Universidad de Buenos Aires Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Departamento de Ciencias Biológicas

Dieta de las hormigas granívoras Pogonomyrmex pronotalis y Pogonomyrmex rastratus en el Monte central

Tesis de Licenciatura

Autor: Gabriela Inés Pirk Director: Dr. Javier Lopez de Casenave

Febrero 2002

1 Índice

Resumen ...... 3

Introducción...... 4

Métodos ...... 10

Área de estudio...... 10 Diseño de muestreo...... 16 Tratamiento de los datos ...... 21 Análisis de datos ...... 23 Resultados ...... 26

Dieta ...... 26 Estado de las semillas...... 31 Impacto sobre la abundancia de semillas ...... 33 Diferencias entre el algarrobal y las picadas...... 36 Discusión...... 42

Conclusiones...... 49

Agradecimientos ...... 51

Referencias Bibliográficas ...... 52

2 Resumen

Los granívoros, a través del consumo de semillas, pueden influir sobre la composición, la abundancia y la distribución de la vegetación. El objetivo general de este trabajo fue estudiar la dieta de dos especies de hormigas granívoras, Pogonomyrmex rastratus y Pogonomyrmex pronotalis, en la Reserva de Ñacuñán ubicada en el Monte central, durante la estación de actividad (octubre-abril). Se utilizaron dos métodos simultáneos para la recolección de los ítems acarreados por las hormigas hacia el nido: (1) recolección manual, y (2) recolección con un dispositivo semiautomático de trampas de caída. Ambas especies presentaron dietas muy similares, especializadas en semillas, con predominio de gramíneas y, en especial, del género Aristida. Las variaciones estacionales parecieron reflejar la fenología de las plantas en el Monte central. La riqueza específica de la dieta P. pronotalis fue superior a la de P. rastratus durante toda la temporada. P. rastratus acarreó mayormente cariopses desnudos a los nidos, mientras que P. pronotalis acarreó cariopses con envolturas. La remoción de semillas por hectárea calculada para P. rastratus representó un 0.5% de las semillas que se encuentran en el banco de suelo, pero un 51% de las de Aristida spp., la especie más removida. El porcentaje que representan algunas especies de semillas en la dieta de P. pronotalis y P. rastratus difirió significativamente entre el algarrobal (el hábitat principal de la reserva) y las picadas que lo atraviesan. En las picadas, la remoción de semillas por colonia fue mayor que en el algarrobal debido a la mayor actividad y/o a la mayor densidad de colonias.

3 Introducción

Las semillas constituyen un elemento fundamental en los ecosistemas áridos, ya que representan el único medio de dispersión de muchas plantas y les permiten escapar de largos períodos de sequía (Kemp 1989). Aunque suelen ser abundantes en los suelos desérticos, muchas semillas pueden perderse al sufrir ataques de patógenos, al permanecer enterradas a gran profundidad o bien al ser consumidas por granívoros (Simpson et al. 1989, Chambers & MacMahon 1994, Marone et al. 2000a). Solo un pequeño porcentaje sobrevive para producir sus propias semillas, ya que el establecimiento de las plantas está también limitado por las bajas precipitaciones (Milton 1995), por la ausencia de sitios apropiados (Moretto & Distel 1998), y/o por la competencia con las plantas establecidas (Potvin 1993, Defossé et al. 1997).

Los roedores, las aves y las hormigas son los principales grupos de granívoros en los desiertos. El consumo por parte de estos organismos puede ejercer una importante influencia sobre la abundancia de semillas y, en definitiva, sobre la composición, la abundancia y la distribución de la vegetación (Brown et al. 1979, Inouye et al. 1980, Louda 1989, Heske et al. 1993, Guo et al. 1995, Mull & MacMahon 1996). En particular, en el caso de las hormigas granívoras, una alta densidad de nidos de gran tamaño en un mismo sitio puede resultar en una remoción de cantidades enormes de semillas (Tschinkel 1999). Si bien las estimaciones reportadas de remoción de semillas por hormigas granívoras no suelen superar el 10% de la producción total (Pulliam & Brand 1975, Whitford 1978a), las hormigas pueden tener un impacto importante sobre determinadas especies (aquellas que son preferidas), de las cuales pueden remover hasta el 100% de las semillas disponibles (Crist & MacMahon 1992). Esta remoción selectiva puede causar cambios cualitativos en la estructura de la comunidad de plantas, al alterar la abundancia relativa de las especies.

Más de 150 especies de hormigas, pertenecientes a 18 géneros, son consideradas cosechadoras de semillas (Hölldobler & Wilson 1990, MacMahon et al. 2000). Son muy comunes en zonas áridas o semiáridas, aunque algunas ocupan hábitats mésicos como los bosques lluviosos (Kusnezov 1963). Muchos investigadores han supuesto que los ensambles de hormigas granívoras son menos diversos en las zonas áridas de América del Sur que en hábitats similares de América del Norte (e.g., Mares & Rosenzweig

4 1978, Brown & Ojeda 1987, Hölldobler & Wilson 1990). Sin embargo, cuando el estatus granívoro de las hormigas se basó en observaciones directas de forrajeo y no en inferencias a partir de la taxonomía de las especies presentes en los sitios de estudio, los ensambles resultaron ser más diversos en América del Sur (Medel & Vásquez 1994, Medel 1995, Marone et al. 2000b). En la región central del desierto del Monte las hormigas son el grupo de granívoros más importante en primavera y verano (Lopez de Casenave et al. 1998, Marone et al. 2000b). Allí, unas 15 especies son capaces de remover semillas, incluyendo especies de los géneros Pheidole, Solenopsis y Pogonomyrmex (Marone et al. 2000b, Lopez de Casenave et al., datos no publicados). La mitad de las especies de hormigas granívoras conocidas del mundo pertenecen al género Pogonomyrmex, el cual incluye 60 especies exclusivamente americanas, con dos áreas de distribución independientes, una en la parte extratropical de América del Sur y otra en el sudeste de Estados Unidos y regiones colindantes de México (Kusnezov 1963, Taber 1998). Estas hormigas han sido muy estudiadas en América del Norte, donde representan gran parte del ensamble de granívoros y ejercen un papel preponderante en la ecología de los desiertos (MacMahon et al. 2000). En América del Sur, en contraste, prácticamente no hay estudios que aporten información sobre el papel que juegan estas hormigas como consumidoras de semillas (Marone et al. 2000b, Pol 2001). Para estimar su importancia es crucial conocer varios aspectos relacionados con el uso de las distintas semillas. El objetivo general de este trabajo es aportar información sobre el consumo de semillas por parte de dos de las especies del género Pogonomyrmex presentes en el Monte central: Pogonomyrmex pronotalis (Figura 1) y Pogonomyrmex rastratus (Figura 2). En particular, los objetivos específicos son:

1. Determinar la dieta de Pogonomyrmex rastratus y Pogonomyrmex pronotalis a lo largo de la estación de actividad (octubre-abril). 2. Evaluar las similitudes y diferencias en la dieta de ambas especies. 3. Examinar el estado de las semillas acarreadas por estas especies. 4. Estimar el impacto de las dos especies sobre la abundancia de semillas. 5. Evaluar si existen diferencias en el consumo de semillas por Pogonomyrmex pronotalis y Pogonomyrmex rastratus en ambientes contrastantes.

Las hormigas granívoras colectan semillas y las almacenan en granarios en el interior de sus nidos para su posterior consumo. Según Crist y MacMahon (1992), los efectos de

5 las hormigas granívoras sobre la comunidad de plantas están mediados por: (1) la selección de semillas, y (2) los patrones temporales y espaciales de forrajeo.

La selección de semillas depende tanto de la disponibilidad y de la distribución espacial del alimento en el ambiente, como de las preferencias de los consumidores. Varios factores pueden estar involucrados en la determinación de las preferencias de las hormigas granívoras por diferentes semillas, entre ellos el tamaño (Crist & MacMahon 1991b, Crist & MacMahon 1992) y la morfología de la semilla (Pulliam & Brand 1975), sus cualidades nutritivas (Crist & MacMahon 1992), su estado general (e.g., si está o no infectada por hongos; Crist & Friese 1993, Knoch et al. 1993) y la presencia de compuestos secundarios (Buckley 1982).

En el Monte central, las semillas de gramíneas son el principal constituyente de la dieta de otro importante grupo de granívoros, las aves (Marone et al. 1998, 2000a, Lopez de Casenave 2001). Así, resulta interesante saber si estas semillas son también importantes en la dieta de las hormigas. A diferencia de las dicotiledóneas herbáceas, de características efímeras, las gramíneas en el Monte central son en su mayoría perennes y producen semillas todos los años, incluso aquellos con escasas precipitaciones (Kemp 1989, Marone, obs. pers.). Dispersan sus semillas en verano y comienzos del otoño formando bancos de suelo mayormente transitorios, aunque una proporción permanece en el suelo de un año a otro. Las semillas de gramíneas poseen bajas concentraciones de compuestos secundarios, en comparación con semillas de plantas de otras familias (e.g., Malvaceae, Convolvulaceae, Rubiaceae, Leguminosae; Díaz 1996). Buckley (1982) señaló que ciertos compuestos químicos repelentes, como taninos y alcaloides, influyen en la selección de semillas por las hormigas granívoras. En hormigas cortadoras de hojas también se ha observado una preferencia por plantas con una menor concentración de compuestos secundarios (Farji-Brener 2001). Si estos compuestos fueran un factor importante en la selección de semillas por parte de las hormigas, las gramíneas serían preferidas por sobre los otros grupos (e.g., las dicotiledóneas herbáceas). En base a ello, se postula la siguiente hipótesis, que será puesta a prueba en este trabajo: “la dieta de Pogonomyrmex rastratus y Pogonomyrmex pronotalis en el Monte central está constituida principalmente por semillas de gramíneas”.

6 En cuanto a los patrones espacio-temporales de forrajeo, las variaciones temporales (estacionales y diarias) de la actividad de forrajeo se relacionan con distintos factores, entre ellos la temperatura de la superficie del suelo (Schumacher & Whitford 1976, Crist & MacMahon 1991a, Crist & Williams 1999, Pol 2001), la pérdida potencial de agua (Whitford & Ettershank 1975), la distribución estacional de las precipitaciones (Whitford 1978b) y la disponibilidad de semillas (Pulliam & Brand 1975, Whitford 1978a, Crist & MacMahon 1991a). Los patrones espaciales, a su vez, dependen de factores tales como la estrategia de forrajeo de la colonia (individual o grupal) y la relación entre el esfuerzo de forrajeo de la colonia y la ubicación del nido (MacMahon et al. 2000). Este último aspecto cobra importancia en ambientes heterogéneos. En particular, en algunas especies de hormigas las condiciones asociadas a los caminos y sus bordes favorecen la instalación y el desarrollo de los hormigueros (DeMers 1993) e, incluso, en muchos casos sirven como vías de expansión de la distribución de las especies (DeMers 1993, Farji-Brener 1996). Estos ambientes presentan diferencias marcadas con el ambiente original, tanto en aspectos físicos como bióticos. Por ejemplo, suelen estar dominados por plantas poco representadas en el ambiente original (e.g., especies exóticas; Farji-Brener 1996, Forman & Alexander 1998). Dadas las diferencias entre ambientes, puede esperarse que algunos aspectos de la ecología trófica de estas especies difieran entre los caminos y los hábitats que éstos atraviesan. En particular, se evaluará si la dieta de las colonias de Pogonomyrmex rastratus y Pogonomyrmex pronotalis en los caminos es diferente de la que muestran en el ambiente original.

7 Figura 1. Obrera de Pogonomyrmex pronotalis sobre una espiga de la gramínea Digitaria californica en la Reserva de la Biósfera de Ñacuñán.

8 Figura 2 . Obrera de Pogonomyrmex rastratus sobre una espiga de la gramínea Pappophorum spp. en la Reserva de la Biósfera de Ñacuñán.

9 Métodos

Área de estudio

La Provincia Biogeográfica del Monte se extiende en forma de faja por el este de la cordillera de los Andes, ensanchándose hacia el sur hasta alcanzar el Océano Atlántico (Figura 3). Ocupa un extenso territorio (más de 46 millones de ha) marcadamente latitudinal (casi 20°, más de 2000 km). Limita con las Provincias Biogeográficas del Chaco (al NE y al E), con el Espinal (al E), con la Puna y/o la Prepuna (al N, al NO y al O) y con la Patagonia (al O, al SO y al S). A pesar de su gran extensión, las características climáticas, la fisonomía y la composición florística del Monte son muy homogéneas. El Monte ocupa bolsones, laderas bajas y valles intermontanos (en el norte), travesías y llanuras (en el centro y al este) y laderas, mesetas bajas y amplios valles (en el sur) (Morello 1958, Cabrera 1976, Cabrera & Willink 1980). Los Andes constituyen una barrera topográfica continua hacia el oeste y en el norte se presenta otro gradiente topográfico marcado hacia el este por la presencia de las Sierras Pampeanas. Estas dos barreras orográficas son una de las causas principales de la aridez del Monte (Mares et al. 1985). Los suelos son predominantemente arenosos y profundos, muy permeables (Cabrera 1976).

El clima en el Monte es cálido y seco. A pesar de su gran extensión latitudinal, las temperaturas promedio anuales sólo varían entre 13.4° y 17.5°C (Cabrera 1976). Las precipitaciones muestran un marcado gradiente este-oeste y varían entre 80 mm y alrededor de 300 mm anuales (con algunos registros excepcionales), aunque en pocos lugares superan los 200 mm (Morello 1958, Mares et al. 1985). La estación seca dura hasta un máximo de nueve meses y las lluvias están restringidas al verano, excepto en el sur donde tienden a distribuirse más regularmente a lo largo del año (Morello 1958, Capitanelli 1972, Mares et al. 1985, Paruelo et al. 1998a, 1998b).

El tipo de vegetación predominante en el Monte es el matorral o estepa arbustiva xerófila, siendo la más extendida la estepa de Larrea (jarilla). Secundariamente, aparecen cactáceas (en el norte), o árboles bajos y arbustos de porte mediano (Morello 1958, Cabrera 1976, Cabrera & Willink 1980). La cobertura de herbáceas es espacialmente variable, dependiendo de las condiciones locales de precipitaciones y del

10 impacto de la ganadería. En el Monte son comunes los bosques de Prosopis (algarrobo) o de Salix humboldtiana (sauce), de poca extensión (Morello 1958), que se presentan en márgenes de ríos o en zonas de subsuelo húmedo con napa freática poco profunda (Cabrera 1976). El algarrobal es un bosque abierto con árboles espinosos de altura variable (hasta 15 m) y de follaje deciduo. La principal especie arbórea es Prosopis flexuosa, que puede estar acompañada por Prosopis chilensis, Jodina rhombifolia, Geoffroea decorticans, Prosopis alba y Prosopis nigra (Morello 1958, Cabrera 1976). El estrato arbustivo, generalmente espinoso, suele estar bien desarrollado, mientras que el estrato herbáceo, en general, es pobre (Morello 1958).

El trabajo se desarrolló en la Reserva de la Biósfera de Ñacuñán (34º 03’ S, 67º 54’ O), ubicada en la playa de divagación de las Huayquerías en la Travesía del Tunuyán (una llanura aluvial del este de la Provincia de Mendoza), en la porción central del desierto del Monte (Figura 3).

El clima de Ñacuñán es árido-semiárido, estacional, con veranos cálidos y relativamente húmedos e inviernos fríos y secos. La temperatura promedio anual es de 15.6°C. La máxima y la mínima promedio anuales son 23.8°C y 7.6°C, respectivamente. Las características salientes del régimen de lluvias de Ñacuñán son su marcada estacionalidad y su gran variabilidad interanual (Lopez de Casenave 2001). La precipitación anual es, en promedio, de 334 mm (1972-1998), pero es muy variable interanualmente. El 78% de las precipitaciones anuales cae en los meses de primavera y verano (octubre a marzo), restringiéndose la producción de semillas de la mayoría de las plantas a ese período. El balance hídrico es deficitario a lo largo de todo el año (i.e., la evapotranspiración siempre es mayor que las precipitaciones; Roig 1971).

Los tres ambientes representativos de Ñacuñán son: el bosque abierto de Prosopis flexuosa (algarrobal), el matorral de Larrea cuneifolia (jarillal; restringido a franjas de suelo arcilloso) y la comunidad de los médanos (Roig 1971). La mayor parte de la reserva está ocupada por el algarrobal, ambiente en el cual se desarrolló este estudio (Figura 4). Los árboles (Prosopis flexuosa y Geoffroea decorticans) alcanzan hasta 7 m de altura, con una cobertura de 11-32%. Se encuentran dispersos en una matriz compuesta por arbustos de hasta 3 m (fundamentalmente Larrea divaricata; también Capparis atamisquea, Condalia microphylla, Atriplex lampa), arbustos bajos (Lycium

11 spp., Verbena aspera y otros) y gramíneas (Trichloris crinita, Pappophorum spp., Sporobolus cryptandrus, Aristida spp., Digitaria californica, Setaria leucopila), cuya cobertura es de 25-50% (Marone 1991, Lopez de Casenave 2001). Todas las gramíneas

(con excepción de Stipa spp.) son plantas C4 (Cavagnaro 1988) y la gran mayoría son perennes. La abundancia y la cobertura de las dicotiledóneas herbáceas (e.g., Chenopodium papulosum, Phacelia artemisioides, Parthenium hysterophorus) son muy variables entre años (Marone 1991).

Los caminos que atraviesan el algarrobal (picadas) tienen un trazado lineal y, en su mayoría, confluyen radialmente en la Estación Biológica de la reserva. Exceptuando el camino principal que lleva desde el pueblo de Ñacuñán hasta la estación, la mayor parte corresponde a viejas picadas de prospección petrolífera. Estas picadas tienen un ancho de aproximadamente 6 m (incluyendo sus bordes). Son transitadas con escasa frecuencia por vehículos de la reserva (autos y camionetas), pero nunca por camiones de carga. La cobertura de vegetación es mucho menor que la del algarrobal adyacente, encontrándose más expuestas al viento y a la lluvia (Figura 5).

12 Figura 3 . Ubicación de la Reserva de la Biósfera de Ñacuñán (Ñ) dentro de la Provincia Biogeográfica del Monte (marcada en color negro).

13 Figura 4 . Vista del bosque abierto de Prosopis flexuosa (algarrobal), el ambiente más común en la Reserva de la Biósfera de Ñacuñán.

14 Figura 5 . Una de las picadas que atraviesa el algarrobal en la Reserva de la Biósfera de Ñacuñán.

15 Diseño de muestreo

Varios métodos han sido utilizados para la cuantificación de la dieta de hormigas granívoras. El más directo es la recolección manual de los ítems acarreados por las obreras en su retorno al nido (Whitford 1978a, Crist & MacMahon 1992). La utilización de este método suele demandar mucho tiempo si se quieren tomar muchas muestras en un número importante de nidos. Además, cuando los ítems son muy pequeños, puede resultar muy difícil su detección y su recolección. Otra forma de estimar la dieta es a través del estudio del contenido de los granarios (Steinberger et al. 1991). Este es un método destructivo que implica la excavación extensiva de los nidos en el área de estudio. Además, en muchos casos, no todas las especies de semillas son acumuladas en los granarios y su permanencia en el interior de los nidos puede variar según la especie. Otro método consiste en la recolección de los restos de semillas y sus coberturas que suelen ser desechadas por las hormigas en las cercanías de la boca del nido (Steinberger et al. 1991, Andersen et al. 2000). Si bien es un método simple, tiene algunas desventajas. En primer lugar, no todas las especies tienen el hábito de acumular los desechos en lugares determinados fuera del nido. Otras no producen desechos porque no remueven las cubiertas o estructuras acompañantes de las semillas dentro del nido. Las distintas especies de semillas pueden presentar diferencias en el número de fragmentos per capita a través de los cuales están representadas en los basureros, pudiendo esto sesgar la estimación de la importancia relativa de cada especie. En este sentido, se sobreestimarían aquellas especies de semillas que estén representadas por más de un fragmento en el basurero (Andersen et al. 2000). También pueden presentarse dificultades en la distinción entre semillas provenientes del nido y semillas presentes en el banco de suelo. Finalmente, Crist y MacMahon (1991a) utilizaron un dispositivo semiautomático con trampas de caída para cuantificar las hormigas que salían de los nidos así como las que regresaban al nido. Con este dispositivo se pueden recolectar los ítems traídos por las hormigas que regresan. Sus principales ventajas son que permite la toma de muestras en varios nidos simultáneamente y la recolección de un número alto de ítems. Una posible desventaja es que la colocación del dispositivo podría producir disturbios importantes en la colonia. Además, podrían caer en las trampas hormigas de especies diferentes a las que se están estudiando junto con su carga, o bien semillas livianas que han sido transportadas por el viento.

16 En este trabajo, la dieta de Pogonomyrmex rastratus y Pogonomyrmex pronotalis se evaluó utilizando dos métodos simultáneos para la recolección de los ítems acarreados por las hormigas hacia el nido: (1) recolección manual, y (2) recolección usando un dispositivo semiautomático.

El método de recolección manual consiste en la recolección de los ítems acarreados por las obreras que retornan al nido luego de su excursión de forrajeo. En este caso, el muestreo se realizó durante dos días en cada ocasión de muestreo. Durante cada día se intentó recolectar ítems de, al menos, diez obreras por la mañana y diez por la tarde en cada colonia.

El segundo método, basado en el propuesto por Crist y MacMahon (1991a), consiste en la captura de las obreras que retornan acarreando ítems al nido mediante un dispositivo semiautomático. El dispositivo es una clausura circular de plástico de 33 cm de diámetro y aproximadamente 10 cm de alto que se coloca rodeando la boca del nido. La clausura es transparente (por lo tanto prácticamente no produce sombra sobre la boca del nido) y es suficientemente baja como para no obstaculizar el flujo de aire. Posee cuatro pares de aberturas (de 3 x 3 cm cada una de ellas ubicadas a 3 cm de altura) dispuestos a 90º. Cada par corresponde a una “entrada” y una “salida” (Figura 6). Rampas de arena permiten a las obreras acceder a las aberturas del lado apropiado de la clausura. En el lado interno de cada “entrada” se ubica un recipiente cilíndrico enterrado (3 cm de diámetro, 5 cm de profundidad) que sobresale 3 cm de la superficie del suelo y que queda exactamente a la altura de la abertura de entrada. Cada recipiente tiene una tapa móvil que, al ser abierta, permite la captura (por caída) de las obreras con su carga (Figura 7). La clausura siempre fue colocada el día anterior al muestreo, para permitir que las hormigas tuvieran experiencia en el uso de las “entradas” y “salidas” y para que la instalación no perturbara la toma de las muestras. Muestreos piloto demostraron que las hormigas de las dos especies estudiadas son malas trepadoras (al igual que las de otras especies del mismo género; Gordon 1999), y son incapaces de salir de los recipientes y de trepar por las paredes de la clausura. Los recipientes fueron abiertos durante una hora en los períodos de mayor actividad de la mañana y de la tarde (Pol 2001). Al final de cada período de muestreo las hormigas de cada recipiente fueron devueltas inmediatamente a su nido. Cada colonia fue estudiada durante dos días en cada ocasión de muestreo.

17 Figura 6 . Dispositivo semiautomático basado en el propuesto por Crist y MacMahon (1991a). Clausura circular de plástico (1) que rodea la boca del nido (2) con cuatro “entradas” (3) y cuatro “salidas” (4). En el lado interno de cada entrada se colocan recipientes (5) que, al ser abiertos, capturan a las hormigas con su carga.

18 Figura 7 . Obrera de Pogonomyrmex rastratus ingresando al recipiente colocado del lado interno de la “entrada” del dispositivo semiautomático en la Reserva de la Biósfera de Ñacuñán.

19 El muestreo con ambos métodos se llevó a cabo durante la estación de actividad 2000- 2001 (en octubre y diciembre de 2000, y en febrero y abril de 2001). El diseño original preveía el muestreo de cinco colonias de cada especie en cada ocasión de muestreo. En octubre, sin embargo, no fue posible trabajar con ese número de colonias debido a la baja actividad de estas especies al comienzo de la temporada (Pol 2001). En febrero y en abril, algunas colonias disminuyeron su nivel de actividad durante el muestreo y en consecuencia, no fueron incluidas en el análisis. Se intentó trabajar con las mismas colonias entre una visita y la siguiente, pero muchas de ellas cesaron o disminuyeron notablemente su actividad (algo usual en varias especies de este género; Taber 1998, ver también Pol 2001). En ese caso, se seleccionaron nuevas colonias en cada ocasión para tratar de mantener el mismo número en todos los muestreos. Para evaluar las diferencias entre el algarrobal y los caminos que lo atraviesan, en febrero se obtuvieron muestras con los dos métodos en tres colonias de cada especie ubicadas en las picadas.

20 Tratamiento de los datos

Los elementos acarreados por las hormigas fueron recolectados en frascos y llevados al laboratorio, donde se identificaron y contabilizaron. Se definió un ítem como aquel material que llegaba al nido como carga de una hormiga. Se sumaron los ítems hallados en los cuatro recipientes de cada colonia durante las cuatro horas que permanecieron abiertos en cada ocasión de muestreo y se los clasificó en seis categorías: semillas, flores, frutos, otras estructuras vegetales, invertebrados y otros ítems. En otras estructuras vegetales se incluyeron restos de hojas, hojas enteras, restos de tallos y de partes vegetativas de las plantas. Los invertebrados comprendieron tanto individuos enteros como porciones de los mismos. En algunos casos el ítem contenía, en realidad, más de una unidad: por ejemplo, la espiguilla de Pappophorum spp. (considerada como un ítem) puede contener hasta cuatro cariopses. En consecuencia, la definición utilizada de ítem puede subestimar la importancia de algunos ítems que están conformados por más de una unidad. Para estimar la dieta de ambas especies se calculó el porcentaje representado por cada tipo de ítem en cada colonia (i.e., la unidad experimental) y se promediaron los porcentajes de cada colonia para P. pronotalis y P. rastratus en cada ocasión de muestreo. La riqueza específica de la dieta fue el número de especies de semillas encontradas en todas las colonias de cada especie de hormiga en cada ocasión de muestreo.

Las semillas fueron determinadas a nivel de especie o género usando colecciones de referencia y una guía de las semillas presentes en Ñacuñán (Peralta & Rossi 1997). En la Figura 8 se muestran algunas de las especies de semillas encontradas en Ñacuñán. Se registraron algunas características de las semillas de gramíneas más acarreadas: si el propágulo presentaba algún tipo de envoltura (e.g., glumas y/o glumelas), si era un cariopse desnudo o si se trataba de envolturas sin cariopses. En el caso de Aristida spp. se registró, además, si el antecio (cariopse con glumelas) presentaba algún grado de ataque por patógenos (i.e., antecio bueno o antecio hongueado). Para Pappophorum spp. se contaron los cariopses presentes en cada propágulo, ya que, como se mencionó más arriba, los propágulos de esta especie pueden presentar hasta cuatro cariopses.

21 Figura 8 . Algunas semillas presentes en la Reserva de la Biósfera de Ñacuñán, comparadas con tres semillas de interés comercial. Se muestra un par de semillas de cada especie (el cariopse desnudo a la derecha y el propágulo con envolturas a la izquierda, excepto para Plantago patagonica, Chenopodium papulosum, Phacelia artemisioides y Descurainia spp., que presentan dos propágulos con envolturas). Las semillas comerciales son, de arriba hacia abajo en el lado izquierdo de la foto: girasol, mijo y moa. Las semillas de Ñacuñán son, de izquierda a derecha y de arriba hacia abajo: Sphaeralcea miniata, Plantago patagonica, Chenopodium papulosum, Conyza spp., Parthenium hysterophorus, Lappula redowski, Phacelia artemisioides, Descurainia spp., Setaria leucopila, Pappophorum spp., Stipa ichu, Sporobolus cryptandrus, Aristida spp., Trichloris crinita, Digitaria californica y Neobouteloua lophostachya.

22 Análisis de datos

El porcentaje que representó cada especie de semilla en la dieta de P. pronotalis y P. rastratus fue comparado estadísticamente utilizando la Prueba de Mann-Whitney en cada ocasión de muestreo. Los datos obtenidos con cada método (manual o dispositivo semiautomático) se analizaron por separado. No se pudo comparar estadísticamente entre meses, ya que en ocasiones se contó con datos de las mismas colonias para los distintos meses (lo que hubiera permitido usar una prueba para medidas repetidas) y en ocasiones con colonias distintas (lo que permitiría usar una prueba para muestras independientes). Dada esta independencia parcial entre muestras y la consiguiente imposibilidad de evaluar las diferencias estadísticamente, sólo se muestran las tendencias de los datos. Para comparar estadísticamente el porcentaje de cada especie de semilla en la dieta de P. pronotalis y P. rastratus entre el algarrobal y las picadas se utilizó la Prueba de Mann-Whitney.

Se empleó la Prueba de Chi-cuadrado de Independencia para evaluar estadísticamente si hubo diferencias en el estado de las semillas que fueron transportadas a los nidos por P. pronotalis y P. rastratus, y la Prueba de Bondad de Ajuste para comparar la frecuencia de espiguillas de Pappophorum spp. con uno, dos, tres, cuatro o ningún cariopse acarreadas por P. pronotalis respecto a las frecuencias observadas en las plantas (V. R. Cueto, datos no publicados).

Para cuantificar el impacto de estas hormigas sobre la abundancia de semillas se estimaron (1) la cantidad de semillas promedio cosechadas por colonia y (2) la densidad de colonias. La cantidad de semillas cosechadas por colonia se estimó sobre la base de los niveles de actividad de las colonias. Para cada una de estas dos especies, Pol (2001) estimó (durante toda la estación de actividad) el número de obreras que regresan al nido durante cada hora (OH) a lo largo del día. La sumatoria de estos valores multiplicada por el número de días de cada mes (DM) estima el número de obreras que entran al nido por mes. Dado que no todas las obreras regresan al nido con carga, estos datos se corrigieron mediante un factor de éxito de forrajeo (EF), es decir, por la proporción de obreras que regresan cargadas con semilla. Esta proporción fue estimada para cada especie en cada ocasión de muestreo utilizando el dispositivo semiautomático (EF =

23 número de semillas acarreadas / número de hormigas capturadas). La siguiente fórmula sintetiza el cálculo de la remoción de semillas por colonia por mes (RC):

24 = × × RCi DM i EFi ∑ OH ij ; j=1 donde i representa el mes de muestreo y j la hora del día.

La remoción de semillas por hectárea (RH) se estimó multiplicando la remoción de semillas por colonia (RC) por la densidad de colonias por hectárea (DC) del mes correspondiente:

= × RH i DCi RCi

La densidad de colonias fue estimada en dos parcelas de 50 x 50 m, en cada ocasión de muestreo a lo largo de la estación de actividad (octubre, diciembre, febrero y abril). Para facilitar el conteo de las colonias, que son muy poco conspicuas (Pol 2001), se subdividió cada parcela en cuadrados de 5 x 5 m, los cuales fueron relevados una vez por la mañana y una vez por la tarde, siempre en los horarios de mayor actividad (Pol 2001).

Para estimar el impacto durante toda la temporada, se consideró el nivel de impacto de octubre como representativo de noviembre, el de diciembre como representativo de enero y el de febrero como representativo de marzo. En todos los casos se estimó también la remoción de las principales especies de semilla (Aristida spp., Trichloris crinita y Pappophorum spp.), multiplicando la remoción por colonia (RC) o por hectárea (RH) por la proporción de cada una de estas especies en la dieta de P. pronotalis y P. rastratus en el periodo correspondiente. Cabe destacar que los datos de actividad fueron obtenidos en días “normales” en los meses de muestreo únicamente. Así, en el mes puede haber días de menor o mayor actividad debido a las condiciones ambientales (temperatura, humedad, viento, etc.), o bien la actividad forrajera podría ser distinta debido a factores intrínsecos de las colonias (mayor actividad de mantenimiento

24 o reparación de los nidos, actividad reproductiva, etc.). Por lo tanto, representa una estimación grosera del impacto real.

25 Resultados

Dieta

Durante la temporada de actividad Pogonomyrmex pronotalis y Pogonomyrmex rastratus acarrearon a sus nidos semillas, flores, frutos, estructuras vegetales (e.g., restos de hojas, tallos), invertebrados y otros ítems (e.g., heces de vertebrados, restos de suelo, musgos, líquenes). Las semillas fueron el principal componente de la dieta de ambas especies, representando entre el 75 y el 95 % de los ítems cuando se estudió la dieta con el dispositivo semiautomático (Tabla 1). Las otras categorías se presentaron en muy bajas proporciones y nunca superaron el 8% del total a excepción de las flores en el mes de octubre, cuando una colonia de P. pronotalis acarreó una mayor proporción de flores de Atriplex lampa. Se observó un leve aumento en la proporción de otras estructuras vegetales hacia el final de la temporada. El número de ítems acarreados por colonia fue máximo en febrero para P. pronotalis, con un promedio de 110 ítems por colonia. Los valores máximos para P. rastratus fueron menores que los de P. pronotalis y muy similares en diciembre y febrero, con 64 y 57 ítems por colonia respectivamente.

octubre diciembre febrero abril ítemsPpPrPpPrPpPrPpPr semillas 75.00 + 16.67 86.53 + 3.01 87.96 + 6.40 94.53 + 0.31 91.61 + 1.57 94.82 + 0.32 90.81 + 10.17 93.28 + 0.99 frutos ------0.84 + 0.83 0.56 + 0.07 1.13 + 0.74 ------flores 16.67 + 16.67 3.85 + 0.86 0.66 + 0.64 0.56 + 0.07 0.31 + 0.31 ------otras estructuras 6.25 + 2.08 1.92 + 0.43 2.87 + 3.06 2.83 + 0.16 4.07 + 0.98 4.76 + 0.35 8.38 + 10.63 6.72 + 0.99 vegetales invertebrados ------4.64 + 6.11 --- 0.98 + 0.38 0.21 + 0.03 0.82 + 1.83 --- otros 2.08 + 2.08 7.69 + 1.72 3.02 + 2.68 1.53 + 0.14 1.90 + 0.29 0.21 + 0.04 ------Nº de colonias 22555455 Nº de ítems 83 40 257 318 548 229 156 68

Tabla 1. Dieta de Pogonomyrmex pronotalis (Pp) y Pogonomyrmex rastratus (Pr) a lo largo de la estación de actividad. Se muestran los promedios (+ un error estándar) de los porcentajes que representan las distintas categorías de ítems acarreados, estimados usando el dispositivo semiautomático. También se muestran el tamaño de la muestra (nº de colonias) y el número total de ítems.

26 Con el método de recolección manual los resultados fueron similares (Tabla 2). Las semillas fueron el principal tipo de ítem a lo largo de la temporada e, incluso, conformaron la totalidad de la dieta registrada para P. rastratus en febrero. Las flores también fueron importantes en primavera, pero con este método no se observó un aumento de otras estructuras vegetales hacia el final de la temporada.

octubre diciembre febrero abril ítemsPpPrPpPrPpPrPpPr semillas 77.08 + 14.58 80.00 90.62 + 5.40 87.36 + 3.94 96.98 + 1.26 100.00 + 0.00 90.29 + 5.53 95.00 + 5.00 frutos 2.08 + 2.08 --- 1.18 + 1.18 --- 0.51 + 0.51 ------flores 16.67 + 5.89 ------otras estructuras --- 20.00 3.98 + 1.64 5.27 + 2.37 1.00 + 0.61 --- 1.88 + 1.17 2.50 + 2.50 vegetales invertebrados ------3.53 + 3.53 5.26 + 3.33 0.51 + 0.51 --- 3.91 + 2.79 --- otros 4,17 + 4.17 --- 0.69 + 0.69 2.11 + 1.29 0.98 + 0.61 --- 3.91 + 2.79 2.50 + 2.50 Nº de colonias 21555454 Nº de ítems 38 10 120 88 201 126 69 39

Tabla 2. Dieta de Pogonomyrmex pronotalis (Pp) y Pogonomyrmex rastratus (Pr) a lo largo de la estación de actividad. Se muestran los promedios (+ un error estándar) de los porcentajes que representan las distintas categorías de ítems acarreados, estimados usando el método manual. También se muestran el tamaño de la muestra (nº de colonias) y el número total de ítems.

Los resultados obtenidos utilizando el dispositivo semiautomático indican que las semillas de gramíneas predominaron en la dieta de P. pronotalis y Pogonomyrmex rastratus, y en proporciones similares (más del 95% en ambos casos, Tabla 3). Tres especies de semillas (Aristida spp., Trichloris crinita y Pappophorum spp.) representaron más del 90% de las semillas llevadas por las dos especies en las cuatro ocasiones de muestreo (Tabla 3). La única excepción fue observada en P. rastratus en diciembre, cuando una importante recolección de una cuarta especie de gramínea (Stipa ichu) provocó una disminución en el porcentaje de las tres especies principales en la dieta. Aristida spp. fue siempre la especie más recolectada, tanto por P. pronotalis como por P. rastratus, y su proporción en la dieta fue mayor en el comienzo y en el final de la temporada. Por el contrario, la proporción de las otras dos especies más acarreadas, Trichloris crinita y Pappophorum spp., fue menor en el comienzo y en el final de la estación de actividad (Tabla 3).

27 La dieta de ambas especies fue muy similar: la proporción de cada especie de semilla en las dietas de P. pronotalis y P. rastratus no difirió significativamente (Prueba de Mann- Whitney, Tabla 3). Sin embargo, P. pronotalis incluyó en su dieta un mayor número de especies que P. rastratus durante toda la temporada, con un máximo de 15 especies en febrero. P. rastratus alcanzó un máximo de 9 especies de semillas en diciembre (Tabla 3).

Los resultados obtenidos usando el método manual fueron muy similares a los obtenidos con el dispositivo semiautomático. Otra vez, las semillas de gramíneas fueron las más acarreadas (más del 90% en ambos casos) (Tabla 4). Las semillas de Aristida spp., Trichloris crinita y Pappophorum spp. representaron más del 88% de las semillas en las dietas de las dos especies en las cuatro ocasiones de estudio (Tabla 4). Aristida spp. fue la especie encontrada en mayor proporción en todos los meses, mostrando una mayor proporción en octubre y en abril. Trichloris crinita y Pappophorum spp. mostraron la tendencia opuesta. La similitud entre los resultados obtenidos con los dos métodos quedó reflejada en la correlación positiva significativa entre los porcentajes de las semillas cuando ambos fueron comparados (r = 0.67, r = 0.76, r = 0.64 y r = 0.85 para P. pronotalis en los cuatro meses; r = 0.63, r = 0.59, r = 0.84 y r = 0.56 para P. rastratus, p < 0.05 en todos los casos, correlación por Rangos de Spearman).

Tampoco con el método manual se encontraron diferencias significativas entre P. pronotalis y P. rastratus en el porcentaje que representa en la dieta cada especie de semilla (Prueba de Mann-Whitney, Tabla 4). La riqueza de especies en la dieta de P. pronotalis resultó superior a la de P. rastratus en todos los meses, alcanzando un máximo de 10 especies en febrero. La riqueza específica máxima para P. rastratus fue de 6 especies en diciembre (Tabla 4).

28 Tabla 3. Dieta granívora de Pogonomyrmex pronotalis (Pp) y Pogonomyrmex rastratus (Pr) a lo largo de la estación de actividad, estimada usando el dispositivo semiautomático. Se muestran los promedios (+ un error estándar) de los porcentajes que representan las distintas semillas acarreadas. Las diferencias en los porcentajes entre las dos especies fueron evaluadas con la Prueba de Mann-Whitney (ns: no significativo). También se muestran el tamaño de la muestra (nº de colonias), el número total de semillas y la riqueza de especies en la dieta.

octubre diciembre febrero abril Semillas Pp Pr Pp Pr Pp Pr Pp Pr Gramíneas Aristida spp. 88.10 + 2.38 93.75 + 8.84 ns 47.15 + 12.81 36.74 + 8.95 ns 67.99 + 9.97 54.43 + 10.58 ns 91.53 + 5.35 86.07 + 6.25 ns Trichloris crinita 2.38 + 2.38 --- ns 28.63 + 8.89 15.16 + 5.81 ns 20.48 + 5.81 30.88 + 9.35 ns 3.45 + 2.51 6.40 + 5.58 ns Pappophorum spp. 3.57 + 3.57 3.13 + 4.42 ns 14.47 + 6.09 16.56 + 6.48 ns 2.52 + 2.36 8.14 + 3.83 ns --- 1.38 + 1.38 ns Digitaria californica ------0.67 + 0.67 1.33 + 1.33 ns 2.60 + 0.99 0.41 + 0.41 ns 0.45 + 0.45 --- ns Cottea pappophoroides ------0.80 + 0.80 --- ns 0.17 + 0.17 0.22 + 0.22 ns 1.74 + 1.26 6.14 + 5.32 ns Setaria leucopila ------2.13 + 1.93 --- ns 1.91 + 1.67 --- ns ------Sporobolus cryptandrus ------1.25 + 1.25 7.22 + 7.22 ns 0.37 + 0.23 --- ns ------Stipa ichu ------1.96 + 1.96 21.77 + 9.04 ns 0.82 + 0.41 1.08 + 0.64 ns 0.65 + 0.65 --- ns Diplachne dubia ------0.20 + 0.20 --- ns ------No gramíneas Chenopodium ------0.59 + 0.41 --- ns ------papulosum Lycium spp. 3.57 + 3.57 --- ns 0.80 + 0.80 --- ns ------Conyza spp. ------0.17 + 0.17 0.21 + 0.21 ns 0.55 + 0.40 4.62 + 3.26 ns ------Verbena aspera ------1.19 + 0.80 --- ns 0.43 + 0.28 --- ns 0.45 + 0.45 --- ns Parthenium hysterophorus ------0.78 + 0.78 0.80 + 0.62 ns 1.03 + 1.03 --- ns ------Descurainia spp. 2.38 + 2.38 3.13 + 4.42 ns ------Larrea spp. ------0.17 + 0.17 0.22 + 0.22 ns 0.43 + 0.43 --- ns Lappula redowski ------0.17 + 0.17 --- ns ------Acantholippia seriphioides ------0.21 + 0.21 ns ------1.29 + 1.29 --- ns Nº de colonias 22 55 54 55

Nº de semillas 44 25 232 309 507 222 134 64 Riqueza de especies 53 129 158 84

29 Tabla 4. Dieta granívora de Pogonomyrmex pronotalis (Pp) y Pogonomyrmex rastratus (Pr) a lo largo de la estación de actividad, estimada usando el método manual. Se muestran los promedios (+ un error estándar) de los porcentajes que representan las distintas semillas acarreadas. Las diferencias en los porcentajes entre las dos especies fueron evaluadas con la Prueba de Mann-Whitney (ns: no significativo). También se muestran el tamaño de la muestra (nº de colonias), el número total de semillas y la riqueza de especies en la dieta.

octubre diciembre febrero abril Semillas Pp Pr Pp Pr Pp Pr Pp Pr

Gramíneas Aristida spp. 92.12 + 1.21 100.00 37.96 + 14.13 40.55 + 7.17 ns 71.84 + 9.38 67.25 + 13.74 ns 84.57 + 7.48 100.00 + 0.00 ns Trichloris crinita ------25.83 + 9.69 16.30 + 4.44 ns 19.20 + 7.20 20.11 + 5.19 ns 5.60 + 4.21 --- ns

Pappophorum spp. ------24.87 + 8.32 33.63 + 8.50 ns 0.98 + 0.98 11.45 + 9.07 ns ------Digitaria californica ------2.47 + 1.66 --- ns 3.49 + 1.48 --- ns ------Cottea pappophoroides ------0.95 + 0.95 ns ------5.11 + 3.13 --- ns Setaria leucopila ------1.67 + 1.67 --- ns 0.98 + 0.98 --- ns ------Stipa ichu ------3.21 + 1.97 7.61 + 3.86 ns ------Diplachne dubia ------1.67 + 1.67 --- ns 0.51 + 0.51 --- ns ------No gramíneas Lycium spp. 7.88 + 1.21 ------1.46 + 1.46 --- ns ------Conyza spp. ------0.50 + 0.50 1.19 + 1.19 ns ------Verbena aspera ------1.67 + 1.67 --- ns 0.56 + 0.56 --- ns 1.25 + 1.25 --- ns Parthenium hysterophorus ------0.67 + 0.67 --- ns 0.49 + 0.49 --- ns ------Larrea spp. ------1.25 + 1.25 --- ns Lappula redowski ------0.95 + 0.95 ns ------Acantholippia seriphioides ------2.22 + 2.22 --- ns Nº de colonias 21 55 54 54 Nº de semillas 35 8 111 77 195 126 50 37 Riqueza de especies 21 96 104 61

30 Estado de las semillas

La proporción de cariopses con envolturas y desnudos de las principales especies de gramíneas acarreadas por las hormigas a los nidos resultó dependiente de la especie de hormiga. Las obreras de Pogonomyrmex rastratus acarrearon a los nidos una mayor proporción de cariopses sin envolturas que las de Pogonomyrmex pronotalis (Tabla 5). Casi la totalidad de las semillas de Trichloris crinita y Pappophorum spp., dos tercios de las semillas de Cottea pappophoroides y un tercio de las semillas de Aristida spp., Stipa ichu y Digitaria californica transportadas por P. rastratus eran cariopses libres de envolturas. Más aún, en estas especies las semillas transportadas que no estaban completamente desnudas generalmente carecían de glumas. Por el contrario, las obreras de P. pronotalis casi invariablemente llevaron al nido semillas con todas las estructuras.

Semillas NCDp

Aristida spp. Pp 1053 99.91 0.09 * Pr 503 70.97 29.03

Trichloris crinita Pp 437 96.34 3.66 * Pr 259 3.86 96.14 Pappophorum spp. Pp 230 98.26 1.74 * Pr 242 3.31 96.69

Cottea pappophoroides Pp 40 95 5 * Pr 16 37.5 62.5

Stipa ichu Pp 23 100 0 * Pr 39 71.79 28.21 Digitaria californica Pp 89 97.75 2.25 * Pr 46 76.09 23.91

Tabla 5. Condición de las semillas de seis especies de gramíneas acarreadas a los nidos por Pogonomyrmex pronotalis (Pp) y Pogonomyrmex rastratus (Pr). Para este análisis se consideraron todas las semillas acarreadas durante toda la temporada de actividad. Se indica el porcentaje de semillas con cubiertas (C), el número de semillas desnudas (D) y el número de semillas totales (N). El asterisco indica diferencias significativas (p<0.05, Prueba de Chi-Cuadrado de Independencia).

Curiosamente, la mayor parte de los antecios (cariopses con glumelas) de Aristida spp. recolectados por ambas especies presentó algún grado de infección por hongos durante

31 toda la temporada (95.74% para P. pronotalis y 88.4 % para P. rastratus). En cuanto a las semillas de Pappophorum spp., P. pronotalis acarreó principalmente espiguillas con dos, uno o ningún cariopse, observándose la presencia de espiguillas con tres cariopses, aunque en muy baja proporción (Tabla 6). Al comparar estas proporciones con las halladas en las plantas en el campo, se observó que P. pronotalis acarreó significativamente más espiguillas sin cariopse y con un cariopse, y menos con dos o tres cariopses que lo que se esperaría de acuerdo a la disponibilidad (Prueba de Bondad de Ajuste, Tabla 6). P. pronotalis acarreó menos de 1% de propágulos sin cariopse de Aristida spp., Trichloris crinita y Digitaria californica y un 7.5% de los de Cottea pappophoroides.

N° de cariopses Pp Plantas 0 11.9 0 1 37.6 10 2 45.2 68 34.320 402 N 226 50

Tabla 6 . Porcentaje de espiguillas de Pappophorum spp. con uno, dos, tres, cuatro o ningún cariopse. acarreadas por Pogonomyrmex pronotalis (Pp) a lo largo de la temporada de actividad y porcentaje de estas espiguillas presentes en las plantas (V. R. Cueto, datos no publicados). También se muestra el número de espiguillas observadas en cada caso (N). Las diferencias resultaron significativas (p<0.05, Prueba de Bondad de Ajuste).

32 Impacto sobre la abundancia de semillas

El número estimado de semillas removidas por colonia fue máximo en el período diciembre-enero para las dos especies, y siempre mayor para Pogonomyrmex pronotalis (Tabla 7). Estas variaciones temporales reflejan los niveles de actividad de las colonias a lo largo de la temporada (Pol 2001). La proporción de hormigas que retornaron al nido acarreando semillas (el éxito de forrajeo, ver métodos) también varió en cada ocasión de muestreo: la proporción de obreras de P. pronotalis cargadas con semillas varió entre 0.41 y 0.67, mientras que en P. rastratus varió entre 0.25 y 0.86. La remoción total estimada por colonia de P. pronotalis fue más del doble que la de P. rastratus (Tabla 7). De las tres especies más importantes en la dieta, las diferencias en el impacto entre P. pronotalis y P. rastratus fueron mayores para Aristida spp. y Trichloris crinita (ambas especies fueron tres veces más removidas por P. pronotalis que por P. rastratus, Tabla 7).

Período Pp Pr Octubre-Noviembre 1300 1189 Diciembre-Enero 23887 16647 Febrero-Marzo 21599 4418 Abril 7999 2297 Total 54786 24551 Aristida spp. 34351 11626 Trichloris crinita 11518 4004 Pappophorum spp. 4170 3090

Tabla 7. Remoción de semillas por Pogonomyrmex pronotalis (Pp) y Pogonomyrmex rastratus (Pr) a lo largo de la temporada de actividad. Se muestran el número estimado de semillas acarreadas por colonia en cada período y para toda la temporada (total), así como el número estimado de semillas de las principales especies acarreadas por colonia en toda la temporada.

El número de semillas removidas por hectárea sólo pudo calcularse para Pogonomyrmex rastratus, pues no se detectaron colonias de Pogonomyrmex pronotalis en las dos parcelas relevadas durante la temporada estudiada. Esto indica que P. pronotalis, aunque está presente (las colonias aquí estudiadas están ubicadas en el algarrobal), tiene

33 una densidad de colonias muy baja en dicho ambiente. Muchas colonias de esta especie están distribuidas relativamente cerca de las picadas, donde, además, su abundancia es mayor (ver más adelante). La densidad de colonias activas de P. rastratus en el algarrobal varió a lo largo de la temporada, siendo máxima en febrero (Figura 9). El número estimado de semillas acarreadas por P. rastratus por hectárea durante toda la estación de actividad, obtenido a partir de los valores de remoción por colonia y la densidad de colonias activas en cada período, fue de casi 340000 semillas. Este valor puede compararse con la abundancia de semillas en el banco de suelo del algarrobal de Ñacuñán a mediados del verano (Tabla 8), la cual fue medida en febrero de 1995 por Marone et al. (1998). Si estas especies removieran semillas fundamentalmente del suelo (como parece ser el caso; Pol & Lopez de Casenave, datos no publicados), este valor representaría la disponibilidad de semillas en el ambiente para las hormigas (y otros granívoros). Comparando ambos valores, la remoción estimada constituye menos del 0.5% de las semillas que se encuentran en el banco de suelo. Si se considera a nivel de especie, sin embargo, la remoción de Aristida spp. llegaría al 51% de las semillas en el banco, mientras que la remoción de Trichloris crinita y Pappophorum spp. sería menor al 5% (Tabla 8).

30

20

colonias / ha 10

0 Octubre Diciembre Febrero Abril

Figura 9. Densidad de colonias activas de Pogonomyrmex rastratus en el algarrobal a lo largo de la temporada de actividad. Se muestran los promedios (+ un error estándar) de las densidades estimadas en dos parcelas de 50 x 50 m.

34 Semillas RH BS % Total 336064 78920000 0.43 Aristida spp. 152530 296000 51.53 Trichloris crinita 58525 2517000 2.33 Pappophorum spp. 43550 888000 4.90

Tabla 8. Número estimado de semillas removidas por hectárea por Pogonomyrmex rastratus (RH) durante toda la temporada de actividad. Se muestran el número total de semillas acarreadas y el de las principales especies. Con fines comparativos, se muestra el número de semillas por hectárea presente en el banco de suelo (BS), a partir de Marone et al. (1998), y el porcentaje de éste número que representaría la remoción.

35 Diferencias entre el algarrobal y las picadas

Durante febrero, la dieta en las colonias de P. pronotalis y P. rastratus de las picadas presentó características generales muy similares a la del algarrobal. Al estudiar la dieta con el dispositivo semiautomático, las semillas predominaron siempre con un 90%, y otros restos vegetales fueron el segundo componente de la dieta tanto en la picada como en el algarrobal, aunque su proporción no superó el 5% (Tabla 9). Con el método manual, las semillas predominaron sobre los demás ítems con más de un 97% (Tabla 10).

Pp Pr Ítems Algarrobal Picada Algarrobal Picada semillas 91.61 + 1.57 89.54 + 1.95 94.82 + 0.32 94.77 + 1.15 frutos 1.13 + 0.74 0.65 + 0.20 --- 0.59 + 0.59 flores 0.31 + 0.31 0.49 + 0.47 ------otras estructuras vegetales 4.07 + 0.98 4.61 + 0.99 4.76 + 0.35 2.22 + 1.18 invertebrados 0.98 + 0.38 2.24 + 1.04 0.21 + 0.03 0.78 + 0.46 otros 1.90 + 0.29 2.45 + 0.99 0.21 + 0.04 1.64 + 0.08 Nº de colonias 5343 Nº de ítems 548 1068 229 249

Tabla 9. Dieta de Pogonomyrmex pronotalis (Pp) y Pogonomyrmex rastratus (Pr) en el algarrobal y en las picadas durante febrero. Se muestran los promedios (+ un error estándar) de los porcentajes que representan las distintas categorías de ítems acarreados, estimados usando el dispositivo semiautomático. También se muestran el tamaño de la muestra (nº de colonias) y el número total de ítems. Los datos del algarrobal son los mismos que en la tabla 1.

Pp Pr Ítems Algarrobal Picada Algarrobal Picada semillas 96.98 + 1.26 98.29 + 0.85 100 96.84 + 2.10 frutos 0.51 + 0.51 0.85 + 0.85 ------flores --- 0.85 + 0.85 ------otras estructuras vegetales 1.00 + 0.61 ------2.36 + 1.37 invertebrados 0.51 + 0.51 ------0.79 + 0.79 otros 0.98 + 0.61 ------Nº de colonias 5343 Nº de ítems 201 116 126 122

Tabla 10. Dieta de Pogonomyrmex pronotalis (Pp) y Pogonomyrmex rastratus (Pr) en el algarrobal y en las picadas durante febrero. Se muestran los promedios (+ un error estándar) de los porcentajes que representan las distintas categorías de ítems acarreados, estimados usando el método manual. También se muestran el tamaño de la muestra (nº de colonias) y el número total de ítems. Los datos del algarrobal son los mismos que en la tabla 2.

36 Los resultados obtenidos con el dispositivo semiautomático indican que la dieta en las picadas estuvo, al igual que en el algarrobal, constituida en su mayor parte por semillas de gramíneas (más del 75% para P. pronotalis y casi el 100% para P. rastratus; Tabla 11). Aristida spp., Trichloris crinita y Pappophorum spp. conformaron el 55% y el 79% de la dieta de P. pronotalis y P. rastratus, respectivamente. Aristida spp. fue la especie llevada a los nidos en mayor porcentaje por P. pronotalis en las picadas, mientras que Pappophorum spp. fue la más acarreada por P. rastratus.

Se registraron diferencias significativas en el porcentaje de semillas de Aristida spp., Sporobolus cryptandrus y Lycium spp. acarreadas por P. pronotalis entre los dos ambientes (Prueba de Mann-Whitney, Tabla 11). En las picadas, Aristida spp. presentó un menor porcentaje, mientras que el de Sporobolus cryptandrus y el de Lycium spp. fueron mayores en este ambiente, aunque con valores bajos (Tabla 11). La proporción de semillas de gramíneas en la dieta fue menor en las picadas (76%) que en el algarrobal (97%), y mayor la de las semillas de especies que no son gramíneas. Por su parte, P. rastratus acarreó un mayor porcentaje de Pappophorum spp. y Digitaria californica en las picadas (Prueba de Mann-Whitney, Tabla 11). La relación entre gramíneas y no gramíneas no varió entre ambientes: en ambos predominaron ampliamente las gramíneas. La riqueza de especies en la dieta de P. pronotalis fue mayor en las picadas que en el algarrobal, con 18 especies de semillas. La dieta de P. rastratus presentó igual riqueza en ambos ambientes, y menor que la de P. pronotalis, con un total de 8 especies (Tabla 11).

Con el método manual se registró más de un 90% de semillas de gramíneas en la dieta de las dos especies en las picadas (Tabla 12). También con este método Aristida spp., Trichloris crinita y Pappophorum spp. resultaron las más acarreadas, representando más del 80% de las semillas. Aristida spp. fue la especie más acarreada por P. pronotalis y Pappophorum spp. por P. rastratus. Las diferencias en la dieta entre las picadas y el algarrobal mostraron las mismas tendencias que las que revelara el dispositivo semiautomático (comparar con Tabla 11). P. pronotalis acarreó un mayor porcentaje de Pappophorum spp. en las picadas que en el algarrobal, mientras que P. rastratus acarreó un menor porcentaje de Aristida spp. en ese ambiente (Prueba de Mann-Whitney, Tabla 12). La riqueza de especies de semillas en la dieta fue mayor en las picadas para ambas especies, y fue mayor para P. pronotalis que para P. rastratus.

37 Pp Pr Semillas Algarrobal Picada Algarrobal Picada Gramíneas Aristida spp. 67.99 + 9.97 23.07 + 3.87 * 54.43 + 10.58 22.09 + 8.84 ns Trichloris crinita 20.48 + 5.81 18.48 + 10.38 ns 30.88 + 9.35 25.93 + 6.10 ns Pappophorum spp. 2.52 + 2.36 13.90 + 2.19 ns 8.14 + 3.83 30.62 + 5.80 * Digitaria californica 2.60 + 0.99 7.19 + 2.78 ns 0.41 + 0.41 13.18 + 2.80 * Cottea pappophoroides 0.17 + 0.17 3.59 + 2.00 ns 0.22 + 0.22 3.65 + 2.23 ns Setaria leucopila 1.91 + 1.67 3.94 + 0.75 ns ------Sporobolus cryptandrus 0.37 + 0.23 4.22 + 1.36 * ------Stipa ichu 0.82 + 0.41 0.92 + 0.49 ns 1.08 + 0.64 3.08 + 2.19 ns Diplachne dubia 0.20 + 0.20 0.48 + 0.48 ns --- 0.81 + 0.81 ns No gramíneas Chenopodium papulosum 0.59 + 0.41 0.14 + 0.14 ns ------Lycium spp. --- 0.42 + 0.09 * ------Conyza spp. 0.55 + 0.40 0.37 + 0.24 ns 4.62 + 3.26 0.64 + 0.64 ns Verbena aspera 0.43 + 0.28 4.18 + 3.15 ns ------Parthenium hysterophorus 1.03 + 1.03 7.16 + 6.34 ns ------Larrea spp 0.17 + 0.17 0.56 + 0.32 ns 0.22 + 0.22 --- ns Lappula redowski 0.17 + 0.17 --- ns ------Acantholippia seriphioides --- 10.59 + 10.59 ns ------Sphaeralcea miniata --- 0.41 + 0.24 ns ------Gomphrena spp. --- 0.38 + 0.38 ns ------Nº de colonias 53 43 Nº de semillas 507 955 222 236 Riqueza de especies 15 18 8 8

Tabla 11. Dieta granívora de Pogonomyrmex pronotalis (Pp) y Pogonomyrmex rastratus (Pr) en el algarrobal y en las picadas durante febrero, estimada usando el dispositivo semiautomático. Se muestran los promedios (+ un error estándar) de los porcentajes que representan las distintas semillas acarreadas. Las diferencias en los porcentajes entre los dos ambientes fueron evaluadas con la Prueba de Mann- Whitney (*: p<0.05; ns: no significativo). También se muestran el tamaño de la muestra (nº de colonias), el número total de semillas y la riqueza de especies en la dieta. Los datos del algarrobal son los mismos que en la tabla 3.

38 Pp Pr Semillas Algarrobal Picada Algarrobal Picada Gramíneas Aristida spp. 71.84 + 9.38 45.10 + 6.85 ns 67.25 + 13.74 14.23 + 2.48 * Trichloris crinita 19.20 + 7.20 16.67 + 2.32 ns 20.11 + 5.19 24.70 + 1.68 ns Pappophorum spp. 0.98 + 0.98 18.42 + 5.48 * 11.45 + 9.07 43.17 + 10.06 ns Digitaria californica 3.49 + 1.48 5.26 + 0.00 ns --- 10.24 + 7.70 ns Cottea pappophoroides ------2.44 + 1.38 ns Setaria leucopila 0.98 + 0.98 0.88 + 0.88 ns ------Sporobolus cryptandrus --- 0.88 + 0.88 ns ------Stipa ichu --- 0.88 + 0.88 ns --- 4.37 + 2.28 ns Diplachne dubia 0.51 + 0.51 0.88 + 0.88 ns --- 0.85 + 0.85 ns No gramíneas Chenopodium papulosum --- 1.75 + 1.75 ns ------Lycium spp. 1.46 + 1.46 --- ns ------Conyza spp. 0.50 + 0.50 --- ns 1.19 + 1.19 --- ns Verbena aspera 0.56 + 0.56 --- ns ------Parthenium hysterophorus 0.49 + 0.49 0.88 + 0.88 ns ------Acantholippia seriphioides --- 7.89 + 7.89 ns ------Nº de colonias 53 43 Nº de semillas 195 114 126 118 Riqueza de especies 10 11 4 7

Tabla 12 . Dieta granívora de Pogonomyrmex pronotalis (Pp) y Pogonomyrmex rastratus (Pr) en el algarrobal y en las picadas durante febrero, estimada usando el método manual. Se muestran los promedios (+ un error estándar) de los porcentajes que representan las distintas semillas acarreadas. Las diferencias en los porcentajes entre los dos ambientes fueron evaluadas con la Prueba de Mann-Whitney (*: p<0.05; ns: no significativo). También se muestran el tamaño de la muestra (nº de colonias), el número total de semillas y la riqueza de especies en la dieta. Los datos del algarrobal son los mismos que en la tabla 4.

39 El nivel de actividad de Pogonomyrmex pronotalis en las colonias de las picadas fue 3.74 veces mayor que en el algarrobal, según la tasa de captura registrada en las trampas de caída de los dispositivos semiautomáticos. Sobre la base del impacto calculado previamente en el algarrobal, y ajustando por el éxito de forrajeo registrado en las picadas, la remoción total estimada de semillas en las colonias de las picadas es más de 70000 para el periodo febrero-marzo (Tabla 13). Si a eso se suma que en las picadas se han medido densidades promedio de 65 colonias activas por hectárea (Pirk & Lopez de Casenave, datos no publicados), frente a la escasa densidad en el algarrobal (ver más arriba), cabe esperar que el impacto de esta especie sobre la abundancia de semillas en las zonas adyacentes a las picadas sea desproporcionadamente superior al que se produce en áreas del algarrobal. En particular, además, se espera que ese impacto difiera entre ambientes para las semillas de distintas especies en función de las diferencias en la dieta; el impacto sería menos marcado en Aristida spp. y mayor en Pappophorum spp., Sporobolus criptandrus (y otras) en las picadas en comparación con el algarrobal (Tabla 13).

A diferencia de P. pronotalis, las colonias de P. rastratus fueron solo 1.75 veces más activas en las picadas que en el algarrobal. La remoción total estimada para febrero- marzo es de más de 6000 semillas por colonia, no mucho más de las que se estimaron para el algarrobal (Tabla 13). Además, en las picadas la densidad de colonias activas por hectárea de P. rastratus es de 18, prácticamente lo mismo que en el algarrobal (16 por hectárea). Por lo tanto, el impacto de esta especie sobre la abundancia total de semillas no sería muy distinto entre los dos ambientes. No obstante, sí habría diferencias en cuanto al impacto sobre las semillas de distintas especies. En particular, se estima que la remoción de Aristida spp. sería menor en las picadas, donde el impacto sobre Pappophorum spp. se incrementaría notablemente (Tabla 13).

40 Pp Pr Algarrobal Picada Algarrobal Picada

Total 21599 70310 4418 6216 Aristida spp. 14687 32343 2386 870 Trichloris crinita 4320 11953 1370 1554 Pappophorum spp. 540 12656 358 2673

Tabla 13. Remoción de semillas por Pogonomyrmex pronotalis (Pp) y Pogonomyrmex rastratus (Pr) en el algarrobal y en las picadas durante el periodo febrero-marzo. Se muestran el número total estimado de semillas acarreadas por colonia y el de las principales especies.

41 Discusión

Las dos especies estudiadas, Pogonomyrmex pronotalis y Pogonomyrmex rastratus, son especialistas en semillas, como la mayoría de las especies del género Pogonomyrmex (Whitford 1978a, MacKay 1981, Hölldobler & Wilson 1990, Taber 1998). El acarreo de otros ítems (flores, frutos, otros restos vegetales, restos de artrópodos, heces de vertebrados, restos de suelo, musgos y líquenes) coincide con lo observado en otras hormigas granívoras, que suelen recolectar otros materiales (alimenticios o no) además de semillas (Whitford 1978a, Chew & De Vita 1980, Davidson 1980, Hölldobler 1986, Hölldobler & Wilson 1990). Entre éstos se hallan hojas, palitos, polen, flores, heces de vertebrados, hongos y restos de artrópodos, los cuales no suelen representar una alta fracción del material acarreado. La proporción de presas vivas es generalmente baja, excepto por las termitas, que aparecen en la dieta de P. californicus, P. rugosus, P. desertorum (Whitford 1978a), P. maricopa, P. apache y P. barbatus (Taber 1998). En el Monte central las termitas no formaron parte de la dieta de las dos especies estudiadas. Las flores de Atriplex lampa constituyeron un porcentaje importante de la dieta de P. pronotalis al comienzo de la temporada, principalmente debido al consumo en una de las colonias estudiadas. En años anteriores, se ha observado un comportamiento similar en un mayor número de colonias, siempre al comienzo la temporada (S. Claver, datos no publicados; Lopez de Casenave, obs. pers.), coincidiendo con una gran abundancia de Atriplex lampa en floración y una baja abundancia de semillas maduras de otras plantas. También en otras especies se encontró que, en ausencia (o con baja disponibilidad) de ítems preferidos, las hormigas presentan una conducta oportunista incluyendo otros ítems en su dieta (Whitford 1978a, Hölldobler & Wilson 1990). Incluso, se ha observado que, cuando las semillas preferidas se tornan disponibles, algunas especies de Pogonomyrmex desechan semillas de especies no preferidas que fueron colectadas al inicio de la temporada (MacMahon et al. 2000).

Las semillas de gramíneas predominaron en la dieta de las dos especies durante toda la estación de actividad, concentrándose la recolección en tres especies principales, con el predominio de Aristida spp. En América del Norte, la dieta de las hormigas de este género es relativamente bien conocida (MacMahon et al. 2000), y allí también encabezan la lista de preferencias las semillas de gramíneas (Taber 1998). Las

42 gramíneas del género Aristida son las más preferidas (Pulliam & Brand 1975, Whitford 1978a, Taber 1998), y otras muy recogidas pertenecen a los géneros Eragrostis, Panicum, Digitaria, Setaria (Taber 1998), Bouteloua (Pulliam & Brand 1975, Whitford 1978a, Gordon 1999), Andropogon (Pulliam & Brand 1975) y Poa (Crist & MacMahon 1992). Como se mencionó, las semillas de gramíneas son también el principal constituyente de la dieta de las aves granívoras en Ñacuñán (Marone et al. 1998, Marone et al. 2000b, Lopez de Casenave 2001).

El predominio de semillas de gramíneas podría deberse a la baja concentración de compuestos secundarios que presentan las semillas de esta familia (Díaz 1996). En base a esa característica se había hipotetizado que estas semillas serían las más consumidas, lo cual pudo corroborarse en este estudio. No obstante, no debe descartarse que otras características de las semillas también estén influyendo en las preferencias de las hormigas. Por ejemplo, Pulliam y Brand (1975) observaron que las semillas más acarreadas por P. barbatus tenían pelos en su superficie, aristas o proyecciones que les facilitaban a las obreras su transporte. Las semillas de gramíneas en general presentan este tipo de estructuras. La recolección y el transporte de semillas ovoidales y con superficies más lisas, por el contrario, serían más dificultosos. Aún entre semillas de gramíneas podría ser importante este factor. En el Monte central, Aristida spp. y Trichloris crinita se encuentran entre las semillas de gramíneas menos abundantes en el banco de suelo (Marone et al. 1998); sin embargo, resultaron las más acarreadas por las hormigas. Ambas semillas son más bien alargadas, con pelos y aristas. A pesar de que Sporobolus cryptandrus es la especie más predominante en el banco de suelo (Marone et al. 1998), sólo tuvo un muy bajo porcentaje en la dieta de estas hormigas, mientras que Setaria leucopila, cuyas semillas son las más pesadas de las gramíneas presentes y, por lo tanto, las de mayor contenido nutricional por unidad de cosecha, también fue llevada en baja proporción. Estas dos últimas especies tienen semillas ovoidales y no poseen proyecciones ni aristas. Los aspectos relacionados con las preferencias por semillas merecen un estudio más detallado que incluya análisis químicos, nutricionales y morfométricos de las semillas, así como experimentos de preferencia a campo y en el laboratorio.

43 La variación estacional en la proporción de semillas acarreadas por las dos especies de Pogonomyrmex refleja la fenología de las plantas en el Monte central. El número de panojas maduras por individuo de Aristida spp. aumenta desde finales de la primavera, alcanzando el mayor valor en otoño (Marone et al., datos no publicados). A comienzos de la estación de actividad de las hormigas (octubre) se observó un alto número de panojas. A pesar de que son viejas, éstas tienen semillas en la base. Esto coincide con el cambio observado en la proporción de Aristida spp. en la dieta de P. pronotalis y P. rastratus, que es alto a principios de la temporada y al final, hacia el mes de abril. Por su parte, Trichloris crinita y Pappophorum spp., las otras especies más acarreadas, presentan un pico en el número de panojas maduras por individuo en diciembre, al mismo tiempo que las dos hormigas presentaron el mayor porcentaje de estas especies en la dieta. Así, las variaciones estacionales de la dieta parecen responder a los patrones de maduración de estas semillas. Si bien no se ha medido la abundancia de estas plantas, estas observaciones sugieren que, a pesar de ser especialistas en semillas de gramíneas, estas especies presentan un cierto grado de plasticidad que refleja los cambios estacionales en la disponibilidad de alimento, un patrón asociado a comportamientos de tipo oportunista.

La dieta de P. pronotalis y P. rastratus fue muy similar, tanto en cuanto a las especies de semillas incluidas como en sus proporciones relativas. Como se mencionó arriba, las variaciones estacionales en la proporción de semillas en la dieta siguieron incluso la misma tendencia en ambas especies. En otras especies del mismo género que también coexisten, se han observado estrategias diferentes de forrajeo, así como distintas preferencias a lo largo de la temporada de actividad, posiblemente para evitar la competencia por explotación y/o por interferencia (Whitford 1978a). En las especies aquí estudiadas no parece existir tal diferenciación. Sí se registraron diferencias entre las especies en cuanto a la riqueza específica de la dieta, P. pronotalis incluyó un mayor número de especies, así como un mayor número de ítems totales; es probable que sea resultado de sus mayores niveles de actividad forrajera (Pol 2001).

Las distintas especies del género Pogonomyrmex suelen mostrar diferencias en la manipulación y el procesamiento de las semillas (Taber 1998). P. badius, P. barbatus y P. occidentalis remueven las envolturas de las semillas, dentro del nido, antes de almacenarlas en los granarios, mientras que P. coarctatus no lo hace (Taber 1998). En

44 Ñacuñán, P. rastratus generalmente acarreó al nido semillas sin cubiertas, mientras que lo contrario ocurrió con P. pronotalis. Esta última, incluso, acarreó en baja proporción cubiertas sin cariopse en su interior. Observaciones en el campo sobre el comportamiento individual de forrajeo de estas especies indican que P. rastratus invierte un tiempo mayor en la manipulación de las semillas seleccionadas, adjudicable mayormente a la remoción total o parcial de las cubiertas (glumas y/o glumelas) antes de su transporte al nido. Este comportamiento también explica la ausencia de restos de cubiertas de semillas en los alrededores de la boca del nido, una característica distintiva de los nidos de esta especie (Pol 2001). Por el contrario, la acumulación de cubiertas en los alrededores del nido de P. pronotalis durante la temporada de actividad está asociada a que esta especie remueve las cubiertas en el interior de los nidos, para luego depositarlas en las cercanías.

Las pocas estimaciones que se han realizado del impacto de las hormigas granívoras sobre la abundancia de semillas muestran que la fracción removida de la producción de semillas no suele sobrepasar el 10% (MacMahon et al. 2000). Pulliam y Brand (1975) estimaron que las Pogonomyrmex en el sudeste de Arizona estarían removiendo anualmente 6.49 x 106 semillas por hectárea de una producción de 662 x 106 semillas por hectárea, y Tevis (1958) encontró que Veromessor pergandei cosecha menos del 1% de las semillas disponibles en el desierto de Mojave. Sin embargo, el impacto sobre las especies más preferidas podría ser mucho mayor. Crist y MacMahon (1992) observaron en Wyoming (EEUU) que P. occidentalis remueve hasta el 100% de una de las especies más preferidas (Alyssum desertorum), mientras que Whitford (1978a) encontró que las especies de Pogonomyrmex en el desierto de Chihuahua removieron una fracción significativa de la producción de semillas de una especie: Bouteloua barbata. Otros trabajos (Willard & Crowell 1965, Pulliam & Brand 1975, Reichman 1979, Hobbs 1985) también muestran que las especies preferidas podrían ser considerablemente afectadas.

De manera similar a los trabajos previos, la remoción de semillas por hectárea calculada para P. rastratus representó una fracción muy baja del banco de suelo, pero las semillas removidas de Aristida spp. representaron un alto porcentaje de la disponibilidad potencial. Cabe aclarar que una parte del material recolectado por estas especies proviene de las plantas en pie, aunque en una proporción mucho menor que del suelo

45 (Pol & Lopez de Casenave, datos no publicados). Esto haría que la evaluación del impacto esté ligeramente sobreestimada. Hay que considerar, sin embargo, que a esta estimación falta sumarle la remoción por parte de P. pronotalis, que acarreó un mayor número de semillas que P. rastratus a lo largo de la temporada. Además, hay que tener en cuenta que otras especies de hormigas no especialistas también remueven semillas en el Monte central. Las colonias de Acromyrmex lobicornis y Acromyrmex striatus son muy grandes y se encuentran en muy altas densidades en el algarrobal (hasta 106 y 138 colonias activas por hectárea, respectivamente; Pirk et al., datos no publicados). Si bien son cortadoras de hojas, también se ha observado la presencia de semillas de diferentes plantas en su dieta (S. Claver, datos no publicados) y son activas forrajeras en experimentos de adición de semillas en cebaderos artificiales (Lopez de Casenave et al., datos no publicados). Además de estas especies, en Ñacuñán se registraron otras 15 especies acarreando semillas de cebaderos artificiales, entre ellas especies de los géneros Solenopsis, Pheidole, Cyphomyrmex, Dorymyrmex y Forelius (Marone et al. 2000b, Lopez de Casenave et al., datos no publicados) y, también, hay que considerar el impacto de otros taxa granívoros, principalmente aves y roedores. Aunque la remoción de semillas durante la estación de actividad de las hormigas es relativamente baja (entre ambos taxa, un 27-85% de lo que remueven las hormigas; Lopez de Casenave et al. 1998), su impacto debería sumarse también.

El impacto general relativamente bajo de P. rastratus y de P. pronotalis (en esta especie, al menos, en el algarrobal) se debería fundamentalmente a dos factores: la baja densidad de colonias y las bajas tasas de actividad. La densidad de colonias de Pogonomyrmex spp. observada en el Monte central es más baja en comparación con las densidades reportadas para otras especies del mismo género en el Hemisferio Norte. Whitford y Ettershank (1975) estimaron densidades de 21, 138 y 45 colonias por hectárea para P. rugosus, P. desertorum y P. californicus, respectivamente, en el desierto de Chihuahuha, mientras que Parmenter y MacMahon (1983) encontraron más de 30 colonias por hectárea de P. occidentalis en Wyoming (EEUU). En este estudio, la máxima densidad de colonias activas en el algarrobal fue observada para P. rastratus, con 16 colonias por hectárea en febrero. La densidad de P. pronotalis parece ser mucho más baja o, al menos, más localizada cerca de las picadas. Por otro lado, la actividad de P. pronotalis y P. rastratus en el Monte central es baja en comparación con las especies del mismo género en Estados Unidos (Pol 2001). Los niveles de actividad de estas

46 especies representaron menos de un 25% de las tasas registradas en P. occidentalis (Crist & MacMahon 1991a). Los valores de éxito de forrajeo (proporción de obreras que retornan cargadas al nido) reportados para otras especies de este género han sido variables. Davidson (1977) estimó la eficiencia en un 60%, mientras que Gordon (1999) halló que el 90% de las obreras de P. barbatus retornaban cargadas. Para sus cálculos de impacto, Whitford (1978a) utilizó una eficiencia de 50%. En este trabajo la eficiencia registrada fue muy variable, pero los valores se encontraron entre los reportados en la bibliografía. La razón de los bajos niveles de actividad y de la menor densidad de estas especies permanece sin resolverse. No obstante, sería importante también conocer estos parámetros para otras especies del género que están poco estudiadas en América del Norte. En particular, estas especies poco conocidas son las menos activas y abundantes (e.g., P. anergismus, P. anzensis, P. bicolor, P. bigbendensis, P. huachucanus, P. tenuispina y P. texanus; Taber 1998), ya que suele haber un sesgo hacia el estudio de las especies más conspicuas. Solo con información sobre un buen número de especies podrán ponerse los datos de P. rastratus y P. pronotalis en perspectiva.

Cuando se comparó la dieta de P. rastratus y P. pronotalis entre el algarrobal y las picadas, se registraron variaciones en la proporción de algunas especies de semillas acarreadas. Forman y Alexander (1998) destacaron que las características de los caminos y sus bordes podrían producir, entre otros, efectos hidrológicos, erosivos y químicos que afectan a las poblaciones de animales que habitan en su área de influencia. Además, en cuanto a la vegetación, su composición es diferente a la del ambiente original. En Ñacuñán las picadas son más abiertas, el suelo no posee mantillo y la composición de especies de plantas asociadas a las mismas y su abundancia relativa parecen diferentes de las que se observan en el algarrobal. Esto refuerza la idea original de que la ubicación del nido podría condicionar algunos aspectos de la ecología trófica de estas especies. En particular, sugiere que la composición de la dieta de las hormigas estudiadas está condicionada por las características del sitio en el que se ubica el nido y la disponibilidad de alimento asociada a su ubicación.

En las picadas, el impacto general fue mayor que en el algarrobal, fundamentalmente por la mayor actividad de las colonias en este ambiente y, en el caso de P. pronotalis, por la alta densidad de colonias que presenta. A su vez, el impacto relativo sobre las semillas de las principales especies fue diferente ya que las proporciones de estas

47 especies en la dieta difirieron entre ambientes. En consecuencia, el impacto de estas hormigas sobre la abundancia de semillas es heterogéneo en el espacio. Esto es muy importante, ya que, en el caso de que la remoción de semillas tenga efectivamente una influencia sobre la vegetación, estaría afectando también la distribución espacial de las plantas. Se evidencia así una potencial influencia recíproca: las características del sitio pueden condicionar la dieta de las hormigas, y el consumo de las semillas puede afectar la perdurabilidad de las especies de plantas que caracterizan al sitio.

48 Conclusiones

• Pogonomyrmex pronotalis y Pogonomyrmex rastratus consumieron principalmente semillas en Ñacuñán durante la temporada de actividad (octubre- abril).

• Las semillas de gramíneas y, en particular, las de Aristida spp., Trichloris crinita y Pappophorum spp., predominaron sobre las de dicotiledóneas herbáceas en la dieta de las dos especies, probablemente por la baja concentración de compuestos secundarios que presentan las semillas de esta familia, entre otros factores.

• P. pronotalis y P. rastratus presentaron dietas muy similares en cuanto a composición específica de las semillas acarreadas, proporciones relativas de las mismas y variaciones estacionales, las cuales parecen estar reflejando la fenología de las plantas en el Monte central. Las dietas difirieron en cuanto a la riqueza específica, siendo ésta mayor para P. pronotalis.

• P. rastratus transportó mayormente cariopses desnudos a los nidos, mientras que P. pronotalis acarreó semillas con cubiertas, explicando esto la acumulación de cubiertas cerca de la boca de sus nidos.

• La remoción de semillas por hectárea calculada para P. rastratus representó una fracción muy baja del banco de suelo, aunque las semillas removidas de Aristida spp. representaron un alto porcentaje de su disponibilidad. La baja densidad de colonias y las bajas tasas de actividad de las Pogonomyrmex en el Monte central podrían explicar la menor tasa de remoción de estas hormigas en comparación con otras Pogonomyrmex de América del Norte.

• La dieta de P. rastratus y P. pronotalis en las colonias de las picadas difirió de la del algarrobal en la proporción de algunas especies de semillas acarreadas, pero predominaron las gramíneas y las especies principales coincidieron con las del algarrobal.

49 • En las colonias de las picadas la remoción de semillas es mayor que en las del algarrobal, fundamentalmente por la mayor actividad de las colonias en este ambiente y, en el caso de P. pronotalis, por la mayor densidad de nidos.

50 Agradecimientos

Agradezco a mi director, Javier Lopez de Casenave, por su permanente apoyo y dedicación en cada una de las etapas del trabajo. También a otros miembros del Grupo de Investigación en Ecología de Comunidades de Desierto (Ecodes), Luis Marone, Fernando Milesi, Rodrigo Pol y Víctor Cueto, que no sólo me ayudaron en el trabajo de campo sino también me brindaron un importante aporte crítico. Agradezco especialmente a Fernando Milesi, quien fue el autor de prácticamente todas las fotos presentadas en esta tesis. Finalmente, agradezco a mis padres, a mi hermana y a mis amigos, que me apoyaron e incentivaron en todo momento.

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