BALANTIDIUM COLI U PRIMÁTŮ Bakalářská Práce Kristýna Michálková

MASARYKOVA UNIVERZITA PŘÍRODOVĚDECKÁ FAKULTA ÚSTAV BOTANIKY A ZOOLOGIE

BALANTIDIUM COLI U PRIMÁTŮ Bakalářská práce Kristýna Michálková

Vedoucí práce: MVDr. Ivona Foitová, Ph.D. Brno 2018

Bibliografický záznam

Autor: Kristýna Michálková Přírodovědecká fakulta, Masarykova univerzita Ústav botaniky a zoologie Název práce: Balantidium coli u primátů

Studijní program: Ekologická a evoluční biologie

Studijní obor: Zoologie

Vedoucí práce: MVDr. Ivona Foitová, Ph.D.

Akademický rok: 2017/2018

Počet stran: 60 Klíčová slova: Balantidium; Parazit; Rozšíření; Prevalence; Balantidióza; Primáti; Ciliophora

Bibliographic Entry

Author Kristýna Michálková Faculty of Science, Masaryk University Department of Botany and Zoology Title of Thesis: Balantidium coli in primates

Degree programme: Ecological and Evolutionary Biology

Field of Study: Zoology

Supervisor: MVDr. Ivona Foitová, Ph.D.

Academic Year: 2017/2018

Number of Pages: 60 Keywords: Balantidium; Parasite; Distribution; Prevalence; Balantidiosis; Primates; Ciliophora

Abstrakt

Balantidium coli je kosmopolitní parazit z kmene Ciliophora (Listomatea, Trichostomatia: Vestibuliferida). Infikuje širokou škálu zvířat od plazů, ryb, ptáků až po savce. Výjimkou nejsou ani primáti. V této práci byla vypracována literární rešerše zabývající se výzkumem B. coli od jeho objevení, morfologií, životním cyklem, geografickým rozšířením a prevalencí, klinickými projevy infekce a metodami diagnostiky infekce. Tato práce dále obsahuje veškerá nalezená data o lokalitách výskytu B. coli u primátů a jeho prevalenci u jednotlivých skupin těchto hostitelů. Parazit se může vyskytovat s vysokou prevalencí u primátů v lidské péči i u primátů žijících ve volné přírodě. U některých druhů se však může tato prevalence mezi volně žijícími zástupci a zástupci žijícími v lidské péči značně lišit

Abstract Balantidium coli is a cosmopolitan parasite of the ciliate phylum. Different vertebrate groups such as reptiles, fish, birds and mammals are infected by this parasite. Primates are no exception. A literature review related to the B. coli research, morfology, life cycle, geographic distribution and prevalence, clinical features and diagnostic methods, is drawn up in this thesis. All data found about locations of occurence of B. coli in primates and its prevalence for each host groups are also part of this thesis. Parasite can occur with a high prevalence in primates in captive and in primates living in the wild. For some species, this prevalence among wild individuals and individuals living in captive may vary substantially.

Poděkování

Na tomto místě bych chtěla poděkovat především mé vedoucí MVDr. Ivoně Foitové, Ph.D. za ochotu a všechen čas, který mi věnovala při vedení mé bakalářské práce. Dále bych chtěla poděkovat Mgr. Radce Peckové za cenné rady a připomínky při zpracování bakalářské práce. Také bych chtěla poděkovat prof. RNDr. Horsákovi, Ph.D. za rady v oblasti taxonomie. Nakonec bych chtěla poděkovat svému partnerovi a mé rodině̌ za jejich psychickou podporu, shovívavost a trpělivost.

Prohlášení Prohlašuji, že jsem svoji bakalářskou práci vypracovala samostatně s využitím informačních zdrojů, které jsou v práci citovány.

Brno 2. května 2018 …………………………………… Kristýna Michálková

OBSAH

1. ÚVOD ...... 10

2. SOUČASNÝ STAV PROBLEMATIKY ...... 11

2.1 Objev a výzkum Balantidium coli ...... 11

2.2 Zařazení rodu Balantidium do systému ...... 12

2.3 Morfologie ...... 13

2.4 Životní cyklus ...... 15

2.5 Geografické rozšíření a prevalence ...... 17

2.5.1 Balantidium coli u lidí ...... 17

2.5.2 Balantidium coli u primátů ...... 18

2.5.2.1 Balantidium coli u čeledi Hominidae ...... 19

2.5.2.2 Balantidium coli u čeledi Cercopithecidae ...... 25

2.5.2.3 Balantidium coli u čeledi Lemuridae ...... 40

2.6 Další zástupci z kmene Ciliophora u primátů ...... 42

2.6.1 Troglodytella sp...... 42

2.7 Klinické projevy infekce ...... 43

2.8 Léčba balantidiózy ...... 44

2.9 Diagnostika ...... 45

2.9.1 Koprologické vyšetření ...... 45

2.9.1.1 Přímé mikroskopické pozorování ...... 45

2.8.1.2 Koncentrační metody ...... 46

2.9.2. Endoskopické vyšetření a biopsie ...... 46

2.9.3 Bronchoskopické vyšetření ...... 47

3. ZÁVĚR ...... 48

4. POUŽITÁ LITERATURA A DALŠÍ ZDROJE ...... 49

4.1 Internetové zdroje ...... 60

1. ÚVOD

Balantidium coli je celosvětově rozšířený oportunní parazit způsobující onemocnění nazvané balantidióza. Prosperuje v tlustém střevě široké škály zvířat a jako jediný doposud známý parazit z kmene Ciliophora se vyskytuje v trávicím traktu člověka (WALZER et al. 1973, ESTEBAN et al. 1998, OBERHUBER et al. 1993, KLINE et al. 2013). Jeho hlavními rezervoáry jsou prasata (HINDSBO et al. 2000, YIN et al. 2015). Lidé mohou být infikováni tímto parazitem převážně v místech, kde jsou prasata běžným domácím zvířetem. Na venkově a v některých rozvojových zemích, kde prasečí a lidské výkaly kontaminují vodní zásoby, je velká pravděpodobnost nákazy člověka. V endemických oblastech se prevalence u lidí může vyšplhat až na 30 %. Mezi další hostitele rodu Balantidium patří skot (BILAL et al. 2009), plazi (RATAJ et al. 2011), ptáci (OTEGBADE & MORENIKEJI 2014), ryby (LI et al. 2014) a primáti (MUNENE et al. 1998, MURIUKI et al. 1998, MUL et al. 2007, POMAJBÍKOVÁ et al. 2010). Primáti patří mezi časté hostitele druhu B. coli, převážně to jsou zástupci z čeledí Hominidae a Cercopithecidae. Parazit se může vyskytovat s vysokou prevalencí u primátů v lidské péči i u primátů žijících ve volné přírodě. U některých druhů se však může tato prevalence mezi volně žijícími zástupci a zástupci žijícími v lidské péči značně lišit. Většina primátů patří mezi ohrožené druhy, někteří dokonce mezi kriticky ohrožené, a proto má význam se o nich dozvědět co nejvíce informací. Úkolem této práce bylo vypracovat literární rešerši pojednávající o výzkumu druhu Balantidium coli od jeho objevení do současnosti. Práce se zabývá morfologií, životním cyklem, geografickým rozšířením, prevalencí, klinickými projevy a následnou léčbou a diagnostikou. Zaměřuje se především na obsažení veškerých dat o výskytu a prevalenci B. coli u primátů.

2. SOUČASNÝ STAV PROBLEMATIKY

2.1 Objev a výzkum Balantidium coli

První zmínky o Balantidium coli (Malmsten, 1857) se objevují v druhé polovině 19. století a až do první poloviny 20. století je jeho taxonomie u savců předmětem kontroverze. B. coli jako první objevil a popsal (původně jako Paramecium coli) švédský lékař Pehr Henrik Malmsten roku 1857 u dvou pacientů s akutní dysentérií (PONCE-GORDO et al. 2008). Jeden z pacientů se zotavil a druhý zemřel. U obou pacientů našel obrvené buňky, které pečlivě popsal a líčil v kresbách (DESPOMMIER et al. 1995). O čtyři roky později (1861) popsal morfologicky podobný druh z prasečího střeva německý zoolog Rudolf Leuckart. Krátce poté byly tyto dva druhy srovnány a zařazeny do rodu Balantidium a tento název zůstal zachován dodnes (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008). V průběhu let byly zaznamenány případy o B. coli u člověka obvykle u symptomatických pacientů, zatímco u prasat, kde je parazit běžně nacházen, jsou známy případy asymptomatické. Tyto rozdíly a negativní výsledky z mnoha experimentů, ve kterých byli lidé infikováni cystami z prasat, vedly k závěru, že organismy z prasat a lidí lze považovat za dva různé druhy (PONCE-GORDO et al. 2008). Někteří badatelé tak klasifikují organismus parazitující u prasat jako odlišný druh Balantidium suis (BOGITSH et al. 2005). B. suis u prasat popsal MCDONALD (1922) na základě morfologických rozdílů u vegetativního stádia trofozoita. Ovšem HOARE (1962) a LEVINE (1985) byli toho názoru, že B. coli mohlo infikovat různé hostitelské druhy a prokazovat hostitelský polymorfismus, potom by B. suis mělo být označeno jako synonymum pro B. coli (PONCE-GORGDO et al. 2011). Morfologicky podobné organismy byly detekovány u různých savců včetně krys, šimpanzů, orangutanů a zřídka u psů a koček. Kromě B. suis u prasat, který je pravděpodobně shodný s druhem B. coli parazitujícím u člověka, byly izolovány další druhy z morčat (B. caviae), švábů (B. blattarum), ryb, ptáků a obojživelníků. Celkem bylo popsáno asi 50 druhů. Některé z těchto druhů mohou být ve skutečnosti B. coli vykazující polymorfismus v různých hostitelích jiného druhu a za různých podmínek růstu (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008). SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA

(2008) doporučili ponechat tuto taxonomickou otázku otevřenou až do doby, než budou provedeny srovnávací genetické analýzy. Z výše uvedených informací je zřejmé, že kvůli pleomorfismu trofozoitů a široké škále hostitelů B. coli je jeho taxonomie poněkud kontroverzní. U savců jsou v současnosti všechny druhy rodu Balantidium označovány jako B. coli, přestože byly v poslední době popsané další druhy na základě malých morfologických rozdílů u trofozoitového stádia. Samotná morfologie trofozoitů je však pro taxonomické účely nedostatečná (POMAJBÍKOVÁ et al. 2013). Na základě genetické analýzy POMAJBÍKOVÁ et al. 2013 podala návrh na reklasifikaci druhu B. coli u teplokrevných živočichů do nového rodu Neobalantidium coli. Protože je nomenklatura v revizi a aby nedocházelo ke zmatení čtenářů, používá se stále název, který je celosvětově a běžně používán ve vědecké a lékařské literatuře, a to Balantidium coli (PONCE-GORDO & POMAJBÍKOVÁ 2017).

2.2 Zařazení rodu Balantidium do systému

Říše: Sar Kmen: Ciliophora Třída: Litostomatea Řád: Vestibuliferida Čeleď: Balantidiidae  Balantidium (LYNN 2008, ADL et al. 2012).

2.3 Morfologie

Pro všechny zástupce kmene Ciliophora je charakteristická přítomnost cilií (řasinek, brv), které jsou uspořádány v podélných řadách zvaných kinety (VOLF & HORÁK 2007). Na zužující se přední části buňky jsou umístěna buněčná ústa (cytostom), která jsou opatřena somatickými řasinkami. Těmi B. coli vykazuje rotační pohyby, které mu mohou usnadnit pohyb v obsahu tlustého střeva (KRASCHENINNIKOW & WENRICH 1958). Po cytostomu následuje cytofarynx, na jehož konci se tvoří potravní vakuoly (VOLF & HORÁK 2007). Na zadním zaobleném konci se nachází buněčná řiť (cytopyge) (KRASCHENINNIKOW & WENRICH 1958), která slouží k vyvrhování nestrávených zbytků potravy (VOLF & HORÁK 2007). Povrch buňky tvoří složitě utvářený pokryv zvaný kortex. Kortex sestává z vlastního membránového tělního pokryvu (pelikuly) a přidružených mikrotubulárních a fibrilárních struktur (tzv. infraciliatura). Pelikula je složena z buněčné membrány, pod níž se nachází systém zploštělých membránových měchýřků (kortikálních alveolů), které k sobě mozaikovitě přiléhají. Infraciliatura je tvořena bazálními tělísky řasinek a přidruženými mikrotubulárními a fibrilárními útvary. Z míst, kde leží bazální tělísko, směřují dopředu žíhané kinetodesmální fibrily. Bazální tělíska jsou sdružena s pásy mikrotubulů (VOLF & HORÁK 2007). Dalším typickým znakem nálevníků je jaderný dualismus: v cytoplazmě B. coli se nachází větší podlouhlý makronukleus ledvinovitého tvaru a menší sférický mikronukleus (KRASCHENINNIKOW & WENRICH 1958). Dále jsou uvnitř buňky přítomny jedna nebo dvě kontraktilní vakuoly zajišťující osmoregulaci (ZAMAN 1970), mitochondriím podobné organely zvané hydrogenosomy (ZAMAN 1978), endoplazmatické retikulum, ribozomy. Golgiho aparát není u B. coli pozorován, jeho funkci však zastávají váčky endoplazmatického retikula (NAKAUCHI 1999). Cysty B. coli jsou opatřeny silnou dvojitou stěnou, a proto jsou dobře odolné vůči vnějšímu prostředí. Uvnitř cyst se nacházejí snadno viditelné cilie, velký makronukleus a kontraktilní vakuoly (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008).

Obr. 1: Trofozoit a cysta Balantidium coli, podle JÍROVEC 1977

2.4 Životní cyklus

V životním cyklu B. coli se vyskytují dvě stádia, mezi něž patří pohyblivé vegetativní stádium (trofozoit), způsobující onemocnění, a stádium cysty, což je stádium infekční. Trofozoiti často vejčitého tvaru mají obvykle délku 30 až 150 μm a šířku 25 až 120 μm, některé mohou dosáhnout délky 200 μm (SUH et al. 2015). Velikost záleží na množství zkonzumované potravy (BERKOWITZ 2012). Cysty jsou kulovitého tvaru a měří 40 až 60 μm v průměru (SUH et al. 2015). Životní cyklus je poměrně jednoduchý, nezahrnuje žádného mezihostitele (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008). Jakmile je cysta přijata prostřednictvím kontaminované potravy nebo vody, prochází trávicím traktem hostitele. Silná stěna umožňuje cystě odolávat degradaci v kyselém prostředí žaludku a bazickém prostředí tenkého střeva, dokud se nedostane do tlustého střeva. V tlustém střevě dochází k excystaci za vzniku trofozoita (SMITH 2003). Pohyblivý trofozoit se pak nachází v lumenu tlustého střeva, kde se živí jeho obsahem a může pronikat do sliznice tlustého střeva (vylučuje hyaluronidázu), kde působí hluboké vředy, které mohou perforovat (VOLF & HORÁK 2007). Trofozoiti také mohou proniknout do jiných tkání (PONCE- GORDO & POMAJBÍKOVÁ 2017), mohou se dostat například do plic, močových cest nebo jater (BERKOWITZ 2012, SUH et al. 2015). Trofozoiti se dále množí asexuálním binárním dělením nebo sexuální konjugací (výměnou jaderného materiálu). Binární dělení probíhá kolmo na podélnou osu těla (příčné dělení). Během procesu zůstává ústní otvor beze změn v předním individuu, zatímco zadní individuum si vytváří nový ústní aparát (VOLF & HORÁK 2007). Z těla ven je parazit vylučován s výkaly buď v podobě trofozoita, nebo cysty, která vzniká encystací. K encystaci dochází v tlustém střevě a konečníku hostitele, jakmile jsou výkaly dehydratované, nebo krátce po vyloučení výkalů (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008). Cysty v prostředí jsou pak připraveny infikovat dalšího hostitele (SMITH 2003).

Obr. 2: Životní cyklus Balantidium coli, CDC 2015

2.5 Geografické rozšíření a prevalence

Balantidium coli se vyskytuje na celém světě, a ačkoli byly infekce zaznamenány ve většině částí světa, nejvyšší prevalence byly zjištěny převážně v tropických a subtropických oblastech (AREÁN & KOPPISCH 1956), např. Nové Guineji, jižním Iránu, Jižní a Střední Americe, Střední Asii, na Filipínách a některých pacifických ostrovech (BERKOWITZ 2012). Mezi další země s častým výskytem B. coli patří jihovýchodní Asie a některé části Středního východu (SUH et al. 2015). Jsou hlášeny i případy z Norska, Švédska, Finska a severního Ruska (NEAFIE et al. 2011). Počet tohoto parazitického nálevníka ve vzorku stolice může být vysoký, ve stolici šimpanze v Japonsku bylo zaznamenáno 1 230 organismů na gram stolice, z toho bylo 150 trofozoitů a 1080 cyst (NAKAUCHI 1999). Dánská studie prasat na výzkumné farmě našla v průměru 865 cyst na gram stolice u prasat starých 28 až 52 týdnů (HINDSBO et al. 2000).

2.5.1 Balantidium coli u lidí

B. coli je jediný a zároveň největší zástupce z kmene Ciliophora, který parazituje u člověka (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008), avšak navzdory svému potenciálu pro celosvětovou distribuci je infekce u člověka neobvyklá. Parazit má nízkou virulenci a jeho celosvětová prevalence se pohybuje okolo 0,02 až 1 %, v závislosti na geografické poloze se však prevalence značně liší (ESTEBAN et al. 1998). Je možné, že celosvětová prevalence může být ve skutečnosti vyšší než uvedené hodnoty, neboť mnoho infekcí B. coli u lidí bývá asymptomatických a většina zpráv a statistik je založena na datech, ve kterých se píše o klinických příznacích a ohrožených pacientech s B. coli (MCCAREY et al. 1952, WALZER et al. 1973). Vyšší výskyt byl zaznamenán u jedinců v hyperendemických oblastech (SUH et al. 2015). V Papui Nové Guineji, kde jsou prasata běžným domácím zvířetem, se prevalence mezi chovateli prasat vyšplhala až na 28 % (BERKOWITZ 2012), v oblasti Altiplano v Bolívii kolísá prevalence v rozmezí 6 až 29 % (ESTEBAN et al. 1998). U prasat se tento parazit vyskytuje mnohem častěji než u lidí, v endemických oblastech se prevalence pohybuje mezi 20 až 100 % (BOGITSH et al. 2005). V Oceánii patří balantidióza mezi hlavní protozoální střevní onemocnění (KLINE et al. 2013).

V roce 1971 po tajfunu na pacifickém ostrově Truk (EVANS 2014), kde byl u mnoha obyvatel běžný chov prasat, došlo k jedné z největších epidemií balantidiózy. Tajfun zničil domovy spolu se střešními systémy, které sloužily pro sběr dešťové vody, a tak lidé přišli o zdroj nekontaminované vody. Obyvatelé byli nuceni namísto toho využívat vodu z potoků a studen, která byla kontaminována prasečími a lidskými výkaly, což zapříčinilo balantidiózu u 110 osob na ostrově a také zvýšení prevalence jiných parazitů jako Entamoeba histolytica a Ascaris sp. (WALZER et al. 1973). U lidí obývajících instituce jako například psychiatrické léčebny, věznice a sirotčince, kde jsou prasata nepravděpodobným zdrojem infekce, dochází k onemocnění z důvodu špatné hygieny a kvůli asymptomatickým nositelům infekce (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008). Z Kanady je z roku 1969 znám případ asymptomatické balantidiózy u 24letého muže z psychiatrické léčebny v Ontariu (BASKERVILLE et al. 1970). Další zmínky o infekci ojediněle pocházejí ze zařízení pro zdravotně postižené ze Spojených států a dalších ekonomicky rozvinutých zemí, kde převažovaly špatné podmínky hygieny (BERKOWITZ 2012). Jelikož je balantidióza ve vyspělých zemích vzácné onemocnění, nepředpokládá se přítomnost trofozoitů a cyst B. coli ve fekálních vzorcích. Důležité je ovšem brát v potaz toto onemocnění u pacientů v endemických oblastech nebo u cestovatelů, kteří tyto oblasti navštívili (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008).

2.5.2 Balantidium coli u primátů

Infekcí způsobenou parazitem rodu Balantidium mohou být postiženi také primáti. To je poněkud znepokojující problém, jelikož mnoho druhů z této skupiny představuje druhy ohrožené (NEAFIE et al. 2011). B. coli bylo nalezeno u mnoha druhů zahrnujících orangutany (KILBOURN et al. 2003, MUL et al. 2007, KUZE et al. 2010, LABES et al. 2010) šimpanze (NAKAUCHI 1999, LILLY et al. 2002, POMAJBÍKOVÁ et al. 2010, ZOMMERS et al. 2013, DRAKULOVSKI et al. 2014, MCLENNAN et al. 2017), gorily (LILLY et al. 2002, FREEMAN et al. 2004, LANKESTER et al. 2008, POMAJBÍKOVÁ et al. 2010) a opice Starého (MURIUKI et al. 1998, MUNENE et al. 1998, KOUASSI et al. 2015) a Nového světa (HELENBROOK 2015).

2.5.2.1 Balantidium coli u čeledi Hominidae

Balantidium coli u orangutanů (Pongo spp.)

Orangutani, Pongo pygmaeus (Linnaeus, 1760), Pongo abelii Lesson, 1827 a Pongo tapanuliensis Nurcahyo, Meijaard, Nowak, Fredriksson & Groves, 2017, jsou ohrožené druhy rozšířené pouze na Sumatře a Borneu (GOOSSENS et al. 2009). Zprávy o parazitárních infekcích volně žijících orangutanů jsou omezené (FOITOVÁ et al. 2008). Je známo několik studií pojednávající o výskytu B. coli u rodu Pongo (Tab. 1). U orangutanů žijících ve volné přírodě bývá nižší pravděpodobnost infekce B. coli, zatímco v „rehabilitačních” střediscích pro zraněná a osiřelá zvířata bývá pravděpodobnost a prevalence vyšší. Důvodem je několik faktorů zahrnujících například přeplněnost ve střediscích se zvýšeným stresem jedinců, kontakt s lidmi a jinými zvířecími druhy a s nimi spojenými bakteriálními, virovými a protozoálními organismy, dále vodou kontaminovanou fekáliemi (KILBOURN et al. 2003). Prasata jsou hlavními rezervoáry B. coli a na místech, kde divoká prasata sdílí svůj habitat spolu s orangutany, mohou výkaly těchto prasat kontaminovat potravu a vodu orangutanů. Tento fakt může vysvětlovat vysokou prevalenci B. coli u volně žijící populace orangutanů na Sumatře (MUL et al. 2007).

Obr. 3: Geografické rozšíření orangutanů (Pongo spp.), NATER et al. 2017

Tab. 1: Rozšíření a prevalence Balantidium coli u orangutanů (Pongo spp.)

Druh Prevalence B. coli Místo výskytu Další paraziti (prevalence) Metoda Reference orangutana a počet vzorků Zoo Medan a karanténa SOCP v Entamoeba sp. (87 %), Chilomastix sp. Přímé Batu Mbelin, (18,5 %), Strongyloides sp. (81,5 %), 18,5 % z 54 mikroskopické MUL et al. 2007 Sumatra, Strongylida sp. (33,3 %), Ascaris sp. vyšetření Indonésie (11,1 %), Trichuris sp. (29,6 %) (v zajetí) Jambi a Bohorok, Entamoeba sp. (57,9 %), Strongyloides sp. Přímé Pongo abelii Sumatra, 36,8 % z 19 (47,4 %), Strongylida sp. (26,3 %), mikroskopické MUL et al. 2007 Indonésie Mammomonogamus sp. (21,1 %) vyšetření (polodivocí) Národní park Entamoeba sp. (68,8 %), Strongyloides sp. Gunung Leuser, Přímé (46,9 %), Strongylida sp. (37,5 %), Sumatra, 75 % z 32 mikroskopické MUL et al. 2007 Mammomonogamus sp. (18,8 %), Trichuris 20 Indonésie vyšetření sp. (18,8 %) (divocí) Borneo Rainforest Entamoeba coli (48 %), Chilomastix mesnili Pongo Lodge, Danum (32 %), Strongylida spp. (96 %), pygmaeus Valley, Sabah, 76 % z 25 Flotační metoda KUZE et al. 2010 Strongyloides fuelleborni (44 %), Pongobius morio severní Borneo, spp. (32 %) Malajsie (divocí) Sabah, Malajsie Strongyloides sp. (71 %), Trichuris sp. Pongo 14 % z 28 Flotační metoda KILBOURN et al. 2003 (divocí) (28 %), Plasmodium spp. (24 %) pygmaeus Sabah, Malajsie Strongyloides sp. (15 %), Trichuris sp. pygmaeus 42 % ze 60 Flotační metoda KILBOURN et al. 2003 (polodivocí) (6,5 %), Plasmodium spp. (77 %) Kalimantan, Strongyloides (37 %), hookworms (41 %), Sedimentační a Borneo, Indonésie 40 % ze 61 Entamoeba coli (29 %), trichostrongylid LABES et al. 2010 flotační metoda Pongo (divocí) (13 %) pygmaeus Kalimantan, Strongyloides (58 %), hookworms (58 %), Sedimentační a Borneo, Indonésie 61 % z 38 Entamoeba coli (53 %), trichostrongylid LABES et al. 2010 flotační metoda (v zajetí) (32 %)

Balantidium coli u šimpanzů (Pan spp.)

Volně žijící šimpanzi jsou rozšířeni pouze v Africe (Obr. 4). U těchto šimpanzů je přítomnost B. coli nepravděpodobná nebo velice malá (LILLY et al. 2002, POMAJBÍKOVÁ et al. 2010, ZOMMERS et al. 2013, DRAKULOVSKI et al. 2014, MCLENNAN et al. 2017). Vyšší prevalence B. coli byly zjištěny u zástupců žijících v lidské péči (Tab. 2). Výskyt B. coli u šimpanzů poprvé popsal CHRISTELLER 1922 v zoo Berlín. U šimpanzů v lidské péči jsou známy asymptomatické infekce i klinická balantidióza (POMAJBÍKOVÁ et al. 2010).

Obr. 4: Geografické rozšíření šimpanzů (Pan spp.), ARONSEN & KIRKHAM 2017

Tab. 2: Rozšíření a prevalence Balantidium coli u šimpanzů (Pan spp.)

Prevalence B. coli Druh šimpanze Místo výskytu Další paraziti (prevalence) Metoda Reference a počet vzorků Oesophagostomum sp. (48,1 %), Strongyloides sp. Pan troglodytes Bulindi, (57,9 %), Probstmayria gombensis (16 %), Sedimentační MCLENNAN et 5,1 % ze 432 schweinfurthii Uganda Entamoeba sp. (39,1 %), Troglodytella abrassarti metoda al. 2017 (79,6 %), Troglocorys cava (15,3 %) Strongylidae (85,1 %), Troglodytella abrassarti Přímé Mambele, DRAKULOVSKI 0,9 % ze 114 (43,8 %), Blastocystis hominis (21,9 %), mikroskopické Jižní Kamerun et al. 2014 Entamoeba sp. (8,8 %), Chilomastix mesnili (5,2 %) vyšetření Oesophagostomum sp. (58,5 %), Necator sp. Budongo Sedimentační (39,6 %), Trichostrongylus sp. (35,8 %), ZOMMERS et al. Forest, 1,9 % z 53 a flotační Strongyloides fuelleborni (60,4 %), Troglodytella sp. 2013 Uganda metoda (84,9 %), Troglocorys cava (24,5 %) Národní park

22 Strongylidae (82,6 %), Ascaridida (14 %), Dzanga-Ndoki, Flotační

8,7 % z 23 Enterobius sp. (21,7 %), Entamoeba histolytica LILLY et al. 2002 Středoafrická metoda Pan troglodytes (26,1 %), Trichomonadida (39,1 %) republika Ibaraki Přímé Prefecture, 100 % ze 3 Neuvedeno mikroskopické NAKAUCHI 1999 Japonsko vyšetření Přírodní Sedimentační POMAJBÍKOVÁ rezervace v 68 % z 86 Neuvedeno a flotační et al. 2010 Africe: A metoda Evropské Sedimentační POMAJBÍKOVÁ zoologické 71 % ze 121 Neuvedeno a flotační et al. 2010 zahrady: B metoda Evropské Sedimentační POMAJBÍKOVÁ Pan paniscus zoologické 30 % z 24 Neuvedeno a flotační et al. 2010 zahrady: C metoda

A: Limbe Wildlife Centre (LWC), Kamerun; Sweetwaters Chimpanzee Sanctuary (SWS), Keňa; B: Antwerp Zoo, Belgie; Biomedical Primate Research Centre (BPRC), Nizozemsko; Bratislava Zoo, Slovensko; Brno Zoo, Česká republika; Burger’s Zoo En Safari Arnhem, Nizozemsko; Chester Zoo, Velká Británie; Dierenpark Amersfoort, Nizozemsko; Dublin Zoo, Irsko; Dvůr Králové Zoo, Česká republika; Hodonín Zoo, Česká republika; La Palmyre Zoo, Francie; La Vallee des Singes, Francie; Liberec Zoo, Česká republika; Ostrava Zoo, Česká republika; Parc Zoologic De Barcelona, Španělsko; Plzeň Zoo, Česká republika; Spišská Nová Ves Zoo, Slovensko; Twycross Zoo, Velká Británie; Zoo Aquarium, Madrid, Španělsko; Zoologischer Garten, Augsburg, Německo; Zoologischer Garten Leipzig, Německo; Zurich Zoo, Švýcarsko; C: Antwerp Zoo, Belgie; Twycros Zoo, Velká Británie; Zoologischer Garten, Leipzig, Německo

Balantidium coli u goril (Gorilla spp.)

Zástupci rodu Gorilla žijí ve volné přírodě pouze v Africe (Obr. 5). Vyšší prevalence B. coli byly zjištěny u goril chovaných v lidské péči (Tab. 3). Jsou známy asymptomatické i symptomatické infekce (TEARE & LOOMIS 1982, LANKESTER et al. 2008, POMAJBÍKOVÁ et al. 2010). U poddruhu Gorilla beringei beringei Matschie, 1903 byl poprvé popsán výskyt B. coli až v roce 2013, pouze však u jednoho ze 130 fekálních vzorků (HASSELL et al. 2013).

Obr. 5: Geografické rozšíření goril (Gorilla spp.), JENSEN-SEAMAN et al. 2002, upraveno

Tab. 3: Rozšíření a prevalence Balantidium coli u goril (Gorilla spp.)

Prevalence B. coli Druh gorily Místo výskytu Další paraziti (prevalence) Metoda Reference a počet vzorků Evropské Sedimentační a POMAJBÍKOVÁ et al. zoologické 16 % z 86 Neuvedeno flotační metoda 2010 zahrady: X Přírodní Sedimentační a POMAJBÍKOVÁ et al. Gorilla gorilla rezervace 14 % z 21 Neuvedeno flotační metoda 2010 v Africe: Y Národní park Strongylidae (94,2 %), Ascaridida (21,8 %), Dzanga-Ndoki, 0,7 % ze 156 Enterobius sp. (21,2 %), Trichomonadida Flotační metoda LILLY et al. 2002 Středoafrická (10,9 %), Iodamoeba bütschlii (9 %) republika Strongyle/trichostrongyle (100 %), Národní park Mammomonogamus sp. (83 %), Strongyloides

24 Dzanga-Ndoki, sp. (20 %), Spirudid (28 %), Trematoda (23 %), Sedimentační FREEMAN et al. 1,3 % ze 75

Středoafrická Endolimax sp. (12 %), Entamoeba sp. (15 %), metoda 2004 republika Gorillophilus thoracatus (4 %), Prototapirella Gorilla gorilla gorillae (73 %), Troglodytella spp. (36 %) gorilla Limbe Wildlife Centre, South Přímé LANKESTER et al. West 100 % z 1 Neuvedeno mikroskopické 2008 Province, vyšetření Kamerun Volcanoes Gorilla beringei National Park, 0,8 % z 130 Neuvedeno Flotační metoda HASSELL et al. 2013 beringei Rwanda

X: Antwerp Zoo, Belgie; Burger’s Zoo En Safari, Arnhem, Nizozemsko; Dvůr Králové Zoo, Česká republika; La Vallee des Signes Zoo, Francie; Ogród Zoologiczny w Opolu, Polsko; Paington Zoo, Velká Británie; Parc Zoologic De Barcelona, Španělsko; Phoenix Park, Dublin, Irsko; Praha Zoo, Česká republika; Twycross Zoo, Velká Británie; Zlín Lešná Zoo, Česká republika; Zoo Aquarium Madrid, Španělsko; Zoo La Palmyre, Francie; Zoologischer Garten, Leipzig, Německo; Zurich Zoo, Švýcarsko; Y: Limbe Wildlife Centre (LWC), Kamerun; Sweetwaters Chimpanzee Sanctuary (SWS), Keňa

2.5.2.2 Balantidium coli u čeledi Cercopithecidae

U čeledi Cercopithecidae je B. coli často diagnostikováno jak u zástupců žijících v lidské péči, tak u zástupců žijících ve volné přírodě (Tab. 4-9). Je známá symptomatická balantidióza u zástupců chovaných v lidské péči (AL-TAYIB & ABDOUN 2013). V Belgii v letech 2004 až 2006 byla provedena studie gastrointestinálních parazitů u primátů žijících v lidské péči. Bylo vyšetřeno 910 fekálních vzorků z 222 primátů ze čtyř zoologických zahrad. Entamoeba spp. a Giardia sp. byly nejčastěji nalezení prvoci s prevalencí 44 % a 41 %. B. coli bylo detekováno ve 13 % fekálních vzorků, převážně to byly vzorky primátů z čeledi Cercopithecidae. Přítomnost B. coli u této skupiny primátů může být vysvětlena tím, že tráví hodně času na zemi, a tak je vysoká pravděpodobnost, že přijdou do styku s výkaly obsahujícími cysty B. coli (LEVECKE et al. 2007).

Obr. 6: Geografické rozšíření čeledi kočkodanovití (Cercopithecidae), SMITH 2012, upraveno

Balantidium coli u paviánů (Papio spp.)

Paviáni žijí ve volné přírodě na Africkém kontinentu a jihozápadě Arabského poloostrova (Obr. 7). B. coli je u druhů Papio spp. často diagnostikováno (Tab. 4a-b).

Obr. 7: Geografické rozšíření paviánů (Papio spp.), JORDAN et al. 2018

Tab. 4a: Rozšíření a prevalence Balantidium coli u paviánů (Papio spp.)

Prevalence B. Druh paviána Místo výskytu coli a počet Další paraziti (prevalence) Metoda Reference vzorků Zoologická Trichuris spp. (66,6 %), Entamoeba spp. (83,3 %), zahrada Peña Iodamoeba bütschlii (33,3 %), Endolimax nana CORDÓN et al. Escrita, Sierra 16,6 % z 18 (33,3 %), Cyclospora spp. (33,3 %), Coccidia Flotační metoda 2008 Papio Almijara, (16,6 %), Chilomastix mesnili (16,6 %), Blastocystis hamadryas Španělsko (66,6 %) Riyadh, Přímé AL-TAYIB & Saúdská 100 % z 1 Neuvedeno mikroskopické ABDOUN 2013 Arábie (v zajetí) vyšetření Necator sp. (29,4 %), Strongyloides foulbourni Papio (41,2 %), Trichuris sp. (35,3 %), Entamoeba coli Fongoli, Sedimentační a HOWELLS et hamadryas 11,8 % ze 17 (70,6 %), Entamoeba histolytica/dispar (47 %), Senegal flotační metoda al. 2011 papio Chilomastix mesnili (29,4 %), Schistosoma mansoni

27 (25,5 %)

Trichuris sp. (38,7 %), Strongyle sp. (9 %), Sedimentační MURIUKI et al. Keňa 1,8 % ze 111 Strongyloides fulleborni (30,6 %), Schistosoma metoda 1998 mansoni (3,6 %), Entamoeba histolytica (10 %) Papio Strongyloides fulleborni (42,5 %), Oesophagostomum cyanocephalus sp. (49,7 %), Trichostrongylus sp. (31,1 %), Trichuris anubis trichiura (71,9 %), Enterobius sp. (21 %), Sedimentační MUNENE et al. Keňa 46,7 % ze 167 Streptophagarus sp. (23,4 %), Schistosoma mansoni metoda 1998 (2,4 %), Entamoeba histolytica (26,4 %), Entamoeba coli (73,1 %) Mahale Trichuris sp. (68 %), Strongyloides sp. (54 %), Přímé Papio Mountains KOORIYAMA et 10 % ze 125 Oesophagostomum spp. (14 %), Entamoeba coli mikroskopické cynocephalus National Park, al. 2012 (67 %), Entamoeba spp. (77 %) pozorování Tanzanie Mole National Strongyloides spp. (53 %), Abbreviata caucasica Sedimentační RYAN et al. Papio anubis 62 % z 55 Park, Ghana (11 %), Entamoeba histolytica/dispar (4 %) metoda 2012

Tab. 4b: Rozšíření a prevalence Balantidium coli u paviánů (Papio spp.)

Prevalence B. Druh paviána Místo výskytu coli a počet Další paraziti (prevalence) Metoda Reference vzorků Trichuris sp. (66 %), Oesophagosstomum sp. (61 %), Ascaris sp. (9 %), Physaloptera sp. (8 %), Cape Trichostrongylus sp. (6 %), Entamoeba coli (91 %), Sedimentační RAVASI et al. Peninsula, 100 % z 271 Entamoeba histolytica/dispar (12 %), Entamoeba metoda 2012 Jižní Afrika chattoni (16 %), Entamoeba hartmanni (38 %), Iodamoeba bütschlii (49 %), Chilomastix mesnili (18 %) Trichuris sp. (89 %), Oesophagosstomum sp. (91 %), Physaloptera sp. (54 %), Trichostrongylus sp. (100 %), Pringle Bay, Entamoeba coli (94 %), Entamoeba histolytica/dispar Sedimentační RAVASI et al. 77 % ze 35 Jižní Afrika (6 %), Entamoeba chattoni (6 %), Entamoeba hartmanni metoda 2012 (17 %), Iodamoeba bütschlii (40 %), Chilomastix mesnili (29 %) Papio ursinus 28 Trichuris sp. (98 %), Oesophagosstomum sp. (38 %), Wildcliff Physaloptera sp. (78 %), Trichostrongylus sp. (48 %), Nature Sedimentační RAVASI et al. 66 % z 50 Entamoeba coli (92 %), Entamoeba chattoni (28 %), Reserve, Jižní metoda 2012 Entamoeba hartmanni (16 %), Iodamoeba bütschlii Afrika (72 %), Chilomastix mesnili (10 %) Mkuzi Game Trichuris sp. (6 %), Oesophagosstomum sp. (15 %), Sedimentační RAVASI et al. Reserve, Jižní 80 % ze 191 Entamoeba coli (75 %), Iodamoeba bütschlii (9 %), metoda 2012 Afrika Endolimax nana (13 %) Giant's Castle Trichuris sp. (57 %), Oesophagosstomum sp. (49 %), Game Sedimentační RAVASI et al. 26 % ze 122 Physaloptera sp. (44 %), Entamoeba coli (70%), Reserve, Jižní metoda 2012 Endolimax nana (10 %), Chilomastix mesnili (13 %) Afrika

Balantidium coli u kočkodanů (Cercopithecus spp. a Chlorocebus spp.)

Na Africkém kontinentu jsou také rozšířeni zástupci rodu Cercopithecus (Obr. 8a-c) a Chlorocebus (Obr. 9). Je známo několik studií o výskytu B. coli u těchto kočkodanů (Tab. 5-6).

Obr. 8a: Geografické rozšíření kočkodanů (Cercopithecus spp.), MAPMISTRESS 2010, upraveno

Obr. 8b: Geografické rozšíření kočkodanů (Cercopithecus spp.), MAPMISTRESS 2010, upraveno

Obr. 8c: Geografické rozšíření kočkodanů (Cercopithecus spp.), MAPMISTRESS 2010, upraveno

Obr. 9: Geografické rozšíření kočkodanů (Chlorocebus spp.), AYOUBA et al. 2015, upraveno

Tab. 5: Rozšíření a prevalence Balantidium coli u kočkodanů (Cercopithecus spp. a Chlorocebus spp.)

Druh Místo Prevalence B. coli Další paraziti (prevalence) Metoda Reference kočkodana výskytu a počet vzorků Trichuris sp. (47,1 %), Strongyle sp. (22,8 %), Strongyloides fuelleborni (16,3 %), Schistosoma Sedimentační Keňa 29,3 % ze 123 MURIUKI et al. 1998 mansoni (4,9 %), Entamoeba histolytica (19,5 metoda %) Strongyloides fuelleborni (44 %), Trichuris trichiura (50 %), Enterobius sp. (10 %), Sedimentační Keňa 30 % z 50 MUNENE et al. 1998 Cercopithecus Entamoeba histolytica (25,4 %), Entamoeba coli metoda aethiops (74 %) Physaloptera caucasica (27,5 %), Trichostrongylus spp. (7,5 %), Trichuris trichiura (7,5 %), Iodamoeba butschlii (85 %), Sedimentační Tanzanie 10 % ze 40 DALIMI et al. 2016 Entamoeba coli (72,5 %, Entamoeba metoda histolytica/dispar (37,5 %), Chilomastix mesnili

32 (12,5 %)

Trichuris sp. (50 %), Strongyle sp. (32,5 %), Sedimentační Keňa 50 % ze 34 Strongyloides feulleborni (23,5 %), Entamoeba MURIUKI et al. 1998 metoda histolytica (23,5 %) Strongyloides fuelleborni (49 %), Cercopithecus Oesophagostomum sp. (35,7 %), mitis Trichostrongylus sp. (21,4 %), Trichuris trichiura Sedimentační Keňa 34,7 % z 98 MUNENE et al. 1998 (56,1 %), Enterobius sp. (4,1 %), metoda Streptophagarus sp. (29,6 %), Entamoeba histolytica (20,4 %), Entamoeba coli (45,9 %) Cercopithecus Trichuris sp. (50 %), Strongyle sp. (17,7 %), Sedimentační Keňa 83,3 % z 12 MURIUKI et al. 1998 neglectus Entamoeba histolytica (75 %) metoda Flotační metoda Okolí jezera Ancylostoma (45,7 %), Trichuris sp. (20,7 %), Chlorocebus a přímé Awasa, 10 % ze140 Ascaris sp. (18,6 %), Entamoeba spp. (15 %), AMENU et al. 2015 pygerythrus mikroskopické Etiopie Giardia sp. (5 %) vyšetření

Tab. 6: Rozšíření a prevalence Balantidium coli u kočkodanů (Cercopithecus spp.)

Druh Prevalence B. coli Místo výskytu Další paraziti (prevalence) Metoda Reference kočkodana a počet vzorků Ancylostoma sp. (46,1 %), Oesophagostomum sp. (56,2 %), Strongyloides sp. (21,4 %), Taï Trichuris sp. (22,5 %), Entamoeba coli (58,4 %), Přímé Cercopithecus NationalPark, Entamoeba histolytica/dispar (28,1 %), 4,5 % ze 178 mikroskopické KOUASSI et al. 2015 campbelli Pobřeží Entamoeba hartmanni (25,3 %), Endolimax pozorování slonoviny nana (24,7 %), Iodamoeba bütschlii (53,4 %), Chilomastix mesnili (14,6 %), Giardia sp. (15,7 %), Blastocystis sp. (7,3 %) Ancylostoma sp. (38 %), Oesophagostomum sp. (25,2 %), Strongyloides sp. (21,6 %), Taï Trichuris sp. (8,8 %), Entamoeba coli (60,8 %), Přímé Cercopithecus NationalPark, Entamoeba histolytica/dispar (28,1 %), 4,7 % ze171 mikroskopické KOUASSI et al. 2015 diana Pobřeží Entamoeba hartmanni (25,7 %), Endolimax pozorování 33 slonoviny nana (26,9 %), Iodamoeba bütschlii (49,1 %),

Chilomastix mesnili (26,9 %), Giardia sp. (14,6 %), Blastocystis sp. (9,4 %) Ancylostoma sp. (37,6 %), Oesophagostomum sp. (30,6 %), Strongyloides sp. (21 %), Trichuris Taï sp. (18,5 %), Entamoeba coli (79,6 %), Přímé Cercopithecus NationalPark, Entamoeba histolytica/dispar (44 %), 6,4 % ze 157 mikroskopické KOUASSI et al. 2015 petaurista Pobřeží Entamoeba hartmanni (45,9 %), Endolimax pozorování slonoviny nana (36,3 %), Iodamoeba bütschlii (48,4 %), Chilomastix mesnili (31,2 %), Giardia sp. (19,1 %), Blastocystis sp. (9,6 %)

Balantidium coli u makaků (Macaca spp.) a mandrilů (Mandrillus spp.)

Zástupci rodu Macaca jsou rozšířeni převážně v Asii (Obr. 10). U druhů tohoto rodu je hlášeno několik případů o výskytu B. coli (Tab. 7).

Obr. 10: Geografické rozšíření makaků (Macaca spp.) STREET et al., 2007, upraveno

Druhy Mandrillus sphinx (Linnaeus, 1758) a Mandrillus leucophaeus (F. Cuvier, 1807) jsou rozšířeni pouze v Africe na území Kamerunu, Rovníkové Guineje, Gabonu, Konga a Nigérie (Obr. 11). U druhu M. sphinx je známá parazitace B. coli (Tab. 7).

Obr. 11: Geografické rozšíření mandrilů (Mandrillus spp.), podle OATES & BUTYNSKI 2008, TING et al. 2012

Tab. 7: Rozšíření a prevalence Balantidium coli u makaků (Macaca spp.) a mandrilů (Mandrillus spp.)

Prevalence B. Druh Místo výskytu coli a počet Další paraziti (prevalence) Metoda Reference makaka/mandrila vzorků Rio de Janeiro, Sedimentační a 84,7 % z 85 Entamoeba sp. (60 %) BARBOSA et al. 2015 Brazílie flotační metoda Macaca (v zajetí) fascicularis Entamoeba coli (85,2 %), Endolimax nana Chovná Sedimentační 22,2 % ze 443 (79,3 %), Iodamoeba bütschlii (43 %), ZANZANI et al. 2016 zařízení, Čína metoda Chilomastix mesnili (24,4 %) Rio de Janeiro, Entamoeba sp. (54,7 %), Trichuris trichiura Sedimentační a Macaca mulatta 65,6 % z 579 BARBOSA et al. 2015 Brazílie (18,9 %) flotační metoda (v zajetí) Enterobius spp. (52 %), Strongyloides spp.

35 (26 %), Trichuris spp. (9 %), Entamoeba coli

Polonnaruwa, (52 %), Entamoeba histolytica/dispar (34 %), EKANAYAKE et al. Macaca sinica 11 % z 89 Flotační metoda Sri Lanka Iodamoeba sp. (21 %), Entamoeba hartmanni 2006 (21 %), Chilomastix sp. (12 %), Cryptosporidium (29 %) Přímé Zoo Negara, Macaca arctoides 80 % z 5 Cryptosporidium spp. (20%) mikroskopické LIM et al. 2008 Malajsie vyšetření Zoo Antwerp, Entamoeba spp. (30 %), Endolimax nana Macaca nigra 70 % z 10 Flotační metoda LEVECKE et al., 2007 Belgie (60 %), Trichuris spp. (20%) Entamoeba spp. (99 %), Endolimax nana Zoo Antwerp, 52 % ze 75 (56 %), Chilomastix mesnili (49 %), Giardia Flotační metoda LEVECKE et al. 2007 Belgie spp. (7 %) Mandrillus sphinx Entamoeba coli (100 %), Endolimax nana Franceville, 80 % z 874 (100 %), Entamoeba histolytica/dispar Flotační metoda SETCHELL et al. 2007 Gabon (61 %), Nematoda (64 %)

Balantidium coli u mangabejů (Cercocebus spp.)

Druhy Cercocebus spp. osidlují Africký kontinent (Obr. 12). Byly zjištěny vysoké prevalence B. coli u těchto zástupců (Tab. 8).

Obr. 12: Geografické rozšíření mangabejů (Cercocebus spp.), MAPMISTRESS 2010, upraveno

Tab. 8: Rozšíření a prevalence Balantidium coli u mangabejů (Cercocebus spp.)

Druh Prevalence B. coli Místo výskytu Další paraziti (prevalence) Metoda Reference mangabeje a počet vzorků Trichomonadida (87,5 %), Entamoeba Cercocebus Středoafrická 75 % z 8 histolytica (100 %), Entamoeba coli (75 %), Flotační metoda LILLY et al. 2002 sp. republika Iodamoeba bütschlii (50 %) Ancylostoma sp. (73,9 %), Oesophagostomum sp. (80 %), Subulura sp. (30,2 %), Strongyloides sp. (33,2 %), Trichuris sp. (11,1 %), Taï National Dicrocoelium sp. (36,7 %), Entamoeba coli (92 Přímé Cercocebus Park, Pobřeží 60,3 % ze 199 %), Entamoeba histolytica/dispar (53,3 %), mikroskopické KOUASSI et al. 2015 atys slonoviny Entamoeba hartmanni (34,2 %), Endolimax pozorování nana (16,6 %), Iodamoeba bütschlii (38,7 %), Chilomastix mesnili (32,6 %), Giardia sp. (28,6 %), Blastocystis sp. (37,2 %) Zaire, Trichuris sp. (62,5 %), Strongyle sp. (62,5 %), 37 Cercocebus Demokratická Sedimentační 62,5 % z 8 Strongyloides fuelleborni (12,5 %), Entamoeba MURIUKI et al. 1998 albigena republika metoda histolytica (75 %) Kongo Zaire, Cercocebus Demokratická Trichuris sp. (37,5 %), Strongyle sp. (50 %), Sedimentační 50 % z 8 MURIUKI et al. 1998 torquatus republika Entamoeba histolytica (75 %) metoda Kongo

Balantidium coli u guaréz (Colobus spp. a Procolobus spp.)

Druhy Colobus spp. a Procolobus spp. žijí ve volné přírodě na Africkém kontinentu (Obr. 13-14). U těchto rodů byla zjištěna prevalence B. coli (Tab. 9).

Obr. 13: Geografické rozšíření guaréz (Colobus spp.), MAPMISTRESS 2010, upraveno

Obr. 14: Geografické rozšíření guaréz (Procolobus spp.), MAPMISTRESS 2010, upraveno

Tab. 9: Rozšíření a prevalence Balantidium coli u guaréz (Colobus spp. a Procolobus spp.)

Místo Prevalence B. coli Druh guarézy Další paraziti (prevalence) Metoda Reference výskytu a počet vzorků Ancylostoma sp. (7,2 %), Oesophagostomum sp. (8,8 %), Strongyloides sp. (14,4 %), Trichuris sp. (75,2 %), Dicrocoelium sp. (32,8 %), Taï National Přímé Colobus Entamoeba coli (49,6 %), Entamoeba Park, Pobřeží 4 % ze 125 mikroskopické KOUASSI et al. 2015 polykomos histolytica/dispar (13,6 %), Entamoeba slonoviny pozorování hartmanni (23,2 %), Endolimax nana (12,8 %), Iodamoeba bütschlii (24,8 %), Chilomastix mesnili (10,4 %) Ancylostoma sp. (13,1 %), Oesophagostomum sp. (15,9%), Strongyloides sp. (31,8 %), Trichuris sp. (73,8 %), Dicrocoelium sp. (15,5 Taï National Přímé Procolobus %), Entamoeba coli (59,4%), Entamoeba Park, Pobřeží 8,6 % z 245 mikroskopické KOUASSI et al. 2015 badius histolytica/dispar (23,8 %), Entamoeba slonoviny pozorování 39 hartmanni (26,6 %), Endolimax nana (17,6 %),

Iodamoeba bütschlii (36,9 %), Chilomastix mesnili (19,7 %), Giardia sp. (7,4 %) Strongyloides sp. (74,4 %), Trichuris sp. (93 %), Entamoeba coli (61,2 %), Entamoeba Taï National histolytica/dispar (29,5 %), Entamoeba Přímé Procolobus Park, Pobřeží 11,6 % z 129 hartmanni (24,8 %), Iodamoeba bütschlii (38,8 mikroskopické KOUASSI et al. 2015 verus slonoviny %), Chilomastix mesnili (20,9 %), Endolimax pozorování nana (14 %), Giardia sp. (9,3 %), Blastocystis sp. (8,5 %)

2.5.2.3 Balantidium coli u čeledi Lemuridae

Balantidium coli u rodu Eulemur

Zástupci rodu Eulemur žijí na ostrově Madagaskar (Obr. 15). Je známa jedna studie o výskytu B. coli u rodu Eulemur. U těchto lemurů poddruhu Eulemur fulvus rufus (Audebert, 1800) nebyly v průběhu studie pozorovány žádné klinické příznaky (CLOUGH 2010).

Obr. 15: Geografické rozšíření druhů Eulemur spp., RAKOTONIRINA et al. 2016

Tab. 10: Rozšíření a prevalence Balantidium coli u lemurů (Eulemur)

Prevalence B. coli Druh lemura Místo výskytu Další paraziti (prevalence) Metoda Reference a počet vzorků Lemuricola vauceli (100 %), Trichuris sp. (31 %), Eulemur Kirindy Forest, Sedimentační 100 % z 29 Strongyloididae (7 %), Trichostrongylidae (24 %), CLOUGH 2010 fulvus rufus Madagaskar metoda Anoplocephalidae (10 %), Entamoeba sp. (100 %)

2.6 Další zástupci z kmene Ciliophora u primátů

Kromě druhu Balantidium coli jsou dále ve střevě primátů, konkrétně lidoopů, často diagnostikováni nálevníci z řádu Entodiniomorphida. Doposud bylo popsáno několik druhů rodů Troglodytella, Prototapirella a Gorillophilus (PROFOUSOVÁ & JIRÁTOVÁ 2008).

2.6.1 Troglodytella sp.

Troglodytella sp. je další zástupce z kmene Ciliophora, který postihuje tlusté střevo primátů, převážně afrických lidoopů (PROFOUSOVÁ et al. 2011). Druh Troglodytella abrassarti (Brumpt & Joyeux 1912) byl poprvé popsán u šimpanzů (Pan troglodytes) před více než sto lety, ale i přes tuto skutečnost jsou tito obrvení nálevníci z řádu Entodiniomorphida málo probádanou skupinou. Role těchto nálevníků v trávicím traktu lidoopů není zatím známá. Předpokládá se však, že nálevníci z řádu Entodiniomorphida se účastní fermentace vlákniny v tlustém střevě (MODRÝ et al. 2009). Jsou ale známy i případy, u kterých byla tato skupina nálevníků považována za původce průjmů, a dokonce úmrtí u lidoopů žijících v zajetí (RUCH 1959). Na rozdíl od B. coli životní cyklus rodu Troglodytella sp. zahrnuje pouze trofozoitové stádium (150-200 μm) (RŮŽICOVÁ et al. 2014), a tudíž je přežití tohoto zástupce mimo hostitele omezené, protože netvoří cysty odolné vůči vnějšímu prostředí. Trofozoiti ve stolici mají tendenci rychle degradovat, v důsledku čehož jsou jen omezené údaje o jejich rozmanitosti, specifitě hostitele a přenosu u goril a šimpanzů (MODRÝ et al. 2009). Studie MODRÝ et al. 2009 prokázala, že organismy z goril (Gorilla gorilla gorilla) a šimpanzů jsou stejné, a to T. abrassarti.

2.7 Klinické projevy infekce

Trofozoiti Balantidium coli žijí v lumenu slepého a tlustého střeva většinou bez zásahu do jeho tkáně nebo klinických příznaků, to naznačuje, že B. coli je oportunní parazit, který by mohl využít oslabeného stavu hostitele způsobeným např. dalšími infekcemi, nemocemi nebo jinými faktory (PONCE-GORDO & POMAJBÍKOVÁ 2017). Trofozoit prosperuje v prostředí bohatém na škrob, v takovém prostředí nenarušuje střevní sliznici. Tato náchylnost k uhlohydrátům může být příčinou invazivního charakteru trofozoitů, jakmile se ustálí v oblasti slepého střeva s nízkým obsahem sacharidů (BOGITSH et al. 2005). K poškozování tkáně dochází prostřednictvím cilií a lytickým působením zejména u pacientů trpících podvýživou nebo imunosupresí, u těchto pacientů může být průběh onemocnění až fatální. Mezi další faktory predisponující klinickým onemocněním patří alkoholismus, hypochlorhydrie (snížená produkce žaludeční kyseliny HCl v žaludku) nebo maligní onemocnění (BERKOWITZ 2012). Napadení slizničního epitelu je následováno tvorbou hlubokých vředů, které mohou perforovat. Tento typ infekce se projevuje krvavě hlenovitými průjmy (VOLF & HORÁK 2007). Onemocnění způsobené tímto parazitickým prvokem se nazývá balantidióza (BOGITSH et al. 2005). Jsou známé případy asymptomatické (BASKERVILLE et al. 1970) i velmi závažné balantidiózy (MCCAREY et al. 1952, WALZER et al. 1973). Akutní forma onemocnění je charakterizována rychlým nástupem průjmu nebo dyzentérie a může být doprovázena hlenem a krví ve stolici. U závažných případů se objevuje hemoragie a perforace při šíření parazitů do jiných tkání (PONCE-GORDO & POMAJBÍKOVÁ 2017). Mezi další projevy tohoto onemocnění patří břišní kolika, tenesmus (bolestivé nucení na stolici přetrvávající i po jejím odchodu), nevolnost a zvracení (NEAFIE et al. 2011). Chronická balantidióza zahrnuje přerušované průjmy různého stupně závažnosti střídající se s normálními střevními pohyby nebo se zácpou. Pacienti dále mohou mít občasné bolesti hlavy, trpět nespavostí, anorexií, ztrátou hmotnosti nebo svalovou slabostí. Balantidióza může napodobovat střevní amébiázu (NEAFIE et al. 2011), někdy mohou bolesti v oblasti slepého střeva připomínat apendicitidu (BERKOWITZ 2012).

Extraintestinální infekce jsou vzácné, mohou se objevit u pacientů s rakovinou nebo po transplantaci orgánů. Mezi takové infekce patří například symptomatická (hematurie) nebo asymptomatická infekce močových cest, pneumonie, plicní hemoragie (SUH et al. 2015) nebo infekce postihující játra (BERKOWITZ 2012). Příležitostně je B. coli transportováno krví do míchy (BOGITSH et al. 2005). V posledních letech je u několika případů popsána přítomnost trofozoitů B. coli v moči (MAINO et al. 2010, BANDYOPADHYAY et al. 2013, KARUNA & KHADANGA 2014, KHANDURI et al. 2014, KAUR & GUPTA 2016), což zvyšuje důležitost vyšetření vzorků moči (PONCE-GORDO & POMAJBÍKOVÁ 2017).

2.8 Léčba balantidiózy

Onemocnění způsobené druhem Balantidium coli může být u člověka účinně léčeno orálním podáváním antibiotik jako tetracyklin, metronidazol a jodochinol. U každého léku se však dávkování a doba léčby liší (viz Tab. 11). Infekce však může vymizet spontánně bez jakékoliv léčby, nebo se hostitel může stát asymptomatickým nositelem infekce (BOGITSH et al. 2005).

Tab. 11: Léčba balantidiózy u lidí (SUH et al. 2015)

Lék Dávkování

Tetracyklin 500 mg 4x denně po dobu 10 dnů

Metronidazol 750 mg 3x denně po dobu 5 dnů

Jodochinol 650 mg 3x denně po dobu 20 dnů

2.9 Diagnostika

2.9.1 Koprologické vyšetření

Obvyklý diagnostický postup pro zjištění přítomnosti trofozoitů a cyst se skládá z koprologického vyšetření (BOGITSH et al. 2005). Vzhledem k velkému rozměru a spirálovitému pohybu jsou trofozoiti B. coli snadno rozpoznatelní ve fekálním vzorku i při malém zvětšení (x100). Toto je případ, kdy jsou ke zkoumání k dispozici čerstvé fekální vzorky, které pravděpodobně obsahují ještě aktivně plovoucí trofozoity (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008). Cysty mohou být identifikovány díky jejich velikosti, silné cystové stěně, velkému makronukleu a přítomností řasinek v cystě (BOGITSH et al. 2005). B. coli bývá vylučováno stolicí nepravidelně, a proto je nutné opakované vyšetření výkalů v průběhu několika dní (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008). Pohybliví trofozoiti jsou přítomni, když je stolice vodnatá, cysty se vyskytují v semiformované nebo formované stolici. Protože se trofozoiti ve fekálních vzorcích rychle rozpadají, musí být vzorky vyšetřeny okamžitě po jejich odběru, nebo umístěny do konzervačních roztoků (BERKOWITZ 2012).

2.9.1.1 Přímé mikroskopické pozorování

Nativní preparát

Pro vyhledávání cyst či trofozoitů se část stolice vloží do fyziologického roztoku nebo fixační tekutiny (5 nebo 10% formalín nebo polyvinylalkohol) a následně je hrubě přefiltrována přes gázu nebo síto, aby se odstranily velké kusy nečistot. Výsledná tekutina může být mikroskopicky vyšetřena pro přítomnost cyst a trofozoitů (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008). K identifikaci charakteristických vlastností B. coli jako je cytostom, řasinky či makronukleus může být použit mikroskop s fázovým kontrastem (BERKOWITZ 2012). Preparáty lze i barvit například Lugolovým roztokem, ten se však postupně koncentruje v cytoplazmě a může zneviditelnit makronukleus. Totéž platí i pro barvení hematoxylinem a eosinem, kdy barvivo může zakrýt veškeré detaily v buňce. Když jsou

45 cysty silně zbarvené, mohou být zaměněny za vajíčka helmintů, což vede k nesprávné diagnostice (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008).

2.8.1.2 Koncentrační metody

Ke snadnějšímu hledání parazitů ve stolici se využívají také koncentrační metody zahrnující sedimentační a flotační metodu (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA, 2008). Tyto metody jsou součástí úplného parazitárního vyšetření umožňující detekci malého množství organismů, které mohou chybět při vyšetření pouze přímým mikroskopickým pozorováním. Jsou navrženy tak, aby oddělily protozoální organismy a vajíčka a larvy helmintů od fekálního balastu pomocí centrifugace nebo rozdílných hustot parazitárních útvarů a koncentračního roztoku (GARCIA 2007).

Sedimentační metoda

Tato metoda využívá gravitace a hustoty roztoku za účelem usazování těžkých parazitárních útvarů na dno zkumavky. Slouží k objevení všech přítomných prvoků, oocyst, vajíček a larev. Často se ke zvýšení rychlosti sedimentace využívá centrifugace za použití některých sedimentačně-koncentračních roztoků, které umožňují sedimentaci a čistí koprologický materiál od balastu, který ztěžuje pozorování (GARCIA 2007).

Flotační metoda

Metoda využívá odlišných hustot parazitárních útvarů a použitého flotačního roztoku, jehož hustota je vyšší. Slouží k separaci cyst prvoků, oocyst kokcidií a některých vajíček a larev helmintů. Parazitární útvary tak vyplavou na hladinu, odkud jsou sbírány a přenášeny na podložní sklíčko. Preparáty se ihned prohlížejí. Postup flotační metody musí být přesně dodržován, aby bylo dosaženo spolehlivých výsledků (GARCIA 2007).

2.9.2. Endoskopické vyšetření a biopsie

Trofozoiti B. coli mohou být také detekováni ve tkáni tlustého střeva. Pro odběr vzorku tkáně z tlustého střeva se využívá sigmoideoskopie (SMITH 2003), což je endoskopické vyšetření, při kterém se zavádí endoskop (sigmoidoskop) do těla řitním otvorem. Tento přístroj slouží k vizuální kontrole vnitřní části rekta a koncové části

46 tlustého střeva (CHATTERJEE & MILLER 2010). Lékař tak při tomto vyšetření může hledat krvácení, vředy nebo záněty, aby mohl diagnostikovat příčinu průjmu nebo jiných gastrointestinálních problémů, a může provést biopsii (odběr vzorků ze sliznice) pro histologický rozbor (SMITH 2003).

2.9.3 Bronchoskopické vyšetření

V několika případech obsahovala bronchoalveolární tekutina z plic trofozoity B. coli (ANARGYROU et al. 2003, SHARMA & HARDING 2003, VASILAKOPOLOU et al. 2003). Bronchoalveolární tekutina se získává provedením bronchoalveolární laváže, což je bronchoskopické vyšetření. Jedná se o frakcionovaný výplach v oblasti bronchiálního větvení fyziologickým roztokem (nejméně 150-200 ml). Výsledná tekutina může být vyšetřena (ŠPINAR & LUDKA 2013) pro přítomnost trofozoitů. Diagnostikovat B. coli v plicích může být složité, neboť epitelové buňky s řasinkami mohou být zaměněny s trofozoity B. coli. Tyto epitelové buňky ale mají na povrchu oproti trofozoitům B. coli relativně málo řasinek a jsou menší (<30 μm) než buňky B. coli (150 až 200 μm) a spíše protáhlé než vejcovité. Trofozoiti jsou dále odlišitelní od těchto buněk svým spirálovitým pohybem. V tomto případě může být užitečné použití mikroskopu s fázovým kontrastem (SCHUSTER & RAMIREZ-AVILA 2008).

3. ZÁVĚR

V této literární rešerši jsem se zabývala parazitickým prvokem Balantidium coli a shrnula z dostupné literatury informace o jeho výzkumu, morfologii, životním cyklu, geografickém rozšíření a prevalenci, klinických příznacích a o metodách diagnostiky. Značnou pozornost jsem věnovala výskytu B. coli u primátů. Z nasbíraných dat o lokalitách výskytu a prevalenci B. coli u primátů vyplývá, že se tento parazit vyskytuje především u zástupců čeledi Hominidae a čeledi Cercopithecidae. Mezi rody čeledi Hominidae byly viditelné jisté rozdíly u volně žijících populací. Vysoké prevalence B. coli byly zaznamenány u divokých a polodivokých orangutanů i orangutanů žijících v lidské péči. U volně žijících afrických lidoopů (šimpanzů a goril) byla prevalence B. coli velmi nízká nebo nulová, ovšem u šimpanzů a goril žijících v lidské péči byla prevalence značně vyšší. U čeledi Cercopithecidae jsou známé parazitace B. coli u druhů Papio spp., Cercopithecus spp., Chlorocebus spp., Macaca spp., Mandrillus spp., Cercocebus spp., Colobus spp. a Procolobus spp. U této skupiny je B. coli podle nasbíraných dat často diagnostikováno v zoologických zahradách (v lidské péči) i ve volné přírodě. Kromě těchto dvou čeledí bylo B. coli detekováno v jedné studii gastrointestinálních parazitů druhu Eulemur fulvus rufus z čeledi Lemuridae. Předložená bakalářská práce shromažďuje informace získané z dostupné publikované literatury a vyvozuje z nich obecné závěry. Tato literární rešerše slouží jako teoretický podklad pro následující výzkum parazita Balantidium coli.

4. POUŽITÁ LITERATURA A DALŠÍ ZDROJE

ADL S.M., SIMPSON A.G.B, LANE C.E., LUKEŠ J., BASS D., BOWSER S.S., BROWN M.W., BURKI F., DUNTHORN M., HAMPL V., HEISS A., HOPPENRATH M., LARA E., LE GALL L., LYNN D.H., MCMANUS H., MITCHELL E.A.D., MOZLEY-STANRIDGE S.E., PARFREY L.W., PAWLOWSKI J., RUECKERT S., SHADWICK L., SCHOCH C.L., SMIRNOV A. & SPIEGEL F.W. 2012: The Revised Classification of Eukaryotes. Journal of Eukaryotic Microbiology 59(5): 429-514.

AL-TAYIB O. & ABDOUN K.A. 2013: Balantidium coli infection in hamadryas baboon (Papio hamadryas) in Saudi Arabia: A case report. Journal of Animal and Plant Sciences 23(3): 939-943.

AMENU K., TESFAYE D., TILAHUN G. & MEKIBIB B. 2015: Gastrointestinal parasites of vervet monkeys around Lake Hawassa recreational sites, southern Ethiopia. Comparative Clinical Pathology 24: 1491-1496.

ANARGYROU K., PETRIKKOS G.L., SULLER M.T.E., SKIADA A., SIAKANTARIS M.R., OSUNTOYINBO R.T., PANGALIS G. & VAIOPOULOS G. 2003: Pulmonary Balantidium coli infection in a leukemic patient. American Journal of Hematology 73: 180-183.

AREÁN V.M. & KOPISCH E. 1956: Balantidiasis: a review and report of cases. American Journal of Hygiene 32: 1089-1115.

ARONSEN G.P. & KIRKHAM M. 2017: Inventory and Assessment of the Pan troglodytes (Blumenbach, 1799) Skeletal Collection Housed at the Yale Peabody Museum. Bulletin of the Peabody Museum of Natural History 58(1): 209-259.

AYOUBA A., NJOUOM R., CHIA J.E., AHUKA-MUNDEKE S., KFUTWAH A., NGOLE E.M., NERRIENET E., DELAPORTE E. & PEETERS M. 2015: Molecular characterization of a new mosaic Simian Immunodeficiency Virus in a naturally infected tantalus monkey (Chlorocebus tantalus) from Cameroon: A challenge to the virus–host co-evolution of SIVagm in African green monkeys. Infection, Genetics and Evolution 30: 65-73.

BANDYOPADHYAY A., MAJUMDER K. & GOSWAMI B.K. 2013: Balantidium coli in urine sediment: Report of a rare case presenting with hematuria. Journal of Parasitic Diseases 37(2): 283-285.

BARBOSA S.A., PISSINATTI A., DIB L.V., SIQUEIRA M.P., CARDOZO M.L., FONSECA A.B.M., OLIVEIRA B.A., SILVA F.A., UCHÔA C.M.A., BASTOS O.M.P. & AMEMDOEIRA M.R.R. 2015: Balantidium coli and other gastrointestinal parasites in captives non-human primates of the Rio de Janeiro, Brazil. Journal of Medical Primatology 44: 18-26.

BASKERVILLE L., AHMED Y. & RAMCHAND S. 1970: Balantidium colitis. Report of a case. American Journal of Digestive Diseases 15: 727-731.

BERKOWITZ F.E. 2012: Balantidium coli. In: LONG S.S., PICKERING L.K. & PROBER C.G. (eds): Principles and Practice of Pediatric Infectious Diseases (4rd Edition). Elsevier, United States, pp. 1266-1268.

BILAL C.Q., KHAN M.S., AVAIS M., IJAZ M. & KHAN J.A. 2009: Prevalence and chemotherapy of Balantidium coli in cattle in the River Ravi region, Lahore (Pakistan). Veterinary Parasitology 163(1-2): 15-17.

BOGITSH B.J., CERTER C.E. & OELTMANN T.N. 2005: Balantidium coli. In: BOGITSH B.J., CERTER C.E. & OELTMANN T.N. (eds): Human Parasitology (3rd Edition). Elsevier, Amsterdam, 79-82.

CHATTERJEE S. & MILLER A. 2010: Sigmoidoscopy. In: CHATTERJEE S. & MILLER A. (eds): Biomedical Instrumentation Systems. Delmar Cengage Learning. Clifton Park, NY, pp. 492-494.

CHRISTELLER E. 1922: Über die Balantidienruhr bei den Schimpansen des Berliner Zoologischen Gartens. Virchows Archiv 233: 396–422.

CLOUGH D. 2010: Gastro-Intestinal Parasites of Red-Fronted Lemurs in Kirindy Forest, Western Madagascar. Journal of Parasitology 96(2): 245-251.

DALIMI A., MOTAMEDI G., HABLOLVARID M.H. & ABDOLI A. 2016: Alimentary tract parasites of vervet monkeys (Cercopithecus aethiops): A potential reservoir for human transmission. Archives of Razi Institute 71: 277-281.

DESPOMMIER D.D., GWADZ R.W. & HOTEZ P.J. 1995: Balantidium coli (Malmsten 1857). In: DESPOMMIER D.D., GWADZ R.W. & HOTEZ P.J. (eds): Parasitic Diseases. Springer, New York, NY, 159-162.

DRAKULOVSKI P., BERTOUT S., LOCATELLI S., BUTEL C., PION S., MPOUDI-NGOLE E., DELAPORTE E., PEETERS M. & MALLIÉ M. 2014: Assessment of gastrointestinal parasites in wild chimpanzees (Pan troglodytes troglodytes) in southeast Cameroon. Parasitology Research 113: 2541-2550.

EKANAYAKE D.K., ARULKANTHAN A., HORADAGODA N.U., SANJEEVANI G.K.M., KIEFT R., GUNATILAKE S. & DITTUS W.P.J. 2006: Prevalence of Cryptosporidium and other Enteric Parasites Among Wild Non-Human Primates in Polonnaruwa, Sri Lanka. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 74(2): 322-329.

ESTEBAN J.G., AGUIRRE C., ANGLES R., ASH L.R. & MAS-COMA S. 1998: Balantidiasis in Aymara children from the northern Bolivian altiplano. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 59: 922-927.

EVANS R.A. 2014: Truk Lagoon, A Cultural Geography. Page Publishing Inc, New York, NY.

FOITOVÁ I., BARUŠ V., HODOVÁ I., KOUBKOVÁ B. & NURCAHYO W. 2008: Two remarkable pinworms (Nematoda: Enterobiinae) parasitizing orangutan (Pongo abelii) in the Sumatra (Indonesia) including Lemuricola (Protenterobius) pongoi n.sp. Helminthologia 45(4): 162-168.

FREEMAN A.S., KINSELLA J.M., CIPOLLETTA C., DEEM S.H. & KARESH W.B. 2004: Endoparasites of Western Lowland gorillas (Gorilla gorilla gorilla) at Bai Hokou, Central African Republic. Journal of Wildlife Diseases 40: 775–781.

GARCIA L.S. 2007: Macroscopic and Microscopic Examination of Fecal Specimens. In: GARCIA L.S. (ed.): Diagnostic Medical Parasitology (5th Edition). American Society for Microbiology Press, Washington, D. C., pp. 782-830.

GOOSSENS B., CHIKHI L., JALIL M.F., JAMES S., ANCRENAZ M., LACKMAN-ANCRENAZ I. & BRUFORD M.W. 2009: Taxonomy, geographic variation and population genetics of Bornean and Sumatran orangutans. In: WICH S.A., UTAMI ATMOKO S.S., MITRA SETIA T. & van SCHAIK C. P. (eds.): Orangutans: Geographic variation in behavioral ecology and conservation. Oxford University Press, Oxford, U.K., pp. 1-14.

HASSELL J.M., BLAKE D.P., WATERS M., CRANFIELD M.R., RAMER J., BOSCO NOHELI J., HOGAN J.N. & HERMOSILLA C. 2013: Occurrence and molecular analysis of Balantidium coli in mountain gorilla (Gorilla beringei beringei) in the Volcanoes National Park, Rwanda. Journal of Wildlife Diseases 49(4): 1063- 1065.

HELENBROOK W.D., WADE S.E., SHIELDS W.M., STEHMAN S.V. & WHIPPS C.M. 2015: Gastrointestinal Parasites of Ecuadorian Mantled Howler Monkeys (Alouatta palliata aequatorialis) Based on Fecal Analysis. Journal of Parasitology 101: 341-350.

HINDSBO O., NIELSEN C.V., ANDRESSEN J., WILLINGHAM A.L., BENDIXEN M., NIELSEN M. & NIELSEN N. O. 2000: Age-dependent occurrence of the intestinal ciliate Balantidium coli in pigs at a Danish research farm. Acta Veterinaria Scandinavica 41: 79-83.

HOARE C.A. 1962: Reservoir hosts and natural foci of human Entamoeba histolytica. Acta Tropica 19: 281-317.

HOWELLS M.E., PRUETZ J. & GILLESPIE T.R. 2011: Patterns of Gastro- Intestinal Parasites and Commensals as an Index of Population and Ecosystem Health: The Case of Sympatric Western Chimpanzees (Pan troglodytes verus) and Guinea Baboons (Papio hamadryas papio) at Fongoli, Senegal. American Journal of Primatology 73: 173-179.

JENSEN-SEAMAN M.I., DEINARD A.S. & KIDD K.K. 2002. Mitochondrial and nuclear DNA estimates of divergence between western and eastern gorila. In: TAYLOR A.B & GOLDSMITH M.L. (eds.): Gorilla Biology: A Multidisciplinary Perspective. Cambridge University Press, pp. 247-268.

JÍROVEC O. 1977: Parazitologie pro lékaře. Avicenum, Praha.

JORDAN V.E., WALKER J.A., BECKSTROM T.O., STEELY C.J., MCDANIEL C.L., ST ROMAIN C.P., KONKEL M.K., BATZER M.A., WORLEY K.C., ROGERS J., PHILLIPS-CONROY J. & JOLLY C.J. 2018: A computational reconstruction of Papio phylogeny using Alu insertion polymorphisms. Mobile DNA 9(1).

KAUR S. & GUPTA A. 2016: Urinary balantidiasis: A rare incidental finding in a patient with chronic obstructive pulmonary disease. Journal of Cytology 33(3): 169- 171.

KARUNA T. & KHADANGA S. 2014: A rare case of urinary balantidiasis in an elderly renal failure patient. Tropical Parasitology 4(1): 47-49.

KHANDURI A., CHAUHAN S., CHANDOLA I., MAHAWAL B. & KATARIA V. 2014: Balantidiosis: a rare accidental finding in the urine of a patient with acute renal failure. Journal of Clinical and Diagnostic Research 8(5): 3-4.

KILBOURN A.M., KARESH W.B., WOLFE N.D., BOSI E.J., COOK R.A. & ANDAU M. 2003: Health evaluation of free-ranging and semi-captive orangutans (Pongo pygmaeus pygmaeus) in Sabah, Malaysia. Journal of Wildlife Diseases 39: 73- 83.

KLINE K., MCCARTHY J.S., PEARSON M., LOUKAS A. & HOTEZ P.J. 2013: Neglected tropical diseases of Oceania: review of their prevalence, distribution, and opportunities for control. PLoS Neglected Tropical Diseases 7(1): e1755.

KOORIYAMA T., HASEGAWA H., SHIMOZURU M., TSUBOTA T., NISHIDA T. & IWAKI T. 2012: Parasitology of five primates in Mahale Mountains National Park, Tanzania. Primates 53: 365-375.

KOUASSI R.Y., MCGRAW S.W., YAO P.K., ABOU-BACAR A., BRUNET J., PESSON B., BONFOH B., N'GORAN E.K. & CANDOLFI E. 2015: Diversity and prevalence of gastrointestinal parasites in seven non-human primates of the Taï National Park, Côte d’Ivoire. Parasite 22: 1.

KRASCHENINNIKOW S. & WENRICH D.H. 1958: Some observations on morphology and division of Balantidium coli and Balantidium caviae. Journal of Protozoology 5: 196-202.

KUZE N., KANAMORI T., MALIM T.P., BERNARD H., ZAMMA K., KOORIYAMA T., MORIMOTO A. & HASEGAWA H. 2010: Parasites found from the feces of Bornean orangutans in Danum Valley, Sabah, Malaysia, with a redescription of Pongobius hugoti and the description of a new species of Pongobius (Nematoda: Oxyuridae). Journal of Parasitology 96(5): 954-960.

LANKESTER F., MÄTZ-RENSING K., KIYANG J., JENSEN S. A., WEISS S. & LEENDERTZ F.H. 2008: Fatal ulcerative colitis in a western lowland gorilla (Gorilla gorilla gorilla). Journal of Medical Primatology 37: 297–302.

LABES E.M., HEGGLIN D., GRIMM F., NURCAHYO W., HARRISON M.E., BASTIAN M.L. & DEPLAZES P. 2010: Intestinal parasites of endangered orangutans (Pongo pygmaeus) in Central and East Kalimantan, Borneo, Indonesia. Parasitology 137(1): 123-35.

LEVECKE B., DORNY P., GEURDEN T., VERCAMMEN F. & VERCRUYSSE J. 2007: Gastrointestinal protozoa in non-human primates of four zoological gardens in Belgium. Veterinary Parasitology 148(3-4): 236-246.

LEVINE N.D. 1985: Ciliophora. In: Levine N.D. (Ed.): Veterinary Protozoology. Iowa State University Press. Ames. pp. 334-364.

LI M., WANG C., NILSEN F., PONCE-GORDO F. & GRIM J.N. 2014: New insights into the molecular phylogeny of Balantidium (Ciliophora, Vetibuliferida) based on the analysis of new sequences of species from fish hosts. Parasitology Research 113(12): 4327-4333.

LILLY A.A., MEHLMAN P.T. & DORAN D. 2002: Intestinal Parasites in Gorillas, Chimpanzees, and Humans at Mondika Research Site, Dzanga-Ndoki National Park, Central African Republic. International Journal of Primatology 23: 555-573.

LIM Y.A.L., NGUI R., SHUKRI J., ROHELA M. & MAT NAIM H.R. 2008: Intestinal parasites in various animals at a zoo in Malaysia. Veterinary Parasitology 157(1-2): 154-159.

LYNN D. 2008: The Ciliated Protozoa: Characterization, Classification, and Guide to the Literature (3rd Edition). Springer, New York.

MAINO A., GARIGALI G., GRANDE R., MESSA P. & FOGAZZI G.B. 2010: Urinary balantidiasis: diagnosis at a glance by urine sediment examination. Journal of Nephrology 23(6): 732-737.

MCCAREY A.G. 1952: Balantidiasis in South Persia. British Medical Journal 1(4759): 629-631.

MCDONALD J.D. 1922: On Balantidium coli and B. suis (sp. nov.). University of California Publications in Zoology 20: 243-246.

MCLENNAN M.R., HASEGAWA H., BARDI M. & HUFFMAN M.A. 2017: Gastrointestinal parasite infections and self-medication in wild chimpanzees surviving in degraded forest fragments within an agricultural landscape mosaic in Uganda. Plos One 12: e0180431.

MODRÝ D., PETRŽELKOVÁ K.J., POMAJBÍKOVÁ K., TOKIWA T., KŘÍŽEK J., IMAI S., VALLO P., PROFOUSOVÁ I. & ŠLAPETA J. 2009: The occurrence and ape-to-ape transmission of the entodiniomorphid ciliate Troglodytella abrassarti in captive gorillas. Journal of Eukaryotic Microbiology 56(1): 83-7.

MUL I.F., PAEMBONAN W., SINGLETON I., WICH S.A. & BOLHUIS H.G. 2007: Intestinal Parasites of Free-ranging, Semicaptive, and Captive Pongo abelii in Sumatra, Indonesia. International Journal of Primatology 28: 407-420.

MUNENE E., OTSYULA M., MBAABU D.A.N., MUTAHI W.T., MURIUKI S.M.K. & MUCHEMI G.M. 1998: Helminth and Protozoan Gastrointestinal Tract Parasites in Captive and Wild-Trapped African Non-Human Primates. Veterinary Parasitology 78: 195-201.

MURIUKI S.M.K., MURUGU R.K., MUNENE E., KARERE G.M. & CHAI D.C. 1998: Some gastro-intestinal Parasites of Zoonotic (public health) Importance Commonly Observed in Old World Non-Human Primates in Kenya. Acta Tropical 71: 73-82.

NAKAUCHI K. 1999: The prevalence of Balantidium coli infection in fifty-six mammalian species. Journal of Veterinary Medical Science 61: 63-65.

NATER A., MATTLE-GREMINGER M.P., NURCAHYO A., NOWAK M.G., de MANUEL M., DESAI T., GROVES C., PYBUS M., SONAY T.B., ROOS C., LAMEIRA A.R., WICH S.A., ASKEW J., DAVILA-ROSS M., FREDRIKSSON G., de VALLES G., CASALS F., PRADO-MARTINEZ J., GOOSSENS B., VERSCHOOR E.J., WARREN K.S., SINGLETON I., MARQUES D.A., PAMUNGAS J., PERWITASARI-FARAJALLAH D., RIANTI P., TUUGA A., GUT I.G., GUT M., OROZCO-TERWENGEL P., van SCHAIK C.P., BERTRANPETIT J., ANISIMOVA M., SCALLY A., MARQUES-BONET T., MEIJAARD E. & KRUTZEN M. 2017: Morphometric, Behavioral, and Genomic Evidence for a New Orangutan Species. Current Biology 27(22): 3576-3577.

NEAFIE R.C., ANDERSEN E.M. & KLASSEN-FISCHER M.K. 2011: Balantidiasis. In: Meyers W.M., Firpo A., Wear D.J. (Eds): Topics on the Pathology of protozoan and invasive arthropod diseases. Armed Forces Institute of Pathology, Washington. 6 pp.

OATES J.F. & BUTYNSKI T.M. 2008: Mandrillus sphinx. The IUCN Red List of Threatened Species 2008: e.T12754A3377579.

OBERHUBER G., KARPITSCHKA G. & STOLTE M. 1993: Balantidium coli: a rare cause of colonic ulcer. European Journal of Gastroenterology and Hepatology 5:755-757.

PÉREZ CORDÓN G., HITOS PRADOS A., ROMERO D., SÁNCHEZ MORENO M., PONTES A., OSUNA A. & ROSALES M.J. 2008: Intestinal parasitism in the animals of the zoological garden “Peña Escrita” (Almuñecar, Spain). Veterinary Parasitology 156: 302-309.

POMAJBÍKOVÁ K., PETRŽELKOVÁ K.J., PROFOUSOVÁ I., PETRÁŠOVÁ J. & MODRÝ D. 2010: Discrepancies in the occurrence of Balantidium coli between wild and captive African great apes. Journal of Parasitology 96: 1139-1144.

POMAJBÍKOVÁ K., OBORNÍK M., HORÁK A., PETRŽELKOVÁ K.J., GRIM J.N., LEVECKE B., TODD A., MULAMA M., KIYANG J. & MODRÝ D. 2013: Novel insights into the genetic diversity of Balantidium and Balantidium-like cyst- forming ciliates. Plos Neglected Tropical Diseases 7(3): e2140.

PONCE-GORDO F., FONSECA-SALAMANCA F. & MARTÍNEZ-DÍAZ R.A. 2011: Genetic Heterogeneity in Internal Transcribed Spacer Genes of Balantidium coli (Litostomatea, Ciliophora). Protist 162: 774-794.

PONCE-GORDO F., JIMENEZ-RUIZ E. & MARTÍNEZ-DÍAZ R.A. 2008: Tentative identification of the species of Balantidium from ostriches (Struthio camelus) as Balantidium coli-like by analysis of polymorphic DNA. Veterinary Parasitology 157: 41-49.

PONCE-GORDO F. & JIRKŮ-POMAJBÍKOVÁ K. 2017: Balantidium coli. In: J. B. ROSE & B. JIMÉNEZ-CISNEROS. (eds) Global Water Pathogens Project. http://www.waterpathogens.org (R. FAYER & W. JAKUBOWSKI. (eds) Part 3 Protists) http://www.waterpathogens.org/book/balantidium-coli Michigan State University. E. Lansing. MI. UNESCO.

PROFOUSOVÁ I., MIHALIKOVÁ K., LAHO T., VÁRADYOVÁ Z., PETRŽELKOVÁ K. J., MODRÝ D. & KIŠIDAYOVÁ S. 2011: The ciliate, Troglodytella abrassarti, contributes to polysaccharide hydrolytic activities in the chimpanzee colon. Folia Microbiologica 56(4): 339-43.

RAKOTONIRINA H., KAPPELER P. M. & FICHTEL C. 2016: The role of acoustic signals for species recognition in redfronted lemurs (Eulemur rufifrons). BMC Evolutionary Biology 16: 1-11.

RATAJ A.V., LINDTNER-KNIFIC R., VLAHOVIĆ K., MAVRI U. & DOVČ A. 2011: Parasites in pet reptiles. Acta Veterinaria Scandinavica 53: 33.

RAVASI D.F., O’RIAIN M.J., ADAMS V.J. & APPLETON CH.C. 2012: A coprological survey of protozoan and nematode parasites of free-ranging chacma baboons (Papio ursinus) in the southwestern Cape, South Africa. South African Journal of Wildlife Research 42(1): 35-44.

RUCH T. C. 1959: Diseases of Laboratory Primates. W. B. Saunders, Philadelphia.

RŮŽICOVÁ M., PETRŽELKOVÁ K.J., KALOUSOVÁ B., MODRÝ D. & POMAJBÍKOVÁ K. 2014: Validation of FLOTAC for the detection and quantification of Troglodytella abrassarti and Neobalantidium coli in chimpanzees and pigs. Journal of Parasitology 100(5): 662-70.

RYAN S.J., BRASHARES J.S., WALSH C., MILBERS K., KILROY C. & CHAPMAN C.A. 2012: A survey of gastrointestinal parasites of olive baboons (Papio anubis) in human settlement areas of Mole National Park, Ghana. Journal of Parasitology 98: 885-888.

SCHUSTER F.L. & RAMIREZ-AVILA L. 2008: Current World Status of Balantidium coli. Clinical Microbiology Reviews 21: 626-638.

SETCHELL J.M., BEDJABAGA I., GOOSSENS B., REED P., WICKINGS E.J. & KNAPP L.A. 2007: Parasite Prevalence, Abundance, and Diversity in a Semi-free- ranging Colony of Mandrillus sphinx. International Journal of Primatology 28: 1345- 1362.

SHARMA S. & HARDING G. 2003: Necrotizing lung infection caused by the protozoan Balantidium coli. Canadian Journal of Infectious Diseases 14: 163-166.

STREET S.L., KYES R.C., GRANT R. & FERGUSON B. 2007: Single nucleotide polymorphisms (SNPs) are highly conserved in rhesus (Macaca mulatta) and cynomolgus (Macaca fascicularis) macaques. BMC Genomics 8: 480.

SUH K.N., KOZARSKY P. & KEYSTONE J.S. 2015: Protozoal Diseases: Balantidium coli. In: BENNETT J.E., DOLIN R. & BLASER M.J. (eds.): Mandell, Douglas, and Bennett's principles and practice of infectious diseases (8th Edition). Elsevier/Saunders, Philadelphia, PA, pp. 3188-3189.

ŠPINAR J. & LUDKA O. 2013: Diagnostická bronchoskopie. In: ŠPINAR J. & LUDKA O.: Propedeutika a vyšetřovací metody vnitřních nemocí (2. vydání). Grada. Praha. pp. 275-276.

TEARE J.A. & LOOMIS M.R. 1982: Epizootic of balantidiasis in lowland gorillas. Journal of the American Veterinary Medical Association 181(11): 1345-1347.

TING N., CORUSH J., ASTARAS C., HEARN G., HONARVAR S., BURRELL A.S., PHILLIPS N., MORGAN B.J., GADSBY E.L., RAAUM R. & ROOS C. 2012: Genetic signatures of a demographic collapse in a large-bodied forest dwelling primate (Mandrillus leucophaeus). Ecology and Evolution 2(3): 550-561.

VASILAKOPOLOU A., DIMARONGONA K., SAMAKOVLI A., PAPADIMITRIS K. & AVLAMI A. 2003: Balantidium coli pneumonia in an immunocompromised patient. Scandinavian Journal of Infectious Diseases 35: 144- 146.

VOLF P. & HORÁK P. 2007: Paraziti a jejich biologie. Triton, Praha.

WALZER P.D., JUDSON F.N., MURPHY K.B., HEALY G.R., ENGLISH D.K. & SCHULTZ M.G. 1973: Balantidiasis outbreak in Truk. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 22(1): 33-41.

YIN D.M., LV C.C, TAN L., ZHANG T.N., YANG C.Z, LIU Y. & LIU W. 2015. Prevalence of Balantidium coli infection in sows in Hunan province, subtropical China. Tropical Animal Health and Production 47(8): 1637-40.

ZAMAN V. 1970: Activity of contractile vacuole in the parasitic ciliate, Balantidium coli. Experientia 26: 806-807.

ZAMAN V. 1978: Balantidium coli. In: KREIER J.P. (ed.): Parasitic protozoa, vol. 2. Academic Press, New York, NY, pp. 633-653.

ZANZANI S.A., GAZZONIS A.L., EPIS S. & MANFREDI M.T. 2016: Study of the gastrointestinal parasitic fauna of captive non-human primates (Macaca fascicularis). Parasitology Research 115: 307-312.

ZOMMERS Z., MACDONALD D.W., JOHNSON P.J. & GILLESPIE T.R. 2013: Impact of human activities on chimpanzee ground use and parasitism (Pan troglodytes). Conservation Letters 6: 264-273.

4.1 Internetové zdroje

CDC. 2015: Balantidiasis – Biology. Dostupné z https://www.cdc.gov/dpdx/. Verze z 15. 3. 2018.

MAPMISTRESS. 2010: Africa Endangered-Extinct Species. Dostupné z http://mapmistress.com/. Verze z 25. 4. 2018.

PROFOUSOVÁ I. & JIRÁTOVÁ J. 2008: Nálevníci pomáhají gorilám trávit nebo parazitují v jejich střevě? Dostupné z http://www.rozhlas.cz/portal/portal/. Verze z 21. 4. 2018.

SMITH C.H. 2012: The Distribution of Mammals: Mammal Families Distribution Maps. Dostupné z https://www.wku.edu/. Verze z 20. 4. 2018.

SMITH D.S. 2003: The Parasite: Balantidium coli. Dostupné z https://www.stanford.edu/. Verze z 23. 4. 2018.