Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2007, 167: 29-72

Variación geográfica en los venados de cola blanca (Cervidae, Odocoileus) de , con énfasis en O. margaritae, la especie enana de la Isla de Margarita

Jesús Molinari

Resumen. Se ha propuesto recientemente que los venados de cola blanca néarticos y neotropicales no son conespecíficos y que los últimos se dividen en varias especies. En el contexto del debate que esta propuesta ha generado, aquí se presenta: a) una comparación de la variabilidad geográfica de venados de cola blanca norteamericanos y venezolanos basada en una nueva unidad para medir variación clinal, cuyo nombre está dedicado a la memoria del gran biogeógrafo León Croizat; b) una reevaluación taxonómica de las diferencias morfológicas y moleculares entre estos venados; y c) escenarios paleobiogeográficos que, en concordancia con información morfológica, molecular, paleobiológica y tectónica, proponen especiaciones independientes para los venados de los páramos andinos y de Margarita. Los nuevos análisis permiten reafirmar que: 1) los venados de cola blanca neárticos (O. virginianus) y neotropicales no son conespecíficos; 2) el venado de páramo de Mérida (O. lasiotis) es una especie válida aparte de los venados de páramo colombiano (O. goudotii) y ecuatoriano (O. ustus); 3) el venado enano de Margarita (O. margaritae) también es una especie válida; y 4) el resto de los Odocoileus venezolanos pertenecen a otra especie válida (O. cariacou) con amplia distribución neotropical. Odocoileus lasiotis y O. margaritae están en peligro de extinción. Palabras clave. Odocoileus. Páramo. Isla de Margarita. Variación clinal. Biogeografía.

Geographic variation in Venezuelan white-tailed deer (Cervidae, Odocoileus), with emphasis on O. margaritae, the Margarita Island dwarf species

Abstract. It has been recently proposed that nearctic and neotropical white-tail deer are not conspecific, and that the latter are divided into several species. In the context of the debate that such a proposal has generated, this study presents: a) a comparison of the geographic variability of North American and Venezuelan white-tail deer based on a new unit of measurement for clinal variation, whose name is dedicated to the memory of the great biogeographer León Croizat; b) a taxonomic revaluation of morphological and molecular differences among these deer; and c) paleobiogeographic s c e n a r ios that, in agreement with morphological, molecular, paleobiological, and te c t o n i c information, propose independent speciations for deer of the Andean páramos and Margarita Island. The new analyses allow to reaffirm that: 1) nearctic (O. virginianus) and neotropical white-tailed deer are not conspecific; 2) the Mérida páramo deer (O. lasiotis) is a valid species separate from Colombian (O. goudotii) and Ecuadorian (O. ustus) páramo deer; 3) the Margaritan dwarf deer (O. margaritae) is also a valid species; and 4) the remaining Venezuelan Odocoileus belong to another valid species (O. cariacou) with an ample neotropical distribution. Odocoileus lasiotis and O. margaritae are endangered. Key words. Odocoileus. Páramo. Margarita Island. Clinal variation. Biogeography. 30 Variación geográfica en venados

Introducción La historia taxonómica de los venados de cola blanca se inició con las descrip- ciones de Dama virginiana (localidad típica: Virginia, Estados Unidos) en 1780, y Cervus capreolus cariacou (localidad típica: Guayana Francesa) en 1784 (Cabrera 1961, Smith 1991). Los naturalistas del siglo XIX creían que estos venados estaban divididos en numerosas especies, lo cual se manife stó en la pro l i fe r ación de descripciones taxonómicas (Cabrera 1961, Smith 1991). Aunque durante la primera mitad del siglo XX se propuso considerar a todas las variedades de venado de cola blanca una misma especie, Odocoileus virginianus (Lydekker 1915, Hershkovitz 1948), por muchos años más persistió la creencia de que los venados de cola blanca eran varias especies. Por ejemplo, Méndez-Arocha (1955) argumentó que los representantes suramericanos debían ser reconocidos como una especie aparte de O. virginianus, a saber, O. cariacou. Cabrera y Yepes (1960) llegaron incluso más lejos, reconociendo tres especies suramericanas independientes de O. virginianus, a las cuales se referían como "cariacús", a saber, O. suacuapara (= cariacou) de tierras bajas, O. columbicus (= goudotii) de Los Andes colombianos y venezolanos, y O. peruvianus de Los Andes de Perú y Ecuador. A consecuencia de la influyente obra póstuma de Cabrera (1961), d u r a n te las últimas cuatro décadas del siglo XX el debate sobre la posible conespecificidad entre los venados de cola blanca norte y suramericanos cedió su lugar a la noción, universalmente aceptada, de sólo una especie, O. virginianus, distribuida desde Canadá hasta Panamá, y desde Colombia hasta las Guayanas y norte de Brasil por el este, y hasta Bolivia por el sur (Smith 1991, Wilson y Reeder 1993, Tarifa et al. 2001, Weber y González 2003). Durante el Pleistoceno, la distribución de Odocoileus en Suramérica fue más amplia que la actual, como lo demuestran restos fósiles hallados en el sureste de Brasil (Cartelle 1994). De las 38 subespecies vivientes tradicionalmente reconocidas, ocho son suramericanas (Smith 1991). Según Cabrera (1961), las subespecies presentes en Venezuela son O. v. gymnotis, de las tierras bajas continentales del país, O. v. goudotii, de los páramos del Estado Mérida, y O. v. margaritae, de la Isla de Margarita. Debido a la escasez de información taxonómicamente relevante, las vicisitudes nomenclaturales de los venados de cola blanca durante el siglo XX obedecieron más a un vaivén de opiniones que a la aparición de nuevos datos (Lydekker 1915, Cabrera 1918, 1961, Hershkovitz 1948, Méndez-Arocha 1955, Cabrera y Yepes 1960, Brokx 1984). Incluso hoy en día, no hay certeza sobre cuál es el verdadero número de especies y subespecies en que deben dividirse estos venados, ni sobre los caracteres diagnósticos y límites de distribución de tales taxa. El debate sobre la conespecificidad entre los venados de cola blanca norte y suramericanos se basó casi exclusivamente en sólo un carácter externo (la glándula metatarsal, un pliegue de 4 cm de longitud, rodeado por un mechón prominente de pelos, en la parte externa de cada una de las patas traseras; Sauer 1984, Quay 1971) siempre grande y funcional en los venados de cola blanca de Estados Unidos, Canadá Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 31

y norte de México, y siempre atrofiada en los del sur de México, Centro y Suramérica (Méndez-Arocha 1955, Hershkovitz 1958, Quay 1971, Brokx 1972, Baker 1984). Mientras Cabrera estuvo seguro de esta diferencia, fue partidario de reconocer especies diferentes (Cabrera 1918, Cabrera y Yepes 1960), cuando basándose en infor- mación a la postre errónea, creyó que esta diferencia no existía, cambió de opinión, reconociendo una sola especie (Cabrera 1961). Por basarse en información errónea e insuficiente, el cambio de opinión de Cabrera (1961) siempre mereció reconsideración. En este sentido, Molina y Molinari (1999) aportaron por primera vez datos sobre la frecuencia de caracteres discretos craneanos y la morfometría mandibular de una muestra relativamente grande de venados de cola blanca, representativa de un área geográfica extensa de Suramérica, como es Venezuela. La comparación de estos datos con información equivalente disponible para Norteamérica evidenció que el hiato morfológico que separa a los venados de cola blanca venezolanos y norteamericanos es de gran magnitud, lo cual permitió proponer la restricción del nombre específico virginianus a los venados de cola blanca norteamericanos. Además, la comparación basada en caracteres discretos evidenció que, pese a la menor área geográfica que ocupan, la diferenciación interna de los venados venezolanos excede la de los venados norteamericanos, lo cual permitió proponer el reconocimiento, para los venados venezolanos, de tres especies plenas: cariacou (sinónimo: gymnotis), lasiotis (endémico de páramos del Estado Mérida, excluido de goudotii), y margaritae. Complementariamente, los datos morfométricos evidenciaron diferencias adicionales entre las tres especies propuestas. El estudio de Molina y Molinari (1999) fue rápidamente seguido por otro (Moscarella 2001, Moscarella et al. 2003), basado en el análisis de secuencias de la región de control mitocondrial (D-loop) de venados de cola blanca venezolanos y norteamericanos. Pese a aportar resultados que, congruentemente con los de Molina y Molinari (1999), indican una notable divergencia filética entre venados de cola blanca suramericanos y norteamericanos, Moscarella et al. (2003) continuaron refiriendo las formas suramericanas a O. virginianus. Para los venados venezolanos en particular, Moscarella et al. (2003) concluyeron que, por ser su diferenciación genética interna inferior al 3%, no hay motivo para reconocer las especies propuestas por Molina y Molinari (1999). El objetivo del presente trabajo es contrastar, utilizando información adicional y nuevos análisis (entre los cuales se cuentan los basados en una nueva medida de varia- ción clinal), la evidencia y argumentos presentados por Molina y Molinari (1999) y Moscarella et al. (2003). Es de esperar que los resultados obtenidos, además de aclarar dudas taxonómicas, estimulen estudios de campo y medidas de conservación encami- nados a conocer mejor y a proteger de la extinción a los venados de páramo y Margarita. 32 Variación geográfica en venados

Materiales y Métodos

Molina y Molinari (1999) revisaron los cráneos y mandíbulas de 140 ejemplares adultos de venados de cola blanca venezolanos, incluyendo nueve de la Isla de Margarita, registrando dos tipos de información: 1) frecuencia de 13 caracteres discretos craneomandibulares, los mismos considerados en un estudio previo sobre venados de cola blanca norteamericanos (Rees 1969a); y 2) magnitud de 14 variables continuas mandibulares, también empleadas en estudios previos sobre venados de cola blanca norteamericanos (Rees 1969ab). Los nuevos análisis aquí presentados se basan en análisis no morfométricos (frecuencias de aparición de dichos caracteres discretos) y morfométricos (promedios de dichas variables continuas) de 17 grupos geográficos de venados venezolanos y norteamericanos (Rees 1969a, b; Molina y Molinari 1999). Pa ra estimaciones de masa corp o r al, estos datos fueron comp l e m e n t ados con información morfométrica de otros estudios (Lavengood et al. 1994, Schaefer y Main 1999, Peterson 2003). Según la nomenclatura tradicional de los venados de cola blanca (Cabrera 1961, Smith 1991), los grupos geográficos considerados (Rees 1969a, b; Molina y Molinari 1999) corresponderían a tres subespecies venezolanas (goudotii, gymnotis y margaritae) y ocho norte a m e r icanas (b o re a l i s, c o u e s i, d a c ote n s i s, m a c ro u r u s , m c i l h e n ny i, seminolus, texanus y virginianus). Análisis de caracteres discretos craneomandibulares Empleando distancias euclidianas como medida de diferenciación y ligamiento promedio como estrategia de aglomeración, Molina y Molinari (1999) usaron datos sobre frecuencias de caracteres discretos craneanos y mandibulares para construir un dendrograma que unía, según su similaridad, 7 grupos de venados venezolanos y 10 grupos de venados norteamericanos. Contrariamente a lo aseverado por Moscarella et al. (2003), los caracteres discretos como los empleados por Molina y Molinari (1999) son de valor para el estudio de filogenias en cérvidos (p. ej. Bouvrain et al. 1989). Por ello, el nuevo análisis aquí presentado de los caracteres discretos de Molina y Molinari (1999) y Rees (1969a) se basa en un tipo de dendrograma, comúnmente empleado en contextos filogenéticos, denominado árbol de "unión de vecinos" (neighbor-joining), también usado por Moscarella et al. (2003) para sus datos genéticos. La construcción de este dendrograma requirió tres pasos: 1) creación de una matriz de distancias euclidianas entre todos los grupos de venados venezolanos y norteamericanos; 2) estandarización de dichas distancias dividiéndolas por su desviación estándar; y 3) ingreso de la matriz de valores estandarizados resultante en el programa MEGA versión 2.1 (Kumar et al. 2001). Análisis de medidas mandibulares Al aplicarse a datos morfométricos continuos, el Análisis de Componentes Principales (ACP) permite aislar en el primer eje la varianza debida a diferencias de Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 33

tamaño, y en los ejes subsiguientes la varianza debida a diferencias de forma (Jolicoeur y Mosimann 1960, Bookstein et al. 1985, Schonewald et al. 1985, Rohlf y Bookstein 1993, De Marinis 1995, Gutiérrez 2004, Lorenzo et al. 2004). Esto es patente en que, en el primer eje, los pesos de todas las variables son cercanos a +1, mientras que, en los ejes del segundo al último, dichos pesos varían ampliamente entre -1 y +1. Aprovechando esta propiedad del ACP, Molina y Molinari (1999) demostraron que los venados de cola blanca venezolanos poseen una considerable diferenciación geográfica en tamaño, forma y dimorfismo sexual de las mandíbulas. Los nuevos análisis morfométricos de las medidas mandibulares de Rees (1969a, b) y Molina y Molinari (1999) aquí presentados también se valen de un ACP para disectar tamaño y forma, pero se centran en la comparación de venados de cola blanca venezolanos y norteamericanos, aspecto no considerado por estos autores. Para igualar los tamaños y unidades de las escalas, facilitando así su comparación e interpretación, los puntajes de los ACP aquí graficados aparecen divididos por sus desviaciones estándar. Estimación de masas corporales Las masas corporales medias de los venados de cola blanca venezolanos se desconocen. Mediante un procedimiento similar al empleado por Lowe (1972) para el ciervo rojo europeo, fue posible obtener estimados de las masas corporales medias de venados venezolanos y norteamericanos. El procedimiento consistió en efectuar una re g resión lineal, empleando va l o res prev i a m e n te tra n s fo r mados en loga r i t m o s naturales, entre la longitud media del diastema mandibular (eje vertical) y la masa corporal media (eje horizontal) de una especie de cada género de Odocoileinae americano, excluyendo a los morfológicamente muy divergentes Alces y Rangifer. Los datos incluidos en esta regresión (Mendoza et al. 2002) correspondieron a Blastoceros d i ch oto m u s ( d i a stema 8,6 cm; masa 130 kg), Odocoileus virg i n i a n u s ( 7,5; 74 ) , Hippocamelus bisulcus (7,3; 50), Ozotocerus bezoarticus (5,1; 38), Mazama americana (4,5; 20) y Pudu mephistophiles (2,7; 9). El valor del coeficiente de correlación fue muy alto (r= 0,971) y mayor que el de análisis alternativos empleando otras medidas mandibulares en lugar de la longitud del diastema. La ecuación de regresión fue ln(D)= ln(a) + b ln(M), que despejando lleva a M= (D/a)1/b; donde D= longitud del diastema, M= masa corporal, ln(a)= intersección de la recta de regresión con el eje vertical, y b= pendiente de la recta. Con los valores utilizados ln(a)= 0,1070 y b= 0,4398; por ende a= 1,1130 y 1/b = 2,2735; lo cual lleva a M =(D/1,1130)2,2735 como ecuación final utilizada para estimar masas corporales de venados de cola blanca. Esta ecuación parece especialmente precisa para estimar la masa corp o r al de machos. Pa ra hembras, la ecuación parece producir una sobrevaluación de la masa que podría alcanzar 15%. Hay que destacar que la longitud del diastema puede medirse en animales vivos, por lo cual la ecuación obtenida es de interés para trabajos de campo y podría fácilmente perfeccionarse con nuevos datos. Sin embargo, la ecuación no debe aplicarse a Odocoileus hemionus, pues esta especie difiere notablemente de O. virginianus en la longitud relativa del diastema mandibular (Rees 1971). 34 Variación geográfica en venados

Nuevo sistema de unidades para cuantificar variación geográfica

Para permitir la cuantificación precisa de diferenciaciones geográficas, propongo una nueva unidad, denominada croizat (abreviada cr) en honor al gran botánico y biogeógrafo italo-venezolano León Croizat (1894-1982). Para varias poblaciones, un croizat pude definirse como "la cantidad de cambio equivalente a la que presentarían dos poblaciones si estuviesen separadas por 1 km de distancia geográfica y difiriesen morfológicamente en una milésima de la desviación estándar de las distancias euclidianas entre todos los pares posibles de poblaciones". C o n s i d é r ese la relación: Cambio morfológico inte r p o b l a c i o n a l = D i sta n c i a m o r fo l ó g i c a / D i stancia ge o grá f i c a . Si se ex p resa el numerador en dista n c i a s euclidianas estandarizadas (es decir, distancias euclidianas divididas por su desviación estándar) y el denominador en km, y se multiplica el cociente obtenido por 1000, la cantidad re s u l ta n te ve n d rá ex p resada en c ro i z a t s. En té rminos prácticos, esta multiplicación por 1000, además de ahorrar decimales en los valores obtenidos (no cabe esperar diferencias morfológicas importantes entre poblaciones separadas por 1 km), hace que las magnitudes en croizats expresen la cantidad de cambio que se observaría por cada 1000 km de separación entre poblaciones. Las distancias euclidianas estandarizadas pueden calcularse para diferencias hereditarias cuantitativas de cualquier tipo, tales como frecuencias de caracteres discretos y valores de caracteres continuos. El croizat puede verse como una unidad conceptualmente comparable al darwin (Haldane 1949) y al haldane (Gingerich 1993), con la diferencia principal de que la distancia morfológica se divide por la distancia geográfica en lugar de por el tiempo o el número de generaciones. Aunque la definición de croizat presentada se refiere a poblaciones, también podría usarse para comparar individuos, para lo cual las distancias euclidianas empleadas tendrían que ser interindividuales, en lugar de interpoblacionales. Los valores presentados de cambio morfológico interpoblacional en función de la distancia geográfica, expresados en croizats, consideran por separado las distancias euclidianas entre grupos ge o g rá f icos de venados con re s p e c to a: 1) datos no morfométricos, frecuencias de caracteres discretos; 2) datos morfométricos (tamaño mandibular), puntajes en el primer componente del ACP de variables continuas m a n d i b u l a r es; y 3) datos morfo m é t r icos (fo rma mandibular), puntajes en los componentes a partir del segundo del mismo ACP. El cálculo de distancias geográficas entre grupos geográficos de venados, con base en la latitud y longitud de un punto aproximadamente central en el área del mapa ocupada por cada uno de dichos grupos, fue posible gracias a la versión HTML del programa World Distance Calculator de la Fédération Aéronautique Internationale. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 35

Resultados Caracteres discretos craneomandibulares El árbol de unión de vecinos (Figura 1), resume la información sobre frecuencias de caracteres discretos craneanos y mandibulares en 17 grupos de venados de cola blanca venezolanos y norteamericanos (Rees 1969a, Molina y Molinari 1999). Este árbol corrobora los siguientes aspectos principales (Molina y Molinari 1999): 1) los venados de cola blanca venezolanos son muy dive rge n tes con re s p e c to a los norteamericanos; 2) con relación a sus separaciones geográficas, que son mucho menores, los venados de cola blanca venezolanos muestran mayor diferenciación que los norteamericanos; 3) pese a la corta distancia entre la Isla de Margarita y tierra firme, la diferenciación del venado insular respecto al resto de sus congéneres venezolanos excede en magnitud la de los venados de cola blanca norteamericanos de regiones tan distantes como Ontario y Arizona; 4) pese a que los páramos de Mérida se encuentran geográficamente cerca de los llanos, la diferenciación del venado de cola blanca andino con respecto a sus congéneres llaneros también es considerable; y 5) de los venados de cola blanca de tierras bajas continentales, los más diferenciados son los de la costa. No obstante, es necesario reiterar que la pequeña muestra disponible de venados de la costa es una mezcla de ejemplares pertenecientes a variedades seguramente diferentes, una occidental y otra oriental (Molina y Molinari 1999). Además, el árbol aquí presentado (Figura 1) revela un cierto grado de diferenciación craneana del venado de cola blanca de (que además destaca por su pelaje claro y tamaño pequeño; Brokx 1984), con respecto al resto de sus congéneres llaneros, aspecto no evidenciado anteriormente (Molina y Molinari 1999). Medidas mandibulares y masas corporales Los valores de masa corporal estimados (Tabla 1), coinciden bien con los valores de masa reales de los venados de cola blanca norteamericanos (Sauer 1984). Los venados de la costa del Caribe y de la Isla de Margarita representan, respectivamente, los Odocoileus de mayor y de menor tamaño de Venezuela. La masa estimada de los venados de la costa es similar a la estimada para los venados de la mitad sur de los Estados Unidos. La masa estimada del venado de Margarita es considerablemente menor que la masa conocida del venado de los Cayos de Florida, el Odocoileus más pequeño de Norteamérica, lo cual es consistente con el hecho de que el cráneo del venado de Margarita es de menores dimensiones (Osgood 1910, Maffei et al. 1988, Molina y Molinari 1999, Schaefer y Main 1999). Las diferencias en tamaño cefálico y masa corporal (Figuras 2, 3; Tabla 1) conjuntamente indican que: 1) los machos de la costa superan ampliamente a los de Margarita en tamaño corporal y mandibular, lo último también implica grandes diferencias en las dimensiones de la cabeza y de las astas; 2) la diferencia en tamaño corporal entre los machos de la costa y las hembras de Margarita es substancialmente mayor que la de estos mismos machos con sus propias hembras (debido a la probable 36 Variación geográfica en venados Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 37

sobrevaluación de las masas corporales de las hembras ya notada; la verdadera masa media de las hembras de Margarita podría ser todavía menor que la tabulada, acercándose a 24 kg); 3) incluso considerando la probable sobrevaluación de su masa, las hembras de la costa superan apreciablemente el tamaño corporal de los machos de Margarita.

Tabla 1. Masas corporales de venados de cola blanca (Odocoileus) adultos. Excepto en el caso de los venados de Florida, para los cuales las masas referidas son reales, las masas corporales indicadas fueron estimadas a partir de la longitud del diastema mandibular, (ver Materiales y Métodos).

Longitud media del diastema Masa corporal media (cm) (kg)

Odocoileus: Venezuela

Isla de Margarita 5,1 4,8 31,1 27,7 Apure 5,6 5,4 40,0 36,7 Bolívar 6,0 - 45,4 - Llanos Orientales 6,1 5,5 47,8 37,6 Llanos Occidentales 6,2 5,6 49,5 40,0 Páramos de Mérida 6,4 6,6 53,0 57,2 Costa del Caribe 6,8 6,5 62,1 54,3 O. virginianus: Norteamérica Cayos de Florida - - 38,0 29,0 Arizona 6,1 - 47,2 - Florida peninsular - - 56,0 43,0 Texas 6,9 - 64,3 - Oklahoma 7,0 - 64,7 - Alabama 7,0 - 64,7 - Illinois - 7,1 - 67,0 Saskatchewan 7,4 7,1 74,1 67,5 Michigan 7,7 - 81,9 - Ontario 7,8 7,5 83,5 76,4 Nueva Brunswick 7,8 7,2 84,2 70,1

Los datos de Venezuela (diastemas), según Molina y Molinari (1999); los de Florida peninsular (masas corporales), según Schaefer y Main (1999); los de Cayos de Florida (masas corporales), según Peterson (2003); los de Illinois (diastemas), según Lavengood et al. (1994); el resto de Norteamérica (diastemas), según Rees (1969a, 1971b).

Patrones de variación geográfica En términos absolutos, la variabilidad geográfica de los caracteres discretos craneomandibulares (Tabla 2) en los venados de cola blanca norteamericanos (2,95 DEE) es menor que la observada en los venezolanos (3,21 DEE). En términos relativos, es decir calibrando por las distancias geográficas, mucho mayores en Norteamérica que en Venezuela, la diferencia en variación entre los venados norteamericanos (3,74 38 Variación geográfica en venados

croizats) y venezolanos (8,21 croizats) aumenta mucho. También con respecto a estos caracteres (Tabla 2), en los venados norteamericanos se aprecia una elevada y altamente significativa correlación de la diferenciación morfológica con la distancia geográfica (r= 0,67). En contraste, en los venados venezolanos, el pequeño y no s i g n i f i c a t i vo valor de dicha correlación (r= 0,13) indica que las dispari d a d e s intergrupales carecen de dirección geográfica. En términos absolutos (Tabla 2), la variación en tamaño mandibular de los venados norteamericanos (1,53 DEE) es ligeramente mayor que la de los venezolanos (1,38 DEE). En términos relativos, la de estos últimos es mucho mayor (0,85 contra 3,97 croizats). En términos absolutos, la variación en forma mandibular de los venados norteamericanos (1,64 DEE) es menor que la de los venezolanos (2,30 DEE). En términos relativos, la diferencia aumenta mucho (1,03 contra 6,40 croizats). El signo positivo de las correlaciones del tamaño (r= 0,39) y la forma mandibular (r= 0,16) con la distancia ge o g rá f ica (Tabla 2), indica que los grupos vecinos de ve n a d o s n o r te a m e ricanos tienden a pare c e rse morfo m é t r i c a m e n te. En cambio, el signo negativo (r= -0,33 y -0,19 respectivamente) de dichas correlaciones indica que los grupos vecinos de venados venezolanos tienden a ser diferentes morfométricamente.

Discusión

Confiabilidad de los datos genéticos disponibles A los efectos de contrastar nuestros resultados con las conclusiones taxonómicas de Moscarella et al. (2003), es necesario hacer constar que, por ser ejemplares cautivos, 20 de los 26 venados venezolanos de los cuales Moscarella et al. (2003) secuenciaron ADN no cumplen el requisito fundamental para un estudio filogeográfico y taxonómico de tener un origen geográfico seguro (Ruedas et al. 2000, Wheeler 2003). Once de los ejemplares dudosos pertenecían a cinco exhibiciones de fauna silvestre del país que no llevan buenos registros sobre sus animales y que mantienen juntos y entrecruzan venados de diversos orígenes geográficos (Moscarella 2001). Los nueve restantes eran mascotas de habitantes de Margarita, e incluían cuatro venados de tierra firme: uno del vecino Estado , otro "de Maturín" (un origen imposible, ésta es una ciudad en la cual no hay venados silvestres), y dos del Estado Apure (Moscarella 2001). El ejemplar "de Sucre" fue el único venado de tierra firme que, por su haplotipo, se agrupó con los de Margarita. Si este ejemplar fuese en realidad de Margarita, las distancias genéticas calculadas entre venados insulares y continentales habrían sido mayores. Distancias genéticas Según Moscarella et al. (2003) cariacou, margaritae y lasiotis, las tres especies plenas de Odocoileus venezolanos reconocidas por Molina y Molinari (1999), carecen de validez, por lo cual dichos taxa (aunque refiriéndose a lasiotis con el nombre Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 39

goudotii), deben seguir siendo considerados sólo subespecies de O. virginianus. La única evidencia ofrecida para justificar este retroceso taxonómico consiste en distan- cias genéticas mitocondriales. El razonamiento de Moscarella et al. (2003) tiene dos elementos: 1) su propio hallazgo de que las distancias genéticas mitocondriales (D- loop) entre los Odocoileus venezolanos apenas rozan el 3%; y 2) una generalización, basada en ciertos ejemplos (Cronin 1992, Tamate et al. 1998, Nagata et al. 1999, Kuwayama y Ozawa 2000), conforme a la cual lo típico en los cérvidos sería que las distancias genéticas mitocondriales entre subespecies de una misma especie alcancen 3%. Conjuntamente, ambos elementos indicarían que la variabilidad genética de los Odocoileus venezolanos es insuficiente para dividirlos en varias especies.

Tabla 2. Parámetros cuantitativos de la variabilidad geográfica de venados de cola blanca venezolanos y norteamericanos. DEE = distancia euclidiana estandarizada. Variación absoluta= media de las DEE intergrupales. Variación relativa= media de las DEE divididas por las distancias geográficas intergrupales. Distancia–distancia= correlación entre distancias morfológicas y distancias geográficas que separan a los grupos de venados.

Sólo Sólo Venezuela contra Venezuela Norteamérica Norteamérica Caracteres cualitativos craneomandibulares Variación absoluta 3,21 DEE 2,95 DEE NS Variación relativa 8,21 croizats 3,74 croizats α < 0,007** Distancia–distancia r = 0,13; NS r = 0,67; α < 0,000001 α < 0,02* Tamaño mandibular Variación absoluta 1,38 DEE 1,53 DEE NS Variación relativa 3,97 croizats 0,85 croizats α < 0,002** Distancia–distancia r = –0,33; NS r = 0,39; α < 0,02 α < 0,02* Forma mandibular Variación absoluta 2,30 DEE 1,64 DEE α < 0,05** Variación relativa 6,40 croizats 1,03 croizats α < 0,0001** Distancia–distancia r = –0,19; NS r = 0,16; NS NS

NS = no significativo. *Coeficientes de correlación comparados mediante la transformación Z de Fisher. **Prueba t de dos colas suponiendo varianzas desiguales.

Una cuidadosa revisión de la literatura revela que es falso que, en los cérvidos, las distancias genéticas mitocondriales entre subespecies típicamente alcancen 3%. Pese a su variabilidad cariotípica y a su distribución en tres continentes, las ocho subespecies de alce (Alces alces) son prácticamente indistinguibles desde el punto de vista mitocondrial (Cronin 1992, Udina et al. 2002, Hundertmark et al. 2002a, b, 2003). Para las todavía más ampliamente distribuidas especies de Cervus, la distancia genética promedio entre subespecies a nivel del D-loop es 1,8% (Randi et al. 2001) y las distancias genéticas a nivel de citocromo b entre especies perfectamente válidas son a 40 Variación geográfica en venados

veces tan pequeñas (inferiores a 1-2%), que han sido calificadas de "marginales" (Pitra et al. 2004). En los muntiacs (Muntiacus) y en los ciervos almizclados (Moschus), las distancias mitocondriales entre subespecies suelen ser inferiores a 1-2% y las diferencias entre especies suelen estar por debajo del 3% (Giao et al. 1998, Su et al. 1999, Wang y Lan 2000). Con base en el propio género Odocoileus, en el cual la distancia genética entre las especies norteamericanas a nivel de citocromo b puede llegar a ser de sólo 1,3%; se ha propuesto que en los cérvidos lo típico podría ser que las especies hermanas se caractericen por divergencias genéticas mutuas muy bajas (Bradley et al. 2003). Ciertamente, la literatura registra algunos ejemplos en los cuales las distancias genéticas mitocondriales entre subespecies de cérvidos pueden alcanzar o rebasar el 3% (Cronin 1992, González et al. 1998, Nagata et al. 1999, Kuwayama y Ozawa 2000). No obstante, estos ejemplos, y más en particular los citados por Moscarella et al. (2003) para apoyar su generalización, están siendo reevaluados taxonómicamente, lo cual ha resultado en que casi todas las "subespecies" implicadas sean ahora consideradas especies plenas (Polziehn y Strobeck 2002, Ludt et al. 2004, Pitra et al. 2004, Groves 2005). Además, estas "subespecies" no deberían haberse usado para calibrar el grado de especiación de los Odocoileus venezolanos ya que las distancias o barreras geográficas que las separan son de mucha mayor envergadura que las presentes en Venezuela. El uso del D-loop como única fuente de información taxonómica (Moscarella et al. 2003) contradice la noción actual de que no existen distancias genéticas "críticas" que perm i t an, por sí mismas, dete r minar la validez del estatus específico o subespecífico de poblaciones animales (Avise y Ball 1990, Sites y Crandall 1997, Nagl et al. 2000, Puorto et al. 2001, Polziehn y Strobeck 2002). Para distinguir entre especies y subespecies, antes que las distancias genéticas, interesa saber si hay suficiente diferenciación adaptativa, y aislamiento reproductivo potencial o efectivo (Templeton 1989, Crandall et al. 2000, Helbig et al. 2002). La aplicación general de reglas para definir especies basadas sólo en distancias genéticas llevaría a negar la existencia de géneros y especies jóvenes diferenciados rápidamente: inclusive con distancias críticas a nivel de D-loop tan bajas como 1-2%, habría que rebajar a "subespecies" simpátricas de una especie única a muchos géneros de pinzones de las Islas Galápagos y de cíclidos haplocrominos de Africa oriental (Sato et al. 1999, Nagl et al. 2000). En resumen, la invalidación de las especies reconocidas por Molina y Molinari (1999) valiéndose de una distancia genética "crítica" (Moscarella et al. 2003) es, además de cuestionable teóricamente, injustificable con base en lo que se sabe acerca de la variabilidad genética interespecífica de los cérvidos. Caracteres discretos craneomandibulares Para justificar el uso de una distancia genética "crítica" como único criterio taxonómico válido para los venados de cola blanca venezolanos, Moscarella et al. (2003) adujeron que Molina y Molinari (1999) emplearon datos "morfométricos" sujetos a gran plasticidad fenotípica, por ende irrelevantes para distinguir especies. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 41

Moscarella et al. (2003) obviaron que para los cérvidos en general y para Odocoileus en particular es falso que la morfometría craneomandibular esté sujeta a una plasticidad fenotípica tal que la haga inútil para estudios taxonómicos y filogenéticos (Rees 1969b, Hewison 1997, Meijaard y Groves 2004, Groves 2005), y pasaron por alto que: 1) las propuestas taxonómicas de Molina y Molinari (1999) no se fundamentaron en datos morfométricos (su análisis de medidas mandibulares tuvo el propósito auxiliar de comparar en tamaño y forma a los grupos ya diferenciados con base en caracteres no morfométricos); 2) los caracteres craneomandibulares con los que explícitamente Molina y Molinari (1999) justificaron dichas propuestas son de naturaleza discreta y similares a los usados con gran éxito por otros autores para construir filogenias de artiodáctilos (Janis y Scott 1987, Gentry y Hooker 1988, Montgelard et al. 1988, Bouvrain et al. 1989, Scott y Janis 1993, Groves 2000, Vrba y Schaller 2000, Webb 2000, Geisler 2001, Hassanin y Douzery 2003) y 3) en el caso particular de cérvidos, los estudios basados en caracteres morfológicos discretos como los usados por Molina y Molinari (1999) han llevado a filogenias altamente concordantes con las basadas en ADN mitocondrial (Randi et al. 1998, 2001, Groves 2006). Moscarella et al. (2003) también pasaron por alto que, en conjunto, los caracteres discretos empleados por Molina y Molinari (1999) resumen el efecto indirecto de numerosos loci genéticos, por lo cual conjuntamente podrían ser una medida más representativa de diferenciación taxonómica que una corta secuencia mitocondrial, tal como el D-loop empleado por ellos. Esta es seguramente la explicación de por qué dichos caracteres separan a los venados de una manera biogeográficamente lógica (Figura 1). Debido a que, para fines ta xonómicos, los cara c te res morfológicos son n e c e s a r i a m e n te comp l e m e n ta rios y a menudo superi o res a los moleculares, lo prudente es buscar aspectos coincidentes de ambos tipos de información (Sites y Crandall 1997, Puorto et al. 2001, Polziehn y Strobeck 2002, Zander 2003, Pitra et al. 2004, Groves 2005). Aunque hay especies morfológicamente crípticas diagnosticables gracias a discontinuidades genéticas, también hay especies genéticamente crípticas d i a g n o sticables gracias a discontinuidades morfológicas; incluso hay especies difícilmente diagnosticables tanto morfológica como genéticamente, pese a poseer aislamiento reproductivo total (Lee 2000, Mendelson y Shaw 2001). Medidas mandibulares y masas corporales La comparación de machos muestra que la variación geográfica en tamaño mandibular de los Odocoileus venezolanos (Figura 2) es considerable, aunque en términos absolutos menor que la de los venados de cola blanca norteamericanos. Se infiere (Tabla 1) que el venado de Margarita rivaliza por el título de Odocoileus viviente más pequeño con el también diminuto venado de la panameña Isla de Coiba (para una descripción detallada de éste, ver Allen 1904). Por su parte, los venados de la costa (Figura 2, Tabla 1), son la demostración de que es un error suponer que los venados de cola blanca sura m e r icanos son siemp re más pequeños que los 42 Variación geográfica en venados

norteamericanos (Baker 1984, Smith 1991). La figura 3 permite visualizar la magnitud de la diferenciación en tamaño y forma craneomandibular de estos dos Odocoileus venezolanos extremos. Hay tres motivos por los cuales las diferencias no podrían obedecer a "plasticidad fenotípica," tal como ha sido propuesto (Moscarella et al. 2003): 1) dicha plasticidad no debería producir animales tan diferentes en regiones costeras tan similares climatológica y florísticamente (Isla de Margarita, La Guaira); 2) las diferencias tienden a ser constantes independientemente de si los ejemplares son silvestres o criados en cautiverio; y 3) la mejor explicación para el enanismo del venado de Margarita es que es resultado de convergencia adaptativa con otros ungulados insulares pequeños (Dayan y Simberloff 1999), entre los cuales se incluyen varios Odocoileus (Allen 1904, Brisbin y Lenarz 1984, Maffei et al. 1988, Schaefer y Main 1999). En virtud de su diferenciación morfológica, el venado de Margarita (Tabla 1; Figuras 2, 3) ofrece la oportunidad de formular hipótesis acerca de qué podría suceder si desapareciese la barrera marina que lo separa de sus congéneres de tierra firme. En primer lugar, como en los demás ungulados, la masa corporal es determinante para la segregación de nichos ecológicos en los cérvidos (Jenkins y Wright 1988, Kirchhoff y Larsen 1998, Latham et al. 1999, Domingues y Barbanti 2005). Los venados de Margarita, por su menor tamaño, deben estar más limitados por la calidad del alimento, mientras que los de la costa, por su mayor tamaño, principalmente por la cantidad del alimento: los primeros podrían aprovechar parches de follaje de buena calidad, pero demasiado pequeños para los segundos, mientras que los segundos podrían aprovechar parches extensos de follaje de calidad insuficiente para los primeros. Es decir, cabría esperar que los venados de Margarita y de la costa, por poseer grandes diferencias de tamaño corporal de origen genético (Figura 3), no sean ecológicamente intercambiables, lo cual haría que ambos reuniesen un requisito fundamental para ser considerados especies diferentes (Templeton 1989, Crandall et al. 2000). En segundo lugar, en los cérvidos, la masa corporal y las dimensiones de las astas son decisivas en el éxito sexual de los machos (Clutton-Brock 1987, Markusson y Folstad 1997, Ditchko et al. 2001, Malo et al. 2005, Barto y Bahbouh 2006). Supongamos que las hembras de venado de Margarita aceptan machos de la costa, y que las hembras de venado de la costa aceptan machos de Margarita. En la competencia por las hembras de cualquiera de los dos orígenes, los machos de la costa, gracias a su superior tamaño, triunfarían casi siempre sobre los machos de Margarita, impidiéndoles copular. Además, los machos de Margarita tendrían dificultad para copular con las hembras de la costa debido a que éstas les superan considerablemente en alzada. Esta desigualdad de oportunidades reproductivas haría que la mayoría de los híbridos de primera generación tuviesen un padre de la costa y una madre de Margarita. Si estos híbridos fuesen de tamaño corporal intermedio, podrían estar sujetos a mortalidades elevadas antes de nacer (por alcanzar durante su desarrollo fetal un tamaño excesivo para el sistema reproductor de sus madres) y antes del destete (por Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 43

alcanzar durante su desarrollo postnatal un tamaño excesivo para mantenerse con la leche de sus madres). La elevada mortalidad de los híbridos llevaría rápidamente al desarrollo de comportamientos tendientes al aislamiento reproductivo de los dos tipos de venado.

Figura 2. Comparación del tamaño mandibular de 22 grupos de ejemplares adultos de Odocoileus venezolanos (machos y hembras) y O. virginianus norteamericanos (machos) basadas en 14 medidas (Rees 1969a, b; Molina y Molinari 1999 ). La escala representa los puntajes, expresados en desviaciones estándar, de dichos grupos en el primer eje de un Análisis de Componentes Principales. 44 Variación geográfica en venados

En conclusión, las diferencias en tamaño corporal y dimensiones cefálicas observables entre los Odocoileus venezolanos más divergentes (Figura 3) hacen pensar que, independientemente de las distancias genéticas que los separan, en el presente habría diferenciación ecológica y aislamiento reproductivo parcial si sus poblaciones se hiciesen simpátricas o parapátricas. Patrones de variación geográfica En los venados de cola blanca norteamericanos, el elevado y significativo valor de la correlación (r= 0,67) con la distancia geográfica demuestra que la frecuencia de caracteres discretos craneomandibulares varía de manera fuertemente clinal (Tabla 2). En los venados de cola blanca venezolanos, el casi nulo y no significativo valor de la misma correlación (r= 0,13) indica que dicha frecuencia, pese a varíar de modo más abrupto que en Norteamérica (8,21 contra 3,74 croizats), no lo hace de manera clinal (Tabla 2). Es necesario notar que el bajo valor de la correlación correspondiente a los venados venezolanos no podría atribuirse a falta de diferenciación geográfica, pues en variación absoluta (Tabla 2) superan a los venados norteamericanos (3,21 contra 2,95 DEE). Las ideas anteriores se ven reforzadas al considerar los datos morfométricos man- dibulares (Tabla 2) que, por su distinta naturaleza, son una fuente de información independiente. En los venados norteamericanos, el signo positivo de las correlaciones entre diferenciación morfométrica y distancia geográfica (tamaño, r= 0,39; forma, r= 0,16), indica una variación más continua, pues las mayores diferencias aparecen entre grupos geográficos alejados; y la baja variación relativa en tamaño (0,85 croizats) y forma (1,03 croizats) indica una variación más gradual. En contraste, en los venados venezolanos, el signo negativo de las correlaciones entre diferenciación morfométrica y distancia geográfica (tamaño, r= -0,33; forma, r= -0,19) indica una variación más discontinua, pues las mayores diferencias aparecen entre grupos geográficos vecinos; y la elevada variación relativa en tamaño (3,97 croizats) y forma (6,40 croizats) indica una variación más abrupta. En conjunto, la variación geográfica más continua y gra- dual de los venados norteamericanos apoya la idea de un patrón clinal, mientras que la variación geográfica más discontinua y abrupta de los venados venezolanos apoya la idea contraria. Al compararlos con sus parientes de las zonas templadas, los vertebrados tropicales poseen mayores divergencias genéticas intralinaje y cladogénesis más antiguas (p. ej. Da Silva y Patton 1998, Culver et al. 2000, Moritz et al. 2000, Chek et al. 2003, Crawford 2003, Lessa et al. 2003, Martin y McKay 2004). Ello podría deberse a que el menor efecto de los períodos glaciares ha permitido que los procesos locales de diferenciación evolutiva hayan sido más constantes y prolongados en los trópicos (Hewitt 1996, Milá et al. 2000, Lessa et al. 2003). La mayor y menos ordenada variabilidad geográfica de los venados de cola blanca venezolanos con respecto a los n o r te a m e r icanos (Tabla 2) parece aj u sta r se a este patrón de especiación más productiva en los trópicos. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 45

Figura 3. Vista lateral de los cráneos y denticiones inferiores del holotipo de Odocoileus margaritae (Field Museum of Natural History, Chicago) y de un ejemplar de O. cariacou (U. S. National Museum of Natural History, Washington). El ejemplar de margaritae, un macho adulto joven, fue colectado cerca de Puerto Viejo (Paraguachoa, Estado ) en 1910. El ejemplar de cariacou, un macho subadulto, fue colectado cerca de La Guaira (Estado ) en 1892. Si ambos ejemplares fuesen de la misma edad, la diferencia de tamaño sería mayor. Dibujos por Sharlene Santana.

Es una paradoja que la taxonomía tradicional reconozca 17 subespecies de venados de cola blanca en Estados Unidos y sólo ocho en una área similar en Suramérica (Smith 1991). Lo lógico sería que los taxa suramericanos fuesen más numerosos y en promedio de mayor jerarquía que los norteamericanos (Figura 1; Tabla 2). Como en otros organismos (Chek et al. 2003), esta paradoja puede explicarse por el pobre conocimiento biológico que se tiene de los venados de cola blanca tropicales, pese a su gran importancia económica (Eisenberg 2000, Weber y González 2003). Las estadísticas de México (Mandujano 2004) ilustran la situación: de 276 estudios revisados, 189 se centraron en las cinco subespecies de venados de cola blanca neárticas (carminis, couesi, miquihuanensis, texanus, mexicanus) y sólo 76 en las nueve subespecies neot ropicales (a c a p u l c e n s i s , n e l s o n i, o a x a c e n s i s, s i n a l o a e , th o m a s i, toltecus, truei, veraecrucis, yucatanensis). Por supuesto, los estudios sobre los venados de Centro y Suramérica son mucho menos numerosos y sólo una pequeña fracción de ellos ha tocado aspectos taxonómicos. 46 Variación geográfica en venados

El género Odocoileus todavía no ha sido objeto de una investigación sistemática encaminada a unificar los criterios taxonómicos aplicados a las formas de Norte, Centro y Suramérica. Los análisis aquí presentados (Tabla 2) permiten confiar en que una investigación de esta naturaleza confirmará la mayor y más compleja variabilidad ge o g rá f ica de las fo rmas neot ropicales, apoyando y ampliando las pro p u e sta s taxonómicas de Molina y Molinari (1999). Escenarios paleobiogeográficos: venado de páramo Excluyendo al venado de alta montaña de la Sierra Nevada de Santa Marta, nominalmente una variedad de Mazama americana (Alberico et al. 2000), hay tres venados de páramo (Odocoileus) en Los Andes del norte (Molina y Molinari 1999): lasiotis, cordillera de Mérida en Venezuela; goudotti, cordillera oriental de Colombia; y ustus, cordilleras de Ecuador y extremo sur de Colombia, quizás Perú al norte de la depresión de Huancabamba. Además, en Perú y Bolivia habita peruvianus, que en la vertiente pacífica no está restringido a alta montaña, pues en Los Andes centrales, desde la puna hasta la costa, hay continuidad de vegetación abierta adecuada para Odocoileus. Cabrera (1961) reconoció a goudotii, ustus y peruvianus, pero sinonimizó a lasiotis con goudotii debido a que creía que la cordillera de Mérida era sólo una extensión, de alturas continuas, de la cordillera oriental de Colombia (Cabrera 1918). Sin embargo, la flora y la fauna de los páramos de ambas cordilleras siempre han estado aislados, incluso durante los máximos glaciares, por la depresión del Táchira, una de las más hondas de todos Los Andes, formada por un corredor de valles de 60 km de anchura y 960 m de elevación (Van der Hammen y Cleef 1986). Tomando en cuenta este hecho biogeográfico, Molina y Molinari (1999) revivieron a lasiotis como una forma independiente de goudotii. Moscarella et al. (2003) mantuvieron a lasiotis como sinónimo de goudotii. Ello equivale a suponer que ambos venados poseen los mismos caracteres taxonómicos por ser recíprocamente monofiléticos. Según estos autores "goudotti" (=goudotii + lasiotis) se diferenció tras iniciarse el Holoceno hace 13000 años, al quedar aislado de los venados de tierras bajas (O. cariacou, bajo el nombre O. v. gymnotis), debido al ascenso altitudinal de la vegetación de páramo. También, según estos autores, el descenso altitudinal de la vegetación de páramo durante la última glaciación hizo a los antecesores de "goudotti" panmícticos con sus congéneres de tierras bajas hasta hace apenas 19000 - 16000 años. El componente holocénico del escenario de Moscarella et al. (2003), es decir la diferenciación de una única subespecie de venado de cola blanca en las alturas de las cordilleras de Mérida y oriental de Colombia, implica que la subespecie "goudotii," en una emigración asincrónica con la del resto de los taxa vegetales y animales compartidos, tendría que haberse movido de los páramos de una cordillera a los de la otra habiendo ya alcanzado estos ambientes su gran separación actual, que es la máxima cíclica (Van der Hammen y Cleef 1986). Dicha emigración tendría además Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 47

que haberse logrado contradiciendo la noción de que "goudotii" y "gymnotis" son sólo subespecies de O. virginianus (Moscarella et al. 2003), pues los "goudotii" participantes tendrían que haber atravesado la depresión del Táchira sin perder su identidad subespecífica por entrecruzamiento con los "gymnotis" presentes en el camino. El componente preholocénico del escenario de Moscarella et al. (2003), es decir la panmixia entre las poblaciones antecesoras de los venados de páramo y tierras bajas, requiere que, durante la última glaciación, la barrera ecológica que actualmente separa a estos venados, a saber el "cinturón" de selvas húmedas andinas, se haya reducido y fragmentado enormemente, y que el descenso altitudinal de la vegetación de páramo la haya hecho entrar en amplio contacto con la vegetación abierta de tierras bajas. Sin embargo, la información paleobotánica no apoya estas nociones. Aunque en el último máximo glaciar la vegetación de páramo descendió de los 4800- 3300 m s.n.m. actuales hasta los 3500-2000 m s.n.m., los "cinturones" selváticos andinos no desaparecieron sino que simplemente descendieron de los 3300-1000 m s.n.m. actuales hasta los 2000-800 m s.n.m. (Van der Hammen 1979, Van der Hammen y Cleef 1986, Hooghiemstra y Cleef 1995, Hooghiemstra y Van der Hammen 2004). Además, por varios ciclos glaciares, el ecotono páramo-selva nublada ha estado por debajo de los 2000 m sólo 5-10% del tiempo (Van der Hammen y Cleef 1986), haciendo infrecuentes las oportunidades de introgresión entre venados de páramo y tierras bajas. En consecuencia, la información paleobotánica en realidad sugiere que las coloni- zaciones de ambientes de páramo por las poblaciones ancestrales de lasiotis, goudotii y ustus fueron simultáneas e independientes, y que estos tres venados se mantuvieron completamente aislados unos de otros y casi completamente aislados de los de tierras bajas durante varios periodos glaciares, incluyendo el último. Por fortuna, hay pruebas fósiles y arquelógicas que confirman el origen preholocénico de los venados de páramo: 1) en el Ecuador, u st u s fue conte mp o ráneo de la fo rma de tierras bajas "O. salinae" ( p ro b a b l e m e n te un sinónimo de O. cari a c o u) al iniciarse el Holoceno (Hoff stet ter 19 5 2 , 1986, Tomiati y Abbazzi 2002); 2) en la altiplanicie de Bogotá (2600 m de eleva c i ó n ) , g o u d ot i i d i s m i n u yó mucho su imp o rta ncia en la dieta de los indígenas cuando el ascenso holocénico del bosque andino hizo desaparecer localmente la ve getación de pára m o ( C o rreal 19 9 0 ) . C o n s i d e rando lo ante ri o r, es oportuno pre s e n tar un nuevo escenario para explicar el o ri gen de los venados de páramo, que a dife rencia del pro p u e sto por Moscarella et al. ( 2 0 0 3 ) , tome en cuenta la info rmación paleobioge o grá f ica disponible. Siguiendo la cronología de M c Kenna y Bell (19 97), este nuevo escenario consta de las etapas siguientes:

A.- Mioceno tardío, hace 5,3-11,2 millones de años: aparición de los Odocoileinae, subfamilia de los Cervidae a la que pertenece Odocoileus, en el registro fósil de Europa y Asia (McKenna y Bell 1997). B.- Plioceno te mp r ano, hace 5 millones de años: aparición del pri m e r Odocoileinae en Norteamérica (Webb 2000). 48 Variación geográfica en venados

C.- Inicio del Plioceno tardío, hace unos 3 millones de años: aparición del género Odocoileus en el registro fósil de Norteamérica (Kurtén y Anderson 1980, Webb 2000). D.- Final del Plioceno tardío, hace unos 2 millones de años: aparición de O. virginianus en el registro fósil de Norteamérica (Kurtén y Anderson 1980). Según Webb (1991, 2000), la diversificación de varios grupos de mamíferos suramericanos de origen neártico, entre ellos los cérvidos, se inició a bajas latitudes en Norteamérica antes de que se materializara la colonización de Suramérica. En concordancia con esta idea, puede suponerse que en esta etapa, en lo que ahora es el sur de México, debe haber tenido lugar la diferenciación de O. cariacou (adaptación a climas cálidos) a partir del ancestro común con O. virginianus y O. hemionus. E.- Pleistoceno, hace unos 0,53-1,7 millones de años: colonización de Centroamé- rica por Odocoileus (McKenna y Bell 1997), representado por O. cariacou. F.- Pleistoceno medio, hace unos 0,78-1,2 millones de años: migración de O. cariacou a través del Istmo de Panamá hasta Suramérica (Marshall 1985, Webb 1985). Previamente a esta etapa, Los Andes del norte y las tierras bajas de Colombia y Venezuela ya habían adquirido sus configuraciones actuales (Díaz de Gamero 1996, Gregory-Wodzicki 2000). G.- Pleistoceno medio, hace 0,35-1 millones de años: colonización de los ambientes de páramo por O. cariacou. Durante esta etapa, las selvas nubladas de Los Andes del norte eran mucho menos diversas que las actuales en formas arbóreas de origen austral y neártico, por ende preadaptadas a climas fríos, mientras que las formas arbóreas predominantes, originadas a partir de vegetación de las tierras bajas circundantes, no estaban todavía bien adaptadas al clima de alta montaña. Dada esta composición taxonómica y adaptativamente más pobre, las selvas nubladas de la etapa tenían un límite altitudinal más bajo, eran menos densas y en general constituían un tipo de vegetación menos definido que las actuales (Gentry 1995, Hooghiemstra y Cleef 1995, Webster 1995, Marchant et al. 2002). Por ello, estas selvas fueron una barrera en buena medida franquea- ble, particularmente durante las glaciaciones, para los O. cariacou que, procedentes de tierras bajas, emigraron a los páramos. H.- Pleistoceno tardío a presente, últimos 350000 años: diferenciación definitiva de O. lasiotis, O. goudotii y O. ustus a partir de las poblaciones de O. cariacou que anteriormente habían colonizado los ambientes de páramo. Durante esta etapa, las selvas nubladas de Los Andes del norte adquirieron su fisonomía actual, enriqueciéndose con especies arbóreas de orígenes austral, neártico y autóctono bien adaptadas al clima de alta montaña. Además del registro p a l e o b otánico, como prueba del re c i e n te ori gen de estas selvas, puede mencionarse que la mayoría de sus endemismos vegetales son sólo a nivel de especie (Gentry 1995, Hooghiemstra y Cleef 1995, Webster 1995, Marchant et al. 2002). El gran desarrollo y la mejor adaptación al frío de las selvas nubladas Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 49

durante esta etapa las hizo constituirse en un "cinturón" de vegetación ancho, denso y permanente que desplazó hacia arriba el límite altitudinal inferior de los páramos. Por consiguiente, durante esta etapa, las selvas nubladas no sólo alejaron a los venados de páramo de sus congéneres de tierras bajas, sino que se constituyeron en una barrera difícil de franquear para estos animales, incluso durante las glaciaciones (cuatro en los últimos 350000 años; Van der Hammen y Hooghiemstra 1997), consolidando así los tres procesos de especiación que independientemente condujeron a lasiotis, goudotii y ustus.

Lo más parsimonioso es suponer que la progresión que finalmente llevó a la aparición y diversificación de los Odocoileus suramericanos fue de norte a sur, y una vez en Suramérica, de bajas a altas elevaciones. Hershkovitz (1972) creía que los venados de cola blanca forman una sola especie originaria de América Central, desde donde se habría dispersado para colonizar Norteamérica y Suramérica. Su escenario contradice las etapas "D" y "E", e implica el improbable reemplazo de venados bien adaptados a climas templados (O. virginianus) por una forma adaptada a climas tropicales (O. cariacou). Tomiati y Abbazzi (2002) postularon que ustus dio origen a una especie de tierras bajas (salinae), lo cual contradice las etapas "G" y "H". Estas autoras no estaban conscientes de que salinae probablemente sea sólo un sinónimo de c a r i a c o u . Al menos, los paleontólogos han sido capaces de dife r e n c i a r morfológicamente y reconocer como especies diferentes a venados de páramo y tierras bajas (Hoffstetter 1952, 1986, Tomiati y Abbazzi 2002). Escenarios paleobiogeográficos: venado de Margarita Desde los puntos de vista tectónico, litosférico y paleoclimático, la región nororiental de Venezuela, de la cual fo rma parte la Isla de Marga ri ta, se ha cara c te r i z a d o por una histo ria sumamente intrincada y dinámica, con numerosos y dramáticos cambios re c i e n tes (More l o ck et al. 1972, Macsotay 1977, Sch u b e rt 1982, Stö ck h e r t et al. 19 94 , 1995, Clay ton et al. 1999, Dean et al. 1999, Pete rson et al. 2000, Weber et al. 2 0 01, Piper y Dean 2002). Moscarella et al. (2003) pro p u s i e ron un escenario para explicar el ori ge n del venado de Marga ri ta basado sólo en el aspecto paleoclimático. Según este escenari o , d u ra n te el último máximo gl a c i a r, debido a la unión entre la Isla de Marga r i ta y la península de Araya ocasionada por el descenso del nivel del mar en unos 120 m (Ru l l 1998), la población ante c e s o ra del venado marga ri teño (bajo el nombre O. v. marga ri ta e) debe haber sido continua y panmíctica con las de los O d o c o i l e u s venezolanos de tierra s b ajas continentales (O. cari a c o u, bajo el nombre O. v. gymnot i s) hace apenas19 0 0 0 - 16 0 0 0 años. Por ello, m a rga r i ta e se habría di fe renciado dura n te el Holoceno, que comenzó h a c e 13000 años, tras quedar aislado en la Isla de Marga ri ta al re gresar el mar a un nive l similar al actual. Este escenario supone que la batimetría entre Marga ri ta y Araya , a c t u a l m e n te cara c te rizada por el casi total predominio de profundidades infe r i o res a 5 0 - 100 m, no ha va riado substa n c i a l m e n te desde hace 19000 años. Debido a que el venado de Margarita es cranealmente el más distintivo de los 50 Variación geográfica en venados

Odocoileus venezolanos (Tabla 1; Figuras 1, 2, 3), la propuesta de Moscarella et al. (2003) para Margarita implica una evolución morfológica inusitadamente rápida. Tomando como re fe rencia el bien fundamentado escenario para Los Andes presentado en la sección anterior, la diferenciación de "O. v. margaritae" tendría que haberse completado en un tiempo casi 30 veces más corto (13000 años) que la del venado de páramo (350000 años). La improbabilidad de semejante diferencia en tasas de evolución invita a proponer un nuevo escenario paleobiogeográfico que, aceptando la noción de una conexión Margarita-Araya durante el último máximo glaciar, atribuya la notable diferenciación morfológica del venado de Margarita a un aislamiento igual o más antiguo que el del venado de páramo. Este nuevo escenario, que toma en cuenta la evidencia tectónica y litosférica ignorada por Moscarella et al. (2003), consta de las etapas siguientes:

A-F.- Las mismas del escenario propuesto para el venado de páramo. G.- Pleistoceno medio, hace 0,4-1 millones de años: colonización de la Isla de Margarita por O. cariacou ayudado por el descenso del nivel del mar durante un máximo glaciar. Esta colonización podría haberse producido desde el oeste, partiendo de lo que ahora es el cabo Codera y recorriendo el primitivo banco de Cubagua, hasta llegar a Macanao y posteriormente a Paraguachoa (Figura 4). Margarita está formada por dos penínsulas, Paraguachoa (o Margarita Oriental) y Macanao, unidas por un istmo de relieve muy bajo, formado por una larga y estrecha barra de arena y una albufera con manglares (Figura 4). Esta isla, conjuntamente con la mitad norte de las penínsulas de Araya y Paria, forma parte del borde sur de la placa tectónica del Caribe (Stöckhert et al. 1994, 1995). A su vez Margarita, en unión al banco y la isla de La Tortuga, forma una montaña parcialmente submarina que se extiende hasta cabo Codera (Maloney 1966, Figura 4). Suponiendo para la placa del Caribe una velocidad de desplazamiento hacia el este de ~20 mm/año relativamente a la placa de Suramérica (Weber et al. 2001), Margarita debe haber estado unos 20 km más al oeste hace un millón de años, y unos 8 km más al oeste hace 400000 años (hay estimados más extremos que permitirían ubicar a Margarita 50 km al oeste de su posición actual hace un millón de años; Schubert 1982, Clayton et al. 1999). Si el nivel del mar descendiese 120 m hoy, lo único que impediría la formación de un puente de tierra entre Margarita y cabo Codera, pasando por el banco de La Tortuga (Figura 4), serían los canales de La Tortuga, cuya profundidad máxima alcanza 135 m, y Centinela, cuya profundidad máxima alcanza 146 m (Goñi et al. 2003). Sin embargo, hace 0,4-1 millones de años, no sólo estaba Margarita más próxima a cabo Codera, sino que la fosa de Cariaco, que tiene una antigüedad de unos dos millones de años, apenas había alcanzado 50-75% de su extensión y profundidad actuales (Schubert 1982), y la isla de La Tortuga y su banco se encontraban más al sur (Maloney y Macsotay 1967). Debido a esta antigua configuración geográfica, los canales La Tortuga y Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 51

Centinela, si acaso existían, debían ser poco profundos. Por ello, durante las glaciaciones, la ausencia o incipiencia de estos canales debe haber permitido que hubiera una cresta montañosa continuamente emergida desde cabo Codera hasta Margarita. Desde hace 5 millones de años hasta antes del inicio del último máximo glaciar, esta cresta debe haber sido la única conexión de Margarita con tierra firme, pues el mar al sur y sureste de la isla era demasiado profundo para permitir la formación de puentes de tierra hacia Araya durante las glaciaciones (Macsotay 1977, Clayton et al. 1999, Aguilera y Rodrigues 2001). La vegetación de esta cresta, cuando estaba emergida, seguramente se parecía a la de las actuales penínsulas de Macanao y Araya, lo cual podría haber facilitado el poblamiento por los venados que eventualmente originaron a margaritae. H.- Pleistoceno tardío hasta bien entrado el último máximo glaciar, hace 17000- 400000 de años: diferenciación en aislamiento de O. margaritae a partir de las poblaciones de O. cariacou que anteriormente habían colonizado Margarita. Durante esta etapa no hubo tierras emergidas que conectaran a Margarita con cabo Codera ni con Araya. Por una parte, a medida que Margarita y el banco de La Tortuga se iban acercando a sus posiciones actuales y la fosa de Cariaco se iba expandiendo (Maloney y Macsotay 1967, Schubert 1982, Stöckhert et al. 1994, 1995), debe haber llegado un momento en el cual los canales Centinela y de La To r t u g a se fo r m a ron y adqu i r i e ron sufi c i e n te profundidad para mantener permanentemente desconectada a Macanao de cabo Codera. Por la otra, el proceso de reducción de la profundidad entre Paraguachoa y Araya, que se fue produciendo a lo largo de la migración de Margarita hacia el este (Macsotay 1977, Clayton et al. 1999), no había avanzado lo suficiente para permitir la formación de puentes de tierra durante los máximos glaciares. Como prueba de la gran profundidad que llegaron a tener las aguas entre Paraguachoa y Araya, puede mencionarse que, durante el Mioceno tardío y Plioceno temprano, es decir hace unos 5 millones de años cuando Margarita debía encontrarse unos 100 km más al oeste, estas aguas estaban habitadas por una rica ictiofauna mesopelágica que dejó fósiles en los sedimentos actualmente emergidos (Formación Cubagua) de Araya, Cubagua y el sur de Paraguachoa (Aguilera y Rodrigues 2001). I.- Final del último máximo glaciar, hace 17000-13000 años: formación de un istmo entre Paraguachoa y la península de Araya que permitió el contacto entre O. margaritae y O. cariacou. Durante esta breve etapa coincidieron dos facto- res que sinérgicamente propiciaron por primera vez la aparición de dicho istmo. En primer lugar, durante la mayor parte del Pleistoceno superior, hace 16000-600000 años, la región formada por Margarita y Araya sufrió una elevación tectónica permanente, la cual, además de reducir directamente la profundidad del mar entre Paraguachoa y Araya, también la redujo indirec- tamente al crear ambientes terrestres elevados que por erosión enviaban 52 Variación geográfica en venados

aluvión al mar (Macsotay 1977). En segundo lugar, el advenimiento del máximo glaciar, además de hacer descender el nivel del mar hasta 120 m, dio lugar a un clima árido que propició suelos muy erosionables por la lluvia y el viento, particularmente en laderas. Las lluvias, aunque menos frecuentes que en la actualidad, deben haber sido torrenciales debido al clima árido, arrastrando vastas cantidades de sedimentos hacia el mar. Resumiendo, durante esta breve etapa, surgió un istmo entre Paraguachoa y Margarita porque coincidieron: una gran elevación del lecho marino debida a largos procesos tectónicos y sedimentarios previos; un descenso eustático del nivel del mar; y una elevación adicional del lecho marino durante el máximo glaciar debida a una actividad sedimentaria incrementada por la aridez climática (Morelock et al. 1972, Macsotay 1977, Clayton et al. 1999, Dean et al. 1999, Peterson et al. 2000, Piper y Dean 2002). La capa de sedimentos entre Margarita y Araya pudiera tener un grosor de cientos de metros (Schubert 1982), habiendo sufrido los depósitos más re c i e n tes una imp o rta n te re d i st r ibución desde el último máximo gl a c i a r (Morelock et al. 1972). Por este motivo, no es fácil determinar con base en la batimetría actual la forma y amplitud del istmo Paraguachoa-Araya (en realidad, para ello sería mucho más útil estudiar la probable hidrografía local durante el último máximo glaciar). Lo que sí se puede decir es que, dada la naturaleza de los sedimentos submarinos actuales (Morelock et al. 1972) y el clima de la etapa (Clayton et al. 1999, Peterson et al. 2000, Piper y Dean 2002), este istmo debe haber sido una planicie árida, interrumpida por dunas, con suelos salinos de textura gruesa y vegetación muy pobre. Por su baja densidad debida a estas condiciones ambientales, independientemente del escenario que imaginemos, la población de venados del istmo podría no haber tenido la capacidad de actuar como un intermediario importante para el flujo genético entre Paraguachoa y Araya. Es decir, para margaritae Margarita siempre fue una isla, ecológicamente durante el último máximo glaciar y geográficamente el resto del tiempo. J.- Holoceno, últimos 13000 años: supervivencia de O. margaritae como especie distinta, pese al breve contacto con O. cariacou durante la etapa anterior. Según lo recién planteado, el venado de Margarita (Figura 3) descendería de las mismas poblaciones ancestrales que originaron el venado de la costa central de Venezuela (Figura 3). La colonización de Margarita durante el último máximo glaciar por venados de Araya debe haber sido difícil porque ello implicaba competir con margaritae, cuyo diminuto tamaño corporal es óptimo para un ambiente insular, y cuya densidad poblacional debía ser la máxima que permitía la capacidad de carga de la isla. Los venados de Araya deben haber dejado una huella genética pequeña en Margarita debido a selección en contra de genotipos que determinan su mayor tamaño corporal. En contraste, es probable que haya habido un flujo genético algo mayor de Margarita a Araya, tal como lo sugiere, si es que no hay un error en la localidad, la secuencia de un venado de Araya que permitió agruparlo con margaritae (Moscarella et al. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 53

2003). El extremo occidental de la península de Araya es ecológicamente casi insular, lo cual podría dar algunas ventajas a los genotipos heredados de margaritae. Con independencia de si hubo o no introgresión, la sobrevivencia de margaritae como una forma morfológicamente constante y bien diferen- ciada de cariacou, pese al contacto entre ambos durante el último máximo glaciar, prueba que, contrariamente a lo propuesto por Moscarella et al. (2003), se trata de dos especies diferentes. El escenario para Margarita recién propuesto permite hacer dos predicciones. La primera es que algún día será posible encontrar en esta isla fósiles preglaciares de margaritae. La segunda es que la fauna autóctona de la isla está conformada por especies morfológicamente bien diferenciadas que descienden de inmigrantes llegados desde cabo Codera hace cientos de miles de años (p. ej. O. margaritae), y por especies morfológicamente poco diferenciadas que descienden de inmigrantes llegados desde Araya durante el último máximo glaciar (p. ej. el murciélago Pteronotus parnellii fuscus, Gutiérrez 2004). Tasas de diferenciación Los escenarios recién propuestos para Los Andes y Margarita son consistentes con la noción cada vez más generalizada de que los procesos de especiación de los vertebrados tropicales típicamente son muy anteriores al último máximo glaciar (Da Silva y Patton 1998, Moritz et al. 2000, Colinvaux et al. 2000, 2001, Chek et al. 2003, Crawford 2003, Lessa et al. 2003, Martin y McKay 2004). Sin embargo, ¿son los tiempos de diferenciación inferidos a partir de distancias genéticas consistentes con los escenarios recién propuestos para los venados de páramo y Margarita? La respuesta es afirmativa. ¿Son estos tiempos consistentes con los escenarios de Moscarella et al. (2003) para dichos venados? La respuesta es negativa. Con base en sus propias secuencias de ADN mitocondrial (D-loop) de venados venezolanos, y pese a escoger como referencia una tasa de mutación alta (5,1% de pares de bases cada 1 millón de años, suponiendo que Odocoileus y Mazama divergieron hace sólo 1,5 millones años), Moscarella (2001) estimó que la separación del venado de páramo con respecto a sus congéneres de tierras bajas sucedió hace "por lo menos" 177000 años, y que la separación del venado de Margarita con respecto a sus congéneres de tierra firme sucedió hace "por lo menos" 118000 años. Ambos estimados mínimos son muy acordes con los escenarios recién propuestos. Moscarella et al. (2003) no mencionaron tasas de diferenciación. Usar como referencia el tiempo de divergencia entre Odocoileus y Mazama (Moscarella 2001) habría negado la propuesta diferenciación de lasiotis y margaritae en sólo 13000 años, la cual llevaría al cálculo de tasas de evolución mitocondrial para los venados de cola blanca venezolanos un orden de magnitud mayores que las referidas para cérvidos y otros mamíferos (Brown et al. 1979, Douzery y Randi 1997, Pesole et. al. 2000, Pitra et al. 2004). Por ello, puede concluirse que el marco temporal de los escenarios paleobiogeográficos de Moscarella et al. (2003) es completamente arbitrario. 54 Variación geográfica en venados Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 55

Conclusiones taxonómicas: uso del nombre "O. virginianus"

La evidencia (presencia/ausencia de la glándula metatarsal) que sirvió para reunir a todos los venados de cola blanca en una sola especie es errónea (Molina y Molinari 1999). En contraste, la evidencia que sirve para rechazar la conespecificidad de las formas neotropicales con las neárticas es muy sólida, pudiendo resumirse como sigue: Moléculas. A nivel aloenzimático (Baccus et al. 1983, Hillestad 1984, Smith et al. 1986), la distancia genética entre los venados de cola blanca de Surinam y Norteamérica (D= 0,173) es casi ocho veces mayor que la distancia promedio entre subespecies de venados de cola blanca norteamericanos (D= 0,023) y algo mayor que la distancia entre estos últimos y el ciervo mulo, O. hemionus (D = 0,149). Smith et al. (1986) concluyeron que estas diferencias podrían indicar que los venados de cola blanca surinameses y norteamericanos pertenecen a especies diferentes. A nivel de la región de control del ADN mitocondrial (Polziehn y Strobeck 1998, Moscarella et al. 2003), las distancias genéticas entre los venados de cola blanca venezolanos y norteamericanos (5,6-7,7%) son similares a las que existen entre estos últimos y O. hemionus (7,82%). En los árboles filogenéticos de Moscarella et al. (2003), los venados de cola blanca norteamericanos se agruparon con el ciervo mulo y no con sus congéneres venezolanos. Cráneo. En caracteres continuos (Smith et al. 1986), los venados de cola blanca de Surinam y Norteamérica presentan diferencias notables y constantes, teniendo los de Surinam mayor similitud con el venado matacán, Mazama americana. En caracteres discretos (Molina y Molinari 1999, Figura 1), los venados de cola blanca de Venezuela y Norteamérica forman dos grupos netamente separados. Las astas de los venados de cola blanca neotropicales están menos desarrolladas que las de los neárticos (Baker 1984, Villarreal 2002). Tegumento. Los venados de cola blanca del sur de México y Centroamérica, como los de Suramérica, se distinguen de los venados de cola blanca neárticos por: el escaso o nulo desarrollo de la glándula metatarsal (Méndez-Arocha 1955, Hershkovitz 1958, Quay 1971, Brokx 1972, Baker 1984); tener colas más cortas que exponen menos blanco cuando son levantadas (Reid 1997); y la ausencia de pelajes estacionalmente diferentes (Baker 1984, Brokx 1984). Los venados de cola blanca neotropicales comparten las tres características con el también neotropical género Mazama. Los venados de cola blanca neárticos comparten la primera y tercera característica, y parte de la segunda (longitud de la cola) con el ciervo mulo. Reproducción. Los venados de cola blanca neotropicales producen una cría por parto (Eisenberg 2000). Los venados de cola blanca neárticos y el ciervo mulo producen dos (DeYoung et al. 2002). La información molecular y craneana claramente indica que hay dos grupos e s p e c í f i c a m e n te dife r e n tes de venados de cola blanca, uno neártico y ot ro 56 Variación geográfica en venados

suramericano. La información tegumentaria, aunada a la lógica biogeográfica (Ortega y Arita 1998, Morrone y Márquez 2001, Escalante et al. 2004), indica que los venados de cola blanca del sur de México y Centroamérica pertenecen al grupo suramericano, constituyendo junto con ellos un gran grupo neotropical. La información molecular, tegumentaria y reproductiva sugiere que el venado de cola blanca neártico forma un grupo con O. hemionus y no con los venados de cola blanca neotropicales, lo cual también es bioge o g rá f i c a m e n t e lógico. Por consiguiente, en su conjunto, la información disponible sugiere que Molina y Molinari (1999) estuvieron en lo correcto cuando agruparon a todos los venados neotropicales no insulares y de tierras bajas en una especie plena, O. cariacou (Boddaert 1784), reservando el nombre O. virginianus (Zimmermann 1780) exclusivamente para los venados de cola blanca neárticos. El uso dado por Molina y Molinari (1999) al nombre O. virginianus dejó sin definir un problema muy importante, que algún día deberá ser resuelto de manera definitiva en México. Este problema consiste en determinar los límites precisos de las distribuciones de O. virginianus y O. cariacou, y en determinar si hay alguna intro- gresión entre ambos, tal como sucede con O. virginianus y O. hemionus más al norte (Carr et al. 1986). Al respecto, hay que señalar que los cazadores deportivos reconocen dos categorías de venados de cola blanca mexicanos, una compuesta por cinco subespecies más corpulentas y con astas más grandes, por ello muy apreciadas como trofeos de caza, y otra compuesta por nueve subespecies de menor tamaño y con astas más pequeñas, por ello de escaso interés cinegético (Villarreal 2002). Lo interesante del asunto es que las subespecies de la primera categoría están distribuidas en la parte neártica de México, por lo cual seguramente son asignables a O. virginianus, mientras que las subespecies de la segunda categoría están distribuidas en la parte neotropical de este país, por lo cual seguramente son asignables a O. cariacou. En consecuencia, mientras no se realicen estudios que permitan modificar este arreglo, puede propo- nerse provisionalmente que las subespecies de la primera categoría, a saber: carminis, couesi, miquihuanensis, texanus y quizás mexicanus, sean reunidas bajo el nombre específico O. virginianus, y que las subespecies pertenecientes a la segunda categoría, a saber: acapulcensis, nelsoni, oaxacensis, sinaloae, thomasi, toltecus, truei, veraecrucis y yucatanensis, sean reunidas bajo el nombre específico O. cariacou. Puesto que México es el único país en el cual cabe esperar la presencia de venados de cola blanca neárticos y neotropicales, este arreglo puede verse como un paso inicial para definir los límites de distribución entre O. virginianus y O. cariacou. En taxonomía existe lo que, con una gran dosis de ironía, se ha dado en llamar el concepto de "especie inercial", que se usa para describir aquellos casos en los cuales las poblaciones de dos o más buenas especies se siguen tratando como una sola, independientemente de la información disponible, simplemente porque los zoólogos están acostumbrados a la idea (Good 1994, Zamudio y Green 1997). Lamenta- blemente, los venados de cola blanca neotropicales han sido víctimas de este concepto, que se traduce en una gran resistencia a separarlos de O. virginianus. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 57

Conclusiones taxonómicas: Odocoileus venezolanos Recapitulando, el no reconocimiento de las formas de los páramos y Margarita como especies plenas por Moscarella et al. (2003), en mi opinión resulta de seis errores 1) utilizaron muestras de origen poco fiable; 2) en contradicción con la literatura, adujeron que en los cérvidos las distancias genéticas mitocondriales entre subespecies típicamente alcanzan 3%; 3) pese a que no existen distancias genéticas "críticas" para d i s c e r nir si las poblaciones animales tienen estatus específico o subespecífi c o , concluyeron que todos los Odocoileus venezolanos son conespecíficos, utilizando como único argumento que la distancia genética máxima entre ellos no supera el 3%; 4) alegaron falsamente que las conclusiones taxonómicas de Molina y Molinari (1999) se fundamentaron en datos morfométricos y que en los cérvidos los datos de este tipo son irre l eva n tes para fines ta xonómicos debido a plasticidad fe n otípica; 5) desconocieron que los caracteres discretos craneomandibulares en los cuales Molina y Molinari (1999) sí fundamentaron sus conclusiones taxonómicas son similares a los usados con éxito por otros autores para elucidar filogenias de cérvidos y otros artiodáctilos; y 6) para dar más credibilidad a la idea de que los venados de páramo y M a rga r i ta son sólo "subespecies" poco dife renciadas, pro p u s i e ron escenari o s , justificados sólo con dos referencias inespecíficas (Vuilleumier 1971, Rull 1998), según los cuales sus diferenciaciones se habrían iniciado hace sólo 13000 años, pese a que las distancias genéticas por ellos mismos calculadas sugieren que se trata de procesos mucho más antiguos. También recapitulando, los nuevos análisis aquí pre s e n t ados confi r man y refuerzan las conclusiones taxonómicas de Molina y Molinari (1999) mediante: 1) la demostración de que la variación geográfica de los Odocoileus venezolanos difiere de la de O. virginianus, no sólo por ser de mayor magnitud, sino también por tener un carácter no clinal sugerente de especiación más avanzada; 2) la formulación de un p r imer escenario paleobioge o g rá f ico que, en concordancia con info r m a c i ó n morfológica, genética, paleontológica y arquelógica, permite concluir que O. lasiotis ha estado separado de O. cariacou al menos unos 350000 años; 3) la formulación de un segundo escenario paleobiogeográfico que, en concordancia con información morfológica, genética y tectónica, permite concluir que O. margaritae ha estado separado de O. cariacou unos 400000 años, manteniendo intacta su identidad taxonómica pese a un breve contacto entre ambos (aislamiento reproductivo y ecológico efectivo) hace 17000-13000 años; 4) la generación de estimados de masas corporales, que considerados conjuntamente con las dimensiones cefálicas, permiten inferir que en la actualidad, bajo condiciones naturales, habría dificultad para la introgresión (aislamiento reproductivo y ecológico potencial) entre O. margaritae y O. cariacou. Para concluir, es oportuno presentar algunas consideraciones sistemáticas y taxonómicas sobre las tres especies de venados de cola blanca presentes en Venezuela: 58 Variación geográfica en venados

Odocoileus cariacou

Según Moscarella et al. (2003), cariacou (bajo el nombre O. v. gymnotis) es un taxón polifilético. Lo preciso es decir que cariacou es un taxón parafilético con respecto a lasiotis y margaritae, con independencia si optamos por considerar a los tres taxa como especies o subespecies. La especiación suele ser un proceso de gemación parafilética cuya realidad hay que aceptar (Avise y Wollenberg 1997). Por sus diferen- cias morfológicas, ecológicas y evolutivas cariacou, lasiotis y margaritae merecen, pese a la parafilia del primero, ser considerados especies plenas. Adaptando la taxonomía tradicional de los Odocoileus de Suramérica (Cabrera 1961, Brokx 1984, Smith 1991) al reconocimiento de cariacou, lasiotis y margaritae a nivel de especie, se tiene que O. cariacou gymnotis sería el único venado de cola blanca presente en Venezuela fuera del de los páramos de Mérida y de la Isla de Margarita (es de notar que O. goudotii puede estar o haber estado presente en el páramo del Tamá, estados Táchira y Apure). Pese a tener el estatus de subespecie única, los O. cariacou gymnotis venezolanos son geográficamente más variables que el conjunto de ocho subespecies de O. virginianus consideradas en la figura 1. Este hecho indica que se requieren estudios que investiguen la variación subespecífica de O. cariacou, prácticamente desconocida, en toda su área de distribución, que incluye México neotropical, Centroamérica y tierras bajas de Suramérica al norte y este de Los Andes centrales. Dichos estudios seguramente determinarán que el número de subespecies de O. cariacou es mucho mayor que el actualmente reconocido, y que algunas subespe- cies insulares, en especial curassavicus (Curaçao) y rothschildi (Coiba), deben elevarse a especie. En Venezuela, los venados de la costa y el de Apure son claros candidatos a ser reconocidos como subespecies nuevas (Brokx 1984, Molina y Molinari 1999).

Odocoileus lasiotis

La distribución de este venado está restringida a los páramos más elevados de la sierras Nevada y de La Culata, en la parte central de la cordillera de Mérida, en donde además se le ha encontrado en restos arquelógicos a 4100 m de altura (Armand 1985). No hay información que permita comprobar si alguna vez la distribución abarcó otros páramos de esta cordillera. Seguir considerando a lasiotis sinónimo de goudotii (Moscarella et al. 2003) es un error biogeográfico ya que ignora la depresión del Táchira. La sinonimización de estos venados (Cabrera 1961) se basa en una opinión dubitativa del propio Cabrera (1918), quien después de examinar el pelaje de un ejemplar taxidermizado de goudotii exhibido en Madrid y de leer la descripción del pelaje del holotipo de lasiotis (nunca vio material de esta especie) hecha por Osgood (1914), escribió: "El que no puedo diferenciar es el Odocoileus lasiotis... juzgando por la descripción original de Osgood, si no es lo mismo que columbicus [= goudotii] debe parecérsele mucho... nada de extraño tendría que columbicus llegase por Los Andes de Colombia hasta las Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 59

montañas del noroeste de Venezuela". Cabrera ilustró con un dibujo las astas y la cabeza del ejemplar de goudotii, pero no examinó su cráneo. El holotipo de goudotii consta únicamente de una asta pequeña (Cabrera 1918). Actualmente, el material de museo de goudotii sigue siendo escaso. Recien- temente, pude examinar los cráneos de un macho (ICN 16161; Figura 5) del páramo de Chingaza (Cundinamarca) y una hembra (Inderena 1213, Instituto Alexander von Humboldt, Colombia) de los páramos del noroeste de Sochaviejo (Boyacá), y la piel de esta hembra y de su cría subadulta. Para fines comparativos, también consideré el dibujo de la cabeza y la descripción del pelaje de un macho de goudotii (Cabrera 1918); fotografías de un macho adulto silvestre del páramo de Chingaza; 12 ejemplares de museo de lasiotis, incluyendo el holotipo (Figura 5, fotografías de la piel), los usados por Molina y Molinari (1999), y otro recientemente adquirido por la Universidad de Los Andes; observaciones, incluyendo fotografías y videos, de numerosos ejemplares silvestres de lasiotis; cráneos y pieles de ustus (FMNH 47049, 47050), peruvianus (FMNH 19548, 35219, 35220, 52504, 78421, 78422, 80977, 80978, 80979) y cariacou (muchos de varios museos); y fotografías de peruvianus cautivos.

Figura 5. Vista lateral del cráneo y dentición inferior del holotipo de Odocoileus lasiotis (Field Museum of Natural History, Chicago), y del cráneo de un ejemplar de O. goudotii (Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá). El ejemplar de lasiotis, un macho adulto, fue obtenido en el páramo de los Conejos (Estado Mérida) en 1912. El ejemplar de goudotii, un macho adulto, fue obtenido en el páramo de Chingaza (Departamento de Cundinamarca) en 1998. Debe notarse que al cráneo de este ejemplar le falta, además de las mandíbulas, parte del basicráneo. Dibujos por Roger Puente. 60 Variación geográfica en venados

Las diferencias craneanas entre lasiotis y goudotii son múltiples y saltan a la vista (Figura 5). El rasgo más llamativo de goudotii, apreciable interna o externamente en todos los ejemplares (ICN 16161; Inderena 1213; cabeza ilustrada por Cabrera 1918, macho silvestre del páramo de Chingaza), es un pronunciado hundimiento de la región frontal, justo antes del comienzo del rostro, seguido por una abrupta elevación de la caja craneana. Esta peculiaridad (Figura 5), ausente en lasiotis, ustus, peruvianus y cariacou, se aprecia también, aunque menos marcadamente, en margaritae (Figura 3), habiendo sido considerada por Osgood (1910) como una característica muy notable de esta especie. Las diferencias externas también saltan a la vista. El pelaje de lasiotis es muy largo y suelto, al punto de que los ejemplares pueden lucir despeinados a causa del viento o el roce de la vegetación, y tiene una coloración general que podría describirse como gris obscura, equiparable a la de los peruvianus más obscuros, con intensas tonalidades pardas. El pelaje de goudotii, aunque mucho más espeso y largo que el de los muy amarillentos o rojizos venados colombianos de tierras bajas, es claramente más corto y compacto que el de lasiotis, con una coloración general que podría describirse como gris clara, equiparable a la de ustus, con tonalidades ocráceas. La gran diferenciación morfológica de lasiotis y goudotii es prueba de que estos venados, tal como cabe esperar debido a la depresión del Táchira, siempre han sido alopátricos. Por ello, seguir aplicando el nombre "goudotii" al venado de páramo de Mérida (Moscarella et al. 2003) es taxonómica y filogenéticamente incorrecto.

Odocoileus margaritae

El diminuto tamaño corporal (Tabla 1), la divergencia en caracteres craneanos (Figura 1), la forma cefálica, las proporciones dentarias (Figura 3), y la apariencia externa (Figura 6), hacen a margaritae un venado bien diferenciado de sus congéneres de tierra firme. Los rasgos distintivos son muy constantes en todos los ejemplares disponibles, independientemente de si proceden de Macanao o Paraguachoa. Debido al contacto de Margarita con tierra firme durante el último máximo glaciar, cabe esperar que, en las poblaciones vivientes de venados de Margarita (margaritae) y Araya (cariacou), hayan huellas de introgresión mutua ocurrida hace 17000-13000 años. La introgresión entre especies congenéricas que han entrado en contacto recientemente o durante el Pleistoceno es un fenómeno bien conocido en cérvidos y otros mamíferos (Carr et al. 1986, Groves y Grubb 1987, Goodman et al. 1999, Alves et al. 2003, Good et al. 2003, Pitra et al. 2004, Schwartz et al. 2004). Por ello, la confirmación de niveles bajos de introgresión entre estos venados durante el último máximo glaciar no podría tomarse como prueba de conespecificidad entre margaritae y caricou, sino más bien lo contrario. Implicaciones para la conservación Desde el punto de vista de su conservación, los venados de páramo y Margarita Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 61

tienen tres tipos de enemigo real o potencial. El primero es la ignorancia taxonómica, el segundo es la caza furtiva y la destrucción de sus hábitat, el tercero lo representan los animales domésticos y exóticos. La carencia de buena información taxonómica tiene consecuencias funestas para una especie en peligro: si su estatus taxonómico es poco conocido o erróneo, la especie puede no ser objeto de un plan de manejo adecuado, e incluso corre el riesgo de d e s a p a r ecer comp l eta m e n te sin que se le pre s te atención (Bri to 2004). Los investigadores que evalúan el estatus taxonómico de poblaciones animales en peligro llevan una responsabilidad enorme sobre sus hombros, pues la sobrevaloración de dicho estatus puede conducir al desperdicio de recursos disponibles para esfuerzos de conservación, mientras que su subvaloración puede contribuir a que se materialice la extinción. Los venados de páramo y Margarita son especies en peligro crítico que han recibido atención de muy pocos estudios taxonómicos (Osgood 1910, 1914, Méndez- Arocha 1955, Molina y Molinari 1999, Moscarella et al. 2003). Lamentablemente, Méndez-Arocha (1955) y Moscarella et al. (2003) subestimaron su diferenciación taxonómica. De Méndez-Arocha (1955), a quien puede disculparse por la menor rigurosidad de los métodos de trabajo y la casi nula disponibilidad de material de museo de su época, puede recordarse que, refiriéndose al venado de Margarita, escribió "tenemos que decir que sus diferencias con los venados de tierra firme adyacente son de bien poca importancia, lo cual, incluso, pudiera explicarse por la posibilidad de tráfico de estos animales en cautiverio que muchas veces se realiza". De haber examinado Méndez-Arocha los cráneos (Figura 3), seguramente no habría hecho semejante aseveración. Es de esperarse que los datos y argumentos aquí presentados despejen las dudas sembradas por Méndez-Arocha (1955) y Moscarella et al. (2003), contribuyendo así a justificar mejor planes de conservación para los venados de páramo y Margarita. La caza furtiva y la destrucción del hábitat son factores negativos de creciente importancia que en un futuro cercano podrían atentar contra la supervivencia del venado de páramo. Ello se debe a la creciente colonización agrícola de ambientes de alta montaña dentro de los parques nacionales Sierra Nevada y Sierra de La Culata. La caza furtiva es la causa de mortalidad más importante para el venado de Margarita. Esta caza es realizada principalmente por algunas familias rurales de Macanao y por los dueños de conucos en Paraguachoa, que se valen para ello de armas de fuego artesanales y, especialmente, de trampas de lazo (con las cuales también capturan otros mamíferos). Además, participan en dicha actividad algunos residentes de Paraguachoa que, equipados con escopetas modernas, se trasladan a Macanao para tal fin. La destrucción del hábitat no es un factor negativo importante para el venado en Macanao, pero sí lo es en Paraguachoa, debido al creciente desarrollo urbano y turístico. Las crías de las hembras de venado de Margarita cobradas por los cazadores a menudo terminan como mascotas (Figura 6). Existe competencia por alimento entre el venado de páramo y los ganados bovino y equino, aunque éste es el menos importante de los factores negativos para dicho 62 Variación geográfica en venados

venado (M. Molina, com. pers.). Lo que si se conoce bien es que los perros asilvestrados y domésticos son la mayor causa de mortalidad para estos venados, habiendo depredado en cuatro años el equivalente a un quinto de la mayor población actual (menos de 250 individuos) de esta especie que se encuentra en el páramo de Mucubají (Molina y Peñaloza 2002). El ganado es escaso en Margarita, por lo cual actualmente no es un factor relevante para la supervivencia del venado de la isla. Hay que prestar especial atención a un eventual desarrollo de la ganadería caprina, por los efectos destructivos que tendría sobre la cobertura vegetal y la probable competencia con el venado insular. Existe un importante tráfico de venados de tierra firme hacia la isla (Moscarella 2001, obs. pers.). Incluso algunas familias de Paraguachoa mantienen en cautiverio rebaños de estos animales que oscilan entre seis y dos docenas de cabezas. En caso de ser liberados, estos venados "exóticos" representarían un gran peligro para el de Margarita. No hay que olvidar que, debido a la caza furtiva, las poblaciones del venado nativo de la isla tienen densidades muy inferiores a las que permitirían los ambientes naturales en los que sobrevive, lo cual podría dar la oportunidad a los venados introducidos de establecerse y multiplicarse.

Figura 6. Odocoileus margaritae en cautiverio. Izquierda, vista completa de una hembra que se mantenía cautiva en la península de Macanao en 1994, posteriormente sacrificada por su dueña para aprovechar su carne. Derecha, detalle de la cabeza de una hembra que se mantenía cautiva en la península de Macanao en 2004.

Los venados de páramo y Margarita son especies únicas e irreemplazables. Para los pocos que han tenido la oportunidad de observarlos, el primero destaca por su hermoso pelaje, que le da una apariencia inconfundible, mientras que el segundo Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167 63

destaca por su sorprendente enanismo. Evidentemente, la principal medida a tomar para salvar de la extinción a estos venados es protegerlos en su ambiente natural contrarrestando los factores de mortalidad arriba mencionados. Dados los bajísimos niveles de las poblaciones de ambos, probablemente ha llegado la hora de la cría en cautiverio con la idea de obtener ejemplares para repoblación. Con el propósito de asegurar la conservación de la mayor diversidad genética posible, sería ideal que los ejemplares fundadores de las poblaciones cautivas procediesen, en el caso del venado de páramo, tanto del páramo de Mucubají como de otros páramos, y en el caso del venado de Margarita, tanto de Macanao como de Paraguachoa.

Agra d e c i m i e n t o s . El Consejo de Desarrollo Científico Humanístico y Te c n o l ó g i c o (Universidad de Los Andes) y la International Foundation for Science (Estocolmo) aportaron equipo y apoyo financiero a las salidas de campo. Linda Gordon, Bruce Patterson, Dave S c hmidt y Paul Velazco env i a ron foto g rafías de ejemp l a res de venados ve n e z o l a n o s , colombianos, ecuatorianos y peruanos depositados en museos de los Estados Unidos. Álvaro García Olaechea (Perú) y John Poveda Martínez (Colombia) enviaron fotografías de venados vivos de sus respectivos países. Leida Valero dibujó el mapa. Eliécer Gutiérrez, Hernán López y Jafet Nassar aportaron bibliografía.

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Recibido: 06 julio 2005 Aceptado: 12 junio 2007

Jesús Molinari Grupo de Ecología Animal, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad de Los Andes, Mérida 5101, Venezuela. [email protected]