Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva Elena Diehl Organizadora
Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
E-book
2017 © Dos autores – 2017 [email protected]
Editoração: Oikos Capa: Gabriel Diehl Fleig Revisão: Carlos A. Dreher Arte-final: Jair de Oliveira Carlos
Editora Oikos Ltda. Rua Paraná, 240 – B. Scharlau 93120-020 São Leopoldo/RS Tel.: (51) 3568.2848 / 3568.7965 [email protected] www.oikoseditora.com.br
I61 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva [e-book]. / Organizadora: Elena Diehl. – São Leopoldo: Oikos, 2017. 149 p.; 14 x 21cm. ISBN 978-85-7843-743-5 1. Formiga. 2. Formiga – Diversidade ecoló- gica. 3. Formiga – Organização social. 4. Mirme- cologia. I. Diehl, Elena. CDU 595.796 Catalogação na Publicação: Bibliotecária Eliete Mari Doncato Brasil – CRB 10/1184 Sumário
Prefácio...... 5 Evoneo Berti Filho Introdução ...... 6 Elena Diehl Formigas e Hemípteros/Homópteros ...... 14 Elena Diehl e Franciele Sacchett Formigas e Forídeos ...... 42 Elena Diehl e Luciane da Rocha Formigas, Besouros e Lepidópteros ...... 51 Lucas Kaminski Formigas e Cupins...... 66 Elena Diehl, Laura V. Ayestaran Menzel, Luciane Kern Junqueira e Daniela Farias Florencio Formigas e Vertebrados ...... 76 Eduardo Diehl-Fleig† Formigas e Espécies Arbóreas ...... 85 Elena Diehl, Laura V. Ayesteran Menzel e Fabiana Haubert Formigas e Queimadas ...... 102 Elena Diehl e Emília Z. de Albuquerque Formigas a Altitude ...... 113 Elena Diehl, Eduardo Diehl-Fleig † e Laura V. Ayestaran Menzel Formigas e Inimigos Naturais ...... 120 Elena Diehl, Heloisa Luciano, Marcia Eloisa da Silva e Alexandre Specht Autores e Coautores ...... 147 Agradecimentos Especiais ...... 149 Prefácio
Deparamo-nos com a incumbência de prefaciar este livro, cuja organização foi proposta pelo filho da autora, Eduardo Diehl, já falecido. O vazio de sua ausência de certa forma se preenche com a concretização desta obra, levada a cabo segundo sua sugestão. É fácil discorrer sobre o incrível valor científico de uma pessoa querida, não pela amizade que nos une a ela, mas pela reconhecida competência desta pessoa. Este é o caso da doutora Elena Diehl, organizadora, pesquisadora de notório saber no campo dos insetos sociais. Este livro trata das relações ecológicas das formigas (Hymenoptera, Formicidae) com outros insetos das Ordens Coleoptera, Diptera, Hemiptera, Isoptera e Lepidoptera e com vertebrados, espécies arbóreas, outras plantas, solos, queimadas e inimigos naturais. É um trabalho de inestimável valor, que contribuirá para a formação de entomologistas, especialmente aqueles dedicados ao estudo dos insetos sociais, pois os textos sobre Mirmecologia geralmente se restringem às formigas fitófagas, com ênfase em Formicidae, Attini ou livros escritos por autores estrangeiros. É com orgulho, pois, que apresentamos este livro aos entomologistas brasileiros.
Dr. Evoneo Berti Filho ESALQ/USP
5 Introdução
Elena Diehl
Este livro foi organizado para ser apresentado em forma de mesa-redonda no XV Simpósio de Mirmecologia que ocorreu em Campo Grande (MS) e que teve como objetivo apresentar algumas interações envolvendo formigas e outros grupos de insetos, alguns de vertebrados, além de interações ecológicas e evolutivas com vegetais. Dentre os insetos foram escolhidos os cupins por também serem eussociais e por seus milhões de anos de coexistência com as formigas. Os dípteros, por alguns de seus representantes serem parasitoides tanto de formigas quanto de cupins. Os coleópteros e os lepidópteros vão ser aqui focalizados, considerando as interessantes e particulares interações com alguns formicídeos, em estágios críticos do ciclo vital, que praticamente tornam a sobrevivência daqueles dois grupos de insetos quase que dependente total dos cuidados exercidos pelas formigas. Ainda serão abordados os hemípteros/homópteros pelos danos que causam em algumas plantas, especialmente aquelas de valor econômico. Finalmente, a última escolha recaiu sobre os vertebrados, em particular sobre os
6 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva representantes de uma família de aves, que têm sua sobrevivência diretamente relacionada com a manutenção das florestas intactas e de algumas espécies de formigas. Não podemos esquecer as plantas que servem de alimento ou fornecem alimento através de seus nectários extraflorais e outras estruturas nectaríferas, além de fornecer abrigo e refúgio para algumas espécies de formigas (WILSON, 2000). Também se pretende relatar alguns dados sobre formigas e altitude, assim como formigas e tipos de utilização do solo pelo ser humano, em especial as queimadas e seus efeitos sobre a mirmecofauna. Não se podem esquecer os efeitos da altitude e da latitude sobre a fauna de formigas. Embora o total de formigas constitua apenas 1,5% do total de insetos, perfazem cerca de 10% da biomassa animal nas florestas tropicais, campos e provavelmente outros hábitats (WILSON, 2000). São detritívoras de amplo espectro. Alimentam-se de cadáveres de pequenos animais terrestres de todo o tipo e, como, em geral, fazem seus ninhos subterrâneos, carregam suas presas para as profundezas do solo, enriquecendo-o. Assim, juntamente com os cupins, são considerados como “engenheiros do solo” (ANDERSEN et al., 1996). Todas as formigas estão reunidas em uma única família Formicidae (Hymenoptera), distribuídas em todos os continentes e hábitats, com exceção dos polos. Formicidae reúne mais de 13.000 espécies descritas, sendo estimada a existência de mais de 20.000 espécies
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(HÖLLBOBLER & WILSON, 1990). São insetos eussociais, isto é, indivíduos da mesma espécie que cooperam no cuidado dos jovens, havendo um divisão reprodutiva de trabalho, isto é, apresentando castas reprodutivas e castas não reprodutivas, onde os não reprodutivos trabalham em benefício dos férteis; vivem em colônias perenes (exceto as formigas legionárias); além de ocorrer sobreposição de no mínimo duas gerações em estágios de vida capazes de contribuir para o trabalho da colônia, de forma que os descendentes auxiliam seus progenitores durante parte de suas vidas (WILSON, 1971; HÖLLDOBLER & WILSON, 1990). As formigas podem nidificar no solo e subsolo (Figuras 1A e 1B) ou nas copas das árvores (WILSON, 1987; BATTIROLA et al., 2005), apresentando comportamento eussocial o qual, aliado ao pequeno tamanho de suas forrageiras, lhes permite penetrar em locais aparentemente inacessíveis pelo menos para a maioria dos outros insetos sociais, tais como vespas e abelhas para obter alimento. O trabalho de manutenção da colônia é dividido entre as operárias: soldados para defesa, operárias mais velhas ou maiores são responsáveis pela escavação, operárias médias de idade ou de tamanho são as forrageiras, e as operárias mais jovens ou menores, exercem as atividade de manutenção interna da colônia e do ninho. Desta forma, fica clara a existência de um polimorfismo etário, ou seja, de idade, e um polietismo físico que corresponde ao tamanho e à morfologia (WILSON, 1971; HÖLLDOBLER & WILSON, 1990).
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Figura 1: (A) Armadilhas para coletar formigas epígeas e (B) armadilhas subterrâneas para coletar formigas no subsolo.
Diversas espécies de formigas e plantas co- evoluíram, sendo que parece haver uma tendência das formigas de construírem seus ninhos nas partes ocas das plantas, nos galhos mais altos das árvores, em folhas que elas mesmas unem com fios de seda, ou dentro de outros ninhos, em galhas e outras estruturas arbóreas (WILSON, 1997). Um exemplo é a formiga Oecophylla smaragdina, uma espécie austral-asiática que costuma nidificar nas árvores dos mangues. No entanto, o exemplo mais emblemático, talvez por ser o mais antigo a ser descrito pormenorizadamente por Wheeler (1910) é o da formiga Pseudomyrmex ferruginea que nidifica nos ocos entre os espinhos da Acacia cornigera. Cabe destacar que, segundo Janzen (1967), P. ferruginea é uma formiga que no México habita cinco espécies de Acacia (JOLIVET, 1996). Inventários biológicos são importantes para levantamentos iniciais da diversidade, bem como para o monitoramento de alterações ambientais (ANDERSEN et al., 1996). Paralelamente, se a intenção for a de entender
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Figura 2: (A) Aranha mímica de Camponotus e (B) aranha mímica de Pseudomyrmex. a estrutura funcional de um organismo ou de uma espécie, é necessário obter dados mais diretos sobre o uso de recursos tanto para alimentação quanto para nidificação, uma vez que inventários taxonômicos não são suficientes para o monitoramento (LEWINSOHN et al., 2001). As formigas exercem funções ecológicas essenciais aos ecossistemas, dentre as quais destacam-se a sua influência sobre a estrutura trófica, atuando como predadoras, dispersoras, granívoras, fungicultoras ou como base alimentar para diversos consumidores (WILSON, 1971; 1997; 2000; ALONSO, 2000). Dada a multifuncionalidade das formigas, inúmeros insetos imitam o seu comportamento (Figura 2) e algumas conseguem imitar inclusive a morfologia, deslocando-se entre elas e mesmo podendo entrar no ninho para predar os indivíduos jovens (ovos, larvas e pupas).
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A grande maioria dos textos a seguir apresentados são, em parte, resultantes de estudos de meus ex- orientandos, que para este livro foram complementados com bibliografia mais atual e/ou mais específica. Outros capítulos resultaram da junção dos dados obtidos por vários alunos. Quanto às fotos, elas foram feitas durante nossas coletas ou dos locais onde elas foram realizadas, tendo sido feitas por mim em conjunto com meu filho Eduardo. Exceção são as fotos do capítulo que aborda as interações entre formigas, besouros e lepidópteros. As outras duas são do Dr. Lucas Kaminski, das quais, a primeira lhe foi gentilmente cedida pelo Dr. Bert Hölldobler. A ideia de estruturar este livro foi de meu filho, que desde pequeno me acompanhou nas atividades em campo, seminários e diversos congressos e que desde que tomou sua decisão final, a qual entendo, me deixou um vazio que nada pode preencher. É importante ressaltar que, no momento atual de tantas perturbações ambientais, a manutenção da vida e de todas as suas formas de interação não é apenas um dever do Estado e de seus cidadãos. Em especial, a conservação da biodiversidade é um dever de todos nós que possuímos e produzimos o conhecimento que pode e deve ser utilizado para alertar aqueles que dirigem o Brasil, assim como a seus cidadãos, seja através da educação formal, seja através do exemplo e da conscientização.
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AGRADECIMENTOS À Universidade do Vale do Rio dos Sinos que me forneceu oportunidade para realizar minhas pesquisas, assim como a ter orientandos da Graduação em Biologia (Licenciatura Plena e Bacharelado) e na Pós-Graduação em Biologia e Diversidade e Manejo da Vida Silvestre.
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JANZEN, D. H. Coevolution of mutualism between ant acacias in Central America; Evolution, v. 20, p. 249-275. Disponível em:
13 Formigas e Hemípteros/Homópteros
Elena Diehl Franciele Sacchett
Os afídeos são um importante grupo para a agricul- tura mundial devido a sua ampla distribuição e pelos da- nos diretos e indiretos que causam (PEÑA-MARTÍNEZ, 1992). Os danos diretos resultam por se alimentarem de plan- tas, removendo as substâncias nutritivas e liberando toxinas pela saliva, ocasionando descoloração generalizada, enru- gamento das folhas e a liberação de toxinas pela saliva e paralisia do desenvolvimento (GODFREY et al., 2000). Paralelamentre, os danos indiretos incluem fotosintéticos e taxas respiratórias comprometidas como um resultado do desenvolvimento de fungos saprofíticos tais como Capnodium genus (GODFREY et al., 2000), além de transmitir vírus fitopatogênicos (NAULT, 1997). Mais que 4.700 espécies de afídeos foram registra- das (REMAUDIÈRE & REMAUDIÈRE, 1997), sendo 190 transmissoras de vírus de plantas (NAULT, 1997), com várias espécies transmitindo mais que um vírus (EAS- TOP, 1983). Além destas, mais de 700 vírus são transmi- tidos pelos hemípteros pertencentes às subordens Auche-
14 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva norrhyncha e Sternorryhncha (VAN REGENMORTEL et al., 2000). Uma terceira doença denominada “morte súbita dos cítricos” (CSD), tem sido disseminada no Brasil desde 2001 (ROMAN et al., 2004). Seus sintomas e padrão de distribuição das plantas atacadas são similares aos da tristeza dos cítrus, e padrões de distribuição sugerem que existe uma CSD causada por uma mutação do vírus da própria região, ou a um virus recentemente introduzido (MÜLLER et al., 2002). As interações mutualísticas entre as formigas e al- guns representantes de Hemiptera e de Homoptera ocor- rem em praticamente todas as famílias de angiospermas (Figura 1) e estão amplamente distribuídas desde os am- bientes temperados até os tropicais. A maioria das espé- cies de formigas que “ordenham” hemípteros e homópte- ros pertence às subfamílias Dolichoderinae, Formicinae e Myrmicinae, sendo que às vezes também podem ser observados representantes da subfamília Ponerinae (WAY, 1963; JOLIVET, 1996).
Figura 1: Formigas “ordenhando” homópteros em um ramo.
15 DIEHL, E.; SACCHETT, F. • Formigas e Hemípteros/Homópteros
Muitas características dos Cocoidea (Hemiptera) podem ser explicadas como um legado histórico. Especializações do desenvolvimento nas características ancestrais resultam numa fêmea adulta neotênica e numa drástica metamorfose do macho. Subsequentes evoluções levam a uma numerosa, muitas vezes, derivadas adaptações convergentes e, às vezes, uma vida parasítica nas plantas superiores. Este tipo de vida favoreceu a perda ou a redução dos apêndices, mudanças drásticas na forma corporal, bem como ceras, que potencialmente, poderão ser secreções. Testes realizados com outras alterações, peculiaridades morfológicas dos machos adultos relacionadas ao vôo ou ao cruzamento com as interações bióticas dos coccinelídeos induzem diversas endosimbioses com microrganismos muitas vezes adaptados morfológica e comportalmente para formar assembleias obrigatórias com as formigas e muitas vezes associações altamente específicas, hospedeiros-plantas que podem levar a evolução de complexas galhas (GULAN & KOSZTARAB, 1997) A pérola-da-terra é um hemíptero que ataca raízes de plantas cultivadas e silvestres, destacando-se por ser uma praga de sistemas agrícolas, especialmente no cultivo da videira. A sucção da seiva efetuada pelo inseto nas raízes provoca o definhamento progressivo da videira, com redução da produção e morte da planta. No caso de novos plantios, no primeiro ano as plantas desenvolvem-se normalmente, sendo que a partir do segundo ano, a brotação é fraca e desuniforme, ocorrendo a morte,
16 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva geralmente, no terceiro ano. O esgotamento durante o repouso vegetativo da videira parece ser determinante para a perda de vigor nas plantas jovens. As adultas, normalmente, demoram mais para morrer por possuírem o sistema radicular mais desenvolvido. O início do ataque da pérola-da-terra, em geral, ocorre em focos no parreiral quando a cochonilha já estava presente antes do plantio ou de maneira aleatória, quando a infestação ocorre pela presença do inseto nas mudas utilizadas. Posteriormente, ela é dispersada por formigas que se associam aos cistos, em busca das secreções açucaradas como alimento. Esta alimentação (protodeica) favorece, como contrapartida, a dispersão da cochonilha, caracterizando, portanto uma associação mutualística, em que ambos – formiga e hemíptero – são beneficiados. As formigas transportam apenas as ninfas de primeiro ínstar para novos pontos do hospedeiro ou de outras plantas. Além do transporte das ninfas no interior do parreiral, elas protegem as cochonilhas do ataque de inimigos naturais e, ao cavarem galerias, facilitam a sobrevivência do inseto sob o solo. Apesar da importância dos danos econômicos causados pelo hemíptero na produção de algumas espécies vegetais e de haver vários relatos sobre formigas associadas à sua dispersão, pouco se conhece tanto sobre a interação cacaual – hemíptero/ homóptero – formiga (DELABIE et al., 2001), assim como sobre a interação videira – hemíptero – formiga (BOTTON et al., 2000). Existem poucos dados e informações sobre as principais espécies de formigas
17 DIEHL, E.; SACCHETT, F. • Formigas e Hemípteros/Homópteros dispersoras, bem como sobre o comportamento de reconhecimento e associação das formigas aos diversos estágios ontogenéticos da pérola-da-terra (Figura 1a e 1b).
Figura 1: Vista parcial de uma videira atacada pela pérola-da-terra: A) aspecto da folha; B) Pseudomyrmex sp.1 deslocando-se pelos galhos.
Num experimento realizado na Serra Gaúcha foram observadas 11 espécies de formigas visitando placas com o hemíptero pérola-da-terra em dois parreirais, sendo que sete foram comuns aos dois (Camponotus rufipes, Linepithema humile, Pachycondyla striata, Pheidole sp.11, Pseudomyrmex gracillis, Solenopsis invicta, Wasmannia sp.). Duas espécies foram exclusivas no parreiral denominado PA (Camponotus sp.5 e Paratrechina sp.) e outras duas (Hylomyrma sp.1 e Pheidole sp.15) em PB. A espécie com maior frequência de ocorrência em ambos os parreirais foi L. humile, seguida por C. rufipes (SACCHETT et al., 2005).
18 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
Das 11 espécies visitantes, apenas cinco em cada parreiral removeram a pérola-da-terra, das quais quatro transportaram o cisto para fora da placa. De um total de 60 cistos distribuídos em cada parreiral, 24 e 37 cistos foram transportados, respectivamente, em PA e em PB. As espécies de formigas que transportaram o maior número de cistos foram Pheidole sp.11 (13 e 18 cistos, respectivamente) e L. humile que transportou nove cistos em PA e 14 em PB, sendo que, possivelmente, estes cistos tenham sido transportados até o ninho. Embora preliminares, os resultados mostram duas espécies de formigas que poderiam ser consideradas dispersoras da cochonilha pérola-da-terra, L. humile e Pheidole sp. 11, essa última sendo a mais eficiente (SACCHETT et al., 2009). O conhecimento das interações das formigas com outros organismos permite inferir a biodiversidade das interações existentes. A alimentação de apenas poucas espécies é conhecida, sendo que em muitos casos a ali- mentação de todo um gênero é totalmente desconhecida. Também é pouco conhecida a biologia de várias espécies que nidificam em espaços ocos ou em outras partes de uma planta, mesmo que a espécie de planta seja bem co- nhecida. Diversas plantas são cultivadas por certas espé- cies de formigas, formando “jardins-de-formigas”. Estas formigas, principalmente Camponotus femorates, Cremato- gaster parabiotica e Monacis debilis obrigatoriamente fazem ninhos arborícolas do tipo formigas – “jardins-de-plan- tas” (DELABIE et al., 2001).
19 DIEHL, E.; SACCHETT, F. • Formigas e Hemípteros/Homópteros
Algumas espécies de formigas também “ordenham” homópteros, dentre as quais destacam-se espécies das subfamílias Dolichoderinae, Formicinae e Myrmicinae, embora que algumas ponerineas (Ecatommini) também obtêm significante quantidade de alimento através destas interações. Outras formigas alimentam-se dos elaissomas, ou dos corpos de Beltien. As formigas são importantes dispersoras de sementes e para tanto são atraídas pelos nutritivos elaissomas oferecidos por algumas plantas. Diversas espécies de formigas foram encontradas em um grande número de galhas, sem ter ocorrido modificações na planta. Muitas vezes, quando uma espécie de formiga abandona uma galha, outra espécie a substitui. Várias espécies vegetais são responsáveis pela criação de afídeos, coccídeos, membracídeos e pisilídeos (Homoptera), os quais secretam substâncias doces das quais as formigas se alimentam (JOLIVET, 1996). É bem conhecido que existem várias associações de plantas com nectários extraflorais e formigas mirmecófi- tas e, apesar do pequeno dano produzido por diversos coc- cídeos, e afídeos, pela ocupação das cavidades da planta, da coleta de secreções, elas fornecem às plantas diversos benefícios, destacando-se a proteção contra inimigos fi- tófagos. Esta proteção é eficiente em maior ou menor grau, dependendo do tipo de associação, da agressividade da formiga e se os herbívoros são seletivamente rejeitados. Por sua vez, as formigas toleram certos insetos, mas, de- vido ao fato de que a planta sobrevive, o balanço final
20 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva pode ser mais positivo do que negativo. Também, deve ser considerado que tanto os hemípteros quanto os ho- mópteros podem transmitir agentes causadores de doen- ças, tais como vírus no café, no abacaxi e no coco (JOLI- VET, 1996). Foi relatado pela primeira vez no sul do pantanal matogrossence que nas cecrópias (C. paquistachia) ocorre a nidificação das formigas Aztecas, especificamente nos internodos, alimentando-se com o glicogênio produzido na base dos pecíolos. Em muitas cecrópias ocorre também o cupim Nasutitermes ephratae na base dos pecíolos das folhas. O tempo que as formigas levam para achar os cupins é muito menor quando eles se encontram na base dos folíolos, e elas percorrendo a folha. À medida que as formigas eliminam os cupins, elas protegem a cecrópia, a qual em troca fornece alimento e local para nidificação para as formigas. Assim há uma interação tritrófica: cecrópia-formiga-cupim (NEVES et al., 2014).
AGRADECIMENTOS
Ao Dr. Marcos Botton (EMBRAPA-Bento Gonçalves) pelas informações sobre o plantio das videiras e sua principal praga, a Pérola-da-Terra. Ao CNPq e à FAPERGS pelos Auxílios Pesquisa concedidos.
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Referências
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41 Formigas e Forídeos
Elena Diehl Luciane da Rocha
Os indicadores biológicos, geralmente, são desen- volvidos pelos cientistas estando focados nos aspectos dos ecossistemas em que eles acreditam serem importantes para acessar as condições e que sejam entendidos pelo público, além de captar as complexidades de um ecossis- tema que sejam fáceis para comunicar um indicador e que possa ser rotineiramente medido. Mais ainda, o acei- te do monitoramento e sua subsequente análise também devem ser levados ao conhecimento das agências esta- duais e federais. Quando se fala em dípteros, logo se pensa em moscas domésticas, mosquitos ou pernilongos, borrachudos, ou seja todos aqueles insetos voadores que nos incomodam, mas que são importantes indicadores ambientais. Por outro lado, não imaginamos que existam mosquinhas que podem ser consideradas nossas aliadas: os forídeos. Mas quem são elas? Na região neotropical, a família Phoridae (Diptera) concentra as espécies parasitóides que utilizam diversos insetos sociais como seus hospedeiros, principalmente as formigas e os cupins
42 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
(BORGMEIER, 1931; DISNEY, 1994). As interações forídeos/formigas ocorrem em nível de predação, comensalismo, mutualismo e parasitoidismo, sendo que esta últímo parece ser a forma mais comum (DISNEY, 1994). Os forídeos parasitóides podem ser especialistas em um ou mais gêneros de formigas ou em uma ou mais espécies de um gênero (BORGMEIER, 1931). As subfamílias de formigas mais atingidas são: Ecitoninae, Formicinae, Ponerinae e, principalmente, Myrmicinae, onde estão incluídas as formigas-cortadeiras e as lava-pés, cujas interações com os forídeos são bastante estudadas visando desenvolver estratégias de controle biológico (DISNEY, 1994; PORTER, 1996). Durante o seu processo evolutivo, os forídeos de- senvolveram vários tipos de adaptação alimentar, fazen- do de Phoridae uma das maiores famílias em diversidade biológica. A maioria das espécies é parasita ou parasitoi- de no estágio larval, sendo bastante específica na escolha do hospedeiro ou dos recursos a serem explorados, o que favorece o uso destes dípteros para avaliar a diversidade da fauna e da flora de uma determinada área, bem como para utilizar algumas espécies como agentes de controle biológico de insetos-praga, dentre os quais algumas for- migas e cupins (DISNEY 1990). Existem espécies de fo- rídeos que são espécie-específicas, isto é, atacam e parasi- tam hospedeiros específicos, enquanto outras são genera- listas. No Brasil, tem sido relatada uma grande diversida- de de forídeos parasitando formigas, sendo que os pri- meiros registros desses dípteros em formigas cortadeiras
43 DIEHL, E.; ROCHA, L. da • Formigas e Forídeos dos gêneros Atta e Acromyrmex, foram feitos por Borgmeier nas décadas de 20 e 30 do século 19. Especialmente em ambientes úmidos, é comum en- contrar-se forídeos em diversas fases ontogenéticas (Fi- gura 1A) junto aos olheiros dos ninhos das saúvas e nas trilhas de forrageamento atacando as operárias (ERTHAL & TONHASCA 2000; TONHASCA et al., 2001). Ape- sar de causarem a morte das operárias e dos soldados pa- rasitados, causam pequeno impacto sobre a sobrevivên- cia das colônias das espécies de Atta, certamente pela sua grande população intranidal. No entanto, os ataques dos forídeos podem alterar o comportamento e a sobrevivên- cia de outras espécies, reduzindo a atividade de forragea- mento (BRAGANÇA et al., 1998; TONHASCA & BRA- GANÇA, 2000; TONHASCA et al., 2001) ou alterando o horário desta atividade, para que não coincida com a hora de atividade dos forídeos.
Figura 1: A) Fases do desenvolvimento dos forídeos. B) Larva de forídeo na cabeça de uma formiga.
Os ovos dos forídeos, em geral, são alongados, mas podem mudar de forma, de acordo com as diferentes si-
44 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva tuações ecológicas como, por exemplo, quando mimeti- zam os ovos de seus hospedeiros, como é o caso de algu- mas espécies que parasitam cupins. Os ovos podem ser colocados separados ou em grupos, sendo que o número de ovos por fêmea adulta varia de acordo com a espécie e as condições da fêmea, bem como com o tipo de hospe- deiro. A grande maioria das larvas dos forídeos vive de forma parasitária em insetos como coleópteros, himenóp- teros, isópteros e lepidópteros, mas também em outros artrópodos como aracnídeos e miriápodos. As fêmeas dos forídeos mirmecófilos caracterizam-se por apresentar um ovopositor altamente quitinizado (BORGMEIER, 1931). Atacam, em geral, diretamente as operárias de formigas, mas podem parasitar larvas e pupas (DISNEY, 1994). No caso do parasitismo adulto, a mosca ovoposita um ou mais ovos na cabeça ou tórax da operária. Ao eclodir o ovo, a larva geralmente aloja-se na cabeça (Figura 1B) para se alimentar e completar seu desenvolvimento. No caso dos cupins, após a seleção do hospedeiro, a fêmea inocula uma secreção que provoca comatose (dormência). Só depois do cupim estar imobilizado, é que o forídeo ovoposita no abdômen do hospedeiro vários ovos, dos quais apenas um matura e eclode. A larva eclodida alimenta-se das estru- turas internas do hospedeiro levando-o à morte (POR- TER et al., 1995). Quando adultos, os forídeos são bastante comuns em locais úmidos e onde há plantas em decomposição. Algu- mas espécies são ápteras, nesse caso, são comensais, viven- do em ninhos de cupins, de formigas e de outros insetos,
45 DIEHL, E.; ROCHA, L. da • Formigas e Forídeos dividindo alimentos, principalmente os destinados às for- mas jovens. Em alguns casos, as larvas de forídeos envol- vem o corpo das larvas de formigas e cupins que estão sen- do alimentadas pelos operários, roubando-lhes o alimento (DISNEY, 1990, 1994). A fase pupal pode ocorrer no inte- rior da cabeça no hospedeiro, entre as mandíbulas, nas in- serções de patas, aderidas aos pelos, ou em outros locais do corpo. A seleção do hospedeiro pelo forídeo parasitoi- de parece decorrer de fatores tais como: estímulos visuais e/ou olfatórios, comportamento das formigas hospedeiras e distribuição das atividades, estação do ano e clima. Nas espécies de formigas com acentuado polimorfismo, as ope- rárias maiores, em geral, são as mais atacadas, indicando seleção visual. Nas espécies monomórficas, a seleção do hospedeiro parece decorrer de estímulos olfatórios, haven- do forídeos especializados em alguns feromônios. Tem sido referido que as formigas que se alimen- tam do honeydew produzido pelos homópteros podem ser consideradas como herbívoras, uma vez que os homópte- ros são bioenergeticamente comparáveis por coletarem os fluídos vegetais diretamente das plantas. Entretanto, tanto as formigas cortadeiras quanto as formigas que aten- dem homópteros, adquirem sua nutrição via simbióticos intermediários, tais como fungos e homópteros. Assim, podem ser vistas como uma importante interação das es- pécies, de forma que uma nova perspectiva pode ser tira- da daqui (SCHULTZ & MCGLYNN, 2000). No decorrer do processo evolutivo, as formigas de- senvolveram diferentes comportamentos para evitar o pa-
46 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva rasitismo. No caso das formigas cortadeiras, o mais co- mum é a presença de operárias mínimas sobre o fragmen- to vegetal forrageado (EIBL-EIBESFELDT, 1979). Du- rante o transporte, estas caroneiras executam diversos mo- vimentos das antenas e patas para afastar os forídeos e, com isso, evitar a ovoposição. As caroneiras são recruta- das pelas operárias maiores através de vibrações estridula- tórias no fragmento de folha, as quais podem ser captadas a grandes distâncias. Quando a ocorrência de forídeos é grande, as formigas podem adotar outras estratégias tais como a alteração dos turnos de forrageamento e o recruta- mento de operárias menores para forragear (FEENER JR. & BROWN, 1993), o que dificulta a ovoposição. Recentemente, foi descrita uma nova espécie de Diptera (Drosophilidae), encontrada no bioma Cerrado, a qual foi denominada Rhinoleucophenga myrmecophaga. As moscas adultas estão associadas com os nectários extraflorais (NE) de Qualea grandiflora onde ovopositam, sendo que as larvas são predadoras das formigas e de outros insetos visitantes dos NEs (VIDAL & VILELA, 2015). Na ecologia evolutiva uma questão que se apresenta no mutualismo facultativo nas interações formiga-planta é como outro membro da comunidade associada pode afetar a interação de forma que os benefícios recíprocos são rompidos. Quando visitam a Qualea grandifolia para coletar a solução açucarada nos NEs, as formigas repelem outros herbívoros, o que reduz os danos nas folhas. Assim, as mosquinhas permanecem pouco tempo nas folhas repletas de formigas (VIDAL et al., 2016).
47 DIEHL, E.; ROCHA, L. da • Formigas e Forídeos
AGRADECIMENTOS Ao CNPQ pela Bolsa de Mestrado e Auxílio Pesquisa concedidos, respectivamente, à LR e ED. Este texto resume parte da Dissertação de Mestrado da Bióloga Luciane da Rocha.
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Formigas, Besouros e Lepidópteros
Lucas Kaminski
Diversos grupos de Artrópodes vivem associados com formigas como simbiontes, sendo que genericamen- te essa interação é chamada de mirmecofilia (que pode- ria ser traduzido como amizade pelas formigas) (HÖLL- DOBLER & WILSON, 1990; HUGHES et al., 2008). Tendo como base o balanço de custos e benefícios entre as espécies, as interações entre mirmecófilos e formigas podem ser divididas em três tipos: comensalismo, mutua- lismo e parasitismo. Nas interações comensalistas, os mirmecófilos recebem benefícios protetivos ao ocupar ambientes frequentados por formigas (espaço livre de ini- migos) ou por se alimentar de seus descartes. Nas intera- ções mutualistas, por outro lado, ocorrem benefícios mú- tuos entre os mirmecófilos e formigas, ou seja, os mirme- cófilos potencializam os serviços protetivos das formigas pagando com recompensas calóricas (e.g., exsudações de pulgões). A partir de um ancestral comensal ou mutualis- ta, pode evoluir o parasitismo, quando os mirmecófilos passam a explorar diretamente as formigas ou os seus re- cursos, acarretando custos para a colônia. A chave para
51 KAMINSKI, L. • Formigas, Besouros e Borboletas conviver com as formigas é a comunicação. Os organis- mos mirmecófilos se integram à sociedade das formigas simulando sinais químicos, morfológicos e/ou compor- tamentais utilizados na comunicação interespecífica en- tre as formigas (HÖLLDOBLER, 1971; HÖLLDOBLER & WILSON, 1990). O grau de mirmecofilia pode variar desde interações facultativas ou oportunistas até intera- ções obrigatórias com alto grau de fidelidade espaço-tem- poral, onde o mirmecófilo depende das formigas para a sobrevivência (ORIVEL et al., 2004; KAMINSKI, 2008). Em Coleoptera e Lepidoptera, em especial, estas intera- ções evoluíram diversas vezes independentemente. A pro- posta deste ensaio é apresentar brevemente alguns exem- plos de mirmecofilia, traçando paralelismos e convergên- cias entre a origem e evolução da simbiose com formigas nestas duas ordens megadiversas de insetos. Os besouros (Coleoptera) compreendem aproxima- damente 350.000 espécies descritas, sendo a ordem mais diversa de insetos (GRIMALDI & ENGEL, 2005). Höll- dobler & Wilson (1990) citam 35 famílias de coleópteros mirmecófilos, que podem variar de simples comensais, a complexos parasitas. As principais famílias de besouros mir- mecófilos são Carabidae, Histeridae, Nitidulidae, Scarabaei- dae e Staphylinidae (KISTNER, 1982; HÖLLDOBLER & WILSON, 1990; O’KEEFE, 2000; PARKER, 2016). Nestas famílias, a mirmecofilia surgiu de forma indepen- dente, e isto pode ter sido facilitado pela sua predominân- cia em ambientes edáficos (GRIMALDI & ENGEL, 2005). Segundo Parker (2016), existe uma série de atributos que
52 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva podem facilitar a evolução da mirmecofilia em besouros, tais como hábito ancestral predador, tamanho corporal pequeno e presença de estratégias defensivas (químicas e/ou físicas) que conferem proteção contra formigas. A partir destas pré-adaptações, a mirmecofilia surgiu diver- sas vezes em besouros, ilustrando um caso espetacular de evolução recorrente (MARUYAMA & PARKER, 2017). A mirmecofilia em besouros ainda é muito pouco estudada na região neotropical, e a maioria dos sistemas conhecidos é do hemisfério norte. Hölldobler (1971) e Hölldobler & Wilson (1990), apresentam diversos exem- plos de mirmecofilia em besouros europeus. Segundo es- tes autores, um estado inicial de mirmecofilia seria a ca- pacidade de localizar as formigas, como ocorre em Am- photis marginata (Nitidulidae), que reconhece quimicamen- te as trilhas deixadas pelas formigas Lasius fuliginosus (For- micinae). Após localizar as formigas, o besouro intercep- ta as formigas na trilha e induz o regurgito (trofalaxia, ver Figura 1a) tocando as peças bucais das formigas com as antenas (HÖLLDOBLER & KWAPICH, 2017). Ape- sar de não apresentar mecanismos de apaziguamento, o besouro evita o ataque pela formiga recolhendo os apên- dices (patas e antenas) e posicionando o corpo rente ao solo. Os besouros da família Staphylinidae apresentam diversos níveis de associação com as formigas hospedei- ras (HÖLLDOBLER, 1971). Os Myrmedonia, por exem- plo, possuem o mínimo de comunicação química com as formigas, o suficiente para permanecer como comensais nas “câmaras de descarte” do formigueiro alimentando-
53 KAMINSKI, L. • Formigas, Besouros e Borboletas se dos restos da colônia. Os besouros Dinarda habitam apenas câmaras periféricas do formigueiro, onde conse- guem roubar algum alimento. Outros estafilinídeos apre- sentam mecanismos mais complexos de comunicação e conseguem habitar as câmaras de criação, como ocorre nos gêneros Lomechusa, Xenodusa e Atemeles. O exemplo mais estudado é do besouro Atemeles pubicollis (Staphyli- nidae), um cleptoparasito especializado, cujas larvas ha- bitam formigueiros de Formica (Formicinae) no verão, e os adultos, ninhos de Myrmica (Myrmicinae) no inverno. Esta alternância ocorre, provavelmente, pelo fato de que as formigas Myrmica continuam criando larvas e armaze- nando alimentos durante o inverno, enquanto as Formica suspendem a criação durante este período. Nesse caso, a comunicação depende do mimetismo químico e compor- tamental, tanto das larvas quanto dos adultos. Inicialmen- te, a larva atrai quimicamente as formigas através de subs- tâncias produzidas por glândulas especializadas (glându- las de adoção). Posteriormente, a formiga carrega a larva para o formigueiro, onde obtém proteção e alimento por meio de trofalaxia. O adulto também apresenta glându- las especializadas (de adoção e de apaziguamento). Des- ta forma, os besouros apaziguam o comportamento agres- sivo da formiga e são levados para o formigueiro onde habitam como cleptoparasitos (ladrões de alimento). Algumas espécies de joaninhas (Coccinelidae) tam- bém são mirmecófilas (VANTAUX et al., 2012). Orivel et al. (2004) relataram um caso de associação obrigatória da joaninha Thalassa saginata com formigas Dolichoderus
54 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva bidens (Dolichoderinae). As larvas e pupas de T. saginata mimetizam compostos cuticulares das formigas hospedei- ras e, assim, conseguem habitar colônias de D. bidens. Ou- tro caso similar ocorre com o besouro Diomus thoracicus, que parasita formigueiros de Wasmannia auropunctata (Myrmicinae) alimentando-se das larvas das formigas (VANTAUX et al., 2010). Em geral, as joaninhas são pre- dadoras de hemípteros trofobiontes, principalmente pul- gões (VANTAUX et al., 2010). Hayashi et al. (2016) de- monstraram que as joaninhas Scymnus posticalis mimeti- zam quimicamente os pulgões dos quais se alimentam. Desta forma, elas conseguem passar despercebidas das formigas que deveriam estar protegendo os pulgões. Es- tes trabalhos indicam que a mirmecofilia em Coccineli- dae pode ter surgido a partir de um ancestral que partici- pava de um sistema de interações multitróficas sobre a vegetação, envolvendo plantas, formigas e herbívoros. Esta rota evolutiva de entrada no formigueiro é completamente diferente do sugerido para outras famílias de besouros mir- mecófilos que vivem em ambientes edáficos (ver PARKER, 2016). As mariposas e borboletas (Lepidoptera) contam com aproximadamente 146.000 espécies descritas (GRI- MALDI & ENGEL, 2005). Embora existam alguns ca- sos de mirmecofilia em mariposas, associações entre for- migas e larvas de Lepidoptera ocorrem amplamente em apenas duas famílias de borboletas (Lycaenidae e Riodi- nidae) (PIERCE et al., 2002). Diferente dos besouros, o estágio mirmecófilo principal em Lepidoptera é o estágio
55 KAMINSKI, L. • Formigas, Besouros e Borboletas larval. A mirmecofilia em borboletas é mediada por ór- gãos larvais especializados na interação com as formigas (ant-organs). Tanto em Lycaenidae quanto em Riodinidae estão presentes glândulas envolvidas com a comunicação química, órgãos relacionados à comunicação vibracional, e glândulas que secretam um líquido que serve de alimento para as formigas (Figura 1b). Em contrapartida, as formi- gas protegem as larvas contra inimigos naturais (PIERCE et al., 2002). Tais órgãos mirmecofílicos estão presentes nas duas famílias e são funcionalmente semelhantes. A homologia destes órgãos é bastante discutida devido ao posicionamento dos órgãos em segmentos diferentes (DE- VRIES, 1997). Ao estudar a evolução da mirmecofilia em Riodinidae, Campbell & Pierce (2003) sugeriram que é pouco parcimoniosa a hipótese de evolução independen- te da mirmecofilia em Lycaenidae e Riodinidae. Segun- do estes autores, a falta de concordância no posiciona- mento dos órgãos pode ter ocorrido por mutações em genes homeóticos. Novos estudos, entretanto, com base em filogenias moleculares robustas e métodos filogenéti- cos comparativos, indicam origens independentes da mir- mecofilia (SERAPHIM et al., em prep.). O cenário ecológico para a evolução da mirmecofi- lia em Lepidoptera é semelhante àquele proposto para Coccinelidae, ou seja, ocorreu sobre as plantas e envolve interações com formigas e outros herbívoros (DEVRIES, 1992). As associações variam desde facultativas a obriga- tórias, sendo o grau de mirmecofilia uma característica ecológica bastante plástica, e estratégias contrastantes po-
56 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva dem ocorrer entre espécies aparentadas (KAMINSKI et al., 2013). A associação obrigatória com formigas em al- gumas espécies pode estar relacionada à amplificação do número de plantas hospedeiras (polifagia). Nesses casos, a presença de determinada espécie de formiga pode ser mais importante no processo de seleção do local de oviposição que a espécie de planta. Um exemplo ocorre com a borbo- leta Hallonympha paucipuncta (Riodinidae) que possui mir- mecofilia obrigatória com formigas Crematogaster (Myrmi- cinae), sendo que as larvas podem alimentar-se em mais de dez famílias de plantas hospedeiras diferentes (KA- MINSKI, 2008). Fêmeas de borboletas mirmecófilas sele- cionam espaços livres de inimigos (locais com menor risco de morte para a prole) na vegetação. Para tal, ela utiliza pistas visuais e olfativas relacionadas com as formigas ou outros parceiros mutualistas, como observado em Parrha- sius polibetes (Lycaenidae) (KAMINSKI et al., 2010). Em outros lepidópteros, a maioria das larvas de Riodinidae e Lycaenidae é herbívora, no entanto a mir- mecofilia parece modificar os hábitos alimentares das lar- vas (PIERCE et al., 2002). O hábito predador é raro em Lepidoptera, mas surgiu diversas vezes independentemen- te em borboletas mirmecófilas (COTTRELL, 1984; PIER- CE et al., 2002). Em Riodinidae, o hábito predador parece estar associado ao alongamento das pernas protorácicas das larvas (DEVRIES & PENZ, 2000). De acordo com estes autores, as pernas alongadas são utilizadas na ma- nipulação e obtenção das exsudações dos homópteros. Em Lycaenidae, o hábito predador parece ser mais difundido
57 KAMINSKI, L. • Formigas, Besouros e Borboletas que em Riodinidae (DEVRIES & PENZ, 2000; PIERCE et al., 2002). A subfamília Miletinae, por exemplo, é in- teiramente entomófaga (predadora de pulgões, cochoni- lhas e cigarrinhas mirmecófilas): muitas espécies predam homópteros, como ocorre nos gêneros Logania, Miletus e Allotinus; outros gêneros como Liphyra e Euliphyra são mir- mecófilos obrigatórios. Euliphyra mirifica é mirmecófago, parasitando ninhos de Oecophylla longinoda (Formicinae) e alimentando-se das larvas.
Figura 1: Interações mirmecófilas entre besouros e borboletas. A) besouro Amphostis marginata recebendo alimento (trofalaxia) da for- miga Lasius fuliginosus; B) larva de Synargis galena (Riodinidae) sen- do atendida pela formiga Ectatomma tuberculatum. Note a glândula da larva evertida secretando néctar (seta). Foto A cortesia de Bert Hölldobler.
58 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
Como observado em outros lepidópteros, a maioria das larvas de Riodinidae e Lycaenidae é herbívora. No entanto, a mirmecofilia parece modificar os hábitos ali- mentares das larvas (PIERCE et al., 2002). O hábito pre- dador é raro em Lepidoptera, mas surgiu diversas vezes independentemente em borboletas mirmecófilas (COT- TRELL, 1984; PIERCE et al., 2002). Em Riodinidae, o hábito predador parece estar associado ao alongamento das pernas protorácicas das larvas (DEVRIES & PENZ, 2000). De acordo com estes autores, as pernas alongadas são utilizadas na manipulação e na obtenção das exsuda- ções dos homópteros. Em Lycaenidae, o hábito predador parece ser mais difundido que em Riodinidae (DEVRIES & PENZ, 2000; PIERCE et al., 2002). A subfamília Mi- letinae, por exemplo, é inteiramente entomófaga (preda- dora de pulgões, cochonilhas e cigarrinhas mirmecófilas): muitas espécies predam homópteros, como ocorre nos gê- neros Logania, Miletus e Allotinus; outros gêneros como Li- phyra e Euliphyra são mirmecófilos obrigatórios. Euliphyra mirifica é mirmecófago, parasitando ninhos de Oecophylla longinoda (Formicinae) e se alimentando das larvas. Da mesma forma que em Coleoptera, o parasitis- mo também evoluiu em Lepidoptera. As borboletas eu- ropeias do gênero Phengaris (= Maculinea) são o exemplo melhor conhecido (ALS et al., 2004). Inicialmente, as lar- vas utilizam flores de plantas das famílias Lamiaceae e Gentianaceae ou Rosaceae. A partir do 4° ínstar, as lar- vas deslocam-se para o solo, onde atraem formigas do gê- nero Myrmica, que adotam as larvas e as carregam para
59 KAMINSKI, L. • Formigas, Besouros e Borboletas dentro do formigueiro. Dentro do formigueiro pode ha- ver dois tipos de comportamento alimentar dependendo da espécie: predador de larvas de formigas ou alimenta- ção por trofalaxia. Als et al. (2004), a partir de um estudo detalhado da evolução destes dois tipos de comportamen- to, concluíram que o comportamento cleptoparasita em Phengaris é derivado de um comportamento ancestral pre- dador. Além de mimetizar os compostos químicos da cu- tícula, as larvas de Phengaris também imitam os sons que as rainhas utilizam para se comunicar com as operárias, ou seja, do ponto de vista das formigas não existe diferen- ça entre a larva parasita e a rainha (BARBERO et al., 2009). No sul do Brasil e da Argentina existe uma espécie de borboleta parasita que apenas recentemente teve des- vendada sua biologia (KAMINSKI et al., em prep.). Fê- meas de Aricoris arenarum (Riodinidae) ovipositam ape- nas em plantas com homópteros e formigas Camponotus punctulatus (Formicinae) onde larvas nos ínstares iniciais alimentam-se de secreções de homópteros que roubam das formigas. Após o terceiro ínstar, a larva se desloca para dentro do formigueiro, alimentando-se e completan- do seu ciclo apenas com os regurgitos das formigas. As incríveis adaptações morfológicas e comporta- mentais dos organismos mirmecófilos ilustram a diversi- dade de histórias de vida que podem ser geradas por pro- cessos coevolutivos de interação entre espécies. Segundo Hölldobler (1971), a análise comparativa de espécies mir- mecófilas com diferentes níveis de associação com as for- migas é a chave para compreender os detalhes da evolu-
60 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
ção das associações e dos sistemas de comunicação em organismos mirmecófilos. Recentemente diversos traba- lhos têm analisado a evolução da mirmecofilia de manei- ra comparativa, com o apoio de filogenias e métodos filo- genéticos comparativos (e.g. ALAS et al., 2004). A utili- zação deste tipo de análise tem se mostrado bastante útil no entendimento da evolução das modificações impostas aos organismos mirmecófilos para conviver com as for- migas e precisa ser ampliado. A região neotropical, inclu- indo o Brasil, constitui o maior vazio de conhecimento sobre organismos mirmecófilos. Atualmente, o grande desafio é conhecer e desvendar a biologia destes organis- mos antes que eles desapareçam. O objetivo deste texto não foi fazer uma revisão ex- tensiva da literatura, mas apenas apresentar alguns casos e discutir alguns aspectos da ecologia e da evolução das interações de formigas e outros invertebrados. Mesmo as- sim, espero que esse curto ensaio possa ajudar a incenti- var mais pessoas a conhecer e estudar as interações entre besouros, borboletas e formigas.
AGRADECIMENTOS
A Dra. Elena Diehl pela oportunidade e convite para escrever esse ensaio. Ao Luan D. Lima pela leitura crítica e a Bert Hölldobler por gentilmente ceder a foto de Am- photis marginata. Ao programa PNPD-CAPES pela con- cessão da bolsa.
61 KAMINSKI, L. • Formigas, Besouros e Borboletas
Referências
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62 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
HAYASHI, M.; NOMURA, M.; NAKAMUTA, K. Efficacy of chemical mimicry by aphid predators depends on aphid- learning by ants. Journal of Chemical Ecology, v. 4, 2016, p. 236-239. Disponível em:
63 KAMINSKI, L. • Formigas, Besouros e Borboletas phology of two species of Theope (Lepidoptera: Riodinidae). Biological Journal of the Linnean Society, v. 108, 2013, p. 844-870. Disponível em:
64 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
VANTAUX, A.; ROUX, O.; MAGRO, A.; GHOMSI, N. T.; GORDON, R. D.; DEJEAN, A.; ORIVEL, J. Host-specific myrmecophily and myrmecophagy in the tropical coccinellid Diomus thoracicus in French Guiana. Biotropica, v. 42, 2010, p. 622-629. Disponível em:
65 Formigas e Cupins
Elena Diehl Laura V. Ayestaran Menzel Luciane Kern Junqueira Daniela Farias Florencio
Estudos prévios sobre os efeitos dos fatores ambien- tais, tais com altitude, latitude, temperatura, desmata- mento e fragmentação florestal, fogo e inundações so- bre a estrutura das comunidades dos cupins e das formi- gas foram conduzidos em diversas regiões de Brasil (CONSTANTINO, 1998; 2005; MIRANDA et al., 2004), mas poucos foram realizados no Rio Grande do Sul. Neste estado, eram conhecidos 17 táxons de cupins, mas este número foi ampliado para 20, com o registro de três novas espécies. Em relação às formigas, estão des- critas 63 espécies e 90 morfoespécies, das quais 25 são novos registros. Assim, o número de formigas atinge 246 táxons de formigas conhecidas que ocorrem no estado. No entanto, tanto o número de cupins quanto o de for- migas deve aumentar à medida que novos levantamen- tos forem realizados, bem como pelo uso de mais técni- cas de coleta.
66 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
Todos os cupins pertencem à ordem Isoptera, sen- do que ela reúne 2.800 espécies conhecidas em todo mun- do. Recentemente, no nordeste brasileiro, foram descri- tos um novo gênero e uma nova espécie de cupim da família Nasutitermitidae (CANCELO & MYLE, 2000). Praticamente, todos os cupins são importantes pragas da madeira, beneficiada ou não, e de diversos outros ma- teriais ricos em celulose. São detritivos e exercem fun- ções importantes na ciclagem de nutrientes e na forma- ção do solo (EGGLETON et al., 1998; JUNQUEIRA et al., 2009). Os cupins têm um marcante efeito sobre a estrutura do solo tropical, onde muitas espécies movi- mentam a matéria orgânica da superfície do solo para diferentes níveis inferiores, aumentando e mantendo a porosidade e a aeração do solo (LAVELLE et al., 1997; MIRANDA et al., 2004; SCHMIDT & DIEHL, 2008). Eles podem ser arborícolas havendo um ninho maior no alto de uma árvore e ninhos menores, ou satélites, loca- lizados em outras árvores, ligados entre si através de tú- neis subterrâneos que, quando atingem outras árvores, são construídos sobre os troncos. Os nínhos ainda po- dem ser construídos sob ou no interior das árvores, ser subterrâneos sob as construções, com túneis sob o solo até atingir uma grande distância, quando então podem forragear nas raízes de outras plantas ou sair através de canais quase invisíveis para forragear na superfície do solo ou para sair para o vôo nupcial (BERTI FILHO, 1993; MENZEL & DIEHL, 2010).
67 DIEHL, E.; MENZEL, L. V. A.; JUNQUEIRA, L. K.; FLORENCIO, D. F. • Formigas e Cupins
Figura 1: A) Ninho arborícola de Nasutitermes sp. B) Casal de cupins
Entre os diversos insetos que vivem no subsolo, os cupins e as formigas são considerados engenheiros do solo porque misturam os distintos níveis do solo, transportam porções de plantas, cadáveres ou partes de outros animais para as câmaras mais profundas, o que tem como conse- quência o enriquecimento do solo (ANDERSEN et al., 1996; SCHMIDT & DIEHL, 2008).
Figura 2: A) Ninho de Acromyrmex ambiguus mostrando várias en- tradas nos montes de terra. B) Ninho de Acromyrmex balzani com apenas uma entrada em forma de um pequeno tubo de palha.
68 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
No caso das formigas, todas elas pertencem a uma única família Formicidae (Hymenoptera, Insecta), sendo que estão descritas mais de 13.000 espécies. Embora Höll- dobler & Wilson (1990) estimem a existência de mais de 20.000. Assim como os cupins (BANDEIRA & VAS- CONCELOS, 2002; MIRANDA et al., 2004) constroem ninhos (Figura 2) com uma ou várias câmaras subterrâ- neas, ninhos epígeos também com uma ou mais câmaras, cobertos por palha ou pedaços de plantas secas, peque- nos pedregulhos, areia ou terra e, finalmente ninhos ar- borícolas, muitas vezes um grande onde pode estar a rai- nha, ligado a diversos outros ninhos menores que são considerados como satélites (WILSON 1971; 1987). Como esperado, a riqueza de formigas é muito maior do que a de cupins. Por outro lado, a baixa riqueza de ambos os grupos em relação aos estados do norte e do nordeste, além de ser decorrente da latitude (KUZNE- ZOV, 1957) e da temperatura reflete a maior amostragem em diversos biomas (DIEHL et al., 2004a). Também se considera que a baixa riqueza encontrada no sul do país pode ser consequência do clima subtropical a temperado, sendo que a maior porção do estado está a menos de 30o de latitude e as áreas de coletas acima de 500 m de altitu- de. É comum encontrar-se nos termiteiros de uma a cin- co espécies de cupins, juntamente como uma a dez espé- cies de formigas, mas tanto os cupins quanto as formigas deslocam-se através de diferentes túneis, portanto, sem haver encontros dos dois (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990). Caso contrário, eles lutam, e, em geral, as formi-
69 DIEHL, E.; MENZEL, L. V. A.; JUNQUEIRA, L. K.; FLORENCIO, D. F. • Formigas e Cupins gas é que mordem os cupins, matando-os ou deixando-os seriamente feridos (CONSTANTINO, 1998; BANDEI- RA & VASCONCELOS, 2002). Paralelamente, é bastan- te comum os termiteiros abrigarem outros insetos além das formigas, assim como lagartos e pequenos mamífe- ros (DeSOUZA et al., 2003), o que facilita a sobrevivên- cia destes organismos nos períodos em que o fogo natural toma conta do Cerrado. O mesmo também tem sido ob- servado nos Campos de Cima da Serra no Rio Grande do Sul, onde o fogo é colocado como forma de retirar a ve- getação velha e permitir a rebrota. Por sua vez, no Cerra- do o fogo faz parte de um ciclo natural, sendo que ele pode afetar as comunidades ecológicas pela eliminação direta ou alterando a disponibilidade dos recursos, seja aumentando, diminuindo ou alterando a riqueza. Apesar de se saber destas possíveis alterações, pouco ainda é co- nhecido sobre os efeitos do fogo, especialmente sobre os invertebrados do Cerrado (DeSOUZA et al., 2003). Dois casos interessantes de formigas atacando cu- pins e de cupins atacando formigas foram descritos, o pri- meiro por Mill (1983) e o segundo por Darlington (1985). No primeiro caso, defesas químicas contra a predação são bem desenvolvidas nos artrópodos, e inúmeros insetos pos- suem secreções químicas usadas principalmente contra formigas predadoras. A defesa química dos cupins foi es- tudada em diversas espécies, principalmente contra for- migas predadoras. Através de bioensaios, foi avaliada a toxicidade e a atividade biológica de dez espécies de tér- mitas neotropicais sobre duas espécies de formigas pre-
70 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva dadoras: uma Ponerinae (Ectatomma sp.) e uma Pseu- domyrmicinae (Pseudomyrmex termitarius). Os resultados obtidos mostraram que as secreções de Coptotermes e de Ruptitermes são apenas adesivas, enquanto a de Syntermes calvus atua como um vapor ativo, mas com pouca ativida- de tópica. Por sua vez, os venenos de diversas espécies de Armitermes são repelentes de formigas, ao mesmo tempo que têm efeito venenoso quando aplicados topicamente. Finalmente, as secreções usadas pelas espécies de Nasuti- termes combinam efeito adesivo, capacidade de enrolar as formigas, propriedades estas aliadas com a toxicidade de um veneno topicamente ativo, além de serem repelentes de formigas (MILL, 1983). No segundo caso, durante e após o voo nupcial, inú- meros predadores oportunistas e onívoros atacam, mes- mo no ar, os cupins. Quando no solo, os alados dos cu- pins são atacados por moscas califorídeas que são parasi- tas, mas que causam poucos danos. Os cupins se prote- gem usando passagens subterrâneas, ou construindo tú- neis sob a vegetação. O predador de cupins mais impor- tante de todos parece ser a formiga Megaponera foetens (Po- nerinae) que é significante destruidora dos ninhos jovens de Macrotermes, mas que parece não causar qualquer dano nos cupinzeiros adultos (DARLINGTON, 1985). Mar- tius (1998) sugeriu a possibilidade de que algumas espécies de cupins possam ser controladas por outros agentes bio- lógicos, além das formigas.
71 DIEHL, E.; MENZEL, L. V. A.; JUNQUEIRA, L. K.; FLORENCIO, D. F. • Formigas e Cupins
AGRADECIMENTOS
A Luciane Kern Junqueira que gentilmente me in- troduziu ao mundo dos cupins e muito me auxiliou no laboratório, ainda quando aluna da graduação, e me apoiou nos momentos difíceis.
Referências
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72 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
DARLINGTON, J. P. E. C. Attaks by Doriline Ants and Ter- mites nest defences (Hymenoptera: Formicidae; Isoptera, For- micidae. Sociobiology, Tempe, v. 11, n. 2, p. 189-200, 1985. DeSOUZA, O. F. F.; BROWN, V. K. Effects of habitat frag- mentation on Amazonian térmite communities. Journal of Tro- pical Ecology, v. 10, p. 195-206. Disponível em:
73 DIEHL, E.; MENZEL, L. V. A.; JUNQUEIRA, L. K.; FLORENCIO, D. F. • Formigas e Cupins fragments. Sociobiology, v. 53, n. 3, p. 805-828. Disponível em:
74 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
WILSON, E. O. A situação atual da diversidade biológica. p. 3-24. In.: WILSON, E. O.; PETER, F. M. (Eds.). Biodiversi- dade. Rio de Janeiro: Nova Fronteira, 1997. WILSON, E. O. Foreword. In: AGOSTI, D.; MAJER, J. D.; ALONSO, L. E.; SCHULTZ, T. E. Ants: Standard methods for measuring and monitoring biodiversity. Washington: Smithsonian Institution Press, 2000, p. XV-XVI.
75 Formigas e Vertebrados
Eduardo Diehl-Fleig †
Neste texto sobre relações interespecíficas animais, pretendo apresentar apenas uma revisão sobre algumas relações e exemplos de comensalismo formigas e verte- brados descritas na literatura. Deve ser lembrado que o comensalismo é uma interação interespecífica que se ca- racteriza por ser uma relação em que uma espécie se be- neficia enquanto que a outra não tem perdas nem gan- hos. Portanto, para esta segunda espécie, a relação é neu- tra. A mirmecofilia é um fenômeno encontrado quase que exclusivamente entre os invertebrados (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990), enquanto que, para a grande maioria das espécies de vertebrados, as formigas são apenas uma importante fonte de alimento. Porém, para algumas es- pécies de anfíbios, répteis, aves e mamíferos, os ninhos das formigas servem não apenas como local para obten- ção de alimento, mas como sítio de nidificação. São raros os trabalhos relatando algum tipo de as- sociação entre anuros e formigas. Anuros de duas espé- cies, Phrynomantis microps e Kassina fusca, já foram encon- trados no interior de ninhos de representantes da subfa- mília Ponerinae, especialmente de Megaponera foetens e de
76 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
Paltothyreus tarsatus. Nesse caso, parece que as formigas não estariam sendo beneficiadas nem prejudicadas por essa relação já que não foi observada predação por P. mi- crops nem por K. fusca. Cabe ressaltar que, embora K. fusca seja encontrada muitas vezes em ninhos daquelas duas espécies de Ponerinae, é um anuro que se alimenta exclu- sivamente de uma espécie de cupim. Assim, para essas duas espécies, provavelmente a utilização dos ninhos de formigas deva-se à busca de proteção contra a desseca- ção, já que os locais com maior umidade em geral são dominados pelas formigas (RÖDEL & BRAUN, 1999). Em muitos trabalhos sobre anfíbios habitantes dos ninhos de formigas não é claro como eles sobrevivem aos encontros potencialmente agressivos com as formigas, ou se tais associações são vantajosas para um ou ambos os organismos. Outra questão interessante é que não foram observados anuros ferroados ou sendo atacados pelas formigas. Rödel & Braun (1999) sugerem que os indiví- duos de P. microps não são atacados pelas operárias de- vido a uma substância química presente na pele, que fun- cionaria como um “inibidor de ferroada”. Observação semelhante foi feita em relação ao sapo Lithodytes linea- tus que cohabita ninhos de Atta cephalotes e que apresenta um odor característico (SCHLÜTER & REGÖS, 1996). Também já foi relatado que a cobra Leptotyphlops dulcis, que habita os ninhos da sua presa Neivamyrmex nigrescens, também não é ferroada pelas formigas devido a uma subs- tância repelente encontrada na sua pele (WATKINS et al., 1969).
77 DIEHL-FLEIG†, E. • Formigas e Vertebrados
Uma espécie de anfisbenídeo do Suriname é relata- da como predadora de parasitas e de artrópodos comen- sais coabitantes dos ninhos de formigas onde também ha- bita (HOOGMOED, 1973). Outro exemplo é o de Am- phisbaena alba, uma espécie de anfisbenídeo de Trinidade, que vive nos ninhos de Atta cephalotes e que preda coleóp- teros coabitantes (RILEY et al., 1986). Porém, segundo Laison (2003), na região Amazônica, A. alba, além de coabitante dos ninhos, é um predador das larvas de Atta sexdens (WILSON, 1971). Para diversas espécies de répteis, já foi relatada a in- cubação de ovos em ninhos de diversas espécies de Acromyr- mex (BRANDÃO & VANZOLINI, 1985; DIEHL-FLEIG, observ. pess.), de A. cephalotes (RILEY & WINCH, 1985) e em ninhos de Anochetus faurei (MASON & ALEXAN- DER, 1996). Algumas espécies de colubrídeos e de lagar- tos são inquilinos dos ninhos de Acromyrmex subterraneus (OLIVEIRA & DELLA-LUCIA, 1993), de Acromyrmex heyeri (Diehl, comun. pess.) de Formica fusca (LARSEN & HARE, 1992) e dos ninhos de Formica (Coptoformica) ex- secta (BLISS et al., 2000). Há também registros de espé- cies de tartarugas associadas a ninhos de Formica obscuri- ventris (BURKE et al., 1993). A grande movimentação dos organismos habitan- tes da serrapilheira provocada pela passagem das formi- gas-de-correição ou formigas legionárias, Eciton burchelli e Labidus praedator, da subfamília Ecitoninae, nas flores- tas tropicais das Américas, proporciona alimento para muitas espécies de vertebrados. Rylands et al. (1989) refe-
78 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva rem um trabalho em que um autor distribuiu armadilhas sobre o solo da floresta e observou um aumento de até sete vezes no peso seco de insetos nas armadilhas quando ocorria a passagem das formigas-de-correição. Os insetos passantes, ao se encontrarem diante de legião de formi- gas, tentam salvar-se saltando para lados opostos e dis- tantes da correição. Alguns anfíbios (Bufo marinus), lagar- tos (Ameiva sp. e Kentropyx sp.) e de iguanas (Anolis frena- tus) podem ser encontrados obtendo alimento nos locais por onde estão passando as colunas das formigas-de-cor- reição (WILLIS & ONIKI, 1992). Macacos da família Callitrichidae, como Callithrix humeralifer e Callithrix kuhli, já foram registrados forrageando nos locais onde passam estas formigas, alimentando-se de grilos, gafanhotos, bara- tas e aranhas (RYLANDS, 1981; RYLANDS et al., 1989). Diversas espécies de aves, por sua vez, exercem uma forte pressão predatória sobre os alados de formigas du- rante as revoadas, especialmente sobre as fêmeas, uma vez que estas são maiores e contêm mais proteínas e lipí- deos que os machos. É comum poder-se observar à dis- tância, no início do dia e/ou no final da tarde, quando ocorrem revoadas das formigas dos gêneros Acromyrmex e Atta, pela grande concentração de aves tais como Bem- te-vi (Pitangus sulphuratus), Suiriri-cavaleiro (Machetornis rixosus), Andorinha-de-testa-branca (Notiochelidon cyano- leuca) e Andorinha-de-bando (Hirundo rustico), dentre di- versas outras espécies voando em círculos e visivelmente caçando os alados. Embora as operárias de formigas se- jam ricas em quitina e pobres em proteínas, muitas vezes
79 DIEHL-FLEIG†, E. • Formigas e Vertebrados podem ser observadas algumas aves, como por exemplo, o Bem-te-vi e o João de-barro (Cinclodes pabsti), alimen- tando-se de formigas diretamente sobre os ninhos desses insetos (Diehl, com. pess.). Apesar de, quase sempre, as aves serem referidas como predadoras das formigas, outras aves acompanham o deslocamento das formigas-de-correição para obtenção de alimento, sendo que algumas obtêm cerca de 50% da sua dieta, então consideradas seguidoras especializadas (WILLIS & ONIKI, 1992). Já outras, oportunistas, reali- zam apenas o forrageamento quando a correição passa dentro do seu território (ROBERTS et al., 2000). O tama- nho das assembleias de aves seguidoras de formigas-de-cor- reição (Figura 1) varia conforme a região, sendo a maior diversidade de espécies dessas aves encontrada na Amazô- nia brasileira (WILLIS & ONIKI, 1992; WILSON, 1997).
Figura 1: Coluna da formiga legionária (= formiga-de-correi- ção) Labidus sp.
80 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
Dentre as 69 espécies, distribuídas em sete famílias de aves, consideradas como seguidoras regulares das for- migas-de-correição, segundo Chesser (1995), cinco são seguidoras obrigatórias. Destas, quatro pertencem à fa- mília Formicaridae – Phegopsis nigromaculata, Myrmeciza fortis, Rhegmatorhina melanosticta, Gymnopithys salvini e uma à família Dendrocolaptidae, Dendrocincla merula. Estas es- pécies seguidoras obrigatórias podem entrar em processo de extinção decorrente da redução da densidade popula- cional das formigas-de-correição ou, em casos mais ex- tremos, de desaparecimento desses insetos, que via de re- gra estão associados com o desmatamento e a fragmenta- ção das florestas (WILSON, 1997). Creio que estes poucos exemplos apresentados abrem novos caminhos de pesqui- sa, especialmente em ambientes de matas ciliares, matas de altitude, Mata Atlântica e áreas de reflorestamento.
AGRADECIMENTOS
In memoria de meu filho que sempre me incentivou e a quem devo a ideia de escrever este livro.
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84 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
Formigas e Espécies Arbóreas
Elena Diehl Laura V. Ayesteran Menzel Fabiana Haubert
As formigas estão presentes nos mais diversos hábi- tats, apresentando alta abundância e grande importância funcional nos ecossistemas, o que faz com que possam ser úteis como agentes bioindicadores das condições e do estado de conservação, degradação ou de recuperação de um ambiente e da sua biodiversidade (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990; SILVA & BRANDÃO, 1999). De acor- do com Stork (1987), as formigas representam cerca de 18% da fauna de artrópodes arborícolas, apresentando inú- meras formas de interações com as plantas. Muitas são anti-herbívoras, algumas são dispersoras de sementes e ainda outras podem atuar como produtoras de macro- nutrientes, dentre diversas outras funções. As plantas, por sua vez, podem atrair as formigas pela liberação de meta- bólitos secundários, pelo fornecimento de alimento e pela disponibilidade de locais para a nidificação. Essas intera- ções são interessantes, tanto para as formigas quanto para as plantas (OLIVEIRA & DELLA LUCIA, T. M. C., 1991), no entanto, o grau de benefícios e de perdas de cada uma dependerá das condições bióticas e abióticas locais (HUXLEY & CUTLER, 1991).
85 DIEHL, E.; MENZEL, L. V. A.; HAUBERT, F. • Formigas e Espécies Arbóreas
A embaúva, Cecropia pachystachya Trecul (Cecro- piaceae), é uma espécie arbórea nativa do Rio Grande do Sul que tem sua floração de setembro a novembro e fruti- ficação de maio a junho. É uma espécie perenifólia, heli- ófita, além de ser seletiva higrófita, o que caracteriza a sua preferência por solos úmidos (LORENZI, 1992). Por ser pioneira, auxilia no desenvolvimento da vegetação secundária de uma área até o seu sombreamento (ALVA- REZ-BUYLLA & MARTINEZ-RAMOS, 1992; LO- RENZI, 1992). Considerando a importância dessa essên- cia florestal nativa no processo de sucessão vegetal, fo- ram identificadas as espécies de formigas em C. pachysta- chya e comparadas com as que ocorrem junto a três ou- tras espécies arbóreas em duas áreas (Área 1 e Área 2) de conservação (29°47’S; 51°09’W) no município de São Leopoldo, RS. As coletas foram realizadas de maio de 2003 a feve- reiro de 2004, no período diurno (11h-15h). No mês in- termédio de cada estação e em cada área, as formigas fo- ram coletadas em dez árvores de C. pachystachya e em dez árvores das seis espécies mais próximas de cada embaúva e que apresentavam DAP (diâmetro na altura do peito) similar, as quais foram consideradas como testemunhas: aroeira-vermelha, Schinus terebinthifolius Raddi (Anacar- diaceae), camboatá-branco, Matayba eleaginoides Radlk. (Sapindaceae), canafístula, Senna multijuga (Rich.) Irwin et Barn. (Leguminosae-Cesalpinoideae), capororoca, Ra- panea ferruginea (Ruiz et Pav.) Mez. (Myrsinaceae), goia- beira exótica, Feijoa sellowiana Berg. (Myrtaceae) e goia-
86 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva beira-do-mato, Securinega guaraiuva Kuhlm. (Euphorbia- ceae). Destas, especialmente a aroeira-vermelha, o cam- boatá-branco, e a goiabeira-do-mato possuem hábitos he- liófitos, o que explica, pelo menos em parte, o fato de serem pioneiras no processo de sucessão vegetal. Para as coletas, foi utilizado aspirador entomológi- co, durante cinco minutos, simultaneamente, em cada par de árvores (uma de C. pachystacchya e uma testemunha), tendo sido coletadas todas as formigas encontradas no tronco das árvores no intervalo entre 1,40 m e 1,60 m acima do solo. A identificação foi feita em nível de gêne- ro de acordo com Bolton (1994; 2003), e até espécie ou morfo-espécie por comparação com a Coleção de Formi- cidae do Laboratório de Insetos Sociais da Unisinos, onde o material testemunho encontra-se depositado. Das seis árvores testemunhas, apenas três espécies vegetais, aroei- ra-vermelha, S. terebinthifolius, camboatá-branco, M. elea- ginoides e goiabeira-do-mato, S. guaraiuva, apresentaram maior abundância e riqueza, num total de 17 espécies de formigas pertencentes a nove gêneros, oito tribos e cinco subfamílias. Dentre todas as espécies vegetais amostra- das a maior riqueza de formigas (S=15) foi encontrada em C. pachystachya, seguida por S. guaraiuva (S=5), S. tere- binthifolius (S=4) e por M. eleaginoides (S=4). As espécies Crematogaster sp.1 (Myrmicinae), Crema- togaster sp.2, Camponotus sp. (Formicinae) e Procryptocerus sp. (Myrmicinae) foram as mais comuns na embaúva. Por sua vez, Dorymyrmex sp. (Dolichoderinae), Heteroponera mayri (Ponerinae), Paratrechina sp. (Formicinae), Procryp-
87 DIEHL, E.; MENZEL, L. V. A.; HAUBERT, F. • Formigas e Espécies Arbóreas tocerus sp.1, Camponotus mus e Pheidole sp.7 (Myrmicinae) poderiam ser consideradas visitantes estacionais, das quais as quatro primeiras eram visitantes só no outono, e as demais, apenas na primavera. Nas árvores testemunhas, a maior frequência de ocorrência foi de Camponotus sp., Crematogaster sp.2 e Pseu- domyrmex sp.4 (Pseudomyrmecinae) durante a primave- ra. Na Area 1, a aroeira-vermelha (S. terebinthifolius) apre- sentou a maior frequência de ocorrência destas espécies de formigas, enquanto que na Área 2, as maiores ocor- rências foram na goiabeira-do-mato (S. guaraiuva) e no camboatá-branco (M. eleaginoides). Exceto no verão, Camponotus sp. foi encontrada ape- nas na Área 1 e nas três espécies aroeira-vermelha, cam- boatá-branco e goiabeira-do-mato. Na aroeira-vermelha, foram encontradas Camponotus sp.6 no inverno e Crema- togaster quadriformis no outono. Na Área 2, no camboatá- branco, foi registrada a presença de Pseudomyrmex acan- thobius na primavera. Por sua vez, em ambas as áreas amos- tradas foram encontradas operárias de Cremastogaster sp.1, na aroeira-vermelha e no camboatá-branco. Crematogas- ter sp.2 foi coletada na goiabeira-do-mato e no camboatá- branco durante a primavera, enquanto Pseudomyrmex sp. 4 foi coletada no camboatá-branco no outono. A riqueza e a composição de formigas, tanto na embaúva quanto nas árvores testemunhas, variou de acor- do com as estações do ano. No entanto, em todas elas a maior e a menor diversidade foram observadas, respecti- vamente, na primavera e no inverno. Paralelamente, o fato
88 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva da embaúva (C. pachystachya) ter apresentado a maior ri- queza de espécies de formigas, em relação à observada nas demais espécies arbóreas, pode estar relacionado com a presença dos nectários extra-florais, cuja secreção é uti- lizada como fonte energética pelas formigas. Também o fato dos caules e ramos serem ocos favorece sua utiliza- ção como refúgio e/ou local para nidificação. Assim, es- ses dois fatores conjuntamente podem explicar os resul- tados obtidos. A maioria das formigas são carnívoras, mas algumas espécies são totalmente herbívoras, enquanto outras, embora carnívoras também, se alimentam de pro- dutos disponíveis nos nectários florais e nos extraflorais. Finalmente, algumas poucas espécies como Solenopsis e Atta utilizam a seiva e os sucos dos frutos (SCHULTZ & McGLYNN, 2000). Inventários biológicos são importantes para levan- tamentos iniciais da diversidade, bem como para o moni- toramento de alterações ambientais. No entanto, se a in- tenção for a de entender a estrutura funcional de um or- ganismo ou de uma espécie, é necessário obter dados mais diretos sobre o uso de recursos tanto para alimentação quanto para nidificação, uma vez que inventários taxo- nômicos não são suficientes para o monitoramento (LEWINSOHN et al., 2001). As formigas exercem fun- ções ecológicas essenciais nos ecossistemas, dentre as quais destaca-se a sua influência sobre a estrutura trófica, atuando como predadoras, dispersoras, granívoras, fun- gicultoras ou como base alimentar para outros consumi- dores (ALONSO, 2000).
89 DIEHL, E.; MENZEL, L. V. A.; HAUBERT, F. • Formigas e Espécies Arbóreas
O uso de testes com recursos vegetais e/ou animais permite observar o hábito alimentar das espécies de for- migas encontradas em diferentes ambientes. Assim, den- tre os diversos recursos alimentares de origem animal, os isópteros têm sido muito utilizados. Por exemplo, Olivei- ra et al. (1987) e Junqueira et al. (2001) utilizaram térmi- tas para simular herbívoros e determinar a ação anti-her- bívora das formigas, respectivamente, em Qualea grandi- flora e Ilex paraguariensis (Figura 1).
Figura 1: A) Castas de Nasutitermes B) Testes de anti-herbivoria com cupins colados nas folhas de erva-mate.
As formigas são responsáveis pela dispersão de inú- meras essências florestais, pois carregam sementes de 0,5 cm a 3,0 cm, que é a faixa de tamanho de 50% destas espécies (KALIF et al., 2002). Além disso, devido a alta abundância das formigas, sua dieta extremamente varia- da (LEAL & OLIVEIRA, 1998) e sua grande capacidade de recrutamento (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990), elas são capazes de remover, predar ou dispersar uma gran- de diversidade e biomassa de sementes. Trabalho realiza- do por Leal & Oliveira (1998) sobre a interação formigas-
90 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva frutos-sementes, demonstrou que espécies da tribo Atti- ni, além de retirarem a polpa da semente, também as trans- portam a longas distâncias. Por sua vez, os gêneros Phei- dole, Pogonomyrmex, Solenopsis e Zacryptocerus (Myrmici- nae), bem como Ectatomma e Odontomachus (Ponerinae) utilizam partes de sementes em sua dieta, favorecendo o sucesso germinativo. Dada a diversidade de funções biológicas e a conse- quente importância ecológica e papel econômico das for- migas, é necessário conhecer a estrutura funcional destes insetos, para que se possa incrementar programas de ma- nejo e conservação da biodiversidade de um ambiente. Foi realizado um trabalho por Haubert (2006) conside- rando as formigas coletadas no solo por três métodos (iscas=I; Winkler=W; Direta=D), tendo sido registradas 21 espécies pertencentes a 14 gêneros e a seis subfamílias (Tabela 1). A subfamília Myrmicinae apresentou a mai- or riqueza de espécies (10), seguida por Ponerinae (5), Dolichoderinae e Formicinae (2) e, por último, Ectatom- minae e Pseudomyrmecinae (1). A partir dos testes com escolha de recursos, as espé- cies Gnamptogenys moelleri, Linepithema sp.1, Pheidole fim- briata, Pheidole sp.5, Pheidole sp.6 e Solenopsis sp.6 foram encontradas visitando tanto as sementes de I. marginata quanto os operários de Nasutitermes. Por sua vez, Solenop- sis sp.3 e Pseudomymex sp. foram encontradas exclusiva- mente visitando os térmitas, enquanto que Acromyrmex sp., Odontomachus chelifer e Paratrechina sp.3 foram obser- vadas somente nas sementes.
91 DIEHL, E.; MENZEL, L. V. A.; HAUBERT, F. • Formigas e Espécies Arbóreas
Tabela 1: Espécies de formigas coletadas por iscas de sar- dinha (I), extrator de Winkler (W) e direta em placas-tes- te (D), identificando o recurso visitado (X) em uma mata secundária no morro Alto Ferrabraz, município de Sapi- ranga, RS.
Técnica de Recurso Subfamília Espécie Coleta Semente Térmita
Dolichoderinae Linepithema sp.1 I-D X X
Ectatomminae Gnamptogenys moelleri IWD X X
Formicinae Camponotus sp.2 I-- - - Paratrechina sp.3 -WD X -
Mirmycinae Acromyrmex sp. -WD X - Cyphomyrmex sp.1 -W- - - Octostruma sp. -W- - - Pheidole fimbriata I-D X X Pheidole sp.5 - WD X X Pheidole sp.6 -WD X X Strumigenys sp. -W- - - Solenopsis IW- - - (Diplorhoptrum) sp. Solenopsis sp.3 -WD - X Solenopsis sp.6 IWD X X
Ponerinae Hypoponera foreli -W- - - Odontomachus chelifer I-D X - Pachycondyla crenata -W- - - Pachycondyla harpax I-- - - Pachycondyla sp.2 -W- - -
Pseudomyrmecinae Pseudomyrmex sp. --D - X
6219141198
As formigas encontradas visitando os dois tipos de recursos, pelo seu hábito alimentar, são predadoras e/ou onívoras, sendo que Linepithema sp.1 também se alimen-
92 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva ta de líquidos e pólen (BATTIROLA et al., 2005). A pre- sença de operárias de Acromyrmex sp. apenas nas semen- tes de ingá-feijão é explicada por serem formigas fungi- cultoras e que trabalham em grupo sobre um recurso cor- tando partes das plantas (folhas, flores, frutos e sementes) para utilizar como substrato ao fungo simbiôntico do qual se alimentam. Finalmente, as demais espécies de formi- gas não foram observadas visitando qualquer um dos dois recursos alimentares. Do total de sementes e de térmitas utilizados nos testes, a frequência de remoção dos térmi- tas foi significativamente superior ao de sementes retira- das (t=2,54; g.l.=163,4; P<0,05). Esse resultado, prova- velmente, decorre das diferenças de tamanho entre os re- cursos pois, segundo Diaz et al. (1999), a remoção de um recurso é maior quanto menor for o seu tamanho. No entanto, não pode ser descartada a possibilidade de que os próprios térmitas sejam mais atrativos, pois, além de serem menores, são mais leves e mais fáceis de transpor- tar do que as sementes de ingá-feijão. A partir dos dados obtidos neste estudo e de acordo com a importância das formigas para a conservação da biodiversidade, tornam- se necessários mais levantamentos taxonômicos com ava- liação da estrutura funcional das formigas em ecossiste- mas nativos, o que permite fornecer informações impor- tantes para o entendimento da interação formigas-plantas. Outro caso de formigas e plantas envolve a erva- mate, Ilex paraguariensis St. Hil. (Aquifoliaceae). Esta tam- bém é uma espécie nativa do Rio Grande do Sul, com- pondo um dos sistemas agroflorestais mais antigos e ca-
93 DIEHL, E.; MENZEL, L. V. A.; HAUBERT, F. • Formigas e Espécies Arbóreas racterísticos da região sul do Brasil, assumindo também significativa importância ambiental e socioeconômica. A existência de uma diversidade vegetal junto à erva-mate, aliada à presença de inimigos naturais, mantém baixos os níveis populacionais de insetos fitófagos, ao contrário do que ocorre no monocultivo, em que há uma eliminação drástica de plantas que servem de abrigo e alimento àque- les organismos, aumentando os níveis populacionais dos insetos fitófagos. Da mesma forma, o uso indiscriminado de agrotóxicos para o controle de pragas pode tanto re- duzir as populações de insetos praga quanto afetar as po- pulações de inimigos naturais. As formigas são dominantes em biomassa e núme- ro (DAVIDSON, 1997), o que é determinado pela alta capacidade de colonização pela ocupação de diferentes nichos e pelas relações ecologicas que elas mantêm com outros táxons (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990). Elas podem ser notáveis predadoras de outros artrópodes, in- clusive dos insetos, os quais podem ser a maior fonte de proteínas para suas colônias. O forrageamento nas plan- tas ocorre principalmente nos períodos em que as presas são mais abundantes. Levando-se em conta que parte dos indivíduos atacados pelas formigas são herbívoros, elas acabam protegendo as plantas. Segundo Mody & Linsenmair (2004), a associação formigas/plantas tem sido documentada, principalmen- te quando as plantas possuem nectários extraflorais, cuja secreção fornece uma fonte rica em carboidratos, o que pode fazer com que parte dos insetos utilize o néctar ex-
94 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva trafloral (Figura 2) como item alimentar. No caso de al- gumas formigas, em troca elas passam a fornecer prote- ção contra herbívoros (BENTLEY, 1977). Experimentos realizados em Pseudocedrela kotschyi (Meliaceae) demons- traram que a presença de formigas reduzia a abundância de determinados grupos de artrópodes, como Araneae, Blattodea, Coleoptera, Homoptera e Hymenoptera (não Formicidae). Paralelamente, outros insetos, tais como, He- teroptera, Lepidoptera, Orthoptera e Thysanoptera pare- cem não ser afetados pela presença das formigas (MODY & LINSENMAIR, 2004).
Figura 2: Folha de Passiflora sp. mostrando dois nectários extraflo- rais com formigas Cephalotes sp. alimentando-se neles.
No caso das folhas da erva-mate, elas possuem nec- tários extraflorais microscópicos na face inferior das fo- lhas (MARIAT et al., 1995). No entanto, Junqueira et al.
95 DIEHL, E.; MENZEL, L. V. A.; HAUBERT, F. • Formigas e Espécies Arbóreas
(2001) observaram que a nidificação de formigas nas er- veiras não estava relacionada com a presença dessas glân- dulas, mas, sim, com as cavidades formadas pela larva de um cerambicídeo (Hedypathes betulinus) no caule. Cabe destacar que as formigas também exercem ação proteto- ra naquelas plantas em que constroem seus ninhos (BEN- TLEY, 1977). Considerando a importância econômica da erva- mate para o Rio Grande do Sul e o fato de haver distin- tas formas para o cultivo dessa espécie arbórea (IEDE & MACHADO, 1989), foi comparada a mirmecofauna ocorrente em duas de suas formas de cultivo. As coletas foram realizadas em duas áreas de cultivo de erva-mate, uma consorciada com vegetação nativa e outra com apli- cação sistemática de herbicidas, ambas no município de Ilópolis (28°55’43"S; 52°7’29"W; altitude 800 m). Men- salmente, em 2003, em cada forma de cultivo, foram fei- tas coletas em dez árvores aleatórias, utilizando guarda- chuva entomológico com esforço amostral de 20 bati- das por erveira. As formigas foram identificadas segun- do Bolton (1994, 2003), em nível de gênero e em nível de espécie por comparação com a Coleção de Formici- dae do Laboratório de Insetos Sociais da Unisinos. A separação em nível de morfoespécie seguiu os padrões estabelecidos na referida coleção, onde o material teste- munho encontra-se depositado. No total, foram coletadas 22 espécies pertencentes a cinco subfamílias. A subfamília que apresentou maior riqueza de espécies foi Myrmicinae (10), seguida por For-
96 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva micinae (7), Ponerinae (2), Pseudomyrmecinae (2) e Do- lichoderinae (1). Por sua vez, o gênero com maior núme- ro de espécies foi Camponotus (4). O gênero Pheidole foi o segundo em número de espécies (3), o que certamente decorre do fato desses dois gêneros serem os mais ricos em espécies (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990). Das 22 espécies de formigas coletadas, 12 foram comuns às duas formas de cultivo, enquanto três foram exclusivas do cultivo com aplicação de herbicida, Acromyrmex lundi, Gnamptogenys moelleri e Pseudomyrmex acanthobius. Ape- nas no cultivo consorciado com vegetação nativa foram coletadas sete espécies: Camponotus sp.11, Crematogaster (Orthocrema) quadriformis, Myrmelachista sp.1, Pachycondi- la crenata, Pheidole triconstricta, Pheidole sp.6 e Wasmania sp. A riqueza de espécies em cultivo de erva-mate consor- ciada com vegetação nativa foi maior (19), do que na com aplicação de herbicidas (15). Os resultados obtidos já eram esperados, pois é bem conhecido que ambientes homogêneos e de baixa com- plexidade na estrutura vegetacional, apresentam menor riqueza de formigas do que aqueles com maior complexi- dade (MATOS et al., 1994). Por outro lado, o aumento da comercialização da erva-mate possibilitou que seu cul- tivo se expandisse nos últimos anos, tornando-se uma excelente opção, para pequenos e médios produtores. Porém, essa expansão ocorreu às custas da redução e/ou perda de espécies florestais nativas, além de propiciar a perda de inimigos naturais.
97 DIEHL, E.; MENZEL, L. V. A.; HAUBERT, F. • Formigas e Espécies Arbóreas
AGRADECIMENTOS
Aos ex-alunos Luis E. Sttefens, Fabiana Haubert, Fernando A. Schmitz, Laura V. Ayestaran Menzel e Lu- ciane Kern Junqueira responsáveis pelas coletas em cam- po e auxílio em laboratório. Ao CNPQ e à FAPERGS pelos Auxílios-Pesquisa e pelas Bolsas de Iniciação Cien- tífica concedidas.
Referências
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101 Formigas e Queimadas
Elena Diehl Emília Z. de Albuquerque
As formações campestres que ocorrem na região sul brasileira têm despertado pouca atenção das instituições ligadas ao estabelecimento das políticas e ações conser- vacionistas. Assim, perdem espaço para as formações flo- restais, especialmente as diversas formações da Floresta Atlântica, que são ricas em diversidade de ambientes e espécies (BROWN, 2000; SILVA, 2005). Considerando- se apenas os formicídeos, as variações entre tribos e mes- mo entre espécies do mesmo gênero, tanto na localização dos ninhos quanto na sua construção é fantástica e mui- tas vezes pode ser considerado um caracter taxonômico. Uma espécie de acordo com o hábitat em que vive pode alterar seus hábitos, o nível de crescimento da colônia, o clima ou a localização geográfica. Nada é tão adaptável como uma formiga (JOLIVET, 1996). Pode-se ver a di- versidade de hábitats das formigas dentro do mesmo gê- nero, tal com as espécies do gênero Atta, ou inclusive den- tro da mesma espécie, tal como ocorre com Acromyrmex heyeri que pode construir ninhos recobertos por montes de palhas (Figura 1A), ou dentro ou sob troncos, ninhos
102 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva subterrâneos, ou ainda dentro de estruturas de constru- ção, dependendo do hábitat ocupado. Diversas outras es- pécies de formigas constroem ninhos arborícolas, os quais são mais sensíveis às alterações ambientais, principalmen- te a predadores, clima e queimadas. Outras formigas, que são polidômicas, constroem ninhos subterrâneos apresen- tando inúmeras câmaras em diferentes profundidades e lateralidades (Figura 1B). Estão mais protegidas contra distúrbios naturais e podem apresentar uma grande varie- dade de genótipos, pois um ninho polidômico pode abri- gar diversas rainhas (WILSON, 1971; HÖLLDOBLER & WILSON, 1990; CROZIER et al., 1984; FARJI-BRE- NER et al., 2002).
Figura 1: A) Ninho de Acromyrmex heyeri com cobertura de palha; B) Esquema de um ninho de Acromyrmex striatus mostrando as câ- maras em distintas lateralidades, profundidades e distintos tamanhos.
Os distúrbios naturais são eventos que afetam a es- trutura das comunidades, sejam elas animais ou vegetais. O fogo pode ser considerado como um importante dis- túrbio, de origem antrópica ou natural, modificador e
103 DIEHL, E.; ALBUQUERQUE, E. Z. de • Formigas e Queimadas simplificador do ambiente, que afeta tanto as comunidades vegetais quanto as animais (FARJI-BRENER et al., 2002). Esses distúrbios podem causar tanto uma redução da bio- massa, criando variações na disponibilidade dos recursos, quanto uma alteração no número de espécies e/ou na rela- ção de dominância. Contudo, se a riqueza de espécies irá aumentar ou diminuir, dependerá de fatores intrínsecos dos distúrbios, como frequência, intensidade de ação, bem como das características dos hábitats perturbados e da estrutura das comunidades (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990; FARJI-BRENER et al., 2002; ARAUJO et al., 2003). No sul do Brasil, principalmente no Rio Grande do Sul, o fogo é frequentemente colocado na vegetação cam- pestre amarelada pela ação do inverno rigoroso, visando facilitar a rebrota do tapete herbáceo, tornando-o, assim, mais palatável ao gado. No entanto, a flora e a fauna exis- tente na região não possuem as mesmas adaptações das de outras regiões, tais como as do cerrado, onde o fogo faz parte de um ciclo natural e do qual as comunidades vegetais e animais dependem para sobreviver. As comu- nidades de formigas podem ser influenciadas de forma positiva, neutra ou negativa pelas queimadas (IZHAKI et al., 2003). De acordo com Zimmer & Parmenter (1998), o impacto do fogo nos campos do Novo México sobre Pogonomyrmex rugosus pode ser através da alteração da disponibilidade de sementes e insetos, mortalidade direta das operárias, modificação da arquitetura da vegetação rasteira (o que influencia as rotas de forrageamento), e potencial da alteração de regimes das temperaturas do
104 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva solo pela remoção da vegetação sombreadora e adição de cinzas à superfície. Hatchford et al (2005) investigaram os efeitos do fogo em duas áreas, uma na California e outra no Oregon, ava- liando duas comunidades de formigas, uma em cada ambiente. Observaram que o efeito do fogo sobre as co- munidades dependia do tipo de hábitat (floresta), porém que não havia perda das comunidades. Após dois anos, ambas estavam completamente iguais ao período ante- rior ao fogo. As queimadas naturais não provocam gran- des elevações de temperaturas do solo, por serem bruscas e de curta duração. Como na profundidade em que se encontram as raízes da maioria das plantas o aquecimen- to é de apenas alguns graus, ou nulo, tais estruturas prati- camente nada sofrem com as queimadas, e talvez nem sintam a sua ocorrência. Da mesma forma, muitas espé- cies de formigas constroem os ninhos no subsolo e, sendo assim, não são afetadas pelas queimadas. Algumas es- pécies de formigas com ninhos subterrâneos provavelmen- te têm maior sobrevivência às queimadas do que as arbo- rícolas já que, mesmo a uma pequena profundidade no solo, o aumento da temperatura devido ao fogo é nor- malmente pequeno (MORAIS & BENSON, 1988; RO- DRIGUES, 2002). Por outro lado, os efeitos dessa per- turbação podem não ser visíveis logo a seguir, aparecen- do só mais tarde, devido à maior incidência de raios sola- res ao longo do tempo e alteração na disponibilidade de alimentos (IZHAKI et al., 2003). Para algumas espécies de formigas, como P. rugosus, as queimadas resultam em
105 DIEHL, E.; ALBUQUERQUE, E. Z. de • Formigas e Queimadas um maior número de recursos alimentares decorrentes da rebrota, do florescimento precoce e da maior produção de sementes (ZIMMER & PARMENTER, 1998). Assim, a sobrevivência das formigas ao fogo está ligada à capaci- dade de proteção, à capacidade de tirar vantagens das con- dições pós-fogo e aos próprios hábitos de forrageamento (IZHAKI et al., 2003; ARAUJO et al., 2004). Considerando o contexto acima, este trabalho com- parou a riqueza e a composição de espécies de formigas, em duas áreas de campo nativo na região do Planalto das Araucárias e Campos de Cima da Serra, município de Cambará do Sul, a 1.200m de altitude, no Rio Grande do Sul. Em uma delas, a periodicidade das queimadas é anual ou bianual e, na outra, as queimadas não são feitas há cer- ca de 20 anos. O trabalho foi desenvolvido em oito parce- las de campo nativo, com histórico semelhante de uso da terra, das quais: quatro parcelas, cada uma com 4 ha (200 m X 200 m), em que o fogo é utilizado como forma de manejo para a renovação da pastagem e quatro sem quei- madas há pelo menos 20 anos, situadas no Parque Nacio- nal dos Aparados da Serra (IBAMA), também com 4 ha. Em cada parcela foram delimitadas áreas centrais de 1 ha (100 m X 100 m), nas quais foram conduzidas as coletas de formicídeos por armadilhas do tipo pitfalls (Fi- gura 2A). Estas consistiram em copos plásticos de 200 ml contendo álcool a 80% enterrados no solo até a borda superior. Por parcela, foram instalados dois transectos de 100 m, afastados entre si cerca de 50 m, nos quais as ar- madilhas foram dispostas a cada 10 m, totalizando 20
106 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva armadilhas/parcela. Após 24 horas, as formigas coleta- das foram transferidas para vidros individuais contendo álcool a 80%, previamente identificados com os dados da coleta. Também foram utilizadas iscas de sardinha, dis- tantes das armadilhas outros 10 metros, tendo sido reco- lhidas 2 horas após sua colocação e colocadas em vidros pré-identificados (ROMERO & JAFFÉ, 1989) Em laboratório, após montagem em alfinetes ento- mológicos, foram identificadas em nível de gênero segun- do Bolton (1994) e atualizadas em Bolton (2003). As es- pécies foram identificadas por comparação com a Coleção de Formicidae do Laboratório de Insetos Sociais da Unisi- nos, onde o material testemunho está depositado. Para a separação em nível de morfoespécie, foram utilizados os padrões estabelecidos na referida coleção. Para análise dos dados, a riqueza observada de espécies (Sobs) foi obtida a partir do somatório do número de espécies coletadas em cada parcela. A similaridade entre áreas foi avaliada pela análise de cluster (WILKINSON, 2000).
Figura 2: A) Esquema das armadilhas tipo pittfall e B) iscas de sardi- nha, ambas utilizadas para coletar formigas epígeas.
107 DIEHL, E.; ALBUQUERQUE, E. Z. de • Formigas e Queimadas
Na área foram coletadas 18 espécies de formigas de solo, das quais 14 nas parcelas onde o fogo é colocado de forma cíclica e 12 espécies onde não têm sido feitas quei- madas há pelo menos 20 anos. Quando comparadas as comunidades, não foram encontradas diferenças signifi- cativas na riqueza de espécies (t= 0,190; d.f = 6; p>0,05). Apesar de não haver diferença significativa nas riquezas observadas, a composição de espécies variou de uma área para outra. Nas áreas de campo onde continuam sendo feitas queimadas foram registradas seis espécies exclusi- vas: Acropyga sp., Pheidole sp.2, Pheidole sp.5, Pheidole sp.21, Solenopsis invicta e Wasmannia sp1. Na área onde não são realizadas queimadas há 20 anos, apenas quatro espécies foram exclusivas: Acromyrmex crassispinus, Brachymyrmex sp.2, Paratrechina sp.3 e Tapinoma sp.3. Dessas quatro, cabe destacar que, em geral, os ninhos de A. crassispinus con- têm uma câmara superficial recoberta por um monte de palha seca, material de fácil combustão. Assim, os ninhos desta espécie apresentam maior chance de serem quei- mados e destruídos do que os ninhos de outras espécies (WILSON, 1987). Do total das 18 espécies coletadas com armadilhas do tipo pitfall, apenas oito (44,4 %) foram comuns às duas áreas: Camponotus sp.12, Cyphomyrmex sp., Linepithema sp.1, Pachycondyla striata, Pheidole sp.3, Pheidole sp.6, Phei- dole sp.15 e Solenopsis (Diplorhoptrum) sp. A análise de clus- ter mostra uma das parcelas submetidas às queimadas como a mais distante, e as demais sendo mais semelhan- tes entre si do que com a primeira. Certamente isso de-
108 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva corre daquela parcela ter apresentado a maior riqueza de espécies (S=10), das quais duas exclusivas (Acropyga sp. e Wasmannia sp.1). A alta similaridade observada certamen- te está refletindo uma comunidade de formigas bastante homogênea nas áreas de campo no município de Camba- rá do Sul, mesmo diante de agentes estressores, tais como as queimadas (YORK, 2000). Os dados obtidos não per- mitem identificar um grande efeito negativo do fogo so- bre essas comunidades, possivelmente por não terem sido avaliadas áreas onde esse evento jamais foi utilizado como forma de manejo das pastagens.
AGRADECIMENTOS
Aos donos das terras em Cambará do Sul que gen- tilmente nos permitiram desenvolver nossas pesquisas. Ao CNPQ e à FAPERGS pelos Auxílios-Pesquisa con- cedidos.
Referências
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112 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
Formigas e Altitude
Elena Diehl Eduardo Diehl-Fleig † Laura V. Ayestaran Menzel
Um dos padrões observados na riqueza de espécies, em diferentes ecossistemas, é o seu aumento nas áreas tropicais, certamente por serem ambientes mais produti- vos, apresentarem menor variação climática e maior es- tabilidade. Dados obtidos em estudos de vários grupos animais e vegetais indicam que essas condições oferecem oportunidades de especialização, favorecendo a evolução e reduzindo as extinções de espécies (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990). A fauna de formigas também pode ser utilizada para evidenciar o padrão de aumento da rique- za de espécies, à medida que diminui a latitude (KUS- NEZOV, 1957; KASPARI, 2000). Também tem sido relatado para vários organismos, inclusive para formigas, a correlação negativa entre alti- tude e riqueza de espécies (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990; WARD, 2000). De acordo com Ward (2000), em áreas tropicais e subtropicais, a correlação existente entre latitude e número de espécies de formigas é dependente da altitude. Assim, nas latitudes inferiores a 30° e abaixo
113 DIEHL, E.; DIEHL-FLEIG†, E.; MENZEL, L. V. A. • Formigas e Altitude de 500 m, ocorre uma correlação positiva entre a altitude e a riqueza de espécies, enquanto nas latitudes superiores a 30° e em altitudes acima de 500 m, esta correlação é negativa. Também deve ser considerado que modificações dos ecossistemas por atividades agro-silvo-pastoris e pela urbanização podem favorecer a introdução de espécies exóticas, podendo levar muitas espécies nativas à ex- tinção e simplificar rapidamente a comunidade local. Visando avaliar como está distribuída a riqueza e a composição de espécies de formigas epigeicas ao longo de um gradiente altitudinal no Rio Grande do Sul, clima subtropical, foram comparados dados obtidos a 1.200 m; 29º10’S – 50º11’W; a 930 m; 29º23’S – 50º25’W; a 370 o o m; 29º36’S – 50º31’W; a 26 m; 29 47’S – 51 09’W; e ao nível do mar; 29º20’S – 49º44’W. Apesar da pequena di- ferença de latitude, os dados obtidos nestes cinco locais (lat. 29oS) foram comparados com os de uma área situa- da a 30º27’S – 50º50’W e altitude em torno de 10 m aci- ma do nível do mar nos pontos amostrados. Por ambiente, foram traçados, em média, 15 transec- tos de 100 m, afastados entre si, no mínimo, 20 m, ao longo dos quais foram distribuídas, a cada 10 m, iscas de sardinha em óleo vegetal e, na mesma linha, mas afasta- das outros 20 m. armadilhas tipo pitfall (Figura 1). Em cada ambiente, também foram feitas, durante 30 a 60 minutos, coletas diretas das formigas encontradas no solo. Nos locais de mata, ainda foram realizadas coletas em serrapilheira utilizando extrator de Winkler. As formigas foram identificadas em nível de gênero segundo BOLTON
114 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
(1994) e atualizadas em BOLTON (2003). A separação em espécie e morfoespécie foi feita por comparação com a Coleção de Formicidae do Laboratório de Insetos So- ciais da Unisinos, onde o material testemunho está de- positado. No total dos ambientes foram registradas 125 es- pécies, pertencentes a 40 gêneros, 21 tribos e sete subfamí- lias. As maiores riquezas, 63, 59 e 51 espécies, foram en- contradas, respectivamente, a 10 m de altitude, seguindo- se 26 m e nível do mar. Nas altitudes de 930 m, 370 m e 1.200 m foram encontradas as menores riquezas, respec- tivamente, 36, 34 e 21 espécies de formigas. Apesar de estar em altitude inferior as outras duas, a área a 370 m possivelmente apresentou maior riqueza pelo constante uso do solo para agricultura e monocultura de acácia. Outro fator que pode ter alterado a riqueza, é a introdu- ção de espécies exóticas, que muitas vezes acompanham a transferência de plantas (HUMAN & GORDON, 1996). Plantas intencionalmente introduzidas podem levar mui- tas espécies nativas à extinção local, simplificando rapi- damente uma comunidade. De acordo com Kaspari (2000), em ambientes per- turbados, a riqueza de formigas no início pode sofrer um aumento esporádico o que, além da altitude, poderia ter concorrido para a grande riqueza de espécies encontrada a 26 m e ao nível do mar. As áreas amostradas nestas duas localidades são bastante alteradas, algumas por so- frerem inundações periódicas e outras por estarem sob impacto da urbanização recente. Por sua vez, a área loca-
115 DIEHL, E.; DIEHL-FLEIG†, E.; MENZEL, L. V. A. • Formigas e Altitude lizada a 10 m acima do nível do mar, por estar em latitu- de superior a 30o e possuir grande diversidade e comple- xidade vegetacional, apresentou a maior riqueza de espé- cies, tal como proposto por diversos autores (KASPARI, 2000; WARD, 2000). Nos ambientes avaliados no Rio Grande do Sul, in- dependente da altitude, a riqueza e a abundância de espé- cies foram mais baixas do que aquelas registradas em outras regiões brasileiras, em especial, no norte e no nor- deste (MAJER et al., 1997; DELABIE, et al. 2000). Pos- sivelmente, essas diferenças são decorrentes da latitude e do clima, bem como de outras condições ambientais, tal como proposto por Kusnezov (1957), Kaspari (2000) e Ward (2000). Tem sido referida correlação positiva entre biodiversidade e latitude, sendo que Kusnezov (1957) já havia relatado a relação direta entre latitude e riqueza de formigas, havendo um aumento em direção ao Equador com diminuição drástica em direção às regiões mais frias, como o Alasca e a Terra do Fogo. Porém, para áreas da região Temperada, não tem sido registrada uma clara cor- relação entre latitude e riqueza de espécies de formigas. Por outro lado, estas relações não são tão evidentes quan- do o número de gêneros é correlacionado com a latitude e/ou com a altitude (WARD, 2000), indicando que não há uma resposta comum para explicar as relações obser- vadas entre gradientes altitudinais, outras variáveis am- bientais e riqueza de espécies de formigas. Quanto à composição das comunidades de formi- gas, do total das 125 espécies registradas, quatro (3,2%)
116 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva foram comuns aos seis pontos altitudinais: Camponotus rufipes, Pheidole sp.5, Solenopsis invicta e Solenopsis (Diplo- roptrum) sp. A ocorrência destas espécies nas diversas al- titudes, mostra claramente que, além de serem generalis- tas, têm uma plasticidade genética muito grande que lhes permite invadir e colonizar os mais diferentes ambientes.
Figura 1: Vista geral de uma mata (ambiente fechado) cercada por campo aberto.
Altitude, latitude, temperatura, umidade e outras ca- racterísticas ambientais, tais como composição e estrutu- ra vegetacional, por exercerem influência na riqueza e na composição da entomofauna, devem ser consideradas para a avaliação e/ou monitoramento ambiental (AN- DERSEN, 1990; 1997; MAJER & DELABIE, 1994; MA- JER et al., 1997). Ressalta-se ainda a necessidade de um profundo conhecimento bioecológico e biogeográfico dos
117 DIEHL, E.; DIEHL-FLEIG†, E.; MENZEL, L. V. A. • Formigas e Altitude grupos de insetos empregados como indicadores do esta- do de conservação, perturbação ou recuperação ambien- tal, pois podem fornecer informações aparentemente con- traditórias, mas que são decorrentes da resposta específica de cada grupo às condições bióticas e abióticas locais.
AGRADECIMENTOS
A Emília Z. de Albuquerque e Fernando Schmidt, pelo auxílio constante nas atividades de campo e de labo- ratório. Ao CNPq (Conselho Nacional e Pesquisa e tec- nologia) e à FAPERGS (Fundação de Amparo à Pesqui- sa do Estado do Rio Grande do Sul, pelos Auxílios-Pes- quisa concedidos.
Referências
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119 Formigas e Inimigos Naturais
Elena Diehl Heloisa Luciano Marcia Eloisa da Silva Alexandre Specht
Um interessante tipo de interação entre organismos é aquele em que, de um lado, estão as formigas, cujo su- cesso evolutivo baseia-se na sua elevada organização so- cial e, de outro lado, os seus inimigos, que podem ser pre- dadores, parasitas ou patógenos. Supõe-se que, no proces- so evolutivo, as formigas (assim como outras presas ou hos- pedeiros) tenham desenvolvido sistemas de defesa, os quais seus inimigos necessitam romper ou superar, para pode- rem sobreviver. Como consequência, são encontradas mo- dificações, não apenas morfológicas, estruturais e fisioló- gicas, mas também comportamentais, que podem propor- cionar uma vantagem em relação ao seu inimigo. Apesar do pouco conhecimento da ação dos mir- mecófilos sobre a longevidade das colônias de formigas, de acordo com Wojcik (1990) estes organismos reduzem razoavelmente o ajuste das colônias ao usurparem de seus recursos. Mirmecófilos que comem ou parasitam as lar- vas e pupas de formigas (tais como besouros estafilídios,
120 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva vespas, moscas) causam malformações e morte destas formas imaturas; os que utilizam o recurso alimentar das formigas (tais como ácaros, besouros) podem ocasionar um estresse adicional às colônias (HÖLLDOBLER, 1978). Possivelmente, uma forma de evitar estes organis- mos seja através de comportamentos especializados. As- sim, Eibl-Eibesfeldt (1979) descreveu uma forma de defe- sa das operárias de Atta cephalotes aos ataques das moscas parasitas da Família Phoridae. Enquanto as operárias maiores cortam as folhas, portanto, ficando indefesas, as menores permanecem nas proximidades, com as mandí- bulas abertas e prontas para atacar as moscas. Nos casos, em que há muitos forídeos, operárias mínimas ficam so- bre o pedaço de folha que está sendo transportado e fre- neticamente mexem as antenas e as patas dianteiras para espantar os forídeos. Os insetos representam um dos grupos animais mais antigos e bem-sucedidos, prosperando em ambientes reple- tos de competidores potenciais. Podemos encontrar nas espécies atuais um vasto resumo do sucesso de estratégias de defesa, especialmente contra as infecções. Há barreiras estruturais-corporais que impedem o contato com o pató- geno, e há respostas fisiológicas do organismo, quando in- fectado. Os caminhos da contaminação por parasitas ou patógenos podem ser através do tegumento, de espiráculos ou do aparelho digestivo. Dos patógenos, aparentemente, apenas os fungos têm a capacidade de atuar sobre o tegu- mento dos insetos, que é a barreira protetora inicial (FER- RON, 1978). No tegumento, as células epidérmicas são
121 DIEHL, E.; LUCIANO, H.; SILVA, M. E. da; SPECHT, A.; • Formigas e Inimigos Naturais recobertas pela cutícula, em que a parte mais externa – epicutícula – apresenta uma capa de cera, caracterizada por propriedades químicas antifúngicas (EVANS, 1982). A patogenicidade de um organismo implica uma série de capacidades tais como a dispersão, a penetração e a invasão. Os fungos entomopatogênicos, além destas características, possuem enzimas quitinolíticas, proteolí- ticas, lipolíticas, que são utilizadas para penetrar através da cutícula (EVANS, 1982). Depois de atravessar a cutí- cula, o patógeno invade a hemolinfa, onde ocorre uma série de reações de defesa. Quando esta barreira for supe- rada, o restante do organismo será conquistado. Após a morte do inseto, o fungo atravessa o tegumento para pro- duzir, sobre o cadáver, os esporos. Insetos atacados por fungos, apresentam uma série de sintomas como mudan- ças na coloração, na estrutura interna, na fisiologia e no comportamento, tais como a perda do apetite e uma cer- ta inquietação (FERRON, 1978).
Figura 1: Operária de Atta sexdens contaminada pelo fungo entomo- patogêmico Beauveria bassiana. Observe o fungo com os esporos sa- indo pelas articulações.
122 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
Moore (1986) referiu que o fungo Dicrocoelium den- driticum na fase adulta parasita ovelhas, enquanto nas demais fases parasita formigas. Estas, quando infectadas, sobem no alto de uma planta e aí ficam presas através das mandíbulas, pois o parasita se aloja na região do sistema nervoso que controla as peças bucais e as patas. A formi- ga (hospedeiro intermediário) normalmente não seria con- sumida pelas ovelhas (hospedeiro definitivo), mas o fato de ficar presa na parte superior da planta aumenta a chan- ce de ser ingerida, juntamente com o pasto, o que garante ao parasita a continuidade do seu ciclo. Em outras espé- cies, algumas toxinas fúngicas alteram o comportamento das formigas infectadas, de maneira que estas sobem nas hastes das plantas, ficando presas pelas mandíbulas e pa- tas e morrem nesta posição, favorecendo a dispersão do patógeno. Evans (1982) descreveu o caso de Camponotus, que, na África, quando as operárias estão contaminadas por Cordyceps unilateralis, morrem em posições expostas. No entanto, na América do Sul, as mesmas formigas, antes de morrerem, escondem-se por baixo das plantas. Além das reações descritas, o hospedeiro, quando contamina- do, pode exibir uma série de comportamentos que carac- terizam um mecanismo de defesa comportamental. As formigas, quando doentes, evitam o seu hábitat normal, provavelmente para prevenir a contaminação do restante da colônia. Operárias de Cephalotes atratus contaminadas são carrregadas para uma única árvore, distante da colô- nia e dos carreiros, considerada como o centro do local da epizootia (EVANS, 1982).
123 DIEHL, E.; LUCIANO, H.; SILVA, M. E. da; SPECHT, A.; • Formigas e Inimigos Naturais
O protozoário Burenella dimorpha produz esporos do tipo NPMB, que se desenvolvem na gordura do corpo das operárias de Solenopsis geminata. Embora a função seja ainda desconhecida, Jouvenaz (1983) sugeriu que estes esporos poderiam atuar como um mecanismo de trans- missão do parasita entre as colônias. Segundo Jouvenaz et al. (1981), os esporos do tipo NPMB infectam apenas as pupas, nas quais se desenvolvem e destroem a hipoder- me (surgem áreas claras na cabeça, pecíolo e gáster), e a cutícula, já fragilizada, rompe-se. Os adultos de S. gemi- nata canibalizam estas e são mantidos os alimentos sóli- dos. Esta região está ausente nos ínstares mais precoces, que se nutrem de alimentos líquidos. Desta forma, o quar- to estágio larval é o único vulnerável à infecção por NPMB, sendo que B. dimorpha é letal apenas no estágio pupal (JOUVENAZ, 1983). Evans (1974) encontrou um grande número de for- migas e outros artrópodos infectados naturalmente por fungos entomopatogênicos em florestas tropicais, eviden- ciando um acentuado efeito regulatório nessas popula- ções. Certas espécies de Cordyceps são importantes pató- genos dos formicídeos nos ecossistemas de florestas tro- picais. Evans (1982) coletou um grande número de for- migas dos gêneros Bothroponera, Dinoponera, Gnamptogenys, Pachycondyla, Paltothyreus, Paraponera, Phynoponera (Pone- rinae), Pseudomyrmex (Pseudomyrmicinae), Atta, Cepha- lotes, Crematogaster, Macromischoides, Solenopsis (Myrmici- nae), Camponotus, Polyhachis e Phasmomyrmex (Formicinae) infectadas por Cordyceps. A formiga Cephalotes atratus so-
124 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva fre epizootias por Cordyceps, porém, em fazendas de ca- cau, onde é comumente encontrada, nenhuma infecção por este fungo foi observada, sugerindo que as condições microclimáticas não favorecem as epizootias neste ecos- sistema (EVANS & SAMSON, 1982). Em áreas sem co- bertura florestal, os fungos Metarhizium anisopliae e Beau- veria bassiana foram encontrados infectando Solenopsis in- victa e Atta sexdens (ALLEN & BUREN, 1974). As formigas, como insetos eussociais, apresentam muitas adaptações comportamentais tais como a limpe- za do corpo, a higiene do ninho, a remoção de indivíduos doentes e cadáveres infectados, o que impede a dissemi- nação de uma doença pela colônia (EVANS, 1982; KER- MARREC et al., 1986; DIEHL & LUCCHESE, 1991; OI & PEREIRA, 1993). Também existem defesas morfo- lógico-estruturais. Assim, as regiões de Acromyrmex octos- pinosus de possível acesso para nematoides apresentam barreiras: a boca contém o filtro infrabucal, o ânus é prote- gido por pilosidades e os espiráculos geralmente pos- suem aberturas com dimensões menores que as dos ne- matoides (KERMARREC et al., 1986). No entanto, Jou- venaz (1986) relatou a ocorrência de uma espécie (não identificada) de nematoide, além de microsporideos (The- lohania solenopsae, Burenella dimorpha) e neogregarineos (Mattesia geminata) infectando algumas espécies de Sole- nopsis. O uso de secreções antimicrobianas também re- duz a possibilidade de infecção entre as formigas. Diver- sos autores constataram a presença de substâncias com atividade antimicrobiana nas secreções glandulares de
125 DIEHL, E.; LUCIANO, H.; SILVA, M. E. da; SPECHT, A.; • Formigas e Inimigos Naturais várias espécies de formicídeos (MASCHWITZ et al., 1970; MASCHWITZ, 1974; BROUGH, 1983; BEATTIE et al., 1986). Os gêneros Atta e Acromyrmex revestem-se de gran- de importância devido aos danos econômicos que cau- sam em áreas de reflorestamento, agricultura e pastagens. O uso de produtos químicos tem demonstrado inconve- niências devido a sua alta toxicidade e falta de especifici- dade. Atualmente, o controle através de agentes biológi- cos tem se apresentado como uma alternativa promisso- ra. Alguns fungos entomopatogênicos como B. bassiana e M. anisopliae têm demonstrado eficiência e outras vanta- gens sobre os produtos químicos no controle de pragas. Porém, a eficiência de agentes de controle microbiano contra as formigas pode ser reduzida devido aos meca- nismos de defesa comportamentais, químicos e fisiológi- cos que estes insetos apresentam (DIEHL et al., 1986; 1987; 1988; 1993; ALVES & PEREIRA, 1989; OI & PE- REIRA, 1993). A falta de sucesso no controle biológico de formi- gas pode, em parte, ser atribuído ao comportamento des- tes insetos. A introdução de patógenos, incluindo nema- toides, no ninho de formigas resulta em reações compor- tamentais que dificultam a disseminação do inóculo pela colônia e consequentemente afetam a taxa de infecção. Estes comportamentos incluem limpeza do corpo, secre- ção de antibióticos, higiene do ninho, mudanças na ativi- dade, dispersão e evitação, bem como o abandono do pró- prio ninho. Assim, o conhecimento destas adaptações
126 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva comportamentais é essencialmente importante quando se deseja usar agentes biológicos para o controle de formi- gas. Lucchese (1989) detalhou qualitativamente as rea- ções comportamentais apresentadas por operárias de A. sexdens, Ac. heyeri e Ac. striatus aos fungos B. bassiana e M. anisopliae, sugerindo que as formigas cortadeiras possivel- mente reconhecem os entomopatógenos e procuram im- pedir sua disseminação através da colônia. Foram com- paradas, quantitativamente, as reações comportamentais das operárias de Ac. heyeri e Ac. striatus diante de fungos entomopatogênicos (B. bassiana, M. anisopliae) e não en- tomopatogênicos (Trichoderma viride e Penicillium sp.) quan- do apresentados pareadamente. A diferença do número médio de operárias reagindo aos distintos estímulos não foi significativa, indicando que as operárias reagem de modo similar aos fungos filamentosos, independente de sua pa- togenicidade (Fritsch & Diehl, não public.) A sequência de reações comportamentais aos dife- rentes fungos testados, aparentemente, não diferiu entre as duas espécies. Tanto em Ac. heyeri quanto em Ac. stria- tus, foram observadas reações comuns diante dos fungos B. bassiana, M. anisopliae, T. viride e Penicillium sp.: aproxi- mação, parada, análise do material através de toques com as antenas (demorada ou rapidamente). Kermarrec et al. (1986) descreveram que a presença dos esporos de B. bas- siana, M. anisopliae e Paecilomyces provocam nas operárias de Acromyrmex octospinosus a reação de alerta seguida de uma intensa exploração com as antenas. Provavelmente, os fungos são reconhecidos como deletérios através de
127 DIEHL, E.; LUCIANO, H.; SILVA, M. E. da; SPECHT, A.; • Formigas e Inimigos Naturais quimiorreceptores localizados nas antenas. Após o reco- nhecimento, são observadas reações das formigas como o distanciamento, a transferência do material para longe da colônia, operárias orientando-se em direção à fonte de perturbação, aparente agitação e agressividade. O comportamento de alarme-defesa nas formigas consiste não apenas de uma reação comportamental sim- ples, mas de várias respostas tais como a reação de alerta, a corrida rápida, a atração e o ataque. Os componentes dos feromônios, devido as suas diferentes volatilidades e concentrações de limiar de resposta, possivelmente regu- lam esta sequência de reações comportamentais (HÖLL- DOBLER, 1978). A resposta comportamental ao sinal de alarme varia no tempo e no espaço, diferindo também entre grupos e castas sociais. Por exemplo, se um sinal for emitido perto da colônia, ele desencadeia o comporta- mento agressivo, mas, quando liberado a uma maior dis- tância, provoca o comportamento de fuga nas formigas (HÖLLDOBLER, 1978). Além disso, operárias jovens normalmente retornam ao ninho quando percebem o si- nal de alarme, enquanto as mais velhas e os soldados, vão à frente e demonstram comportamento agressivo (WIL- SON, 1975). Algumas espécies de formigas organizam a defesa da colônia recrutando companheiras com o auxí- lio de trilhas químicas até o inimigo. Wilson (1975b) de- monstrou que Pheidole dentata é capaz de identificar a sua maior inimiga, a formiga Solenopsis invicta, sendo que a presença de apenas uma única operária é capaz de desen- cadear o “alarme-recrutamento” de P. dentata.
128 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva
Nos testes realizados por Fritsch & Diehl (não publ.), a transferência do material com fungo, independente da espécie ou linhagem empregada, indica que as operárias de Ac. heyeri e de Ac. striatus provavelmente reconhecem organismos que podem representar perigo à colônia. Ker- marrec et al. (1986) sugeriram que as operárias de Ac. oc- tospinosus são capazes de distinguir materiais “perigosos” dos “não perigosos” através de quimiorreceptores nas an- tenas. Estes autores observaram que os diversos materiais contendo esporos de fungos oferecidos às formigas foram imediatamente destruídos e tirados da área do ninho, ao passo que os não contaminados (controle) não foram re- tirados. O reconhecimento dos fungos como deletérios pode estar relacionado com a produção e a liberação de toxi- nas pelos próprios fungos. Diversos compostos tóxicos foram isolados e identificados em culturas de B. bassiana e M. anisopliae (FERRON, 1981). As toxinas estão pre- sentes tanto no substrato quanto no esporo em germina- ção e, antes de matarem, causam paralisia nos insetos in- fectados. A produção de metabólitos altamente fungistá- ticos em T. viride foi relatada por Brian (1985), de manei- ra que este fungo pode representar um perigo ao fungo simbiôntico das formigas cortadeiras. Machado et al. (1988) relataram as reações comportamentais apresenta- das por Acromyrmex spp. após a inoculação com os fun- gos entomopatogênicos B. bassiana e M. anisopliae. Em Ac. heyeri, Ac. striatus e Ac. crassispinus, a primeira reação ob- servada foi o abandono dos olheiros, seguida pela abertu-
129 DIEHL, E.; LUCIANO, H.; SILVA, M. E. da; SPECHT, A.; • Formigas e Inimigos Naturais ra de outros, sendo que aqueles que foram abandonados não mais foram utilizados pelas operárias. Wilson & Regnier (1971) descreveram o “alarme pânico” e o “alarme agressivo” como formas de defesa às perturbações na colônia de formigas. Certas reações com- portamentais exibidas pelas espécies de Acromyrmex ana- lisadas, após o provável reconhecimento dos fungos como prejudiciais, assemelham-se ao “alarme agressivo” em que as operárias ficam excitadas e muitas correm com padrões erráticos, mas a maioria se movimenta em direção aos pontos de perturbação e reagem contra o inimigo. Análi- ses eletroantenográficas conduzidas por Kermarrec et al. (1986) demonstraram que o 2-heptanona provoca, em Ac. octospinosus, uma reação de alarme semelhante àquela desencadeada pelo feromônio de alarme das formigas, sendo que, conforme a concentração, provoca os com- portamentos de atração e alerta, agressão ou repulsão. Estes autores referiram que o 2-heptanona também é pro- duzido pelos esporos de Aspergillus, Paecilomyces e Scapu- tariopsis. Também foi demonstrado que o 2-heptanona possui forte efeito fungistático sobre Hyphomycetes, tais como Paecilomyces. Por sua vez, o fungo simbiôntico das formigas cortadeiras secreta este composto (para revisão vide Kermarrec et al., 1986). Nos experimentos por nós conduzidos, a transferên- cia do material estímulo ocorreu independente do fungo empregado, com ou sem atrativo. Provavelmente, a con- centração de atrativo não foi suficiente para “mascarar” os componentes químicos dos fungos testados. A transfe-
130 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva rência de material em direção oposta a dos carreiros, ou pelo carreiro em direção oposta a do ninho, por algumas operárias, e até mesmo por uma única operária, pode- riam servir para evitar a disseminação do patógeno pela colônia. Evans (1982) descreveu formigas doentes aban- donando a colônia, enquanto outras, aparentemente sa- dias, removiam cadáveres infectados e indivíduos doen- tes, sugerindo estes comportamentos como sendo altruís- ticos. Lucchese (1989), após as aplicações dos fungos B. bassiana e M. anisopliae, também observou as operárias de A. sexdens, Ac. heyeri e Ac. striatus retirando e afastando o material contaminado. Após a aproximação e toque com as antenas no fun- go, as operárias de Acromyrmex, apresentaram uma sequên- cia de movimentos envolvendo as mandíbulas, patas e antenas que possivelmente indicam etapas de retirada dos esporos aderidos ao tegumento. Wilson & Regnier (1971) descreveram o processo de limpeza como uma atividade envolvendo o uso dos pentes tibiais, fricção de patas e “lambidas” para manter a superfície do corpo limpa. As formigas limpam seus corpos e os dos outros indivíduos da colônia com muita eficiência. Após duas horas da ino- culação de S. invicta com conídios de B. bassiana, não mais foram encontrados conídios no tegumento dos adultos e das larvas (OI & PEREIRA, 1993). O material inoculado não é ingerido, mas, sim, retido na cavidade infrabucal e expelido como um “pellet” juntamente com outros frag- mentos (SIEBENEICHER et al., 1992). Assim, os fun- gos podem ser removidos através da limpeza, e os espo-
131 DIEHL, E.; LUCIANO, H.; SILVA, M. E. da; SPECHT, A.; • Formigas e Inimigos Naturais ros podem ser filtrados na cavidade infrabucal. No caso das formigas cortadeiras, a cavidade infrabucal das operá- rias, máxima e média, filtra partículas de até 30 µm e da mínima as menores de até 10 µm. Oi & Pereira (1993) destacaram que o simples ato de evitar o inóculo é um comportamento que dificulta a disseminação de doenças pela colônia, e relataram que S. invicta evita iscas contendo conídios de B. bassiana. Tam- bém observamos que o distanciamento das operárias de Ac. heyeri e Ac. striatus aos fungos testados foi um dos com- portamentos mais frequentes. Mesmo quando foram uti- lizados B. bassiana e M. anisopliae com atrativo (2% de Ho- venia dulcis), as operárias, de modo geral, emitiram os com- portamentos de alarme, retirada e afastamento de mate- rial. Provavelmente, a concentração de H. dulcis não foi suficiente para “mascarar” os entomopatógenos, pois Lucchese (1989) constatou que a presença de H. dulcis dificulta o reconhecimento dos fungos entomopatogêni- cos. Specht et al. (1992) também verificaram que iscas de B. bassiana com atrativo (H. dulcis ou Aleurites fordii) eram carregadas pelas operárias de Acromyrmex para o interior de seus ninhos. É importante destacar que fatores externos, tais como temperatura, umidade, vento e espécies vegetais forrageadas também podem ter influenciado nas diferen- tes reações comportamentais apresentadas pelas operári- as de Ac. heyeri e Ac. striatus. Observamos que algumas operárias aparentemente “ignoravam” o material-estímu- lo, talvez porque o odor característico das plantas que es-
132 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva tavam sendo cortadas, dificultasse a detecção do material estímulo ou porque se apresentava como mais atrativo. Também é necessário ressaltar que os resultados aqui apre- sentados em relação aos comportamentos de aproxima- ção, distanciamento, transferência e carregamento exibi- dos pelas operárias frente aos diferentes fungos filamen- tosos foram essencialmente qualitativos. Uma análise quantitativa poderia mostrar diferenças de nuances ou intensidades destes comportamentos frente aos distintos estímulos. Em laboratório, Luciano et al. (1995) isolaram os organismos, e identificaram os gêneros de fungos filamen- tosos, presentes em distintos substratos (fungo simbiônti- co, lixo seco, lixo úmido e forragem) de uma colônia de Ac. heyeri mantida em um ninho artificial em laboratório (Figura 2). Junto ao fungo simbiôntico foram isolados Penicillium, Aspergillus, Beauveria, Nigrospora e um quinto gênero de fungo filamentoso não identificado. Junto ao lixo seco, em cinco das seis análises realizadas, foi isola- do apenas Rhizopus. Ácaros, bactérias e nematoides fo- ram encontrados em amostras de lixo úmido. A partir da forragem, foram isolados Penicillium, Aspergillus, Nigros- pora, Beauveria, Paecilomyces, Fusarium, Rhizopus, Ulocla- dium, Curvularia, Mortierella e Trichotecium. O pH do lixo úmido teve seus limites entre 6,6 e 8,7; o do lixo seco oscilou entre 6,1 e 7,3, e o fungo simbiôntico apresentou pH mínimo de 4,5 e máximo, 5,3. Os valores de pH, me- didos nos três substratos, quando comparados pelo teste H de Kruskal-Wallis, mostraram diferenças significativas.
133 DIEHL, E.; LUCIANO, H.; SILVA, M. E. da; SPECHT, A.; • Formigas e Inimigos Naturais
Figura 2: Ninho artificial contendo uma colônia de Acromyrmex heyeri mostrando arena de forrageamento (bacia branca ao fundo) câma- ras com o fungo simbiôntico e câmaras com lixo seco e lixo úmido.
É importante destacar que, apesar da presença de vários fungos, especialmente junto ao simbionte, em ne- nhum momento constatamos o seu desenvolvimento den- tro do ninho, em condições de laboratório. Cabe ressaltar que a diferença entre os gêneros de fungos presentes nos diversos substratos sugere a existência de um processo de análise e seleção dos organismos presentes na forragem, através do qual esporos de alguns fungos têm apenas a germinação inibida, enquanto outros parece que são to- talmente inativados. No primeiro caso, poderíamos pen- sar em um efeito fungistático e, no segundo caso, um efei- to fungicida, possivelmente das secreções glandulares das
134 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva formigas. No entanto, não pode ser excluída a possibili- dade de os diferentes gêneros de fungos, possuírem sensi- bilidades distintas. A forma utilizada para impedir ou di- minuir o desenvolvimento de formas estranhas à cultura é de grande interesse em diversas áreas da biologia, no entanto ainda não está completamente esclarecida. Nas culturas realizadas com amostras de lixo úmido, houve o desenvolvimento de bactérias, ácaros e nematoides, sen- do que apenas em uma ocasião foi constatada a presença de Rhizopus. Para a maioria das bactérias, o pH ótimo de crescimento situa-se entre 6,5 e 7,5 com variações míni- mas e máximas, para a maioria das espécies, entre pH 4 e 9 (PELCZAR et al., 1981), de forma que o pH do lixo úmido deve ter favorecido o desenvolvimento da flora bacteriana. A presença de um único gênero fúngico (Rhizopus), na quase totalidade de culturas realizadas com o lixo seco, pode ser um indicativo da influência do pH, em que so- mente formas mais resistentes apresentam condições de desenvolvimento. No entanto, a presença de Rhizopus pode estar relacionada com o baixo teor de umidade, pois este fungo sempre foi isolado a partir do lixo seco e apenas uma vez a partir do úmido. Por sua vez, a relativa varie- dade de fungos presentes em culturas do jardim de fungo simbiôntico, indicam um meio favorável ao desenvolvi- mento fúngico. Diferentemente das bactérias, os fungos suportam variações de pH entre 2 e 9, sendo o pH ótimo em torno de 5,6 para a maioria das espécies (ALEXO- POULOS & MINS, 1985; PELCZAR et al., 1981).
135 DIEHL, E.; LUCIANO, H.; SILVA, M. E. da; SPECHT, A.; • Formigas e Inimigos Naturais
Os resultados obtidos por Luciano et al. (1995) su- gerem que as colônias de Ac. heyeri apresentam mecanis- mos que impedem ou diminuem o desenvolvimento de contaminantes, bem como formas de controle do pH dos substratos a elas relacionados. A identificação dos múlti- plos organismos presentes na colônia e que, por algum motivo, apresentam seu desenvolvimento impedido ou diminuído é fundamental para um maior conhecimento sobre os mecanismos de defesa e assepsia apresentados pelas formigas cortadeiras. Este conhecimento poderá fornecer contribuições significativas para entender as di- ferenças de densidade populacional destas formigas em áreas distintas. Também poderá fornecer valiosos subsí- dios aos futuros programas de controle biológico e/ou de manejo integrado destes insetos. O caso mais complexo de simbiose pode ser onde ocorre um mutualismo obriga- tório em que cada simbiôntico, o parceiro, é influenciado pelo relacionamento coevolutivo. As formigas com cres- cimento de fungos são parte de uma simbiose complexa entre as formigas e seus microrganismos, onde as formi- gas Attini mantém um mutualismo obrigatório com um basidiomiceto. Os fungos ou cultivares da tribo Leucoco- prineae são cultivados como uma fonte única de alimento para a prole (KERMARREC et al., 1986). Pelo menos três outros microrganismos evoluíram neste sistema, incluindo: 1) bactérias produtoras de anti- bióticos na ordem Actinomycetales, que são produtores de compostos que inibem o crescimento de patógenos fúngi- cos de formigas; 2) uma empresa especializada micropa-
136 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva rasita do cultivar no gênero Escovopsis; e 3) os simbiontes menos estudados são leveduras negras, antagonistas das bactérias produtoras de antibióticos. Infecções descontroladas do cultivar pelo patógeno Escovopsis sp. podem causar a morte de uma colônia de formigas inteira. Portanto, as formigas empregam uma diversidade de estratégias para manter uma colônia sau- dável, incluindo comportamento higiênico, imunidade so- cial, gestão de resíduos e uso de compostos antimicrobia- nos. O sistema possui uma diversidade de pequenas mo- léculas que potencialmente medeiam interações entre os membros microbianos desta simbiose, e pode ser direcio- nalmente uma fonte rica de compostos para programas de descoberta de drogas. Segundo Qui et al. (2016), as interações entre bac- térias produtoras de antibióticos (gênero Pseudonocardia e Streptomyces) e as espécies mutualistas basidiomicetos e Escovopsis têm sido objeto de vários estudos. Tais estudos mostraram que algumas bactérias associadas às formigas são capazes de produzir compostos que inibem o cresci- mento de Escovopsis e de outros entomopatógenos, com e sem afetar o cultivar. Apesar do fato de que muitas dessas interações antagonistas foram descritas para o sistema de formigas cultivadoras de fungos, na maioria dos casos os produtos químicos responsáveis pelos efeitos inibitórios permanecem desconhecidos. Trabalhos anteriores sobre a química do produto natural das bactérias associadas com as formigas Attini mostram que alguns metabolitos bac- terianos estão envolvidos na inibição de Escovopsis. De
137 DIEHL, E.; LUCIANO, H.; SILVA, M. E. da; SPECHT, A.; • Formigas e Inimigos Naturais acordo com Qui et al. (2016), os poucos produtos que foram elucidados até agora para o sistema incluem: den- tigerumicina; cinco antibióticos de anguciclina (pseudo- nocardonas A-C, 6-desoxi-8-O-metilrabelomicina e X- 14881 E), os antifúngicos (candicidina D, actinomicinas D e X, valinomicina, antimicina A1-A4 e vários metabo- litos semelhantes a nistatina); dois antibióticos (urauchi- micinas A e B). Os microrganismos no sistema de antígeno Attini usam sua maquinaria biossintética para produzir meta- bólitos dedicados a interagir com o anfitrião, e também com outros simbiontes microbianos no sistema. No en- tanto, os propósitos específicos para que cada um desses metabolitos seja produzido, principalmente permanece desconhecido. Usando metabolitos, são prováveis os mi- crorganismos de obterem acesso a nutrientes e também obter proteção e adaptação a diferentes nichos ecológi- cos (QUI et al.). As formigas Attini mantêm um sistema simbiótico complexo em que as interações microbianas possuem um papel fundamental para manter o equilíbrio na aptidão da comunidade, envolvendo relacionamentos com hospedeiro-simbionte e interações microbianas sim- biontes e simbiontes. Nos insetos sociais, o comportamen- to social pode ser alterado pela presença de patógenos (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990). O caso mais complexo de simbiose pode ser onde ocorre um mutualismo obrigatório em que cada simbiôn- tico é influenciado pelo relacionamento co-evolutivo. As formigas com crescimento de fungos são parte de uma
138 Interações das formigas com outros organismos: diversidade ecológica e evolutiva simbiose complexa entre elas e seus microrganismos, onde as Attini mantêm um mutualismo obrigatório com um basidiomiceto. Os fungos ou cultivares da tribo Leucoco- prineae, que é cultivada como uma fonte única de alimen- to para a prole (HÖLLDOBLER & WILSON, 1990). Pelo menos três outros microrganismos evoluíram neste sistema, incluindo: 1) bactérias produtoras de anti- bióticos na ordem Actinomycetales, que são produtores de compostos que inibem o crescimento de patógenos fúngi- cos de formigas; 2) uma empresa especializada em mi- croparasitas do cultivar no gênero Escovopsis; e 3) os sim- biontes menos estudados são leveduras negras, antago- nistas das bactérias produtoras de antibióticos. Infecções descontroladas do cultivar pelo patógeno Escovopsis sp. podem causar a morte de uma colônia de formigas inteira. Portanto, as formigas empregam uma diversidade de estratégias para manter uma colônia sau- dável, incluindo comportamento higiênico, imunidade social, gestão de resíduos e uso de compostos antimicro- bianos.1) O sistema possui uma diversidade de pequenas moléculas que potencialmente mediam interações entre os membros microbianos desta simbiose, e pode ser adi- cionalmente uma fonte rica de compostos para progra- mas de descoberta de drogas. 2) Interações entre bactérias produtoras de antibióticos (gênero Pseudonocardia e Strep- tomyces) e as espécies mutualistas basidiomicetos e Esco- vopsis têm sido objeto de vários estudos. Tais estudos mostraram que algumas bactérias associadas às formigas são capazes de produzir compostos que inibem o cresci-
139 DIEHL, E.; LUCIANO, H.; SILVA, M. E. da; SPECHT, A.; • Formigas e Inimigos Naturais mento de Escovopsis e de outros entomopatógenos, afe- tando ou não o cultivar. Trabalhos anteriores sobre a quí- mica do produto natural das bactérias associadas com as formigas Attini mostram que alguns metabolitos bacteri- anos estão envolvidos na inibição de Escovopsis. 3) Os mi- crorganismos no sistema de antígeno Attini usam sua maquinaria biossintética para produzir metabolitos dedi- cados a interagir com o anfitrião, e também com outros simbiontes microbianos no sistema (BARBOSA et al., 2014). No entanto, os propósitos específicos para que cada um desses metabolitos são produzidos principalmente permanecem desconhecidos. Usando metabolitos, são prováveis os microrganismos de obterem acesso a nutri- entes e também de obterem proteção e adaptação a dife- rentes nichos ecológicos. As formigas Attini mantêm um sistema simbiótico complexo em que as interações mi- crobianas possuem um papel fundamental para manter o equilíbrio na aptidão da comunidade, envolvendo rela- cionamentos com hospedeiro-simbionte e interações mi- crobianas simbiontes-e simbiontes. Nos insetos sociais, o comportamento social pode ser alterado pela presença de patógenos (BARBOSA et al. 2014).
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AGRADECIMENTOS
À FAPERGS (Fundação de Amparo à Pesquisa da Rio Grande do Sul) pelos Auxílios-Pesquisa à E.D. e M.E.da S. e pela Bolsa de Iniciação Científica à H.L.
Referências
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Autores e Coautores
Dr. ALEXANDRE SPECHT, Biólogo pela Unisinos; Mestre em Entomologia pela PUCRS; Doutor em Zoologia pela PUCRS. Dr. EDUARDO DIEHL-FLEIG†, Biólogo pela Unisinos; Mestre em Entomologia pela Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”/USP, Piracicaba, São Paulo, SP; Doutor em Fitossanidade pela UFRGS, Porto Alegre, RS. Falecido em 15/8/2016. Dra. ELENA DIEHL, Bióloga pela Unisinos, São Leopoldo, RS; Mestre em Genética e Doutora em Genética e Biologia Molecular pela UFRGS, Porto Alegre, RS; Pós-Doutora em Entomologia pela Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”/USP, Piracicaba, São Paulo, SP. E-mail: [email protected] Dra. EMILIA ZOPPAS DE ALBUQUERQUE, Bióloga; Mestre em Biologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre pela Unisinos; Doutora em Zoologia, Ênfase em Entomologia pela USP. São Paulo, SP. E-mail: [email protected] Ms. FABIANA HAUBERT, Bióloga; Mestre em Biologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre pela Unisinos. São Leopoldo, RS. E-mail: [email protected] Ms. FRANCIELE SACCHET, Bióloga; Mestre em Biologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre pela Unisinos. São Leopoldo, RS. E-mail: [email protected]
147 DIEHL, E.; DIEHL-FLEIG†, E.; MENZEL, L. V. A. • Formigas e Inimigos Naturais
HELOISA LUCIANO, Bióloga pela Unisinos. São Leopoldo, RS. Ms. LUCIANE DA ROCHA, Bióloga; Mestre em Biologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre pela Unisinos. São Leopoldo, RS. Dr. LUCAS KAMINSKI. Biólogo; Mestre e Doutor em Zoologia pela UFRGS. Porto Alegre, RS. E-mail: [email protected] Dra. MARCIA ELOISA DA SILVA, Bióloga pela Unisinos; Mestre em Microbiologia Agrícola e do Ambiente, UFRGS; Doutora em Botânica pela UFRGS. Porto Alegre, RS. E-mail: [email protected]
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Agradecimentos especiais
Aos ex-orientandos Dr. Eduardo Diehl-Fleig†, filho querido que nunca esquecerei, Dra. Emília Zoppas, de Albuquerque de Belém (PA), Ms. Fabiana Haubert, de Sapiranga (RS), Ms. Franciele Sacchett, de Bento Gonçalves (RS), Biól. Heloisa Luciano e Dra. Marcia Eloisa da Silva, São Leopoldo (RS) que muito contribuíram na elaboração deste livro, e ao Dr. Lucas Kaminski da UFRGS (POA) responsável por um dos capítulos. Ao Dr. Evoneo Berti Filho, pela amizade e parte de minha formação. A Dra. Luciane Kern Junqueira, da PUC de Campinas (SP), pela identificação de diversos cupins. Ao Dr. Marcos Botton da Embrapa de Bento Gonçalves, pelas informações sobre os Hemípteros e o plantio e pragas da videira. Ao Ms. e amigo Paulo Saul †, pelas conversas e discussões gostosas e pelo incentivo constante na fase de pré-livro. A minha cuidadora Daiane de Oliveira Rodrigues pela ajuda na escolha das fotos e auxílio na montagem dos capítulos.
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