UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS

INSTITUTO DE BIOLOGIA

PEDRO AUGUSTO DOS SANTOS LONGO

VARIAÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL EM ASSEMBLEIAS DE GASTRÓPODES ASSOCIADOS A SARGASSUM SP. EM ÁREAS SUJEITAS AO IMPACTO ANTRÓPICO E SUAS IMPLICAÇÕES PARA CONSERVAÇÃO

CAMPINAS 2016 PEDRO AUGUSTO DOS SANTOS LONGO

VARIAÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL EM ASSEMBLEIAS DE GASTRÓPODES ASSOCIADOS A SARGASSUM SP. EM ÁREAS SUJEITAS AO IMPACTO ANTRÓPICO E SUAS IMPLICAÇÕES PARA CONSERVAÇÃO

Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do Título de Mestre em Ecologia.

ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA DISSERTAÇÃO DEFENDIDA PELO ALUNO PEDRO AUGUSTO DOS SANTOS LONGO E ORIENTADA PELO PROF. DR. FLÁVIO DIAS PASSOS.

Orientador: FLÁVIO DIAS PASSOS

CAMPINAS

2016 Agência(s) de fomento e nº(s) de processo(s): CAPES

Ficha catalográfica Universidade Estadual de Campinas Biblioteca do Instituto de Biologia Mara Janaina de Oliveira - CRB 8/6972

Longo, Pedro Augusto dos Santos, 1992- L864v Lon Variação espaço-temporal em assembleias de gastrópodes associados a SARGASSUM sp. em áreas sujeitas ao impacto antrópico e suas implicações para conservação / Pedro Augusto dos Santos Longo. – Campinas, SP : [s.n.], 2016.

Lon Orientador: Flávio Dias Passos. Lon Dissertação (mestrado) – Universidade Estadual de Campinas, Instituto de Biologia.

Lon 1. Alga marinha. 2. Gastrópode. 3. Ecologia de comunidades. 4. Biodiversidade. 5. Poluição marinha. I. Passos, Flávio Dias,1971-. II. Universidade Estadual de Campinas. Instituto de Biologia. III. Título.

Informações para Biblioteca Digital

Título em outro idioma: Spatio-temporal variation in gastropod assemblages associated to SARGASSUM sp. beds in areas exposed to anthropogenic impact and its implications for conservation Palavras-chave em inglês: Marine algae Gastropoda Community ecology Biodiversity Marine pollution Área de concentração: Ecologia Titulação: Mestre em Ecologia Banca examinadora: Flávio Dias Passos [Orientador] Marcel Okamoto Tanaka Guilherme Nascimento Corte Data de defesa: 07-12-2016 Programa de Pós-Graduação: Ecologia Campinas, 07 de dezembro de 2016.

COMISSÃO EXAMINADORA

Prof . Dr. Flávio Dias Passos

Prof. Dr. Marcel Okamoto Tanaka

Prof. Dr. Guilherme Nascimento Corte

Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno.

Dedicatória

À minha mãe, pelo apoio e amor incondicionais de sempre e meu maior exemplo nessa vida.

Agradecimentos

Agradeço primeiramente a Deus, por todas as bênçãos fornecidas a mim nessa existência, e por ter iluminado meu caminho e me dado forças ao longo destes anos de mestrado. Ao meu orientador, Prof. Dr. Flávio Dias Passos, por ter me acolhido em seu laboratório e estado junto comigo já há seis anos, agradeço pela contribuição na minha formação enquanto professor pesquisador, malacólogo e o diferencial de ser um ecólogo com bases fundamentadas na taxonomia. À minha co-orientadora, Profª. Drª. Fosca Pedini Pereira Leite, primeiramente por ter me confiado o trabalho com os moluscos de algas no início desta jornada, e me apresentado a esta fauna pela qual eu me apaxonei, e por manter sempre as portas de seu laboratório tão abertas e sempre disposta a me ouvir e ajudar no que fosse preciso e possível. Aos meus amigos do Laboratório de Malacologia, Amanda, Fabrízio, Marcel e Paulo, por todos os bons momentos, conversas, ajudas e anos de muito boa convivência juntos. Aos meus amigos do LICOMAR, por terem me acolhido com tanto carinho durante esses anos, me fazendo sentir como um deles. Agradeço em especial à Karine, Aline, Ana Paula, Glauco, Pedro e Silvana pelas ajudas ao longo dos quinze meses de trabalho de campo. Em especial também à Ana Laura, Vanessa, Isabella e Camila, alunas de IC tão dedicadas que foram essenciais no auxílio com o processo de triagem. E também à Karine, Ana Paula, Marília e Silvana, pelas discussões e contribuições tão valiosas, tanto no processo de planejamento do projeto, como na elaboração da dissertação. À Karine, peça fundamental deste trabalho, que esteve junto comigo desde as conversas iniciais de planejamento do projeto, ao longo de toda a execução, dificuldades, muitos momentos de desespero, mas também muitos momentos de alegrias e diversões, e finalmente até as discussões e leituras finais dessa dissertação; mas que muito além de tudo isso, é hoje uma peça fundamental da minha vida, sendo uma das amizades mais sinceras e eternas que eu tive a alegria de ganhar a fortalecer.

À Ana Paula, por ter sido essa amiga tão vital ao longo destes anos, que além de ser uma grande parceira no mundo acadêmico, se tornou uma grande companheira para toda a vida, sem a qual eu não teria conseguido completar essa trajetória. A todos os amigos queridos da biologia ao longo desses anos de Unicamp, companheiros de graduação e mestrado. Às minhas amigas tão especiais Fernanda, Juliana e Natália, sempre presentes em minha vida. Às minhas queridíssimas amigas, companheiras de morada e da vida, Grazi e Zizi, pelo carinho e parceria sem iguais. À minha amiga Marjorie, fundamental no início da minha caminhada acadêmica. À capoeira, por ser meu refúgio e minha fonte de boas energias, e por ter tocado minha vida de maneira tão especial; e também por todas as amizades maravilhosas que ela me deu, uma verdadeira família. A toda minha família, a coisa que eu mais amo nessa vida e que eu tenho de mais sagrado, sem a qual nada teria sido possível ou faria sentido. Agradeço demais a meus pais Cidinha e Edson, por serem minhas maiores inspirações na vida, pela enorme dedicação e amor incomparáveis, por acreditarem em meu potencial, investirem e me ajudarem em tudo o que foi possível, e me acolherem quando precisei. Às minhas irmãs, Carol e Gabi, minhas maiores companheiras, por estarem sempre ao meu lado me apoiando e por serem tão presentes e essenciais na minha vida. Ao Gabriel, meu sobrinho tão amado, por trazer tanta alegria sempre. Ao Chico, meu cãozinho fiel e companheiro. Amo todos vocês demais! À base norte do IO - USP, pela infraestrutura fornecida para a realização das coletas, em especial aos técnicos e funcionários, pelo auxílio prestado durante o desenvolvimento deste projeto. Aos Professores Rafael Oliveira, Thomas Michael Lewinsohn, e Antonia Cecília Z. Amaral por cederem a infraestrutura de seus laboratórios para execução de etapas deste trabalho. Ao Prof. Carlo Magenta Cunha e ao Leonardo Souza por auxílios na identificação de espécimes. À CAPES, pela bolsa de mestrado.

Aos Professores membros da pré-banca e da banca de avaliação, pelas contribuições ao trabalho.

Resumo

As macrófitas constituem habitat para muitas espécies de invertebrados marinhos, que obtêm abrigo e recursos alimentares vivendo a elas associados, sendo os gastrópodes um dos principais representantes desta fauna. Devido à sua importância ecológica e sua suscetibilidade a contaminações antropogênicas, estudos que consideram os efeitos do impacto antrópico sobre este sistema são importantes e os seus números vêm crescendo nos últimos anos. Neste trabalho, foram avaliados aspectos sobre a biodiversidade de gastrópodes associados a bancos de Sargassum sp., a macroalga mais abundante do litoral brasileiro, em áreas impactadas do litoral norte de São Paulo. Um total de 142.996 indivíduos, classificados em 34 famílias e 68 espécies foram obtidos após um ano de coleta na Enseada do Flamengo, Ubatuba. Uma dominância evidente de Bittiolum varium foi observada neste local, com 86,93% da abundância total de gastrópodes. A alta dominância desta espécie nesta região já foi observada no final da década de 80 e parece estar relacionada com os impactos gerados por atividades náuticas e construções rodoviárias realizadas entre as décadas de 70 e 80, que ocasionaram uma queda na diversidade do local, que se mantém até hoje. A região apresenta também uma diversidade de gastrópodes reduzida em relação a áreas impactadas adjacentes do litoral norte paulista, provavelmente devido a diferenças nas feições geográficas e regimes hidrodinâmicos dos locais, que influenciam na dinâmica dos contaminantes. Diferentes pontos dentro da Enseada do Flamengo também se diferenciaram em suas assembleias de gastrópodes, tanto em diversidade, distinção taxonômica e composição de espécies. Na praia da Santa Rita, foram encontrados os menores valores de abundância relativa de B. varium , resultando em uma assembleia mais equitável e diversa do que nas três demais praias, onde esta espécie é muito dominante. A Santa Rita também apresentou os parâmetros de distinção taxonômica medidos (AvTD e VarTD) dentro dos intervalos de confiança para os valores esperados, em oposição às demais praias. Diferentes espécies microherbívoras, como B. varium , Caecum ryssotitum e Alvania auberiana , apresentaram um mesmo padrão de ocorrência, com menores abundâncias do Lamberto e na Santa Rita, as áreas com circulação mais restrita. Já Eulithidium

affine , de mesmo hábito alimentar, apresenta um padrão diferente, ocorrendo em menor abundância na área com maiores contaminações por metais (Lamberto). Os padrões de distribuição das espécies de gastrópodes de Sargassum sp. na enseada parecem estar sendo influenciados principalmente por uma interação entre o padrão hidrodinâmico e o impacto antrópico produzido no local. As assembleias de gastrópodes, portanto, foram influenciadas por estas variações, mesmo em uma escala local, como entre pontos dentro de uma enseada semi-confinada, e assim apresentam um potencial que deve ser mais bem explorado para atuarem como biomonitoras no ambiente marinho. Além disso, uma abordagem integrativa considerando medidas tradicionais de diversidade, que levam em conta riqueza e abundância relativa, juntamente com medidas que exploram as relações evolutivas entre as espécies e a identidade de cada uma delas, levando em conta suas histórias de vida, deve ser utilizada para se investigar com segurança alterações da biodiversidade devido ao impacto antrópico no ambiente marinho.

Astract

The macrophytes constitute an habitat for many species of marine invertebrates, which obtain shelter and food resources by living associated to them, the gastropods being one of the main representatives of this fauna. Due to its ecological importance and susceptibility to anthropogenic contaminations, studies that take into account the effects of anthropogenic impact on this system are important and have appeared in the last years. In the present work, aspects of the biodiversity of the gastropods associated to Sargassum sp., the most abundant macroalgae on the Brazilian coast, in impacted areas of the northern coast of São Paulo state were evaluated. A total of 142.996 individuals classified in 68 species and 34 families were obtained after one year of sampling in the Flamengo Bay, Ubatuba. A clear dominance of Bittiolum varium , with 86,93% of the total gastropod abundance, was observed. The high dominance of this species in this area was already observed in the late 80s and seems to be related to the impacts caused by nautical activities and highway constructions held between the 70s and 80s, which caused a drop in local species diversity that seems to continue until today. This region also presents a reduced gastropod diversity compared to adjacent impacted areas in the northern coast of São Paulo, probably due to differences in the geographic features and hydrodynamic regime of the places, which influence the contaminants´ dymanics. The gastropod assemblages of different sites within the Flamengo Bay also differentiated among each other, both in diversity, taxonomic distinctness and species composition.The lowest values of B. varium relative abundance were observed at Santa Rita, which provided a more equitable and diverse assemblage than in the other three sites, where this species is highly dominant. Santa Rita also presented all the taxonomic distinctness parameters measured (AvTD and VarTD) inside the confidence intervals obtained for expected values, in contrast to the other sites. Different microherbivore species, as B. varium , Caecum ryssotitum and Alvania auberiana presented the same distribution pattern, with the lowest abundances at Lamberto and Santa Rita, places with more restricted water flow. On the other hand, Eulithidium affine , also a microherbivore, had a different distribution pattern, with the lowest abundances at the site with the highest heavy metals concentration (Lamberto). The distribution patterns of the gastropod species associated to Sargassum sp. in the bay seems to be mainly

influenced by an interaction between the hydrodynamic pattern and the anthropogenic impact in the area. Therefore, the gastropod assemblages were affected by these variations, even on a local scale, and thus present a potential that still needs to be better explored to act as biomonitors in marine environment. Furthermore, and integrative approach considering the traditional diversity measures, that take into account species richness and relative abundance, associated with measures that consider the evolutionary relationships among species, as well as species identity, taking into account their life histories, must be used in order to accurately investigate the alterations in biodiversity due to anthropogenic impacts in marine environment.

Sumário

Introdução Geral ...... 14 Capítulo 1:Novas contribuições sobre a fauna de gastrópodes associados a bancos de Sargassum sp. no litoral norte de São Paulo ...... 17 Introdução ...... 17 Material e Métodos ...... 18 Resultados ...... 21 Discussão ...... 34 Capítulo 2: Variações em assembleias de gastrópodes associados a Sargassum sp. em uma enseada impactada: um estudo de caso sobre como medir o efeito do estresse antrópico sobre a biodiversidade ...... 41 Introdução ...... 41 Material e Métodos ...... 44 Resultados ...... 54 Discussão ...... 83 Considerações Finais ...... 94 Referências Bibliográficas ...... 96 Anexos ...... 112

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Introdução geral

As macrófitas marinhas constituem habitats que são amplamente utilizados por muitos organismos: algas epífitas, epifauna incrustante, invertebrados bentônicos vágeis e algumas espécies de vertebrados são alguns exemplos de grupos que se beneficiam deste ambiente (Taylor & Cole 1994; Christie et al. 2009; Jacobucci et al. 2009a; Cacabelos et al. 2010). Dentre a fauna de invertebrados vágeis, os grupos mais representativos, tanto em abundância como em diversidade, são os moluscos, os crustáceos e os poliquetas (Tanaka & Leite 2003; Cacabelos et al. 2010). Os bancos formados pelas algas fornecem às espécies de invertebrados associados abrigo contra a ação de predadores e de impactos naturais, como a ação de ondas (Christie et al. 2009); uma maior disponibilidade de recursos alimentares para os mais diferentes níveis tróficos, como as espécies herbívoras (ao favorecerem o crescimento de algas epífitas) (Bronmark 1989; Dodds 1991), as carnívoras (ao abrigarem presas potenciais para alguns predadores) (Farina et al. 2014), as detritívoras/depositívoras (ao permitirem acúmulo de sedimentos sobre a superfície de seus folíolos) (Prathep et al. 2003), e as suspensívoras (ao reduzirem a velocidade das correntes e aumentarem a retenção de sedimentos mais finos próximo às suas frondes) (Wharton et al. 2006); além de formarem um importante substrato para a ocorrência de encontros reprodutivos, deposição de ovos e assentamento de larvas planctônicas para muitas espécies (Scheffer et al. 1984; Toyohara et al. 1999; Bégin et al. 2004; Woods & Podolsky 2007). O sistema formado pelas macrófitas e sua fauna associada pode ser regulado tanto por fatores abióticos (e.g. hidrodinamismo, temperatura), como por interações bióticas (e.g. competição, predação), fatores intrínsecos às algas (e.g. produção de metabólitos secundários que podem favorecer ou prejudicar a ocorrência de determinadas espécies) e também por ação antrópica (e.g. liberação de resíduos industriais, efluentes domésticos, derramamento de petróleo) (Hadfield & Paul 2001; Sánchez-Moyano et al. 2001; Walters et al. 2003; Roberts et al. 2008; Jacobucci et al. 2011). Todos estes processos, portanto, irão determinar os padrões de ocorrência, distribuição e dinâmica das espécies de invertebrados de algas, sendo que

15 tanto a escala espacial como a temporal vão exercer uma importante influência sobre tais processos. Em escalas espaciais maiores, alguns fatores como o hidrodinamismo, as características geográficas costeiras e o impacto antrópico são de grande importância e irão determinar padrões heterogêneos de distribuição das espécies. Já em escalas espaciais menores, estes fatores vão atuar em interação com outras características como a história natural das espécies, as interações bióticas e a complexidade estrutural dos habitats (Underwood & Chapman 1996; Tanaka & Leite 2003). Variações temporais na interação destes processos também podem levar a alterações nos padrões de ocorrência e distribuição das espécies, visto que amostragens feitas em maiores intervalos de tempo geralmente apresentam maior variação por estarem mais sujeitas a eventos de distúrbio (Connell & Sousa 1983; Underwood & Chapman 1996), especialmente nos ambientes formados pelas macrófitas, que são amplamente influenciados por flutuações temporais em vários processos, como temperatura, ação de ondas, disponibilidade de nutrientes e impactos de origem antrópica (Roberts et al. 2008, Jacobucci et al. 2009a,b). Nas últimas décadas, têm sido cada vez mais intensos os esforços para se compreender melhor os efeitos que impactos de origem antrópica apresentam sobre os padrões de ocorrência das espécies. Essa crescente necessidade fez com que fossem desenvolvidos e consolidados novos ramos da ciência, como a ecotoxicologia e a ecologia do estresse, que consideram o efeito destes impactos sobre os constituintes dos ecossistemas, enxergando diferentes áreas da ecologia, como a análise de histórias de vida, dinâmica de populações e a teoria de comunidades, como potenciais endpoints a serem avaliados (Straalen 2003, Relyea & Hoverman 2006). As comunidades, em particular, são um nível apropriado para se avaliar os efeitos de contaminantes no meio ambiente, pois representam um ponto intermediário na organização hierárquica ecológica, entre populações e ecossistemas. Portanto, efeitos do estresse antrópico observados em parâmetros de comunidades, como a riqueza e a diversidade de espécies, podem fornecer informações importantes acerca de possíveis impactos tanto em níveis de organização inferiores, refletindo, por exemplo, aspectos dos traços funcionais das espécies, como

16 também em níveis superiores, fornecendo informações acerca do funcionamento ecossistêmico (Hooper et al. 2005, Clements & Rohr 2009). Nesse contexto, com este estudo pretende-se ilustrar a diversidade de um importante componente da fauna associada a bancos da alga parda Sargassum sp. – os moluscos gastrópodes – investigando as variações espaciais e temporais destas assembleias, bem como o seu potencial para atuarem como biomonitores do impacto antrópico. No Capítulo 1, é apresentado um inventário completo da assembleia de gastrópodes de Sargassum sp. da Enseada do Flamengo, Ubatuba – SP, sendo feita uma discussão sobre as variações temporais na diversidade desta fauna nas últimas décadas, e também sobre as variações espaciais atuais entre esta região e áreas adjacentes do litoral norte de SP. No Capítulo 2, uma investigação é feita sobre a variação espacial da assembleia de gastrópodes existente dentro da Enseada do Flamengo, buscando compreender quais processos poderiam estar originando tais padrões e discutindo diferentes abordagens para se avaliar a biodiversidade no ambiente marinho.

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Capítulo 1: Novas contribuições sobre a fauna de gastrópodes associados a bancos de Sargassum sp. no litoral norte de São Paulo

Introdução São chamados engenheiros de ecossistemas aqueles organismos que, direta ou indiretamente, causam mudanças nas características bióticas e abióticas do ambiente, assim criando, mantendo ou modificando habitats, e consequentemente modulando a disponibilidade de recursos para outras espécies (Jones et al. 1996). No ambiente marinho, as macrófitas são importantes exemplos de engenheiros de ecossistemas, pois além de serem importantes produtores nos ambientes costeiros ao redor do mundo, servem como habitat para uma grande diversidade de algas epífitas e de fauna associada, incluindo invertebrados da meiofauna e macrofauna, além de vertebrados, como algumas espécies de peixes (Christie et al. 2009). As macrófitas, que podem formar extensos bancos nas regiões infralitorâneas dos costões rochosos, beneficiam as espécies associadas ao aumentarem a disponibilidade de recursos alimentares, oferecerem abrigo contra predadores e distúrbios ambientais, promoverem uma maior estabilidade de condições abióticas, além de favorecerem o recrutamento de muitas espécies bentônicas com uma fase larval planctotrófica (Tanaka & Leite 2003, Thomaz & Cunha 2010, Porzio et al. 2011). Os moluscos estão entre os principais invertebrados associados às macrófitas marinhas, sendo o grupo dos gastrópodes o mais representativo, com um expressivo número de espécies e alta diversidade trófica neste ambiente (Chemello & Milazzo 2002, Rueda & Sallas 2003, Leite et al. 2009, Urra et al. 2013, Longo et al 2014). Os gastrópodes de algas representam também um importante elo entre os diferentes níveis tróficos das cadeias tróficas marinhas, uma vez que servem de alimento para muitas espécies predadoras, representando, portanto, um papel ecológico essencial dentro dos ecossistemas marinhos (Urra et al. 2013). Impactos antropogênicos podem afetar negativamente os sistemas formados pelas macrófitas, que podem acumular diferentes tipos de contaminantes em seus tecidos e serem afetadas em locais muito impactados,

18 resultando em desequilíbrios neste sistema (Duarte 2002, Roberts et al. 2008, Waycott et al. 2009), com consequências para as muitas espécies de animais que ali vivem associadas (Roberts et al. 2008). Para as assembleias de moluscos marinhos, importantes componentes desta fauna, os efeitos do estresse antrópico podem se dar no nível de indivíduo, com a acumulação de contaminantes em seus tecidos, podendo ocasionar alterações fisiológicas e interferir nas taxas de sobrevivência (Walsh et al. 1994, Leung et al. 2001, Feldstein et al. 2003, Cunha et al. 2007), e até no nível de comunidades, interferindo na composição de espécies e na diversidade das assembleias (Sanchéz-Moyano et al. 2000, Terlizzi et al. 2005b, Rumisha et al. 2012). A produção de conhecimento sobre a biodiversidade dos moluscos de algas no ambiente marinho, explorando aspectos da biologia das espécies nesse ambiente, e investigando como essa biodiversidade varia no espaço e no tempo, é, portanto, de grande importância para compreender melhor os efeitos que distúrbios ambientais, como os de origem antrópica, podem apresentar sobre essa fauna, sensível a tais impactos, mas ainda pouco investigada, principalmente sob este enfoque. Neste estudo, então, pretende-se contribuir com o conhecimento acerca da biodiversidade de gastrópodes associados a bancos de Sargassum sp., principal espécie de macroalga nas regiões costeiras do Brasil, discutindo sobre as variações sofridas nesta fauna ao longo do tempo, e entre diferentes regiões adjacentes em áreas impactadas do litoral norte paulista, destacando também a importância deste ambiente formado pelas macroalgas para o crescimento de muitas populações de gastrópodes da região.

Material e Métodos Área de estudo As coletas foram realizadas em quatro praias (Flamengo, Lamberto, Ribeira e Santa Rita) localizad as dentro da Enseada do Flamengo (23° 29’ 42" a 23° 31’ 30" S/45° 05’ a 45° 07’ 30" W), no município de Ubatuba, litoral norte do Estado de São Paulo (Figura 1). Esta enseada apresenta uma largura média de 2,5Km, área de superfície com cerca de 18Km² e profundidade máxima de 14m, sendo, portanto, rasa. Sua abertura é voltada para o sul, em conexão

19 direta com o mar. De maneira geral, é um ambiente dominado por águas costeiras, semiconfinado e de hidrodinamismo moderado (Lançone et al. 2005).

Figura 1. Enseada do Flamengo, com a localização dos quatro pontos de amostragem. No canto superior esquerdo, indicado pela seta, a posição desta área na costa brasileira.

Coleta de dados As coletas foram realizadas mensalmente durante um ano, entre março de 2014 e fevereiro de 2015. Em cada mês, foram coletadas seis frondes de Sargassum sp. em cada uma das quatro praias através de mergulho livre. As frondes foram obtidas, preferencialmente, entre um e quatro metros de profundidade abaixo da linha da maré baixa, a fim de se evitar o efeito da oscilação das marés. Nessa faixa, elas eram escolhidas aleatoriamente, e coletadas com o uso de um saco de malha de 0,2mm para impedir a perda da macrofauna associada, englobando-as com o saco até a região do apressório. Envoltas nesses sacos, eram destacadas do substrato e conduzidas ao barco, onde foram mantidas dentro de caixas térmicas com água do mar e gelo, até que chegassem ao laboratório da Base Norte do Instituto Oceanográfico da USP, em Ubatuba – SP, para serem congeladas. Ainda no local de coleta, foram tomadas medidas de temperatura da água. Em laboratório, as frondes

20 foram descongeladas e submetidas a três lavagens sucessivas para a retirada da fauna associada, que foi fixada em álcool 70%. A fauna obtida foi, posteriormente, triada sob microscópio estereoscópico para a separação dos gastrópodes, que foram, por fim, identificados até o nível específico. As séries de crescimento de algumas espécies foram ilustradas através de fotografias em máquina fotográfica acoplada a um estereomicroscópio Zeiss “Discovery V8”. Os espécimes deste estudo serão depositados no Museu de Zoologia “Prof. Adão José Cardoso”, da Universidade Estadual de Campinas – UNICAMP. Durante o processo de lavagem, foram também retirados os organismos epibiontes estabelecidos sobre as frondes. Tanto o Sargassum sp., quanto os epibiontes foram mantidos em estufa a 70°C durante 48h e posteriormente pesados em balanças de precisão de 0,001g, para a obtenção do peso seco. O peso seco do Sargassum foi usado para calcular os valores de densidade de gastrópodes.

Análise dos dados O peso seco das frondes de Sargassum , o peso seco de epibiontes e a densidade de gastrópodes foram analisados através de análises de variância (ANOVA), com dois fatores fixos: tempo (doze níveis: março, abril, maio, junho, julho, agosto, setembro, outubro, novembro, dezembro, janeiro e fevereiro) e praia (quatro níveis: Flamengo, Lamberto, Ribeira e Santa Rita). O teste a posteriori SNK foi utilizado para verificar diferenças entre os grupos. Para verificar a relação entre peso seco de Sargassum e a abundância de gastrópodes associados, foi realizada uma regressão linear simples para cada praia, sendo a abundância de gastrópodes a variável dependente. Para investigar a relação entre a densidade de gastrópodes e a temperatura da água ao longo do ano, foi realizada uma correlação linear de Pearson para cada praia. Essas análises foram realizadas no software R 3.3.0. A fauna do presente estudo foi comparada à fauna de gastrópodes de Sargassum do Canal de São Sebastião, a partir dos dados apresentados por Longo et al. (2014), em termos de dominância e riqueza, a partir dos métodos de comparação das curvas de K-Dominância (Warwick et al. 2008) e

21 de rarefação por indivíduos (Gotelli & Colwell 2011), com o intuito de minimizar o efeito das diferenças entre os esforços de amostragem. Tais análises foram realizadas, respectivamente, nos softwares PRIMER 6 e PAST 3.12. Para todas as análises, o pressuposto de homogeneidade de variâncias foi observado pelo teste Cochran e, quando necessário, os dados foram transformados para atender tal pressuposto. Observação: Todas as figuras do presente capítulo foram feitas em inglês com o intuito de facilitar o processo de publicação em periódico de circulação internacional.

Resultados Macroalgas O peso seco das frondes de Sagassum , bem como o peso seco de epibiontes a elas associados, apresentaram variação tanto ao longo do ano, quanto entre as praias estudadas (Tabela 1a, 1b), porém tal variação, além de ser bem pouco acentuada, não apresentou um padrão entre as praias.

Tabela 1. Resultados da ANOVA (a: peso seco de Sargassum ; b: peso seco de epibiontes; c: densidade de gastrópodes). Source DF MS F p a) Sargassum Area 3 11,1572 2,10 0,1008 Month 11 8,1168 1,53 0,1220 Area x Month 33 9,4479 1,78 0,0078 Residuals 240 5,3119

No transformation, C = 0,065 ns

b) Epibionts Area 3 0,5368 3,23 0,0231 Month 11 0,5066 3,05 0,0008 Area x Month 33 0,3981 2,40 0,0001 Residuals 240 0,1661

Transformation: ln(x+1), C = 0,065 ns

c) Gastropoda Area 3 63,8656 130,8 < 0,001 Month 11 20,5532 42,08 < 0,001 Area x Month 33 2,4614 5,04 < 0,001 Residuals 240 0,4884

Transformation: ln(x+1), C = 0,082 ns

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Na praia do Flamengo, as frondes do banco de Sargassum sp. parecem atingir seus maiores tamanhos no verão, tendo seus picos nos meses de abril e fevereiro, enquanto que os menores valores são encontrados em setembro. Já no Lamberto, um padrão oposto de flutuação temporal parece ser encontrado, com as maiores frondes tendendo a aparecer durante meses de inverno. Nas praias da Ribeira e da Santa Rita, a flutuação temporal no peso seco de Sargassum sp. mostrou-se praticamente constante ao longo de todo o ano. Já o peso seco de epibiontes apresentou um pico anual claro somente na praia do Flamengo, durante o mês de abril, sendo que nas outras praias a quantidade de epibiontes variou muito pouco ao longo do ano (Figura 2). Para todas as macroalgas, apesar de significativa, a diferença existente entre as praias ao longo do ano é rara, e não apresenta um padrão claro para ser discutido.

Figura 2. Flutuação anual do peso seco das frondes de Sargassum sp. e do peso seco de epibiontes associados(média ± erro padrão). Letras iguais entre colunas indicam ausência de diferença significativa (Teste SNK, p> 0,05).

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Gastrópodes Um total de 142.996 indivíduos foi amostrado durante os doze meses de coleta nas quatro praias, sendo que a praia da Ribeira apresentou a maior abundância total de indivíduos, seguida pela praia do Flamengo, do Lamberto e da Santa Rita, respectivamente. Já o número de espécies encontradas foi maior na praia do Flamengo (58 espécies), seguida pelo Lamberto, Ribeira e Santa Rita, com 56, 53 e 43 em cada uma, respectivamente. A lista completa de espécies, junto com suas respectivas abundâncias em cada praia, está apresentada na Tabela 2.

Tabela 2. Lista das espécies de gastrópodes associadas ao Sargassum sp. nas quatro praias.

Santa Famílias / Espécies Flamengo Lamberto Ribeira Rita Acteocinidae Acteocina bullata (Kiener, 1834) 0 1 0 2 Aglajidae Navanax gemmatus (Mörch, 1863) 134 71 51 36 Aplysiidae Phyllaplysia engeli Er. Marcus, 1955 50 21 29 24 Aplysia sp. 0 2 0 0 Assimineidae Assiminea succinea (Pfeiffer, 1840) 5 0 2 0 Barleeidae Amphithalamus glabrus Simone, 1996 5 0 2 1 Buccinidae Engina turbinella (Kiener, 1836) 2 1 1 0 Bullidae Bulla occidentalis A. Adams, 1850 28 15 13 1 Caecidae Caecum brasilicum de Folin, 1874 711 9 218 141 Caecum ryssotitum de Folin, 1867 2032 280 3255 173 Calliostomatidae Calliostoma sp.1 0 1 0 1 Calliostoma sp.2 1 0 0 0 Calyptraeidae

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Bostrycapullus odites Collin, 2005 0 1 1 0 Crepidula sp. 0 0 1 0 Capulidae Capulus sp.1 29 2 3 1 Capulus sp.2 15 0 0 0 Cerithiidae Bittiolum varium (Pfeiffer, 1840) 24075 14058 80576 5597 Cerithium atratum (Born, 1778) 57 1 16 0 Cerithiopsidae Cerithiopsis gemmulosa (C. B. Adams, 1850) 6 5 1 1 Retilaskeya bicolor (C. B. Adams, 1845) 1 1 2 1 Columbellidae Anachis fenneli Radwin, 1968 0 0 1 0 Anachis lyrata (G. B. Sowerby I, 1832) 1 4 1 0 Astyris lunata (Say, 1826) 4 0 2 0 Costoanachis sertulariarum (d'Orbigny, 1839) 104 205 139 34 Costoanachis sparsa (Reeve, 1859) 148 78 264 47 Mitrella dichroa (G. B. Sowerby I, 1844) 264 487 364 612 Parvanachis obesa (C. B. Adams, 1845) 66 12 35 19 Eulimidae Annulobalcis aurisflamma Simone & Martins, 1995 2 0 0 0 Melanella eburnea (Megerle von Mühlfeld, 1824) 1 0 1 0 Vitreolina bermudezi (Pilsbry & Aguayo, 1933) 0 1 0 0 Eulimostraca sp. 1 0 0 3 Vitreolina sp. 0 1 0 0 Fasciolariidae Leucozonia nassa (Gmelin, 1791) 48 0 2 1 Fissurellidae Fissurella rosea (Gmelin, 1791) 40 16 24 36 Fissurellidae sp.1 0 0 1 1 Haminoeidae Haminoea antillarum (d'Orbigny, 1841) 15 10 34 0 Litiopidae Alaba incerta (d'Orbigny, 1841) 1 1 0 0 Littorinidae Echinolittorina lineolata (d'Orbigny, 1840) 0 3 1 0 Littoraria flava (King, 1832) 2 0 0 0 Mangeliidae Tenaturris fulgens (E. A. Smith, 1888) 2 0 1 0 Muricidae Morula nodulosa (C. B. Adams, 1845) 3 1 1 0 Stramonita brasiliensis Claremont & D. G. Reid, 2011 8 5 6 3 Olivellidae Olivella minuta (Link, 1807) 0 0 0 1 Phasianellidae

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Eulithidium affine (C. B. Adams, 1850) 891 298 1412 2013 Eulithidium bellum (M. Smith, 1937) 2 0 0 0 Planaxidae Fossarus ambiguus (Linnaeus, 1758) 0 1 0 0 Pseudomelatomidae Pilsbryspira leucocyma (Dall, 1884) 0 4 0 0 Pilsbryspira zebroides (Weinkauff & Kobelt, 1876) 0 1 1 0 Pyramidellidae Boonea jadisi (Olsson & McGinty, 1958) 63 7 11 10 Boonea seminuda (C. B. Adams, 1839) 190 39 153 13 Eulimastoma canaliculatum (C. B. Adams, 1850) 2 1 3 0 Eulimastoma didymum (Verrill & Bush, 1900) 15 1 8 1 Fargoa bushiana (Bartsch, 1909) 35 14 29 5 Iolaea robertsoni (van Regteren Altena, 1975) 115 33 119 20 Odostomia laevigata (d'Orbigny, 1841) 0 1 1 1 Oscilla somersi (Verrill & Bush, 1900) 1 0 0 1 Trabecula krumpermani (De Jong & Coomans, 1988) 0 0 2 0 Turbonilla multicostata (C. B. Adams, 1850) 172 112 384 37 Turbonilla penistoni Bush, 1899 11 3 12 3 Turbonilla sp. 1 1 0 0 Rissoellidae Rissoella ornata Simone, 1995 14 0 0 3 Rissoidae Alvania auberiana (d'Orbigny, 1842) 719 26 446 31 Rissoinidae Schwartziella bryerea (Montagu, 1803) 77 60 322 15 Scaliolidae Finella dubia (d'Orbigny, 1840) 6 0 3 4 Tegulidae Tegula viridula (Gmelin, 1791) 1 1 3 7 Tornidae Parviturboides interruptus (C. B. Adams, 1850) 3 2 0 0 Triphoridae Marshallora nigrocincta (C. B. Adams, 1839) 18 12 29 2 Nototriphora decorata (C. B. Adams, 1850) 3 1 0 1 TOTAL 30220 15922 87947 8907

A densidade de gastrópodes diferiu tanto ao longo do ano, quanto entre as praias estudadas (Tabela 1c, Figura 3). A flutuação anual da densidade de gastrópodes apresentou um padrão semelhante nas quatro praias, sendo as maiores densidades observadas principalmente nos meses de março e abril e entre novembro e fevereiro, período em que também foram obtidos os maiores valores de temperatura da água do mar nos locais de

26 coleta. Na praia do Flamengo as diferenças ao longo do ano foram bem menos evidentes (Figura 3). Em todas as praias, foi observada uma correlação significativa e positiva entre a densidade de gastrópodes e a temperatura da água, sendo esta relação forte no Lamberto, Ribeira e Santa Rita, e mais fraca no Flamengo (Correlação de Pearson, Flamengo: t = 2,353; df = 10; p = 0,040; r = 0,597. Lamberto: t = 4,524; df = 10; p = 0,001; r = 0,820. Ribeira: t = 4,219; df = 10; p = 0,002; r = 0,800. Santa Rita: t = 3,100; df = 10; p = 0,011; r = 0,700). Já a diferença existente entre as praias mostrou um padrão ao longo do ano, com a Ribeira e o Flamengo apresentando maiores densidades de gastrópodes do que o Lamberto e a Santa Rita em praticamente todos os meses amostrados.

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Figura 3. Flutuação anual da temperatura e da densidade de gastrópodes (média ± erro padrão). Letras iguais entre colunas indicam ausência de diferença significativa (Teste SNK, p> 0,05). Bittiolum varium é, destacadamente, a espécie mais abundante da Enseada do Flamengo, sendo sozinha responsável por 86,93% do total de

28 indivíduos encontrados ao final de um ano de coleta. Outras espécies, como Caecum ryssotitum , Eulithidium affine e Mitrella dichroa , também se destacaram, porém todas elas apresentaram menos de 5% de representatividade na fauna estudada (Figura 4). A comparação com os dados de Longo et al. (2014), sobre a fauna de gastrópodes do Canal de São Sebastião, mostrou que apesar de também ter sido observada uma grande abundância de B. varium neste local, não foi constatado o mesmo padrão de dominância desta espécie.

Figura 4. Espécies mais representativas, em termos de abundância relativa dos indivíduos coletados. A diferença na abundância relativa das espécies entre as duas assembleias fica muito evidente ao compará-las a partir de curvas de K- dominância (Figura 5), sendo a curva da Enseada do Flamengo superior e bem menos íngreme que a curva do Canal de São Sebastião, o que indica uma

29 distribuição mais equitativa das espécies nesta última localidade. Comparativamente, vê-se também que a riqueza de espécies encontrada na Enseada do Flamengo foi menor do que aquela obtida com os dados de Longo et al. (2014) para o Canal de São Sebastião, quando feita a comparação a partir de curvas de rarefação por indivíduo (Figura 6). Muitas das espécies encontradas na Enseada do Flamengo tiveram uma alta representatividade de indivíduos jovens. Algumas das séries de crescimento que puderam ser observadas estão ilustradas nas Figuras 7, 8 e 9.

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Figura 5. Curvas de K-Dominância. Legenda: triângulos cinzas: Enseada do Flamengo (dados deste estudo), quadrados pretos: Canal de São Sebastião (dados de Longo et al. 2014).

Figura 6. Curvas de rarefação por indivíduo. Legenda: em cinza: Enseada do Flamengo; em preto: Canal de São Sebastião (dados de Longo et al. 2014).

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Figura 7. Séries de crescimento das espécies: A) Bittiolum varium ; B) Eulithidium affine ; C) Costoanachis sparsa ; D) Costoanachis sertulariarum ; E) Mitrella dichroa ; F) Alvania auberiana .

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Figura 8. Séries de crescimento das espécies: A) Caecum ryssotitum ; B) Caecum brasilicum ; C) Turbonilla multicostata ; D) Schwartziella bryerea ; E) Phyllaplysia engeli ; F) Navanax gemmatus .

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Figura 9. Séries de crescimento das espécies: A) Cerithium atratum ; B) Stramonita brasiliensis ; C) Fissurella rosea ; D) Nototriphora decorata ; E) Leucozonia nassa .

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As frondes de Sargassum sp., portanto, parecem ser um ambiente favorável ao desenvolvimento destas espécies, ideia que também é reforçada pela relação significativa e positiva encontrada entre a abundância de gastrópodes e o tamanho das frondes dos bancos de Sargassum sp. para todas as praias, exceto no Lamberto (Figura 10). .

Figura 10. Regressão linear entre a abundância de gastrópodes e o peso seco de Sargassum . Flamengo: y = 0,07x + 2,145; n = 72; F = 18,61; R² ajustado = 0.1987; p < 0,0001. Lamberto: y = 0,040x + 1,75; n = 72; F = 1,992; R² ajustado = 0,0138; p = 0,1626. Ribeira: y = 0,119x + 2,067; n = 72; F = 13,62; R² ajustado = 0,1509; p < 0,0001. Santa Rita: y = 0,060x + 1,434, n = 72; F = 4,283; R² ajustado = 0,0442; p = 0,0422.

Discussão Diferentemente de outros estudos feitos no Brasil, que avaliaram flutuações temporais em bancos de Sargassum (Leite & Turra 2003, Széchy et al. 2006, Almada et al. 2008, Jacobucci et al. 2009), observando picos principalmente entre os meses de primavera e verão, os bancos da Enseada do Flamengo amostrados neste estudo não apresentaram uma variação

35 temporal muito evidente, sendo que esta pequena variação não apresentou um padrão entre as praias da enseada. Por outro lado, os gastrópodes exibiram um padrão temporal na Enseada do Flamengo, evidente em todas as praias amostradas, com as maiores densidades encontradas durante os meses mais quentes do ano. Outros estudos sobre a fauna de gastrópodes em macrófitas marinhas também já ilustraram uma variação sazonal, sendo que a maioria deles registra os maiores valores de abundância durante o verão e/ou primavera (Leite & Turra 2003, Rueda & Sallas 2003, Rueda & Sallas 2008, Urra et al. 2013), enquanto em outros, as maiores abundâncias foram encontradas durante o outono e/ou inverno (Leite et al. 2009, Marina et al. 2012). As maiores abundâncias de gastrópodes durante os meses quentes observadas no presente estudo não foram influenciadas pelas características estruturais do banco de algas, que não apresentou grandes variações ao longo do ano, mas sim provavelmente por fatores bióticos, como por exemplo, maiores recrutamentos durante este período, hipótese também já levantada para assembleias de gastrópodes associados a macrófitas em outros estudos (Leite & Turra 2003, Arroyo et al. 2006, Rueda al. 2008); e é reforçada neste estudo pelo grande número de jovens encontrados para algumas espécies durante este período(PAS Longo, observação pessoal). Além disso, maiores temperaturas poderiam estar relacionadas também à maior disponibilidade de alimento para algumas espécies durante os meses quentes. Sabe-se que os organismos formadores do biofilme que se estabelece sobre superfícies bentônicas são favorecidos por maiores temperaturas (Villanueva et al. 2011), o que poderia estar beneficiando muitas das populações de gastrópodes associadas ao Sargassum , visto que muitos deles são microherbívoros que se alimentam do biofilme sobre as algas. Pouco mais de 96% dos gastrópodes amostrados neste estudo pertenceram a somente seis espécies, sendo elas em ordem decrescente de abundância: Bittiolum varium , Caecum ryssotitum , Eulithidium affine , Mitrella dichroa , Alvania auberiana e Caecum brasilicum . Os pouco menos de 4% restantes são representados pelas demais 62 espécies que foram encontradas, mostrando que as assembleias deste local apresentam poucas espécies dominantes e muitas espécies raras. No entanto, entre as espécies mais

36 comuns, pode ser observada uma dominância notória (87% da abundância total) de uma delas: Bittiolum varium . Apesar de esta espécie ser muito frequente em associação com as algas, tais valores tão elevados de dominância são bastante incomuns tanto em estudos com outras espécies de macrófitas (Leite et al. 2009; Creed & Kinupp 2011; Barros & Rocha-Barreira 2013; Zamprogno et al. 2013; Queiroz & Dias 2014; Duarte et al. 2015; García et al. 2015) como em estudos de Sargassum em outras localidades (Jacobucci et al. 2006; Almeida 2007; Longo et al. 2014) na costa brasileira. Em um levantamento da malacofauna associada ao Sargassum realizado também na Enseada do Flamengo por Montouchet (1979), outras espécies foram caracterizadas como as mais dominantes, como Eulithidium affine e Astyris lunata , sendo que B. varium representou somente 1,57% do total de gastrópodes “prosobrânquios”. Em um trabalho posterior realizado na região, Leite & Martins (1991) já constataram valores muito altos de dominância para B. varium na fauna de gastrópodes desta região, com esta espécie representando cerca de 98% do total de indivíduos amostrados. No intervalo existente entre estes dois estudos, modificações foram realizadas neste ambiente, como a construção de estradas próximas à região da enseada, o desenvolvimento de uma marina dentro do local, além de um aumento demográfico da região, conjunto de atividades que representaram um grande impacto para a Enseada do Flamengo. O impacto gerado por atividades antrópicas muitas vezes apresentam um efeito sobre a diversidade em assembleias marinhas, resultando, por exemplo, em uma menor equitabilidade devido a altos valores de dominância de uma espécie (Hillebrand et al. 2008; Johnston & Roberts 2009), o que provavelmente ocorreu na Enseada do Flamengo, sendo que os efeitos deste impacto parecem se manter até os dias atuais, como mostram os altos valores de dominância de B. varium encontrados também neste estudo. Estes valores muito elevados de dominância de uma única espécie se diferenciam também de outros estudos de gastrópodes de algas do país, que apresentam a espécie mais dominante com menores contribuições relativas na abundância total (e.g. Leite et al. 2009, Zamprogno et al. 2013, Longo et al 2014, Queiroz & Dias 2014). Isto ficou evidente ao comparar-se os resultados do presente estudo com os de uma área vizinha do litoral norte de

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SP, o Canal de São Sebastião (Longo et al. 2014), que apresenta a sua espécie mais abundante, também B. varium , sendo bem menos dominante (33% do total de indivíduos), e desta maneira fazendo com que esta assembleia seja mais equitável do que a da Enseada do Flamengo. Além disso, uma diferença na riqueza de espécies também foi encontrada entre estas duas áreas vizinhas, sendo ela menor na Enseada do Flamengo. A riqueza e a abundância relativa de espécies são consideradas dois dos parâmetros mais importantes para se medir a diversidade em comunidades (Magurran 2004). Hillebrand et al. (2008) e Johnston & Roberts (2009) apontaram estes dois parâmetros como sendo afetados e, portanto, bons indicadores do estresse antropogênico no ambiente. Dessa maneira, é possível concluir que a fauna de gastrópodes analisada da Enseada do Flamengo é menos diversa, por apresentar menor riqueza e equitabilidade do que a fauna do Canal de São Sebastião, além de possuir uma dominância acentuada de uma única espécie, B. varium , fatores que poderiam indicar efeitos diferenciados do impacto antrópico em ambas as áreas. Ambos os locais são considerados como sendo impactados, uma vez que a Enseada do Flamengo abriga uma marina estadual, apresentando elevado fluxo de embarcações, com histórico de contaminação por metais pesados, hidrocarbonetos e poluição orgânica (CETESB 2015); enquanto o Canal de São Sebastião recebe efluentes de quatro emissários submarinos, sendo três deles domésticos, e um efluente industrial, proveniente do terminal petrolífero TASSE da Petrobrás, localizado nessa área (CETESB 2015). No entanto, o Canal de São Sebastião, que está localizado entre uma margem de terra continental e uma insular, atua como um funil para os ventos (CETESB 2015), que podem gerar correntes e, por sua vez, atuar como dispersoras dos contaminantes (Zanardi et al. 1999). Outros estudos também já demonstraram que a presença de duas aberturas opostas para o oceano e a formação de canais podem atuar no aumento da formação de correntes internas e na renovação da água, dessa maneira favorecendo a dispersão de contaminantes e a oxigenação da água, podendo inclusive influenciar positivamente na riqueza e diversidade de assembleias de moluscos (Guerra-García & García- Gómez 2004, Guerra-García & García-Gómez 2005). Esta poderia ser uma justificativa para a maior diversidade encontrada no Canal de São Sebastião,

38 em relação ao encontrado neste estudo, para a Enseada do Flamengo, que apresenta uma desembocadura única para o oceano. A relação entre o tamanho das frondes de Sargassum sp. e a abundância de gastrópodes mostrou-se, no geral, positiva e significativa, exceto na praia do Lamberto. O Lamberto é a praia mais próxima ao Saco da Ribeira, onde está localizada a marina estadual e que está sujeita ao grande fluxo de embarcações (CETESB 2015), e assim nesta região pode ser que outros fatores, como a presença de contaminantes do local, possam limitar a ocorrência destes animais, o que interferiria na relação linear existente entre algas e a fauna associada. Dentre as espécies encontradas no Sargassum , foi possível observar uma grande diversidade trófica, sendo as principais espécies, como Bittiolum varium e Eulithidium affine , microherbívoras que se alimentam do biofilme estabelecido sobre as algas (Marcus & Marcus 1960, Montfrans et al. 1982), e carnívoras, como os columbelídeos Mitrella dichroa e Costoanachis sertulariarum (deMaintenon 1999). Destaca-se também a representatividade dos gastrópodes simbiontes, com quatro famílias representadas nesta fauna: duas delas, os Cerithiopsidade e os Triphoridae, alimentam-se principalmente de esponjas coloniais (Marshall 1978, Healy 1990), e as outras duas, os Pyramidellidae e os Eulimidae, são parasitas de outros invertebrados (Warén 1983, Wise 1996). Os Pyramidellidae tiveram muitas espécies bem representadas nesse ambiente, tais quais Turbonilla multicostata , Boonea seminuda e Ioleae robertsoni , enquanto as outras três apareceram em menores abundâncias; no entanto, é notável que, para todas elas, praticamente todos os indivíduos encontrados foram jovens ou sub-adultos, raramente sendo observados adultos. As relações entre estes grupos e seus hospedeiros ainda são pouco exploradas, porém acredita-se que muitas destas espécies não vivem em associação permanente com as espécies que exploram (Dgebuadze et al. 2012), o que poderia indicar uma importância em especial do ambiente formado pelas algas para estas espécies, durante os períodos em que elas estão em vida livre, sendo possível o desenvolvimento delas até o encontro com um hospedeiro adequado, o que justificaria também o predomínio de jovens observado.

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Tanto as espécies comuns como muitas das espécies raras apresentaram um número expressivo de jovens, com muitas séries de crescimento podendo ser observadas. Para algumas espécies típicas do ambiente de algas, como Bittiolum varium , Caecum ryssotitum , Eulithidium affine e Mitrella dichroa , desde os estágios mais juvenis até os adultos foram encontrados. Por outro lado, outras espécies, que não são características deste ambiente, como Stramonita brasiliensis e Fissurella rosea , típicas de costões rochosos, e Cerithium atratum, de substrato não-consolidado, apareceram principalmente em suas formas juvenis, até estágios sub-adultos. Muitos estudos têm mostrado que os bancos de macrófitas podem atuar como “berçários” para muitas espécies de animais comuns em regiões adjacentes, desde invertebrados como crustáceos e moluscos, até algumas espécies de peixes (e.g. Haywood et al. 1995, Perkins-Visser et al. 1996, de la Morinière et al. 2002, Heck et al. 2003, Bulleri et al 2006). Para os moluscos, os esforços neste tema são bem mais direcionados aos bivalves, havendo ainda poucos estudos sobre gastrópodes, limitando-se praticamente a Strombus gigas (Stoner 2003). A presença de formas juvenis e sub-adultas de espécies não características deste ambiente, mas comuns em áreas adjacentes, observada aqui e constatada também por Longo et al. (2014) no Canal de São Sebastião, é um forte indício de que o Sargassum poderia estar exercendo esta importante função de “berçário” para estas espécies de gastrópodes ali encontradas, que poderiam estar se aproveitando dos benefícios oferecidos pela alga, como aumento de recursos alimentares, proteção contra predadores e a ação de ondas, durante as etapas mais vulneráveis de seu desenvolvimento, aumentando assim suas chances de recrutamento e sobrevivência. Portanto, esta alta representatividade de jovens encontrada para a maioria das espécies associadas aos bancos de Sargassum faz com que estes habitats, que são conhecidamente vulneráveis ao efeito de impactos antropogênicos (Duarte 2002, Roberts et al. 2008, Waycott et al. 2009), tenham um grande valor de conservação, visto o grande número de espécies que ali habitam e a importância que estes bancos de algas apresentam para o desenvolvimento destas espécies. Os gastrópodes, em especial, podem ser bastante afetados pela presença de contaminantes (Conti & Cecchetti 2003,

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Ruiz et al. 2005, Terlizzi et al. 2005b), o que destacaria sua vulnerabilidade nestes ambientes. Dessa forma, os dados apresentados neste estudo vêm contribuir com o conhecimento acerca da biodiversidade de gastrópodes de algas marinhas, trazendo também informações importantes sobre os estágios de vida que podem ser observados para as principais espécies, chamando a atenção para a importância destes habitats para o desenvolvimento de muitas espécies costeiras. Além disso, destaca-se aqui a importância de se conhecer melhor e de se explorar a potencialidade dessas assembleias de gastrópodes em atuarem como indicadoras de contaminação, diferenciando áreas em uma escala regional, e podendo auxiliar na elaboração de medidas de conservação destes vulneráveis e importantes habitats para o ambiente marinho, que são os bancos de macrófitas.

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Capítulo 2: Variações em assembleias de gastrópodes associados a Sargassum sp. em uma enseada impactada: um estudo de caso sobre como medir o efeito do estresse antrópico sobre a biodiversidade

Introdução O ambiente costeiro tem sido um dos principais atingidos pelo impacto exercido pelas atividades humanas. Historicamente, o acesso ao continente para atividades comerciais, bem como o descarte de resíduos, dentre outras atividades, dependiam amplamente das regiões costeiras, o que por sua vez gerou profundas alterações nestes ecossistemas (Borja & Dauer 2008). Atualmente, o desenvolvimento humano continua produzindo grandes impactos provenientes, por exemplo, da liberação de resíduos industriais, urbanos e agrícolas, exploração comercial de algumas espécies de interesse econômico, fluxo e preservação de embarcações, derramamento de petróleo, introdução de espécies exóticas, dentre outras (Crowe et al. 2000). A previsão é de que estes impactos aumentem ainda mais nas próximas décadas (Gallardo et al. 2011). Desta maneira, amplos esforços têm sido feitos com o intuito de maximizar o desenvolvimento sustentável, minimizando os impactos sobre a integridade ambiental (Borja & Dauer 2008). Para que isso seja possível, é de fundamental importância compreender melhor quais são os processos que influenciam as alterações na biodiversidade de comunidades de ambientes impactados e, para tal, é crucial optar-se pela métrica mais adequada a ser utilizada para aferir esta biodiversidade (Gascón et al. 2009, Gallardo et al. 2011). Um dos principais motivos pelo qual é um grande desafio escolher o método mais adequado para se medir e comparar a biodiversidade entre locais é porque o conceito de biodiversidade é, em sua essência, multidimensional, o que torna muito difícil reduzi-lo a uma simples medida numérica (Purvis & Hector 2000). A dimensão da biodiversidade mais comumente considerada e também a mais antiga e intuitiva é a de riqueza de espécies (Purvis & Hector 2000, Magurran 2004). A riqueza pode ser entendida simplesmente como o número de espécies existentes em uma comunidade (Magurran 2004, Gotelli & Colwell 2011), porém apesar de simples de se compreender, a estimativa eficiente desta variável tem se mostrado bastante difícil (Gotelli & Colwell

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2011). Quanto maior o número de indivíduos amostrados na comunidade de um determinado local, maior será a riqueza observada pra este local, aproximando-se do número total de espécies existentes na comunidade quanto maior for o esforço amostral (Gotelli & Colwell 2001). Alguns índices de riqueza como, por exemplo, o índice de diversidade de Margalef, surgiram na tentativa de compensar os efeitos do esforço de amostragem, porém eles permanecem fortemente influenciados pelo tamanho amostral (Magurran 2004). Um método bastante utilizado para estimar e comparar a riqueza entre duas ou mais comunidades, e que aparece como uma maneira de tentar superar tais diferenças nos esforços amostrais, são as curvas de rarefação (Sanders 1968, Gotelli & Colwell 2011), onde a comparação entre comunidades que apresentam diferentes números de indivíduos deve ser feita em relação à amostra de menor abundância (Gotelli & Colwell 2001). No entanto, a riqueza de espécies representa somente um aspecto da biodiversidade, deixando de considerar outra dimensão muito importante para a sua estimativa, que é a abundância relativa das espécies de uma comunidade, medida conhecida como equitabilidade (Mouillot et al. 2006). Muitos índices de diversidade, como os de Shannon e Simpson, foram criados com o intuito de englobar ambos os atributos das comunidades (Purvis & Hector 2000), porém eles podem ser mais sensíveis às espécies raras, dando, portanto mais peso à riqueza, ou então às espécies mais comuns, dando mais peso à abundância relativa das espécies (Magurran 2004, Molnár et al. 2009). Com isso, o uso de diferentes índices pode implicar em diferentes resultados na comparação das diversidades entre comunidades, dependendo do índice escolhido (Tóthmérész 1995). Como solução para esta questão, o uso de índices de ordenamento de diversidade, ao invés de simples valores numéricos, tem sido uma ferramenta importante, pois permite a ordenação das comunidades a partir do posicionamento de curvas em um perfil de diversidade, construído a partir dos valores de diversidade calculados em relação a uma escala de índices, cada qual atribuindo diferentes pesos à riqueza e abundância relativa das espécies (Tóthmérész 1995, Molnár et al. 2009). Apesar de tradicionalmente serem usados com o intuito de se avaliar impactos ambientais em comunidades, os índices citados anteriormente

43 apresentam uma capacidade limitada para discriminar distúrbios naturais de impactos de origem antrópica (Mouillot et al. 2006). Com isso, outros índices vêm sendo amplamente utilizados com esse objetivo, como por exemplo, os de distinção taxonômica (Warwick & Clarck 1995, Clarck & Warwick 2001). Essas medidas incorporam os vínculos evolutivos existentes entre as espécies de uma comunidade (Heino et al. 2007), ou seja, elas estimam a divergência filogenética existente entre as espécies, inferida a partir da taxonomia lineana (Brewin et al. 2009). As medidas de distinção taxonômica, além de apresentarem a vantagem, em relação a outros estimadores de biodiversidade, de serem sensíveis ao efeito de estressores ambientais de origem antrópica, também não dependem do esforço amostral realizado. Além disso, muitas delas podem ser obtidas a partir de dados de presença-ausência, não sendo necessários os valores de abundância das espécies. Tais características, além de facilitarem a obtenção dos dados, também permitem comparações entre estudos realizados com diferentes esforços amostrais (Warwick & Clarke 1998, Clarke & Warwick 1999, Clarke & Warwick 2001). Outra ferramenta importante para o estudo de distúrbios antropogênicos em comunidades são as abordagens multivariadas, que levam em consideração a identidade das espécies da comunidade, permitindo identificar qual(is) espécie(s) está(ão) sendo responsável(is) pelas diferenças entre as comunidades (Terlizzi et al. 2005a) em um espaço com menor número de dimensões (Gauch 1982). Uma vez que espécies diferentes apresentam histórias evolutivas distintas, estando sujeitas a pressões seletivas variadas, isto faz com que elas difiram em suas tolerâncias aos tipos de contaminantes (Rohr & Crumrine 2005; Johnston & Roberts 2009). Dessa maneira, as dissimilaridades detectadas pelas análises multivariadas podem apontar potenciais espécies indicadoras para os diferentes tipos de impactos antrópicos (Hewitt et al. 2005). Muitas espécies que atuam como substrato biológico no ambiente marinho, como por exemplo, as macroalgas, são utilizadas como bioindicadoras de diferentes de tipos de contaminantes, devido à sua grande importância ecológica, por abrigarem uma epifauna bastante abundante e diversa (Roberts et al. 2008). As espécies da epifauna, por sua vez, também podem ser afetadas pela presença dos contaminantes, através de diferentes

44 vias (Roberts et al. 2008). Em bancos de macroalgas, os moluscos estão entre os membros com maior abundância e diversidade, sendo os gastrópodes os mais representativos dentro deste grupo (Chemello & Milazzo 2002, Jacobucci & Leite 2002). Os moluscos têm sido amplamente usados em estudos de biomonitoramento do impacto antrópico no ambiente marinho (Rumisha et al. 2012), devido à importância ecológica e econômica desses animais, bem como à sua baixa mobilidade e elevadas abundâncias nesse ambiente, o que facilita a sua amostragem (Feldstein et al. 2003). No entanto, estudos que avaliam os efeitos do impacto antrópico sobre a biodiversidade das espécies da epifauna associada a bancos de macroalgas marinhas ainda são pouco representados na literatura (Johnston & Roberts 2009). O objetivo geral deste estudo, portanto, foi avaliar a biodiversidade de gastrópodes associados a bancos da alga parda Sargassum sp. em praias de uma enseada com histórico de impacto e contaminação de origem antrópica. Especificamente, pretende-se investigar se existem diferenças nas assembléias de gastrópodes entre pontos dentro de uma enseada localizados a diferentes distâncias de um foco de contaminação; investigar o potencial de assembléias de gastrópodes de algas em atuarem como biomonitores em áreas contaminadas; e comparar a eficiência do uso de diferentes abordagens para se aferir a biodiversidade no estudo do impacto antrópico no ambiente marinho.

Material e Métodos Área de estudo O estudo foi realizado na Enseada do Flamengo (23° 29’ 42" a 23° 31’ 30" S/45° 05’ a 45° 07’ 30" W), localizada no município de Ubatuba, litoral norte de Estado de São Paulo (Figura 1). O litoral sudeste brasileiro, em especial o litoral norte paulista, apresenta uma configuração costeira bastante recortada, composta por planícies costeiras descontínuas e restritas pela Serra do Mar, cadeia de montanhas que se projetam em direção ao oceano, desta maneira individualizando essas planícies e formando as enseadas (Mahiques 1995; Rodrigues et al. 2002). As diferentes enseadas, apesar de possuírem todas características de semiconfinamento, apresentam variações em suas

45 dinâmicas, provenientes do efeito da ação das ondas associado às diferentes orientações de suas aberturas (Mahiques et al. 1998). A Enseada do Flamengo apresenta orientação na direção norte-sul, sendo o seu padrão principal de circulação caracterizado pela entrada de água proveniente do sul, margeando toda a costa oeste da enseada. Ao atingir as regiões mais interiores, esta corrente bifurca-se, sendo que parte dela margeia a costa leste, enquanto o restante é direcionado para uma baía localizada na região noroeste da enseada chamada Saco da Ribeira (Figura 1). O Saco da Ribeira apresenta circulação restrita dentro da enseada, com baixa energia deposicional (Lançone et. al. 2005). Nesta região está localizada uma marina, que oferece serviços de garagem náutica, atracação para carga e descarga, pesca e transporte, além de postos de abastecimento flutuantes para embarcações (CETESB 2015). Em decorrência do intenso uso e ocupação, sua praia foi praticamente extinta, reduzida a poucos metros de faixa de areia. O Saco da Ribeira apresenta um histórico de contaminação por diferentes origens, desde metais pesados, especialmente zinco e cobre, além de hidrocarbonetos e poluição orgânica (CETESB 2015, 2014, 2013). Foram escolhidos, portanto, quatro pontos de amostragem dentro da Enseada do Flamengo: dois localizados na região do Saco da Ribeira, a praia do Lamberto e a praia da Ribeira, e dois localizados fora dele, um deles também posicionado internamente na enseada, a praia da Santa Rita, e outro localizado mais próximo à desembocadura, na margem oeste, a praia do Flamengo (Figura 1).

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A região de Ubatuba é caracterizada por um clima tropical, com temperaturas médias anuais de 22,5°C e precipitação média de 2.552mm (Climate-data.org 2016). Nesta região, é possível observar uma divisão temporal do ano em duas grandes estações, uma mais quente e úmida, entre novembro e abril, e outra mais fria e seca, entre maio e outubro (Climate- data.org 2016, Figura 2). As análises realizadas neste capítulo foram baseadas nesta divisão temporal, sendo consideradas, portanto, uma estação quente e uma fria.

Figura 1. Enseada do Flamengo, localizada na costa de Ubatuba, Estado de São Paulo, com destaque para os quatro pontos de amostragem.

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400 Temperature Precipitation 35

350 30

300

25 Temperature (°C)Temperature 250 20 200 15 150 Precipitation(mm) 10 100

50 5

0 0 Jan Feb Mar Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec

Figura 2. Variação média anual nos valores de temperatura e precipitação para a região de Ubatuba (SP). Dados obtidos a partir de um modelo climático com mais de 220 milhões de pontos de dados e uma resolução de 30 arco-segundos. O modelo reúne dados de milhares de estações climáticas ao redor do mundo do período entre 1982 e 2012, e reatualizado de tempos em tempos. Fonte: http://en.climate- data.org/location/34847/ , acessado em 24/06/2016.

Coleta de dados Primeiro etapa: março de 2014 a fevereiro de 2015 Seis frondes de Sargassum foram coletadas em cada ponto de amostragem, mensalmente, de março de 2014 até fevereiro de 2015, através de mergulho livre. As coletas foram realizadas entre um e quatro metros de profundidade abaixo da linha da maré baixa, a fim de se evitar o efeito da oscilação das marés. Nessa faixa, elas foram escolhidas aleatoriamente, e coletadas com o uso de um saco de malha de 0,2mm para impedir a perda da macrofauna associada e conduzidas ao barco, onde foram mantidas dentro de caixas térmicas com água salgada e gelo, até que chegassem ao laboratório na Base Norte do Instituto Oceanográfico da USP em Ubatuba - SP, onde foram congeladas. Em laboratório, as frondes foram descongeladas e submetidas a três lavagens sucessivas em água doce, para a retirada da fauna associada, que foi fixada em álcool 70%. A fauna obtida foi, posteriormente, triada sob

48 microscópio estereoscópico para a separação dos gastrópodes, que foram, por fim, identificados até o nível específico. Após a triagem e a retirada dos epibiontes que crescem associados, as frondes de Sargassum sp. foram mantidas em estufa a 70°C durante 48h e posteriormente pesadas em balanças de precisão, para a obtenção do peso seco. O peso seco do Sargassum foi usado para o cálculo dos valores de densidade de gastrópodes.

Segunda etapa: março, julho e setembro de 2015 Foram realizados também mais três meses de amostragem, em março, julho e setembro de 2015, a fim de se obter um conjunto de parâmetros ambientais da região. Nestes três meses, foram coletadas quatro frondes de Sargassum sp. em cada praia, com o mesmo método descrito na seção anterior. Além das frondes, foram medidos a temperatura, o pH e a salinidade da água, obtidos na água dos locais, durante as coletas, com uso de um termômetro a álcool, fitas medidoras de pH e refratômetro digital, respectivamente. Também foram coletadas três amostras de água em recipientes de 1L em três pontos escolhidos aleatoriamente nas áreas adjacente aos bancos de Sargassum , que foram usadas para estimar-se a quantidade de matéria orgânica particulada na água. Em julho e setembro de 2015, foram também obtidas três amostras de sedimento em três pontos escolhidos aleatoriamente nas áreas adjacentes aos bancos, com uso de recipientes de 900mL, que eram inseridos no sedimento e e então fechados em sua abertura. Com este sedimento, foram mensuradas as características granulométricas dos locais. Nestes dois meses, a fauna de gastrópodes também foi triada e identificada em nível específico. As frondes de Sargassum sp. coletadas em março, julho e setembro de 2015 foram lavadas em água destilada para a separação da fauna associada, os seus epibiontes foram retirados e tanto eles como as frondes foram levados à estufa a 70°C por 48h, e pesados em balança analítica de precisão de 0,001g em seguida para a obtenção do peso seco. As amostras secas de Sargassum sp. foram, por fim, trituradas e enviadas ao Laboratório de Análises Ambientais no Departamento de Ciências do Solo da Universidade de São Paulo Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz (USP - ESALQ), para a quantificação de metais pesados (Zn, Cu, Fe, Cd, Pb e Cr) nas frondes,

49 através do método de espectrometria de emissão óptica com plasma (ICP OES). Para a obtenção da quantidade de matéria orgânica particulada na coluna d’água, as amostras de água foram submetidas a um processo de ultrafiltração em filtros de celulose de 0,2µm. Após a ultrafiltração, os filtros foram colocados na mufla a 600°C durante quatro horas, para que toda a matéria orgânica evaporasse. Os pesos dos filtros antes e após e ultrafiltração, e após a queima na mufla foram medidos em balança analítica de precisão de 0,0001g e, através da diferença entre os pesos, pôde ser estimada a quantidade de matéria orgânica particulada presente na água. Para análise granulométrica do sedimento, as amostras coletadas foram peneiradas sucessivamente em malhas de 0,062; 0,088; 0,125; 0,177; 0,250; 0,354; 0,500; 0,707; 1,000; 1,410; 2,000 e 2,830mm, sendo mensurado o peso da amostra que ficou retida em cada uma das malhas. Os dados granulométricos foram analisados no software SedMar, para a obtenção do diâmetro médio do sedimento.

Análise dos dados Dados ambientais Para o conjunto de variáveis ambientais obtidas em março, julho e setembro de 2015 (somente as variáveis que foram medidas em todos os três meses foram usadas), foi feita uma Análise dos Componentes Principais (PCA) baseada em uma matriz de correlação originada a partir dos dados ambientais transformados e normalizados. Os diâmetros médios dos grãos do sedimento das quatro praias foram comparados por análise de variância (ANOVA, n = 24) com dois fatores fixos: mês (dois níveis: julho e setembro) e praia (quatro níveis: Flamengo Lamberto, Ribeira e Santa Rita). Para a concentração de Zn no Sargassum , o mesmo design de ANOVA foi utilizado, porém com o fator mês contendo três níveis: março, julho e setembro. O teste a posteriori de Tukey foi utilizado para verificar diferenças entre os grupos. A PCA foi realizada no software PRIMER 6, e as análises de variância do software R 3.3.0.

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Medidas de diversidade Quatro estimadores tradicionais de diversidade (Magurran 2004), índices de diversidade de Shannon e Margalef, índice de equitabilidade de Pielou e índice de dominância de Simpson, foram calculados a partir dos dados de abundância das espécies de gastrópodes obtidos nos doze meses de coleta. Os índices foram analisados por análises de variância (ANOVAs) com dois fatores fixos: estação (dois níveis: quente e fria) e praia (quatro níveis: Flamengo, Lamberto, Ribeira e Santa Rita). Um teste a posteriori de Tukey foi utilizado para verificar diferenças entre os grupos. Além disso, a diversidade das assembleias de gastrópodes foi comparada a partir de escala de índices de diversidade, usando a entropia de Rényi (Tóthmérész 1995). Quatro dos índices da escala (valores de ") correspondem a outros índices de diversidade conhecidos: quando " = 0, a diversidade de Rényi corresponde ao logaritmo do número de espécies da assembleia; em " = 1, equivale ao índice de Shannon; para " = 2, corresponde ao índice de Simpson; e em " = 3, relaciona -se com o índice de dominância de Berger-Parker. Portanto, tem-se que, quanto mais próximo de 0 está o valor do índice da escala, mais valor ele dá às espécies raras, enquanto que quanto mais ele cresce, mais valor para o seu cálculo passa a ter as espécies comuns (Magura et al. 2010). Com esta abordagem, tem-se um perfil de diversidades, ao invés de um único valor, sendo possível comparar as diversidades a partir destes perfis. Quando dois perfis se cruzam, as duas assembleias sendo comparadas não podem ser ordenadas inequivocamente, visto que a ordenação delas quanto à diversidade dependerá se mais peso é fornecido às espécies raras ou às comuns (Tóthmérész 1995, Magura et al. 2010). Além disso, para comparar as riquezas das assembleias, foram construídas curvas de rarefação por indivíduo, sendo elas comparadas no valor da menor abundância obtida entre as assembleias, conforme sugerido por Gotelli & Colwell (2011). Se, neste ponto, há sobreposição entre as curvas, isto indica que não existe diferença significativa entre as riquezas das assembleias. Os índices de diversidade, os perfis de diversidade e as rarefações foram calculados utilizando-se o software PAST 3.12 e as análises de variância feitas no software R 3.3.0.

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Distinção taxonômica Dois índices que descrevem a variabilidade taxonômica dentro das assembleias foram calculados de acordo com Clarke & Warwick (1998, 2001), sendo eles: Average Taxonomic Distinctness (AvTD, •+): a distância média entre duas espécies escolhidas aleatoriamente em uma amostra; e Variation in Taxonomic Distinctness (VarTD, $+): a variância das distâncias entre cada par de espécies, ou seja, uma medida de equitabilidade da árvore taxonômica da assembleia (Clarke & Warwick 2001). Para o cálculo destes índices, foram usados cinco níveis taxonômicos: espécie, gênero, família, superfamília e subclasse. Estes índices foram analisados por análises de variância (ANOVAs) com dois fatores fixos: estação (dois níveis: quente e fria) e praia (quatro níveis: Flamengo Lamberto, Ribeira e Santa Rita). Um teste a posteriori de Tukey foi utilizado para verificar diferenças entre os grupos. Além disso, foram construídos gráficos de funis com intervalos de confiança de 95% para AvTD e VarTD, e um gráfico de elipse, com intervalo de 95% para combinações de AvTD e VarTD, de acordo com Warwick & Clarke (1998) e Clarke & Warwick (2001). Tais intervalos foram construídos a partir de um teste de aleatorização (10000 aleatorizações foram feitas neste estudo) para detectar valores esperados de AvTD e VarTD derivados de um pool regional de espécies. Com isto, é possível medir o desvio existente entre os valores observados e os esperados de AvTD e VarTD (Warwick & Clarke 1998, Clarke & Warwick 2001). A lista do pool regional de espécies de gastrópodes foi construída baseando-se nos dados deste trabalho em conjunto com os de Montouchet (1979), Lopes & Schaeffer-Novelli (1992), Migotto et al. (1993), Salvador et al. (1998), Denadai et al. (2000), Denadai et al. (2005), Leite et al. (2009) e Longo et al. (2014). Nesta abordagem, locais considerados menos afetados pelo estresse antropogênico caem dentro do intervalo de confiança de 95% dos gráficos de funil e de elipse, assumindo que estes locais possuem espécies selecionadas aleatoriamente do pool regional de espécies. Pontos que caem abaixo deste intervalo de confiança estariam sob efeito do impacto antrópico (Clarke & Warwick 1998, 2001). Os valores de distinção taxonômica e os gráficos de funil e de elipse foram obtidos pelo software PRIMER 6 e as análises de variância feitas no software R 3.3.0.

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Composição de espécies Uma análise de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA) (Anderson 2001) foi realizada para avaliar as diferenças entre praias e entre estações na composição de espécies das assembléias de gastrópodes. Foram utilizados dois fatores fixos: estação (dois níveis: quente e fria) e praia (quatro níveis: Flamengo, Lamberto, Ribeira e Santa Rita). A análise foi baseada na matriz de similaridade de Bray-Curtis, construída a partir dos dados de densidade (indivíduos por grama de Sargassum ) das espécies. Os dados foram submetidos à transformação em raiz quarta para atenderem aos pressupostos da análise, previamente testados através do PERMDISP. O teste foi feito com 9999 permutações e, quando encontrado efeito em algum fator, as diferenças significativas entre os grupos foram verificadas por um teste a posteriori par-a-par. Uma análise de escalonamento multidimensional não- métrica (nMDS) foi realizada, a partir da matriz de similaridade de Bray-Curtis, para investigar a existência de algum padrão de agrupamento entre as amostras, com relação às praias e às estações. Além disso, as espécies que mais contribuíram para as diferenças encontradas foram indicadas pela análise de SIMPER; tendo sido escolhidas as quatro espécies com maiores contribuições relativas. Foram realizadas regressões lineares simples para as quatro praias, a fim de se investigar quanto das variações observadas no índice de diversidade de Shannon são explicadas pelas variações de abundância de Bittiolum varium , sendo esta, portanto, a variável dependente. A densidade das espécies Bittiolum varium , Caecum ryssotitum , Eulithidium affine , Mitrella dichroa e Alvania auberiana foram analisadas por análises de variância (ANOVAs) com dois fatores fixos: estação (dois níveis: quente e fria) e praia (quatro níveis: Flamengo, Lamberto, Ribeira e Santa Rita). O teste a posteriori de Tukey foi utilizado para verificar diferenças entre os grupos. A flutuação mensal ao longo de um ano das populações de Bittiolum varium , Eulithidium affine e dos Columbellidae Mitrella dichroa , Costoanachis

53 sertulariarum e Costoanachis sparsa , foram analisadas por estatística circular, sendo os picos populacionais identificados a partir do teste de Rayleigh. As análises circulares têm sido cada vez mais usadas em estudos de ecologia, apresentando potencial para investigar a fenologia de animais e plantas (Morellato et al. 2010). Para verificar a relação entre peso seco de Sargassum e a abundância de B. varium e E. affine associados, foram realizadas, com os dados do ano de amostragem, regressões lineares simples para cada praia, sendo a abundância das espécies a variável dependente. Regressões lineares também foram feitas, com os dados de julho e setembro de 2015, para avaliar a relação da média da abundância de B. varium e E. affine com o diâmetro médio dos grãos do sedimento das praias e a concentração de Zn no Sargassum , respectivamente. A abundância e a equitabilidade (através do índice de Pielou) de gastrópodes Columbellidae, família com muitas espécies que vivem em associação ao Sargassum , em sua maioria carnívoras (Longo et al. 2014), ao longo do ano de amostragem foram analisadas por análises de variância (ANOVAs) com dois fatores fixos: estação (dois níveis: quente e fria) e praia (quatro níveis: Flamengo, Lamberto, Ribeira e Santa Rita). O teste a posteriori de Tukey foi utilizado para verificar diferenças entre os grupos. A equitabilidade dos Columbellidae foi também calculada para os meses de julho e setembro de 2015, com o intuito de avaliar a sua relação com a granulometria média dos sedimentos através de uma regressão linear simples. As análises multivariadas (PERMANOVA, nMDS, SIMPER) foram realizadas no software PRIMER 6; as ANOVAs e regressões simples foram feitas no software R 3.3.0.; a equitabilidade dos Columbellidae, a partir do índice de Pielou, foi obtida no software PAST 3.12; e as análises circulares foram realizadas no software ORIANA. Todos os pressupostos de normalidade e homogeneidade de variâncias das análises univariadas realizadas neste capítulo foram verificados através de análise visual dos resíduos e, quando necessário, os dados foram transformados para atender a esses pressupostos.

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Observação: Todas as figuras do presente capítulo foram feitas em inglês com o intuito de facilitar o processo de publicação em periódico de circulação internacional.

Resultados Dados ambientais A PCA realizada a partir dos dados ambientais coletados nos meses de março, julho e setembro de 2015 fez distinção entre as praias e entre os meses amostrados. O primeiro eixo da PCA (PC1, Figura 3), mostrou que as amostras da praia do Lamberto estão mais relacionadas com maiores concentrações de Zn, Cu e Fe, em oposição às praias do Flamengo e da Santa Rita, com menores concentrações destes metais. Os pontos da praia da Ribeira situaram-se em posições intermediárias, mas mais próximos aos do Lamberto. Já o segundo eixo da PCA (PC2, Figura 3) ilustrou que todas as praias (exceto a Santa Rita) apresentaram variações semelhantes de temperatura, sendo março o período mais quente, julho o mais frio, e as amostras de setembro em posicionamento intermediário. Na Santa Rita, não houve distinção entre março e setembro (Tabelas 1 e 2).

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Figura 3. Análise dos Componentes Principais das variáveis ambientais nas praias do Flamengo (em azul), do Lamberto (em vermelho), da Ribeira (em ocre) e da Santa Rita (em roxo). Os símbolos indicam os meses (quadrado: março; asterisco: setembro; triângulo: julho).

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Tabela 1. Autovalores obtidos na Análise de Componentes Principais (PCA).

PCEigenvalues% VariationCum. % Variation 13.0425.325.3 22.5421.246.5 31.7914.961.3 4 1.2110.171.4 518.379.8

Tabela 2. Autovetores obtidos na Análise de Componentes Principais (PCA).

VariablePC1PC2PC3PC4PC5 Particulate organic matter-0.1170.4230.1070.079-0.456 Temperature-0.0720.518-0.0280.1320.071 pH00000 Salinity0.096-0.4690.1170.249-0.008 Sargassum length -0.309-0.0380.5560.190.128 Sargassum dry weight -0.2390.2010.4120.1230.451 Epibiont dry weight0.1310.371-0.094-0.0730.502 Cd0.0160.15-0.5240.4120.036 Cr-0.289-0.106-0.383-0.280.431 Cu-0.4790.141-0.0720.003-0.257 Fe-0.454-0.278-0.073-0.1620.101 Pb-0.149-0.149-0.1530.7580.12 Zn-0.511-0.011-0.176-0.091-0.192

Para o diâmetro médio dos grãos do sedimento, variável analisada separadamente, visto que foi amostrada em somente dois meses (julho e setembro de 2015), as praias do Flamengo e da Ribeira apresentaram sedimentos mais grossos, enquanto a Santa Rita possui sedimentos finos e o Lamberto, grãos de tamanhos intermediários (Figura 4; ANOVA, dados não transformados, gl = 3, QM = 0,3590, F = 42,126, p < 0,0001).

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Figura 4. Diâmetro médio dos grãos do sedimento (média± erro padrão). Letras iguais entre colunas indicam ausência de diferenças significativas e letras diferentes indicam diferenças significativas (Teste Tukey, p <0,05).

Medidas de diversidade O índice de Shannon apresentou um padrão de variação mensal entre as praias do Flamengo, do Lamberto e da Ribeira, ocorrendo uma queda de diversidade da estação fria para a estação quente. Uma diminuição da equabilidade (índice de Pielou) e um aumento no índice de Dominância de Simpson foram observados entre os mesmos períodos para as três praias, em concordância com as alterações observadas nos valores de Shannon. Já na praia da Santa Rita, não houve diferença em tais parâmetros entre as duas estações, sendo que durante a estação quente a diversidade neste local se manteve mais alta do que nas demais praias da enseada; porém esta diferença deixa de existir nos meses da estação fria, quando os valores de diversidade do Flamengo, da Ribeira e do Lamberto aumentam, igualando-se aos da Santa Rita. Já o índice de Margalef diferiu entre as estações somente na praia do Flamengo, sendo maior na estação fria; neste período, foram observados também maiores valores de diversidade de Margalef no Flamengo em relação às demais praias (Figura 5, Tabela 3).

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Tabela 3. ANOVA para os descritores de comunidade utilizados, quanto à praia e à estação.

SourceDFMSFp Diversity (Shannon) Shore 32.246011.860 < 0.0001 Season 116.7388.340 < 0.0001 Shore x Season33.45818.260 < 0.0001 Residuals2800.189

No transformation Equability (Pielou) Shore 3 1.20534.811 < 0.0001 Season 15.272152.292 < 0.0001 Shore x Season30.3459.968 < 0.0001 Residuals2800.035

No transformation Dominance Shore 30.64617.800 < 0.0001 Season 14.21116.000 < 0.0001 Shore x Season30.5715.700 < 0.0001 Residuals2800.036

No transformation Diversity (Margalef) Shore 37.62619.798 < 0.0001 Season 12.2065.726 0.0174 Shore x Season32.8857.489 < 0.0001 Residuals2800.385

No transformation

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Figura 5. Flutuação mensal (à esquerda) e variação entre estações (à direita) dos índices de Shannon, Pielou, Dominância e Margalef nas quatro praias em estudo. À direita: barras de erro representam o erro padrão; letras iguais sobre as colunas de mesma cor indicam ausência de diferenças significativas entre as praias (p > 0,05, Teste Tukey); sobre as linhas entre par de barras de cores diferentes, * indica diferença significativa (p < 0,05, Teste Tukey) e ns indica ausência de diferenças significativas (p > 0,05, Teste Tukey) entre estações.

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A partir das curvas dos perfis de diversidade (Figura 6), obtidas através da entropia de Rényi, foi possível ordenar as diversidades de três das quatro praias, sendo o Flamengo a mais diversa, seguida do Lamberto e da Ribeira, respectivamente. Como a curva da Santa Rita sobrepôs-se às das demais, não é possível fazer uma comparação direta de diversidade entre elas (Tóthmérész 1995).

Figura 6. Perfis de diversidade (entropia de Rényi) das praias em estudo.

Em relação à riqueza, as curvas de rarefação por indivíduo indicam que somente a Ribeira apresentou uma riqueza menor, não havendo diferença entre as demais (Figura 7).

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Figura 7. Curvas de rarefação por indivíduo para as praias em estudo. Legenda: em ocre: Ribeira; em azul: Flamengo; em vermelho: Lamberto; em roxo: Santa Rita.

Distinção taxonômica No presente estudo, foi observado um padrão contrastante entre a Santa Rita e as demais praias, tanto para AvTD como para VarTD. A Santa Rita apresentou uma maior AvTD e uma menor VarTD em relação às demais, o que indica que a assembléia de gastrópodes nesta praia apresenta uma maior distância taxonômica média entre as espécies que a compõem, estando elas distribuídas de maneira mais equitável entre os níveis taxonômicos superiores (Warwick & Clarke 2001). Os valores reduzidos de AvTD para a Ribeira, o Flamengo e Lamberto podem ser observados também no gráfico de funil de AvTD, onde a primeira está localizada fora do intervalo de confiança dos valores esperados, as outras duas estão bem próximas ao limite inferior deste intervalo, enquanto a Santa Rita tem um valor de AvTD mais próximo da linha média de valores esperados. Já no gráfico de elipse, que traz uma análise conjunta dos valores de AvTD e VarTD, tanto a Ribeira, como o Lamberto e o Flamengo foram posicionados fora do contorno de 95% de confiança para os valores esperados referentes a suas respectivas riquezas, enquanto a Santa Rita foi posicionada dentro do seu contorno de confiança.

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Tabela 4. ANOVA para os descritores de comunidade utilizados, quanto à praia e à estação.

SourceDFMSFp Average Taxonomic Distinctness Shore3116.036.040 0.0005 Season1277.7714.459 0.0002 Shore x Season334.91.8170.1443 Residuals27519.21

No transformation Variation in Taxonomic Distinctness Shore31931615.506 0.0011 Season11810215.160 0.0239 Shore x Season3911372.5980.0527 Residuals27535084

No transformation

Figura 8. À esquerda: flutuação mensal de • + e • + nas quatro praias em estudo. Ao centro: diferença entre as praias para " + e • +. À direita: diferença entre estações para "+ e • +. Barras de erro representam o erro padrão; letras iguais sobre as barras indicam ausência de diferenças significativas (p < 0,05, Teste Tukey); * indica diferença significativa (p < 0,05, Teste Tukey).

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Figura 9. Acima: gráficos de funil mostrando (A) valores esperados de Average Taxonomic Distinctness e (B) valores esperados de Variation in Taxonomic Distinctness em relação ao número de espécies. Abaixo: gráfico de elipse (C) mostrando combinações de valores esperados de VarTD e AvTD para diferentes riquezas (indicadas pelos números sobre cada contorno) (F: Flamengo, L: Lamberto, R: Ribeira, SR: Santa Rita).

Composição de espécies A composição de espécies de gastrópodes foi influenciada pela interação entre os fatores praia e estação (PERMANOVA, Tabela 5). Houve distinção entre estações quente e fria para as assembleias das quatro praias em estudo, sendo Bittiolum varium a espécie que mais contribuiu para tais diferenças (PERMANOVA, Tabela 6). Pôde-se observar, no entanto, que para a Santa Rita parece haver uma menor tendência à separação dos pontos da estação fria em relação às amostras da estação quente (nMDS, Figura 10).

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Com relação às praias, todas apresentaram assembléias com diferentes composições de espécies; porém é possível notar uma maior tendência à formação de dois agrupamentos no gráfico de escalonamento multidimensional, um referente às praias do Flamengo e da Ribeira, e outro referente às praias do Lamberto e da Santa Rita (nMDS, Figura 11), sendo estes agrupamentos sustentados pelos valores de similaridades encontrados (Tabela 7). Bittiolum varium é a espécie que apresenta as maiores contribuições para as diferenças entre todas as praias. Baseando-se nas contribuições encontradas, também é possível observar que algumas espécies, como Caecum ryssotitum , Caecum brasilicum e Alvania auberiana , parecem ser mais características do Flamengo e da Ribeira, diferenciando estas das demais; enquanto outras como Eulithidium affine , Mitrella dichroa e Costoanachis sertulariarum , parecem mais características da Santa Rita e do Lamberto, contribuindo para diferenciá-las (PERMANOVA, Tabela 8).

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Tabela 5. PERMANOVA para composição de espécies de Gastropoda quanto à estação e a praia. Dados transformados em raiz quarta. Source of variationdfMSPseudo-Fp Season11917221.856 0.0001 Shore32506528.574 0.0001 Se x Sh32935.43.3464 0.0002 Residuals280877.19

Tabela 6. Comparação entre as estações dentro de cada praia (PERMANOVA, teste a posteriori ) e resultado do SIMPER (contribuição das principais espécies em porcentagem).

FlamengoLambertoRibeiraSanta Rita Warm, Cool t = 2.4874. p = 0.0001t = 2.8778. p = 0.0001t = 3.2751. p = 0.0001t = 2 .5961. p = 0.0001 Bittiolum varium: 8.50Bittiolum varium: 17.07Bittiolum varium: 18.91Bittiolum varium: 16.60 Caecum brasilicum: 6.53Caecum ryssotitum: 7.39Caecum ryssotitum: 7.03Eulithidium affine: 8.51 Caecum ryssotitum: 5.79Costoanachis sertulariarum: 6.80Alvania auberiana: 5.69Caecum ryssotitum: 7.73 Alvania auberiana: 4.98Mitrella dichroa: 6.63Turbonilla multicostata: 5.54Caecum bra silicum: 6.65

Tabela 7. Similaridade entre as praias.

Average similarity between/within groups Flamengo Lamberto RibeiraSanta Rita Flamengo61.353 Lamberto 45.71958.276 Ribeira57.26851.49358.296 Santa Rita 43.31856.05349.29561.481

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Tabela 8. Comparação entre as praias dentro de cada estação (PERMANOVA, teste a posteriori ) e resultado do SIMPER (contribuição das principais espécies em porcentagem).

Warm Cool Flamengo, Lamberto t = 3.1372. p = 0.0001 t = 5.3742. p = 0.0001 Bittiolum varium: 8.67 Caecum ryssotitum: 9.97 Caecum ryssotitum: 7.85 Alvania auberiana: 8.53 Alvania auberiana: 7.08 Caecum brasilicum: 8.36 Caecum brasilicum: 5.58 Bittiolum varium: 7.42

Flamengo, Ribeira t = 1.9183. p = 0.0001 t = 2.3926. p = 0.0001 Bittiolum varium: 10.10 Caecum brasilicum: 6.92 Caecum ryssotitum: 6.80 Alvania auberiana: 6.69 Alvania auberiana: 5.77 Caecum ryssotitum: 6.66 Caecum brasilicum: 5.42 Bittiolum varium: 6.18

Flamengo, Santa Rita t = 4.1827. p = 0.0001 t = 6.266. p = 0.0001 Bittiolum varium: 13.31 Bittiolum varium: 10.75 Caecum ryssotitum: 8.10 Caecum ryssotitum: 9.84 Alvania auberiana: 6.53 Alvania auberiana: 8.89 Caecum brasilicum: 5.61 Caecum brasilicum: 7.33

Lamberto, Ribeira t = 3.6357. p = 0.0001 t = 3.5887. p = 0.0001 Bittiolum varium: 14.35 Caecum ryssotitum: 11.08 Caecum ryssotitum: 9.21 Bittiolum varium: 10.13 Alvania auberiana: 6.00 Mitrella dichroa: 6.89 Eulithidium affine: 5.84 Caecum brasilicum: 6.86

Lamberto, Santa Rita t = 3.078. p = 0.0001 t = 2.7336. p = 0.0001 Bittiolum varium: 14.05 Bittiolum varium: 14.28 Eulithidium affine: 9.56 Eulithidium affine: 11.21 Costoanachis sertulariarum: 6.64 Caecum ryssotitum: 9.02 Caecum ryssotitum: 6.42 Mitrella dichroa: 9.01

Ribeira, Santa Rita t = 5.0809. p = 0.0001 t = 4.5564. p = 0.0001 Bittiolum varium: 20.01 Bittiolum varium: 15.04 Caecum ryssotitum: 9.28 Caecum ryssotitum: 10.77 Mitrella dichroa: 5.60 Mitrella dichroa: 7.05 Alvania auberiana: 5.45 Eulithidium affine: 6.79

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Figura 10. Escalonamento multidimensional para composição de gastrópodes entre estações. Círculos cinzas: estação fria; círculos pretos: estação quente (Flamengo, Lamberto e Ribeira); asteriscos pretos: estação quente (Santa Rita).

Figura 11. Escalonamento multidimensional para composição de gastrópodes entre praias. Losangos pretos: Flamengo; losangos cinzas: Ribeira; losangos brancos: Santa Rita; cruzes pretas: Lamberto.

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Observando as variações mensais nas assembleias de gastrópodes, com relação às densidades relativas das espécies mais abundantes, podem-se constatar padrões congruentes àqueles vistos para a composição de espécies. Bittiolum varium apresenta grande representatividade em todas as praias, principalmente durante a estação quente. No entanto, é possível notar que, nas praias do Flamengo e da Ribeira, durante os meses em que a densidade relativa de B. varium cai, as espécies que mais se destacam são, principalmente, C. ryssotitum , C. brasilicum e A. auberiana ; já nas praias do Lamberto e da Santa Rita, quando o mesmo ocorre, são outras as espécies que mais contribuem em densidade relativa, sendo elas: E. affine , M. dichroa e C. sertulariarum (Figura 12). Este resultado ajuda a confirmar os dois agrupamentos com maiores similaridades entre as praias, constatados com os resultados da PERMANOVA e do gráfico de escalonamento multidimensional. Além disso, no Flamengo, no Lamberto e na Ribeira, B. varium aparece como uma espécie altamente dominante dentre os gastrópodes durante os meses da estação quente, enquanto que na estação fria, os valores de densidade relativa desta espécie caem, tornando as assembléias mais equitáveis. Já na praia da Santa Rita, a densidade relativa de B. varium é reduzida em relação às demais praias na estação quente, o que faz com que esta assembléia permaneça com uma equitabilidade constante ao longo de todo o ano. Este exato mesmo padrão pode ser observado nos valores referentes aos índices de diversidade, vistos na Figura 5, o que indica o grande efeito que as oscilações populacionais de B. varium apresentam sobre as variações na diversidade ocorridas ao longo do ano, bem como sobre as diferenças de diversidade existentes entre as praias, algo que fica ainda mais evidente com os resultados das regressões lineares entre a abundância desta espécie e os valores de diversidade de Shannon para cada praia (Figura 13). Como se pode ver, as variações na diversidade apresentam relação linear negativa com a abundância de B. varium em todas as praias, porém esta relação é bem mais fraca na Santa Rita, onde esta espécie, além de apresentar densidades relativas mais constantes ao longo de todo o ano, apresenta também densidades absolutas reduzidas e com uma variação anual pequena em relação às demais praias (Figura 14).

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Figura 12. Densidade relativa mensal das espécies mais abundantes nas quatro praias em estudo.

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Figura 13. Regressão linear entre a abundância de Bittiolum varium e os valores de diversidade (índice de Shannon). Flamengo: y = -0,740x + 2,344; n = 72; F = 53,44; R² ajustado = 0,4248; p < 0,0001. Lamberto: y = -0,579x + 1,613; n = 72; F = 75,8; R² ajustado = 0,513; p < 0,0001. Ribeira: y = -0,515x + 1,693; n = 72; F = 76,45; R² ajustado = 0,5152; p < 0,0001. Santa Rita: y = -0,185x + 1,254; n = 72; F = 5,342; R² ajustado = 0,05762; p = 0,0238. Bittiolum varium , Caecum ryssotitum e Alvania auberiana apresentaram um padrão semelhante de ocorrência entre as praias, com maiores densidades na Ribeira e no Flamengo, valores intermediários no Lamberto e densidades reduzidas da Santa Rita. Já Eulithidium affine e Mitrella dichroa apresentaram padrões diferentes: a primeira teve maiores densidades na Santa Rita e no Flamengo, valores intermediários na Ribeira, e densidades reduzidas no Lamberto; enquanto M. dichroa teve maiores densidades registradas na Santa Rita e no Lamberto, porém somente na estação quente, não sendo observada diferença entre praias na estação fria. Somente B. varium apresentou diferença entre estações nas quatro praias, com maiores densidades na estação quente (Tabela 9, Figura 14).

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Tabela 9. ANOVA para as densidades das cinco espécies mais abundantes de gastrópodes, quanto à praia e a estação.

Source DF MS F p Bittiolum varium Shore 3 40.88 71.377 < 0.0001 Season 1 125.99 219.966 < 0.0001 Shore x Season 3 5.60 9.774 < 0.0001 Residuals 280 0.57

Data transformation: log(x+1) Eulithidium affine Shore 3 4.42 21.824 < 0.0001 Season 1 0.66 3.244 0.0728 Shore x Season 3 0.54 2.661 0.0484 Residuals 56.69 0.20

Data transformation: log(x+1) Alvania auberiana Shore 3 14.95 70.520 < 0.0001 Season 1 0.00 0.002 0.965 Shore x Season 3 0.73 3.451 0.0171 Residuals 280 0.21

Data transformation: log(x+1) Caecum ryssotitum Shore 3 21.14 54.108 < 0.0001 Season 1 0.13 0.343 0.5587 Shore x Season 3 1.35 3.457 0.0169 Residuals 280 0.39

Data transformation: log(x+1) Mitrella dichroa Shore 3 2.38 10.706 < 0.0001 Season 1 0.02 0.092 0.7622 Shore x Season 3 0.63 2.808 0.0399 Residuals 280 0.22

Data transformation: log(x+1)

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Figura 14. Flutuação mensal (à esquerda) e variação entre estações (à direita) das densidades das cinco espécies de gastrópodes mais abundantes da fauna de Sargassum nas quatro praias em estudo. À direita: barras de erro representam o erro padrão; letras iguais sobre as colunas de mesma cor indicam ausência de diferenças significativas entre as praias (p > 0,05, Teste Tukey); sobre as linhas entre par de barras de cores diferentes, * indica diferença significativa (p < 0,05, Teste Tukey) e ns indica ausência de diferenças significativas entre as estações (p > 0,05, Teste Tukey).

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Bittiolum varium A densidade de B. varium ao longo do ano não foi uniforme (Tabela 10), sendo possível observar picos populacionais muito evidentes durante a estação quente, concentrados entre os meses de janeiro e fevereiro, em todas as praias (Figura 15).

Tabela 10. Resultados da análise de estatística circular para a ocorrência de picos na população de B. varium no período de Março de 2014 a Fevereiro de 2015.

FlamengoLambertoRibeiraSanta Rita Mean GroupJanuaryFebruaryJanuaryFebruary Number of Observations68263967152511712 Mean Vector (µ)26.095°39.193°14.955°55.756° Length of Mean Vector (r)0.4040.7410.6370.83 Circular Standard Deviation77.162°44.403°54.41°34.927° Rayleigh Test (Z)1113.0192175.8636189.3651180.637 Rayleigh Test (p) < 0.0001< 0.0001< 0.0001< 0.0001

Figura 15. Resultados da análise de estatística circular para a ocorrência de picos na população de B. varium no período de março de 2014 a fevereiro de 2015, nas quatro praias em estudo.

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Em duas das praias, na Ribeira e no Flamengo, pode-se verificar que as variações populacionais de B. varium ao longo do ano são, em parte, influenciadas pelo peso seco das frondes do banco de Sargassum em que elas habitam, enquanto que para o Lamberto e a Santa Rita, não foi observada uma relação linear entre as frondes e a quantidade de indivíduos encontrada (Figura 16). Além disso, como já visto, nestas duas praias foram também encontrados os menores valores de densidades de B. varium ao longo do ano. Portanto, algum fator parece estar atuando como limitante para a ocorrência desta espécie nestas duas áreas, o que se reflete na relação de suas populações com o banco de Sargassum , ou seja, a abundância de B. varium não aumenta conforme maiores forem as frondes encontradas, pois existe um outro fator limitando o crescimento destas populações. Dentre as variáveis ambientais aferidas, a abundância média de B. varium correlacionou-se significativamente com a granulometria média do sedimento onde estava localizado o banco de Sargassum , sendo que as maiores abundâncias desta espécie estão associadas às áreas com sedimentos mais grossos, ou a alguma outra característica ambiental relacionada (Figura 17). Outras espécies de hábitos semelhantes ao de B. varium , e também muito abundantes, como Caecum ryssotitum e Alvania auberiana , apresentaram o mesmo padrão de ocorrência entre as praias, sendo mais numerosas na Ribeira e no Flamengo, e também tiveram suas maiores abundâncias relacionadas às praias com maior granulometria ( C. ryssotitum : F = 7,703, R² ajustado = 0,4892, p = 0,0322; A. auberiana : F = 11,03, R² ajustado = 0,589, p = 0,0160).

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Figura 16. Regressão linear entre a abundância de Bittiolum varium e o peso seco das frondes de Sargassum . Flamengo: y = 0,099x + 1,801; n = 72; F = 17,81; R² ajustado = 0,1915; p < 0,0001. Lamberto: y = 0,032x + 1,562; n = 72; F = 0,7927; R² ajustado = - 0,003; p = 0,3763. Ribeira: y = 0,141x + 1,796; n = 72; F = 12,85; R² ajustado = 0,143; p = 0,0006. Santa Rita: y = 0,022x + 1,059; n = 72; F = 0,3094; R² ajustado = -0,098; p = 0,5798.

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Figura 17. Regressão linear entre a abundância média de Bittiolum varium e o diâmetro médio do sedimento das praias. y = 8,254x + 0,598; n = 8; F = 36,91; R² ajustado = 0,8369; p = 0,0009. Círculo = Flamengo; losango = Ribeira; triângulo = Lamberto; cruz = Santa Rita.

Eulithidium affine A densidade de E. affine ao longo do ano não foi uniforme nas praias do Lamberto, da Ribeira e da Santa Rita, sendo possível observar picos populacionais durante a estação quente, concentrados entre os meses de março e abril, porém que não são tão demarcados como os encontrados para B. varium . Na praia do Flamengo, por outro lado, a população de E. affine apresentou distribuição uniforme (Tabela 11, Figura 18).

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Tabela 11. Resultados da análise de estatística circular para a ocorrência de picos na população de E. affine no período de março de 2014 a fevereiro de 2015.

FlamengoLambertoRibeiraSanta Rita Mean Group---April MarchApril Number of Observations24494304488 Mean Vector (µ)99.848°108.235°81.926°98.16° Length of Mean Vector (r)0.0630.3930.510.53 Circular Standard Deviation134.703°78.286°66.446°64.578° Rayleigh Test (Z)0.9714.53279.211136.996 Rayleigh Test (p)0.379 < 0.0001< 0.0001< 0.0001

Figura 18. Resultados da análise de estatística circular para a ocorrência de picos na população de E. affine no período de março de 2014 a fevereiro de 2015, nas quatro praias em estudo. Uma relação significativa e positiva foi encontrada entre a abundância de Eulithidium affine e o peso seco das frondes de Sargassum nos bancos das praias do Flamengo, da Ribeira e da Santa Rita, sendo o Lamberto o único local onde tal relação linear não ocorreu (Figura 19). Nesta praia, também foram encontradas as menores densidades de E. affine ao longo do

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ano. A possível influência de outros fatores que poderiam estar atuando como limitantes à ocorrência desta espécie no Lamberto foi investigada a partir dos dados ambientais obtidos em julho e setembro de 2015. Nestes meses, as frondes de Sargassum do Lamberto apresentaram maiores concentrações de metais pesados, em especial de Zn (ANOVA, dados transformados: log(x), g.l. = 6, QM = 0,2159, F = 5,342, p = 0,0005), sendo que uma relação negativa foi encontrada entre a concentração média de Zn no banco de Sargassum , e a abundância média de E. affine associada ao mesmo banco (Figura 20).

Figura 19. Regressão linear entre a abundância de Eulithidium affine e o peso seco das frondes de Sargassum. Flamengo: y = 0,072x + 0,634; n = 72; F = 17,82; R² ajustado = 0,1916; p < 0,0001. Lamberto: y = 0,025x + 0,459; n = 72; F = 2,336; R² ajustado = - 0,0185; p = 0,1309. Ribeira: y = 0,098x + 0,455; n = 72; F = 14,52; R² ajustado = 0,16; p = 0,0003. Santa Rita: y = 0,084x + 0,857; n = 72; F = 13,41; R² ajustado = 0,1488; p = 0,0005.

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Figura 20. Regressão linear entre a abundância média de Eulithidium affine e a concentração média de Zn no Sargassum . y = -0,147x + 9,332; n = 8; F = 7,066; R² ajustado = 0,4643; p = 0,0376. Legenda: círculo = Flamengo; losango = Ribeira; triângulo = Lamberto; cruz = Santa Rita.

Columbellidae A família Columbellidae é uma das mais diversificadas no ambiente de algas, e possui muitas espécies com alta representatividade. Dentre elas, as três mais abundantes neste estudo foram Mitrella dichroa , Costoanachis sertulariarum e Costoanachis sparsa . As três espécies, que possuem hábitos de vida muito semelhantes, apresentaram, em geral, um mesmo padrão de flutuação anual de suas densidades em cada uma das praias: no Lamberto, pode-se observar variações de densidade não-uniformes com picos entre fevereiro e março, e o mesmo ocorreu na Ribeira e na Santa Rita, porém com as maiores densidades concentradas entre abril e maio, e entre março e abril, respectivamente. Ao contrário destas três praias, onde os picos das populações ocorreram durante a estação quente, na praia do Flamengo pôde ser verificada uma tendência à ocorrência de picos na estação fria, em especial no mês de setembro, apesar de somente para M. dichroa ter sido observado

80 um verdadeiro pico populacional neste mês, sendo que para as outras duas espécies, a distribuição anual foi uniforme (Tabela 12, Figura 21).

Tabela 12. Resultados da análise de estatística circular para a ocorrência de picos nas populações de C. sertulariarum , C. sparsa e M. dichroa no período de março de 2014 a fevereiro de 2015.

FlamengoLambertoRibeiraSanta Rita C. sertulariarum Mean Group---FebruaryApril--- Number of Observations3148298 Mean Vector (µ)253.187°57.572°116.283°88.898° Length of Mean Vector (r)0.1380.3520.380.456 Circular Standard Deviation113.998°82.818°79.657°71.815° Rayleigh Test (Z)0.5925.9414.1971.663 Rayleigh Test (p)0.557 0.0020.014 0.193 C. sparsa Mean Group---MarchAprilApril Number of Observations42235812 Mean Vector (µ)213.902°65.563°113.635°102.626° Length of Mean Vector (r)0.0920.4380.4450.545 Circular Standard Deviation125.277°73.596°72.919°63.092° Rayleigh Test (Z)0.3524.41711.4813.569 Rayleigh Test (p)0.705 0.011< 0.00010.025 M. dichroa Mean GroupSeptemberFebruaryAprilMarch Number of Observations7414663141 Mean Vector (µ)240.569°52.795°115.708°84.539° Length of Mean Vector (r)0.3570.3880.3370.329 Circular Standard Deviation82.291°78.831° 84.487°85.446° Rayleigh Test (Z)9.40521.9917.16215.253 Rayleigh Test (p) < 0.0001< 0.0001< 0.0001< 0.0001

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Figura 21. Resultados da análise de estatística circular para a ocorrência de picos nas populações de C. sertulariarum , C. sparsa e M. dichroa no período de março de 2014 a fevereiro de 2015, nas quatro praias em estudo. Em todas as praias, M. dichroa foi a espécie que apresentou as maiores densidades relativas dentre os columbelídeos (Figura 22). Contudo, na Santa Rita, esta espécie é altamente dominante entre os membros desta família, o que pode ser confirmado a partir da comparação do índice de equitabilidade de Pielou calculado somente para a fauna de columbelídeos das quatro praias, sendo o menor valor encontrado para a Santa Rita (ANOVA, fator: praia, dados não-transformados, g.l. = 3, QM = 0,7510, F = 5,458, p < 0,0001) (Figura 23). Uma vez que a abundância total de Columbellidae não diferiu entre as praias (ANOVA, fator: praia, dados não-transformados, g.l. = 3, QM = 0,2274, F = 0,607, p = 0,614) (Figura 23), a alta dominância de Mitrella dichroa na Santa Rita deve-se a uma alteração na proporção entre as espécies, e não somente a um grande aumento populacional desta espécie ou a uma grande diminuição nas demais. Os maiores valores de equitabilidade

82 dos Columbellidae mostraram-se relacionados aos locais de maior granulometria (Figura 24).

Figura 22. Densidades relativas mensais entre as espécies de Columbellidae nas quatro praias em estudo.

Figura 23. Variação entre praias e entre estações na abundância de Columbellidae (à esquerda) e na equitabilidade de Columbellidae (à direita). Barras de erros representam o erro padrão; letras iguais sobre colunas de uma mesma estação indicam ausência de diferenças significativas (p > 0,05, Teste Tukey); sobre as linhas acima dos gráficos, * indica diferença significativa (p < 0,05, Teste Tukey) e ns indica ausência de diferenças significativas (p > 0,05, Teste Tukey) entre estações.

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Figura 24. Regressão linear entre a equabilidade total mensal de Columbellidae e o diâmetro médio dos grãos de sedimento das praias. y = 1,604x - 0,195; n = 8; F = 168; R² ajustado = 0,9598; p < 0,0001. Legenda: círculo = Flamengo; losango = Ribeira; triângulo = Lamberto; cruz = Santa Rita.

Discussão Medidas de diversidade Enquanto, por um lado, os dados ambientais investigados a partir da análise dos componentes principais parecem refletir o padrão esperado inicialmente para as praias da Enseada do Flamengo, com os pontos mais próximos ao Saco da Ribeira, o Lamberto e a Ribeira, agrupando-se e estando relacionados principalmente à maior contaminação por metais nessa região; o que foi observado em relação aos parâmetros de diversidade das assembleias de gastrópodes dos quatro locais mostrou um padrão distinto. A partir dos valores da entropia de Rényi, foi possível a ordenação de diversidade entre as praias do Flamengo, Lamberto e Ribeira, com a diversidade decrescendo nesta ordem, apesar de terem sido encontrados resultados muito próximos para as três praias, sendo a diferença entre elas

84 mais destacada para os valores de HR(•) que dão um peso maior à riqueza de espécies do que à equitabilidad e (0 < • < 1) (Tóthmérész 1995, Chao & Jost 2015). Já para a praia da Santa Rita, cujo perfil de diversidade sobrepôs-se aos demais, conclui-se que esta assembleia é a mais diversa quando se é dado um maior peso para a s espécies comuns (• acima de 1), sendo que a situação se inverte quando o maior peso é direcionado para as espécies raras (• próximo de 0). A Santa Rita, portanto, apresenta uma assembleia mais equitável, mas com um menor número de espécies encontrado. Apesar do menor número de espécies observado, a riqueza da Santa Rita não foi menor do que nas demais, quando feita a comparação a partir das curvas de rarefação por indivíduo. Combinando os resultados da entropia de Rényi com os das rarefações, temos, portanto, que a Santa Rita apresenta riqueza equivalente às demais praias (exceto a Ribeira, cuja riqueza é menor que as outras) e uma maior equitabilidade. Os valores mensais dos descritores de comunidade também mostraram uma maior equitabilidade (índice de Pielou) e diversidade (índice de Shannon), além de uma menor dominância para a Santa Rita, ilustrando um padrão sazonal desta diferença, a qual pode ser observada somente durante a estação quente. Esta diferença é um reflexo das variações demográficas de Bittiolum varium , que durante a estação quente aparece com densidades reduzidas na Santa Rita em relação às demais, nas quais esta espécie é altamente dominante. O impacto antrópico pode atuar reduzindo a equitabilidade em comunidades marinhas (Hillebrand et al. 2008; Johnston & Roberts 2009). Tais alterações são reflexos de mudanças na composição dessas comunidades, sendo que algumas espécies oportunistas conseguem aumentar sua abundância diante destes impactos em relação às demais espécies, aumentando assim a dominância nessas comunidades (Terlizzi et al. 2005b, Rumisha et al. 2012, Vinagre et al. 2016). Este fenômeno parece estar sendo observado no presente estudo, no qual a Santa Rita apresentou uma assembléia de gastrópodes mais equitável do que as restantes praias da enseada, o que poderia ser um indício de menor impacto naquela praia.

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Distinção taxonômica Os índices de distinção taxonômica têm sido amplamente utilizados e considerados eficientes para avaliar o efeito de impactos de origem antrópica (Terlizzi et al. 2005b, Leonard et al. 2006, Marchant 2007, Milosevic et al. 2012, Xu et al. 2012). Os índices tradicionais de biodiversidade, que levam em consideração a riqueza e abundância relativa das espécies, podem ser muito influenciados por variações ambientais naturais, desta maneira podendo falhar ao avaliarem o estresse antrópico em uma comunidade (Warwick & Clarke 1998, Leonard et al. 2006). Por outro lado, os índices de distinção taxonômica são considerados mais robustos ao detectarem os impactos de origem antrópica, uma vez que tais efeitos fazem com que os valores observados destes parâmetros difiram em relação ao intervalo de valores estatísticos esperado para eles (Warwick & Clarke 1998, Leonard et al. 2006). No entanto, alguns estudos vêm mostrando que os gradientes e distúrbios ambientais naturais também podem influenciar nas alterações observadas para estes índices (Ellingsen et al. 2005, Bevilacqua et al. 2011), o que poderia interferir nas conclusões acerca do estresse ambiental de origem antrópica. Porém, tendo isto em mente, estes índices continuam apresentando grande importância para diferenciar áreas mais de menos impactadas, ainda mais quando avaliados em conjunto com outros índices de biodiversidade (Heino et al. 2005, Bevilacqua et al. 2011). No presente estudo, pode-se verificar que a Santa Rita foi a praia com os maiores valores de AvTD e que permaneceu dentro dos limites de 95% de confiança tanto no gráfico de funil de AvTD como no de elipse, diferente das demais praias, o que indicaria que ela seria menos impactada dentro da enseada. Esta conclusão é ainda mais reforçada pelo resultado obtido para a comparação das diversidades pela entropia de Rényi, que indicou a Santa Rita como a praia mais equitável em relação às demais, característica de áreas menos impactadas, como visto anteriormente.

Composição de espécies A composição de espécies, em concordância com os resultados discutidos até o momento, também ilustra uma diferença entre a Santa Rita e as três demais praias. Destas três, o Lamberto é a que mais se assemelha à Santa Rita em sua composição.

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Este padrão existente entre as praias da Enseada do Flamengo parece ser um reflexo do padrão de circulação de correntes do local. Uma evidência disto é que o padrão de circulação das águas está, frequentemente, muito relacionado à dinâmica de fundo dos locais, e, portanto, com a composição granulométrica dos sedimentos depositados (Veloso & Neves 2009). As populações de algumas das espécies mais abundantes apresentaram fortes correlações com as características granulométricas das praias, e como estas espécies vivem sobre as algas, e não em contato direto com o sedimento, possivelmente não seja o sedimento que está exercendo influência sobre essas populações, mas sim alguma outra característica ambiental que esteja altamente relacionada à granulometria dos sedimentos, possivelmente a dinâmica de correntes. Ou seja, o padrão de fluxo hídrico existente na Enseada do Flamengo provavelmente está exercendo grande influência sobre características que são essenciais para a ocorrência e desenvolvimento das diferentes populações de espécies que compõem a assembleia de gastrópodes desta região. Isto faz sentido ao serem observados os resultados de granulometria obtidos, juntamente com os dados disponíveis na literatura acerca da dinâmica de correntes da enseada. De acordo com Duleba (1994), as regiões do Saco da Ribeira e do Saco do Perequê-Mirim (Figura 1) estariam mais isoladas do fluxo principal de correntes da enseada, sendo caracterizadas como as áreas de circulação mais restrita. A praia do Flamengo está localizada fora destas regiões, na margem leste da enseada, mais próximo à sua abertura, região por onde se inicia o fluxo de correntes principal do local (Lançone et al. 2005). A praia da Ribeira, apesar da proximidade do Saco da Ribeira, está localizada bem externamente nesta região, em uma área adjacente à praia do Flamengo, sendo ambas separadas apenas por uma ponta rochosa (Amaral 1980). Já as praias do Lamberto e da Santa Rita estão localizadas nas áreas de circulação mais restrita, dentro do Saco do Ribeira e do Saco do Perequê-Mirim, respectivamente. As praias com as maiores circulações de água, Flamengo e Ribeira, apresentaram os sedimentos mais grossos, sendo as outras duas, com menor hidrodinamismo, com os sedimentos mais finos. Além disso, foi possível observar uma diferença granulométrica também entre o Lamberto e a Santa Rita, com esta última apresentando sedimentos finos, enquanto a primeira

87 possui grãos intermediários, o que parece indicar que mesmo ambas sendo de circulação restrita, apresentam diferenças hidrodinâmicas. Apesar de Duleba (1994) ter encontrado que o Saco do Ribeira apresenta circulação mais restrita do que o Saco do Perequê-Mirim, os resultados deste estudo parecem indicar uma menor ação hidrodinâmica ocorrendo na Santa Rita do que no Lamberto. Algumas das espécies mais abundantes parecem estar sendo bastante influenciadas por este padrão de circulação das águas, visto que as flutuações de suas populações estiveram altamente correlacionadas com as características granulométricas das praias. O principal exemplo disto pode ser visto analisando-se as populações de Bittiolum varium , a espécie mais abundante. As maiores densidades desta espécie foram observadas na Ribeira e no Flamengo, sendo que valores muito reduzidos em sua densidade foram observados na Santa Rita, e valores intermediários na praia do Lamberto. Este padrão coincide com o padrão de granulometria das áreas, sendo que nas praias com os sedimentos mais grossos e, portanto, com maior ação do hidrodinamismo, foram observadas as maiores quantidades de B. varium . Bittiolum varium é um gastrópode microherbívoro que se alimenta através da raspagem da superfície dos folíolos das algas, ingerindo organismos do biofilme existente sobre elas, como por exemplo, as diatomáceas (Montfrans et al. 1982, Ferguson 2008). Em ambientes com excesso de nutrientes inorgânicos disponíveis, como o nitrogênio e o fósforo, característica de áreas eutrofizadas (Nixon 1995, Carpenter et al. 1998, Kadiri et al. 2012), as elevadas quantidades de nitrogênio podem favorecer o crescimento de diatomáceas e do biofilme como um todo (Agatz et al. 1999, Ferguson 2008). A região da Enseada do Flamengo, em especial o Saco da Ribeira, apresenta registro histórico de eutrofização (CETESB 2013, 2014, 2015). Distúrbios naturais como, por exemplo, a ação hidrodinâmica das ondas e correntes, têm a capacidade de ressuspender o sedimento, desta maneira liberando para a coluna d’água e tornando disponível diversos tipos de contaminantes, inclusive o excesso de nutrientes inorgânicos acumulados neste sedimento (Asmus et al. 1998, Eggleton & Thomas 2004), que por sua vez favoreceriam a formação de biofilme. Além disso, o hidrodinamismo também pode atuar de maneira direta, aumentando a densidade e biomassa do biofilme (Salta et al. 2013). Portanto, é possível que, nas regiões da enseada onde existe maior ação hidrodinâmica,

88 tanto a ação direta, como o efeito gerado de maior re-suspensão de nitrogênio, esteja permitindo um maior crescimento dos organismos do biofilme estabelecido sobre as algas, incluindo as diatomáceas. Desta maneira, haveria maior disponibilidade de alimento para B. varium , permitindo que suas populações atinjam elevados picos populacionais nestes locais. Já nas áreas com circulação mais restrita, como na Santa Rita, a disponibilização de nutrientes na coluna d’água seria mais reduzida, resultando em menor crescimento do biofilme das algas e, desta maneira, havendo menor disponibilidade de alimentos e tornando as populações de B. varium mais limitadas neste local. Para outras espécies de hábitos alimentares semelhantes, como Caecum ryssotitum e Alvania auberiana (Mello & Maestrati 1986, Chemello & Milazzo 2002), o mesmo padrão de abundância entre as praias foi observado, mostrando que de fato o efeito das diferenças hidrodinâmicas entre as praias na disponibilidade de recursos alimentares pode estar sendo um fator determinante para o padrão de ocorrência destas espécies na enseada. No entanto, para Eulithidium affine , também um gastrópode microherbívoro (Marcus & Marcus 1960), não foi observado o mesmo padrão. Esta espécie foi encontrada em quantidades significativamente menores na praia do Lamberto do que nas demais, sendo que somente nesta praia não foi encontrada relação significativa entre a abundância desta espécie e o peso das frondes de Sargassum . No Lamberto, foram encontradas as maiores concentrações de metais pesados, principalmente de Zn e de Cu, no Sargassum , um indicativo de que esta área é mais contaminada por metais do que o restante da enseada. O Saco da Ribeira, onde está localizada a praia do Lamberto, possui uma marina estadual, e apresenta, portanto, grande fluxo de embarcações e atividades náuticas (CETESB 2015). O uso de tintas com substâncias anti- incrustantes sobre o casco de embarcações é amplamente difundido, pois o estabelecimento de algas e invertebrados incrustantes pode ter efeitos amplamente danosos para as embarcações (Schultz et al. 2011). Após ter sido proibido o uso de compostos organoestânicos, como o TBT, tradicionalmente usados como substâncias anti-incrustantes, devido ao seu comprovado dano ambiental (Antizar-Ladislao 2008), estes compostos vêm sendo substituídos por outros, como por exemplo, aqueles à base de alguns metais pesados,

89 como o Zn e o Cu (Turner 2010). No entanto, muitos estudos têm mostrado que diferentes espécies de gastrópodes têm a capacidade de acumular estes metais em seus tecidos (Nicolaidou & Nott 1998, Gammon et al. 2009, Maher et al. 2016), e que eles podem apresentar efeitos sobre a sua fisiologia e biologia populacional (Walsh et al. 1994, Leung et al. 2001, Chandran et al. 2005, Cunha et al. 2007). Portanto, é possível que as menores abundâncias de Eulithidium affine encontradas exclusivamente no Lamberto sejam um efeito de uma maior sensibilidade desta espécie à presença elevada de metais pesados nessa área. Esta hipótese é reforçada pela relação significativa e negativa encontrada entre as concentrações médias de Zn nas frondes de Sargassum e a abundância média de E. affine nos locais; porém, estudos manipulativos que avaliem a capacidade de acumulação de metais por esta espécie e o efeito que o zinco poderia exercer sobre suas populações são necessários para corroborar tal hipótese. Outro grupo trófico também bastante abundante dentre os gastrópodes de algas são os carnívoros, representados principalmente pelos membros da família Columbellidae. Todas as espécies desta família que foram encontradas na Enseada do Flamengo pertencem à subfamília Pyreninae, cujos membros são tradicionalmente considerados carnívoros (deMaintenon 1999). Estudos sobre o hábito alimentar de espécies de columbelídeos filogeneticamente bem próximas àquelas encontradas neste estudo registraram o hábito carnívoro e comedores de matéria animal morta (Hatfield 1979, Kantor & Medinskaya 1991) para estes organismos. Embora a quantidade total de columbelídeos não tenha variado entre as praias da enseada, é possível destacar que, enquanto na Santa Rita a fauna de Columbellidae foi composta quase exclusivamente por uma única espécie, a Mitrella dichroa , nas demais praias, mais espécies foram encontradas e em proporções mais equitáveis, o que fica evidente quando se estima o índice de equitabilidade de Pielou para as quatro praias, considerando somente a assembleia de Columbellidae. Uma relação significativa, positiva e forte foi encontrada entre a equitabilidade dos Columbellidae e as características granulométricas das praias, o que parece indicar uma forte influência dos padrões hidrodinâmicos da enseada na composição dos columbelídeos. Como já discutido, uma possível relação entre o hidrodinamismo e a disponibilidade de nutrientes da coluna d’água pode estar

90 influenciando a ocorrência das espécies de gastrópodes, e pode estar sendo relevante também para o padrão encontrado para os Columbellidae. Um excesso de nutrientes na coluna d’água favorece a formação do fito e zooplâncton, que por sua vez servirão de alimento para os organismos consumidores bentônicos, como os filtradores; e também pode favorecer a proliferação de micro e macroalgas, que por sua vez atuarão como recursos alimentares para consumidores primários (Chandra et al. 2005, Tewfick et al. 2005, Worm & Lotze 2006, Lloret & Marín 2009, Martinetto et al. 2010). Desta maneira, organismos carnívoros, atuando como consumidores secundários, bem como aqueles que se alimentam de matéria animal morta teriam uma maior disponibilidade de alimento, sendo beneficiados e podendo ocorrer em maiores diversidades nestes ambientes (Linton & Warner 2003, Martinetto et al. 2010). Portanto, a maior diversidade de Columbellidae poderia estar associada às áreas com maiores teores d e nutrientes na coluna d’água, resultado da eutrofização com o regime hidrodinâmico dos locais, e que forneceria uma maior quantidade de recursos alimentares aos carnívoros/comedores de matéria animal morta, permitindo assim uma maior diversificação desse grupo. Áreas mais sujeitas ao impacto antrópico já estiveram associadas com maiores quantidades e diversidade de organismos que ingerem matéria animal morta (Britton & Morton 1994, Linton & Warner 2003, Martinetto et al. 2010, Wilson & Wolkovich 2011). Portanto, o padrão encontrado neste estudo parece corroborar os demais resultados, diferenciando a Santa Rita dos demais locais como área menos impactada. Porém, estudos mais detalhados sobre a biologia e hábito alimentar das espécies de columbelídeos aqui encontradas são necessários para se compreender melhor os efeitos que poderiam estar gerando os padrões verificados para elas. A existência de um padrão temporal de flutuação na assembléia de gastrópodes foi evidente, principalmente para as espécies mais abundantes. As análises circulares realizadas para algumas espécies deste estudo corroboram este padrão, evidenciando a existência de picos populacionais que se concentram na estação quente e chuvosa, entre os meses de janeiro a abril. A margem continental da região de Ubatuba é banhada por duas massas de água principais: a Água Costeira (AC), que banha a sua região costeira, e um conjunto de massas de água que formam a Corrente do Brasil (CB), banhando

91 a plataforma interna desta região, atingindo até porções oceânicas mais afastadas (Silveira et al. 2000). A CB, por sua vez, na plataforma interna, é formada por duas massas de água principais: uma mais superficial, a Água Tropical (AT), e uma mais profunda, a Água Central do Atlântico Sul (ACAS). No litoral paulista, onde está localizada a região de Ubatuba, ocorre, durante o verão, a penetração da ACAS, que é mais densa, sobre a plataforma continental interna, movimentando-se em direção à costa junto ao fundo, e deslocando as águas costeiras menos densas em direção ao oceano. Neste período, portanto, há a mistura vertical entre as ACAS e AC na região costeira, proporcionando nessas regiões mais rasas a formação de áreas de ressurgência (Silveira et al. 2000). Este maior aporte de nutrientes durante o verão atua aumentando a produtividade local (Silveira et al. 2000) e pode estar sendo um fator importante para a ocorrência de picos populacionais de algumas espécies de gastrópodes nesta época, em especial para B. varium , que apresentou estes picos muito evidentes nas quatro praias, e para a qual uma possível importância de um maior aporte de nutrientes já fora discutida. No entanto, para as outras espécies analisadas, tais picos não puderam ser observados na praia do Flamengo, sendo que a maioria delas apresentou distribuição uniforme ao longo do ano nessa praia. A praia do Flamengo está localizada mais próxima à abertura da Enseada do Flamengo, e está posicionada na porção inicial do fluxo de corrente principal da enseada. As regiões em maior proximidade da abertura de enseadas semi-confinadas, como a Enseada do Flamengo, podem apresentar um maior aporte e recrutamento larval (Hamer & Jenkins 1996, Jenkins et al. 1996, Jenkins et al. 1997), o que poderia justificar flutuações populacionais mais constantes ao longo do ano e ausência de picos nessa praia.

Conclusão Uma diferenciação entre as assembleias de gastrópodes das quatro praias estudadas da Enseada do Flamengo pode ser observada, com altos valores de dominância de uma única espécie, Bittiolum varium , nas praias da Ribeira, Flamengo e Lamberto, em oposição a uma assembleia mais equitável na Santa Rita, o que se reflete nos resultados encontrados para diversidade destes locais. No entanto, tal padrão parece não estar relacionado com as

92 distâncias ao foco de poluição, mas sim com as características hidrodinâmicas da enseada. Os altos valores de dominância, associados a valores de distinção taxonômica localizados fora ou próximos ao limite dos intervalos de confiança esperados, para as praias da Ribeira, do Lamberto e do Flamengo, indicam um maior estresse antropogênico nestas áreas, em relação à Santa Rita, praia com circulação restrita. Possivelmente, uma relação entre a dinâmica de correntes e fluxo hídrico da enseada, e a distribuição e disponibilização de contaminantes do local esteja influenciando nas diferenças encontradas. Levanta-se aqui a hipótese de que o excesso de nutrientes inorgânicos, como o nitrogênio, presentes na enseada devido ao seu histórico de eutrofização, aumente sua disponibilização na coluna d’água naquelas áreas com maior ação hidrodinâmica, e que este excesso de nutrientes estaria favorecendo um maior crescimento do biofilme estabelecido sobre o Sargassum , desta maneira aumentando a disponibilidade de alimento para espécies como Bittiolum varium , gastrópode microherbívoro que está sendo o principal responsável por modular as diferenças de diversidade dentro da enseada. Tal hipótese indicaria um controle “Bottom-Up ” da cascata trófica, característica muitas vezes encontrada em ambientes com excesso de nutrientes (Fleeger et al. 2003). Porém, para outras espécies, como Eulithidium affine , a hipótese inicial do estudo de proximidade ao foco de poluição parece ser importante, juntamente com a distribuição de metais pesados, como Zn, que tem maiores concentrações nas áreas mais próximas ao Saco da Ribeira, local onde foram encontradas as menores densidades desta espécie. A assembleia de gastrópodes de algas, portanto, parece responder ao efeito do impacto antrópico, mesmo dentro de uma escala local, como diferentes pontos dentro de uma enseada, indicando um grande potencial deste grupo em atuar como indicadores do estresse antrópico no ambiente marinho, que deve ser mais profundamente estudado, em estudos de campo manipulativos, juntamente com estudos laboratoriais de toxicidade para as principais espécies (Johnston & Roberts 2009). Destaca-se aqui também, como já constatado por outros autores para outros ambientes aquáticos (Heino et al. 2008, Gascón et al. 2011), a importância do uso integrado das análises sobre a riqueza, diversidade,

93 distinção taxonômica e composição de espécies dessas assembleias, com o intuito de gerar informações completas sobre elas, que permitam conclusões mais confiáveis que distingam o efeito do impacto antrópico de variações ambientais naturais, bem como diferenciem os efeitos de diferentes contaminantes, ao considerar a identidade das espécies das assembleias.

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Considerações finais

O litoral paulista, em especial o litoral norte de São Paulo, tem passado, nas últimas duas décadas, por um intenso crescimento tanto urbano como econômico, sendo ele um dos mais acentuados de todo o estado. Este crescente desenvolvimento, que deve prosseguir também nas próximas décadas, vem atrelado a um conjunto de atividades, como a exploração de gás e petróleo, crescimento rodoviário, o aumento de atividades portuárias, turísticas e o próprio processo de urbanização, que geram um impacto sobre o local, ainda mais em áreas que apresentam uma maior fragilidade natural, como é o caso das áreas costeiras do litoral norte (Marandola Jr. et al. 2013). Faz-se, portanto, imprescindível o conhecimento acerca da biodiversidade existente nestas regiões, em especial nos ambientes mais suscetíveis a tais impactos, no intuito de se tomar medidas de mitigação destes impactos para conservação desta diversidade. Os resultados deste estudo trazem uma relevante contribuição sobre a fauna de gastrópodes que vivem em bancos de Sargassum sp., um dos ambientes costeiros suscetíveis ao impacto antrópico no litoral norte de São Paulo, mostrando a grande diversidade destes animais, que são um dos principais componentes da fauna associada a essas algas, bem como a importância do habitat formado pelas macrófitas para o estabelecimento e desenvolvimento destas espécies. Além disso, foi possível verificar que a assembleia de gastrópodes de Sargassum sp. respondeu a variações ambientais no tempo e também no espaço, tanto em escalas locais como regionais no litoral norte paulista, sendo que tais mudanças parecem estar relacionadas aos impactos de origem antrópica destas regiões, em associação com as características geográficas e hidrodinâmicas dos locais. Isto demonstra que, além de serem suscetíveis à ocorrência destes impactos e, portanto, constituírem um importante alvo para a conservação, os gastrópodes de algas também apresentam um potencial para atuarem como biomonitores em ambientes contaminados, que ainda deve ser mais bem explorado. Por fim, concluiu-se também que a fim de se estimar adequadamente a biodiversidade neste ambiente, em especial considerando os

95 possíveis efeitos do estresse antrópico, uma abordagem integrada, que leve em consideração tanto as medidas tradicionais de biodiversidade, como riqueza e abundância relativa, mas também as relações evolutivas existentes entre as espécies, e a identidade de cada uma delas, com seus respectivos hábitos de vida, é a mais recomendada.

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Anexos

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