ECTOPARÁSITOS ASOCIADOS CON Parastrellus hesperus (CHIROPTERA: VESTERTILIONIDAE) DE DOS LOCALIDADES DEL ESTADO DE CHIHUAHUA, MÉXICO

Marcela Bravo-Bravo1 y Gabriel A. Villegas-Guzmán2. L b A í “D . I b ” Departamento Zoología, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional, prolongación Carpio y Plan de Ayala s/n, Col. Casco de Santo Tomás C.P. 11340, México D. F. [email protected]., [email protected].

RESUMEN. Se recolectaron 12 ejemplares de Parastrellus hesperus (tres ♂♂, nueve ♀♀) en las localidades de Morelos y Batopilas del estado de Chihuahua, México. Se obtuvieron un total de 61 ácaros distribuidos en cuatro familias de las cuales se determinaron siete especies y cuatro géneros. La familia con una mayor riqueza fue Trombiculidae, mientras que la especie Macronyssus crosbyi fue la más abundante presentando los mayores valores de prevalencia (0,58), porcentaje de infestación (2,92) e intensidad promedio (5,00). Este estudio representa el primer trabajo sobre ácaros asociados con P. hesperus; todas las especies son consideradas como nuevos registros para el estado de Chihuahua y diez son nuevos registros para el huésped.

Palabras clave: ectoparásitos, Parastrellus hesperus, nuevos registros.

Ectoparasites Associated with Parastrellus hesperus (Chiroptera: Vespertilionidae) from two localities of Chihuahua, México

ABSTRACT. Twelve specimens of Parastrellus hesperus ( h ♂ ♂, ♀ ♀) w f m M and Batopilas in Chihuahua State, . A total of 61acari were obtained wich corresponding to four families and 11 species. Trombiculidae is the family with the highest richness, while Macronyssus crosbyi was the most abundant, and showed the highest values of prevalence (0.58), average infestation (2.92) and intensity (5.00). This study represents the first work about ectoparasites associated with P. hesperus, all species are new records for Chihuahua state, and only ten species are considered as new records for this host.

Key words: ectoparasites, Parastrellus hesperus, new records.

Introducción Parastrellus hesperus (Allen) es una de las especies de murciélagos más pequeñas de México (Antebrazo 28-35 mm, Peso: 3.5-8.5 g); son abundantes en las zonas áridas del país. Es insectívora y suele refugiarse durante el día en grietas de riscos y peñas, siendo una de las primeras especies en salir durante el crepúsculo. Por sus hábitos alimenticios cumple un importante papel ecológico en el control de insectos. Se encuentra distribuido en el oeste de Norte América, desde Washington hasta el centro de México por la Mesa central hasta Hidalgo y Querétaro y por la vertiente del pacífico hasta Guerrero. El rango de altitud en el que se encuentra va desde el nivel del mar hasta los 2,800 msnm. Se han encontrado desde el oeste de Norte América hasta el centro de México, por la mesa central hasta Hidalgo y Querétaro y por la vertiente del pacífico hasta Guerrero (Ceballos, 2002). Los registros de ectoparásitos asociados con P. hesperus para el norte de México, solo incluyen dos especies de insectos, el hemíptero Cimex pilosellus (Horvath) (Polaco et al, 1994) y el díptero Basilia forcipata (Ferris) (Whitaker y Morales-Malacara, 2005). Para el sur de los estados Unidos se tienen registros de 19 especies de ácaros e insectos, siendo los argásidos y los trombicúlidos los más frecuentes en los diferentes estados en los que se han estudiado (Cuadro 1). El siguiente estudio tiene como objetivo dar a conocer los primeros registros de ectoparásitos asociados con P. hesperus en el estado de Chihuahua.

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Cuadro 1. Registros de ectoparásitos de Parastrellus hesperus para Norte América Localidad Clase Especie Cita Texas Sub clase Steatonyssus emarginatus Ornithodoros rossi * Ritzi et al., 2001; Walters et al, Crytonyssus desultorius 2011 Chiroptonyssus venezolanus Euschoengastoides neotoma Whitaker et al, 2007 Albeckia senase Whitaker y Easterla, 1975 Steatonyssus emarginatus Whartonia carpenteri * Whartonia perplexa Insecta Cimex pilosellus Basilia rondanii Oregon Sub clase Acari Albeckia senase Walters et al, 2011, Steatonyssus emarginatus Acanthophthirius oregonensis Whitaker et al, 2007 Arizona Sub clase Acari myotis Whartonia carpenteri * Walters et al, 2011 Whartonia perplexa myotis Ichoronyssus sp. Whitaker et al, 2007 Ornithodoros sp.* Insecta Cimex pilosellus Bradshaw y Ross, 1961 Nuevo Sub clase Acari Whartonia carpenteri * Mexico Whartonia perplexa Walters et a.l, 2011; Whitaker et al, 2007 L. univari Trombicula univari Steatonyssus occidentalis Cryptonyssus desultorius Ornithodoros kelleyi * Steinlein et al., 2001 *Ectoparásitos comunes en las zonas muestreadas.

Materiales y Método Los ejemplares de Parastrellus hesperus fueron recolectados en las localidades de Morelos (26.681833ºN, -107.658167ºW) y Batopilas (27.070167ºN, -107.698333ºW) en el estado de Chihuahua, en la sierra Tarahumara, por la Dra. Celia López-González y Diego F. García- Mendoza en los meses de mayo y marzo en los años 2003 y 2004 respectivamente. Los murciélagos se capturaron usando redes de niebla colocadas en cuerpos de agua y sitios de tránsito. Cada ejemplar recolectado se individualizó en bolsas de tela para prevenir la mezcla con otros artrópodos, se sacrificaron e inmediatamente fueron revisados para obtener los ectoparásitos con la ayuda de pinzas y posteriormente mediante cepillado. Las bolsas que contenían cada murciélago fueron examinadas para recolectar los artrópodos que pudieran haberse desprendido. Las muestras de ectoparásitos de cada ejemplar fueron colocadas en viales con alcohol etílico al 70%, etiquetados con el código del colector y un número de recolecta asignados para cada murciélago. El material biológico se procesó dependiendo de si eran ácaros o insectos. En el caso de los ácaros se colocaron en lactofenol durante 24 a 72 horas, posteriormente se montaron entre cubre y porta objetos en líquido de Hoyer. Las de garrapatas debido a su gran tamaño y cantidad de sangre presente en su interior fueron colocadas en (KOH) al 10%, luego se lavaron con agua durante 15 minutos para finalmente ser montadas entre cubre y porta objetos en líquido de Hoyer. Los insectos fueron procesados por medio de la técnica de Wirth y Marson (1968). Los 122

ejemplares de murciélagos se encuentran depositados en la Colección de Mamíferos del CIIDIR unidad Durango (CRD), los ectoparásitos están depositados en la Colección de Ácaros del L b A í “D . I b ” E cuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional. Los organismos fueron determinados con la ayuda del microscopio óptico y literatura especializada. Con los resultados obtenidos fueron calculados los parámetros de abundancia promedio, prevalencia e intensidad promedio (Margolis, 1982, Bush et. al., 1997).

Resultados y Discusión Fueron encontrados un total de 61 ectoparásitos a partir de 12 ejemplares de P. hesperus, 11 de los cuales se recolectaron en el municipio de Morelos (tres ♂♂, ocho ♀♀), y un ejemplar en Batopilas (♀). Dos de los 12 individuos no presentaron ectoparásitos (un ♂ y una ♀). El mayor número de ectoparásitos encontrado fue de 16 en una hembra. El número mínimo de ectoparásitos encontrados fue de uno tanto en machos como en hembras. Los 61 ectoparásitos obtenidos pertenecen a la subclase Acari. Se encontró un total de 11 taxones distribuidos en cuatro familias, siete fueron determinados hasta especie y cuatro hasta género. La familia con una mayor riqueza fue la familia Trombiculidae con un total de cuatro especies y la familia con mayor abundancia fue la familia Macronyssidae con un total de 36 ejemplares pertenecientes a dos especies. La especie representada por un mayor número de organismos fue Macronyssus crosbyi (Ewing y Stover) así como también fue la especie con los mayores valores de prevalencia (0.58), intensidad promedio (5.0) y abundancia promedio (0,574), presente en siete de los 12 huéspedes examinados (Cuadro 2). Los estadios inmaduros fueron los más abundantes en comparación con el estado adulto, esto puede atribuirse a que en algunas familias como Trombiculidae o son las larvas las que comúnmente están alimentándose de manera permanente sobre el huésped. Ejemplares de tres de las cuatro familias de ácaros se presentaron en un mismo ejemplar de P. hesperus (una hembra). Los datos de infestación (Cuadro 2) indican que las especies M. crosbyi y O. (Alectorobius) rossi (Kohls) son parásitos comunes en P. hesperus en las zonas muestreadas coincidiendo con anteriores registros en Texas (Whitaker y Easterla, 1975). La especie M. crosbyi ampliamente distribuida en el continente, desde Canadá hasta Chile se ha encontrado frecuentemente asociada con murciélagos del género Miotys sin embargo en Montana y Missouri (Estados Unidos) se ha encontrado parasitando a especies del género Parastrellus (Morales- Malacara, 1998) como se reporta en este trabajo. Diferentes especies de Trombicúlidos y Argásidos son frecuentes parásitos en P. hesperus, como puede ser observado en los estudios realizados para el sur de Estados Unidos (Cuadro 1) esta asociación se puede explicar no por una alta especificidad con el huésped sino mas bien a que son específicos en su hábitat, es decir, que se encuentran más frecuentemente en un huésped debido a que su hábitat (grietas o fisuras en las cuevas, tejados, graneros) se encuentra cerca de los nidos, cuevas o madrigueras y no porque estén restringidos a este (Walthers et al, 2011). En este trabajo se encontró que los organismos de la familia Macronissidae fueron muy abundantes, lo cual es poco común ya que en estudios previos han sido escasos y sólo para Estados Unidos.

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Cuadro 2. Caracterización de los niveles de infestación causados por ácaros asociados con P. hesperus de Morelos y Batopilas, Chihuahua, México (los valores más altos se encuentran resaltados en negritas) Abundancia Especie Nº de ejemplares Prevalencia Intensidad promedio promedio Argasidae

Ornithodoros 6 larvas 0.25 0.098 2 (Alectorobius) rossi

Trombiculidae

Ectonyx. sp* 2larvas 0.17 0.033 1 Whartonia (Asolentria)sonorensis* 3 larvas 0.08 0.066 1 Whartonia 7 larvas 0. 17 0.115 3.5 (A)guerrerensis* 1 larvas 0.08 0.016 1 Perates. sp* Macronysiidae

Macronyssus crosbyi* 20 (ninfas) 0.58 0.574 5.00 7 ♂ 9♀

Spinturnicidae

Spinturnix plecotinus* 2(Ninfas) 0.08 0.016 1 Eyndhovenia sp* 1 (Ninfas) 0.08 0.033 1 Spinturnix americana* 1 ♂ 0.08 0.016 1 Spinturnix orri* 1♀ 0.08 0.016 1 Periglischrus. sp* 1 (ninfa) 0.08 0.016 1

*Nuevos registros para P. hesperus.

Este es el primer registro de ectoparásitos de la familia Spinturnicidae sobre P. hesperus, además se registran por vez primera a diez especies de ácaros asociados con esta especie de murciélago, lo que amplía los registros de ectoparásitos para esta especie de murciélago en el país (Cuadro 2). Entre las especies encontradas sobre sale M crosbyi, O. (A) rossi y Whartonia guerrensis por sus altos valores de prevalencia, porcentaje de infestación y abundancia promedio.

Conclusiones Con los resultados que aquí se reportan se encuentra que hay diez nuevos ectoparásitos asociados a P. hesperus, además estos representa nuevos registros para el país. Consideramos que es importante seguir estudiando, los ectoparásitos de las especies de murciélagos de las cuales se tiene poco conocimiento de sus artrópodos asociados, así como desarrollar estudios que permitan conocer aspectos de su biología, ecología y biogeografía.

Agradecimientos A la Dra. Celia López-González y al M. en C. Diego F. García-Mendoza por el material biológico y los datos de colecta proporcionados. A la Dra. María del Carmen Guzmán Cornejo por sus comentarios y sugerencias al manuscrito. Al revisor anónimo por los comentarios hechos para la mejora del manuscrito.

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Literatura Citada Brandshaw, V., R. Gordon y A. Ross. 1961. Ectoparasites of Arizona Bats. Journal of the Arizona Academi of Science, 1: 109-112. Bush, A. O., K. D. Lafferty, J.M. Lotz y A. W. Shostak. 1997. Parasitology Meets Ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. Journal of Parasitology, 83: 575-583. Ceballos, G y G. Oliva. Los mamíferos Silvestres de México. 2009. Fondo de cultura Económica de España, S. L. 986 pp. López-González, C. y D. García-Mendoza. 2006. Murciélagos de la Sierra Tarahumara, Chihuahua, México. Acta Zoológica Mexicana (nueva serie), 22: 109-135. Margolis, L. 1982. The use of ecological terms in parasitology (report of an ad hoc committee of the American Society of Parasitologists). Journal of Parasitology, 68: 131-133. Morales-Malacara. J.B. 1998. Acaros parasitos de murciélagos de México. Tesis de doctorado. Facultad de Ciencias, UNAM. México. pp 299. Polaco, O. J., I. Bassols y M. Vargas. 1994. Cimex pilosellus (Hemiptera: Cimicidae) on Mexican Bats. Bat Research News, 35: 80-81. Ritzi, C. M., L. K. Ammerman, M. T. Dixon and J. V. Richerson. 2001. Bat ectoparasites from the Trans-Pecos Region of Texas, including notes from Big Bend National . Journal of Medical Entomology, 38: 400-404. Steinlein, D. B., L. A. Durden and W. L. Gannon. 2001. (Acari) infestation of Bats in New Mexico. Journal of Medical Entomology, 38: 609-611. Walters, B. L., O. J. Whitaker Jr, N. S. Gikas y W. J. Wrenn. 2011. Host and Distribution Lists of Chiggers (Trombiculidae and Leeuwenhoekiidae), of North American Wild Vertebrates North of Mexico. http://digitalcommons.unl.edu/parasitologyfacpubs/697. Whitaker, Jr. J. O, B. L. Walters, L. K. Castor, C. M. Ritzi and N. Wilson. 2007. Host and Distribution Lists of (Acari), Parasitic and Phoretic, in the hair or on the of North American wild mammals North of México: records since 1974. http://digitalcommons.unl.edu/parasitologyfacpubs/1. Whitaker, Jr. J. O. and J. B. Morales-Malacara. 2005. Ectoparasites and other associates (Ectodytes) of Mammals of Mexico. Cap. 43: 535-666. En Sánchez-Cordero V. y Medellín R.A. Contribuciones Mastozoológicas en homenaje a Bernardo Villa. 706 p. instituto de Biología UNAM: Instituto de Ecología UNAM. Conabio. México. Whitaker, Jr. J. O. and D. A. Easterla. 1975. Ectoparasites of bats from Big Bend National Park, Texas. The Southwestern Naturalist, 20: 241-254 Wirth, W. W. and N. Marston.1968. A method for mounting small insects on microscope slides in Canada balsam. Annals of the Entomological Society of America, 61:783-784.

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