbono y agua

a) b) c)

35 r=0,43; p<0,05 35 r=0,27; p<0,05 50 r=0,61; p<0,05

28 28 40

21 21 30

N

AFE AFE 14 14 20

7 7 10

0 0 0 0 9 18 27 36 45 0 1 2 3 0 1 2 3 N P P

d) e) f)

2,0 r=0,35; p<0,05 * 2,0 r=0,0038; p<0,05 * 3 r=-0,29; p<0,05

1,5 1,5 2

1,0 1,0 P

FTF FTF

1 0,5 0,5

0,0 0,0 0 -15553 112842 241238 369634 0,0 0,3 0,6 0,9 1,2 0,0 0,3 0,6 0,9 1,2 AF DM DM

g) h) i)

3 r=-0,48; p<0,05 2,0 r=-0,22; p<0,05 * 2,0 r=-0,22; p<0,05 *

1,5 1,5 2

P 1,0 1,0

FTF FTF

1 0,5 0,5

0 0,0 0,0 170 300 430 560 0 15 30 45 0,0 0,3 0,6 0,9 1,2 CFMS N DM

j) k) l)

2,0 r=-0,30; p<0,05 * 600 r=-0,30; p<0,05 * 42000 r=-0,27; p<0,05 *

1,5 475 31500

1,0 350 21000

AF

FTF CFMS

0,5 225 10500

0,0 100 0 0 7 14 21 28 35 0 7 14 21 28 35 0 7 14 21 28 35 AFE AFE AFE

AFE=Área Foliar Específica; AF=Área Foliar; N=Contenido de Nitrógeno; P=Contenido de Fósforo; CFMS=Contenido Foliar de Materia Seca; FTF=Fuerza Tensil Foliar; DM=Densidad de Madera.

93 Anexo 4. Efecto de la interacción TMB por periodos en la MPC de los rasgos FTF, AF y TH

FTF AF TH (*) T P (p= 0,0043) * T P (p=0,0033) * T P (p=0,0090) * BMAI I 50,83±7,58 a BMAI I 206477,18±54560,87 a BS I 2,32±0,13 a BMBI I 50,00±7,33 a b BMBI I 205235,82±25751,28 a BS II 2,21±0,13 b BMBI II 46,75±7,33 a b c BMBI II 191074,41±26345,6 a BS III 2,13±0,13 c BMBI III 44,25±7,33 a b c d BMBI III 177380,82±21496,84 a BS IV 2,12±0,13 c BMAI II 41,00±7,58 a b c d e BMAI II 170023,07±28876,1 a BMBI II 1,52±0,11 d BMBI IV 38,25±7,33 a b c d e BMBI IV 157195,83±15944,74 a BMAI I 1,51±0,06 d BSI I 35,67±6,22 a b c d e BMAI III 153325,09±21797,28 a BMAI IV 1,51±0,06 d BMAI III 35,00±7,58 b c d e BSI I 142321,27±28104,55 a BMAI II 1,51±0,06 d BMAI IV 29,83±7,58 b c d e BMAI IV 140668,26±21584,43 a BMAI III 1,51±0,06 d BSI II 29,67±6,22 c d e BSI II 130005,00±24335,07 a BMBI I 1,51±0,11 d BSI III 26,67±6,22 d e BSI III 118512,36±24467,20 a b BMBI III 1,50±0,11 d BSI IV 23,00±6,22 e BSI IV 110360,88±22259,51 a b BMBI IV 1,47±0,11 d BS I 7,00±1,95 f BS III 59901,46±16529,56 b c BSI I 1,46±0,03 d BS IV 6,67±1,95 f BS II 53769,66±13455,93 c BSI II 1,46±0,03 d BS II 6,67±1,95 f BS IV 53445,89±13781,98 c BSI IV 1,45±0,03 d BS III 5,67±1,95 f BS I 51310,26±12928,49 c BSI III 1,45±0,03 d BMAI=Bosque Manejado de Alto Impacto; BMBI=Bosque Manejado de Bajo Impacto; BSI=Bosque Sin Intervención; BS=Bosque Secundario; P=Periodos de Estudio (I, II, III, y IV); Hmax=Altura máxima del árbol adulto; TH=Textura de la Hoja; (*) Datos categóricos.

94 Anexo 5. Agrupamiento de especies en los cuatro TFP relacionados al SE carbono

TFP I (Árboles) Ampelocera macrocarpa, Aspidosperma spruceanum, Balizia elegans, Brosimum lactescens, Byrsonima arthropoda, Calophyllum brasiliense, Chrysophyllum colombianum, Dendrobangia boliviana, Desconocido, Hirtella spp., Hirtella triandra, Humiriastrum diguense, Inga alba, Inga allenii, Inga leiocalycina, Inga pezizifera, Inga punctata, Lacmellea panamensis, Maranthes panamensis, Micropholis crotonoides, Minquartia guianensis, Pentaclethra macroloba, Pourouma bicolor, Pourouma minor, Pouteria calistophylla, Pouteria campechiana, Pouteria durlandii, Pouteria spp., Protium pittieri, Pseudolmedia spuria, Qualea polychroma, Sacoglottis trichogyna, Simarouba amara, Tapirira guianensis, Tetragastris panamensis, Virola koschnyi, Vochysia ferruginea, Vochysia guatemalensis, Xylopia sericophylla. TFP II (Árboles) Apeiba membranacea, Billia colombiana, Brosimum alicastrum, Carapa guianensis, Cedrela odorata, Ceiba pentandra, Cespedesia spathulata, Conceveiba pleiostemona, Cordia bicolor, Couepia polyandra, Dussia macroprophyllata, Dussia spp., Goethalsia meiantha, Hernandia didymantha, Hevea brasiliensis, Hyeronima alchorneoides, Laetia procera, Lecythis ampla, Ormosia velutina, Otoba novogranatensis, Pouteria reticulata, Pterocarpus rohrii, Rollinia pittieri, Sterculia recordiana, Stryphnodendron microstachyum, Tabebuia rosea, Terminalia amazonia, Terminalia bucidoides, Virola sebifera, Vitex cooperi. TFP III (Árboles) Ardisia fimbrillifera, Brosimum guianense, Casearia arborea, Cecropia insignis, Clethra costaricensis, Colubrina spinosa, Croton smithianus, Dendropanax arboreus, Dystovomita paniculata, Faramea occidentalis, Ferdinandusa panamensis, Guarea glabra, Guarea kunthiana, Guarea macrophylla, Guarea spp., Hampea appendiculata, Hasseltia floribunda, Inga thibaudiana, Jacaranda copaia, Lonchocarpus oliganthus, Macrolobium costaricense, Marila laxiflora, Miconia punctata, Naucleopsis naga, Nectandra umbrosa, Ormosia amazonica, Protium panamense, Protium ravenii, Protium spp., Quararibea bracteolosa, Quararibea ochrocalyx, Richeria obovata, Sapium aucuparium, Tapura guianensis, Vantanea occidentalis, Warszewiczia coccinea, Zanthoxylum ekmanii. TFP IV (Palmas) Euterpe precatoria, Iriartea deltoidea, Socratea exorrhiza, Welfia regia.

Anexo 6. Agrupamiento de especies en los cuatro TFP relacionados al SE agua

TFP I (Árboles) Ampelocera macrocarpa, Apeiba membranacea, Balizia elegans, Brosimum alicastrum, Brosimum guianense, Cecropia insignis, Conceveiba pleiostemona, Cordia bicolor, Couepia polyandra, Croton smithianus, Desconocido, Dussia macroprophyllata, Dussia spp., Ferdinandusa panamensis, Goethalsia meiantha, Hampea appendiculata, Hasseltia floribunda, Hirtella spp., Hirtella triandra, Humiriastrum diguense, Inga leiocalycina, Inga thibaudiana, Jacaranda copaia, Laetia procera, Miconia punctata, Micropholis crotonoides, Ormosia amazonica, Ormosia velutina, Otoba novogranatensis, Pourouma bicolor, Protium pittieri, Rollinia pittieri, Sterculia recordiana, Stryphnodendron microstachyum, Terminalia amazonia, Tetragastris panamensis, Virola koschnyi, Virola sebifera, Vitex cooperi, Vochysia ferruginea, Xylopia sericophylla, Zanthoxylum ekmanii. TFP II (Árboles y Palmas ) Ardisia fimbrillifera, Clethra costaricensis, Dystovomita paniculata, Euterpe precatoria, Iriartea deltoidea, Pourouma minor, Protium ravenii, Quararibea bracteolosa, Quararibea ochrocalyx, Socratea exorrhiza, Welfia regia. TFP III (Árboles) Aspidosperma spruceanum, Brosimum lactescens, Byrsonima arthropoda, Casearia arborea, Cespedesia spathulata, Chrysophyllum colombianum, Colubrina spinosa, Dendrobangia boliviana, Dendropanax arboreus, Faramea occidentalis, Guarea glabra, Guarea kunthiana, Guarea macrophylla, Guarea spp., Hernandia didymantha, Hevea brasiliensis, Inga alba, Inga allenii, Inga pezizifera, Inga punctata, Lacmellea panamensis, Lonchocarpus oliganthus, Macrolobium costaricense, Maranthes panamensis, Marila laxiflora, Naucleopsis naga, Nectandra umbrosa, Pentaclethra macroloba, Pouteria calistophylla, Pouteria campechiana, Pouteria durlandii, Pouteria spp., Protium panamense, Protium spp., Pseudolmedia spuria, Qualea polychroma, Richeria obovata, Sapium aucuparium, Simarouba amara, Tapirira guianensis, Tapura guianensis, Vantanea occidentalis, Vochysia guatemalensis, Warszewiczia coccinea. TFP IV (Árboles) Billia colombiana, Calophyllum brasiliense, Carapa guianensis, Cedrela odorata, Ceiba pentandra, Hyeronima alchorneoides, Lecythis ampla, Minquartia guianensis, Pouteria reticulata, Pterocarpus rohrii, Sacoglottis trichogyna, Tabebuia rosea, Terminalia bucidoides.

95 Anexo 7. Efecto de la interacción TMB por periodos en a) biomasa y b) carbono del TFP Ic a) b) (*) (*) T P TFP Ic (p=0,0137) * T P TFP Ic (p=0,0137) * BSI III 178 949,33±5941,97 a BSI III 89 474,67±2970,99 a BSI IV 174 506,36±1526,47 a BSI IV 87 253,19±763,23 a BSI II 171 301,44±4462,58 a b BSI II 85 650,72±2231,29 a b BSI I 158 586,6±6056,62 a b c BSI I 79 293,31±3028,31 a b c BMBI I 136 993,53±11003,32 a b c d BMBI I 68 496,77±5501,66 a b c d BMBI IV 136 771,89±6675,95 a b c d BMBI IV 68 385,95±3337,98 a b c d BMBI II 136 339,69±9043,50 a b c d e BMBI II 68 169,85±4521,75 a b c d e BMBI III 126 190,11±5833,29 b c d e BMBI III 63 095,06±2916,65 b c d e BMAI IV 123 407,57±12601,87 c d e BMAI IV 61 703,79±6300,94 c d e BMAI III 113 025,51±9816,96 c d e BMAI III 56 512,76±4908,48 c d e BMAI I 111 364,29±14302,84 c d e BMAI I 55 682,15±7151,42 c d e BMAI II 104 917,38±9903,34 d e BMAI II 52 458,70±4951,67 d e BS IV 104 659,77±39397,16 d e BS IV 52 329,89±19698,58 d e BS III 103 438,98±38981,08 d e BS III 51 719,50±19490,54 d e BS II 89 406,11±35655,02 d e BS II 44 703,06±17827,51 d e BS I 67 031,25±30293,13 e BS I 33 515,63±15146,57 e

TFP Ic= Tipo Funcional Planta I para el SE carbono BMAI=Bosque Manejado de Alto Impacto; BMBI=Bosque Manejado de Bajo Impacto; BSI=Bosque Sin Intervención; BS=Bosque Secundario; P=Periodos de Estudio (I, II, III, y IV).

Anexo 8. Efecto de la interacción TMB por periodos en el área basal de los distintos TFP relacionados al SE agua

(*) (*) (*) (*) TFP I TFP II TFP III TFP IV T P (P=0,0002) * T P (P=0,0116) T P (P=0,0029) T P (P=0,0183)

BS III 16,06±3,87 a BMAI IV 2,18±0,15 a BSI III 19,89±1,24 a BMBI IV 2,05±0,48 a

BS II 15,97±3,71 a BMBI IV 2,03±0,14 a b BSI IV 19,00±0,99 a BMBI I 2,09±0,54 a

BS IV 15,57±3,47 a BMAI III 2,01±0,15 a b BSI II 18,89±1,25 a b BMBI II 1,94±0,46 a

BS I 15,00±3,54 a BMBI III 1,88±0,14 a b BSI I 17,54±1,40 a b BMBI III 1,94±0,43 a

BMAI IV 6,45±0,44 b BMBI I 1,79±0,05 a b BMBI I 15,82±1,19 a b c BMAI I 1,90±0,52 a

BSI II 6,19±0,35 b BMAI II 1,79±0,13 a b BMBI II 15,72±1,10 a b c BMAI III 1,61±0,36 a

BSI III 6,09±0,37 b BMBI II 1,73±0,14 a b BMBI IV 15,58±0,55 a b c BMAI IV 1,51±0,38 a

BSI I 5,88±0,32 b BMAI I 1,73±0,14 a b BMBI III 14,41±0,56 b c d BMAI II 1,50±0,34 a

BMAI III 5,67±0,53 b BSI IV 1,64±0,30 b BMAI IV 13,74±1,61 c d BSI II 1,31±0,65 a

BSI IV 5,63±0,34 b c BSI I 1,54±0,25 b BMAI III 12,95±1,33 c d BSI III 1,29±0,67 a b

BMBI IV 5,46±0,85 b c BSI III 1,53±0,26 b BMAI I 12,88±1,87 c d BSI I 1,28±0,61 a b c

BMBI III 5,29±0,98 b c BSI II 1,51±0,26 b BMAI II 12,14±1,33 c d BSI IV 1,26±0,58 a b c

BMBI I 5,20±0,92 b c BS IV 0,69±0,39 c BS IV 10,60±3,01 c d BS IV 0,24±0,04 b c

BMBI II 5,19±0,92 b c BS III 0,67±0,40 c BS III 10,38±2,87 c d BS III 0,21±0,02 c d

BMAI II 5,04±0,53 b c BS II 0,52±0,31 c BS II 8,80±2,58 d BS II 0,18±0,02 d BMAI I 4,73±0,32 c BS I 0,34±0,20 d BS I 6,41±1,59 d BS I 0,11±0,01 e * Letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (LSD Fisher p0,05); T=Tratamientos; P=Periodos de estudio I, II, III y IV; TFP=Tipo Funcional de Planta; (*) El ANDEVA se realizo con datos transformados a rangos por no tener normalidad; El área basal está en m2; (*) heterogeneidad de varianza debido a T.

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