Composición Y Abundancia De Especies De Dinoflagelados Asociados a Praderas De Pastos Marinos Y Macroalgas En La Isla De Barú, Durante Diferentes Periodos Climáticos

Composición y abundancia de especies de dinoflagelados asociados a praderas de pastos marinos y macroalgas en la isla de Barú, durante diferentes periodos climáticos

Anderson Ruiz Gómez

Universidad Nacional de Colombia Facultad de Ciencias, Instituto de Biotecnología Universidad Nacional (IBUN) Bogotá, Colombia 2016

Composición y abundancia de especies de dinoflagelados asociados a praderas de pastos marinos y macroalgas en la isla de Barú, durante diferentes periodos climáticos

Anderson Ruiz Gómez

Tesis o trabajo de investigación presentada(o) como requisito parcial para optar al título de: Magister en Ciencias - Microbiología

Director: José Ernesto Mancera Ph.D.

Grupo de Investigación: Grupo de Modelación de Ecosistemas Costeros / Línea Microalgas tóxicas.

Universidad Nacional de Colombia Facultad de Ciencias, Instituto de Biotecnología Universidad Nacional (IBUN) Bogotá, Colombia 2016

Agradecimientos Agradezco al Grupo de Modelación de Ecosistemas Costeros por permitirme llevar a cabo este proyecto.

Al profesor José Ernesto Mancera por darme esta oportunidad, por sus grandes aportes, por su apoyo y por la confianza que deposito en mí.

A mis amigos y compañeros del grupo por hacer más alegre y grata mi estancia durante este tiempo.

A mi Familia por apoyarme en cada momento de mi vida, por guiarme y por darme la fuerza para seguir adelante cada día.

A mi novia Diana Milena por ser tan comprensiva, por quererme tanto, por estar siempre presente y porque sin ella nada de esto hubiera sido posible.

A la profesora Martha Fontanilla y al profesor Daniel Uribe por sus valiosos aportes y su apoyo.

A Socorrito por su amabilidad y su ayuda incondicional.

A todos mis amigos y amigas que me han brindado grandes momentos y alegrías.

A las personas de Barú por ser tan amables, tan lindas y colaboradoras.

A todas aquellas personas que de un modo u otro hicieron posible este trabajo.

Resumen La salud humana, la economía y los ecosistemas marinos se han visto afectados en las últimas décadas por el aumento de eventos tóxicos y proliferaciones algales nocivas (FAN), causadas por microalgas. Este incremento ha sido atribuido a una gran variedad de factores que van desde el aumento de la temperatura causada por El Niño o el cambio climático hasta el incremento de nutrientes en las aguas marinas (contaminación antropogénica). En Colombia estos sucesos han generado una serie de consecuencias que van desde la mortandad de peces y aves hasta intoxicaciones humanas. Con el objetivo de determinar la composición y abundancia de dinoflagelados asociados a praderas de pastos marinos y macroalgas en la Isla de Barú, se recolectaron muestras de pastos marinos y macroalgas en tres lugares de la Isla durante abril y septiembre de 2015. En total se hallaron 10 géneros de diatomeas y 3 géneros de dinoflagelados como epífitos de tres especies de pastos marinos Thalassia testudinum, Syringodium filiforme y Halodule wrightii, y una macroalga, Halimeda opuntia. Prorocentrum lima fue el dinoflagelado epifito con mayor presencia, seguido de P. hoffmannianum, Ostreopsis sp. y Gambierdiscus sp. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas en la abundancia de dinoflagelados ni entre lugares, ni entre meses de muestreo. Aunque la densidad celular de dinoflagelados (1032 ± 1158,2 Células/g de peso seco) no es la más alta en comparación con otros estudios, lo cual puede deberse a la presencia de Thalassia testudinum o a que el año 2015 fue un año altamente influenciado por ¨El Niño¨, los géneros encontrados tanto en la Isla de Barú como en San Andrés Isla (Gambierdiscus, Prorocentrum y Ostreopsis) son de gran importancia debido a que agrupan especies productoras de toxinas y están relacionados con eventos tóxicos como la ciguatera. Se espera que los hallazgos obtenidos en este estudio, proporcionen información básica que ayude en la implementación de futuros planes de gestión del riesgo que permitan disminuir las consecuencias generadas por intoxicación debida a microalgas en zonas costeras del Caribe colombiano.

Palabras clave

Dinoflagelados epífitos, Diatomeas epífitas, Prorocentrum lima, Pastos marinos, Isla de Barú.

Abstract Human health, the economy and marine ecosystems have been affected in recent decades by rising toxic events and harmful algal blooms (HAB), caused by microalgae. This increase has been attributed to a variety of factors ranging from the rise in temperature caused by El Niño event or climate change to increased nutrients in seawater (anthropogenic pollution). In Colombia these events have generated a number of consequences ranging from the death of fish and birds to human poisonings. In order to determine the composition and abundance of dinoflagellates associated with seagrass and macroalgae on Barú Island, samples of seagrass and macroalgae in three places on the island were collected during April and September of 2015. In total ten genera of diatoms and three genera of dinoflagellates were found as epyphytes of three types of seagrass, Thalassia testudinum, Syringodium filiforme and Halodule wrightii and one type of macroalgae, Halimeda opuntia.. Prorocentrum lima was the epiphytic dinoflagellate with more presence, followed by P. hoffmannianum, Ostreopsis sp. and Gambierdiscus sp. There were not statistically significant differences in the abundance of dinoflagellates between sampling sites or months. Although, the cell density of dinoflagellates (1032 ± 1158,2 Cells/g dry weight) is not the highest one in comparison with other studies, probably caused by Thalassia testudinum or by the strong El Niño observed in 2015, the genera found in Barú Island and San Andrés Island (Gambierdiscus, Prorocentrum and Ostreopsis) are very important because they are associated with toxin production and toxic events such as ciguatera. We hope that these results provide basic information to assist in the implementation of future risk management plans in order to decrease the consequences generated by poisoning due to microalgae in coastal areas of the colombian Caribbean.

Key words

Epiphytic dinoflagellates, Epiphytic Diatoms, Prorocentrum lima, Barú Island.

Contenido

Agradecimientos ...... 5

Resumen ...... 6

Abstract ...... 7

Contenido ...... 8

Lista de Tablas ...... 10

Lista de Figuras ...... 11

Introducción ...... 16

1. Marco Teórico ...... 18 1.1 Pastos Marinos ...... 18 1.2 Macroalgas ...... 20 1.3 Plancton ...... 21 1.4 Diatomeas ...... 21 1.5 Dinoflagelados ...... 22 1.6 Floraciones algales nocivas ...... 26 1.7 La Ciguatera ...... 27 1.8 El fenómeno de El Niño y La Niña ...... 29 2. Estado del arte ...... 29

3. Objetivos ...... 31 3.1 Objetivo general...... 31 3.2 Objetivos específicos ...... 31 4. Metodología ...... 32 4.1 La Isla de Barú ...... 32 4.2 Sitios de muestreo ...... 33 4.3 Recolección de muestras ...... 38 4.4 Procesamiento de las muestras ...... 39 4.5 Identificación y Cuantificación ...... 40 4.6 Nutrientes ...... 41 4.7 Análisis estadístico ...... 41 4.8 San Andrés Isla ...... 41 5. Resultados ...... 44 5.1 La Isla de Barú ...... 44 5.1.1 Praderas de pastos marinos...... 44 5.1.2 Nutrientes ...... 48 5.1.3 Distribución y abundancia de dinoflagelados y diatomeas ...... 50 5.1.3.1 Ciénaga Cholón ...... 50 5.1.3.2 Isla Arena ...... 51 5.1.3.3 Playa del Muerto ...... 51

5.1.4 Abundancia y periodos climáticos ...... 55 5.1.5 Sedimentos ...... 59 5.2 San Andrés Isla ...... 59 5.3 Clasificación de dinoflagelados ...... 62 5.3.1 Dinoflagelados epifitos de pastos marinos ...... 62 5.3.2 Dinoflagelados planctónicos ...... 67 5.4 Diatomeas ...... 69 6. Discusión ...... 79 6.1 Pastos marinos ...... 79 6.2 Nutrientes ...... 80 6.3 Características y localización de dinoflagelados ...... 81 6.3.1 Dinoflagelados epifitos de pastos marinos ...... 81 6.3.2 Dinoflagelados planctónicos ...... 84 6.4 Localización de diatomeas ...... 85 6.5 Dinoflagelados epifitos en San Andrés Isla ...... 86 6.6 Abundancia de dinoflagelados en la Isla de Barú ...... 89 6.7 El Niño y La Niña ...... 90 6.8 Abundancia de Diatomeas vs dinoflagelados ...... 93 7. Conclusiones ...... 95

8. Recomendaciones ...... 96

9. Anexos ...... 97

10. Bibliografía ...... 120

Lista de Tablas

Tabla 1. Familias y géneros de pastos marinos y sus principales áreas de distribución. Tomado de Díaz (2003) y Short & Coles (2001)………………………………………………19

Tabla 2. Casos relacionados con la mortandad de organismos marinos e intoxicaciones. Tomado de Mancera y Vidal (2008) y Arbeláez (2016)...…….………………………………30

Tabla 3. Características de los sitios de muestreo en 2014 y 2015. (-) No Dato……………………………………………………………….………………………………..38

Tabla 4. Cantidad de nutrientes (μM/L) en la Isla de Barú y rangos en los niveles típicos de nutrientes (μM/L) en los hábitats de pastos marinos (Touchette & Burkholder, 2000; Burkholder et al., 2007). (±) indica la desviación estándar……………………………………………………………..……………………………..48

Tabla 5. Dependencia trófica y condiciones óptimas de desarrollo, de los dinoflagelados y diatomeas hallados en la Isla de Barú. Fuente de datos Encyclopedia of Life (EOL) (2016)…………..…………………………………………………………………………………..50

Tabla 6. Valores de ONI entre 2005 y 2016. Los valores en rojo representan episodios calurosos (Niño) y los valores en azul episodios fríos (Niña), los demás valores se consideran periodos neutros. Fuente NOAA (2015)………………………………………….57

Tabla 7. Abundancia de especies de dinoflagelados epifitos de Thalassia testudinum (células/g de peso húmedo) en distintos sitios de muestreo, años y meses, en San Andrés Isla. (-) ausencia…………………………………………………………………………………..60

Lista de Figuras

Figura 1. Distribución de las praderas de pastos marinos en el área de la Isla de Barú e Islas del Rosario. Tomado y modificado de Díaz (2003)……………………………………..20

Figura 2. Diversidad de los principales linajes de dinoflagelados: 1. Ellobiopsis; 2. Oxyrrhis; 3. Duboscquella; 4. Syndinium; 5. Kofoidinium;6. Noctiluca; 7. Spatulodinium; 8. Scaphodinium; 9. Haplozoon; 10. Crypthecodinium; 11. Dinothrix; 12. Peridinium quinquecorne; 13. Durinskia; 14. Phytodinium; 15. Cystodinium; 16. Borghiella; 17. Sphaerodinium; 18. Biecheleria. 19. Symbiodinium; 20. Takayama; 21. Karlodinium; 22. Brachidinium; 23. Pseliodinium: 24. Torodinium; 25. Gynogonadinium; 26. Amphidinium; 27. Gymnodinium; 28. Polykrikos; 29. Warnowia; 30. Erythropsidinium; 31. Dissodinium; 32. Chytriodinium; 33. Prorocentrum s.s.; 34. Dinophysis; 35. Citharistes; 36. Histioneis; 37. Parahistioneis; 38. Ornithocercus; 39. Phalacroma; 40. Amphisolenia; 41. Triposolenia; 42.Sinophysis; 43. Exuviaella/Haplodinium; 44. Peridinium s.s.; 45. Protoperidinium s.s.; 46. Diplopsalis; 47. Thecadinium; 48. Gonyaulax; 49. Spiraulax; 50. Lingulodinium; 51. Amylax; 52. Goniodoma; 53. Gambierdiscus; 54. Ostreopsis; 55. Coolia; 56. Alexandrium; 57.Pyrodinium; 58. Centrodinium; 59. Fragilidium; 60. Pyrophacus; 61. Pyrocystis; 62. Ceratium; 63. Neoceratium; 64. Ceratocorys; 65.Protoceratium; 66. Schuettiella; 67. Blastodinium; 68. Heterocapsa; 69. Amphidiniopsis; 70. Herdmania; 71. Archaeperidinium; 72. Podolampas; 73. Blepharocysta; 74. Roscoffia; 75. Lessardia; 76. Heterodinium; 77. Corythodinium; 78. Gyrodinium; 79. Hemidinium; 80. Glenodinium; 81. Pfiesteria; 82. Scrippsiella; 83. Oodinium. Tomado de Gómez (2012)………………………………………23

Figura 3. Porcentaje de dinoflagelados (n=2377 especies) de acuerdo a su clasificación trófica (especies heterotróficas o poseedoras de plástidos), estilo de vida (especies de vida libre, parasitas o mutualistas simbiontes) y hábitat (marino o continental, plancton o bentos). CHL: especies poseedoras de plástidos; HET: especies heterotróficas; FRE: especies de vida libre; PAR: especies parasitas; SYM: especies simbiontes mutualistas; MAR: especies marinas; CON: especies que habitan en aguas continentales; PLK: especies plantónicas, que habitan en la columna de agua; BEN: especies bentónicas, que habitan en el bentos. Tomado de Gómez (2012)……………………………………………..25

Figura 4. Muelle del pueblo de Barú…..………………………………………………...……..33

Figura 5. Sitios de muestreo. (A) Isla Arena, (B) Playa del Muerto y (C) Ciénaga Cholón. Tomado de Google Maps (2016)………………………………………………………………..34

Figura 6. Isla Arena.……………………………………………………………………………...35

Figura 7. Ciénaga Cholón.………………………………………………………………………36

Figura 8. Playa del Muerto.…………………………...………………………………………...37

Figura 9. Cuadrantes de 25 x 25 cm (A). Red de arrastre para plancton (B). Sustratos separados en bolsas.……………………………………………...……………………………..39

Figura 10. Sitios de muestreo de San Andrés Isla. Tomado de Rodríguez y colaboradores (2010)………………………………………………………………………………………………42

Figura 11. Pastos marinos y macroalgas encontrados en los sitios de muestreo, durante abril y septiembre de 2015. (A) Thalassia testudinum, (B) Syringodium filiforme, (C) Halodule wrightii, y (D) Halimeda opuntia……………………………………………………...45

Figura 12. Biomasa vegetal promedio (gramos de peso seco) de Thalassia testudinum, por cada sección vegetal. Los datos de biomasa vegetal corresponden al mes de septiembre de 2015. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%...... 46

Figura 13. Relación entre la abundancia promedio de dinoflagelados (A) y diatomeas (B) epifitos (células/g peso seco) y la biomasa vegetal de la hoja (g/ peso seco) de Thalassia testudinum en el mes de septiembre. (A) y (B). Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%. ……………………………………………………………………47

Figura 14. Promedio de nutrientes (μMol/L) para cada sitio de muestreo durante el mes de septiembre. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%...... 49

Figura 15. Densidades celulares de dinoflagelados epífitos totales en Playa del Muerto, Ciénaga Cholón e Isla Arena (células/g de peso seco) en ambos períodos climáticos. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%...... 52

Figura 16. Densidades celulares de diatomeas epífitas totales en Playa del Muerto, Ciénaga Cholón e Isla Arena (células/g de peso seco) en ambos períodos climáticos. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%...... …………………………..………………………………………………………53

Figura 17. Densidades celulares de dinoflagelados planctónicos en Playa del muerto, Ciénaga Cholón e Isla Arena, en el mes de septiembre (células/400L). Las barras de error pertenecen al valor de dinoflagelados planctónicos totales y representan el Intervalo de Confianza 95% ……………………………………………………………………………………54

Figura 18. Densidades celulares de diatomeas planctónicas totales en Playa del muerto, Ciénaga Cholón e Isla Arena (células/400L) en ambos períodos climáticos. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%...... 55

Figura 19. Precipitación promedio entre 1981-2014 y 2015, obtenida a partir de los datos recolectados por el IDEAM en cuatro estaciones meteorológicas cercanas a la Isla de Barú y por el CIOH. (A) Precipitación promedio (mm) en cada mes. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%...... …………………………..…..56

Figura 20. Temperatura promedio entre 1981 y 2010, obtenida a partir de los datos recolectados por el IDEAM en dos estaciones meteorológicas cercanas a la Isla de Barú. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%...... …………………………………………..57

Figura 21. Comportamiento del ONI entre 1950 y 2016. Tomado de Null (2016)……...…58

Figura 22. Relación entre la abundancia de especies de dinoflagelados, el índice ONI y los distintos periodos climáticos en la Isla de Barú..……………………………….…………58

Figura 23. Precipitación promedio entre 1981 y 2010, obtenida a partir de los datos recolectados por el IDEAM en tres estaciones meteorológicas de San Andrés Isla. Precipitación promedio (mm) en cada mes. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%.……………………………………………………………………………………61

Figura 24. Relación entre la abundancia de algunas especies de dinoflagelados, el índice ONI y los distintos años (periodos climáticos) en San Andrés Isla.………………………………………………………………………………………………....62

Figura 25. Prorocentrum lima. (A) MEB, (B y C) Microscopia óptica (400 aumentos)..……………...………………………………………………………………………...63

Figura 26. Prorocentrum hoffmannianum. (A) MEB, (B y C) Microscopia óptica (400 aumentos).……………………………………...…………………………………………………65

Figura 27. Ostreopsis sp. (A y B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm..………………………………………………………………………………………...……66

Figura 28. Gambierdiscus sp. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.……………………………………………………………………………………..………..67

Figura 29. Tripos furca. (A Y B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.…………………………………………………………………..………………..…………68

Figura 30. Tripos tripos. (A Y B) Microscopia óptica (400 aumentos) y (C) Microscopia óptica (100 aumentos).…………………………………………………………………………..69

Figura 31. Entomoneis sp. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm..…………………………………………………………………………….………………..70

Figura 32. Cocconeis sp. (A) MEB. (B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm..………………………………………………………………………………..……71

Figura 33. Actinocyclus normanii. (A, B, C) MEB. (D) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.……………………………………………………………………….…..72

Figura 34. Nitzschia longissima. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 40µm..…………………………………………………………………………………………...…73

Figura 35. Diploneis crabro. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm..…………………………………………………………………………………………...…73

Figura 36. (A), (C) Lichmophora ehrenbergii. (B) Lichmophora remulus. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.……………….………………………………74

Figura 37. Plagiotropis lepidoptera. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.……………………………………………………………………………………………....75

Figura 38. Mastogloia corsicana. (A) MEB. (B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.…………………………………………………..………………………………76

Figura 39. Rhabdonema adriaticum. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm. ……………………………………………………………………………………………...77

Figura 40. Thalassionema nitzschioides. Microscopia óptica (400 aumentos). Escala 20µm ………………………………………………………………………………………………78

Introducción La salud humana, la economía y los ecosistemas marinos se han visto afectados en las últimas décadas por el aumento de eventos tóxicos y proliferaciones algales nocivas (FAN), causadas por microalgas. En Colombia estos sucesos han generado una serie de consecuencias que van desde la mortandad de peces y aves hasta intoxicaciones humanas (Mancera et al., 2009), sin embargo, esto aún no se reconoce como un problema serio, lo que conlleva a que no existan regulaciones, programas de monitoreo o estudios extensos sobre estos organismos (Delgado et al., 2002; Lozano et al., 2011; Mancera et al., 2014).

Estudios realizados en la Isla de San Andrés han encontrado dinoflagelados en praderas de pastos marinos pertenecientes a los géneros Prorocentrum y Ostreopsis los cuales se han asociado con la producción de toxinas causantes de diarrea (PSP) y ciguatera, intoxicaciones que han sido documentadas en la Isla (Rodríguez, 2010). Estas y otras toxinas generadas por microalgas tóxicas se convierten en un problema serio, si se tiene en cuenta que pueden acumularse y extenderse en los distintos niveles tróficos, generando un peligro latente para seres humanos y otros organismos.

La incidencia de la ciguatera en el Pacífico sur ha aumentado en un 60% en los últimos 30 años (Skinner et al., 2011) y podría incrementarse aún más, debido a cambios en los patrones climáticos globales, la degradación del ambiente costero - marino y el aumento de la explotación de los recursos marinos (Stinn et al., 1998; Tester et al., 2010; Celis et al., 2014; Gingold et al., 2014). Celis y colaboradores (2014) llevaron a cabo un estudio el cual indica que entre 1980 y 2010 ha habido 10710 casos de ciguatera registrados, provenientes de 18 países del Centro Epidemiológico del Caribe (CAREC), con una incidencia anual promedio del 42/100 000 habitantes, dicho estudios también muestran un aumento en el nivel de incidencia de ciguatera en el Caribe durante los últimos 31 años, principalmente en el Caribe Oriental.

El incremento de la ciguatera resulta bastante preocupante si se tiene en cuenta que actualmente más de 116 millones de personas viven en las costas del Caribe y más de 25 millones de turistas visitan al año esta región, sin mencionar que el ingreso del turismo reporta más de $25 mil millones de dólares al año para la región (Burke et al., 2005; Celis et al., 2014).

Con miras a proporcionar información básica para futuros planes de gestión del riesgo, que permitan disminuir las consecuencias generadas por intoxicación debida a microalgas en zonas costeras del Caribe colombiano, el presente trabajo buscó determinar la composición y abundancia de especies de dinoflagelados potencialmente tóxicos, asociados tanto en forma libre como epífita, a praderas de pastos marinos y macroalgas en la Isla de Barú, durante diferentes periodos climáticos.

1. Marco Teórico 1.1 Pastos Marinos Los pastos marinos son plantas antofitas marinas capaces de realizar todo su ciclo de vida sumergidas en agua salina o salobre. Son el único grupo de angiospermas que ha evolucionado del medio terrestre hacia el marino (Hartog, 1970).

Debido a que los pastos marinos requieren de luz para realizar el proceso de fotosíntesis, su presencia está limitada a zonas con aguas de escasa profundidad y abundante iluminación. Cuando las condiciones del agua y del sustrato son adecuadas, su capacidad de dispersión vegetativa les permite formar praderas o lechos que cubren grandes extensiones del fondo marino (Short et al., 2007).

A pesar de que las praderas de pastos marinos tienden a estar constituidas por una especie dominante de fanerógama, usualmente están presentes dos o más especies, algunas veces incluso entremezcladas. De igual manera existen otros productores primarios que suelen hacer parte de la comunidad biológica de las praderas, como lo son las algas, las cuales contribuyen en la captación nitrógeno y el aporte de nutrientes al medio (Barrios & Gómez, 2001).

Estos pastos marinos se agrupan en unas 57 especies de angiospermas, doce géneros y cuatro familias (Tabla 1) (Kuo & Hartog, 2001), más una especie (Ruppia marítima), género y familia (Ruppiaceae) capaz de habitar tanto en aguas dulces como salinas (Short et al., 2001).

Tabla 1. Familias y géneros de pastos marinos y sus principales áreas de distribución. Tomado de Díaz (2003) y Short & Coles (2001).

En las costas del Pacifico colombiano aún no se han registrado especies de pastos marinos (Díaz-Pulido, 1998). Por lo cual, la presencia de estas fanerógamas está restringida a las costas del Caribe Colombiano, donde cinco de las nueve especies conocidas en el Gran Caribe están presentes (Halodule wrightii, Syringodium filiforme, Thalassia testudinum, Halophila baillonis y Halophila decipiens), y tres de ellas forman praderas (solas o en conjunto) (Díaz, 2003). La Figura 1, muestra la distribución de pastos marinos en la Isla de Barú, lugar objeto del presente estudio.

Figura 1. Distribución de las praderas de pastos marinos en el área de la Isla de Barú e Islas del Rosario. Tomado y modificado de Díaz (2003).

1.2 Macroalgas Las algas son organismos que carecen de raíces, tallos y hojas. Se caracterizan principalmente por la falta de una cubierta estéril alrededor de las células reproductivas y por tener clorofila alfa como pigmento fotosintético primario (Lee, 1989).

Las macroalgas marinas se clasifican en tres phyla como se muestra a continuación.

Rhodophyta (o algas rojas). Poseen células sin flagelos con cloroplastos envueltos por dos membranas. Dentro de sus pigmentos fotosintéticos se encuentran las clorofilas a, d y ficobiliproteínas (Liuzzi, 2010).

Clorophyta (o algas verdes). Presentan clorofilas a y b como pigmentos fotosintéticos, y al igual que en sus primas las algas rojas los cloroplastos también se encuentran envueltos por dos membranas (Liuzzi, 2010).

Phaeophyceae (o algas pardas). Poseen cloroplastos rodeados por cuatro membranas.

Dentro de sus pigmentos fotosintéticos se encuentran las clorofilas a, c1, c2 y fucoxantina. Las células móviles (zoosporas o gametos) tienen dos flagelos (Liuzzi, 2010).

En el Caribe colombiano existen alrededor de 500 especies de macroalgas bénticas agrupadas en 75 géneros, una gran cantidad si se compara con el Pacifico colombiano en donde solo se encuentran 124 especies (Schnetter & Bula, 1982; Bula, 1989).

1.3 Plancton El plancton es el primer eslabón de la cadena trófica en los organismos acuáticos. Se encuentra constituido por organismos zooplanctónicos, los cuales obtienen energía a partir de la oxidación de compuestos orgánicos y por organismos fitoplanctónicos, los cuales en su mayoría realizan fotosíntesis (Dueñas, 1999).

El fitoplancton marino juega un papel fundamental en distintos ámbitos, es responsable de la producción del 85% del oxígeno en la tierra (Odum, 1987), aporta más del 45% de la producción primaria neta del planeta (Falkowsky et al., 2004; Simon et al., 2009; Hernández, 2014) y alrededor de un 7% está asociado con la formación de floraciones algales (mareas rojas) (Sournia, 1995; Naik et al., 2011), entre otras.

Los grupos más representativos del fitoplancton marino comprenden a los cocolitoforidos, los silicoflagelados, las diatomeas y los dinoflagelados (Balech, 1977; Dueñas, 1999; Hernández, 2014). Sin embargo, el número existente de especies y géneros de fitoplancton marino todavía es desconocido, a pesar de su gran interés en estudios de ecología, ficología y evolución (Lozano et al., 2010).

1.4 Diatomeas Las diatomeas son un grupo de microalgas unicelulares con tamaños que oscilan entre los 2µ y los 2mm. Pertenecen a los eucariotas protistas específicamente a la Clase Bacillariophyceae. Estos individuos se caracterizan principalmente por tener una pared celular de sílice (dióxido de silicio hidratado) llamada frústula la cual se divide en una parte superior (epiteca) y una parte inferior (hipoteca) (Tomas, 1997; Lozano et al., 2010; Dimar-CIOH, 2011).

Actualmente se reconocen aproximadamente 20000 especies de diatomeas de las cuales todas son autótrofas estrictas. Estas también cuentan con una serie de pigmentos fotosintéticos dentro de los cuales se incluyen la clorofila a y c, betacarotenos, fucoxantina, diatoxantina y diadinoxantina (Tomas, 1997; Lozano et al., 2010).

Dependiendo de su morfología las diatomeas pueden ser clasificadas en 2 grandes grupos: céntricas (con valvas simétricas radialmente) y pennadas (con valvas simétricas

bilateralmente) (Lozano et al., 2010). De igual manera se dividen según su clase en Coscinodiscophyceae (céntricas), Fragilariophyceae y Bacillariophyceae (pennadas) (Round et al., 1990).

Debido a que contribuyen con cerca del 90% de la productividad de los sistemas, las diatomeas conforman el grupo de mayor importancia en el fitoplancton. Estas microalgas se benefician de los eventos de surgencia, que aportan aguas frías y ricas en nutrientes hacia la superficie, lo que hace que predominen sobre otros grupos fitoplanctónicos (Tomas, 1997; Dimar-CIOH, 2011).

1.5 Dinoflagelados Los dinoflagelados son individuos unicelulares pertenecientes a los protistas alveolados, es decir, que al igual que sus parientes apicomplexa y ciliados, tienen en la corteza un conjunto de vesículas aplanadas conocidas como alvéolos (Gómez, 2012). La adaptación que tienen estos individuos a una amplia gama de ambientes es solamente equiparada por su enorme diversidad morfológica y trófica (Taylor, 1987).

El registro fósil contiene más de 2.500 especies de dinoflagelados, en este se observa una rápida radiación de quistes, que comienza en el Triásico, con un aumento máximo en el Cretácico, y un declive durante todo el Cenozoico. Hasta la fecha se han descrito alrededor de 2000 especies existentes de las cuales más de 1.700 son marinas y aproximadamente 220 son de agua dulce (Taylor et al., 2008). La Figura 2 muestra los principales linajes de dinoflagelados existentes.

Sphaerodinium; 18. Biecheleria. 19. Symbiodinium; 20. Takayama; 21. Karlodinium; 22. Brachidinium; 23. Pseliodinium: 24. Torodinium; 25. Gynogonadinium; 26. Amphidinium; 27. Gymnodinium; 28. Polykrikos; 29. Warnowia; 30. Erythropsidinium; 31. Dissodinium; 32. Chytriodinium; 33. Prorocentrum s.s.; 34. Dinophysis; 35. Citharistes; 36. Histioneis; 37. Parahistioneis; 38. Ornithocercus; 39. Phalacroma; 40. Amphisolenia; 41. Triposolenia; 42.Sinophysis; 43. Exuviaella/Haplodinium; 44. Peridinium s.s.; 45. Protoperidinium s.s.; 46. Diplopsalis; 47. Thecadinium; 48. Gonyaulax; 49. Spiraulax; 50. Lingulodinium; 51. Amylax; 52. Goniodoma; 53. Gambierdiscus; 54. Ostreopsis; 55. Coolia; 56. Alexandrium; 57.Pyrodinium; 58. Centrodinium; 59. Fragilidium; 60. Pyrophacus; 61. Pyrocystis; 62. Ceratium; 63. Neoceratium; 64. Ceratocorys; 65.Protoceratium; 66. Schuettiella; 67. Blastodinium; 68. Heterocapsa; 69. Amphidiniopsis; 70. Herdmania; 71. Archaeperidinium; 72. Podolampas; 73. Blepharocysta; 74. Roscoffia; 75. Lessardia; 76. Heterodinium; 77. Corythodinium; 78. Gyrodinium; 79. Hemidinium; 80. Glenodinium; 81. Pfiesteria; 82. Scrippsiella; 83. Oodinium. Tomado de Gómez (2012).

Estas microalgas representan alrededor del 40% de las especies eucariotas presentes en el fitoplancton marino (Simon et al., 2009). Pueden ser fotosintéticos, mixótrofos, heterótrofos, o parásitos (Taylor et al., 2008, Gómez et al., 2011; Hernández, 2014). Del número total de especies, el 49% son heterótrofos (desprovistos de plástidos), mientras que el 51% de las especies se han reportado con plástidos (esto no implica que sean estrictamente autótrofos). La mayoría de los dinoflagelados son de vida libre; sólo el 7% de las especies actuales son parásitas, de igual manera, casi la totalidad de los dinoflagelados marinos son planctónicos con 1781 especies (91%), contra 170 especies que son bentónicas (9%) (Gómez, 2012). La Figura 3 muestra el porcentaje de dinoflagelados de acuerdo con la clasificación trófica, estilo de vida y hábitat.

especies plantónicas, que habitan en la columna de agua; BEN: especies bentónicas, que habitan en el bentos. Tomado de Gómez (2012).

La distribución de especies de dinoflagelados planctónicos se ha denominado “cosmopolitanismo latitudinal modificado” esto quiere decir que las mismas especies morfológicas se encuentran dentro de zonas climáticas similares tanto en el hemisferio norte como en el sur (Taylor et al., 2008). Este grupo de microalgas se encuentra distribuido en medios acuosos con distintas salinidades, temperaturas y características fisicoquímicas (salobres, fluviales y lacustres continentales) (Evitt, 1985).

Los dinoflagelados pueden presentar una morfología muy variada y compleja, en la cual se distingue la presencia de dos flagelos de forma y función diferente (flagelo transversal y flagelo longitudinal), este grupo también es capaz de formar cadenas, cenocitos o filamentos (Dueñas, 1999).

Los dinoflagelados típicos (Dinophyceae) presentan un núcleo denominado dinocarión el cual se caracteriza por tener cromosomas condensados de forma permanente y falta de histonas eucariotas típicas (Spector, 1984; Lin, 2011). Entre los dinoflagelados basales, el núcleo de los Syndiniales está mucho más cerca del tipo eucariota (Gómez, 2012).

La clasificación de los dinoflagelados es compleja y está constituida por cinco clases. Los dinoflagelados dinocariontes (incluyendo los Noctilucales) están formados por 2,294 especies agrupadas en 238 géneros, mientras que los dinoflagelados que comprenden a las clases Ellobiopsea, Oxyrrhea, Syndinea y Dinokaryota cobijan un total de 2,377 especies distribuidas en 259 géneros (Gómez, 2012b).

Dependiendo de la presencia o ausencia de una estructura externa dura alrededor de la célula protista, los dinoflagelados se pueden clasificar en tecados y atecados (Balech, 1988). Estos individuos comúnmente se encuentran asociados a macroalgas, pastos marinos, sedimentos y arrecifes de coral, y pueden estar tanto en el plancton como en el bentos (Faust et al., 2005; Mancera et al., 2014).

1.6 Floraciones algales nocivas Las floraciones algales nocivas (FAN) son eventos naturales en los que las concentraciones de una o varias especies de microalgas, ciliados y/o bacterias alcanzan niveles que generan efectos nocivos sobre otros organismos acuáticos o sobre la salud humana (Sepúlveda et al., 2008; Calvo et al., 2012). Los eventos relacionados con las

floraciones algales nocivas han aumentado en frecuencia, intensidad y distribución geográfica a nivel mundial en las últimas décadas (Hallegraeff et al., 2003; García et al., 2007, Mancera et al., 2009). Hallegraeff y colaboradores (1995) plantean que este aumento podría deberse a un mayor conocimiento sobre las especies de algas toxicas, un mayor uso de aguas costeras en acuacultura, transferencias de mariscos entre zonas, eurotroficación de aguas, movilidad de sustancias húmicas y metales traza desde el suelo por deforestación y/o precipitaciones ácidas (lluvia ácida), traslado de quistes de dinoflagelados en el lastre de los barcos y cambios en las condiciones climáticas.

Este incremento en el número de microalgas ha dejado como resultado mortandades masivas de organismos silvestres, pérdidas para la acuicultura y el turismo en zonas costeras, e intoxicaciones humanas por ingesta de alimentos contaminados, o por contacto e inhalación (Sepúlveda et al., 2008).

Los principales grupos formadores de FAN son los dinoflagelados, las cianobacterias, las diatomeas y otras crisófitas (Calvo et al., 2012). Alrededor de 60 especies distintas de dinoflagelados pueden producir potentes toxinas citolíticas, hepatotóxicas o neurotóxicas, las cuales pueden ser transportadas a través de la cadena trófica volviéndose un peligro latente para seres humanos y otros organismos (Gómez et al., 2011).

1.7 La Ciguatera La ciguatera es un tipo de envenenamiento o intoxicación alimentaria causada por el consumo de organismos marinos que acumulan en sus tejidos biotoxinas (ciguatoxina-1, maitotoxina, escaritoxina, palitoxina, etc), esta puede generar alteraciones crónicas sobre la salud de las personas que se han intoxicado. Esta intoxicación causa alrededor de 50.000 casos al año en regiones del trópico y sub-trópico, y es considerada una pandemia, debido a su magnitud y alcance geográfico (Arencibia et al., 2009).

La ciguatera es un evento complejo que involucra aspectos ecotoxicológicos, químicos, ecológicos, económicos, sociológicos y antropológicos. Este tipo de intoxicación es causada principalmente por el dinoflagelado Gambierdiscus toxicus que generalmente se encuentra en arrecifes de coral (Lehane et al., 2000). Las ciguatoxinas producidas por este y otras microalgas son transportadas a través de la cadena trófica concentrándose y transformándose en el hígado, cerebro y gónadas de los peces carnívoros que consumen a los herbívoros, hasta llegar a seres humanos, mamíferos, aves, reptiles, anfibios e insectos en donde ocasionan daños (Arencibia et al., 2009). Alrededor de 300 especies de

peces han sido reportadas como vectores de ciguatera, dentro de las que se encuentran especies de las familias Sphyraenidae (barracuda), Murenidae (morena), Scombridae (sierra) y Lutjanidae (pargo), todas ellas carnívoras (Lehane et al., 2000).

Se ha encontrado que las intoxicaciones por ciguatera son más frecuentes en regiones tropicales donde las temperaturas se mantienen estables por encima de los 24 grados Celsius. Otros estudios de laboratorio han demostrado que una temperatura de 29 grados Celsius es óptima para el crecimiento de especies de Gambierdiscus (Hales et al., 1999; Tester et al., 2010; Gingold et al., 2014). Por otro lado, autores como Gingold et al., (2014) sugieren que el aumento de la temperatura de la superficie del mar junto con fenómenos ambientales como el calentamiento global, podrían estar relacionados positivamente con la incidencia de intoxicación por ciguatera.

Las señales y síntomas de la ciguatera varían ampliamente e incluyen más de 150 posibles síntomas, lo cual hace difícil su diagnóstico (Fauci et al., 2008; Celis et al., 2014). De igual manera este tipo de intoxicación es subvalorado en gran parte del Caribe, razón por la cual su estudio en la región es de gran importancia, más aún si se considera que menos del 0.1% de las personas intoxicadas acude a instituciones hospitalarias (Tosteson, 1995; Celis et al., 2014).

Se han realizado grandes esfuerzos a fin de entender los aspectos clínicos y epidemiológicos sobre la ciguatera (Chateau et al., 2005), sin embargo, pocos estudios se han llevado a cabo para elucidar las interacciones entre toxinas, sustratos algales y la ecología del fenómeno (Celis et al., 2014).

Por último, cabe resaltar, que a pesar de que las FAN y las intoxicaciones alimentarias como la ciguatera, son generadas por dinoflagelados y otras microalgas, ambos fenómenos presentan características ecológicas diferentes, distinta amplitud geográfica, diferentes especies de microalgas y toxinas específicas. Además, los sustratos empleados por las microalgas para su desarrollo y los organismos que se ven afectados por las toxinas que dicho grupo produce son también distintos en cada uno de estos eventos (Arencibia et al., 2009). Por ejemplo, las FAN están relacionadas con dinoflagelados del género Alexandrium mientras que la ciguatera involucra principalmente los géneros Prorocentrum, Ostreopsis y Gambierdiscus.

1.8 El fenómeno de El Niño y La Niña Los fenómenos de interacción océano-atmósfera como El Niño y La Niña pueden afectar la prolongación y frecuencia de las épocas climáticas. En el Caribe Colombiano estos fenómenos pueden provocar un aumento o descenso de las precipitaciones (Ruiz, 2011; Coronado, 2015).

El índice ONI (Oceanic Niño Index) calculado por el Centro de Predicción Climática de la Administración Nacional Oceánica y Atmosférica (NOAA) se basa en las anomalías de la temperatura superficial del mar que sobrepasen un umbral de +/- 0.5 °C en la media móvil de 3 meses en la región Niño 3.4 (5°N - 5°S, 12°O - 170°W) (Coronado, 2015; NOAA, 2015). Otro índice similar al ONI que mide la influencia de eventos El Niño o La Niña y que también es realizado por la NOOA es el MEI (Multivariate ENSO Index). Este índice a diferencia del ONI se basa en seis variables principales observadas sobre el Pacífico tropical (presión a nivel del mar, componentes zonal y meridional del viento en la superficie, temperatura de la superficie del mar, temperatura del aire en la superficie, y fracción total de nubosidad del cielo) (NOAA, 2015).

2. Estado del arte El creciente aumento e impacto de las FAN generó que, en el año de 1992, los países miembros de la Comisión Oceanográfica Intergubernamental (COI) de la UNESCO establecieran el programa internacional Harmful Algal Blooms (HAB) con el objetivo de comprender sus causas, predecir su aparición y mitigar sus efectos (Reguera et al., 2011). ANCA (Algas Nocivas en el Caribe y Regiones Adyacentes) es un grupo de trabajo perteneciente al programa HAB, cuyo principal objetivo es hacer frente y mejorar la comprensión sobre las floraciones algales nocivas y las microalgas tóxicas en la región caribe y las áreas adyacentes. Actualmente Colombia lidera la presidencia de dicho grupo.

Aunque en Colombia se han presentado casos relacionados con la mortandad de organismos marinos e intoxicaciones por ingestión de alimentos provenientes del mar (Tabla 2), las FAN y los eventos de toxicidad por microalgas aún no se reconocen como un problema serio. Lo que conlleva a que no existan aún regulaciones ni programas de monitoreo (Mancera et al., 2009).

Tabla 2. Casos relacionados con la mortandad de organismos marinos e intoxicaciones. Tomado de Mancera y Vidal (2008) y Arbeláez (2016).

Año Mes Lugar Especie Densidad cel/L Consecuencia Fuente 1971 Lagunas Costeras, Magdalena Anabaena circinalis Mortandad peces, aves Mancera&Vidal, 1994 1975- 1980 Bahía Cartagena Gonyaulax polyedra Discoloración Mancera&Vidal, 1994 1985 Lagunas Costeras, Magdalena Anabaena flos-aque Mortandad peces, aves Mancera&Vidal, 1994 1994 CGSM-Pajarales Anabaenopsis sp. Mortandad de peces Mancera&Vidal, 1994 1995 CGSM Anabaenopsis sp., Microcystis sp. Mortandad de peces Mancera&Vidal, 1994 1996 CGSM Anabaenopsis sp., Microcystis sp. Mortandad de peces Mancera&Vidal, 1994 1997 CGSM Anabaenopsis sp., Microcystis sp. Mortandad de peces Mancera&Vidal, 1994 Microcystis aeruginosa, 1997 Lagunas, Repelón Mortandad peces, aves Mancera&Vidal, 1994 Anabaena spiroides 1998 CGSM Anabaenopsis sp., Microcystis sp. Mortandad de peces Mancera&Vidal, 1994 2001 Bahía Tumaco Alexandrium tamarense Discoloración Mancera&Vidal, 1994 2002 Bahía Tumaco Alexandrium tamarense Discoloración Mancera&Vidal, 1994 Intoxicación 16 turistas, 9 2007 San Andrés, Isla No Determinado Mancera&Vidal, 1994 residentes 2010 mayo Bahía Cartagena Gonyaulax sp., Scrippsiella sp. 1100000 - 2000000 Discoloración INVEMAR 2010 octubre Bahía Santa Marta Cochlodinium cf. polykrikoides 5000000 Discoloración INVEMAR 2011 octubre Bahía Santa Marta Cochlodinium cf. polykrikoides 5000000 Discoloración INVEMAR 2011 abril El Laguito Cartagena No Determinado No Determinado Discoloración INVEMAR 2013 marzo Bahía de la Animas Cartagena Mesodinium cf. rubrum <800000 Discoloración INVEMAR 2014 febrero Sector Alcatraz, Santa Marta No Determinado No Determinado Mortandad de peces INVEMAR 2014 octubre CGSM Synechocystis Cf. sp. 788942319 Mortandad de peces INVEMAR Bahía Santa Marta y Playa 2015 enero Mesodinium cf. rubrum 278289 Discoloración INVEMAR Blanca 2015 enero CGSM Fibrocapsa cf. japonica >1000000 Mortandad de peces INVEMAR 2015 junio CGSM Cianobacterias >1000000000 Mortandad de peces INVEMAR 2015 julio CGSM - Pajarales Cianobacterias >3000000 Mortandad de peces INVEMAR 2015 noviembre Bahia Gaira Cochlodinium sp. >3000000 Discoloración INVEMAR 2015 noviembre CGSM-Pajarales Anabaebopsis y otras ciano >1000000 Mortandad de peces INVEMAR 2016 junio CGSM Cianobacterias Chroococcales >1000000000 Mortandad de peces INVEMAR 2016 agosto CGSM-Pajarales Cianobacterias Chroococcales >1000000000 Mortandad de peces INVEMAR

3. Objetivos

3.1 Objetivo general Determinar la composición y abundancia de especies de dinoflagelados asociados a praderas de pastos marinos y macroalgas en la Isla de Barú, durante diferentes periodos climáticos.

3.2 Objetivos específicos  Identificar y cuantificar los dinoflagelados planctónicos y bentónicos (epífitos y en sedimentos) encontrados en praderas de pastos marinos y macroalgas durante diferentes periodos climáticos.  Determinar la distribución de los ensamblajes de dinoflagelados planctónicos y bentónicos (epífitos y en sedimentos) en la Isla de Barú, durante la época seca y lluviosa.

4. Metodología

4.1 La Isla de Barú Para la determinación de las microalgas tóxicas y nocivas presentes en ecosistemas marinos del Caribe colombiano, se seleccionó la Isla de Barú debido a su importancia ecológica, económica y turística.

La Isla Barú se encuentra ubicada a 18 km de la ciudad de Cartagena uno de los sitios turísticos más importantes de Colombia que según datos de la Corporación Turismo Cartagena de Indias (2015) recibe al año en su aeropuerto 1.700.378 turistas nacionales e internacionales de los cuales una gran cantidad visita Barú. La Isla de Barú está ubicada en el Departamento de Bolívar (10° 18' 03"-10° 08'02" Latitud N. 75° 42' 28"-75° 31' 07" Longitud O.), tiene una longitud aproximada de 35 km y 1,5 km a 10 km de ancho (Delgado et al., 1995; Berdugo et al., 2004). Posee un clima cálido con temperaturas que oscilan entre los 27°C y los 30°C, presenta un régimen unimodal biestacional, con un período seco que abarca los meses de diciembre a abril y un periodo lluvioso que va desde mayo hasta noviembre; el valor mínimo de precipitación es de 0,075 mm en enero y el máximo es de 172,42 mm en octubre (Berdugo et al., 2004).

La Isla Barú pertenece al Parque Nacional Islas del Rosario y en ella se llevan a cabo una serie de actividades como la pesca, el turismo convencional, el cultivo de pequeñas parcelas y la extracción de recursos del manglar, entre otros (Parques Nacionales, 2014).

Figura 4. Muelle del pueblo de Barú.

4.2 Sitios de muestreo La recolección de las muestras fue realizada durante los meses de abril y septiembre de 2015 en tres sitios de la Isla de Barú: Isla Arena (10° 8 ’40’’ N 75° 43’ 37’’ O), Playa del Muerto (10° 8’ 22’’ N 75° 40’ 42’’ O) y Ciénaga Cholón (10° 9’ 53’’ N 75° 40’ 10’’ O) (Figura 5).

Figura 5. Sitios de muestreo. (A) Isla Arena, (B) Playa del Muerto y (C) Ciénaga Cholón. Tomado de Google Maps (2016).

Las principales características de cada uno de los sitios de muestreo se presentan a continuación.

Isla Arena. Ubicada mar adentro 5.2 Km hacia el occidente de la costa de la península. Es una pequeña isla de carácter privado localizada en océano abierto, por lo cual la intrusión humana a este lugar es poca comparada con otras islas del archipiélago.

Figura 6. Isla Arena.

Ciénaga Cholón. Ubicada a 3.1 Km hacia el norte del casco urbano del pueblo de Barú. Es un lugar turístico que se ve afectado por problemas de basura causados por la gran cantidad de gente que la frecuenta y por el comercio que genera la zona. De igual manera las praderas de pastos marinos y macroalgas de este sitio también se ven afectadas por la irrupción de lanchas con motor.

Figura 7. Ciénaga Cholón.

Playa del Muerto. Ubicada en el costado oriental a 0.8 Km del casco urbano de Pueblo Barú colindado con la bahía Barbacoas. Es un lugar con praderas de pastos marinos muy variadas, en ella confluyen las aguas del Río Magdalena que desembocan en la Bahía de Barbacoas a traves del Caño Lequerica.

Figura 8. Playa del Muerto.

El tipo de sedimento es muy variable entre Isla Arena y Playa del Muerto, ya que el primero está constituido principalmente por arenas medias y gruesas, mientras que el segundo está compuesto por arenas finas y limos. Las praderas de pastos marinos se encuentran a profundidad somera de 0,9 m. Las principales características de los sitios de muestreo en cuanto a temperatura, pH y salinidad durante los años 2014 y 2015 se presentan en la Tabla 3. Esta tabla fue construida gracias a los datos recolectados por el grupo de Modelación de Ecosistemas Marinos (Informe Integrado Final, Dinoflagelados Tóxicos).

Tabla 3. Características de los sitios de muestreo en 2014 y 2015. (-) No Dato.

Contenido de Coordenadas Profundidad Salinidad Temperatura Cobertura materia orgánica Año Mes Lugar pH TDS (g/L) Tipo de sedimento geográficas (m) (g/L) (°C) Vegetal (%) en el sedimento (%) Limos3% 10°08'32,5''N Arenas Finas 52% Marzo Isla Arena 0.63±0.13 8.5±0.1 33±0.36 30±1.0 - 77±15 2.5±0.6 75°41'27,3''W Arenas Medias 23% Arenas Gruesas 22% Limos 20% Ciénaga 10°11'4,1''N Arenas Finas 66% Abril 1.02±0.4 8.4±0.14 34±0.14 29±0.2 - 71±14 3.5±1.0 Cholón 75°40'9,7''W Arenas Medias 6% 2014 Arenas Gruesas 9% Limos3% Arenas Finas 52% Septiembre Isla Arena - - 8.49±0.10 33.3±0.36 29.8±0.98 - - 4.15 Arenas Medias 23% Arenas Gruesas 22% Limos 20% Ciénaga Arenas Finas 66% Octubre - 0.76±0.15 8.24±0.07 30±0.09 31.6±0.2 30.2±0.08 - 4.31±2.6 Cholón Arenas Medias 6% Arenas Gruesas 9% Limos3% 10°8'43,0''N Arenas Finas 52% Febrero Isla Arena 0.9±0.86 8.2±0.09 31.8±0.18 26.3±1.3 30.4±4.6 27.3±12 2.6±1.0 75°43'40,2''O Arenas Medias 23% Arenas Gruesas 22%

Ciénaga 10°9'52,8''N Febrero 0.86±0.42 8.1±0.04 31.6±0.18 30.4±4.6 31.8±0.4 63±25 3.0±1.3 Cholón 75°40'9,8''O Limos 20% Arenas Finas 66% 2015 Ciénaga 10°10'3,1''N Arenas Medias 6% Septiembre 0.6 8.15 31.2 32±0.04 - - 6.2±2.2 Cholón 75°40'22,3''W Arenas Gruesas 9% Playa del 10°8'32,5''N Septiembre - 7.67 34.5 25 34.23 - - Muerto 75°40'54,1''W Limos3% 10°8'55,8''N Arenas Finas 52% Octubre Isla Arena 0.62 7.9±0.16 31.7±0.09 28±2.5 - - 5.7±1.9 75°43'51,3''W Arenas Medias 23% Arenas Gruesas 22%

4.3 Recolección de muestras Muestras representativas de pastos marinos y macroalgas fueron recolectadas de cada uno de los sitios de muestreo mediante buceo autónomo.

Los lugares escogidos para el muestreo tenían praderas de pastos marinos constituidas principalmente por Thalassia testudinum.

Para la recolección de todas las muestras se colocaron tres cuadrantes de 25 cm x 25 cm entre 10 a 15 metros de la costa aproximadamente y a una profundidad aproximada de 1.5 m. Todo el material dentro de cada uno de los cuadrantes fue recolectado empleando bolsas plásticas apropiadamente etiquetadas (fecha, sitio de colecta, estación) y con agua de mar previamente filtrada para su posterior procesamiento según la metodología descrita por Rodríguez et al., (2010).

Para los sedimentos superficiales se tomaron los primeros centímetros del fondo marino (0 – 5 cm) con un tubo PVC de 1cm de diámetro. Las muestras fueron almacenadas en frascos plásticos y mantenidas a temperatura ambiente hasta su procesamiento.

Por otra parte, se realizaron arrastres con red de 65 µm de ojo de malla y boca de 30 cm, para obtener muestras de fitoplancton a nivel superficial, filtrando aproximadamente 400L para cada sitio de muestreo.

Figura 9. Cuadrantes de 25 x 25 cm (A). Red de arrastre para plancton (B). Sustratos separados en bolsas.

4.4 Procesamiento de las muestras Cada sustrato (macroalga o pasto marino) fue separado por especie y almacenado en bolsas plásticas con un volumen conocido de una solución fijadora/conservante compuesta 50% agua de mar filtrada y 50% Transeau (6 partes de agua, 3 partes de alcohol, 1 parte formol). Posteriormente, se realizó una agitación constante de cada muestra durante cinco minutos con el propósito de garantizar un mayor desprendimiento de las microalgas epífitas (diatomeas y dinoflagelados). Por medio de una red de tamaño de poro igual a 6 µm se filtró el contenido de cada submuestra, luego el filtrado fue resuspendido en un volumen de 15 mL de solución fijadora.

Las muestras planctónicas y los sedimentos fueron conservados de igual manera con solución Transeau.

Los sustratos libres de microalgas, fueron pesados en fresco y llevados a peso seco a una temperatura de 60°C para determinar el número de células/ g de peso seco.

4.5 Identificación y Cuantificación Las microalgas (diatomeas y dinoflagelados) obtenidas a partir de cada una de las muestras fueron identificadas mediante microscopia óptica (400 aumentos) y microscopia electrónica de barrido (cuando fue posible).

La microscopia electrones se llevó a cabo empleando un equipo FEI QUANTA 200 –r, las muestras fueron deshidratadas, con el objetivo eliminar el agua de la muestra sustituyéndola por etanol y utilizando una serie de concentraciones ascendentes de etanol absoluto. Se trabajaron concentraciones de etanol de 30%, 50%, 70%, 90%, 95% (10 minutos cada una) y 100% (15 minutos). Posteriormente y previo a la visualización se llevó a cabo un recubrimiento metálico en oro, en un metalizador Quorum Q150R ES.

Para el análisis de sedimentos de los tres lugares de muestreo se realizaron una serie de extendidos sobre láminas (aproximadamente quince para cada sitio). Estos extendidos fueron observados directamente al microscopio óptico (100 y 400 aumentos).

La caracterización de las microalgas se llevó a cabo con base en distintos trabajos (Adachi & Fukuyo, 1979; Balech, 1988; Cupp, 1943; De Stefano & Romero, 2005; Dodge & Bibby, 1973; Ehrenberg, 1841; Ehrenberg, 1844; Ehrenberg, 1853; Ehrenberg, 1860; Ehrenberg-Cleve, 1899; Faust, 1990; Grunow, 1860; Grunow, 1867; Guiry, 2015; Hasle et al., 1996; Hernández & Almazán, 2004; Hoppenrath et al., 2013; Hoppenrath et al., 2014; Kuntze, 1898; Kutzing, 1844; Reimann & Lewin, 1964, Mereschkowsky, 1902; Nagahama et al., 2011; Nordic Microalgae, 2010; Olenina et al., 2006; Parra et al., 2011; Riaux & Romero, 2003; Romero, 2011; Romero & Navarro, 1999; Round et al., 1990; Schmidt, 1874; Schmidt, 1901; Stein, 1878; Tomas, 1997; Vidal & Lozano, 2011).

Las diatomeas y los dinoflagelados epifitos y planctónicos fueron cuantificados por triplicado utilizando una cámara Sedgewick Rafter. Las densidades de diatomeas y dinoflagelados epífitos potencialmente tóxicos, se expresan en términos de células/g de peso húmedo o células/g de peso seco de sustrato, estableciendo la cantidad de individuos presentes en el volumen de la muestra y dividiendo por el peso del sustrato, empleando los cálculos para los conteos celulares con cámaras Sedgewick Rafter (Reguera et al., 2011).

D = N * (1000/ Cc) * (Vm/ Pm)

Dónde: D= Densidad celular en células/g peso húmedo o células/g peso seco de sustrato N= Número de células contadas de una especie determinada Cc= Número de cuadros barridos en la cámara Vm= Volumen de la muestra (ml) Pm: Peso húmedo o peso seco del sustrato (g)

4.6 Nutrientes En cada uno de los sitios de muestreo se recolectaron muestras de agua de mar (500 mL) a un metro de profundidad, a 10, 30 y 50 metros de la costa. El agua se filtró el mismo día de la colecta, utilizando filtros de fibra de vidrio marca Sartorius™ con tamaño de poro de

0.7 µm. Con estas muestras se realizó la determinación de Amonio (푁퐻3 − 푁), Nitratos − 3− (푁푂3 ) y Fosforo (푃푂4 ), empleando el espectrofotómetro HACH DR/200 y los reactivos Polyvinil alcohol, estabilizador mineral, reactivo de Nessler (para amonio), NitriVer 3 y NtriVer 6 (para nitratos), y PhosVer 3 (para fosforo), según los protocolos y recomendaciones del fabricante (HACH ®).

4.7 Análisis estadístico Dada la naturaleza de los datos biológicos recolectados en la Isla de Barú, determinada mediante un test de Shapiro-Wilk se procedió de la siguiente manera. Las diferencias en el número de microalgas presentes en los distintos lugares de muestreo (Playa del Muerto, Isla Arena y Ciénaga Cholón) se determinaron mediante una prueba de ANOVA de un factor. La diferencia en el número de microalgas entre épocas climáticas (abril y septiembre) para cada uno de los sitios de muestreo, se determinaron mediante un Test-T para muestras relacionadas. Ambos análisis se llevaron a cabo con la ayuda del programa SPSS Statistics®.

4.8 San Andrés Isla Buscando ampliar el análisis de los efectos climáticos (el fenómeno de El Niño y La Niña) sobre la abundancia de dinoflagelados, se evaluaron datos inéditos recolectados entre 2007 y 2009 por el grupo de Modelación de Ecosistemas Costeros. Los datos corresponden a dinoflagelados epífitos asociados a praderas de pastos marinos y macroalgas en San Andrés Isla.

Las descripciones de los sitios de muestreo de San Andrés Isla (Figura 10) mostradas a continuación fueron tomadas de Rodríguez y colaboradores (2010).

Figura 10. Sitios de muestreo de San Andrés Isla. Tomado de Rodríguez y colaboradores (2010).

Isleño. Localizado a 240 m mar adentro frente a una popular playa de la isla. En esta zona no hay tránsito de botes.

Toninos. Localizado a 507 m mar adentro en una zona de muelles para pequeños botes.

Cotton Cay. Localizado a 648 m mar adentro en un área muy poco profunda con un alto tráfico de botes.

Harbor. Localizado a 298 m mar adentro, en un área cercana al puerto que fue construido en 1966, donde el tránsito de botes es alto.

Bahía Honda. Localizada a 27 m mar adentro, un área rodeada por manglares.

Mar Azul. Localizado a 481 m mar adentro esta área tiene un alto tráfico de botes pequeños que transportan turistas hacia el acuario.

Acuario. Localizado a 536 m mar adentro es el punto más cercano a Haynes Cay donde se practica careteo.

Rocky Cay. Localizado a 34 m de la costa tiene un alto impacto antropogénico debido a la actividad hotelera que allí se realiza.

Con base en la naturaleza de los datos biológicos de San Andrés Isla determinada mediante un test de Shapiro-Wilk se realizaron las pruebas mencionadas a continuación. Las diferencias en el número de microalgas presentes en los ocho lugares de muestreo (Rocky Cay, Bahía Honda, Toninos, Harbor, Acuario, Cotton Cay, Isleño, Mar Azul) y la diferencia en el número de microalgas entre años (2007, 2008 y 2009) para cada uno de los sitios de muestreo, se determinaron mediante una prueba de Kruskal-Wallis. Ambos análisis se llevaron a cabo con la ayuda del programa SPSS Statistics®.

5. Resultados 5.1 La Isla de Barú 5.1.1 Praderas de pastos marinos Tres especies de pastos marinos correspondientes a Thalassia testudinum, Syringodium filiforme y Halodule wrightii, y un tipo de macroalga, Halimeda opuntia fueron encontrados en la Isla de Barú (Figura 11). Thalassia testudinum fue el único pasto marino que se encontró en todos los sitios de muestreo y en ambos meses. Syringodium filiforme y Halodule wrightii se encontraron tanto en abril como en septiembre, aunque solo en Playa del Muerto. Finalmente, Halimeda opuntia se encontró únicamente en Ciénaga Cholón en el mes de abril.

El recurso espacio puede jugar un papel fundamental entre dinoflagelados y diatomeas epifitas a la hora de competir por luz, nutrientes y soporte. Por lo cual, una gran cantidad de biomasa en las hojas, sección donde generalmente se localizan los individuos epífitos como diatomeas y dinoflagelados, podría indicar una mayor área para el desarrollo de estas microalgas.

La cantidad de biomasa vegetal acumulada en el rizoma y en la raíz de Thalassia testudinum, podría indicar que los nutrientes se están acumulando en estas secciones más que en las hojas (Figura 12). Adicionalmente, estos resultados muestran que Ciénaga Cholón es el sitio de muestreo con mayor cantidad de biomasa en las hojas, en comparación con Isla Arena y Playa del Muerto, los cuales no presentan diferencias significativas (Figura 12).

8 Playa del Muerto Isla Arena Ciénaga Cholón 7

Biomasa (g peso seco)

0 Hojas Raíz Necromasa Meristemo Rizoma Sección Vegetal

Sin embargo, no se observa una relación clara entre la biomasa de la hoja (recurso espacio) registrada en el mes de septiembre y las diatomeas (R2=0,175) o los dinoflagelados (R2=0,131) recolectados durante el mismo mes (Figura 13, Anexo 6).

Biomasa Dinoflagelados

3,5 2500 ) 3 2000 2,5

1500 2

1,5 células/g peso seco 1000

1 500

0,5

Biomasa vegetal Biomasa vegetal (g peso seco) Dinoflagelados Dinoflagelados ( 0 0 Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena Sitio de muestreo

(A)

Biomasa Diatomeas

3,5 600000 ) 3 500000

2,5 400000 2 300000 1,5 células/g peso seco 200000

1 Diatomeas( Biomasa vegetal Biomasavegetal peso (g seco) 0,5 100000

0 0 Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena

Sitio de muestreo

(B)

Figura 13. Relación entre la abundancia promedio de dinoflagelados (A) y diatomeas (B) epifitos (células/g peso seco) y la biomasa vegetal de la hoja (g/ peso seco) de Thalassia

testudinum en el mes de septiembre. (A) y (B). Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%.

5.1.2 Nutrientes En todos los sitios de muestreo la relación N:P que generalmente está en una proporción 15:1, fue baja, con un rango de 0,08 a 1,71. Esto podría indicar que el nitrógeno probablemente está limitando la producción biológica. Así mismo, se encontró que el fósforo fue el más abundante en todos los sitios de muestreo seguido del amonio (Figura 14).

Niveles típicos de nutrientes en los hábitats de pastos Nutrientes Isla de Barú (µM/L) marinos (Touchette & Burkholder, 2000; Burkholder et al.,2007)

Playa del Muerto Isla Arena Ciénaga Cholón Columna de agua (µM/L) Sedimento (µM/L) (µM/L) (µM/L) (µM/L) Fósforo 9.79 ± 8.32 46.15 ± 4.32 10.64 ± 11.59 0.1 a 0.7 0.3 a 20 Nitrato 0.48 ± 0 0.16 ± 0.16 2.58 ± 0.96 0.05 a 8 2 a 10 Amonio 26.05 ± 16.07 221.17 ± 19.95 7.76 ± 4.98 0 a 3.2 1 a 180

Sin embargo, los niveles típicos de nutrientes en los hábitats de pastos marinos, según lo mencionan Touchette & Burkholder (2000), y Burkholder y colaboradores (2007), se encuentran dentro del rango para los valores de nitrato en los tres sitios de muestreo, aunque están por debajo para los valores de amonio y fósforo obtenidos en el presente estudio (Tabla 4).

Amonio (NH - N) 270 3 Nitrato (NO -) 255 3 Fósforo (PO 3-) 240 4 Nitrógeno inorgánico total 225 N:P 210 195 180 165 150 135 120 105 90

Nutrientes (uMol/L) 75 60 45 30 15 0 Playa del Muerto Isla Arena Ciénaga Cholón Sitio de muestreo

Figura 14. Promedio de nutrientes (μMol/L) para cada sitio de muestreo durante el mes de septiembre. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%.

Como se observa en la Tabla 5, la gran mayoría de diatomeas y dinoflagelados encontrados en la Isla de Barú no requieren de grandes concentraciones de nitratos o fosfatos para su desarrollo óptimo, esto indica que, aunque las concentraciones de nitratos son bajas en relación a las del fosforo, estas son suficientes para el crecimiento de las microalgas. La Tabla 5 también muestra que en general las especies de diatomeas encontradas en la Isla de Barú poseen rangos de temperatura más amplios que las especies de dinoflagelados y soportan mejor las temperaturas de 28°C a 30°C, temperaturas que presentaba la Isla de Barú durante los meses de muestreo.

Por último, cabe anotar que al igual que ocurría con la biomasa vegetal no se observa una relación clara entre la abundancia de dinoflagelados (Amonio R2=0.392, Nitrato R2=0.035, Fósforo R2=0.487) y Diatomeas (Amonio R2=0.334, Nitrato R2=0.060, Fósforo R2=0.427), y la concentración de nutrientes (Anexo 7).

Tabla 5. Dependencia trófica y condiciones óptimas de desarrollo, de los dinoflagelados y diatomeas hallados en la Isla de Barú. Fuente de datos Encyclopedia of Life (EOL) (2016).

Dependencia Fosfatos Nitratos Salinidad Tempertura trófica (µmol/L) (µmol/L) (PPS) (°C) Prorocentrum lima Fotoautótrofo 0.098-1.857 0.324 - 27.926 32.851 - 39.081 -0.434 - 20.014 Prorocentrum hoffmannianum Fotoautótrofo 0.126-0.225 0.542-0.872 37.158-37.172 26.481-26.681 Ostreopsis sp. Fotoautótrofo 0.21-0.63 1.72-6.89 34.7-37.78 12.22-16.58 Dinoflagelados Gambierdiscus sp. Fotoautótrofo - - - - Tripos lineatum - - - - - Tripos breve - 0.11-1.08 0.46-8.91 34.34-34.81 15.36-20.17 Amphiprora sp. Fotoautótrofo 0.051-1.45 0.056-13.67 17.94-36.13 -2.04 - 29.47 Cocconeis sp. Fotoautótrofo 0.102-2.358 0.084-34.04 24.513-37.765 -1.46-29.2 Coscinodiscus centralis Fotoautótrofo 0.074-1.717 0.360-18.305 17.940-36.252 -1.743-24.625 Cylindrotheca closterium Fotoautótrofo 0.046-2.358 0.053-34.037 17.940-37.775 -2.058-29.468 Diploneis sp. Fotoautótrofo 0.114-1.268 0.499-6.894 26.805-36.252 -1.948-24.142 Lichmophora ehrenbergii Fotoautótrofo 0.212-0.328 1.008-1.543 34.685-34.788 3.084-5.196 Diatomeas Lichmophora remulus Fotoautótrofo - - - - Lichmophora sp. Fotoautótrofo 0.071-1.408 0.030-14.869 20.691-37.765 -1.203-27.397 Plagiotropis lepidoptera Fotoautótrofo 0.063 - 0.870 0.056 - 4.985 31.845 - 35.318 10.864 - 29.365 Navicula sp. Fotoautótrofo 0.046 - 2.354 0.053 - 33.849 17.940 - 36.252 -2.045 - 29.468 Rhabdonema adriaticum Fotoautótrofo 0.074 - 1.271 0.360 - 10.214 30.598 - 34.788 -1.364 - 23.536 Thalassionema nitzschioides Fotoautótrofo 0.046 - 2.366 0.053 - 33.849 19.590 - 37.775 -1.938 - 29.468

5.1.3 Distribución y abundancia de dinoflagelados y diatomeas

5.1.3.1 Ciénaga Cholón Las densidades celulares de dinoflagelados epifitos para Ciénaga Cholón presentaron valores de 342 ± 231.3 células/g de peso seco en septiembre y de 142 ± 109.67 células/g de peso seco en abril (Figura 15). Sin embargo, no se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre sitios y meses de muestreo (p˃0.05) (Anexo 2).

En el plancton marino de Ciénaga Cholón no se detectaron dinoflagelados en el mes de abril. En contraparte, durante el mes de septiembre se registraron densidades de 3000 ± 5196 células/400L pertenecientes a Tripos furca (Figura 17).

En cuanto al número de diatomeas epífitas encontradas en Ciénaga Cholón, se presentaron valores mayores para el mes de septiembre (79334 ± 13997.9 células/g de peso seco) que para el mes de abril (2414 ± 994.5 células/g de peso seco) (Figura 16) (p˂0.05) (Anexo 2). Así mismo, las diatomeas planctónicas presentaron valores mayores (372000 ± 49568 células/400L) en el mes de septiembre, en comparación con abril (69000 ± 10392 células/400L) (Figura 18).

De igual manera se observó que el número de diatomeas epifitas en el mes de septiembre fue mayor en comparación con el número de dinoflagelados epifitos (Anexo 8).

5.1.3.2 Isla Arena Los valores de abundancia de dinoflagelados epifitos en Isla Arena fueron de 127 ± 29.8 células/g de peso seco en el mes de septiembre y de 164 ± 27.30 células/g de peso seco en el mes de abril (Figura 15). No obstante, no se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre lugares y meses de muestreo (p˃0.05) (Anexo 2).

El plancton marino de Isla Arena registro densidades celulares de 3000 ± 5196 células/400L pertenecientes a Tripos tripos en septiembre (Figura 17). Mientras que en el mes de abril no se detectaron dinoflagelados planctónicos.

El mayor número de diatomeas epifitas encontradas en Isla Arena, fue de 37659 ± 9497.94 células/g de peso seco en septiembre y de 2609 ± 266.6 células/g de peso seco en abril (Figura 16) (p˂0.05) (Anexo 2). Así mismo, las diatomeas planctónicas presentaron valores de abundancia de 216000 ± 41243 células/400L en septiembre y de 57000 ± 5196 células/400L en abril (Figura 18).

De igual manera se observó que el número de diatomeas epifitas en el mes de abril fue mayor en comparación con el número de dinoflagelados epifitos (Anexo 8).

5.1.3.3 Playa del Muerto Las densidades celulares de dinoflagelados epifitos en Playa del muerto presentaron valores de 1032 ± 1023.5 células/g de peso seco en el mes septiembre y de 132 ± 32 células/g de peso seco en el mes de abril (Figura 15). Aunque, no se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre sitios y meses de muestreo (p˃0.05) (Anexo 2).

En el mes de abril, no se detectaron dinoflagelados en el plancton marino de Playa del Muerto. Sin embargo, en el mes de septiembre se evidencio la presencia de Ostreopsis sp. y Tripos furca, con valores de abundancia de 33000 ± 5196 células/400L (Figura 17).

Por otra parte, el número de diatomeas epifitas encontradas en Playa del Muerto fue de 269900 ± 247014.9 células/g de peso seco en septiembre y de 3086 ± 2220.1 células/g de peso seco en abril (Figura 16), entre estas abundancias no se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre sitios y meses de muestreo. Por otro lado, las

diatomeas planctónicas presentaron valores de 156000 ± 31607 células/400L en septiembre y de 66000 ± 10392 células/400L en abril (Figura 18).

2400

2200 2000 Abril 1800 Septiembre

1600

1400

1200

1000

800

600

Células/g de peso seco 400

200

Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena Sitio de muestreo

550000

500000 Abril Septiembre 450000

400000

350000

300000

250000

200000

150000

Células/g de peso seco 100000

50000

0 Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena Sitios de muestreo

En Ciénaga Cholón P. hoffmannianum, Ostreopsis sp. y P. lima fueron encontrados en el mes de septiembre, no obstante, solo los dos últimos habían sido hallados en abril. De igual manera el número de Ostreopsis sp. disminuyó en relación al número de P. lima. Por otra parte, en Isla Arena P. hoffmannianum, Ostreopsis sp., P. lima y Gambierdiscus sp. fueron encontrados en el mes de abril, aunque, solo P. lima fue hallado en el mes de septiembre. Finalmente, en Playa del Muerto P. hoffmannianum, Ostreopsis sp. y P. lima fueron encontrados en septiembre, sin embargo, el primero no fue hallado en abril (Anexo 5).

40000 TriposTripos lineatum furca 35000 OstreopsisOstreopsis ovatasp. TriposTripos breve tripos 30000

25000

20000

15000

Celulas/400L

10000

5000

0 Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena Sitio de muestreo

Abril

400000 Septiembre

300000

200000

Células/400L

100000

0 Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena Sitio de muestreo

5.1.4 Abundancia y periodos climáticos En el Caribe colombiano, septiembre es un mes que históricamente se ha caracterizado por ser un periodo con un mayor número de precipitaciones que el mes de abril (Figura 19). Sin embargo, el fenómeno de El Niño observado durante gran parte del 2015 (Tabla 6) generó que las precipitaciones observadas septiembre fueran 96.3 mm (aprox.), es decir, que estuvieron por debajo del promedio histórico (1981-2014) para dicho mes. Por lo cual, la abundancia de dinoflagelados observados durante esta época pudo verse influenciada por dicho fenómeno climático.

No obstante, la temperatura media en la ciudad de Cartagena (la localización más cercana a la Isla de Barú) no varió considerablemente en el mes de septiembre (28 a 30 °C) o en el mes de abril (28 °C) de 2015 en relación al promedio histórico (1981-2010) de dichos meses (Figura 20).

Años 1981-2014 Año 2015

Diciembre Noviembre Octubre Septiembre Agosto Julio Junio

Mes Mayo Abril Marzo Febrero Enero

0 50 100 150 200 250 mm

Figura 19. Precipitación promedio entre 1981-2014 y 2015, obtenida a partir de los datos recolectados por el IDEAM en cuatro estaciones meteorológicas cercanas a la Isla de Barú y por el CIOH. Precipitación promedio (mm) en cada mes. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%.

Temperatura --

Diciembre

Noviembre

Octubre

Septiembre

Agosto

Julio

Junio

Mes Mayo

Abril

Marzo

Febrero

Enero

0 5 10 15 20 25 30 Temperatura (°C)

Los datos del ONI muestran que en el año 2014 se presentó un Niño débil que incrementó hasta categoría de Niño muy intenso en el segundo semestre de 2015 y se prolongó hasta el primer trimestre de 2016 (Tabla 6 y Figura 21), considerándose como el segundo “El Niño” más fuerte en los últimos 65 años.

Año Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Septiembre Octubre Noviembre Diciembre 2005 0.6 0.6 0.5 0.5 0.4 0.2 0.1 0 0 -0.1 -0.4 -0.7 2006 -0.7 -0.6 -0.4 -0.2 0 0.1 0.2 0.3 0.5 0.8 0.9 1 2007 0.7 0.3 0 -0.1 -0.2 -0.2 -0.3 -0.6 -0.8 -1.1 -1.2 -1.3 2008 -1.4 -1.3 -1.1 -0.9 -0.7 -0.5 -0.3 -0.2 -0.2 -0.3 -0.5 -0.7 2009 -0.8 -0.7 -0.4 -0.1 0.2 0.4 0.5 0.6 0.7 1 1.2 1.3 2010 1.3 1.1 0.8 0.5 0 -0.4 -0.8 -1.1 -1.3 -1.4 -1.3 -1.4 2011 -1.3 -1.1 -0.8 -0.6 -0.3 -0.2 -0.3 -0.5 -0.7 -0.9 -0.9 -0.8 2012 -0.7 -0.6 -0.5 -0.4 -0.3 -0.1 0.1 0.3 0.4 0.4 0.2 -0.2 2013 -0.4 -0.5 -0.3 -0.2 -0.2 -0.2 -0.2 -0.2 -0.2 -0.2 -0.2 -0.3 2014 -0.5 -0.6 -0.4 -0.2 0 0 0 0 0.2 0.4 0.6 0.6 2015 0.5 0.4 0.5 0.7 0.9 1 1.2 1.5 1.8 2.1 2.2 2.3 2016 2.2 1.9 1.6

Figura 21. Comportamiento del ONI entre 1950 y 2016. Tomado de Null (2016).

La Figura 22, muestra que las especies de dinoflagelados epifitos hallados en la Isla de Barú mostraron una tendencia al aumento acorde con el incremento del ONI, entre abril y septiembre de 2015. No obstante, el mayor aumento se presentó en las especies pertenecientes al género Prorocentrum.

Abril de 2015 (ONI = 0.7 Niño) Septiembre de 2015 (ONI = 1.8 Niño)

Gambierdiscus sp.

Ostreopsis sp.

Prorocentrum hoffmannianum

Prorocentrum lima

0 20 40 60 80 100 Celúlas/g de peso húmedo

Figura 22. Relación entre la abundancia de especies de dinoflagelados, el índice ONI y los distintos periodos climáticos en la Isla de Barú.

5.1.5 Sedimentos Los extendidos realizados con los sedimentos de cada uno de los sitios de muestreo fueron analizados mediante microscopia óptica (400 aumentos). Sin embargo, ningún tipo de dinoflagelado o estructura de resistencia (quiste) fue detectado.

Si se tiene en cuenta que la abundancia de dinoflagelados hallados sobre pastos marinos en el presente estudio fue baja, era lógico pensar que las densidades celulares de dinoflagelados sobre sedimentos pudieran ser aún más bajas, ya que como lo muestra un estudio llevado a cabo por Delgado (2005) la abundancia de dinoflagelados puede llegar a ser nueve veces mayor sobre el sustrato macroalgas que en sedimentos. La autora también menciona en su estudio que P. lima fue la especie dominante en ambos sustratos.

5.2 San Andrés Isla Los datos recolectados entre 2007 y 2009 por el grupo de Modelación de Ecosistemas Costeros en San Andrés Isla (Tabla 7) muestran una mayor cantidad de especies de dinoflagelados que las encontradas en la Isla de Barú.

Tabla 7. Abundancia de especies de dinoflagelados epifitos de Thalassia testudinum (células/g de peso húmedo) en distintos sitios de muestreo, años y meses, en San Andrés Isla. (-) ausencia.

Lugar de Muestreo Dinoflagelados Especie Año Mes Bahía Cotton Rocky Cay Isleño Toninos Harbor Mar Azul Acuario totales por año Honda Cay y por especie 2007 (Neutro) Julio 23 ± 41 110 ± 177 13 ± 5 1 8 ± 8 - 2 5 ± 4 162 Ostreopsis ovata 2008 (Niña) Abril - - 80 ± 49 - - - - - 80 2009 (Niño) Septiembre - - - - 30.3 ±30.3 - - - 30.3 2007 (Neutro) Julio 13 ± 8 50 ± 55 15 ± 11 29 ± 21 22 ± 10 12 ± 6 19 ± 6 18 ± 6 178 Prorocentrum belizeanum 2008 (Niña) Abril 267 ± 749 50 ± 113 - 89 ± 112 - 2 ± 3 34 ± 53 273 ± 386 715 2009 (Niño) Septiembre - 29.7 ±25.8 23.1 ±19.3 16.6 ± 28.8 34.3 ±23.6 11.8 ±14.5 16.0 ± 12.4 - 131.5 2007 (Neutro) Julio 3 ± 1 ------3 Prorocentrum emarginatum 2008 (Niña) Abril 84 ± 251 13 ± 28 - 101 ± 199 222 ± 437 29 ± 30 136 ± 325 - 585 2009 (Niño) Septiembre 7.7 ± 9.5 - - - - - 43.8 ± 23.2 - 51.5 2007 (Neutro) Julio 9 ± 6 157 ± 110 13 ± 2 9 ± 5 7 ± 5 3 ± 1 11 ± 9 4 ± 1 213 Prorocentrum hoffmanium 2008 (Niña) Abril 4 ± 13 25 ± 57 - 237 ± 376 31 ± 63 11 ± 8 1249 ± 613 283 ± 379 1840 2007 (Neutro) Julio 5 ± 3 5 ± 6 59 ± 39 17 ± 15 45 ± 19 6 ± 4 20 ± 4 27 ± 14 184 Prorocentrum lima 2008 (Niña) Abril 550 ± 953 2718 ± 5694 - 518 ± 613 638 ± 752 116 ± 110 2614 ± 1785 1699 ± 1577 8853 P.cf lima 2009 (Niño) Septiembre 127.0 ±81.4 - - - - - 241.0 ±78.2 19.9±19.9 387.9 2007 (Neutro) Julio 5 ± 3 168 ± 102 36 ± 35 36 ± 26 33 ± 15 21 ± 11 31 ± 21 24 ± 7 354 Prorocentrum maculosum 2008 (Niña) Abril - - 120 ± 170 330 ± 362 626 ± 810 103 ± 68 419 ± 704 293 ± 373 1891 P. cf 1 maculosum 2009 (Niño) Septiembre 22.6 ±12.5 31.2 ±25.7 221.5 ± 143.7 51.4 ± 89.1 21.7 ±21.7 10.3 ±12.6 91.1 ±40.5 10.5 ±10.6 460.3 P. cf 2 maculosum 2009 (Niño) Septiembre 20.0 ±24.5 6.8 ±6.0 31.5 ± 38.5 125.3 ± 155.1 43.4 ±43.4 67.6 ±22.7 16.0 ±12.4 54.4 ±43.8 365 P. rathymum 2007 (Neutro) Julio 2 ± 2 130 ± 106 17 9 ± 3 11 ± 10 4 ± 3 2 ± 1 14 ± 6 189 Prorocentrum arenarium 2008 (Niña) Abril - - - 14 ± 38 25 ± 51 125 ± 217 34 ± 84 41 ± 57 239 Prorocentrum mexicanum 2008 (Niña) Abril - - - 33 ± 75 - 7 ± 12 67 ± 163 - 107 Prorocentrum micans 2009 (Niño) Septiembre - - 5.3 ± 6.6 - - - - - 5.3 P. cf concavum 2009 (Niño) Septiembre 3.9 ±4.9 - - - - - 37.8 ±29.3 27.3 ±27.3 69 P. dentatum 2009 (Niño) Septiembre - - 5.3 ± 6.6 - - - - - 5.3 Prorocentrum compressum 2009 (Niño) Septiembre - - 15.3 ± 18.8 - - - - - 15.3 2007 (Neutro) Julio 4 ± 2 23 ± 27 2 ± 1 4 ± 2 12 ± 2 4 ± 1 3 ± 3 6 ± 4 58 Sinophysis microcephala 2009 (Niño) Septiembre - 32.4 ±19.9 - 16.6 ±28.8 4.3 ±4.3 0 11.8 ± 9.2 - 65.1 Alexandrium sp. 2008 (Niña) Abril 28 ± 64 - - 125 ± 135 184 ± 298 7 ± 12 1446 ± 1441 - 1790 Dinophysis acuminata 2008 (Niña) Abril 24 ± 62 - - 78 ± 153 2 ± 5 - 18 ± 40 15 ± 15 137 Gambierdiscus toxicus 2008 (Niña) Abril 42 ± 125 - - 14 ± 38 - - - - 56 Gambierdiscus cf. toxicus 2009 (Niño) Septiembre 8.1 ±6.3 - 24.0 ± 29.5 - - - 40.1 ±31.1 - 72.2 Cochlodinium polykrikoides 2009 (Niño) Septiembre 41.9 ±25.9 - - - - - 94.6 ±42.4 - 136.5 2007 (Neutro) Julio 232 643 155 105 138 160 88 98 1619 Dinoflagelados totales por 2008 (Niña) Abril 999 2793 200 1506 1728 390 6017 2604 16237 año y sitio de muestreo 2009 (Niño) Septiembre 227.3 100.1 326 209.9 134 89.7 592.2 112.1 1791.3

Los datos recolectados en la Tabla 7 muestran que la mayor cantidad de dinoflagelados epifitos se encontró en abril de 2008 (16237 células/g de peso húmedo), un mes que históricamente ha mostrado ser un periodo con un bajo número de precipitaciones o un periodo seco (Figura 23). Sin embargo, el fenómeno de La Niña observado durante la primera mitad del año (Tabla 6) pudo influenciar la abundancia de dinoflagelados observados en esta época, principalmente por el aumento de las precipitaciones.

Precipitación (mm) --

Diciembre

Noviembre

Octubre

Septiembre

Agosto

Julio

Junio

Mes Mayo

Abril

Marzo

Febrero

Enero

0 50 100 150 200 250 300 350 mm

Por otro lado, septiembre de 2009 presento la segunda mayor abundancia (1791.3 células/g de peso húmedo), este mes históricamente ha mostrado ser un mes lluvioso o con un alto número de precipitaciones (Figura 23). Sin embargo, al igual que ocurría con La Niña en 2008, los efectos del fenómeno de El Niño durante la segunda mitad del año (Tabla 6) pudieron influenciar o afectar la abundancia de dinoflagelados.

La Figura 24, muestra que las especies de dinoflagelados epifitos hallados en San Andrés Isla, tuvieron una tendencia al aumento tanto bajo la influencia de El Niño como de La Niña con respecto al periodo neutro. Sin embargo, el mayor incremento en la abundancia de dinoflagelados se presentó en las especies del género Prorocentrum.

Julio de 2007 (ONI = -0.3 Neutro) Abril de 2008 (ONI = -0.9 Niña) Septiembre de 2009 (ONI = 0.7 Niño) Gambierdiscus toxicus

Prorocentrum maculosum

Prorocentrum lima

Prorocentrum hoffmannianum

Prorocentrum emarginatum

Prorocentrum belizeanum

Ostreopsis ovata

0 2000 4000 6000 8000 Células/g de peso húmedo

Figura 24. Relación entre la abundancia de algunas especies de dinoflagelados, el índice ONI y los distintos años (periodos climáticos) en San Andrés Isla.

Se encontraron diferencias estadísticamente significativas (p˂0.05) entre la abundancia de dinoflagelados en cada uno de los años (2007, 2008, 2009). Sin embargo, no se encontraron diferencias estadísticamente significativas (p˃0.05) entre el número de dinoflagelados de cada uno de los ocho sitios de muestreo (Rocky Cay, Bahía Honda, Toninos, Harbor, Acuario, Cotton Cay, Isleño, Mar Azul) (Anexo 3).

5.3 Clasificación de dinoflagelados

5.3.1 Dinoflagelados epifitos de pastos marinos En las praderas de pastos marinos de los tres sitios de muestreo, se encontraron en total cuatro morfoespecies de dinoflagelados, agrupadas en tres géneros y cuatro especies (Figuras 25-28). De estos tres géneros todos han sido reportados como toxicogénicos.

Figura 25. Prorocentrum lima. (A) MEB, (B y C) Microscopia óptica (400 aumentos).

Los dinoflagelados pertenecientes al orden Prorocentrales, presentan por lo general una teca sencilla bivalvar (derecha e izquierda). Cada valva está conformada por una sola placa que por lo general tiene poros dispuestos en campos o hileras bien definidas (Dodge & Bibby 1973; Balech 1988; Parra et al., 2011).

Prorocentrum lima posee células ovoides alargadas con un área periflagelar en forma de V, los tamaños de las células varían de 30 a 34 µm de largo y 21 a 46 µm de ancho. Poseen un llamativo pirenoide con envoltura de almidón en el centro de la célula. La superficie de las tecas es lisa con poros grandes dispersos que pueden ser redondos, ovoides o con forma de riñón, también se destaca la presencia de una fila marginal de amplios poros que por lo general son de forma redonda u ovoide. El centro de la placa carece de poros y el núcleo oval es posterior (Ehrenberg, 1860; Stein, 1878; Nagahama et al., 2011; Hoppenrath et al., 2014).

Figura 26. Prorocentrum hoffmannianum. (A) MEB, (B y C) Microscopia óptica (400 aumentos).

Prorocentrum hoffmannianum (Figura 26) posee células ovoides con un pirenoide central, los tamaños de las células varían de 45 a 55 µm de largo y de 40 a 45 µm de ancho. El área periflagelar tiene forma de V y la superficie de las tecas es reticulada-foveada. La ornamentación de las tecas varia de casi lisa con solo unos poros en depresiones poco profundas hasta reticulada-foveada. Los poros se encuentran dispersos y el centro de la placa carece de poros (Faust, 1990; Hoppenrath et al., 2013; Hoppenrath et al., 2014).

Figura 27. Ostreopsis sp. (A y B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.

Las especies del género Ostreopsis (Figura 27) se caracterizan por tener células aplanadas con forma oval (o forma de pera). La ornamentación de las tecas es lisa con poros tecales de uno o dos tamaños dependiendo de la especie. La placa del poro apical consiste en un área en forma de rendija estrecha y el cíngulo es estrecho, bordeado por bandas lisas (Schmidt, 1901; Hoppenrath et al., 2014).

Figura 28. Gambierdiscus sp. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.

Los dinoflagelados del género Gambierdiscus (Figura 28) poseen células solitarias, ligeramente comprimidas lateralmente, de longitud variable y forma redondeada a ovalada (Adachi & Fukuyo, 1979; Hernández & Almazán, 2004; Hoppenrath et al., 2014).

5.3.2 Dinoflagelados planctónicos En total, dos especies y un género de dinoflagelados fueron identificados en plancton marino de los tres sitios de muestreo (Figuras 29 y 30).

Figura 29. Tripos furca. (A Y B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.

Tripos furca (Figura 29) posee células con un largo que de 180 µm, un ancho de 34,5 µm, epicono de 100,5 µm, hipocono de 78 µm, espina larga de 54 µm, espina corta 24 µm (Vidal, 2010). Las células cuentan con un cuerno apical formado a partir de una epiteca triangular, en dirección hacia la derecha. Presentan cuernos en la hipoteca con extremos cerrados, divergentes y dirigidos más allá del margen posterior del cuerpo, el cuerno izquierdo es más largo. La forma del cuerpo es pentagonal y la superficie tiene poros y marcas lineales (Hasle et al., 1996; Ehrenberg-Cleve, 1899).

Figura 30. Tripos tripos. (A Y B) Microscopia óptica (400 aumentos) y (C) Microscopia óptica (100 aumentos).

Las células de Tripos tripos (Figura 30) se caracterizan por presentar una curvatura en sus cuernos y por presentar una longitud entre 0,2 y 0,35 mm (Kindersley, 2014).

5.4 Diatomeas Un total de doce especies de diatomeas distribuidas en diez géneros, fueron halladas en el plancton y el bentos de Ciénaga Cholón, Isla Arena y Playa del Muerto (Figuras 31-40). Del total de géneros, ninguno ha sido reportado como productor de toxinas hasta la fecha.

Figura 31. Entomoneis sp. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.

El género Entomoneis (Figura 31) se caracteriza por tener células solitarias o en cadenas, constreñidas en el medio, válvulas lanceoladas, convexas, con rafe, poseen un nódulo central y una quilla sigmoide. La mitad de la quilla se encuentra en cada lado del eje de la cadena. Nódulos terminales presentes (Grunow, 1860; Choudhury & Pal, 2014; Guiry, 2015).

Figura 32. Cocconeis sp. (A) MEB. (B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.

El género Cocconeis (Figura 32) exhibe una morfología heterovalvar, cada frústula se compone de una válvula sin rafe y una válvula estriada con rafe. Por lo general, la válvula con rafe es menos silicificada y es caracterizada por estrías uniseriadas y una corta zona hialina transapical, asociada con las terminaciones centrales del rafe, mientras que las zonas hialinas en forma de medialuna de diferentes longitudes están presentes en los ápices de las válvulas (Schmidt, 1874; Romero & Navarro, 1999; Riaux & Romero, 2003; De Stefano & Romero, 2005; Romero, 2011).

Figura 33. Actinocyclus normanii. (A, B, C) MEB. (D) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.

Actinocyclus normanii (Figura 33) puede tener la valva ligeramente levantada o hendida al centro, y algunos presentan inclusiones oscuras, tienen un diámetro de 18 a 70 µm, areolas de 8 a 10 µm y pervalvar de 18 a 32 µm (Vidal, 2010).

Figura 34. Nitzschia longissima. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 40µm.

Nitzschia longissima (Figura 34) se caracteriza por tener células alargadas filiformes que pueden ser poco arqueadas o muy arqueadas. Extremos valvares como dos cuernos, de menor diámetro que el huso, normalmente uno más largo que el otro. Presentan una longitud de 218 a 720 µm, ancho de 9 a 12 µm (Vidal, 2010).

Figura 35. Diploneis crabro. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.

El género Diploneis (Figura 35) posee células solitarias, válvulas constreñidas con una terminación subelíptica, caras valvulares lisas, curvadas u onduladas y tienen dentro de la valva un canal longitudinal (Ehrenberg, 1853; Round et al., 1990).

Figura 36. (A), (C) Lichmophora ehrenbergii. (B) Lichmophora remulus. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.

El género Lichmophora fue el que conto con un mayor número de representantes (dos) (Figura 36).

Se ha reportado que las células de Lichmophora remulus tienen un tamaño de 54 a 194 µm de largo, un ancho valvar de 9 a 16 µm y estrías en su estructura (Grunow, 1867).

Figura 37. Plagiotropis lepidoptera. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.

Plagiotropis lepidoptera (Figura 37) se caracteriza por presentar células estriadas con tamaños de 112 a 142 µm de largo, 18 a 24 µm de ancho y áreas hialinas en su estructura (Kuntze, 1898).

Figura 38. Mastogloia corsicana (A) MEB. (B) Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.

Mastogloia corsicana (Figura 38) este es el primer registro en el Caribe Colombiano. Se caracterizan por tener longitudes de 20 a 23 µm y ancho de 9 a 9,5 µm (Guiry, 2016).

Figura 39. Rhabdonema adriaticum. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.

Rhabdonema adriaticum (Figura 39) se caracteriza por su forma rectangular, y por estar unidas por el ápice de las valvas (Kutzing, 1844).

Figura 40. Thalassionema nitzschioides. Microscopia óptica (400 aumentos). Barra de escala 20µm.

Thalassionema nitzschioides (Figura 40) se caracteriza principalmente por tener células rectangulares unidas en forma de hilos y zig-zag, poseen valvas lineales y espina apical (Mereschkowsky, 1902).

6. Discusión

6.1 Pastos marinos De los cuatro sustratos hallados en el presente estudio, el que se encontró en mayor proporción en todos los sitios de muestreo fue Thalassia testudinum llamado también pasto tortuga, el más abundante y común en el Caribe según lo menciona Díaz (2003).

Las praderas de la Isla de Barú pueden también predominar (o entremezclarse) Syringodium filiforme y Halodule wrightii, este último por lo general se sitúa en el extremo de la península bordeando el litoral a una profundidad de hasta dos metros (Díaz, 2003).

Así mismo, las algas observadas con mayor frecuencia en asocio con los pastos marinos pertenecen a los géneros Halimeda, Dictyota y Caulerpa, lo que concuerda con hallazgo de Halimeda opuntia en el presente estudio, la cual también ha sido encontrada en otros lugares del Caribe colombiano como la Bahía de Chengue en praderas de Thalassia testudinum (Díaz, 2003).

Las hojas de los pastos y las macroalgas sirven como sustratos para la fijación de una amplia variedad de individuos sésiles (Díaz, 2003) como diatomeas y dinoflagelados. Por esta razón, se podría sospechar que una mayor cantidad de microalgas epífitas (diatomeas y dinoflagelados) podría encontrarse en los sitios que presentaran pastos marinos con una mayor biomasa en las hojas. Sin embargo, en el presente estudio no se observó una relación clara entre la biomasa de las hojas y la abundancia de las microalgas epifitas (Anexo 7).

No obstante, autores como Morton & Faust (1997) han mencionado que la baja abundancia de dinoflagelados tóxicos (como los encontrados en el presente estudio) ha sido asociada con la macrófita dominante Thalassia testudinum. Estos autores mencionan que la baja incidencia de ciguatera en el ecosistema del arrecife de barrera de Belice meridional podría ser provocada por este pasto marino. Esto puede deberse a que Thalassia testudinum es capaz de producir taninos en condiciones de heridas (Arnold et al., 2008), los cuales actúan como alguicidas contra dinoflagelados (Nagayama et al., 2003). De igual manera, Vergeer y colaboradores (1995) mencionan que en general los pastos marinos son una fuente rica de taninos condensados, ácidos fenólicos, ácidos fenólicos sulfatados y flavonoides.

Por otra parte, un estudio conducido por Grzebyk y colaboradores (1994) mostro que dinoflagelados pertenecientes a los géneros Gambierdiscus, Prorocentrum y Ostreopsis tenían abundancias distintas en diferentes sustratos (corales muertos, macroalgas, etc), los autores sugieren que en el caso de las macroalgas estos cambios en la abundancia de dinoflagelados son causados por una estimulación o inhibición sobre las microalgas epifitas a través de exudados algales, ya que como se observa en su estudio el alga roja, Halymenia floresia (un alga del mismo género que H. opuntia hallada en el presente estudio) inhibe el crecimiento de G. toxicus mientras que Portieria horemanii lo estimula, de igual manera el estudio sugiere un efecto estimulador del crecimiento en Ostreopsis ovata en presencia de macroalgas rojas.

Los resultados encontrados en estos estudios podrían sugerir que la baja abundancia de dinoflagelados encontrada en la Isla de Barú es debida en parte a la gran abundancia o a la dominancia de Thalassia testudinum en las praderas de pastos marinos, por encima de otros sustratos. Sin embargo, otros factores como la presencia de algunas algas o pastos podrían estar generando otros efectos inhibidores o estimuladores del crecimiento lo cual debe estudiarse mucho más a fondo.

6.2 Nutrientes Los niveles típicos de nutrientes en los hábitats de pastos marinos, según lo mencionan Touchette & Burkholder (2000), y Burkholder y colaboradores (2007), se encuentran dentro del rango para los valores de nitrato en los tres sitios de muestreo, aunque están por debajo para los valores de amonio y fósforo obtenidos en el presente estudio (Tabla 5). Esto podría sugerir que existe un sobre enriquecimiento de fósforo y amonio, y no una carencia de nitratos, aunque estos valores pueden variar dependiendo de la(s) especie(s) de pasto(s) marino(s) que compone(n) la(s) pradera(s)

En condiciones en las cuales existe un enriquecimiento de nutrientes tanto el nitrógeno como el fósforo pueden ser almacenados en tejidos superiores. Un ejemplo es el nitrato el cual generalmente se almacena en vacuolas dentro del citoplasma de la hoja (Touchette & Burkholder, 2000; Ferdie & Forquerean, 2004). Este planteamiento podría dar un indicio de porqué Ciénaga Cholón presenta valores mayores de biomasa en las hojas en comparación con los otros dos sitios de muestreo (Figura 12).

Por otra parte, un sobre enriquecimiento de nutrientes puede generar un declive de los pastos marinos, causado principalmente por la reducción de la luz debido al aumento excesivo en la biomasa algal (macroalgas y microalgas epífitas) (Burkholder et al 2007), así como también puede generar cambios en la dominancia de las especies de pastos marinos (Fourquerean et al 1995).

Por otro lado, se ha mencionado que una baja leve en salinidad, junto con un incremento de la temperatura y baja concentración de N, favorecen el crecimiento del dinoflagelado P.lima (Arbeláez y Mancera, 2016)

Por último, aunque se evaluó la concentración de nitrato, fosfato y amonio, es necesario evaluar la presencia de otros nutrientes como nitritos, silicato (silicio) y elementos traza como el hierro, ya que estos están involucrados en la síntesis de moléculas complejas, tales como las proteínas y en el caso del silicio este es un constituyente esencial del esqueleto de las diatomeas y la carencia de este puede inhibir la reproducción de la célula o suprimir su actividad metabólica (Levinton,1995; Segar, 1998; Rojas & Ortiz, 2007). Lo que podría ayudar a explicar la alta abundancia de diatomeas en relación a los dinoflagelados en la Isla de Barú.

6.3 Características y localización de dinoflagelados

6.3.1 Dinoflagelados epifitos de pastos marinos

P. lima Una amplia gama de variabilidad morfológica ha sido reportada para P. lima (Nagahama et al., 2011), sin embargo, todos los cultivos de este dinoflagelado evaluados hasta la fecha se han caracterizado por producir ácido okadaico (AO) y sus análogos, en distintas concentraciones (Hoppenrath et al., 2014). Suganuma y colaboradores (1988) han reportado que la exposición crónica a largo plazo a estas toxinas puede promover el crecimiento de tumores en ratones.

De las 80 especies de Prorocentrum descritas hasta la fecha, al menos nueve (incluyendo a P. lima y P. hoffmannianum) son capaces de producir toxinas como el ácido okadaico (AO) y sus análogos (1-6 diol AO; Metil AO; Etil AO; 7-deoxy AO) Dinofisistoxinas (DTXs), Prorocentrolides (A y B) y otras toxinas indefinidas (Hoppenrath et al., 2014). Por otro

lado, aunque no es frecuente la asociación de especies del genero Prorocentrum a intoxicaciones diarreicas por mariscos, existen reportes que los involucran en estas (Lawrence et al., 2000; Levasseur et al., 2003; Foden et al., 2005).

Las especies del género Prorocentrum generalmente se encuentran en hábitats epífitos y bénticos (Mackenzie et al., 2011; Hoppenrath et al., 2014). P. lima es una especie cosmopolita ampliamente distribuida en zonas tropicales y templadas (Nagahama et al., 2011; Hoppenrath et al., 2014). Por ejemplo, esta microalga ha sido encontrada al suroeste del Golfo de México (Licea et al., 2004), en la costa norte de Brasil (Wood, 1968) y en la Costa oeste de Florida (Steidinger, 1970). En Colombia existen registros de este dinoflagelado en La Ciénaga Grande de Santa Marta (Vidal, 2010), en la Bahía de Chengue (Arbeláez y Mancera, 2016) y en San Andrés y Providencia (Márquez & Herrera, 1986; Rodríguez et al., 2010; Mancera et al., 2014) sitio en donde se ha encontrado asociado a Sargassum polytripos (Mancera et al., 2014) y a Thalassia testudinum (Rodríguez et al., 2010).

P. hoffmannianum A nivel mundial P. hoffmannianum se encuentra distribuido en el Pacifico y el Atlántico (desde Belice hasta el Norte de Florida) (Steidinger y Melton, 1999). En Colombia este dinoflagelado se ha encontrado en praderas de Thalassia testudinum (Rodríguez et al., 2010).

Un estudio realizado por Morton y colaboradores (1994) mostro que el contenido de ácido okadaico producido por P. hoffmannianum cambia drásticamente en condiciones variables de temperatura y luz, por lo que estos autores plantean que, un aumento en el contenido de ácido okadaico podría estar correlacionado con un incremento del estrés ambiental. Cabe mencionar que además del ácido okadaico (AO) P. Hoffmannianum es capaz de producir una toxina llamada hoffmanniolide (Hu et al., 1999) así como también otras toxinas de acción rápida (Okolodkov et al., 2014).

Ostreopsis sp. Hasta la fecha nueve morfoespecies han sido descritas en el género Ostreopsis, basados solo en tamaño, morfología y patrón de las tecas (Hoppenrath et al., 2014).

Hoppenrath y colaboradores (2014), mencionaron que la identificación a nivel de especie es problemática, debido a que existen imprecisiones en las descripciones originales, que generan interpretaciones erróneas.

Dentro de las especies de Ostreopsis existen varias que son capaces de producir toxinas como O. ovata, la cual puede generar palitoxinas y ovatoxinas (Ciminiello et al., 2008) u O. mascarenensis quien produce análogos de palitoxinas como las mascarenotoxinas (A y B) (Lenoir et al., 2004), entre otras especies. Estas toxinas son unos de los compuestos marinos tóxicos más potentes, conocidos hasta la fecha (Usami et al., 1995; Ukena et al., 2001; Ciminiello et al., 2010; Suzuki et al., 2012).

Los individuos del genero Ostreopsis generalmente se encuentran en aguas templadas y tropicales (Tawong et al., 2014) habitando sedimentos marinos o como epifitos, sin embargo, en algunas condiciones particulares se pueden encontrar en el plancton (Parsons & Preskitt, 2007; Faust, 2009; Hoppenrath et al., 2014). Algunas especies de Ostreopsis se han encontrado formando parte de ensamblajes de Gambierdiscus y Prorocentrum, indicadores de las áreas de ciguatera (Steidinger & Melton, 1999; Parsons & Preskitt, 2007; Faust, 2009).

Una gran cantidad de especies de Ostreopsis han sido reportadas en el mar Caribe (Belice y Puerto Rico) (Faust, 1999), en el este del mar de China (Faust y Morton. 1995; Faust et al., 1996) y Tailandia (Tawong et al., 2014) entre otros. En Colombia, Rodríguez y colaboradores (2010) han reportado la presencia de O. ovata asociado a varios sustratos en San Andrés y Providencia.

Gambierdiscus sp. Muchas especies del genero Gambierdiscus son consideradas toxicas debido a que producen ciguatera (Hoppenrath et al., 2014). De estas, la más reconocida a nivel mundial es G. toxicus capaz de producir ciguatoxinas (CTXs) y Maitotoxinas (MTXs) (Chinain et al., 1999; Chinain et al., 2010; Roeder et al., 2010; Yogi et al., 2011). Sin embargo, esta no es la única especie de este género que produce estas toxinas, ya que también se encuentran otras como G. polynesiensis (Chinain et al., 2010), G. australes (Chinain et al., 2010; Rhodes et al., 2010; Kohli et al., 2012; Nishimura et al., 2013) y G. caribaeus (Holland et al., 2013), entre otras.

Estos individuos pueden ser bénticos o epifitos de macroalgas, macroalgas calcáreas, raíces de mangle y arrecifes coralinos, o pueden ser ocasionalmente encontrados en el plancton (Arencibia et al., 2009; Hoppenrath et al., 2014). Pueden encontrarse en regiones tropicales subtropicales y templadas, como, por ejemplo: Japón (Ishikawa & Kurashima, 2010; Kuno et al., 2010), el Caribe Mexicano (Hernández y Almazán, 2004) y Australia (Holmes et al., 1994), entre otras.

En Colombia Gambierdiscus toxicus ha sido encontrado asociado a Cladonia cervicornis presente en el drift en San Andrés Isla (Mancera et al., 2014).

6.3.2 Dinoflagelados planctónicos El género Tripos, es una agrupación propuesta por Gómez (2013) para delimitar a todas aquellas especies marinas que pertenecían al género Neoceratium. Un gran número de especies del genero Tripos son planctónicas y se encuentran ampliamente distribuidas en todos los mares y aguas epicontinentales (Gómez et al., 2010).

Tripos furca No existen reportes que vinculen a Tripos furca con la producción de toxinas. Sin embargo, este al igual que otras especies del mismo género como T. fusus, son capaces de generar floraciones no toxicas ocasionalmente (Baek et al., 2008), causando la decoloración del agua y síntomas estéticos indeseados (Weaver, 1979; Onoue, 1990; Glibert et al., 2002; Rost, 2006; Ignatiades & Gotsis; 2010).

A nivel mundial Tripos furca se ha encontrado en el Golfo de México (Balech, 1967), Australia este, Tasmania y Nueva Zelanda (Wood, 1954).

El género Tripos se ha encontrado en diferentes sitios del Caribe Colombiano como la bahía de Nenguange (Caycedo, 1977) y la bahía de Cartagena (Carbonell, 1979). Tripos furca se ha encontrado específicamente en la Bahía de Cartagena (Vidal & Carbonell, 1977).

Tripos tripos En Colombia Tripos tripos ha sido encontrado en el mar Caribe Colombiano (Lozano, 2011).

6.4 Localización de diatomeas

Entomoneis sp. A nivel mundial, algunas especies del género Entomoneis como E. alata, se ha encontrado en el Lago de Maracaibo en Venezuela (Hustedt, 1956), Puerto Rico (Hagelstein, 1938; avarrof, 1961), el en Golfo de México (Saunders et al., 1969), en el sur de África (Giffen, 1963) y en varios estados de Norte América (Patrick & Reimer, 1975). En Colombia se han reportado en el Caribe: bahía de Cartagena (Vidal & Carbonell, 1977), Ciénaga de Tesca, al norte de Cartagena (Tobón, 1989), en el Pacífico en la Ensenada de Tumaco (Calderón, 1986).

Cocconeis sp. Algunos representantes de este género como Cocconeis placentula, han sido encontrados en distintos lugares del mundo como Venezuela (Diaz & Ramos, 2000), en Panamá (Soler et al., 2003), en Chile (Rivera, 1973; Rivera, 1974; Rivera & Valdebenito, 1979), y en Francia (Druart, 1990). En Colombia se ha reportado Cocconeis sp. en la bahía de Cartagena (Dimar-CIOH, 2011).

Actinocyclus normanii Actinocyclus normanii a nivel mundial ha sido encontrado en el lago de Maracaibo en Venezuela (Hustedt, 1956) y en Panamá (Soler et al., 2003). En Colombia se ha encontrado en la desembocadura del río Magdalena (Hasle, 1970) y en la ciénaga de Tesca (Tobón, 1989).

Nitzschia longissima Nitzschia longissima se ha encontrado en el Golfo de México (Curl, 1959) y en Colombia se ha encontrado en la bahía de Cartagena (Vidal & Carbonell, 1977), Islas del Rosario (Vidal, 1981) y Bahía Gaira en el Golfo de Salamanca (Fernández et al., 1999).

Diploneis crabro Especies del género Diploneis como D. smithii se han encontrado en Venezuela (Hustedt, 1956), Puerto Rico (Hagelstein, 1938), Cuba (Foged, 1984) y Ecuador (Jiménez, 1976). En Colombia se ha encontrado Diploneis sp. en la bahía de Cartagena (Dimar-CIOH, 2011).

Lichmophora ehrenbergii y Lichmophora remulus Representantes de este género también han sido hallados al norte de Jamaica (Buchanan, 1971), en Florida (Reyes, 1970), en Francia (Peragallo & Peragallo, 1897). En Colombia existen otros reportes de Lichmophora remulus en Magdalena, más específicamente en el Parque el Tairona (Vidal, 2010) y de Lichmophora lingbyei en la bahía de Cartagena (Vidal & Carbonell, 1977).

Plagiotropis lepidoptera Esta especie se ha encontrado en Brasil (Wood, 1966), en la costa este de Estados Unidos (Marshall, 1976), en las Islas Galápagos (Hendey, 1971), en el oeste de África (Sterrenburg & Sterrenburg, 1990) y en el Golfo de México (Wood, 1963). En Colombia esta especie ha sido encontrada en la bahía de Cartagena (Vidal & Carbonell, 1977) y en la ciénaga Tesca cerca de Cartagena (Tobón, 1989).

Mastogloia corsicana Esta especie se ha encontrado en Francia (Loir, 2016), Australia (McCarthy, 2013), China (Liu, 2008) y Taiwan (Shao, 2003).

Rhabdonema adriaticum Esta microalga se ha encontrado en el Golfo de México, Líbano, Nueva Zelanda y Túnez (Guiry, 2015). En Colombia esta especie se ha encontrado en la bahía de Cartagena (Dimar-CIOH, 2011).

Thalassionema nitzschioides Este género ha sido encontrado en Venezuela (Margalef, 1969), Alaska (Cupp, 1943), Brasil (Wood, 1966), en el Golfo Pérsico (Hendey, 1970), en Chile (Rivera, 1968), en Dinamarca, Finlandia, Rusia e Inglaterra (Lebour, 1930; Hendey, 1964). En Colombia se ha encontrado en la bahía de Cartagena (Vidal & Carbonell, 1977).

6.5 Dinoflagelados epifitos en San Andrés Isla Al igual que en la Isla de Barú los géneros Prorocentrum, Gambierdiscus y Ostreopsis asociados con la producción de toxinas, fueron encontrados en San Andrés Isla. Sin embargo, otros géneros de gran importancia a nivel toxicogénico como Cochlodinium, Alexandrium y Dinophysis también estuvieron presentes en este lugar (Tabla 10).

Cochlodinium polykrikoides Este dinoflagelado desnudo está presente en regiones tropicales, subtropicales y templadas y es capaz de formar florecimientos algales los cuales por lo general se presentan al medio día (Gárate et al., 2004; Azanza et al., 2008; Kudela & Gobler, 2012; Gobler et al., 2012). Esta microalga puede llevar una alimentación mixotrófica o puede ser fotoautótrofa (Jeong et al., 2004). Las proliferaciones algales de C. polykrikoides han sido asociadas a la eutrofización natural por escurrimientos, lluvias y actividad antropogénica (Kudela & Gobler 2012).

C. polykrikoides puede ser una especie inocua, aunque, durante sus florecimientos puede provocar deterioro y mortalidad en diversos organismos, especialmente en peces de cultivo (Gárate et al., 2004; Kudela & Gobler, 2012). C. polykrikoides ocasiona una hiperplasia epitelial al ponerse en contacto con las lamelas branquiales de los peces lo que algunas veces genera la muerte de estos organismos (Gobler et al., 2008, Mulholland et al., 2009, Dorantes et al., 2010). Su toxicidad involucra agentes citotóxicos (Kim et al., 1999b; Kim et al., 2002), neurotóxicos y hemolíticos, constituidos generalmente por especies reactivas del oxígeno (ROS) (Kim et al., 1999) y cadenas largas de ácidos grasos poliinsaturados (18:5 n3, 22:6 n3) (Kim et al., 2001, Dorantes et al., 2009; Dorantes et al., 2010). Los compuestos responsables de su toxicidad no han sido dilucidados completamente y pueden variar entre cepas. Sin embargo, aún no se existen reportes de afecciones en humanos (Kudela & Gobler, 2012).

Esta especie se ha encontrado en la Ensenada de La Paz en el Golfo de California (López et al., 2014), en la Bahía de Manzanillo en México (Morales et al., 2001) y en Sabah (Malasia) (Anton et al., 2008), entre otras. En Colombia existen reportes de este organismo en la Bahía de Santa María (Malagon & Perdomo 2013).

Alexandrium sp. El género Alexandrium cobija hasta la fecha 31 especies descritas (Hoppenrath et al., 2014). Algunas de estas especies como es el caso de A. tamarense pueden producir toxinas paralíticas de moluscos (PSP), que durante las floraciones algales pueden acumularse en bivalvos por la ingestión de los dinoflagelados (Hamasaki et al., 2001; Shimada et al., 2011). De igual manera, un estudio llevado a cabo por Kaga y colaboradores (2006) detecto toxina C, gonyautoxina (GTX) neosaxitoxina (neoSTX) y saxitoxina en cultivos de A. tamarense.

En Colombia en el año 2001 entre los meses de abril y mayo Alexandrium tamarense causo una marea roja en la Bahía de Tumaco en la Costa Pacífica colombiana (García et al., 2001). En Ciénaga Grande Santa Marta han sido también reportadas varias especies de este género dentro de las que se encuentra A. minutum (Vidal, 2010). De igual manera un reporte de Alexandrium catenella fue registrado en la Bahía de Cartagena (Dimar- CIOH, 2011).

Dinophysis acuminata Muchas especies de Dinophysis producen toxinas asociadas a la intoxicación diarreica por moluscos (DSP), ácido okadaico (OA) Dinofisistoxina-1 (DTX1) y pectenotoxinas (PTXs), que causan enfermedades gastrointestinales, incluso en bajas densidades celulares (<103 células/L) (Hattenrath et al., 2013; Reguera et al., 2014). Observaciones de campo y experimentos de laboratorio han demostrado que la mayoría de las toxinas producidas por Dinophysis spp. se liberan en el medio (Reguera et al., 2014).

A nivel mundial D. acuminata ha sido encontrada en varios lugares como Korea del Sur (Park et al., 2006), al noreste de Japón (Kamiyama & Suzuki, 2009), al noroeste de Dinamarca (Riisgaard & Hansen, 2009), al noreste de los Estados Unidos (Hackett et al., 2009; Smith et al., 2012) y al noreste de España (Rial et al., 2013).

En Colombia otras especies pertenecientes al género Dinophysis como D. caudata han sido registradas en la Bahía de Cartagena (Dimar-CIOH, 2011).

Sinophysis microcephala De las especies halladas en San Andrés Isla la única que no ha sido asociada con la producción de toxinas es Sinophysis microcephala (Nie & Wang, 1944; Rodríguez et al., 2010).

Esta microalga puede encontrarse como epifita, sobre detrito flotante o en sedimentos arenosos, en áreas tropicales (Hoppenrath et al., 2014). Por ejemplo, a nivel mundial esta especie ha sido encontrada en China (Nie & Wang, 1944) y en el Pacifico Mexicano (Hernández, 1988).

6.6 Abundancia de dinoflagelados en la Isla de Barú Prorocentrum lima fue el único dinoflagelado presente en todos los sitios de muestreo durante ambas épocas climáticas seguido de Ostreopsis sp. que solo estuvo ausente en Isla Arena durante el mes de septiembre. P. lima también se encontró en cada uno de los sustratos evaluados en este estudio.

Un estudio realizado en la región noroccidental de Cuba mostro que la mayor incidencia de G. toxicus, P. lima, P. concavum y P.belizeanum se presentaba entre los meses de Mayo y Septiembre. En este estudio, Prorocentrum siempre se encontró en mayores densidades que Gambierdiscus, sin observar alguna preferencia por el sustrato (Delgado, 2005).

De igual manera, el estudio realizado en Cuba por Delgado (2005) sobre distintos sustratos, mostro valores de 37778 ± 2399 células/g para P. lima, 6716 ± 1124 células/g para G. toxicus, y 471 ± 42 células/g para O. lenticularis. Ballantine y colaboradores (1985), registraron abundancias muy variables de especies de Ostreopsis, con picos de hasta 43000 células/g de peso húmedo en las aguas costeras del suroeste de Puerto Rico.

Mancera y colaboradores (2014) han reportado valores mayores a los encontrados en este estudio para P. lima (6622 ± 8864 células/g peso seco), P. hoffmannianum (3608 ± 2789 células/g peso seco) y G. toxicus (1190 ± 1650 células/g peso seco) en material orgánico flotante (drift) en San Andrés Isla, Colombia.

En contraparte, abundancias de 59 ± 39 células/g peso seco para P. lima, 157 ± 110 células/g peso seco para P. hoffmannianum y 110 ± 177 células/g peso seco para Ostreopsis sp. fueron reportadas en San Andrés Isla por Rodríguez y colaboradores (2010) en T. testudinum como sustrato. Abundancias menores en comparación con el presente trabajo.

De igual manera, un estudio realizado por Muciño y colaboradores (2015) en dos granjas atuneras en la Bahía de la Paz, México, encontró que P. lima presentaba abundancias relativamente bajas en comparación con otros géneros de Prorocentrum.

A pesar de las bajas densidades celulares de dinoflagelados halladas en la Isla de Barú, algunos autores sostienen que los eventos tóxicos pueden generarse incluso si las concentraciones del organismo que los causa son muy bajas (Reguera et al., 1993;

Blanco et al., 1998; Masó & Garcés, 2006). Es decir, que depende más de la acumulación de toxinas y de la capacidad de producción de cada especie de dinoflagelado, por ejemplo, la ciguatoxina y el ácido okadaico tienen unas dosis letales medias (DL50) de 30μg/Kg y 210μg/Kg en ratones (Andrew et al., 1993; Omaña, 1997), respectivamente.

Por otra parte, aunque se reconoce que algunos géneros de dinoflagelados epifitos tóxicos (Gambierdiscus, Ostreopsis y Prorocentrum) crecen y se desarrollan sobre una variedad de sustratos bentónicos, cuantificar la abundancia de estos presenta grandes problemas metodológicos, debido a la abundancia relativamente baja de células y el alto grado de variabilidad espacial / temporal (Tester et al., 2010).

Así mismo, los datos recogidos mediante la enumeración de microalgas asociadas con las macrófitas bentónicas (células/g de peso seco) son difíciles de normalizar debido a la gran variabilidad del área superficial entre distintas macrófitas y a la distribución limitada de estas en los diferentes hábitats tropicales (Tester et al., 2010). Estos planteamientos podrían explicar la variación en el número de dinoflagelados y diatomeas, entre cuadrantes, lugares de muestreo y periodos climáticos, hallados en el presente estudio.

En cuanto a los dinoflagelados planctónicos, el género Tripos hallado en los sitios de muestreo del presente trabajo, ha sido también encontrado en otros lugares del territorio colombiano. Como es el caso de la Cuenca Pacífica Colombiana en donde Arteaga y colaboradores (2008) determinaron que este género a nivel superficial (1m) ocupaba el séptimo lugar en abundancia relativa (4%) entre 11 géneros y el sexto en presencia (55%) entre veinticinco estaciones de muestreo.

6.7 El Niño y La Niña El 2015 fue un año marcado principalmente por la influencia del fenómeno de El Niño (Tabla 6), sin tener en cuenta los efectos adicionales que el calentamiento global pudiera ejercer sobre este mismo año. El Niño generó una disminución en la prolongación y frecuencia de las precipitaciones que históricamente se han presentado en la región a la que pertenece la Isla de Barú (Figura 19).

Aunque no se observaron diferencias estadísticamente significativas en las densidades celulares de dinoflagelados de Barú entre abril y septiembre, si se observó una tendencia al aumento en la abundancia de dinoflagelados en el mes de septiembre. Adicionalmente, las densidades celulares de diatomeas si mostraron diferencias estadísticamente

significativas entre abril y septiembre, encontrando una mayor abundancia en este último mes.

Respecto a San Andrés Isla, la mayor abundancia de dinoflagelados se presentó en abril de 2008 (16237 células/g de peso húmedo) durante una época marcada por la influencia de La Niña según el ONI, mientras que la segunda mayor abundancia (1791.3 células/g de peso húmedo) se presentó en septiembre de 2009, un mes que se encontraba bajo la influencia de El Niño. El menor valor de abundancia se ubicó durante el mes de julio de 2007 (1619 células/g de peso húmedo) (Tabla 7 y Figura 24), correspondiente a un mes neutro (Tabla 6).

Los brotes de ciertas especies de dinoflagelados y diatomeas (Por ejemplo: Gymnodinium breve, Nitzschia pungens, Pseudo-nitzschia pseudodelicatissima) que tienen un desarrollo óptimo en climas cálidos ha coincidido con los eventos El Niño, lo que sugiere que las tendencias de calentamiento generadas por el cambio climático global junto con la eutrofización de origen antropogénico, pueden estimular el crecimiento de estas especies y ampliar o cambiar su rango (Epstein et al., 1993; Burkholder, 1998). Sin embargo, el fenómeno de El Niño no es el único capaz de elevar las temperaturas marinas ya que el calentamiento global probablemente ha contribuido con las variaciones en la temperatura de la superficie del mar (Epstein et al., 1993). En otras palabras, el aumento de la temperatura causado por el fenómeno de El Niño que se presentó en la Isla de Barú durante 2015 pudo influenciar o generar un cambio en la abundancia de microalgas epifitas (diatomeas y dinoflagelados).

Un estudio llevado a cabo por Coronado (2015) usando imágenes satelitales, menciona que los eventos La Niña podrían propiciar la presencia de florecimientos algales en el Caribe Colombiano (el Golfo de Urabá, la desembocadura del Río Magdalena y la Península de la Guajira) en mayor proporción que los eventos El Niño. Otro estudio realizado en el Pacifico colombiano entre 1995 y 1997, encontró que el descenso de la abundancia de las diatomeas y el incremento de los dinoflagelados, ante un aumento de la temperatura del agua, está relacionado con el desarrollo de un evento cálido como El Niño (Medina, 1997).

Por otra parte, un estudio llevado a cabo por Calvo y colaboradores (2014) evaluó la presencia y abundancia de especies de dinoflagelados y diatomeas durante dos eventos La Niña (2008 y 2010) y un evento El Niño (2009), en el Golfo de Nicoya (Costa Rica). El

estudio llevado a cabo por los autores mostro en general un aumento en la abundancia de dinoflagelados y diatomeas durante los eventos La Niña y una disminución de estos grupos durante el evento El Niño, sin embargo, algunas especies de dinoflagelados como Prorocentrum micans y Tripos furca, entre otras mostraron un comportamiento opuesto, alcanzando sus picos máximos durante el evento El Niño. Un estudio similar sobre la abundancia del fitoplancton marino en el Pacífico Colombiano, durante eventos El Niño y La Niña fue conducido por Rojas & Ortiz (2007). El estudio encontró que la abundancia de dinoflagelados tiene un comportamiento diferente al de las diatomeas, pues tiende a ser mayor en condiciones El Niño que en condiciones La Niña tanto en la región costera como en la región oceánica. Otro trabajo conducido por Gingold y colaboradores (2014), mostró que tanto el aumento en la frecuencia de tormentas tropicales como el incremento en la temperatura superficial del mar generado por el cambio climático están relacionados positivamente con las intoxicaciones causadas por ciguatera, la cual es generada por un incremento en el número de dinoflagelados tóxicos, principalmente los pertenecientes al género Gambierdiscus. Por su parte, otros autores como Lavaniegos y colaboradores (2003) y Tapia (2007) observaron aumentos en las concentraciones de diatomeas durante eventos el Niño entre 1997-1998 y 1999-2000, respectivamente.

Estos efectos sobre la abundancia de dinoflagelados y diatomeas observados durante eventos El Niño y La Niña son causados por una variedad de factores. Por ejemplo, en el caso de El Niño se generan cambios a nivel ambiental como el aumento del nivel marino, cambios en los patrones de circulación, vientos más débiles, disminución en la producción primaria (fitoplancton), hundimiento de la termoclina, disminución en el enriquecimiento del agua, entre otras (Escalante et al., 2013; Gajardo et al., 2013; Calvo et al., 2014). Por su parte, La Niña además de provocar un aumento de las precipitaciones, genera el afloramiento de aguas subsuperficiales con temperaturas más bajas que las normales en el centro y este del Océano Pacífico ecuatorial (García et al., 2008; Escalante et al., 2013; Gajardo et al. 2013; Calvo et al., 2014), esto causa que la corriente fría de Humbolt recorra la costa sudamericana con aguas ricas en nutrientes provocando un aumento en la producción primaria (fitoplancton) (Gajardo et al., 2013; Calvo et al., 2014).

En relación a los efectos de El Niño, Rojas & Ortiz (2007) observaron en su estudio una disminución en la concentración de nutrientes durante los períodos cálidos (mayo de 1997 y mayo de 1998), y un aumento en esta durante los períodos fríos (mayo de 1999); esto explican los autores, se debe a que El Niño provoca un hundimiento de la termoclina,

ocasionando que las aguas ascendentes sean cálidas y pobres en nutrientes (Uribe, 2003; Rojas & Ortiz, 2007). En contra parte, un estudio realizado por Ceballos (2006) en la Costa Michoacana, menciona que un florecimiento nocivo en el año 2004, fue provocado por un incremento en la temperatura. El autor argumenta que el aumento en la temperatura, generó la resuspensión de las aguas profundas hacia la superficie, poniendo a disposición del fitoplancton marino una gran cantidad de nutrientes, además el acenso del agua también trajo consigo quistes de dinoflagelados potencialmente nocivos, que en las aguas superficiales encontraron las condiciones óptimas para su desquistamiento.

Al igual que lo propone Coronado (2015), estos resultados sugieren que tanto eventos El Niño como La Niña pueden afectar las abundancias de las microalgas epifitas (diatomeas y dinoflagelados). Aunque, el aumento en las precipitaciones generado por La Niña podría generar un efecto mucho mayor sobre las densidades celulares de las microalgas, en comparación con El Niño según lo observado en San Andrés Isla.

6.8 Abundancia de Diatomeas vs dinoflagelados Las densidades celulares de diatomeas fueron mayores en Isla Arena en los meses de abril y septiembre, y en Ciénaga Cholón en el mes de septiembre en comparación con las densidades celulares de dinoflagelados. Un comportamiento similar observó Arteaga y colaboradores (2008) en la cuenca pacífica colombiana para microalgas planctónicas. Ellos reportaron un predominio en la abundancia y número de taxa de las diatomeas respecto a los dinoflagelados, tanto en superficie como a 50m de profundidad (>98.7 %). En donde los valores de abundancia para las diatomeas a nivel superficial (1m) estuvieron entre 456 a 1109 888 células/L, mientras que para los dinoflagelados fueron entre 95 a 2071 células/L.

Hinder y colaboradores (2012) elaboraron una serie de tiempo de 50 años (1960- 2009) sobre la presencia de diatomeas y dinoflagelados en el noreste Atlántico y el Mar del Norte usando 92.263 muestras del registro continuo de plancton. Ellos encontraron que los dinoflagelados, incluyendo tanto a taxa asociados a FAN (por ejemplo, Prorocentrum spp.) como a taxa no asociados a FAN (por ejemplo, Tripos furca), han disminuido en abundancia, en especial desde el año 2006. En contraparte, ellos observaron que la abundancia de diatomeas no ha mostrado este declive tanto para taxa asociados a FAN (por ejemplo, Pseudo Nitzschia spp.) como para no asociados (por ejemplo, Thalassiosira

spp.), por el contrario, estos han aumentado en abundancia. Los autores sugieren que este marcado aumento en la abundancia relativa de las diatomeas frente a los dinoflagelados es causada por un aumento de las temperaturas superficiales del mar combinado con condiciones de vientos que van en aumento durante el verano.

Según lo descrito por Hinder y colaboradores (2012), el aumento de las temperaturas superficiales del mar puede generar un declive en la abundancia de dinoflagelados respecto a las diatomeas, lo que explicaría las altas densidades celulares de diatomeas en relación a los dinoflagelados, encontradas tanto en abril como en septiembre de 2015 en la Isla de Barú, más si se tiene en cuenta el marcado efecto de El Niño (Tabla 6), los efectos del calentamiento global observados durante este año y las temperaturas optimas de crecimiento de las diatomeas con relación a los dinoflagelados (Tabla 5).

No obstante, las diatomeas y dinoflagelados encontrados en la Isla de Barú también podrían estar compitiendo por recursos como el espacio/soporte, los nutrientes (macronutrientes y micronutrientes) y la luz, debido a que en su gran mayoría presentan la misma dependencia trófica (fotoautótrofos) (Tabla 5). Por ejemplo, algunos estudios han planteado que en el 30-40% de los océanos del mundo, el crecimiento de fitoplancton está limitado por la disponibilidad del micronutriente hierro. Los estudios también muestran que, la adición de hierro a las aguas superficiales puede inducir floraciones masivas de fitoplancton en donde dominan principalmente las diatomeas pennadas. Esta dominancia ha sido atribuida a una rápida captación y almacenamiento del hierro, lo que les permite a las diatomeas realizar divisiones continuas, incluso una vez retornan las bajas concentraciones crónicas del hierro (Martin & Fitzwater, 1988; Moore et al., 2002; Marchetti et al., 2006; de Baar et al., 2005; Marchetti et al., 2009). Así mismo, para el caso del Pacífico Colombiano se ha observado que altos niveles de silicato están relacionados con una mayor abundancia de diatomeas (Rojas & Ortiz, 2007).

Por otro lado, tal vez como lo planteaba Margalef (1978) en su ensayo “Las formas de vida de fitoplancton como alternativas de supervivencia en un ambiente inestable”, las diatomeas son dominantes en aguas turbulentas ricas en nutrientes mientras que los dinoflagelados constituyen el grueso de la población en aguas estratificadas pobres en nutrientes, sin olvidar que además las diatomeas presentan tasas mayores de asimilación de nutrientes y una alta capacidad de acumulación en vacuolas de estos. Estas razones por separado o en conjunto podrían explicar las diferencias en las abundancias halladas en la Isla de Barú entre ambos grupos (Figura 15 y Figura 16).

7. Conclusiones Cuatro especies de dinoflagelados epifitos y dos especies de dinoflagelados planctónicos fueron encontrados en los tres sitios de muestreo del presente estudio. En donde P. lima fue el dinoflagelado epifito con mayor presencia, seguido de P.hoffmannianum, Ostreopsis sp. y Gambierdiscus sp. Sin embargo, no se encontraron diferencias estadísticamente significativas en la abundancia de dinoflagelados ni entre lugares de muestreo, ni entre periodos climáticos.

Aunque la densidad celular de dinoflagelados no es la más alta en comparación con otros estudios, lo cual puede deberse a la presencia de Thalassia testudinum o a que el año 2015 fue un año mayormente influenciado por ¨El Niño¨, los géneros encontrados tanto en la Isla de Barú como en San Andrés Isla (Gambierdiscus, Prorocentrum y Ostreopsis) son de gran importancia debido a que agrupan especies productoras de toxinas y están relacionados con eventos tóxicos como la ciguatera.

Los resultados de este trabajo muestran que las densidades celulares de las diatomeas epifitas en Isla Arena en el mes de abril y en Ciénaga Cholón en el mes de septiembre fueron mayores en comparación con las densidades celulares de dinoflagelados y el resto de diatomeas en ambos meses. Sin embargo, a diferencia de los dinoflagelados ninguna de las diatomeas halladas en el presente estudio ha sido reportada como tóxica.

Por otra parte, los datos recolectados en San Andrés Isla mostraron una mayor cantidad de especies en comparación con la Isla de Barú, entre las que se destacan especies pertenecientes géneros toxicogénicos Cochlodinium, Alexandrium y Dinophysis, además de los ya mencionados anteriormente.

Los resultados encontrados tanto en la Isla de Barú como en San Andrés Isla, sugieren que tanto eventos El Niño como La Niña (en el caso de San Andrés Isla) podrían estar generando un incremento en la abundancia de diatomeas y dinoflagelados en comparación con los periodos neutros, tal como lo han reportado otros autores, especialmente en especies del género Prorocentrum.

8. Recomendaciones Se recomienda realizar la identificación a nivel molecular de los dinoflagelados y diatomeas del presente estudio. Esto podría servir como registro base y facilitaría la identificación del fitoplancton marino de la isla de Barú y en última instancia del Caribe Colombiano, en estudios y programas futuros.

Se sugiere evaluar la producción de toxinas en los dinoflagelados de los géneros potencialmente tóxicos (Gambierdiscus, Prorocentrum y Ostreopsis) para determinar su riesgo potencial.

Seguir estas recomendaciones ayudaría en la implementación de futuros planes de contingencia, que permitan entender y disminuir las consecuencias generadas por las microalgas tóxicas y por las FAN en el Caribe Colombiano.

9. Anexos

ANEXO 1. Valores correspondientes a los muestreos realizados en abril (A) y en septiembre (B). Para los datos de Diatomeas y Dinoflagelados los datos están dados en células/g de peso seco. Para los datos de Plancton los datos están dados en células/400L.

Diatomeas Ciénaga Cholón Isla Arena Playa del Muerto C1 C2 C3 C1 C2 C3 C1 C2 C3

Thalassia testudinum 3070 ± 374 2901 ± 277 2269 ± 309 2794 ± 282 2303 ± 261 2728 ± 271 4930 ± 384 - -

Halodule wrightii ------3706 ± 491

Syringodium filiforme ------622 ± 137 -

Halimeda opuntia - - 269 ± 49 ------

Dinoflagelados Ciénaga Cholón Isla Arena Playa del Muerto C1 C2 C3 C1 C2 C3 C1 C2 C3

Thalassia testudinum 264 ± 76 111 ± 102 103 ± 52 135 ± 45 190 ± 131 166 ± 44 96 ± 24 - -

Halodule wrightii ------147 ± 97

Syringodium filiforme ------155 ± 104 -

Halimeda opuntia ------

Plancton Ciénaga Cholón Isla Arena Playa del Muerto Diatomeas 69000 ± 10392 57000 ± 5196 66000 ± 10392 Dinoflagelados - - -

Diatomeas Ciénaga Cholón Isla Arena Playa del Muerto C1 C2 C3 C1 C2 C3 C1 C2 C3

Thalassia testudinum 70719 ± 14506 95486 ± 7197 71798 ± 7672 30493 ± 3631 34052 ± 3666 48432 ± 3557 - - 119943 ±102235

Halodule wrightii ------555000 ± 7978 - -

Syringodium filiforme ------134757 ± 3508 -

Halimeda opuntia ------

Dinoflagelados Ciénaga Cholón Isla Arena Playa del Muerto C1 C2 C3 C1 C2 C3 C1 C2 C3

Thalassia testudinum 576 ± 143 114 ± 197 337 ± 146 154 ± 267 95 ± 82 133 ± 115 - - 567 ± 246

Halodule wrightii ------2206 ± 764 - -

Syringodium filiforme ------324 ± 281 -

Plancton Ciénaga Cholón Isla Arena Playa del Muerto Diatomeas 372000 ± 49568 216000 ± 41243 156000 ± 31607 Dinoflagelados 3000 ± 5196 3000 ± 5196 33000 ± 5196

ANEXO 2. Pruebas normalidad y significancia estadística Isla de Barú.

Shapiro–Wilk

Datos de diatomeas correspondientes a abril.

Tests of Normality

Lugar Kolmogorov-Smirnova Shapiro-Wilk Statistic Df Sig. Statistic df Sig. Playa del Muerto ,277 3 . ,941 3 ,533 Diatomeas Ciénaga Cholón ,294 4 . ,831 4 ,170

Isla Arena ,340 3 . ,849 3 ,237 a. Lilliefors Significance Correction

Datos de diatomeas correspondientes a septiembre.

Tests of Normality

Lugar Kolmogorov-Smirnova Shapiro-Wilk Statistic df Sig. Statistic df Sig. Playa del Muerto ,375 3 . ,776 3 ,057

Diatomeas2 Ciénaga Cholón ,372 3 . ,783 3 ,074 Isla Arena ,315 3 . ,892 3 ,360 a. Lilliefors Significance Correction

100

Datos de dinoflagelados correspondientes a abril.

Tests of Normality

Lugar Kolmogorov-Smirnova Shapiro-Wilk

Statistic df Sig. Statistic df Sig. Playa del Muerto ,340 3 . ,850 3 ,239 Dinoflagelados Ciénaga Cholón ,281 4 . ,941 4 ,659 Isla Arena ,200 3 . ,995 3 ,860 a. Lilliefors Significance Correction

101

102

Datos de dinoflagelados correspondientes a septiembre.

Tests of Normality

Lugar Kolmogorov-Smirnova Shapiro-Wilk Statistic df Sig. Statistic df Sig. Playa del Muerto ,342 3 . ,845 3 ,227 Dinoflagelados2 Ciénaga Cholón ,177 3 . 1,000 3 ,962 Isla Arena ,242 3 . ,973 3 ,685 a. Lilliefors Significance Correction

103

T Student para muestras relacionadas.

Diatomeas y dinoflagelados Playa del Muerto

Paired Samples Statistics

Mean N Std. Deviation Std. Error Mean DiatomeaPM 3086,00 3 2219,914 1281,668 Pair 1 DiatomeaPM2 269900,00 3 247014,921 142614,131 DinoflageladosPM 132,67 3 32,005 18,478 Pair 2 DinoflageladosPM2 1032,33 3 1023,661 591,011

Paired Samples Correlations

N Correlation Sig. DiatomeaPM & Pair 1 3 ,698 ,508 DiatomeaPM2 DinoflageladosPM & Pair 2 3 -1,000 ,004 DinoflageladosPM2

104

Diatomeas y dinoflagelados Isla Arena

Paired Samples Statistics

Mean N Std. Deviation Std. Error Mean DiatomeaIA 2608,33 3 266,478 153,851 Pair 1 DiatomeaIA2 37659,00 3 9497,882 5483,605 DinoflageladosIA 163,67 3 27,574 15,920 Pair 2 DinoflageladosIA2 127,33 3 29,905 17,266

Paired Samples Correlations

N Correlation Sig. Pair 1 DiatomeaIA & DiatomeaIA2 3 ,209 ,866 DinoflageladosIA & Pair 2 3 -,972 ,152 DinoflageladosIA2

Diatomeas y dinoflagelados Ciénaga Cholón

Paired Samples Statistics

Mean N Std. Deviation Std. Error Mean DiatomeaCC 1869,33 3 1442,637 832,907 Pair 1 DiatomeaCC2 79334,33 3 13998,154 8081,838 DinoflageladosCC 122,33 3 133,058 76,821 Pair 2 DinoflageladosCC2 342,33 3 231,046 133,395

105

Paired Samples Correlations

N Correlation Sig. DiatomeaCC & Pair 1 3 -,949 ,204 DiatomeaCC2 DinoflageladosCC & Pair 2 3 ,369 ,760 DinoflageladosCC2

Diferencias entre los sitios de muestreo para diatomeas y dinoflagelados en abril y septiembre.

ANOVA

Sum of Squares df Mean Square F Sig. Between Groups 1586120.183 2 793060.092 .371 .703 Diatomeas Within Groups 14958705.417 7 2136957.917

Total 16544825.600 9 91987988801.5 45993994400.7 Between Groups 2 2.251 .186 56 78 122605058456. 20434176409.4 Diatomeas2 Within Groups 6 667 44

214593047258. Total 8 222

106

ANOVA

Sum of Squares df Mean Square F Sig. Between Groups 3413.767 2 1706.883 .306 .746 Dinoflagelados Within Groups 39074.333 7 5582.048 Total 42488.100 9 Between Groups 1341350.000 2 670675.000 1.826 .240 Dinoflagelados2 Within Groups 2204318.000 6 367386.333 Total 3545668.000 8

107

ANEXO 3. Pruebas normalidad y significancia estadística San Andrés Isla.

Shapiro–Wilk

Tests of Normality

Año Kolmogorov-Smirnova Shapiro-Wilk Statistic df Sig. Statistic df Sig. 2007 .341 8 .007 .639 8 .000 Abundancia 2008 .216 8 .200* .862 8 .125 2009 .242 8 .186 .799 8 .028

*. This is a lower bound of the true significance. a. Lilliefors Significance Correction

108

Kruskal – Wallis

Ranks

Año N Mean Rank 2007 8 8.50

2008 8 19.50 Abundancia 2009 8 9.50 Total 24

Test Statisticsa,b

Abundancia Chi-Square 11.840 Df 2 Asymp. Sig. .003

a. Kruskal Wallis Test b. Grouping Variable: Año

109

Shapiro–Wilk

Tests of Normality

Lugar Kolmogorov-Smirnova Shapiro-Wilk Statistic df Sig. Statistic df Sig. Rocky Cay .383 3 . .755 3 .010 Bahía Honda .313 3 . .894 3 .366 Isleño .286 3 . .930 3 .490 Toninos .361 3 . .806 3 .128 Abundancia Cotton Cay .384 3 . .752 3 .004 Harbor .299 3 . .914 3 .431

Mar Azul .358 3 . .813 3 .147 Acuario .383 3 . .754 3 .009 a. Lilliefors Significance Correction

Kruskal – Wallis

Ranks

Lugar N Mean Rank Rocky Cay 3 15.33 Bahía Honda 3 15.00 Isleño 3 11.67 Toninos 3 12.33 Abundancia Cotton Cay 3 12.00 Harbor 3 9.33

Mar Azul 3 14.00 Acuario 3 10.33 Total 24

Test Statisticsa,b

Abundancia Chi-Square 1.933 Df 7 Asymp. Sig. .963 a. Kruskal Wallis Test b. Grouping Variable: Lugar

110

ANEXO 4. Distribución de dinoflagelados por cuadrantes.

360 340 Prorocentrum lima 320 Ostreopsis sp. 300 280 260 240 220 200 180 160 140 120 100

Células/g de peso seco 80 60 40 20 0 C1 T. testudinum C2 T. testudinum C3 T. testudinum C3 H. opuntia Cuadrantes

(A)

800 750 Prorocentrum lima Prorocentrum hoffmannianum 700 Ostreopsis sp. 650 600 550 500 450 400 350 300 250 200

Células/g de peso seco 150 100 50 0 C1 T. testudinum C2 T. testudinum C3 T. testudinum Cuadrantes

(B)

Densidades celulares de dinoflagelados epífitos en Ciénaga Cholón (células/g de peso seco). (A) Mes de Abril. (B) Mes de Septiembre. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%. Fuente autor.

111

Prorocentrum lima 400 Gambierdiscus sp. 380 Prorocentrum hoffmannianum 360 Ostreopsis sp. 340 320 300 280 260 240 220 200 180 160 140 120 100

Células/g de peso seco 80 60 40 20 0 C1 T. testudinum C2 T. testudinum C3 T. testudinum Cuadrantes

(A)

450 Prorocentrum lima

400

350

300

250

200

150

Células/g de peso seco 100

0 C1 T. testudinum C2 T. testudinum C3 T. testudinum Cuadrantes

(B)

Densidades celulares de dinoflagelados epífitos en Isla Arena (células/g de peso seco). (A) Mes de Abril. (B) Mes de Septiembre. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%. Fuente autor.

112

Ostreopsis sp. 300 Prorocentrum lima 280 260 240 220 200 180 160 140 120 100 80

Células/g de peso seco 60 40 20 0 C1 T. testudinum C2 S. filiforme C3 H. wrightii Cuadrantes

(A)

3200 Prorocentrum lima 3000 Prorocentrum hoffmannianum 2800 Ostreopsis sp. 2600 2400 2200 2000 1800 1600 1400 1200 1000 800

Células/g de peso seco 600 400 200 0 C1 T. testudinum C2 S. filiforme C3 H. wrightii Cuadrantes

(B)

Densidades celulares de dinoflagelados epífitos en Playa del muerto (células/g de peso seco). (A) Mes de Abril. (B) Mes de Septiembre. Las barras de error representan el Intervalo de Confianza 95%. Fuente autor.

113

ANEXO 5. Promedios y desviación estándar de la densidad de especies de dinoflagelados en distintos meses, sitios de muestreo, cuadrantes y sustratos, en la Isla de Barú. (PS) células/g de peso seco, (PH) células/g de peso húmedo y (-) ausencia.

P. lima P. hoffmannianum Ostreopsis sp. Gambierdiscus sp.

Mes Sitio de muestreo Cuadrante y Sustrato PS PH PS PH PS PH PS PH

C1 Thalassia testudinum 28±24 2±2 - - 69±24 6±2 - -

Playa del Muerto C2 Syringodium filiforme 52±52 5±5 - - 104±52 9±5 - -

C3 Halodule wrightii 42±37 3±3 - - 105±97 8±8 - -

C1 Thalassia testudinum 149±50 21±7 - - 116±29 16±4 - -

C2 Thalassia testudinum 44±38 7±6 - - 66±66 10±10 - - Abril Ciénaga Cholón (Periodo seco) C3 Thalassia testudinum 86±60 12±8 - - 17±30 2±4 - -

C3 Halimeda opuntia ------

C1 Thalassia testudinum 75±26 10±3 15±26 2±3 30±26 4±3 15±26 2±3

Isla Arena C2 Thalassia testudinum 108±62 10±6 14±24 1±2 68±62 6±6 - -

C3 Thalassia testudinum 102±44 10±4 13±22 1±2 51±22 5±2 - -

C1 Thalassia testudinum 425±425 60±60 - - 142±246 20±35 - -

Playa del Muerto C2 Syringodium filiforme - - - - 324±281 37±32 - -

C3 Halodule wrightii 1765±1528 96±83 441±764 24±42 - - - -

C1 Thalassia testudinum 329±285 55±47 165±143 27±24 82±143 14±24 - -

Septiembre (Periodo Ciénaga Cholón C2 Thalassia testudinum 114±197 13±23 ------lluvioso)

C3 Thalassia testudinum 337±146 51±22 ------

C1 Thalassia testudinum 154±267 19±33 ------

Isla Arena C2 Thalassia testudinum 95±82 13±12 ------

C3 Thalassia testudinum 133±115 21±18 ------PS: Peso Seco PH: Peso Húmedo

114

ANEXO 6. Regresión lineal diatomeas

115

ANEXO 7. Regresión lineal dinoflagelados

Amonio

116

Nitrato

117

Fósforo

118

ANEXO 8. Abundancia de dinoflagelados Vs diatomeas.

Dinoflagelados Abril Dinoflagelados Septiembre 6000 Diatomeas Abril

5000

4000

3000

2000

Células/g peso seco 1000

Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena Sitio de muestreo

600000 Dinoflagelados Abril 550000 Dinoflagelados Septiembre 500000 Diatomeas Septiembre

450000

400000

350000

300000

250000

200000

Células/ g peso seco 150000

100000

50000

0 Playa del Muerto Ciénaga Cholón Isla Arena Sitio de muestreo

119

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