Universidade de Aveiro Departamento de Biologia 2015

Inês Ribeiro Contribuição para a avaliação da dieta do Margarido Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Declaração

Declaro que este relatório é integralmente da minha autoria, estando devidamente referenciadas as fontes e obras consultadas, bem como identificadas de modo claro as citações dessas obras. Não contém, por isso, qualquer tipo de plágio quer de textos publicados, qualquer que seja o meio dessa publicação, incluindo meios eletrónicos, quer de trabalhos académicos.

Universidade de Aveiro Departamento de Biologia 2015

Inês Ribeiro Contribuição para a avaliação da dieta do Margarido Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Tese apresentada à Universidade de Aveiro para cumprimento dos requisitos necessários à obtenção do grau de Mestre em Biologia Marinha, realizada sob a orientação científica da Doutora Catarina Isabel Costa Simões Eira, Investigadora no CESAM & Departamento de Biologia da Universidade de Aveiro e co-orientação científica da Doutora Ana Luísa Barreto Marçalo, Pos-doc no CESAM & Departamento de Biologia da Universidade de Aveiro.

Parcialmente apoiado por:

Projeto LIFE+ MarPro (NAT/PT/00038) Projecto CetSenti RECI/AAG- co-finaciado pela União Europeia e pela GLO/0470/2012 (FCOMP-01- Sociedade Portuguesa de Vida 0124-FEDER-027472), Selvagem. FCT/MCTES (PIDDAC) e FEDER - COMPETE (POFC).

Dedico este trabalho à minha família, nomeadamente aos meus pais, aos meus irmãos e aos meus animais de estimação.

vii

viii

o júri presidente Prof. Doutor Fernando Manuel Raposo Morgado Professor associado c/ agregação, Universidade de Aveiro

Doutora Catarina Isabel Costa Simões Eira Equiparada a Investigadora Auxiliar, Universidade de Aveiro

Doutor Alfredo López Fernández Investigador de Pós Doutoramento, Cesam – Centro de Estudos do Ambiente e do Mar

ix

x agradecimentos Quero agradecer a todos os que me apoiaram durante estes meses, que me deram ânimo para seguir em frente nos momentos mais difíceis: aos meus pais, que sempre estiveram por perto, me apoiaram incondicionalmente e que me proporcionaram condições para seguir o meu sonho e concretizar mais uma etapa da minha vida. Sem eles não teria conseguido. À minha família (irmãos, avós, tios e primos), pela paciência e momentos de descontração que me proporcionavam. Aos meus amigos de quatro patas, que sempre estiveram presentes e me ajudaram só pela sua presença. Aos meus amigos de coração, que muitas vezes não puderam estar presentes fisicamente, mas que sempre lá estiveram à distância de um telefonema: Beta Magalhães, Rita Vaz, Andreia Pereira, Mónica Gomes, Sandra Mortágua, Bruno Martins. À Dona Caína e ao Senhor Virgílio, assim como toda a sua família, que me acolheram na sua casa e na sua família e por todo o carinho, apoio e por me terem considerado como mais uma neta.

Gostaria de agradecer também à Doutora Catarina Eira, pela oportunidade que me deu para desenvolver este trabalho e pela orientação que me deu ao longo destes meses e à Doutora Ana Marçalo pela disponibilidade nas revisões do presente trabalho. À Sociedade Portuguesa de Vida Selvagem por me ter disponibilizado os conteúdos estomacais que analisei. Agradeço a toda a equipa do CRAM-Q, por me ter acolhido e contribuído para o meu conhecimento nesta área. Aprendi muito! Um agradecimento também à Doutora Sílvia Monteiro, pela ajuda e paciência no trabalho laboratorial, assim como à Andreia Pereira, à Rita Vaz e à Marisa Ferreira. Também à Lídia Nicolau e à Sara Sá, pela ajuda na revisão deste documento, pela paciência, dedicação e amizade. À Sara Mendes, pela ajuda, apoio e conselhos naqueles momentos menos bons, e por todas as brincadeiras e bons momentos que passámos. Às minhas companheiras de passeio, que me proporcionaram momentos ótimos de descontração de fim de tarde. Um muito Obrigada a todos!

xi

xii palavras-chave Delphinus delphis, Golfinho-comum, Dieta, Ecologia alimentar, Costa continental portuguesa.

resumo O golfinho-comum (Delphinus delphis) é uma das espécies de cetáceos mais abundantes e mais amplamente distribuídas em todo o planeta, sendo a espécie mais abundante ao longo da costa continental portuguesa. Algumas das suas principais presas apresentam um elevado interesse comercial estando por isso, muitas vezes, associado a capturas acidentais em artes de pesca. Contudo, estudos mais recentes sobre os hábitos alimentares desta espécie na costa portuguesa são escassos. Assim, este estudo visa contribuir para a avaliação da ecologia alimentar deste cetáceo na costa portuguesa através de índices de importância numérica, ocorrência e do peso estimado, permitindo descrever a dieta não só em termos qualitativos, mas também em termos quantitativos. Foram examinados os conteúdos estomacais de 55 golfinhos- comuns arrojados na costa continental portuguesa (norte e centro) entre 2004 e 2015. De um total de 6699 presas identificadas, 66% pertenciam à classe dos peixes, 32% eram cefalópodes e 3% eram crustáceos. As espécies-presa de peixes mais importantes em termos de importância numérica foram os góbios (Gobiidae) e o carapau (Trachurus sp.). Em relação à ocorrência foram o góbio (Gobiidae) e a sardinha (Sardina pilchardus), seguidas de carapau, as espécies predominantes. Relativamente ao peso, a sardinha foi a espécie-presa predominante, seguida de faneca (Trisopterus luscus) e carapau. Quanto aos cefalópodes, a lula-bicuda (Alloteuthis sp.) foi a espécie mais importante, tanto em termos de importância numérica como em termos de ocorrência. A lula-comum (Loligo sp.) foi a mais importante em termos de peso total estimado. As espécies demersais dominaram a dieta do golfinho-comum, com uma percentagem numérica de 40%. Foram detetadas diferenças entre machos e fêmeas na composição da dieta relativamente à sardinha. Foram detetadas diferenças entre indivíduos maturos e imaturos na composição da dieta relativamente à lula-bicuda. A diversidade de presas observada nos conteúdos estomacais do golfinho-comum sugere um comportamento oportunista, consumindo as presas mais abundantes, localmente. As interações com as artes de pesca podem levar a uma elevada mortalidade destes mamíferos marinhos. Deste modo, a realização de estudos sobre os hábitos alimentares de cetáceos permitem uma melhor compreensão das possíveis interações com a pesca, e a melhoria de estratégias de conservação para evitar a morte destes animais.

xiii

xiv keywords Delphinus delphis, common dolphin, diet, feeding ecology, portuguese continental coast.

abstract The short-beaked common dolphin (Delphinus delphis) is one of the most abundant species of cetaceans and more broadly distributed all over the planet, being the most abundant specie along Portuguese continental coast. Some of the main preys have a high commercial value, therefore this species is associated with fishing bycatch. However, in Portuguese continental waters, recent studies about its feeding habits are scarce. The present study aims to provide information about this species feeding habits along the Portuguese continental coast. Therefore, 55 stomach contents of stranded dead common dolphins along the Portuguese coast, between 2004 and 2015 were analyzed. Quantitative and qualitative dietary information was obtained, using indexes of frequency and occurrence, and estimated weight that allowed determining the relative importance of prey species. The diet of Delphinus delphis consisted mainly of fish (66%), the majority of them commercial species and was also complemented by and crustaceans. Gobies (Gobiidae) and horse mackerel (Trachurus sp.) were the most important preys in terms of abundance. The most frequent fish prey were gobies (Family Gobiidae), sardine (Sardina pilchardus) and horse mackerel (Trachurus sp.). In terms of mass importance, sardine was the predominant species followed by pout whiting (Trisopterus luscus) and horse mackerel. The most abundant and frequent species of prey was the beaked (Allotheuthis sp.). The european squid (Loligo sp.) was the most important species considering total estimated weight. Short beaked common dolphins showed preference for demersal prey (40%), being able to explore various depths and habitats. Differences were detected in diet composition between males and females, relatively to sardine abundance. We also found differences between mature and immature individuals in relation to beaked squid. The diversity of prey observed in stomach contents of common dolphins suggests that this is a top opportunistic and generalist predator, capable of changing its diet according to prey availability, which allows for their worldwide distribution. Interaction with fisheries may lead to high mortality rates of these marine mammals. Therefore, studies about feeding habits of cetaceans provide a better understanding of possible interactions with fisheries, possibly improving strategies to prevent these death.

xv

xvi

Índice

Resumo………………………………………………………………………..………………… xiii Abstrat……………………………………...…………………………………….……..….…… xv Lista de Figuras ...... xxi Lista de Tabelas ...... xxv 1. Introdução ...... 1 1.1. Caracterização da espécie Delphinus delphis ...... 2 1.1.1. Taxonomia ...... 2 1.1.2. Morfologia ...... 3 1.1.3. Reprodução ...... 4 1.1.4. Comportamentos e estrutura social ...... 5 1.1.5. Distribuição ...... 6 1.2. Dieta ...... 8 1.3. Estado de conservação e ameaças ...... 10 1.3.1. Captura acidental ...... 11 1.3.2. Diminuição da disponibilidade de presas ...... 12 1.3.3. Poluição e alterações climáticas ...... 12 1.4. Importância dos estudos de dieta na conservação dos cetáceos ...... 14 1.5. Métodos de análise de dietas ...... 16 1.6. Revisão bibliográfica sobre a dieta do golfinho-comum Delphinus delphis ...... 21 1.7. Objetivos ...... 25 2. Materiais e Métodos ...... 27 2.1. Lavagem e triagem das estruturas duras ...... 28 2.2. Identificação, contagem e medições das estruturas duras ...... 31 2.3. Análise descritiva dos dados ...... 33 2.4. Análise estatística ...... 38 3. Resultados ...... 41 3.1. Composição da dieta ...... 41 3.2. Tamanho das presas ...... 44 3.3. Habitat e comportamento das presas ...... 45 3.4. Variabilidade entre indivíduos de diferentes sexos ...... 47 3.5. Variabilidade entre indivíduos de diferentes estados de maturidade ...... 49

xvii

xviii

4. Discussão ...... 53 4.1. Composição da dieta ...... 53 4.2. Comportamento Oportunista vs Especialista ...... 55 4.3. Variabilidade na dieta (sexo, estado reprodutor, distribuição geográfica) ...... 56 4.4. Interações com as atividades de pesca ...... 59 4.5. Aplicabilidade da Metodologia...... 60 5. Conclusões ...... 63 6. Considerações Finais ...... 65 7. Referências Bibliográficas ...... 67

xix

xx

Lista de Figuras

Figura 1) Golfinho-comum-de-bico-curto (Delphinus delphis), cria e adulto...... 4

Figura 2) Mapa da distribuição mundial da espécie Delphinus delphis ...... 6

Figura 3) Distribuição do golfinho-comum (Delphinus delphis) ao longo da costa de Portugal Continental, utilizando observações recolhidas entre 2007 e 2012...... 7

Figura 4) Distribuição dos arrojamentos de golfinho-comum (Delphinus delphis) cujos estômagos foram analisados no presente estudo...... 27

Figura 5) Conteúdo estomacal após ser limpo, pronto para secar na estufa...... 29

Figura 6) Separação dos bicos de cefalópodes da restante amostra e armazenamento destes em frascos com álcool a 70%...... 29

Figura 7) Imagens ilustrativas do crânio de um peixe, indicando a localização do dentário, da maxila e da pré-maxila ...... 30

Figura 8) Triagem das estruturas importantes para identificação das espécies presentes no conteúdo estomacal...... 31

Figura 9) Exemplo de medição de (1) comprimento de um otólito de sardinha (Sardina pilchardus), (2) comprimento do rostro de um bico inferior de Alloteuthis sp. e do comprimento do manto do bico de Sepiolidae, com o software DinoCapture 2.0...... 32

Figura 10) Percentagem de indivíduos amostrados, classificados por sexo e maturidade...... 41

Figura 11) Distribuição de tamanhos das espécies-presa do golfinho-comum...... 45

Figura 12) Variabilidade na importância numérica das principais presas ingeridas, de acordo com as suas preferências de habitat vertical, segundo o sexo dos golfinhos-comuns...... 47

Figura 13) Índice de importância numérica (%N) das principais presas do golfinho-comum, de acordo com o sexo dos indivíduos...... 48

Figura 14) Importância numérica média (e desvio-padrão) de sardinha (Sardina pilchardus) em machos e fêmeas de golfinho-comum...... 48

Figura 15) Variabilidade na importância numérica das principais presas ingeridas, de acordo com as suas preferências de habitat vertical, segundo o estado de maturidade dos golfinhos-comuns...... 49

Figura 16) Índices de importância numérica (%N) das principais presas do golfinho-comum, de acordo com os diferentes estados de maturidade sexual dos indivíduos...... 50

Figura 17) Importância numérica média (e desvio-padrão) de lula-bicuda Alloteuthis sp. em indivíduos maturos e imaturos de golfinho-comum...... 51 xxi

xxii

Figura 18) Estimativas de (a) recrutamento da sardinha desde 1978 e (b) biomassa do stock (mil t), em Portugal ...... 57

xxiii

xxiv

Lista de Tabelas

Tabela I) Lista das principais espécies de presas do golfinho-comum Delphinus delphis, segundo estudos feitos nos Oceanos Atlântico e Pacífico...... 23

Tabela II) Equações de regressão utilizadas para calcular o tamanho e o peso das presas de peixe encontradas nos conteúdos estomacais. TL – comprimento total do peixe (mm); W – peso total (g); OL - comprimento do otólito (mm); OW – largura do otólito (mm). Para os casos em que não foi possível obter a equação de regressão correspondente à ordem taxonómica pretendida (género/família), é indicado entre parêntesis o nome da espécie que corresponde à (s) equação (s) utilizada (s)...... 34

Tabela III) Equações de regressão utilizadas para calcular o tamanho e o peso das presas de cefalópodes encontradas nos conteúdos estomacais. L - comprimento total do manto (mm); W – peso total (g); LRL - comprimento do rostro do bico inferior (mm); LHL – comprimento do manto do bico inferior (mm). Para Alloteuthis sp. e Eledone sp. não foi possível obter a equação de regressão do peso correspondente ao género, sendo indicado entre parêntesis o nome da espécie que corresponde à(s) reta(s) utilizada(s)...... 35

Tabela IV) Habitat e profundidade (m) das presas do golfinho-comum. A tabela indica, para cada presa, o seu habitat vertical (P – Pelágico, MP – Mesopelágico, D – Demersal), o seu habitat horizontal (N – Nerítico, O – Oceânico) e a profundidade a que podem ser encontradas (?, desconhecida)...... 37

Tabela V) Constituição anual da amostra. A tabela mostra o número de golfinhos-comuns amostrados segundo o ano em que foram recolhidos, indicando para cada ano o número total de animais amostrados (N) e o número de animais por sexo (M - macho, F - fêmea, ND - não determinado), por maturidade (MI – machos imaturos; FI – fêmeas imaturas; MM – machos maturos; FM – fêmeas maturas) e por causa de morte (CA - captura acidental, CAP – captura acidental provável, ND – não determinada, OC – outras causas)...... 38

Tabela VI) Espécies e Famílias de presas identificadas e a sua importância na dieta de golfinho- comum. A tabela mostra o número total de indivíduos encontrados (N), o respetivo índice de importância numérica (%N), o número de estômagos em que a espécie/Família foi identificada (F), o respetivo índice de ocorrência (%F), o peso total estimado (P) e o respetivo índice de peso estimado (%P). NE – Não estimado...... 43

Tabela VII) Comprimentos mínimo, médio e máximo (mm) das presas do golfinho-comum...... 44

Tabela VIII) Preferências de habitat e profundidade (m) das presas do golfinho-comum. A tabela indica, para cada presa, o seu habitat vertical (Pelágico, Mesopelágico, Demersal), habitat horizontal (N – Nerítico, O – Oceânico) e a profundidade a que podem ser encontradas (?, desconhecida). ... 46

xxv

xxvi

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

1. Introdução O golfinho-comum (Delphinus delphis [Linnaeus, 1758]) é uma das espécies de cetáceos mais amplamente distribuídas, utilizando habitats neríticos e zonas oceânicas, sendo o cetáceo mais avistado e com maior ocorrência de interações com artes de pesca no Atlântico Norte (López et al 2002; Wise et al 2007; Brito et al 2009; Goetz et al 2014; Goetz et al 2015). Algumas das suas presas apresentam uma grande importância económica, pelo que essas presas são também espécies alvo de algumas pescarias. Por esta razão, os golfinhos-comuns são muito suscetíveis a eventos de interação e captura acidental em artes de pesca. De facto, o Homem e os cetáceos podem competir pelo mesmo alimento, o que afeta tanto os predadores de topo das cadeias alimentares marinhas, como as pescas locais. Alterações na distribuição e abundância de presas podem ser também consequências de alterações climáticas (devido ao aumento da temperatura da água) ou sobrexploração, afetando indiretamente os cetáceos (Geraci & Lounsbury 2005; Mantello 2008). O golfinho- comum é oportunista e a sua dieta pode refletir a abundância e disponibilidade de presas (Young & Cockroft 1994; Pusineri et al 2007; Santos et al 2013; Murphy et al 2013). Por exemplo, o declínio da abundância de sardinha na península ibérica nos últimos anos levou a alterações recentes na dieta destes predadores de topo (Santos et al 2013) nesta área. Uma conservação eficaz a longo prazo dos cetáceos depende dos conhecimentos dos vários aspetos da sua biologia, ecologia, comportamento e de conhecermos o impacto que as ações humanas têm nestes animais, sendo necessário juntar esforços com o sector pesqueiro. Por essa razão, vários estudos sobre cetáceos têm sido direcionados, entre outros temas, para a análise de conteúdos estomacais de amostras recolhidas de capturas acidentais da pesca e/ou arrojamentos (Bisi et al 2012; Dunshea et al 2013; Santos et al 2013). De facto, os estudos sobre os hábitos alimentares de cetáceos permitem-nos melhorar o conhecimento sobre a biologia do predador e das presas. O presente estudo foca-se no estudo da dieta do golfinho-comum na costa ocidental Portuguesa.

1

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

1.1. Caracterização da espécie Delphinus delphis

1.1.1. Taxonomia O golfinho-comum (Delphinus delphis [Linnaeus, 1758]) é um mamífero marinho da Ordem Cetacea, da Subordem Odontoceti (baleias com dentes) e da Família Delphinidae, com ancestrais terrestres de há cerca de 50 milhões de anos. Desde a sua primeira descrição, em 1758, a classificação taxonómica do género Delphinus tem sido muito debatida e controversa. A ampla distribuição geográfica apresentada por esta espécie fez com que existissem divergências morfológicas, fazendo com que muitos autores começassem a diferenciá-la, dando origem a várias espécies e subespécies diferentes (Murphy et al 2006). Apesar disso, existem estudos nas diferentes populações de golfinhos-comuns, baseados em esqueletos, morfologia externa, padrões de pigmentação e estudos genéticos (ex. DNA mitocondrial) (Heyning & Perrin 1994; Carwardine & Camm 1998), e tendo em conta o dimorfismo sexual e o desenvolvimento ontogenético, inferem sobre a existência de duas espécies distintas, o golfinho-comum-de- bico-curto (Delphinus delphis Linnaeus, 1758) e o golfinho-comum-de-bico-comprido (Delphinus capensis Gray, 1828). Contudo, existe alguma controvérsia na definição desta última espécie, servindo nalguns casos apenas para distinguir duas populações simpátricas, como por exemplo na Costa da Califórnia, onde os indivíduos de D. capensis são menos frequentemente avistados e apresentam uma distribuição mais limitada que os indivíduos de D. delphis (Rosel et al 1994; Kingston & Rosel 2004). Segundo Natoli et al (2008), não existem diferenças genéticas que sejam significativas entre as diferentes populações do Oceano Atlântico, o que sugere que esta espécie (D. delphis) tem uma grande capacidade de dispersão de longa distância, habitando vários meios com características diferentes, sendo por isso considerada como várias subespécies diferentes (Amaral et al 2007; Mirimin et al 2009). Contudo, conforme informações da IUCN (2008), e de acordo com áreas específicas de presença, alguns investigadores sugerem a existência de duas subespécies dentro da espécie Delphinus capensis, D. capensis capensis (oceanos Atlântico e Pacífico, em subpopulações disjuntas ao longo da costa) e D. capensis tropicalis (Indo-Pacífico, ao leste do mar Vermelho ao sul da China e Indonésia) (Hammond et al 2008; Amaral 2014). No Mar Negro, foi também distinguida uma subespécie de golfinho-comum de bico curto, D.

2

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa delphis ponticus (Barabash 1935), proposta com base em caraterísticas morfológicas que foram criticadas posteriormente. No entanto, através de análises comparativas usando morfometrias de crânios (Amaha 1994) e microssatélites de DNA (Natoli 2004), existem diferenças entre as populações do golfinho-comum do Mar Negro e do Mar Mediterrâneo, apesar das diferenças significativas não sejam tão evidentes em amostras pequenas de DNA mitocondrial (Natoli 2004). Atualmente, o fluxo genético entre os Mares Negro e Mediterrâneo é raro ou inexistente, estando ainda em avaliação (Birkun 2006).

1.1.2. Morfologia Muitos mamíferos marinhos têm modificado a sua forma externa, desenvolvendo novos mecanismos de propulsão para uma locomoção mais eficaz na água. Nadam de forma ritmada flexionando o corpo, pois apresentam uma coluna vertebral muito flexível (Long et al 1997; Perrin et al 2009). Particularmente, os cetáceos apresentam um corpo alongado e fusiforme, que lhes permite um maior hidrodinamismo e facilita a sua deslocação. O golfinho-comum, como todos os cetáceos, apresentam duas barbatanas peitorais, uma barbatana caudal e uma barbatana dorsal, que lhes permitem a deslocação. A barbatana caudal ajuda na propulsão do indivíduo, a barbatana dorsal, que é falciforme e de tamanho médio, situa-se a meio do corpo e pode apresentar uma região cinza mais clara de tamanho variável, serve essencialmente para a estabilização da natação e também ajuda na termorregulação. Quanto às barbatanas peitorais, a sua função é ajudar na mudança de direção (Howell 1930; Duguy & Robineau 1987; Rommel & Lowenstine 2001; Walker & Wood 2005; Marigo 2006; Jefferson et al 2007; Reidenberg 2007). A coloração geral da zona dorsal é escura, quase preta estendendo-se pelos flancos formando uma zona triangular. Por baixo desta zona, os flancos são de uma cor amarelada ou castanho-clara, que passa a uma cor acinzentada na parte posterior. Estende-se uma linha preta desde a mandíbula inferior até à barbatana peitoral e outra, menos marcada, desde o olho até à região anal. A zona do ventre apresenta uma coloração branca, exceto o extremo da mandíbula inferior e a zona posterior, entre o ânus e a barbatana caudal (Duguy & Robineau 1987; Smith & Worthy 2006; Mantello 2008; Perrin et al 2009).

3

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Figura 1) Golfinho-comum-de-bico-curto (Delphinus delphis), cria e adulto (in Jefferson et al 2007).

Apresentam um bico proeminente, que possui cerca de 40-50 dentes cónicos de 2,5 mm de diâmetro, por hemi-maxila. Esta é uma adaptação que lhes permite uma rápida e eficaz captura de uma presa individual (Duguy & Robineau 1987; Perrin et al 2009). Na fase adulta, os machos podem chegar a medir até 2,30 metros de comprimento e a pesar mais de 100 kg, sendo as fêmeas ligeiramente mais pequenas, medindo até 1,93 metros (Perrin et al 2009). No entanto, estes padrões de tamanho podem variar geograficamente, já que por exemplo em águas tropicais do Este do Pacífico podem ser encontrados indivíduos com 2,35 metros (Duguy & Robineau 1987; Jefferson et al 1993; Smith & Worthy 2006; Perrin et al 2009; Romero et al 2012). Apresentam sistemas de navegação e deteção de presas muito desenvolvidos, que foram evoluindo ao longo dos tempos. Como muitos mamíferos aquáticos, precisam de caçar à noite ou em águas profundas, e por isso os sistemas sensoriais evoluíram. Assim, como os restantes odontocetes, desenvolveram estruturas nasais que geram a ecolocalização, usando o som para localizar a presa ou evitar obstáculos (Howell 1930; Cranford et al 1996; Au et al 2006; Reidenberg 2007).

1.1.3. Reprodução A maturidade sexual das fêmeas é geralmente mais precoce que a dos machos (5 a 9 anos e 8 a 11 anos, respetivamente), com tamanhos de 1,88 metros nos machos e 1,79 nas fêmeas (Murphy & Rogan 2006). A época de reprodução é entre Julho e Outubro e os partos ocorrem normalmente entre Junho e Setembro, já que a gestação tem a duração de cerca de

4

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

10-11 meses, para que os recém-nascidos encontrem condições ótimas de temperatura de água (Duguy & Robineau 1987; Macdonald & Barrett 1993; Ferrero & Walker 1995; Murphy & Rogan 2006; Jefferson et al 2007). A cria nasce com cerca de 90 centímetros (Danil 2004; Murphy & Rogan 2006; Mantello 2008; Perrin et al 2009). Estudos de dieta de Brophy et al (2009) concluem que o desmame pode começar entre os 3 e os 6 meses de idade e o período de lactação dura, em média, cerca de 10 meses após o parto, podendo aumentar com a idade materna (Murphy 2004). O período entre cada cria é de 1,3 a 2,6 anos (Perrin & Reilly 1984). Boyd et al (1999) verificou que o tempo entre a idade média da conceção e a idade média do primeiro parto excede o período de gestação em 4,3 meses. Isso indica que algumas fêmeas abortam após a primeira conceção e engravidam novamente, pois a fertilidade e o sucesso reprodutivo são geralmente afetados em cetáceos do sexo feminino recém-maturos.

1.1.4. Comportamentos e estrutura social São animais capazes de realizar mergulhos até aos 280 metros de profundidade, geralmente de curta duração (até 8 minutos). Atingem uma velocidade de cerca de 50 km por hora (Macdonald & Barrett 1993; Noren & Williams 2000; Vetter et al 2001; Pusineri et al 2007; Mantello 2008). Trata-se de uma espécie bastante ativa e sociável, sendo muitas vezes possível observar-se grupos de várias centenas de indivíduos (Bearzi et al 2003; Jefferson et al 2007). O tamanho do grupo pode variar sazonalmente e de acordo com a hora do dia (Perrin et al 2009). Brager & Schneider (1998) verificaram que nos meses de janeiro e fevereiro foram vistos golfinhos-comuns na costa oeste da ilha sul da Nova Zelândia em grupos de 2-150 indivíduos, muitas vezes com as crias. São constituídos por animais de diferentes idades, embora possa existir alguma separação sexual (Perrin et al 2009). As fêmeas ajudam nos partos e como “baby-sitting”. Há uma grande competição entre machos no que diz respeito ao acasalamento. Estima-se que possam viver até aos 35-40 anos (Vetter et al 2001; Mantello 2008). Relativamente ao comportamento perante uma espécie diferente, é muito comum a ocorrência de associações com outras espécies de mamíferos marinhos, nomeadamente com o golfinho-riscado (Stenella coeruleoalba) e com a baleia-piloto (Globicephala sp.), acreditando-se que tal associação possa ser vantajosa para a primeira espécie quando se

5

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa aproxima da costa em busca de presas costeiras (Sims 2007; Perrin et al 2009; Vieira et al 2012; Thompson et al 2013).

1.1.5. Distribuição O golfinho-comum D. delphis é uma das espécies de cetáceos mais amplamente distribuídos, habitando todos os mares temperados, subtropicais e tropicais dos oceanos Atlântico e Pacífico (Macdonald & Barrett 1993; Rice 1998; Jefferson et al 2007; Perrin et al 2009; Romero et al 2012). Ocorre tanto em águas costeiras como em zonas mais oceânicas, tendo preferências por regiões com características oceanográficas geralmente ligadas à alta produtividade (montes submarinos e zonas íngremes, como taludes) (Figura 2) (Evans 1994; Jefferson et al 2007; Brito et al 2009). Esta espécie ocorre regularmente em alguns mares fechados, como o Mar de Okhotsk e o Mar do Japão e existem subpopulações distintas na região do Mediterrâneo e do Mar Negro. Podem também ocorrer a Norte, Este e Oeste do Oceano Atlântico, Norte do Pacífico e em algumas zonas do Oceano Índico, no sudeste de África e no sul da Austrália (Figura 2). Registos anteriores desta espécie noutras partes do Oceano Índico e em águas de Taiwan estão a ser questionados, podendo tratar-se de indivíduos da espécie de golfinho-comum-de- bico-comprido (Delphinus capensis) (Jefferson & Van Waerebeek 2002; Jefferson et al 2007; IUCN 2014).

Figura 2) Mapa da distribuição mundial da espécie Delphinus delphis (retirado de http://www.cms.int/reports/small_cetaceans/data/d_delphis/d_delphis.htm).

6

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

É também a espécie mais abundante na costa portuguesa, aparecendo de Norte a Sul do país, como ilustrado no mapa da Figura 3. Contudo, existem hipóteses de que o golfinho- comum não é uniformemente distribuído ao longo da costa, mas apresenta locais de maior probabilidade de ocorrência, entre a zona de Aveiro e Nazaré, onde a plataforma continental é mais ampla (até 200 metros de profundidade), juntamente com as costas Galegas, mais ao largo (Vieira et al 2012; Santos et al 2012). Estes dados são comprovados com avistamentos e também com um maior número de ocorrências de arrojamentos nestas zonas (Santos et al 2012).

Figura 3) Distribuição do golfinho-comum (Delphinus delphis) ao longo

da costa de Portugal Continental, utilizando observações recolhidas entre

2007 e 2012 (retirado de Santos et al 2012).

7

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Há claras evidências de que esta espécie realiza migrações sazonais para outros locais, mas também migrações horizontais, ao longo de características topográficas proeminentes, como escarpas e montes submarinos. Neumann (2001) relatou uma migração sazonal para mar aberto na Nova Zelândia, que parece estar correlacionada com a temperatura da superfície do mar. Os indivíduos passaram de uma distância média de 9,2 km da costa na Primavera e no Verão a uma distância média de 20,2 km da costa no Outono. Estas migrações podem ser explicadas pela sazonalidade na disponibilidade de presas, pela temperatura das águas e pelas alterações sazonais nas topografias submersas (Perrin et al 2009).

1.2. Dieta

O golfinho-comum é bastante abundante tanto em habitats neríticos (plataforma continental, <200 metros de profundidade), como em zonas oceânicas, dependendo da disponibilidade de presas. É então considerada uma espécie oportunista, pois a sua dieta reflete-se na abundância e disponibilidade de presas (Young & Cockroft 1994; Pusineri et al 2007; Murphy et al 2013; Santos et al 2013). Por exemplo, o declínio da abundância de sardinha na península ibérica nos últimos anos foi observado por Santos et al (2013) no estudo de conteúdos estomacais de golfinho-comum, em que se confirmou que houve alterações na composição da sua dieta, na medida em que a presa mais abundante (sardinha) se tornou menos disponível. A grande variedade de espécies de presas do golfinho-comum é também uma evidência de que este predador não apresenta uma alimentação seletiva. No entanto, tem sido sugerido que selecionam as presas de acordo com quantidades energéticas mais elevadas (Brophy et al 2009; Murphy et al 2013). Sendo uma espécie que necessita de uma grande quantidade de energia, apresenta uma dieta composta principalmente por alimentos ricos em calorias (Spitz et al 2012; Santos et al 2013). As presas preferenciais consistem em pequenos peixes pelágicos em cardume, consumindo também várias espécies de cefalópodes (Zhou et al 2001; Brophy et al 2009; Romero et al 2012; Santos et al 2013). No entanto, a sua dieta pode ser alterada de acordo com a sua área geográfica e de acordo com as flutuações sazonais na abundância e distribuição das presas (Silva 1999; Murphy et al 2013; Santos et al 2013). Normalmente,

8

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa caçam ao entardecer e no início da noite, a profundidades até os 260 metros, apesar de a maioria dos mergulhos ocorrer na camada epipelágica, a menos de 100 metros de profundidade, quando as presas começam a agregar-se mais e a migrar para a superfície para se alimentarem (Pusineri et al 2007). Esta espécie tira proveito também dos cardumes trazidos para a superfície ou descartados por operações de pesca comercial. Uma vez que as espécies de presas desta são também de grande importância comercial, estão por isso mais suscetíveis a eventos de captura acidental em artes de pesca, sejam elas de profundidade (redes de arrasto e pescas polivalentes) ou costeiras (pesca de cerco) (Silva 1999; Goetz et al, 2015). O golfinho-comum é a espécie de cetáceo mais avistada e com maior frequência de ocorrência a interagir com os navios de pesca, no norte do Oceano Atlântico (López et al 2002; Wise et al 2007; Brito et al 2009; Goetz et al 2014; Goetz et al 2015). Os seus padrões de ocorrência (águas profundas ou costeiras), provavelmente estão ligados ao alcance de profundidade das suas principais presas, como o verdinho, nas zonas de talude continental, e sardinha e carapau, espécies mais costeiras (Pusineri et al 2007; Méndez Fernández et al 2012; Santos et al 2014). A variação nas preferências alimentares nos diferentes grupos de idades/maturidade sexual ainda não foram muito estudadas. Segundo Meynier et al (2008b), no Golfo da Biscaia, existem diferenças significativas nos diferentes grupos etários, tanto em termos de composição de espécies de presas como em termos de tamanho das presas. Assim, o comprimento das presas foi correlacionado com o tamanho dos indivíduos, concluindo que a composição de presas nos machos maturos era muito menos diversificada do que a das fêmeas maturas e indivíduos imaturos, além de que as presas maiores serviam de alimento aos machos de grupos etários mais avançados (Ballance 2009; Murphy et al 2013). Ao largo da costa Portuguesa, Silva (1999) observou pouca variação na composição da dieta entre os diferentes grupos etários. De facto, nos animais analisados entre 1987 e 1997, a sardinha foi a presa mais consumida, à exceção dos machos imaturos, tendo estes preferido verdinho. Silva (1999) e Meynier et al (2008b) relataram também que na composição da dieta dos machos maturos, os cefalópodes apresentaram-se em menores proporções. Os delfinídeos exibem uma ampla gama de padrões de movimentos diários e sazonais. Alguns dos golfinhos parecem ter migrações sazonais com movimentos de longo alcance, apesar de haver ainda poucos estudos sobre estes padrões de movimentos (Sims 2007). No Atlântico Nordeste, Brophy et al (2009) perceberam que existe uma diferença nas

9

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa dietas de golfinhos-comuns em zonas costeiras e offshore, provando que existem movimentos sazonais entre zonas mais próximas e mais afastadas da costa. Murphy et al (2013) justificam estes movimentos para zonas offshore com a necessidade energética das fêmeas grávidas e lactantes. Durante a primavera e verão, estas deslocam-se de forma a alimentarem-se de presas mais ricas em nutrientes, visto que as presas neríticas são nutricionalmente pobres, nesta altura do ano (Brophy et al 2009; Murphy et al 2013).

1.3. Estado de conservação e ameaças

Devido à abundância global desta espécie, geralmente o estado de conservação do golfinho-comum é considerado de “pouco preocupante”, exceto na população de D. delphis do Mediterrâneo, que se encontra atualmente “em perigo” (International Union for Conservation of Nature) (Bearzi et al 2003; Hammond et al 2008; Meynier et al 2008a, b; IUCN 2014). As causas de morte destes animais podem dever-se a uma variedade de fatores naturais ou antropogénicos que interagem entre si. Geralmente, a morte natural está relacionada com diversos fatores, como as doenças, o sucesso reprodutivo, a idade, a falta de alimento, a predação por parte de tubarões ou por interações com outras espécies de cetáceos (Heithaus 2001; MacLeod et al 2005). De uma forma indireta, a desorientação provocada por erros de navegação, seja em zonas pouco profundas devido a uma redução na eficácia da ecolocalização (Chambers & James 2005) ou como resultado de alterações no campo magnético do planeta (Klinowska 1985; Vanselow & Ricklefs 2005), podem levar ao arrojamento e mortalidade dos animais (Sousa & Picanço 2012). Já os fatores antropogénicos estão relacionados com o impacto das atividades humanas nos ecossistemas marinhos e têm vindo a provocar um efeito significativo e preocupante na mortalidade destes animais (Bearzi 2002; Sousa & Picanço 2012). Destas, podemos destacar a sobrexploração de espécies importantes na dieta dos golfinhos-comuns, as capturas acidentais em artes de pesca e a degradação dos habitats. Estes impactos negativos devem ser constantemente reavaliados para que os esforços de conservação criados estejam adaptados aos graus de ameaça que vão surgindo (Reeves et al 2003).

10

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

1.3.1. Captura acidental Um dos fatores que provoca maior impacto a nível mundial nas populações de cetáceos é a captura acidental em artes de pesca (Read et al 2006; Du Fresne et al 2007; Meynier et al 2008a, b; Perrin 2009; Goetz et al 2014), ou seja, a captura de espécies que não são o alvo da pescaria mas que acabam por interagir com as embarcações. Estas interações entre cetáceos e as artes de pesca podem ocorrer de duas formas distintas. De uma forma operacional, em que os animais ficam presos nas redes de pesca, levando à morte acidental imediata (emaranhamento e asfixia), ferimentos resultantes de tentativas de fuga ou a danos nas redes. Ou de uma forma biológica, pelo facto de a sua ecologia alimentar compartilhar os alvos dessas pescarias (Perrin 2009; Vingada et al 2012). Northridge (2006) mostrou que cerca de 800 animais são capturados acidentalmente, por ano, nas pescarias europeias de arrasto pelágico no Reino Unido e na pesca de arrasto pelágico francesa do robalo. As taxas de captura anual no sector do Reino Unido desta pesca têm vindo a diminuir nos últimos anos e a mortalidade anual média total recentemente (2000- 2006) foi de 170 animais. São conhecidas outras capturas acidentais na mesma área de ocorrência em redes de emalhar e, possivelmente, outras artes de pesca (Northridge 2006; Perrin 2009). Na costa da Galiza, as interações com cetáceos são frequentemente observadas (Goetz et al 2014). O golfinho-comum é a espécie que mais ocorre e que mais registo de arrojamentos tem, em toda a Europa (López 2003; Goetz et al 2014). Nesta zona, os golfinhos-comuns interagem com várias artes de pesca, como as redes de emalhar, as redes de arrasto, de cerco, as linhas de anzóis e em armadilhas (López et al 2003). No caso de Portugal Continental, as redes de emalhar e tresmalho são as artes de pesca que mais contribuem para um grande número de capturas acidentais, sendo as espécies mais capturadas o golfinho-comum (Delphinus delphis) e o boto (Phocoena phocoena) (Reeves et al 2003; Ferreira 2007). Estas conclusões não são certezas absolutas uma vez que é muito difícil, através de marcas nos indivíduos arrojados, identificar a arte de pesca. No entanto, é possível criar suposições através da altura em que o indivíduo morre e arroja, pois muitas artes de pesca têm alturas específicas de atuação, como por exemplo a arte xávega (ocorre nomeadamente no verão) (Ferreira 2015, pers. comm.; Vingada et al 2012). Além das redes de emalhar, também as redes de cerco, de arrasto e redes abandonadas que são deixadas à deriva, causam a morte destes animais em muitas áreas em todo o mundo (Evans

11

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

1994; Mantello 2008; Marçalo et al 2015). Silva e Sequeira (2003) reportaram que as interações com as artes de pesca são responsáveis por 44-54% da mortalidade da população de golfinho-comum. Mais recentemente, entre 2010 e 2012, houve um aumento da mortalidade no Norte e Centro de Portugal Continental, em que cerca de 50 % dos golfinhos- comuns arrojados e analisados foram capturados acidentalmente em artes de pesca (Vingada et al 2012).

1.3.2. Diminuição da disponibilidade de presas O facto de o Homem e os cetáceos competirem pelo mesmo alimento, acaba por afetar os predadores de topo das cadeias alimentares marinhas, bem como as pescas locais. Alterações na distribuição e abundância de presas podem ser também consequências de alterações climáticas (devido ao aumento da temperatura da água) ou sobrexploração, afetando indiretamente os cetáceos (Geraci & Lounsbury 2005; Mantello 2008). A sobrexploração de presas representa uma ameaça para o golfinho-comum, uma vez que a cadeia alimentar marinha é muito complexa (Bearzi et al 2003). No Mar Negro, esta ameaça é muito evidente (Perrin 2009). Em 1994, houve uma grande mortalidade desta espécie de cetáceo, com um número desconhecido, resultante de uma epizootia provocada por um morbilivírus. No entanto, este evento coincidiu com uma drástica diminuição na abundância das três principais espécies de presas do golfinho- comum, a anchova, a sardinha e a espadilha. Esta redução foi causada por uma combinação de fatores: excesso de pesca, eutrofização e aumento explosivo de um ctenóforo introduzido Mnemiopsis leidyi. A correlação entre esta grande mortalidade de golfinhos-comuns do Mar Negro e a escassez de presas sugere que a reduzida disponibilidade destas aumenta a susceptibilidade à infeção viral (Bearzi et al 2003; Birkun 2006; Bilgmann et al 2008; Mantello 2008; Perrin 2009).

1.3.3. Poluição e alterações climáticas Também a poluição e as alterações climáticas que têm vindo a ocorrer são causas, ainda que indiretas mas não menos importantes, que afetam estas populações. Os derrames de petróleo, assim como outras formas de poluição (ex: química, que leva a imunossupressões e deficiências reprodutivas, e sonora, que afeta a ecolocalização),

12

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa contribuem para a degradação do habitat. Podem provocar doenças e lesões resultantes da acumulação de elevados níveis de contaminantes, além de afetarem a abundância e a distribuição das presas (Bearzi et al 2003; Bearzi et al 2004; Geraci & Lounsbury 2005; Bilgmann et al 2008; Mantello 2008; Perrin 2009). Os poluentes antropogénicos provocam efeitos negativos nos mamíferos marinhos, como poluentes orgânicos persistentes (POP’s), pesticidas (PCB’s) e diversos metais pesados (cádmio e mercúrio). A via de entrada mais importante dos poluentes é dieta. Estes poluentes também criam problemas nos ecossistemas, uma vez que fazem com que haja biomagnificação (concentrações mais elevadas encontram-se em níveis da cadeia trófica mais elevados) e bioacumulação (aumento da concentração com a idade) (Murphy et al 2013). Os golfinhos-comuns têm uma ampla distribuição e capacidade de se adaptarem a diversos habitats. Em geral, a mudança climática é considerada uma ameaça para toda a biodiversidade e para a estrutura e função dos ecossistemas que já podem estar sujeitos a pressões antropogénicas significativas (Graham & Harrod 2009). As alterações climáticas afetam as características físicas, químicas, biológicas e biogeoquímicas do oceano e zonas costeiras. Desde o aumento da temperatura da água a alterações na salinidade, pH e concentrações de CO2, estas alterações irão afetar todas as comunidades biológicas dos oceanos. Todas estas componentes provocam, por exemplo, alterações nas correntes oceânicas, levando a dificuldades acrescidas para os cetáceos que fazem migrações diárias ou sazonais, como o golfinho-comum. Assim, a ocupação por parte de outras espécies em certos habitats típicos de uma determinada espécie, faz com que haja competição, por exemplo, pelo alimento, levando a alterações na biologia e ecologia das espécies, ou até mesmo do desaparecimento de uma das espécies (Bearzi et al 2003; Learmonth et al 2006).

13

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

1.4. Importância dos estudos de dieta na conservação dos cetáceos

O estado dos oceanos mundiais está a deteriorar-se muito rapidamente, com consequências devastadoras para muitas espécies marinhas (Hooker & Gerber 2004). Além das causas naturais, as causas antropogénicas têm contribuído muito para esta deterioração. O principal instrumento para a conservação da natureza, na União Europeia, é a Rede Natura 2000, que resulta da aplicação das Diretivas Aves e Habitats. Esta rede ecológica tem como objetivo garantir a sobrevivência a longo prazo das espécies e habitats mais valiosos e ameaçados da Europa. Uma das principais limitações para o alargamento da Rede Natura 2000 para ambientes marinhos é a falta de pesquisa em habitats marinhos longe da costa. Assim, surge a necessidade de atualizar a Rede Natura 2000 na nossa costa e em mar alto, para que as ações de conservação sejam mais eficazes. A plataforma portuguesa é considerada uma zona de elevada importância, na medida em que interliga as áreas do Atlântico Norte, Mediterrâneo e áreas subtropicais (e.g. Projeto LIFE+ MarPro 2013). Para algumas espécies de cetáceos (boto, roaz, golfinho-comum) que se alimentam nas zonas costeiras, a vulnerabilidade é maior devido à competição direta por peixe e ao aumento da pressão humana que levou a que se começasse a pensar na importância da conservação e a desenvolver esforços para esse fim. Assim, uma conservação eficaz a longo prazo dos cetáceos depende dos conhecimentos dos vários aspetos da biologia, ecologia, comportamento e do impacto que as ações humanas têm nestes animais, sendo necessário juntar esforços com o sector pesqueiro, e contribuindo para a definição de sítios Rede Natura 2000 offshore. Neste sentido, o Projeto LIFE+ MarPro tem sido desenvolvido em parceria com várias entidades para melhorar o estado de conservação de várias espécies de predadores marinhos. No entanto, a recolha de informações sobre a dieta de mamíferos marinhos é particularmente difícil, devido aos seus hábitos de vida e incapacidade dos investigadores de observar o momento da alimentação, sendo a investigação nesta área limitada. Atualmente, várias investigações em cetáceos têm sido direcionadas para a análise de conteúdos estomacais de amostras recolhidas de capturas acidentais da pesca e/ou arrojamentos, que fornecem informação sobre as espécies de presas, tamanho e composição familiar (Bisi et al 2012; Dunshea et al 2013; Santos et al 2013).

14

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Os estudos sobre os hábitos alimentares de cetáceos permitem-nos então melhorar o conhecimento sobre a biologia tanto do predador como da presa (Murphy et al 2013) e dão- nos informações sobre a distribuição das presas e o tipo de habitat que utilizam (espécies neríticas ou oceânicas). Estas informações levam a que se consiga definir a distribuição dos cetáceos, migrações, comportamentos alimentares (estratégias de caça) e relações tróficas, de forma a identificar os pontos críticos de interação com atividades humanas, que poderá causar um impacto negativo na população, não só pela captura acidental, mas também pela diminuição do stock das suas presas (Read et al 2006; Pusineri et al 2007; Santos et al 2013). No caso do golfinho-comum, este exibe um comportamento alimentar oportunista em diferentes regiões geográficas, o que implica que a caracterização da sua dieta pode refletir a composição da área em peixes e cefalópodes. Assim, os estudos de dieta também podem monitorizar a distribuição e as flutuações sazonais das presas de golfinho-comum (Silva 1999). Além disso, os estudos de dieta produzem informações sobre cadeias alimentares, competição entre espécies pelo mesmo alimento e evolução da dinâmica dos ecossistemas (Dunshea et al 2013). A captura acidental em artes de pesca é um dos fatores que provoca maior impacto a nível mundial nas populações de cetáceos e tem sido relatada numa grande variedade de áreas por todo o mundo (Du Fresne et al 2007). Estas interações entre cetáceos e a pesca normalmente ocorrem quando a espécie de cetáceo consome uma ou mais espécies de interesse comercial. Deste modo, o conhecimento sobre a dieta de cetáceos dá uma melhor compreensão das possíveis interações com a pesca (Meynier et al 2008a, b), de forma a arranjar estratégias de conservação para evitar a morte destes animais (Bowen & Iverson 2013). Também um conhecimento detalhado dos padrões de ocorrência de cetáceos em relação às variáveis ambientais e atividades de pesca pode ajudar a identificar hotspots onde ocorrem conflitos entre cetáceos e pescas (Torres et al 2003), sendo um importante passo para a avaliação das interações e para uma atuação mais eficaz na conservação dos cetáceos (MacLeod et al 2008; Goetz et al 2015).

15

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

1.5. Métodos de análise de dietas

A compreensão do papel dos mamíferos marinhos nos ecossistemas proporciona uma melhor avaliação do impacto potencial da predação destes sobre populações de presas e da estrutura da comunidade, além dos efeitos das mudanças ambientais e do Homem (Bowen 1997). Atualmente, existem vários métodos que são utilizados para avaliar a dieta de mamíferos marinhos. Estes métodos são importantes tanto para entender as interações tróficas, como para identificar a estrutura trófica, o fluxo de energia e o funcionamento dos ecossistemas marinhos. Além de que permitem entender como é que os indivíduos e as populações reagem à variabilidade ecológica e ambiental, e o seu papel funcional nos ecossistemas marinhos (Bowen 1997; Bisi et al 2012). No entanto, a ecologia alimentar da maioria das espécies de mamíferos marinhos é ainda pouco conhecida (Bisi et al 2012). A observação direta dos indivíduos é um dos métodos utilizados, mas é muito limitado, no caso dos mamíferos marinhos, já que, na maioria das espécies, a alimentação ocorre em áreas distantes da costa, em águas profundas, em áreas remotas e/ou em grande escala espacial, dificultando assim a observação direta dos hábitos alimentares. Apenas nas situações em que as presas são trazidas à superfície ou têm comportamento aéreo é possível uma observação mais eficaz (Barros & Clarke 2009; Bisi et al 2012). Dentro dos métodos de análise de dietas tradicionais está a observação de fezes, para identificação de estruturas das presas mais resistentes à digestão (doravante denominadas estruturas resistentes das presas). É um método mais utilizado nos pinípedes, já que é mais difícil a recolha de fezes em cetáceos (Fitch & Brownell 1968; Smith & Worthy 2006; Bowen & Iverson 2013; Dunshea et al 2013). Outro método tradicional consiste na análise de conteúdos estomacais. Esta técnica baseia-se na identificação de estruturas resistentes de presas (por exemplo, bicos de cefalópodes, otólitos e estruturas ósseas de peixes) (Pierce et al 2004; Bisi et al 2012). Neste caso, identificam-se os itens das últimas refeições, o que fornece a composição da dieta em termos de espécies de presas e o seu peso e tamanho. É necessário ter uma coleção de referência de otólitos e ossos das espécies de presas, valores de medições de tamanhos de otólitos e regressões de tamanhos otólitos-presas. A análise de dieta de cetáceos é possível

16

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa através da triagem de conteúdos estomacais obtidos de animais arrojados mortos. Os cetáceos têm, geralmente, três estômagos (dependendo da espécie), todos interligados. O estômago primário, que funciona como um prolongamento do esófago, é muscular e muito distensível, sendo assim considerado um estômago mecânico, e é visto como uma câmara de receção. O estômago secundário, chamado normalmente estômago glandular, que é o principal local de decomposição química onde contém os mesmos tipos de enzimas e ácido clorídrico que caracterizam um estômago “típico”. Por fim, o terceiro estômago, designado por estômago pilórico, é em forma de U e termina com um forte músculo de esfíncter, regula o fluxo digestivo e é já considerado o início do intestino delgado (duodeno) (Reynolds & Rommel 2009). Salientam-se como vantagens deste método, a disponibilidade de amostras e o aperfeiçoamento de protocolos para a realização de necrópsias e recolha de conteúdos estomacais (Pierce et al 2004; Smith & Worthy 2006; Bisi et al 2012; Dunshea et al 2013). Os dados recolhidos a partir desta análise são também utilizados na interpretação dos dados dos ácidos gordos e isótopos estáveis. É um método barato e que não necessita de equipamentos muito elaborados (Pierce et al 2004). Se a amostra for relativamente grande é possível ter uma análise quantitativa e qualitativa fiável da dieta da população, através desta técnica. Para além da importância (por ocorrência) de cada espécie-presa na dieta do predador, como informação complementar, o comprimento dos otólitos e dos bicos dos cefalópodes está correlacionado com as dimensões originais da presa, sendo possível estimar o comprimento total dos peixes teleósteos e do manto de cefalópodes, bem como a massa total de ambos, através de curvas de regressão encontradas na literatura (ex. Harvey et al 2000). Dessa maneira, é possível calcular a biomassa de determinada presa consumida por um indivíduo ou população de mamífero marinho. Este método apresenta também algumas desvantagens. É um método moroso e que necessita de alguma experiência no que diz respeito à identificação dos restos da presa. Há ainda a possibilidade de ocorrerem erros na interpretação, uma vez que os animais que arrojam poderiam estar doentes, não dando assim uma correta informação, já que provavelmente não se estariam a alimentar como um saudável (Pierce et al 2004). É possível também que a amostra seja apenas representativa de uma pequena parte da população, não sendo então possível ter uma ideia concreta da dieta da população saudável, principalmente porque apenas temos acesso à refeição mais recente do animal (alimentação de 24 a 48 horas antes da morte do animal, dependendo do tempo de digestão da presa) (Zanelatto 2001; Bowen & Iverson 2013). Muitas vezes, também não há

17

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa o cuidado de assumir que, devido ao processo digestivo, pode haver a destruição parcial das partes duras, levando a resultados incorretos na identificação das presas e interferindo no cálculo do seu tamanho/peso. Por isso, é necessário ter uma noção do tempo a que o conteúdo estomacal se sujeitou à ação digestiva (mesmo depois da morte do animal), e apenas utilizar amostras frescas, apesar de na prática, a presa fresca não permanecer no estômago muito tempo. As diferenças nos tempos de passagem do intestino e as taxas de digestão das diferentes espécies de presas, em idades e sexos diferentes dos golfinhos-comuns, podem criar limitações adicionais, como sobrestimar ou subestimar a importância de determinadas espécies, além de dificultar a identificação daquelas presas de rápida digestão (Pierce et al 2004; Pusineri et al 2007; Bisi et al 2012). Nem sempre os cetáceos ingerem as presas por inteiro, descartando algumas partes que poderiam ser interessantes no ponto de vista da identificação. Não há, atualmente, dados suficientes da frequência de alimentação e do tempo de digestão destes animais. Muitas vezes, os estômagos aparecem vazios ou quase vazios, pois os indivíduos, em momentos de stress (captura acidental, por exemplo), ou porque estão doentes e por isso já não se alimentam há algum tempo, regurgitam o conteúdo estomacal do 1º estômago. Todas estas limitações levam aos motivos pelos quais as estruturas das diferentes espécies predadas podem não fornecer as proporções reais consumidas pelos animais num episódio de alimentação (Zanelatto 2001). A utilização de um número razoável de estômagos pode aumentar a fiabilidade e representatividade da dieta obtida. Outro dos métodos utilizado para estimativa da dieta é a análise de ácidos gordos. Neste caso, é necessária a utilização das camadas de gordura mais internas, utilizando-se, nesses casos, animais arrojados, desde que estejam ainda num estado fresco (Pierce et al 2004). Os resultados são obtidos comparando os perfis lipídicos do predador e das suas presas (Pierce et al 2004). Os ácidos gordos são o principal constituinte da maioria dos lípidos e, ao contrário de outros nutrientes (por exemplo, proteínas), que se degradam nos mecanismos de digestão, estes não se degradam e são passados para os tecidos sem grandes alterações. O uso da análise quantitativa de assinaturas de ácidos gordos (QFASA) é um método relativamente recente e que é utilizado para estudar dietas a partir dos depósitos de ácidos gordos nos indivíduos, como é o caso do tecido adiposo subcutâneo ou do leite nos cetáceos (Iverson et al 2004; Nordstrom et al 2009). Particularmente, o tecido adiposo é bioquimicamente dinâmico e é influenciado pela dieta dos animais, refletindo uma dieta

18

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa integrada num período de semanas a meses, dependendo da taxa metabólica e do grau de deposição lipídica do indivíduo (Kirsch et al 2000; Nordstrom et al 2009). Este tecido é o local de armazenamento dos ácidos gordos de cadeia média e longa que são utilizados como biomarcadores neste método, pois são passados da presa para o predador e armazenados sem qualquer tipo de modificação, permitindo assim que se identifique o tipo de dieta que os organismos apresentam. Esta técnica permite estudar o comportamento de caça dos animais predadores e as estruturas das cadeias alimentares com maior detalhe e informações sobre o metabolismo lipídico (Iverson et al 2004). Adicionalmente, permite obter informações sobre a dieta e diferenças entre sexo e classe etária, intra e interespecíficas, como já descrito em diversos estudos (Meynier et al 2008a, b; Bisi et al 2012). No entanto, é necessário ter em consideração alguns fatores que podem influenciar a composição de ácidos gordos nos cetáceos, como a idade, o sexo, o estado reprodutivo, a existência de períodos de jejum e o estado de saúde (Smith & Worthy 2006; Murphy et al 2013). Esta análise é relativa, pois é necessária a definição de dietas hipotéticas para o teste, não permitindo, muitas vezes, a identificação da espécie de presa (Pierce et al 2004; Dunshea et al 2013; Murphy et al 2013). É preciso também ter em atenção o facto de existirem diferentes taxas de síntese, absorção e deposição dos vários ácidos gordos nas diferentes espécies de cetáceos e quais são os perfis destes nutrientes para cada presa. Torna-se assim, de algum modo, um método trabalhoso, pois os perfis das presas de taxa aproximados podem ser idênticos, podendo variar sazonal, regional e ontogeneticamente, entre elas, dificultando a sua identificação (Iverson et al 2004). Outra dificuldade é a oxidação que estes nutrientes sofrem com a decomposição do indivíduo ou durante o armazenamento da amostra a -20oC. Apesar de ser um método que permite o conhecimento da dieta numa janela temporal mais alargada, esse período de tempo varia com o órgão amostrado, sendo necessário conhecê-lo, para uma correta interpretação dos resultados (Pierce et al 2004; Bowen & Iverson 2013). Recentemente, este método, juntamente com o método dos isótopos estáveis, têm sido utilizados para tentar perceber diferenças espaciais e temporais na dieta da população de golfinho-comum do Atlântico Nordeste (Murphy et al 2013). Outro método é a análise de isótopos estáveis, essencialmente, o carbono (C), o azoto (N) e o enxofre (S), que são rotineiramente utilizados para fornecer dados sobre as fontes de alimento de consumidores em cadeias alimentares e as interações tróficas, muitas vezes em conjunto com a análise de ácidos gordos. Este tipo de análise permite, entre outras coisas,

19

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa traçar fluxos energéticos em cadeias alimentares, uma vez que, à medida que os isótopos passam pelos vários níveis tróficos, o seu valor pode aumentar ou diminuir. Além disso, são úteis também para estimar o nível trófico de um predador, em comparação com outros animais (Hobson 1993; Iverson et al 2004). Permite também obter informações relativamente ao habitat onde o predador se alimenta através de comparações de concentrações de carbono (Newsome et al 2010). Estes elementos estão presentes nos ecossistemas e a sua distribuição natural reflete a história dos processos físicos e metabólicos do ambiente (Pereira & Benedito 2007; Bisi et al 2012). Pensa-se que exista uma relação previsível da composição isotópica entre o predador e a sua presa, havendo a necessidade de um conhecimento prévio sobre as assinaturas das presas. Assim como o método de análise de ácidos gordos, este método também não permite identificar com certeza a espécie de presa consumida (Pierce et al 2004; Bisi et al 2012; Dunshea et al 2013). O azoto (δ15N) disponibiliza a informação dietética mais útil, pois mostra um enriquecimento gradual de 3- 5 ‰ por cada aumento de nível trófico (Pierce et al 2004). No caso do carbono (δ13C), normalmente é transferido em apenas 0-5 ‰ para o nível trófico seguinte, permitindo identificar diferentes fontes de produtividade primária e dando informações acerca dos habitats preferenciais para a alimentação, já que no ambiente marinho, os habitats bentónicos e junto à costa são mais enriquecidos em δ13C do que a zona oceânica (Pierce et al 2004; Fontaine et al 2007). No entanto, esta metodologia apresenta também algumas desvantagens. Em primeiro lugar, se não forem recolhidos dados isotópicos das principais presas (normalmente identificadas através de análises de conteúdos estomacais), estas análises são apenas qualitativas e fornecem dados referentes apenas ao nível trófico e tipo de habitat, e não uma composição da dieta detalhada. Adicionalmente, a análise de isótopos estáveis apresenta um custo mais elevado que métodos tradicionais (Pereira & Benedito 2007). Apesar destas limitações, também apresentam aspetos interessantes, como a perspetiva de seguir as mudanças na dieta ao longo do tempo. Recentemente, desenvolveu-se um novo modelo de análise de isótopos estáveis, SIAR (Stable Isotope Analysis in R), que permite encontrar a composição da dieta de forma mais detalhada e quantitativa (Parnell et al 2010; Jansen et al 2013). Este modelo compara isótopos estáveis do predador com os da presa, como acontece no método de análise de ácidos gordos (Parnell et al 2010; Spitz et al 2013; Nifong et al 2015).

20

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Outra técnica disponível para determinar a dieta de cetáceos envolve análises moleculares, através do processo de eletroforese enzimática, anticorpos mono/policlonais ou técnicas de PCR para a deteção do DNA da presa. Este método é normalmente utilizado para situações em que os conteúdos estomacais não apresentem estruturas resistentes das presas (como estruturas ósseas, otólitos ou bicos) ou quando estas já se encontram num estado de decomposição muito avançado devido aos processos de digestão (Symondson 2002). A utilização desta técnica em espécies de predadores generalistas é dificultada, pois é necessário a análise de muitas espécies de presas diferentes. Esta técnica apenas permite uma análise qualitativa e não quantitativa da dieta e necessita também que se usem práticas laboratoriais demoradas e caras, como a cultura de anticorpos e o desenho de primers específicos para cada espécie, exigindo ainda a presença de DNA minimamente intacto nas amostras, para que a informação seja fiável (Symondson 2002; Dunshea et al 2013).

1.6. Revisão bibliográfica sobre a dieta do golfinho-comum Delphinus delphis

A dieta do golfinho-comum Delphinus delphis parece mudar com as áreas geográficas e de acordo com as flutuações sazonais na abundância e distribuição das presas (Silva 1999; Culik 2004; Meynier et al 2008a, b). De facto, o golfinho-comum apresenta uma dieta muito variada composta por pequenos peixes epipelágicos que formam cardume (ex: anchova e cavala) e peixes de camadas profundas (peixe lanterna e cefalópodes). Muitas vezes, estas presas estão associadas à camada de dispersão, ou seja, espécies que estão normalmente disponíveis para os golfinhos apenas durante as suas migrações noturnas para a superfície, como foi observado no sul da Califórnia (Evans 1994; Culik 2004). Em águas costeiras ou neríticas, o golfinho-comum alimenta-se de peixes epipelágicos, cefalópodes e casualmente, crustáceos, enquanto em águas oceânicas as espécies de peixes meso e batipelágicas, tais como os peixes Myctophidae, são os que dominam, e em menor grau, cefalópodes (Pusineri et al 2007; Brophy et al 2009). Esta espécie pode apresentar várias estratégias de alimentação distintas, tanto individuais como coletivas. Quando um indivíduo se encontra sozinho, pode perseguir a presa a alta velocidade, atordoar através do bater da cauda ou “kerplunking” (movimento rápido da cauda na superfície). A caça coletiva é mais comum e apresenta mais vantagens,

21

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa como permitir que o animal explore o cardume de forma energeticamente mais vantajosa. Podem formar como que paredes em redor do cardume, tornando-o mais coeso, mergulho sincronizado, produção de uma “nuvem” de bolhas ou trazer o cardume para a superfície, onde é mais vulnerável (Reynoso 1991; Silva 1999; Murphy et al 2013). Assim, necessitam de adaptar a sua atividade aos movimentos das presas, para uma alimentação mais eficaz (Reynoso 1991; Silva 1999). A seleção das estratégias de alimentação pode ser afetada pela variação na distribuição das presas e a produtividade, possivelmente como resultado de diferentes habitats, ou seja, águas rasas/mar aberto (Stockin & Orams 2009). Por vezes, no Oceano Atlântico Nordeste, esta espécie pode ser vista a caçar associada a outras espécies de cetáceos como por exemplo Stenella frontalis e Tursiops truncatus (Murphy et al 2013). Existem situações, como a diminuição dos stocks das presas devido à sobrexploração, que fazem com que a dieta destes cetáceos divirja, ou até mesmo que a espécie desapareça em algumas áreas. No Mar Mediterrâneo, a sobrexploração da anchova e da sardinha fez com que as populações aí existentes e, normalmente, mais abundantes, desaparecessem (Bilgman et al 2008).

Os dados disponíveis sobre a dieta de golfinhos-comuns têm aumentado muito globalmente nas últimas duas décadas, com estudos realizados tanto em animais arrojados como capturados acidentalmente em artes de pesca (Brophy et al 2009). Os poucos estudos que existem acerca da dieta do golfinho-comum em Portugal Continental, levou a que se realizasse este trabalho, uma vez que, como referido anteriormente, é de grande importância caraterizar todos os aspetos acerca da sua dieta, pois ajuda no conhecimento geral da espécie, sendo assim mais fácil a sua conservação.

Na Tabela I, encontra-se uma lista das principais espécies de presas do golfinho- comum, segundo estudos feitos nos Oceanos Atlântico e Pacífico.

22

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Tabela I) Lista das principais espécies de presas do golfinho-comum Delphinus delphis, segundo estudos feitos nos Oceanos Atlântico e Pacífico. Espécie de presa com maior Local Referência importância Oceano Atlântico Sardinha (Sardina pilchardus), verdinho (Micromesistius poutassou), Macroramphosus sp., carapau (Trachurus sp.), Portugal Silva (1999) cavala (Scomber japonicus).

Loligo sp. e Alloteuthis sp.

Verdinho (Micromesistius poutassou), sardinha (Sardina pilchardus), Atherina sp., faneca (Trisopterus sp.), cavala (Scomber scombrus), carapau Galiza (Trachurus sp.), pescada Santos et al (2013) (Merluccius merluccius) e Gobiidae.

Sepiolidae, Alloteuthis sp., Loligo sp. e Ommastrephidae. Em mar aberto: Carapau (Trachurus trachurus), peixe lanterna (Myctophum punctatum) e Notoscopelus kroyeri. Lula (Brachioteuthis riisei) Brophy et al (2009)

Junto à costa: Faneca (Trisopterus sp.) e Irlanda Gobiidae. Sepiolidae, Ommastrephidae e Loliginidae. Cavala (Scomber scombrus), carapau (Trachurus trachurus), pescada (Merluccius Couperus (1997) merluccius) e verdinho (Micromesistius poutassou).

Pargo (Pagrus pagrus), carapau (Trachurus lathami). Brasil Melo et al (2010)

Lula (Loligo plei)

23

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Anchova europeia (Engraulis encrasicolus), sardinha europeia (Sardina pilchardus), sardinela Mar Mediterrâneo (Sardinella aurita) e peixe- Bearzi et al (2003) agulha Belone belone. Cefalópodes e crustáceos.

Myctophidae (Notoscopelus Baía de Biscaia kroeyeri; Myctophum puntatum) Pusineri et al (2007)

Peixe-lanterna (Lampanyctus Dorsal Meso- macdonaldi), Stomias boa ferox Atlântica (entre e peixe-víbora (Chauliodus Doksæter et al (2008) Islândia e Açores) sloani)

Oceano Pacífico Atum-albacora (Thunnus México albacares) Scott & Cattanach (1998)

Myctophidae, pescada do Pacífico (Merluccius productus). Califórnia Osnes-Erie (1999) felis, lula-da Califórnia (Loligo opalescens). Carapau (Trachurus novaezelandiae), peixe-voador Neumann & Orams (Cypselurus lineatus) e peixe- (2005) agulha (Hyporhamphus ihi). Nova Zelândia Anchova (Engraulis australis), carapau (Trachurus spp.). Meynier et al (2008a) Lula (Nototodarus spp.).

24

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

1.7. Objetivos

Há uma notável falta de informações acerca da dieta de golfinhos-comuns ao longo da costa de Portugal continental. Este trabalho teve como principal objetivo contribuir para o estudo da dieta do golfinho-comum Delphinus delphis ao longo da costa portuguesa, com dados de indivíduos arrojados ou capturados acidentalmente em artes de pesca, comparando os dados entre sexos e maturidade. O presente estudo tem como finalidade fazer um estudo quantitativo e qualitativo das principais espécies de presas do golfinho-comum, a fim de perceber a importância relativa de cada uma delas, para uma melhor gestão das pescas e da conservação desta espécie de cetáceo.

25

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

26

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

2. Materiais e Métodos A análise da dieta do golfinho-comum na costa continental portuguesa (norte e centro) foi feita através da análise de conteúdos estomacais desta espécie. No mapa da Figura 4 pode ver-se os locais da costa continental portuguesa de onde são provenientes os arrojamentos dos indivíduos que foram amostrados neste estudo, correspondendo à zona Norte e Centro do país. Esta zona engloba a área de atuação da rede regional de arrojamentos de animais marinhos do centro e norte de Portugal, coordenada localmente pela Sociedade Portuguesa de Vida Selvagem (SPVS) e integrada na Rede de Arrojamentos de Mamíferos Marinhos coordenada pelo Instituto para a Conservação da Natureza e Florestas (ICNF).

Figura 4) Distribuição dos arrojamentos de golfinho-comum (Delphinus delphis) cujos estômagos foram analisados no presente estudo.

As amostras mais antigas estavam congeladas (-20oC) de modo a conservar as mesmas até ao seu processamento, enquanto as mais recentes não foram congeladas pois foram tratadas e triadas de imediato.

27

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

A parte prática foi dividida em duas fases diferentes. Na primeira, procedeu-se à lavagem dos conteúdos estomacais, separação das estruturas duras da matéria orgânica ainda existente e pré-triagem dessas em otólitos, bicos e ossos. A segunda tarefa consistiu na triagem das partes duras de forma a separá-las segundo as suas semelhanças, na sua identificação, contagem e medição.

2.1. Lavagem e triagem das estruturas duras

Foram analisados 55 conteúdos estomacais de golfinhos-comuns arrojados ou capturados acidentalmente. Destes 55 estômagos, apenas 1 estava vazio e outro estava completamente digerido, sendo difícil identificar. Aquando da análise dos estômagos, todos os compartimentos foram analisados e lavados, de forma a retirar todo o conteúdo estomacal. Todos os conteúdos foram encontrados no estômago primário e no secundário, embora normalmente neste último houvesse muito pouco conteúdo estomacal, enquanto no estômago pilórico nunca foi encontrado qualquer conteúdo. Os conteúdos estomacais encontrados foram posteriormente passados por um crivo (1mm) com água quente corrente, para não deixar passar estruturas importantes para identificação, como otólitos e bicos de cefalópodes. Nos casos em que foram encontrados peixes ainda intactos ou apenas parcialmente digeridos, estes foram colocados numa solução de água quente e Helizyme, uma preparação enzimática que acelera a digestão da matéria orgânica e assim facilita a sua separação das partes duras, até que o conteúdo estivesse devidamente limpo, altura em que se colocava na estufa para secar depois da separação dos bicos (Figura 5).

28

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Figura 5) Conteúdo estomacal após ser limpo,

pronto para secar na estufa.

Antes da secagem dos conteúdos estomacais, estes foram triados para separar os bicos de cefalópodes do resto da amostra (Figura 6), uma vez que ficariam danificados com a secagem na estufa, interferindo na medição e identificação. Estes foram armazenados em frascos, devidamente identificados, em álcool a 70%.

Figura 6) Separação dos bicos de cefalópodes da restante amostra e armazenamento destes em frascos com álcool a 70%.

29

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Posteriormente, a amostra já pré-triada foi colocada num recipiente durante um ou dois dias na estufa a 50oC. Quando se tratava de parasitas, crustáceos ou poliquetas, estes eram colocados num frasco com etanol 70% para depois serem contados. Após a secagem na estufa, para cada conteúdo estomacal, foram separados os ossos mais importantes, ou seja, com características que permitem mais facilmente identificar as presas a que pertencem, como as maxilas, os dentários e as pré-maxilas (Figuras 7 e 8). Foram também separados os otólitos, de acordo com a sua semelhança.

Figura 7) Imagens ilustrativas do crânio de um peixe, indicando a

localização do dentário, da maxila e da pré-maxila

(http://osteobase.mnhn.fr/).

30

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Figura 8) Triagem das estruturas importantes para identificação das

espécies presentes no conteúdo estomacal.

2.2. Identificação, contagem e medições das estruturas duras

Após a separação das estruturas de interesse, procedeu-se à sua identificação até ao nível taxonómico mais baixo possível, com a ajuda de guias publicados (Watt et al 1997; Tuset et al 2008) e coleções de referência (SPVS). A estimativa do número total de presas de peixe baseou-se no número mais alto de estruturas encontradas (otólitos sagittae, dentários, maxilas ou pré-maxilas), dividido por dois, já que todas estas estruturas se encontram aos pares nos peixes. A única exceção são os otólitos da família Gobiidae que devem ser divididos por quatro (Tollit et al 2010). No caso dos cefalópodes, foi determinado o número de bicos superiores e inferiores (uma vez que cada indivíduo tem um de cada), sendo o valor mais alto utilizado para contabilizar o número de presas. Para contabilizar os crustáceos, já que a maioria dos indivíduos se encontrava em pedaços, e para evitar que o

31

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa mesmo indivíduo fosse contabilizado, foi apenas contado o números de cabeças. Neste grupo de presas não foi possível fazer a identificação, devido ao seu estado de degradação. Após a identificação e contabilização, procedeu-se à medição dos otólitos e dos bicos (Figura 9). No caso dos otólitos, foi medido o comprimento dos otólitos (OL). No caso dos bicos, foram medidos apenas os inferiores, já que só existem retas de regressão para esses. As medidas utilizadas foram o comprimento do rostro (LRL) para as espécies de lulas (Alloteuthis sp. e Loligo sp.) e o comprimento do manto do bico (LHL) para as espécies de polvos e chocos (Sepia sp. e Sepiolidae). Foram medidos um mínimo de 30 otólitos escolhidos aleatoriamente ou 10% da amostra, se houvesse mais do que 300 otólitos na amostra.

Figura 9) Exemplo de medição de (1) comprimento de um otólito de sardinha (Sardina pilchardus), (2) comprimento do rostro de um bico inferior de Alloteuthis sp. e do comprimento do manto do bico de Sepiolidae, com o software DinoCapture 2.0.

32

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Todas as medições foram feitas utilizando a câmara DinoEye – AM423U, uma lupa Motic SMZ – 168 e o software DinoCapture 2.0, seguindo padrões estabelecidos pela calibração. A medida era registada em “mm”, com três casas decimais. Nos casos em que o otólito ou o bico era demasiado grande para ser observado na lupa na sua totalidade, a medição foi feita com recurso a papel milimétrico, sendo por isso, um valor aproximado às unidades. Quando os otólitos/bicos se encontravam em mau estado (partidos ou muito gastos), apenas eram selecionados os que se encontravam em melhores condições para efetuar as medições.

2.3. Análise descritiva dos dados

Para determinar o comprimento e o peso da presa, foram utilizadas, sempre que disponíveis, equações de regressão. Para as presas que não foram identificadas até à espécie, chegando apenas até ao género ou à Família, foram utilizadas equações correspondentes à espécie que era mais comum na nossa costa. Para as espécies de peixe Boops boops, Sarda sarda e Scomber sp. não foi encontrada a equação de regressão para o peso, não sendo por isso estimados os pesos para estas espécies. Para a família Ommastrephidae não foi encontrada a equação de regressão para o tamanho, não sendo assim estimado o comprimento médio. As tabelas II e III fornecem a informação bibliográfica de onde foram recolhidas as equações de regressão utilizadas neste estudo.

33

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Tabela II) Equações de regressão utilizadas para calcular o tamanho e o peso das presas de peixe encontradas nos conteúdos estomacais. TL – comprimento total do peixe (mm); W – peso total (g); OL - comprimento do otólito (mm). Para os casos em que não foi possível obter a equação de regressão correspondente à ordem taxonómica pretendida (género/família), é indicado entre parêntesis o nome da espécie que corresponde à (s) equação (s) utilizada (s). Espécie de presa Equações de regressão Referência bibliográfica TL = 47.45*OL1.13 Assis (2000) Sardina pilchardus W = 6.92*10-6 * TL3.03 Granadeiro & Silva (2000) TL = 11.30*OL1.29 Assis (2000) Trisopterus luscus W = 4.33*10-6 * TL3.19 Granadeiro & Silva (2000) TL = 35.49*OL – 30.99 Trachurus sp. Granadeiro & Silva (2000) W = 6.73*10-6 * TL3.03 TL = 18.23*OL1.07 Assis (2000) Merluccius merluccius W = 2.30*10-6 * TL3.18 Granadeiro & Silva (2000) TL = 12.63*OL1.19 Assis (2000) Micromesistius poutassou W = 3.40*10-6 * TL3.09 Granadeiro & Silva (2000) TL = -20.41+87.59*OL Harkonen (1986) Scomber scombrus W = 1.12*10-7 * TL3.75 Granadeiro & Silva (2000) TL = 17.21*OL1.87 Assis (2000) Scomber colias W = 4.73*10-8 * TL3.90 Granadeiro & Silva (2000) Atherina sp. TL = 24.36*OL1.08 Assis (2000) (A. presbyter) W = 0.006304*(TL/10)3.01000 Santos et al (2007) Gobiidae TL = 20.37*OL1.15 Assis (2000) (Gobius niger) W = 0.225*OW4.197 Harkonen (1986) Bothidae TL = -11.42+54.77*OL Harkonen (1986) (Scophthalmus rhombus) W = 1.4*OL3.20 Argentina sp. TL = 29.19*OL1.10 Assis (2000) (A. sphyraena) W = 0.5592*OL3.173 Harkonen (1986) TL = 28.28*OL1.23 Engraulis encrasicolus Assis (2000) W = 1.80*10-6*TL3.24 Ammodytidae TL = -4.024+56.84*OL Harkonen (1986) (Hiperoplus lanceolatus) W = 0.461*OL2.903 Labrus sp. TL = -31.24+67.97*OL Harkonen (1986) (L. bergylta) W = 0.0141*TL3.039 Morato et al (2001) Boops boops TL = 1.376*OL+2.606 Macrì et al (2012) Belone belone TL = (OL – 1.33)/0.06 Zorica et al (2010) Myctophidae TL = 16.77*OL1.36 Assis (2000) (Myctophum punctatum) W = 1.90*10-6*TL3.26

34

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Tabela III) Equações de regressão utilizadas para calcular o tamanho e o peso das presas de cefalópodes encontradas nos conteúdos estomacais. L - comprimento total do manto (mm); W – peso total (g); LRL - comprimento do rostro do bico inferior (mm); LHL – comprimento do manto do bico inferior (mm). Para Alloteuthis sp. e Eledone sp. não foi possível obter a equação de regressão do peso correspondente ao género, sendo indicado entre parêntesis o nome da espécie que corresponde à(s) reta(s) utilizada(s). Espécie de presa Equações de regressão Referência bibliográfica Alloteuthis sp. L = -30.990+LRL*113.970 Clarke (1986) (A. subulata) W = 7.389060*LRL2.75000 L = 18.540+LHL*1.650 Sepiolidae Clarke (1986) W = 2.651170*LHL0.54500 L = -42.220+LRL*84.274 Clarke (1986) Loligo sp. W = 6.195360*LRL3.24200 Santos et al (2001) L = -2.140+LHL*21.890 Sepia sp. Clarke (1986) W = 0.123690*LHL4.06000 Ommastrephidae W = 2.337310*LRL2.82000 Brown & Pierce (1998) Eledone sp. L = 3.380+LHL*26.570 Clarke (1986) (E. cirrhosa) W = 5.365600*LHL2.85000

Foi determinado também, para cada espécie de presa presente em cada estômago, o número total de indivíduos (N), a ocorrência de cada espécie (F) e o peso total (para as presas em que foi possível estimar o peso com as equações de regressão) (P). Com base nestes valores, foram calculados três índices (índice de importância numérica - %N; índice de ocorrência - %F; índice de peso estimado - %P), que permitiram avaliar a importância relativa de cada presa na dieta do golfinho-comum.

%N = 푵, onde N é o número total de indivíduos de uma espécie de presa encontrados em 푿 toda a amostra e X é o número total de presas.

%F = 푭, onde F é o número de estômagos em que uma espécie de presa está presente e A é 푨 o número total de estômagos observados.

%P = 푷 , onde P é a soma dos pesos estimados de uma espécie de presa e PT é o peso total ∑ 푷푻 de todas as espécies encontradas.

35

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Os dados foram analisados para verificar se existiam diferenças na dieta quanto ao sexo e maturidade dos indivíduos. Para as análises conforme o sexo, apenas foram tidos em conta os indivíduos em que foi possível identificar o sexo no momento da necrópsia, já que os de sexo indeterminado não forneciam uma informação relevante nesta variável. Para avaliar a maturidade, os indivíduos foram divididos em três grupos: maturos, imaturos e não determinados. Os órgãos reprodutores foram analisados durante a necrópsia, tendo em conta, para os machos, o tamanho e o peso dos testículos (Murphy et al 2005) e para as fêmeas, a presença/ausência de cicatrizes ou folículos nos ovários, conforme descrito em Murphy et al (2009). Para os indivíduos cuja maturidade não foi determinada por observação dos órgãos reprodutores, o estado de maturidade foi definido com base no tamanho do indivíduo (quando disponível), de acordo com o descrito em Murphy & Rogan (2006) (machos imaturos – 105 – 203.5 cm; fêmeas imaturas – 93 – 198 cm; machos maturos – 184 – 231 cm; fêmeas maturas – 183 – 216 cm). Posteriormente, agruparam-se as espécies-presa de acordo com o tipo de habitat e profundidade em que ocorrem (tabela IV, Maigret & Ly 1986; Silva 1999; Riede 2004; Mytilineou et al 2005), permitindo comparar a preferência por presas pelágicas (P), mesopelágicas (M) ou demersais (D) confome o sexo e a maturidade dos golfinhos-comuns. O habitat é definido dependendo do local onde os indivíduos vivem, em termos de profundidade (habitat vertical) e de distância à costa (habitat horizontal).

36

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Tabela IV) Habitat e profundidade (m) das presas do golfinho-comum. A tabela indica, para cada presa, o seu habitat vertical (P – Pelágico, MP – Mesopelágico, D – Demersal), o seu habitat horizontal (N – Nerítico, O – Oceânico) e a profundidade a que podem ser encontradas (?, desconhecida) (Maigret & Ly 1986; Silva 1999; Riede 2004; Mytilineou et al 2005). Habitat Espécie Habitat vertical Profundidade horizontal Sardina pilchardus P N 10-100 Trisopterus luscus D N 30-300 Trachurus sp. P N 20-500 Merluccius MP N/O 150-500 merluccius Micromesistius MP N/O 100-750 poutassou Scomber scombrus P N 20-250 Scomber colias P N 20-300 Atherina presbyter P N 15-50 Gobiidae D N 25-75 Bothidae D N 15-350 Argentina sphyraena D N/O 50-700 Engraulis P N 0-400 encrasicolus Ammodytidae D N 15-60 Labrus sp. D N 1-50 Boops boops P/D N 15-350 Belone belone P O 0-? Myctophidae MP O 100-750 Sarda sarda P N 80-200 Alloteuthis sp. D N 20-200 Sepiolidae D N 20-100 Loligo sp. P/D N 20-250 Sepia sp. D N 50-450 Ommastrephidae P/D N/O 100-400 Eledone sp. P/D N 0-200 P – Pelágico; D – Demersal; MP – Mesopelágico

Devido ao desequilíbrio da amostra relativamente à causa de morte e ano, estas variáveis não foram analisadas estatisticamente, sendo apenas feita uma análise descritiva relativamente à causa de morte. Os animais foram divididos em três grupos, nomeadamente indivíduos que morreram por captura acidental ou captura acidental provável, indivíduos em

37

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa que não foi possível determinar a causa e indivíduos que morreram de outras causas (e. g. doença, arrojamento vivo). No caso dos indivíduos que morreram por captura acidental, a interação com artes de pesca era óbvia uma vez que traziam restos de redes ou marcas corporais que denunciavam interferência humana (golpes, lacerações). Aqueles que foram classificados como captura acidental provável não apresentavam marcas externas óbvias, mas a análise interna levou a crer que existiu interação (e. g. sinais de asfixia). A tabela V mostra a constituição da amostra em função do ano, indicando o número de indivíduos de cada sexo, estado de maturidade e causa de morte.

Tabela V) Constituição anual da amostra. A tabela mostra o número de golfinhos-comuns amostrados segundo o ano em que foram recolhidos, indicando para cada ano o número total de animais amostrados (N) e o número de animais por sexo (M - macho, F - fêmea, ND - não determinado), por maturidade (MI – machos imaturos; FI – fêmeas imaturas; MM – machos maturos; FM – fêmeas maturas) e por causa de morte (CA - captura acidental, CAP – captura acidental provável, ND – não determinada, OC – outras causas). Sexo Maturidade Causa de Morte Ano N M F ND MI FI MM FM CA/CAP ND OC 2004 1 0 1 0 0 0 0 1 0 0 1 2008 1 0 1 0 0 0 0 1 0 1 0 2009 1 0 1 0 0 0 0 1 1 0 0 2012 2 1 1 0 1 0 0 1 1 1 0 2013 5 4 1 0 0 1 4 0 5 0 0 2014 24 12 12 0 8 9 4 3 20 4 0 2015 21 11 7 3 9 3 2 4 15 5 1 Total 55 28 24 3 18 13 10 11 42 11 2

2.4. Análise estatística

Foram realizadas análises estatísticas univariadas (teste de Mann-Whitney) para avaliar a influência de variáveis como sexo e maturidade (categóricas) na dieta de golfinho- comum, considerando a importância numérica de determinadas espécies-presa. Para fins estatísticos, foram analisadas individualmente as importâncias numéricas das presas presentes em mais de 30 estômagos, tais como Sardina pilchardus, Trachurus sp., Gobiidae, Alloteuthis sp. e Sepiolidae. Posteriormente, as presas com ocorrência superior a 20% foram agrupadas em dois grupos, de acordo com o habitat onde ocorrem: pelágicas

38

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

(onde foram também incluídas as presas meso-pelágicas) e demersais. Assim, o grupo das espécies pelágicas englobou Sardina pilchardus, Trachurus sp., Scomber scombrus, Engraulis encrasicolus e Atherina presbyter enquanto o grupo das demersais incluiu Trisopterus luscus, Gobiidae, Ammodytidae, Allotheuthis sp., Sepiolidae e Loligo sp.. A análise da variação da dieta de golfinho-comum consoante a maturidade do animal foi baseada em duas categorias (imaturos ou maturos), por observação dos órgãos reprodutores ou tamanho dos indivíduos, como descrito acima. De forma a avaliar as diferenças das determinadas espécies-presa tendo em conta o sexo e maturidade dos golfinhos foram realizados testes não paramétricos, uma vez que os dados de importância numérica não cumpriam com o pressuposto de normalidade exigido pelos métodos paramétricos. Tendo em conta que se pretendiam comparar apenas dois grupos em cada uma das variáveis utlizadas (sexo e maturidade) aplicou-se o teste de Mann- Whitney. A percentagem de golfinho-comum analisada por variável encontra-se descrita nos gráficos representados na figura 10. Foram retirados da análise os pontos extremos (oultiers), uma vez que poderiam influenciar os resultados (Zuur et al 2007). As análises estatísticas foram realizadas no software R 3.1.2 (R development team, 2014).

39

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

40

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

3. Resultados A amostra deste estudo foi constituída por 55 estômagos, dos quais 28 (51%) são de animais machos e 24 (44%) de animais fêmeas (tabela V, figura 10). Em relação à maturidade, foram analisados 31 indivíduos imaturos (56%) e 19 maturos (35%). Quanto à causa de morte, foi determinado que 76% dos indivíduos amostrados foram capturados ou provavelmente capturados acidentalmente por artes de pesca, em 20% não foi possível determinar a causa de morte e 4% dos indivíduos correspondiam a arrojamentos vivos ou apresentavam lesões que evidenciavam patologias.

Sexo Maturidade

5% 2%

Machos Maturo 40% Fêmeas 58% Imaturo 44% 51% Não definido Não definido

Figura 10) Percentagem de indivíduos amostrados, classificados por sexo e maturidade.

3.1. Composição da dieta

Na Tabela VI encontra-se descrito, para cada espécie de presa identificada ou Família (quando não foi possível a identificação da espécie), o número total de indivíduos (N), o número de estômagos em que a presa foi encontrada (F), o peso estimado total da espécie (P) para os casos em que foi possível estimá-lo e os respetivos índices de importância numérica (%N), ocorrência (%F) e peso estimado (%P). No presente estudo, foram identificadas 15 famílias de peixes, enquanto foram identificadas apenas 5 famílias de cefalópodes. Foram contabilizadas, no total, cerca de 6699 presas, onde 4395 (66%) eram peixes, 2133 (32%) eram cefalópodes e 171 (3%) eram crustáceos. Relativamente à ocorrência, verificou-se que os peixes surgiam em 96.36%

41

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

(N=53) dos conteúdos estomacais analisados, os cefalópodes em 92.73% (N=51) e os crustáceos em 30.91% (N=17). Os peixes também assumiram uma grande importância na dieta no que diz respeito ao índice de peso estimado, já que representam 83% do peso estimado total para todas as presas, enquanto os cefalópodes apenas representam 17%. Para os peixes, a família que mais se destacou em termos de importância numérica, foi a família Gobiidae, com cerca de 2125 indivíduos (31.72%), seguida de carapau Trachurus sp., com 751 indivíduos (11.21%) e sardinha Sardinha pilchardus. Relativamente à ocorrência das presas de peixe ingeridas, a família Gobiidae e a sardinha Sardina pilchardus foram as que apresentaram maior ocorrência (ambos com 63.64%), seguido de carapau Trachurus sp. (61.82%). As presas que mais contribuíram para o peso total estimado foram o carapau (21.99%), a sardinha (21.20%) e a faneca Trisopterus luscus (11.67%, tabela VI). Relativamente aos cefalópodes, verificou-se uma maior importância numérica e ocorrência de Alloteuthis sp., com 1327 indivíduos ingeridos (19.81%) e ocorrência em 80% dos estômagos, seguido de Sepiolidae, com 743 presas ingeridas (11.09%) e uma ocorrência de 76.36% e Loligo sp., com 51 presas presentes (0.76%) e ocorrendo em 36.36% dos estômagos analisados. Em termos de peso total estimado ingerido, Loligo sp. foi predominante, com uma percentagem de 7.21%, seguido de Alloteuthis sp. (6.77%) e Sepiolidae (2.70%) (tabela VI). As restantes espécies e famílias foram identificadas em 1-4 estômagos, representando ocorrências mais baixas (tabela VI). Assim, verificou-se que as famílias com maior importância na dieta do golfinho- comum, tanto a nível do número de presas como em ocorrência com que aparecem nos estômagos são os Gobiidae, Clupeidae, Carangidae (peixes) e Alloteuthis sp. (cefalópodes) (tabela VI).

42

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Tabela VI) Espécies e Famílias de presas identificadas e a sua importância na dieta de golfinho- comum. A tabela mostra o número total de indivíduos encontrados (N), o respetivo índice de importância numérica (%N), o número de estômagos em que a espécie/Família foi identificada (F), o respetivo índice de ocorrência (%F), o peso total estimado (P) e o respetivo índice de peso estimado (%P). NE – Não estimado. Família Espécie N %N F %F P %P Clupeidae Sardina pilchardus 384 5.732 35 63.636 13952.114 21.200 Trisopterus luscus 200 2.986 23 41.818 7681.670 11.672 Gadidae Micromesistius 141 2.105 4 7.273 1212.538 1.842 poutassou Carangidae Trachurus sp. 751 11.211 34 61.818 14474.245 21.994 Merluccius Merlucciidae 109 1.627 20 36.364 3485.405 5.296 merluccius Scomber sp. 30 0.448 5 9.091 NE NE Scomber scombrus 58 0.866 14 25.455 3975.520 6.041 Scombridae Scomber colias 63 0.940 9 16.364 2975.011 4.521 Sarda sarda 6 0.089 2 3.636 NE NE Atherina sp. Atherinidae 118 1.761 15 27.273 705.936 1.073 (A. presbyter) Gobidae - 2125 31.721 35 63.636 446.148 0.678 Bothidae - 21 0.313 10 18.182 1170.371 1.778 Argentina sp. Argentinidae 56 0.836 4 7.273 1349.825 2.051 (A. sphyraena) Engraulis Engraulidae 67 1.000 14 25.455 418.532 0.636 encrasicolus Ammodytidae - 253 3.777 16 29.091 1451.335 2.205 Labridae Labrus sp. 3 0.045 2 3.636 46.873 0.071 Sparidae Boops boops 2 0.030 1 1.818 NE NE Belonidae Belone belone 6 0.089 2 3.636 1112.555 1.691 Myctophidae - 2 0.030 1 1.818 2.699 0.004 Total de peixes 4395 66% 53 96% 54461 83% Alloteuthis sp. 1327 19.809 44 80.000 4457.045 6.772 Loliginidae Loligo sp. 51 0.761 20 36.364 4745.684 7.211 Sepiolidae - 743 11.091 42 76.364 1775.204 2.697 Sepiidae Sepia sp. 1 0.015 1 1.818 40.945 0.062 Ommastrephidae - 10 0.149 4 7.273 291.429 0.443 Octopodidae Eledone sp. 1 0.015 1 1.818 40.080 0.061 Total de cefalópodes 2133 32% 51 93% 11350 17% Crustáceos 171 3% 17 31% NE NE SOMA 6699 65811.163

43

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

3.2. Tamanho das presas

A tabela VII mostra os comprimentos mínimos, médios e máximos, em milímetros, das presas ingeridas pelo golfinho-comum.

Tabela VII) Comprimentos mínimo, médio e máximo (mm) das presas do golfinho-comum. Comprimento Mínimo Máximo Espécie de presa médio (mm) (mm) (mm) Sardina pilchardus 170.898 114.767 221.767 Trisopterus luscus 143.340 35.542 243.591 Trachurus sp. 121.882 32.537 237.208 Merluccius merluccius 159.343 49.177 337.367 Micromesistius poutassou 99.650 17.116 219.536 Scomber scombrus 274.827 222.565 306.826 Scomber colias 229.910 133.858 336.212 Atherina sp. 84.557 46.621 147.595 Gobiidae 23.271 10.607 62.857 Bothidae 141.842 81.306 278.149 Argentina sp. 102.210 53.039 171.059 Engraulis encrasicolus 100.985 53.610 204.795 Ammodytidae 127.995 58.784 261.476 Labrus sp. 102.187 78.803 122.517 Belone belone 56.267 49.050 60.483 Boops boops 11.816 9.099 13.267 Myctophidae 60.722 53.293 73.871 Total de peixes 118.335 Alloteuthis sp. 52.666 11.635 91.528 Sepiolidae 19.947 18.887 21.779 Loligo sp. 121.221 28.907 293.022 Sepia sp.* 89.251 Ommastrephidae NE NE Eledone sp.* 57.184 Total de cefalópodes 68.054 * valores de comprimento referem-se a apenas 1 indivíduo

No caso dos peixes, o comprimento médio total foi de 118.335 mm, enquanto os cefalópodes apresentaram um comprimento médio total do manto de 68.054 mm (tabela VII). No entanto, para algumas espécies não foi encontrada nenhuma equação de regressão,

44

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa logo não foi possível calcular o tamanho (tabela II). Para Sepia sp. e Eledone sp. apenas existia um indivíduo para cada uma das espécies, sendo que os valores de comprimento médio que estão indicados na tabela são os valores estimados para o comprimento.

9% 14%

<50 mm 50-100 mm

32% 100-200 mm

59% >200 mm

Figura 11) Distribuição de tamanhos das espécies-presa do golfinho-comum.

Com o gráfico da figura 11, verifica-se que cerca de 58% das presas têm entre 100 e 200 mm de comprimento, 28% têm entre 50 e 100 mm, 12% com menos de 50 mm e 8% com mais de 200 mm, existindo assim duas classes de tamanho dominantes: 50-100 mm e 100-200 mm.

3.3. Habitat e comportamento das presas

As presas que foram identificadas nos conteúdos estomacais, foram agrupadas de acordo com o seu comportamento, habitat e profundidades a que se encontravam (tabela VIII). No entanto, para a análise estatística apenas foram utilizadas as espécies com ocorrência superior a 20%.

45

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Tabela VIII) Preferências de habitat e profundidade (m) das presas do golfinho-comum. A tabela indica, para cada presa, o seu habitat vertical (Pelágico, Mesopelágico, Demersal), habitat horizontal (N – Nerítico, O – Oceânico) e a profundidade a que podem ser encontradas (?, desconhecida) (Maigret & Ly 1986; Silva 1999; Riede 2004; Mytilineou et al 2005). Habitat Habitat Espécie Profundidade %N %F vertical horizontal Sardina pilchardus* N 10-100 5.732 63.636 Trachurus sp.* N 20-500 11.211 61.818 Scomber scombrus* N 20-250 0.866 25.455 Scomber colias N 20-300 0.940 16.364 Atherina presbyter* Pelágico N 15-50 1.761 27.273 Engraulis encrasicolus* N 0-400 1.000 25.455 Belone belone O 0-? 0.090 3.636 Sarda sarda N 80-200 0.090 3.636 Loligo sp.* N 20-250 0.761 36.364 Merluccius merluccius* N/O 150-500 1.627 36.364 Micromesistius Mesopelágico N/O 100-750 2.105 7.273 poutassou Myctophidae O 100-750 0.030 1.818 Trisopterus luscus* N 30-300 2.986 41.818 Gobiidae* N 25-75 31.721 63.636 Bothidae N 15-350 0.313 18.182 Argentina sphyraena N/O 50-700 0.836 7.273 Ammodytidae* N 15-60 3.777 29.091 Labrus sp. N 1 - 50 0.045 3.636 Demersal Boops boops N 15-350 0.030 1.818 Alloteuthis sp.* N 20-200 19.809 80.000 Sepiolidae* N 20-100 11.091 76.364 Sepia sp. N 50-450 0.015 1.818 Ommastrephidae N/O 100-400 0.149 7.273 Eledone sp. N 0-200 0.015 1.818 * Espécies e Famílias das principais presas ingeridas utilizadas na análise estatística.

Os dados da tabela VIII mostram, de uma forma geral, que a tendência para a ingestão de presas demersais é superior, em termos de importância numérica, que as presas pelágicas/mesopelágicas.

46

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

3.4. Variabilidade entre indivíduos de diferentes sexos

Foi avaliado se haveria diferenças na dieta de golfinhos de diferentes sexos, tendo em conta o tipo de habitat vertical das presas ingeridas (tabela VIII, figura 12).

100% 90% 80% 70% 70% 60% 78% 50% 40% 30% 1% 20% 2% 28% 10% 20% 0% Machos Fêmeas

% Pelágicos % Mesopelágicos % Demersais

Figura 12) Variabilidade na importância numérica das principais presas ingeridas,

de acordo com as suas preferências de habitat vertical, segundo o sexo dos

golfinhos-comuns. O gráfico representado na figura 12 mostra que a maior parte das presas presentes nos conteúdos estomacais de golfinhos de diferentes sexos são presas com preferência por habitat demersal (78% e 70% de importância numérica nos machos e fêmeas, respectivamente), seguida de pelágicas e em menor quantidade as presas mesopelágicas. Não foram encontradas diferenças significativas entre golfinhos de sexos diferentes para a importância numérica de presas pertencentes ao grupo pelágicas/mesopelágicas (U = 291.5, p = 0.719) nem presas demersais (U = 238, p = 0.22). Não foram encontradas diferenças significativas entre golfinhos de sexos diferentes para a importância numérica da maioria das principais presas dos golfinhos (ocorrência superior a 30%), nomeadamente Trachurus sp. (U = 361, p = 0.316), Gobiidae (U = 246.5, p = 0.285), Alloteuthis sp. (U = 294.5, p = 0.762) e Sepiolidae (U = 278.5, p = 0.537), tal como verificado na figura 13. A única excepção corresponde à importância numérica de sardinha que foi significativamente diferente entre machos e fêmeas (U = 170, p = 0.013),

47

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa com os machos a ingerirem menos sardinhas que as fêmeas, tal como representado nas figuras 13 e 14.

100% Loligo sp. 90% Sepiolidae 80% Alloteuthis sp. 70% Ammodytidae 60% Engraulis encrasicolus % N 50% Gobiidae 40% Atherina sp. (A. presbyter) 30% Scomber scombrus Merluccius merluccius 20% Trachurus sp. 10% Trisopterus luscus 0% Machos Fêmeas Sardina pilchardus

Figura 13) Índice de importância numérica (%N) das principais presas do

golfinho-comum, de acordo com o sexo dos indivíduos.

30

) 25

20

Machos Sardinapilchardus 15 Fêmeas

10

5 Sardinha médio N (

0

Figura 14) Importância numérica média (e desvio-padrão) de sardinha (Sardina pilchardus) em machos e fêmeas de golfinho-comum.

48

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

3.5. Variabilidade entre indivíduos de diferentes estados de maturidade

Relativamente à variabilidade na dieta de golfinho-comum de acordo com o seu estado de maturidade, a figura 15 mostra que a maior parte das presas presentes nos conteúdos estomacais de golfinhos de diferentes maturidades são presas com preferências por habitats demersais (71% e 80% de importância numérica nos imaturos e maturos, respectivamente), seguida de pelágicas. Assim como na análise de comparação entre sexos diferentes, as presas mesopelágicas encontram-se em menor quantidade.

100%

90%

80% 70% 71% 60% 80% 50% 40%

30% 1% 20% 3% 28% 10% 17% 0% Imaturo Maturo

% pelágicos % mesopelágicos % demersais

Figura 15) Variabilidade na importância numérica das principais presas ingeridas, de acordo com as suas preferências de habitat vertical, segundo o estado de maturidade dos golfinhos- comuns.

Não foram encontradas diferenças significativas entre golfinhos de diferentes estados de maturidade para a importância numérica de presas pertencentes ao grupo pelágicas/mesopelágicas (U = 322, p = 0.885) nem demersais (U = 405.5, p = 0.084). Fazendo uma análise mais específica, verifica-se na figura 16, uma maior predominância de Gobiidae nos conteúdos estomacais de golfinhos-comuns maturos do que nos imaturos, enquanto se observa uma maior importância numérica de Trachurus sp., Sepiolidae sp. e Alloteuthis sp. em conteúdos estomacais de golfinhos-comuns imaturos.

49

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

100% Loligo sp.

90% Sepiolidae

80% Alloteuthis sp.

70% Ammodytidae

60% Engraulis encrasicolus

% N 50% Gobiidae

40% Atherina sp. (A. presbyter)

30% Scomber scombrus

20% Merluccius merluccius 10% Trachurus sp. 0% Trisopterus luscus Imaturo Maturo Sardina pilchardus

Figura 16) Índices de importância numérica (%N) das principais presas do golfinho- comum, de acordo com os diferentes estados de maturidade sexual dos indivíduos.

No entanto, não foram encontradas diferenças significativas entre golfinhos de maturidades diferentes para a importância numérica da maioria das principais presas analisadas, nomeadamente Sardina pilchardus (U = 338, p = 0.887), Trachurus sp. (U = 413, p = 0.115), Gobiidae (U = 393, p = 0.1265) e Sepiolidae (U = 389.5, p = 0.271). A única excepção corresponde à importância numérica de Alloteuthis sp., que foi significativamente diferente entre animais imaturos e maturos (U = 447.5, p = 0.011), com os golfinhos maturos a ingerirem menos Alloteuthis sp. que os imaturos, tal como verificado nas figuras 16 e 17.

50

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

90

80

sp.) 70 60

Alloteuthis 50 Imaturo

40 Maturo bicuda bicuda ( - 30

20

N médio lula médio N 10

0

Figura 17) Importância numérica média (e desvio-padrão) de lula-bicuda

Alloteuthis sp. em indivíduos maturos e imaturos de golfinho-comum.

51

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

52

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

4. Discussão

4.1. Composição da dieta

Até à data, existem apenas três estudos acerca da dieta do golfinho-comum na costa Portuguesa (Silva 1996, 1999; Marçalo et al 2013). Os resultados do presente estudo mostraram que a dieta do golfinho-comum na costa portuguesa é maioritariamente composta por peixes, e complementada com cefalópodes. De facto, os peixes constituíram o grupo com maior índice de importância numérica, ocorrência e peso por comparação com os cefalópodes, tal como descrito em estudos anteriores (Silva 1996; Marçalo et al 2013). Os resultados obtidos por Silva (1996) em animais arrojados entre 1987 e 1996, mostraram que 85% das presas identificadas eram peixes, com uma corrência de 96% e que 14% eram cefalópodes, ocorrendo em 50% dos indivíduos analisados. Mais recentemente (2010-2012), Marçalo et al (2013) reportaram que os peixes, apesar de ocorrerem em todos os indivíduos analisados, têm um índice numérico mais baixo (64.1%) do que descrito por Silva (1996). Pusineri et al (2007), na Baía de Biscaia, identificou também um maior índice de importância numérica de peixes (90%), com uma ocorrência de 93%, enquanto os cefalópodes apenas representavam 8% dos indivíduos identificados. Mais recentemente, na costa da Galiza, resultados similares mostram que 89% das presas eram peixes, em cerca de 98% dos estômagos analisados e 9% eram cefalópodes, em 70% dos estômagos (Santos et al 2013). Os resultados obtidos no presente estudo mostram a mesma tendência observada por Marçalo et al (2013), sugerindo que a diminuição de alguns stocks de peixes predominantemente consumidos pela espécie em anos anteriores (e. g. sardinha, Silva 1999; Santos et al 2004, 2012) faz com que os cefalópodes se possam tornar numa boa alternativa na dieta dos golfinhos-comuns, além de outras espécies de peixes, como o carapau e a faneca. A análise de conteúdos estomacais permite obter informação qualitativa e quantitativa sobre a dieta, mas também sobre o habitat que o predador ocupa (Barros & Wells 1998; Santos et al 2013). Neste estudo, a importância numérica de presas pelágicas/mesopelágicas foi similar à das demersais, não sendo possível afirmar que existe preferência por determinado habitat para alimentação. No entanto, vários estudos ao longo dos anos (e. g. Collet 1981; Desportes 1985; Silva 1999; Zhou et al 2001; Pusineri et al 2007; Meynier et al 2008b; Brophy et al 2009; Romero et al 2012; Santos et al 2013) comprovaram que a maioria das presas dos golfinhos-comuns são presas pelágicas. No

53

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa entanto, se os golfinhos não encontram espécies pelágicas, é provável que tenham de mergulhar a maiores profundidades para procurar alimento, capturando então presas demersais (Silva 1996, 1999; Santos et al 2013). Outra razão possível para a presença de espécies demersais nos conteúdos estomacais é a captura das rejeições das operações de pesca comercial (Silva 1999). Adicionalmente, tendo em conta que o golfinho-comum apresenta uma atividade alimentar noturna (Evans 1994), a ocorrência de migrações noturnas verticais que apresentam algumas espécies de presas de maiores profundidades, como o verdinho (Micromesistius poutassou), a pescada (Merluccius merluccius) e a lula-comum (Loligo sp.) (Roper & Young 1975; Bakanev et al 1981; Mahe et al 2007), poderão também justificar a presença de presas demersais nos estômagos de golfinhos. As principais espécies de peixes ingeridas pelo golfinho-comum, em termos de importância numérica foram, por ordem decrescente, góbios (Gobiidae), carapau (Trachurus sp.) e sardinha (Sardina pilchardus). À semelhança do que foi revelado neste estudo, os góbios constituíram 42.2% na dieta dos indivíduos da população presente na costa francesa na Baía de Biscaia (entre 1999 e 2002), ocorrendo em mais de 40% dos estômagos analisados (Meynier et al 2008b). Os resultados na costa da Galiza mostraram que a família Gobiidae é das mais importantes em termos de percentagem de ocorrência (44.9%), apenas ultrapassada pelo verdinho (48.8%) e pela sardinha (45.1%), enquanto em termos de importância numérica o verdinho foi a espécie mais abundande (26.5%), seguido de góbios, com uma importância numérica de 23.1% e sardinha (4.8%) (Santos et al 2013). De notar que a elevada ocorrência e importância numérica de góbios nos estômagos de golfinhos, pode ser devida ao facto desta família servir de alimento a outras presas, como a pescada (Hill & Borges 2000) e a faneca (França et al 2004), podendo não representar um grupo de presas importantes diretamente para o golfinho-comum. Por sua vez, tendo em conta tanto a elevada percentagem de ocorrência, e particularmente o peso de sardinha nos estômagos analisados, esta espécie apresenta uma elevada importância na dieta de golfinho-comum, juntamente com o carapau. A importância da sardinha na dieta de D. delphis da costa portuguesa, em termos de ocorrência e peso foi já descrita em estudos anteriores (Silva 1999; Marçalo et al 2013). Quanto aos cefalópodes, este estudo mostrou que a lula-bicuda (Alloteuthis sp.) foi a mais importante numericamente e a mais frequente, assim como foi verificado por Silva (1999) na costa portuguesa. Contudo, Marçalo et al (2013) identificou a família Sepiolidae

54

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa como sendo a família de cefalópodes com maior importância numérica na dieta do golfinho- comum na costa portuguesa, e a mais importante em termos de ocorrência (39.1%). À semelhança do que se verificou por Marçalo et al (2013), também na costa da Galiza (Santos et al 2013) e na costa francesa na Baía de Biscaia (Meynier et al 2008b) a família Sepiolidae foi a mais importante, em termos numéricos, e mais frequente, nos estômagos analisados. Em termos de peso, na costa portuguesa, Silva (1999) verificou que a lula-comum foi a mais importante (3.3%). Na Galiza, Santos et al (2013) verificou que a lula-comum foi a espécie mais importante (3.2% do peso estimado para todas as presas), coincidindo com os resultados do presente estudo, em que a espécie constituiu 7.59% do peso total estimado para todas as presas.

4.2. Comportamento Oportunista vs Especialista

Como referido acima, alguns estudos de dieta de golfinho-comum na Europa têm indicado que as principais presas são pequenos pelágicos em cardume (Young & Cockcroft 1994; Silva 1996, 1999; Meynier et al 2008b; Spyrakos et al 2011; Santos et al 2013). No entanto, ocorrem variações na dieta entre áreas e estações do ano que levam a que alguns autores sugiram que esta espécie é oportunista, com uma dieta que reflete a abundância e disponibilidade local da presa (Evans 1994; Young & Cockcroft 1994; Spyrakos et al 2011). Mais recentemente, autores como Meynier et al (2008b) e Spitz et al (2010), têm mostrado que o golfinho-comum apresenta uma aparente preferência por espécies com altas densidades calóricas. De igual modo, Santos et al (2004) sugeriram que, no momento da caça, o golfinho-comum seleciona as espécies de peixes que são mais ricas em energia, de forma a maximizar a taxa de consumo de energia (Meynier et al 2008b). No entanto, há uma certa dificuldade em distinguir o comportamento especialista ou oportunista dos golfinhos, principalmente devido à falta de informação sobre a abundância de espécies de presas disponíveis a uma larga escala, uma vez que estas apresentam grande mobilidade (Torres et al 2008). Com um comportamento alimentar oportunista, as presas principais serão consumidas sempre que encontradas, levando a uma relação positiva entre a abundância de presas e a sua importância nas amostras dos conteúdos estomacais, enquanto as presas menos

55

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa importantes são consumidas apenas quando as presas preferidas não estão disponíveis, diminuindo à medida que aumenta a abundância de presas principais (Santos et al 2013). No presente estudo, no total foram identificadas 25 espécies diferentes de presas, pertencentes a 20 famílias. As presas mais importantes são as espécies mais frequentes e abundantes na costa portuguesa (Cardador et al 2007). A grande variabilidade alimentar exibida e a predominância na dieta das espécies mais abundantes sugerem um comportamento alimentar oportunista, em que os indivíduos optam pelas espécies mais frequentes e fáceis de capturar. Este comportamento oportunista explica igualmente a preferência demonstrada pelas presas que exibem um comportamento gregário e formam grandes cardumes, como a sardinha, o carapau, a faneca, entre outros (Reubens et al 2011; IPMA 2015). Este comportamento alimentar oportunista parece ser caraterístico desta espécie, tendo já sido descrito por diversos autores (Collet 1981; Desportes 1985; Evans 1994; Young & Cockcroft 1994; Santos et al 2013). Assim, vários estudos têm comprovado que o golfinho-comum se alimenta maioritariamente de espécies mais abundante de cada região, em particular (Young & Cockcroft 1994; Silva 1996, 1999; Santos et al 2004, 2013; Meynier et al 2008b). Meynier et al (2008b) concluíram que, no mesmo período, as tendências dos stocks de peixe estiveram de acordo com as tendências observadas na dieta dos golfinhos-comuns. Também Santos et al (2004) mostraram que a importância das duas principais espécies na dieta do golfinho- comum na Galiza (verdinho e sardinha) estava relacionada com a abundância destas espécies de peixes nestas águas.

4.3. Variabilidade na dieta (sexo, estado reprodutor, distribuição geográfica)

Como já foi referido, a sardinha é uma das espécies mais importantes na dieta do golfinho-comum, assim como o carapau (Silva 1999; presente estudo). Nos últimos 20 anos, o stock ibérico de sardinha (Península Ibérica, abrangendo Baía de Biscaia, Portugal e Golfo de Cádiz) tem mostrado algumas flutuações em termos de abundância. No final da década de 90, o stock da sardinha era muito baixo, mas em 2000 e 2004, o recrutamento foi elevado, revertendo a tendência de decréscimo do stock desta espécie. No entanto, a partir de 2004, voltou a haver um declínio que se prolonga até agora (Figura 18, Santos et al 2013; IPMA 2015).

56

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

a) b)

Figura 18) Estimativas de (a) recrutamento da sardinha desde 1978 e (b) biomassa do stock (mil t), em Portugal (retirado de IPMA (2015)).

Ao longo dos anos, com o stock da sardinha a diminuir, também diminuiu a sua importância na dieta dos golfinhos-comuns, levando estes predadores a direcionar-se para outras espécies pelágicas muito abundantes, como o carapau e a cavala (Marçalo et al 2013). Ao comparar valores de ocorrência de carapau nos estudos de Silva (1999), Marçalo et al (2013) e do presente estudo, nota-se que houve um aumento neste índice ao longo do tempo. De facto, Silva (1999) reportou 45.2%, Marçalo et al (2013) reportaram 50% e no presente estudo foi registado o valor de 62%, indicando que o carapau tem vindo a aumentar de importância para o golfinho-comum ao longo dos anos. Além da abundância das presas, outros factores poderão influenciar a variabilidade da dieta de golfinho-comum, nomeadamente factores externos (e. g. sazonalidade, localização geográfica), que afetam a taxa de encontro entre a presa e o predador (Meynier et al 2008b; Santos et al 2013), ou factores internos (e. g. sexo, tamanho, maturidade). Estudos de dieta podem também fornecer dados importantes que poderão permitir a compreensão da estrutura social de uma população, bem como as necessidades energéticas dos diferentes grupos reprodutores (Silva 1996). Como exemplo, num estudo sobre o regime alimentar da população de D. delphis da região de Natal, na África do Sul, Young & Cockcroft (1994) encontraram diferenças na composição da dieta entre indivíduos imaturos e maturos e entre sexos. Os seus resultados levaram-nos a sugerir que os machos tendem a concentrar-se numa única espécie-presa (sardinha), uma vez que era a mais abundante e/ou mais fácil de capturar. Por sua vez, as fêmeas apresentaram uma dieta mais variada, selecionando outras presas que não as mais abundantes (sardinha) ou alimentando-se oportunisticamente de espécies-presa que lhes fornecessem as exigências energéticas.

57

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

Também concluíram que as fêmeas grávidas e lactantes têm uma dieta diferente das restantes fêmeas maturas, o que deverá ser um reflexo de necessidades energéticas distintas. Santos et al (2004, 2013, 2014) e Meynier et al (2008b) descreveram resultados semelhantes para esta espécie, uma vez que detetaram diferenças na composição da dieta consoante o sexo ou maturidade dos indivíduos analisados. Os resultados do presente estudo mostraram diferenças estatisticamente significativas entre os dois sexos, apenas para a sardinha, verificando-se uma maior abundância de indivíduos de sardinha nos estômagos das fêmeas, ao contrário do verificado por Young & Cockcroft (1994). Estas diferenças podem estar relacionadas com o facto de as fêmeas, por acompanharem ativamente as crias (Ringelstein et al 2006), passarem grande parte do seu tempo perto da superfície, local onde se encontram as presas pelágicas, como a sardinha. Este tipo de comportamento por parte das fêmeas foi também detetado no estudo recente de dieta de bôto (Phocoena phocoena) ao longo da costa portuguesa (Aguiar 2013) e na zona oceânica da Baía de Biscaia, em que os autores sugeriram que as diferenças se deveram à incapacidade de mergulho das crias e indivíduos imaturos, assim como à performance limitada das fêmeas pelo acompanhamento das crias na fase de amamentação (Ringelstein et al 2006). Efetivamente, apesar de não se terem verificado diferenças significativas no tipo de presas consumidas por machos e fêmeas (com exceção das sardinhas), notou-se uma maior percentagem de espécies pelágicas em fêmeas, apesar de ambos os sexos ingerirem maioritariamente presas demersais. A falta de informação sobre o estado reprodutor (e. g. grávida, lactante) impediu uma análise aprofundada desta variável na dieta de golfinhos. No entanto, relativamente ao estado de maturidade reprodutiva (maturo/imaturo), observaram-se diferenças significativas na abundância de Alloteuthis sp., com um maior consumo por parte dos indivíduos imaturos. Várias espécies de peixes e cefalópodes tendem a concentrar-se nas camadas superiores da coluna de água quando apresentam tamanhos mais pequenos (Guerra 1992). Assim, dado os indivíduos desta espécie de lula ingeridos por golfinho-comum no presente estudo exibirem tamanhos pequenos (1 – 9 cm), possivelmente encontravam-se mais à superfície. Uma vez que golfinhos adultos têm uma maior capacidade de mergulho (Ringelstein et al 2006), podem caçar espécies caraterísticas de profundidades maiores, deixando disponíveis as restantes para os indivíduos juvenis. Outra possível explicação é esta espécie ser uma das presas mais fáceis de capturar se considerarmos que a capacidade de caça poderá não ser ainda muito desenvolvida nos golfinhos-comuns imaturos.

58

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

4.4. Interações com as atividades de pesca

A interacção entre golfinhos e artes de pesca tem sido frequentemente relatada (e. g. Sekiguchi et al 1992; Young & Cockcroft 1994; López et al 2004; Bearzi et al 2006; Spyrakos et al 2011; Lassalle et al 2012; Vingada et al 2012; Santos et al 2014). Estas interações operacionais podem ter diversas consequências, nomeadamente a captura acidental e mortalidade dos cetáceos, e a perda de peixe capturado e danos nos aparelhos de pesca (Goetz et al 2013; Santos et al 2013). Na costa portuguesa, o golfinho-comum alimenta-se de várias espécies com elevado valor comercial, como sardinha, carapau, lula e faneca. Os resultados obtidos neste estudo no que diz respeito à composição da dieta do golfinho-comum poderão explicar as mortalidades registadas noutros estudos para esta espécie em determinadas artes de pesca. De facto, segundo Ferreira (2007) e Vingada et al (2012), as redes de emalhar e tresmalho são as artes de pesca que provocam maiores níveis de mortalidade no golfinho-comum, sendo as espécies alvo destas artes a faneca, a pescada, carapau, verdinho e choco (Sepia sp.). A sardinha, uma das principais espécies-presa do golfinho-comum, é principalmente capturada com a arte de cerco, estando no entanto presente em quantidades mais pequenas nas capturas de outras artes como o arrasto, redes de emalhar e arte-xávega (IPMA 2015; Marçalo et al 2015). Além dos cardumes de sardinha, a pesca do cerco também captura outros pequenos e médios pelágicos como a cavala, o carapau e o biqueirão (IPMA 2015). Relativamente aos tamanhos das presas, este estudo verificou uma maior quantidade de presas presentes nos conteúdos estomacais analisados, com tamanhos entre os 10 e os 20 cm de comprimento, o que corresponde aos tamanhos mínimos legais da maioria das presas com interesse comercial (DGRM 2015). Apenas a pescada, que apresenta um valor mínimo de 27 cm, não se encontra entre estes valores, tendo apresentado um valor médio de comprimento de 15.93 cm. Estes resultados alertam então para potenciais problemas de conservação associados à interação entre as pescas e os cetáceos, confirmados pelas espécies-presa ingeridas e pelos tamanhos de presas ingeridos.

59

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

4.5. Aplicabilidade da Metodologia

O presente estudo poderá apresentar potenciais limitações. Vários autores referem que o uso de animais arrojados para o estudo da dieta de cetáceos pode não ser representativo de uma população ativa e saudável (Meynier et al 2008b; Santos et al 2014). Raramente é possível determinar a dieta por observação direta (Tollit et al 2010), sendo a análise de conteúdos estomacais a longo prazo, uma possível alternativa (Santos et al 2013, 2014). No entanto, existem outros métodos, como a análise de isótopos estáveis ou de ácidos gordos, que apresentam algumas vantagens, tais como a obtenção de dados sobre a dieta durante um período de tempo mais alargado (Santos et al 2014). Além disso, e uma vez que a análise de conteúdos estomacais é baseada na determinação de partes duras de presas, que se acumulam em diferentes lugares dos estômagos, este método poderá levar a uma sobrestimação de algumas espécies (Meynier et al 2008b). No entanto, é importante ter em conta que mesmo para métodos indirectos de estimativa de dieta (isótopos estáveis, ácidos gordos) é necessário ter informações de base relativamente às principais presas ingeridas pelo predador, normalmente obtidas unicamente por análises de conteúdo estomacal (Newsome et al 2010). Adicionalmente, um dos aspetos importantes para um conhecimento da dieta mais aprofundado é a seletividade dos tamanhos, que muitas vezes é dificultada pela erosão dos otólitos, levando a uma subestimação da importância relativa do tamanho e peso das presas (Jobling & Breiby 1986; Silva 1996; Santos et al 2013). No caso dos peixes, os otólitos mais densos e compactos resistem melhor à ação dos ácidos estomacais, enquanto otólitos mais pequenos e frágeis (por exemplo, Clupeidae e Scombridae) são mais rapidamente erodidos (Silva 1996, 1999). Assim, é importante o uso de outras estruturas ósseas, como vértebras e peças ósseas do crânio (dentários, maxilas e pré-maxilas) na identificação, cálculo do número de indivíduos e estimativa do comprimento e peso das presas. No entanto, ainda existe uma falta de guias de identificação dessas outras estruturas, bem como de retas de regressão. Neste estudo, o uso das peças ósseas do crânio, para além dos otólitos, aumentou significativamente o número de identificações possíveis. No caso dos cefalópodes, a erosão dos bicos não é tão frequente, quando comparada com os otólitos levando, muitas vezes, a uma sobrestimação deste grupo na dieta (Santos et al 2004, 2013; Tollit et al 2010). Em alguns casos, é necessário ter em conta que existem espécies presentes nos conteúdos estomacais que podem ser presas de outras presas, sendo por isso uma limitação

60

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa para a viabilidade dos resultados de dieta (Santos et al 2014). Neste estudo observou-se uma grande quantidade de presas da família Gobiidae, presas estas que também podem servir de alimento a peixes como a pescada (Hill & Borges 2000) e a faneca (França et al 2004). No entanto, esta maior importância numérica de Gobiidae pode ser explicada simplesmente pelo facto de a população de golfinho-comum da costa portuguesa frequentar águas mais próximas da costa. O conhecimento sobre a abundância de certas espécies de presas num local, a partir de dados de conteúdos estomacais de indivíduos arrojados, muitas vezes é dificultado, já que não se consegue ter a certeza de que o indivíduo arrojado se tenha alimentado naquela área. Assim, o local de arrojamento não é uma boa indicação do local onde o golfinho se alimentou (Santos et al 2013). A aleatoriedade das amostras em termos de causa de morte dos indivíduos é, por isso, importante uma vez que a dieta da população é descrita a partir das espécies-presa que são encontradas nos conteúdos estomacais. Se, por exemplo, a maior parte das amostras for de indivíduos capturados acidentalmente, a tendência será de que os conteúdos sejam compostos maioritariamente por espécies importantes a nível comercial, não permitindo que se perceba corretamente o regime alimentar destas espécies (Sekiguchi et al 1992).

61

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

62

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

5. Conclusões Os resultados do presente estudo permitem avançar com o conhecimento geral do golfinho-comum na costa oeste portuguesa. A variabilidade observada nos conteúdos estomacais analisados mostra que existem diferenças na dieta do golfinho-comum, entre machos e fêmeas, e indivíduos maturos e imaturos, já que apresentam necessidades energéticas diferentes. A maior parte dos conteúdos estomacais analisados são provenientes de indivíduos que foram capturados acidentalmente, considerando vários aspetos analisados durante a necrópsia do animal, como traumas, golpes e/ou lacerações. A ingestão de espécies-presa de interesse comercial indica a ocorrência de competição entre o golfinho-comum e as pescarias portuguesas pelos mesmos recursos, em termos das espécies-presa selecionadas e das suas classes de tamanho.

63

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

64

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

6. Considerações Finais O método de análise de conteúdos estomacais deve ser revisto, de forma a tentar minimizar os potenciais erros de sobre e subestimação de número de indivíduos de espécies- presa encontrados. Além disso, a recolha de amostras deverá decorrer continuamente ao longo de vários anos, para que a amostra seja representativa. O desenvolvimento de coleções de referência das principais espécies, assim como de equações de regressão de tamanhos e pesos, é importante para facilitar e tornar fidedignos os resultados destes estudos, além do conhecimento da biologia e comportamento dessas mesmas espécies. É importante complementar os resultados do presente trabalho, não só com resultados da análise de conteúdos estomacais de golfinhos-comuns arrojados ao longo da restante área da costa continental, mas também com resultados de análise de isótopos estáveis e ácidos gordos desta espécie, para uma visão mais fidedigna e completa da dieta deste predador em Portugal.

65

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

66

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

7. Referências Bibliográficas  Aguiar, Z. (2013). Ecologia alimentar do bôto (Phocoena phocoena) ao longo da costa continental portuguesa. Dissertação de Mestrado. Faculdade de Ciências da Universidade do Porto. 106 p.

 Amaha, A. (1994). Geographic variation of the Common Dolphin, Delphinus delphis (Odontoceti: Delphinidae). Dissertação de Doutoramento. Tokyo University of Fisheries.

 Amaral, A. R., Sequeira, M., Martínez-Cedeira, J. & Coelho, M. M. (2007). New insights on population genetic structure of Delphinus delphis from the northeast Atlantic and phylogenetic relationships within the genus inferred from two mitochondrial markers. Mar. Biol. 151. pp. 1967-1976.

 Amaral, K. B. (2014). Biogeografia Histórica dos Golfinhos Delphinidae (Cetartiodactyla: Delphinidae). Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre.

 Assis, C. A. S. (2000). Estudo Morfológico dos Otólitos Sagitta, Asteriscus e Lapillus de Teleósteos (Actinopterygii, Teleostei) de Portugal Continental. Sua aplicação em estudos de Filogenia, Sistemática e Ecologia. Dissertação de Doutoramento. Universidade de Lisboa.

 Au, W. W. L., Kastelein, R. A., Benoit-Bird, K. J., Cranford, T. W. & McKenna, M. F. (2006). Acoustic radiation from the head of echolocating harbor porpoises (Phocoena phocoena). The Journal of Experimental Biology. 209. pp. 2726-2733.

 Bakanev, V. S., Isaev, N. A. & Shleinik, V. N. (1981). The Soviet blue whiting investigations in April-May 1980. International Council for the Exploration of the Sea. 12 p.

67

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Ballance, L. T. (2009). Cetacean Ecology. In: Encyclopedia of Marine Mammals 2nd Ed. (Perrin, W.F., Würsig, B., Thewissen, J.G.M., eds.). Academic Press, Amsterdam. pp. 196-201.

 Barros, N.B. & Clarke, M.R. (2009). Diet. In: Encyclopedia of Marine Mammals 2nd Ed. (Perrin, W. F., Würsig, B. & Thewissen, J. G. M., eds.). Academic Press, Amsterdam. pp. 323-327.

 Barros, N. B. & Wells, R. S. (1998). Prey and feeding patterns of resident bottlenose dolphins (Tursiops truncatus) in Sarasota Bay, Florida. Journal of Mammalogy. 79 (3). pp. 1045-1059.

 Bearzi, G. (2002). Interactions between cetacean and fisheries in the Mediterranean Sea. In: Cetaceans of the Mediterranean and Black Seas: state of knowledge and conservation strategies (Notarbartolo di Sciara, G., ed.). A report to the ACCOBAMS Secretariat, Monaco. Section 9. 20 p.

 Bearzi, G, Reeves, R.R., Notarbartolo di Sciara, G., Politi, E., Canadas, A., Frantzis, A. & Mussi, B. (2003). Ecology, status and conservation of short-beaked common dolphins Delphinus delphis in the Mediterranean Sea. Mammal Review. 33 (3). pp. 224-252.

 Bearzi, G., Holcer, D. & Sciara, G. (2004). The role of historical dolphin takes and habitat degradation in shaping the present status of northern Adriatic cetaceans. Mar. Freshwat. Ecosyst. 14. pp. 363-379.

 Bearzi, G., Politi, E., Agazzi, S. & Azzellino, A. (2006). Prey depletion caused by overfishing and the decline of marine megafauna in eastern Ionian Sea coastal waters (central Mediterranean). Biological Conservation. 127. pp. 373-382.

68

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Bilgmann, K., Moeller, L.M., Harcourt, R.G., Gales, R. & Beheregaray, L.B. (2008). Common dolphins subject to fisheries impacts in Southern Australia are genetically differentiated: implications for conservation. Anim. Conserv. 11. pp. 518-528.

 Birkun, A. (2006). Short-beaked common dolphin (Delphinus delphis ponticus): Black Sea subspecies. In: The status and distribution of cetaceans in the Black Sea and Mediterranean Sea, IUCN Centre for Mediterranean Cooperation, Malaga, Spain. (Reeves, R. R. & Notarbartolo di Sciara, G., eds.). pp. 16-22.

 Bisi, T. L., Lailson-Brito, J. & Malm, O. (2012). Ecologia Alimentar em Mamíferos Marinhos: Técnicas de Estudo. Oecologia Australis. 16 (2). pp. 210-234.

 Bowen, W. D. (1997). Role of marine mammals in aquatic ecosystems. Marine Ecology Progress Series. 158. pp. 267-274.

 Bowen, W. D. & Iverson, S. J. (2013). Methods of estimating marine mammal diets: A review of validation experiments and sources of bias and uncertainty. Marine Mammal Science. 29 (4). pp. 719–754.

 Boyd, I. L., Lockyer, C. & Marsh, H. D. (1999). Reproduction of marine mammals. In: Biology of Marine Mammals (Reynolds, III, J. E. & Rommel, S., eds.), Smithsonian Institution Press, Washington, DC. pp. 218-286.

 Braeger, S. & Schneider, K. (1998). Near-shore distribution and abundance of dolphins along the West Coast of the South Island, New Zealand. New Zealand Journal of Marine and Freshwater Research. 32 (1). pp. 105-112.

 Brito, C., Vieira, N., Sá, E. & Carvalho, I. (2009). Cetaceans’ occurrence off the west central Portugal coast: a compilation of data from whaling, observations of opportunity and boat-based surveys. Journal of Marine Animals and Their Ecology. 2 (1). pp. 10-13.

69

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Brophy, J. T., Murphy, S. & Rogan, E. (2009). The diet and feeding ecology of the short-beaked common dolphin (Delphinus delphis) in the northeast Atlantic. Paper SC/61/SM 14. International Whaling Commission, Cambridge, UK.

 Brown, E. G. & Pierce, G. J. (1998). Monthly variation in the diet of harbour seals in inshore waters along the southeast Shetland (UK) coastline. Marine Ecology Progress Series. 167. pp. 275 – 289.

 Cardador, F., Chaves, C., Borges, M. F. & Martins, M. M. (2007). Principais Resultados da Campanha de Investigação Demersal “Outono 2005” na Costa Continental Portuguesa. Relatório Científico Técnico IPIMAR, Série digital (http://ipimar-iniap.ipimar.pt). nº 40. 28p.

 Carwardine, M. & Camm, M. (1998). Whales, Dolphins, and Porpoises. DK Pub., 64 p.

 Chambers, S. L. & James, R. N. (2005). Sonar termination as a cause of mass cetacean strandings in Geographe Bay, south-western Australia. Proceedings of acoustics. 9 (11).

 Clarke, M. R. (Ed.). (1986). A Handbook for the Identification of Cephalopod Beaks. Clarendon Press. Oxford. 273 p.

 Collet A. (1981). Biologie du Dauphin commun Delphinus delphis L. en Atlantique Nord-Est. Dissertação de Doutoramento, L'Universite de Poitiers, France.

 Couperus, A. S. (1997). Interactions Between Dutch Midwater Trawl and Atlantic White-sided Dolphins (Lagenorhynchus acutus) Southwest of Ireland. J. Northw. Atl. Fish. Sci. 22. pp. 209–218.

70

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Cranford, T. W., Amundin, M. & Nobris, K. S. (1996). Functional Morphology and Homology in the Odontocete Nasal Complex: Implications for Sound Generation. Journal of Morphology. 228. pp. 223-285.

 Culik, B. M. (2004). Review of Small Cetaceans Distribution, Behaviour, Migration and Threats. Marine Mammal Action Plan / Regional Seas Reports and Studies no. 177. United Nations Environment Programme (UNEP) and the Secretariat of the Convention on the Conservation of Migratory Species of Wild Animals (CMS). 343 p.

 Danil, K. (2004). Growth and reproduction of female short-beaked common dolphins, Delphinus delphis, in the eastern tropical Pacific. Dissertação de Mestrado. University of San Diego.

 Desportes, G. (1985). La nutrition des Odontocetes en Atlantique Nord-Est (cotes Francaises - iles Feroe). Dissertação de Doutoramento, Universite de Poitiers, France, 190 p.

 DGRM (2015). Direção Geral de Recursos Naturais, Segurança e Serviços Marítimos – Espécies de Peixes: Medidas de gestão aplicáveis a algumas das principais espécies de peixes. Available: http://www.dgrm.min- agricultura.pt/xportal/xmain?xpid=dgrm&xpgid=genericPageV2&conteudoDetalhe _v2=203238 (acedido a 9 de Outubro de 2015).

 Doksæter, L., Olsen, E., Nøttestad, L. & Fernö, A. (2008). Distribution and feeding ecology of dolphins along the Mid-Atlantic Ridge between Iceland and the Azores. Deep-Sea Research II. 55. pp. 243-253.

 Du Fresne, S.P., Grant, A.R., Norden, W.S. & Pierre, J.P. (2007). Factors affecting cetacean bycatch in a New Zealand trawl fishery. Dissertação de Doutoramento. Department of conservation, Wellington, New Zealand.

71

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Duguy, R. & Robineau, D. (1987). Guía de los mamíferos marinos de Europa. Omega. Barcelona. 200 p.

 Dunshea, G., Barros, N. B., McCabe, E., Gales, N., Hindell, M., Jarman, S. N. & Wells, R. S. (2013). Stranded dolphin stomach contents represent the free-ranging population's diet. Biol. Lett. 9. 20121036.

 Evans, W.E. (1994). Common dolphin, White-bellied Porpoise Delphinus delphis Linnaeus, 1758. In: Handbook of Marine Mammals Vol 5: The First Book of Dolphins (Ridgway, S.H. & Harrison, R., eds.). Academic Press, London. pp. 191- 224.

 Ferreira, M. (2007). Ocorrência e captura acidental de cetáceos no Centro/Norte de Portugal. Dissertação de Mestrado. Universidade do Minho.

 Ferreira, M., Marçalo, A., Nicolau, L., Araújo, H., Santos, J., Pinheiro, C., Lopes, T., Mendes, S., Vaqueiro, J., Medina, P., Cascalho, A., Sequeira, M., Eira, C. & Vingada, J. (2012). Estado actual das redes de arrojamentos e de reabilitação em Portugal Continental. Anexo do Relatório intercalar do projecto LIFE MarPro NAT/ PT/00038.

 Ferrero, R. C. & Walker, W. A. (1995). Growth and reproduction of the common dolphin, Delphinus delphis Linneaus, in the offshore waters of the North Pacific Ocean. Fishery Bulletin. 93. pp. 483-494.

 Fitch, J. E. & Brownell, R. L. (1968). Fish otoliths in Cetacean stomachs and their importance in interpreting feeding habits. Journal Fisheries Research Board of Canada. 25 (12). pp. 2561-2574.

 Fontaine, M.C., Tolley, K. A., Siebert, U., Gobert, S., Lepoint, G., Bouquegneau, Jean- Marie & Das, K. (2007). Long-term feeding ecology and habitat use in harbour

72

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

porpoises Phocoena phocoena from Scandinavian waters inferred from trace elements and stable isotops. BMC Ecology. 7. pp. 1-12.

 França, S., Vinagre, C., Costa, M. J. & Cabral, H. N. (2004). Use of the coastal areas adjacent to the Douro estuary as a nursery area for pouting, Trisopterus luscus Linnaeus, 1758. J. Appl. Ichthyol. 20. pp. 99–104.

 Geraci, J. R. & Lounsbury, V. J. (2005). Health. In: Encyclopedia of Marine Mammals 2nd Ed. (Perrin, W. F., Würsig, B. & Thewissen, J. G. M., eds.). Academic Press, Amsterdam. pp. 562-570.

 Goetz, S., Read, F. L., Ferreira, M., Portela, J. M., Santos, M. B., Vingada, J., Siebert, U., Marçalo, A., Santos, J., Araújo, H., Monteiro, S., Caldas, M., Riera, M. & Pierce, G. J. (2014). Cetacean occurrence, habitat preferences and potential for cetacean– fishery interactions in Iberian Atlantic waters: results from cooperative research involving local stakeholders. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems. 25 (1). pp. 138-154.

 Goetz, S., Read, F. L., Santos, M. B., Pita, C. & Pierce, G. J. (2013). Cetacean – fishery interactions in Galicia (NW Spain): results and management implications of a face-to-face interview survey of local fishers. ICES Journal of Marine Science. pp. 1-14.

 Goetz, S., Santos, M. B., Vingada, J., Costas, D. C., Villanueva, A. G. & Pierce, G. J. (2015). Do pingers cause stress in fish? An experimental tank study with European sardine, Sardina pilchardus (Walbaum, 1792) (Actinopterygii, Clupeidae), exposed to a 70 kHz dolphin pinger. Hydrobiologia. 749. pp. 83–96.

 Graham, C. T. & Harrod, C. (2009). Implications of climate change for the fishes of the British Isles. Review Paper. Journal of Fish Biology. 74. pp. 1143–1205.

73

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Granadeiro, J. P. & Silva, M. (2000). The use of otoliths and vertebrae in the identification and size-estimation of fish in predator-prey studies. Cybium. 24 (4). pp. 383-393.

 Guerra, A. (1992). , Cephalopoda. In Fauna Ibérica vol. 1 (Ramos et al eds), Madrid: Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC. pp. 327.

 Hammond, P. S., Bearzi, G., Bjørge, A., Forney, K., Karczmarski, L., Kasuya, T., Perrin, W. F., Scott, M. D., Wang, J. Y., Wells, R. S. & Wilson, B. (2008). Delphinus delphis. In: IUCN 2009. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2014.2. www.iucnredlist.org (acedido a 18 de Setembro de 2014).

 Hãrkönen, T. (1986). The Guide to the otoliths of the bony fishes of the north-east Atlantic. Danbiu ApS. Hellerup, Denmark.

 Harvey, J. T., Loughlin, T. R., Perez, M. A. & Oxman, D. S. (2000). Relationship between fish size and otolith length for 63 species of fishes from the Eastern North Pacific Ocean. NOAA Technical Report NMFS 150.

 Heithaus, M. R. (2001). Shark attacks on Bottlenose Dolphins (Tursiops aduncus) in Shark Bay, Western Australia: attack rate, bite scar frequencies, and attack seasonality. Marine Mammal Science. 17. pp. 526-539.

 Heyning, J.E. & Perrin, W.F. (1994). Evidence for two species of common dolphins (genus Delphinus) from the eastern North Pacific. Contributions in Science, Los Angeles County Museum of Natural History. 442. pp. 1-35.

 Hill, L. & Borges, M. F. (2000). A comparison of the seasonal abundance of hake (Merluccius merluccius) and its main prey species off the Portuguese coast. ICES C.M. 2000/Q:13.

74

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Hobson, K. A. (1993). Trophic relationships among high Arctic seabirds: insights from tissue-dependent stable-isotope models. Marine Ecology Progress Series. 95. pp. 7-18.

 Hooker, S. K. & Gerber, L. R. (2004). Marine Reserves as a Tool for Ecosystem- Based Management: The Potential Importance of Megafauna. BioScience. 54 (1). pp. 27-39.

 Howell, A. B. (1930). Aquatic Mammals: Their Adaptations to Life in the Water. C.C. Thomas. Califórnia. 368 p.

 ICNF. Rede Natura 2000 (2014) - http://www.icnf.pt/portal/naturaclas/rn2000 (acedido a 25 de Setembro de 2014).

 IPMA (2015) – Pescas e Aquacultura: Recursos Vivos – Sardinha. Available: http://www.ipma.pt/pt/pescas/recursos/sardinha/index.jsp. (acedido a 9 de Outubro de 2015).

 IUCN (2008). Delphinus delphis ssp. ponticus. Red List of Threatened Species Version 2015.1. website. Available: http://www.iucnredlist.org. (acedido a 3 de Junho de 2015).

 IUCN (2014). Delphinus delphis. Red List of Threatened Species Version 2015.1. website. Available: http://www.iucnredlist.org. (acedido a 15 de Junho de 2015).

 Iverson, S.J., Field, C., Bowen, W.D. & Blanchard, W. (2004). Quantitative fatty acid signature analysis: A new method of estimating predator diet. Ecological Monographs, 74. pp. 11-235.

 Jansen, O. E., Michel, L., Lepoint, G., Das, K., Couperus, A. S. & Reijnders, P. J. H. (2013). Diet of harbor porpoises along the Dutch coast: A combined stable isotope and stomach contents approach. Marine Mammal Science. 29 (3). 295–311.

75

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Jefferson, T. A., Leatherwood, S., Webber, M. A. (1993). FAO Species Identification Guide: Marine Mammals of the World. FAO. Roma.

 Jefferson, T. A. & Van Waerebeek, K. (2002). The taxonomic status of the nominal dolphin species Delphinus tropicalis van Bree, 1971. Marine Mammal Science 18 (4). pp. 787-818.

 Jefferson, T. A., Webber, M. W. & Pitman, R. L. (2007). Marine Mammals of the World: A Comprehensive Guide to their Identification. Academic Press. Califórnia. 592 p.

 Jobling, M. & Breiby, A. (1986). The use and abuse of fish otoliths in studies of feeding habits of marine piscivores. Sarsia. 71. pp. 265-274.

 Kingston, S. E. & Rosel, P. E. (2004). Genetic differentiation among recently diverged delphinid taxa determined using AFLP Markers. Journal of Heredity. 95. pp. 1–10.

 Kirsch, P. E., Iverson, S. J. & Bowen, W. D. (2000). Effect of a low-fat diet on body composition and blubber fatty acids of captive juvenile harp seals (Phoca groenlandica). Physiological and Biochemical Zoology. 73. pp. 45-59.

 Klinowska, M. (1985). Cetacean stranding sites relate to geomagnetic topography. Aquatic Mammals. 1. pp. 27-32.

 Lassalle, G., Gascuel, D., Le Loc’h, F., Lobry, J., Pierce, G. J., Ridoux, V., Santos, M. B., Spitz, J. & Niquil, N. (2012). An ecosystem approach for the assessment of fisheries impacts on marine top-predators: the Bay of Biscay case study. ICES Journal of Marine Sciences. 69. pp. 925 – 938.

76

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Learmonth, J. A., MacLeod, C. D., Santos, M. B., Pierce, G. J., Crick, H. Q. P. & Robinson, R. A. (2006). Potential effects of climate change on Marine Mammals. Oceanography and Marine Biology: An Annual Review. 44. pp. 431-464.

 Long, J. H., Pabst, D. A., Shepherd, W. R. & McLellan, W. A. (1997). Locomotor design of dolphin vertebral columns: bending mechanics and morphology of Delphinus delphis. The Journal of Experimental Biology. 200. pp. 65–81.

 López, A., Santos, M. B., Pierce, G. J., González, A. F., Valeiras, X. & Guerra, A. (2002). Trends in strandings and by-catch of marine mammals in north-west Spain during the 1990s. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 82. pp. 513-521.

 López, A. (2003). Estatus dos pequenos cetáceos da Plataforma de Galicia. Dissertação de Doutoramento. Universidade de Santiago.

 López, A., Pierce, G. J., Santos, M. B., Gracia, J. & Guerra, A. (2003). Fishery by- catches of marine mammals in Galician waters: results from on-board observations and an interview survey of fishermen. Biological Conservation. 111. pp. 25-40.

 López, A., Pierce, G. J., Valeiras, X., Santos, M. B. & Guerra, A. (2004). Distribution patterns of small cetaceans in Galacian waters. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 84. pp. 283-294.

 MacDonald, D. & Barrett, P. (1993). Collins Field Guide: Mammals of Britain & Europe. Harper Collins Publishers. London.

 MacLeod, C. D., Bannon, S. N., Pierce, G. J., Schweder, C., Learmonth, J. A., Herman, J. S. & Reid, R. J. (2005). Climate change and the cetacean community of north-west Scotland. Biological Conservation. 124. pp. 477–483.

77

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 MacLeod, C. D., Mandleberg, L., Schweder, C., Bannon, S. M. & Pierce, G. J. (2008). A comparison of approaches for modelling the occurrence of marine animals. Hydrobiologia. 612. pp. 21–32.

 Macrì, F., Bottari, T., Bonfiglio, R., Rapisarda, G., Marino, F. (2012). Comparison of direct versus radiographic measurement of sagittal otoliths in cadavers of bogue (Boops boops). American Journal of Veterinary Research. 73 (2). pp. 233 – 236.

 Mahe, K., Amara, R., Bryckaert, T., Kacher, M. & Brylinski, J. M. (2007). Ontogenetic and spatial variation in the diet of hake (Merluccius merluccius) in the Bay of Biscay and the Celtic Sea. ICES Journal of Marine Science. 64. pp. 1210– 1219.

 Maigret, J. & Ly, B. (1986). Les poissons de mer de Mauritanie. Science Nat., Compiègne. 213 p.

 Mantello, E. (2008). Dolphins and Whales: Tribes of the Ocean. 3D Entertainment Ltd.

 Marçalo, A., Katara, I., Feijó, D., Araújo, H., Oliveira, I., Santos, J., Ferreira, M., Monteiro, S., Pierce, G. J., Silva, J. & Vingada, J. (2015). Quantification of interactions between the Portuguese sardine purse-seine fishery and cetaceans. ICES Journal of Marine Science, doi: 10.1093/icesjms/fsv076.

 Marçalo, A., Nicolau, L., Ferreira, M., Vingada, J., Silva, A., Pierce, G. J. (2013). Variability in the diet of common dolphins (Delphinus delphis) and prey availability along the Portuguese continental coast. Books of abstracts, 27th Conference - European Cetacean Society, April 8-10 2013, Setúbal, Portugal.

 Marigo, J. (2006). Cetacea (Golfinho, Baleia). In Tratado de Animais Selvagens – Medicina Veterinária (Cubas, Z. S., Silva, J. C. R. & Catão-Dias, J. L. (eds)). São Paulo, Brasil. Roca. pp. 715-724.

78

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Melo, C. L. C., Santos, R. A., Bassoi, M., Araújo, A. C., Lailson-Brito, J., Dorneles, P. R. & Azevedo, A. F. (2010). Feeding habits of delphinids (Mammalia: Cetacea) from Rio de Janeiro State, Brazil. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 90 (8). pp. 1509-1515.

 Mèndez-Fernandez, P., Bustamante, P., Bode, A., Chouvelon, T., Ferreira, M., López, A., Pierce, G. J., Santos, M. B., Spitz, J., Vingada, J. V. & Caurant, F. (2012). Foraging ecology of five toothed whale species in the Northwest Iberian Peninsula, inferred using carbon and nitrogen isotope ratios. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 413. pp. 150–158.

 Meynier, L., Stockin, K. A., Bando, M. K. H. & Duignan, P. J. (2008a) Stomach contents of common dolphin (Delphinus sp.) from New Zealand waters, New Zealand. Journal of Marine and Freshwater Research. 42 (2). pp. 257-268.

 Meynier, L., Pusineri, C., Spitz, J., Santos, M. B., Pierce, G. J., Ridoux, V. (2008b). Intraspecific dietary variation in the short-beaked common dolphin Delphinus delphis in the Bay of Biscay: importance of fat fish. Marine Ecology Progress Series. 354. pp. 277–287.

 Mirimin, L., Westgate, A., Rogan, E., Rosel, P., Read, A., Coughlan, J., & Cross, T. (2009). Population structure of short-beaked common dolphins (Delphinus delphis) in the North Atlantic Ocean as revealed by mitochondrial and nuclear genetic markers. Mar. Biol. 156. pp. 821– 834.

 Morato, T., Afonso, P., Lourinho, P., Barreiros, J. P., Santos, R. S., Nash, R. D. M. (2001). Length-weight relationships for 21 coastal fish species of the Azores, north- eastern Atlantic. Fisheries Research. 50. pp. 297 – 302.

79

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Moura, A. E., Sillero, N. & Rodrigues, A. (2012). Common dolphin (Delphinus delphis) habitat preferences using data from two platforms of opportunity. Acta Oecologica. 38. pp. 24-32.

 Murphy, S. (2004). The biology and ecology of the common dolphin Delphinus delphis in the North-east Atlantic. Dissertação de Doutoramento. University College Cork, Ireland.

 Murphy, S., Collet, A. & Rogan, E. (2005). Mating strategy in the male common dolphin (Delphinus delphis): What gonadal analysis tells us. Journal of Mammalogy. 86. pp. 1247-1258.

 Murphy, S., Herman, J., Pierce, G., Rogan, E., Kitchener, A. (2006). Taxonomic Status and Geographical Cranial Variation of Common Dolphins (Delphinus) in the Eastern North Atlantic. Marine Mammal Science. 22 (3). pp. 573–599.

 Murphy, S. & Rogan, E. (2006). External morphology of the short-beaked common dolphin, Delphinus delphis: growth, allometric relationships and sexual dimorphism. Acta Zool-Stockholm. 87. pp. 315-329.

 Murphy, S., Natoli, A., Amaral, A. R., Mirimin, L., Viricel, A., Caurant, F., Hoelzel, R. & Evans, P. (2009). Short-beaked Common Dolphin Delphinus delphis. In: Report of ASCOBANS/HELCOM small cetacean population structure workshop. ASCOBANS, Bonn, Germany. (Evans, P. G. H. & Teilmann, J., eds.). pp. 111-130.

 Murphy, S., Winship, A., Dabin, W., Jepson, P. D., Deaville, R., Read, R. J., Spurrier, C., Rogan, E., López, A., González, A. F., Read, F. L., Addink, M., Silva, M., Ridoux, V., Learmonth, J. A., Pierce, G. J. & Northridge, S. P. (2009). Importance of biological parameters in assessing the status of Delphinus delphis. Marine Ecology Progress Series. 388. pp. 273-291.

80

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Murphy, S., Pinn, E. H. & Jepson, P. D. (2013). The Short-Beaked Common Dolphin (Delphinus delphis) in the North-East Atlantic: Distribution, Ecology, Management and and Conservation Status. Oceanography and Marine Biology: An Annual Review. 51. pp. 193-280.

 Mytilineou, C., Politou, C. Y., Papaconstantinou, C., Kavadas, S., D’Onghia, G. et al. (2005). Deep-water fish fauna in the Eastern Ionian Sea. Belgium Journal of Zoology. 135. pp. 229 – 233.

 Natoli, A. (2004). Molecular ecology of Bottlenose (Tursiops sp.) and common (Delphinus sp.) Dolphins. Dissertação de Doutoramento. Durham University.

 Natoli, A., Canadas, A., Vaquero, C., Politi, E., Fernandez-Navarro, P. & Hoelzel, A. R. (2008). Conservation genetics of the short-beaked common dolphin (Delphinus delphis) in the Mediterranean Sea and in the eastern North Atlantic Ocean. Conserv. Genet. 9. pp. 1479 – 1487.

 Neumann, D. R. (2001). Seasonal movements of short-beaked common dolphins (Delphinus delphis) in the north-western Bay of Plenty, New Zealand: influence of sea surface temperature and El Nino/La Nina. New Zealand Journal of Marine and Freshwater Research. 35. pp. 371-374.

 Neumann, D. R. & Orams, M. B. (2005). Behaviour and ecology of common dolphins (Delphinus delphis) and the impact of tourism in Mercury Bay, North Island, New Zealand. Science for Conservation 254. Department of Conservation, Wellington.

 Newsome, S. D., Clementz, M. T. & Koch, P. L. (2010). Using stable isotope biogeochemistry to study marine mammal ecology. Marine Mammal Science. 26 (3). pp. 509-572.

81

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Nifong, J. C., Layman, C. A. & Silliman, B. R. (2015). Size, sex and individual-level behaviour drive intrapopulation variation in cross-ecosystem foraging of a top- predator. Journal of Animal Ecology. 84. pp. 35–48.

 Nordstrom, C. A., Wilson, L. J., Iverson, S. J. & Tollit, D. J. (2009). Evaluating quantitative fatty acid signature analysis (QFASA) using harbour seals phoca vitulina richardsi in captive feeding studies. Marine ecology progress series. 360. pp. 245–263.

 Noren, S. R. & Williams, T. M. (2000). Body size and skeletal muscle myoglobin of cetaceans: adaptations for maximizing dive duration. Comparative Biochemistry and Physiology Part A. 126. pp. 181–191.

 Northridge, S. (2006). Dolphin Bycatch: Observations And Mitigation Work In The UK Bass Pair Trawl Fishery 2005-2006 Season. Occasional Report to DEFRA.

 Osnes-Erie, L. D. (1999). Food habits of common dolphin (Delphinus delphis and D. capensis) off California. Dissertação de Mestrado. San Jose State University.

 Parnell, A. C., Inger, R., Bearhop, S. & Jackson, A. L. (2010) Source Partitioning Using Stable Isotopes: Coping with Too Much Variation. PLoS ONE. 5 (3). pp. 1-5.

 Pereira, A. L. & Benedito, E. (2007). Isótopos estáveis em estudos ecológicos: métodos, aplicações e perspectivas. Rev. Biociên., Taubaté. 13 (1-2). pp. 16-27.

 Perrin, W. F. & Reilly, S. B. (1984). Reproductive Parameters of Dolphins and Small Whales of the Family Deiphinidae. Rep. Int. Whal. Comm. Spec. (6). pp. 97-133.

 Perrin, W. F. (2009). Common dolphins. In: Encyclopedia of marine mammals 2nd Ed. (Perrin, W.F., Würsig, B., Thewissen, J.G.M., eds.) Academic Press, Amsterdam, pp. 255-259.

82

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Perrin, W. F., Würsig, B. & Thewissen, J. G. M. (2009). Encyclopedia of marine mammals 2nd Ed. Academic Press, Amsterdam.

 Pierce, G. J., Santos, M. B, Learmonth, E. M. & Stowasser, G. (2004). Methods for dietary studies on marine mammals. CIESM Workshop Monographs, nº 25: Investigating the roles of cetaceans in marine ecosystems.

 Projeto LIFE+ MarPro (2013). Apresentação do Projeto LIFE+ MarPro. - http://marprolife.org/index.php/pt/project#.VCa_K_ldW0s (acedido a: 25 de Setembro de 2014).

 Pusineri, C., Magnin, V., Meynier, L., Spitz, J., Hassani, S. & Ridoux, V. (2007). Food and Feeding Ecology of the Common Dolphin (Delphinus delphis) in the Oceanic Northeast Atlantic and comparison with its diet in Neritic Areas. Marine Mammals Science. 23 (1). pp. 30–47.

 Read, A. J., Drinker, P. & Northridge, S. (2006). Bycatch of marine mammals in U.S. and global fisheries. Conservation Biology. 20. pp.163–169.

 Reeves, R. R., Smith, B. D., Crespo, E. A. & di Sciara, G. N. (compilers) (2003). Dolphins, Whales and Porpoises: 2002-2010 Conservation Action Plan for the World’s Cetaceans. IUCN/SSC Cetacean Specialist Group. 139 p.

 Reidenberg, J. S. (2007). Anatomical Adaptations of Aquatic Mammals. The Anatomical Record. 290. pp. 507-513.

 Reubens, J. T., Degraer, S. & Vincx, M. (2011). Aggregation and feeding behaviour of pouting (Trisopterus luscus) at wind turbines in the Belgian part of the North Sea. Fisheries Research. 108. pp. 223 – 227.

83

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Reyes, J. C. (1991). The conservation of small cetaceans: a review. Report prepared for the Secretariat of the Convention on the Conservation of Migratory Species of Wild Animals. UNEP/CMS Secretariat, Bonn.

 Reynolds, III, J. E. & Rommel, S. A. (2009). Anatomical Dissection: Thorax and Abdomen. In: Encyclopedia of marine mammals 2nd Ed. (Perrin, W.F., Würsig, B., Thewissen, J.G.M., eds.) Academic Press, Amsterdam, pp. 29-36.

 Reynoso, J. P. G. (1991). Group behavior of common dolphins (Delphinus delphis) during prey capture. Anales. Inst. Biol. Univ. Nac. Autón. México, Ser. Zool. 62 (2). pp. 253-262.

 Rice, D. W. (1998). Marine mammals of the world. Systematics and distribution. Special publication number 4. Society for Marine Mammalogy. pp. 111-112.

 Riede, K. (2004). Global register of migratory species - from global to regional scales. Final Report of the R&D-Projekt 808 05 081. Federal Agency for Nature Conservation, Bonn, Germany. 329 p.

 Ringelstein, J., Pusineri, C., Hassani, S., Meynier, L., Nicolas, R. & Ridoux, V. (2006). Food and feeding ecology of the striped dolphin, Stenella coeruleoalba, in the oceanic waters of the north-east Atlantic. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 86. pp. 909-918.

 Rommel, S. A. & Lowenstine, L. J. (2001). Gross and Microscopic Anatomy. In CRC Handbook of Marine Mammal Medicine. (Dierauf, L. A. & Gulland, F. M. D., eds.). Boca Raton, Florida. pp. 129-164.

 Romero, M. A., García, S., Svendsen, G., González, R. & Crespo, E. A. (2012). Feeding habits of two sympatric dolphin species off North Patagonia, Argentina. Marine Mammal Science. 28 (2). pp. 364– 377.

84

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Roper, C. F. E. & Young, R. E. (1975). Vertical Distribution of Pelagic Cephalopods. Smithsonian Contributions to Zoology. Nº 209.

 Rosel, P. E., Dizon, A. E. & Heying, J. E. (1994). Genetics analysis of sympatric morphotypes of common dolphins (genus Delphinus). Marine Biology. 119. pp. 159– 167.

 Santos, J., Araújo, H., Ferreira, M., Henriques, A., Miodonski, J., Monteiro, S., Oliveira, I., Rodrigues, P., Duro, G., Oliveira, F., Pinto, N., Sequeira, M., Eira, C. & Vingada, J. (2012). Chapter I: Baseline estimates of abundance and distribution of target species. Annex to the Midterm Report of project LIFE MarPro PT/NAT/00038.

 Santos, M. B., Fernández, R., López, A., Martínez, J. A. & Pierce, G. J. (2007). Variability in the diet of bottlenose dolphin, Tursiops truncatus, in Galician waters, north-western Spain, 1990 – 2005. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 87. pp. 231 – 241.

 Santos, M. B., German, I., Correia, D., Read, F. L., Martinez-Cedeira, J., Caldas, M., López, A., Velasco, F. & Pierce, G. J. (2013). Long-term variation in common dolphin diet in relation to prey abundance. Marine Ecology Progress Series. 481. pp. 249-268.

 Santos, M. B., González-Quirós, R., Riveiro, I., Cabanas, J. M., Porteiro, C. & Pierce, G. J. (2012). Cycles, trends and residual variation in the Iberian sardine (Sardina pilchardus) recruitment series and their relationship with the environment. ICES Journal of Marine Sciences. 69. pp. 739-750.

 Santos, M. B., Pierce, G. J., López, A., Martinez, J. A., Fernandez, M. T., Ieno, E., Mente, E., Porteiro, C., Carrera, P., Meixide, M. (2004) Variability in the diet of common dolphins (Delphinus delphis) in Galician waters 1991-2003 and relationships with prey abundance. ICEM CM 2004/ Q:091095.

85

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Santos, M. B., Pierce, G. J., Reid, R. J., Patterson, I. A. P., Ross, H. M. & Mente, E. (2001). Stomach contents of bottlenose dolphins (Tursiops truncatus) in Scottish waters. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 81. pp. 873 – 878.

 Santos, M. B., Saavedra, C. & Pierce, G. J. (2014). Quantifying the predation on sardine and hake by cetaceans in the Atlantic waters of the Iberian Peninsula. Deep- Sea Research II. 106. pp. 232–244.

 Scott, M. D. & Cattanach, K. L. (1998). Diel Patterns in aggregations of pelagic dolphins and tunas in the Eastern Pacific. Marine Mammal Science. 14 (3). pp. 401- 428.

 Sekiguchi, K., Klages, N. T. W. & Best, P. B. (1992). Comparative analysis of the diets of smaller odontocete cetaceans along the coast of southern Africa. South African Journal of Marine Science. 12 (1). pp. 843-861.

 Siebert, U., Gilles, A., Lucke, K., Ludwig, M., Benke, H., Kock, K. H. & Scheidat, M. (2006). A decade of harbour porpoise occurrence in German waters – Analyses of aerial surveys, incidental sightings and strandings. Journal of Sea Research. 56. pp. 65-80.

 Silva, M. A. (1996). Contribuição para o conhecimento do regime alimentar e da biologia da reprodução do golfinho-comum, Delphinus delphis Linnaeus, 1758, na costa Portuguesa. Dissertação de Doutoramento. Universidade de Lisboa.

 Silva, M. A. (1999). Diet of common dolphins, Delphinus delphis, off the Portuguese continental coast. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 79. pp. 531-540.

86

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Silva, M. A. & Sequeira, M. (2003). Patterns in the mortality of common dolphins (Delphinus delphis) on the Portuguese coast, using stranding records, 1975-1998. Aquatic Mammals. 29 (1). pp. 88-98.

 Sims, D. W. (2007). Advances in Marine Biology. Academic Press. Vol. 53. 318 p.

 Slooten, E., Dawson, S. M. (1995). Conservation of marine mammals in New Zealand. Pacific Conservation Biology. 2. pp. 64–76.

 Smith, H. R. & Worthy, G. A. J. (2006). Stratification and intra- and inter-specific differences in fatty acid composition of common dolphin (Delphinus sp.) blubber: Implications for dietary analysis. Comparative Biochemistry and Physiology, Part B. 143. pp. 486-499.

 Sousa, A. G. & Picanço, C. (2012). Registo de um Século de Arrojamentos de Cetáceos em Portugal. In: Cetáceos de Portugal: Passado, Presente e Futuro. (Brito, C., Carvalho, I., eds.). Paleta Natura, Lisboa.

 Spitz, J., Mourocq, E., Leauté, J. P., Quéro, J. C. & Ridoux, V. (2010) Prey selection by the common dolphin: fulfilling high energy requirements with high quality food. J Exp Mar Biol Ecol. 390. pp. 73−77.

 Spitz, J., Trites, A. W., Becquet, V., Brind’Amour, A., Cherel, Y., Galois, R. & Ridoux, V. (2012). Cost of Living Dictates what Whales, Dolphins and Porpoises Eat: The Importance of Prey Quality on Predator Foraging Strategies. PLoS ONE. 7 (11). e50096.

 Spitz, J., Chouvelon, T., Cardinaud, M., Kostecki, C. & Lorance, P. (2013). Prey preferences of adult sea bass Dicentrarchus labrax in the northeastern Atlantic: implications for bycatch of common dolphin Delphinus delphis. ICES Journal of Marine Science. 70. pp. 452–461.

87

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Spyrakos, E., Santos-Diniz, T. C., Martinez-Iglesias, G., Torres-Palenzuela, J. M. & Pierce, G. J. (2011). Spatiotemporal patterns of marine mammal distribution in coastal waters of Galicia, NW Spain. Hydrobiologia. 670. pp. 87-109.

 Stockin, K. & Orams, M. B. (2009). The status of common dolphins (Delphinus delphis) within New Zealand waters. IWc Scientific committee Document Sc/61/Sm20. Cambridge, UK: International Whaling commission.

 Symondson, W. O. C. (2002). Molecular identification of prey in predator diets. Molecular Ecology. 11. pp. 627–641.

 Thompson, F. N., Abraham, E. R. & Berkenbusch, K. (2013). Common Dolphin (Delphinus delphis) Bycatch in New Zealand Commercial Trawl Fisheries. PLoS ONE. 8 (5). e64438.

 Tollit, D., Pierce, G. J., Hobson, K., Bowen, W. D. & Iverson, S. J. (2010) Diet. In: Marine mammal ecology and conservation: a handbook of techniques (Boyd, I., Bowen, D., Iverson, S. eds.). Oxford University Press, Oxford. pp. 191−221.

 Torres, L. G., Read, A. J. & Halpen, P. (2008) Fine-scale habitat modeling of a top marine predator: Do prey data improve predictive capacity? Ecol Appl. 18. pp. 1702−1717.

 Torres, L. G., Rosel, P. E., D’Agrosa, C. & Read, A. (2003). Improving Management of Overlapping bottlenose dolphin ecotypes through spatial analysis and genetics. Marine Mammal Science. 19 (3). pp. 502-514.

 Tuset, V. M., Lombarte, A. & Assis, C. A. (2008). Otolith atlas for the western Mediterranean, north and central eastern Atlantic. Scientia Marina. 72 (S1). pp. 7 – 198.

88

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Vanselow, K. H. & Ricklefs, K. (2005). Are solar activity and sperm whale Physeter macrocephalus strandings around the North Sea related? Journal of Sea Research. 53. pp. 319-327.

 Vetter, W., Scholz, E., Gaus, C., Muller, J. F. & Haynes, D. (2001). Anthropogenic and Natural Organohalogen Compounds in Blubber of Dolphins and Dugongs (Dugong dugon) from Northeastern Australia. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 41. pp. 221–231.

 Vieira, N., Sá, E., Ferreira, C., Teixeira, A. & Carvalho, I. (2012). Ocorrência de Cetáceos na Costa Centro de Portugal Continental. In: Cetáceos de Portugal: Passado, Presente e Futuro. (Brito, C., Carvalho, I., eds.). Paleta Natura, Lisboa.

 Vingada, J., Marçalo, A., Ferreira, M., Eira, C., Henriques, A., Miodonski, J., Oliveira, N., Marujo, D., Almeida, A., Barros, N., Oliveira, I., Monteiro, S., Araújo, H. & Santos, J. (2012). Capítulo I: Interações entre as espécies-alvo e as pescas. Anexo ao relatório intercalar do projecto LIFE MarPro NAT/ PT/00038.

 Walker, P. & Wood, E. (2005). Life in the Sea: The Open Ocean. Facts on File, Inc. New York. 132 p.

 Watt, J., Pierce, G. J. & Boyle, P. R. (1997). Guide to the Identification of North Sea Fish Using Prernaxillae and Vertebrae. ICES Cooperative Research Report.

 Wise, L., Silva, A., Ferreira, M., Silva, M. A. & Sequeira, M. (2007). Interactions between small cetaceans and the purse-seine fishery in western Portuguese waters. Scientia Marina. 71. pp. 405-412.

 Young, D. D. & Cockcroft, V. G. (1994). Diet of common dolphins (Delphinus delphis) off the south-east coast of southern Africa: Opportunism or specialization? Journal of Zoology London. 234. pp. 41-53.

89

Contribuição para a avaliação da dieta do Golfinho-comum (Delphinus delphis) na costa continental portuguesa

 Zanelatto, R. C. (2001). Dieta do boto-cinza, Sotalia fluviatilis (Cetacea, Delphinidae), no complexo estuarino da baía de Paranaguá e sua relação com a ictiofauna estuarina. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Paraná, Brasil.

 Zhou, J. L., Salvador, S. M., Liu, Y. P. & Sequeira, M. (2001). Heavy metals in the tissues of common dolphins (Delphinus delphis) stranded on the Portuguese coast. The Science of the Total Environment. 273. pp. 61-76.

 Zorica, B., Sinovčić, G. & Čikeš Keč, V. (2010). Preliminary data on the study of otolith morphology of five pelagic fish species from the Adriatic Sea (Croatia). Journal Acta Adriatica. 51 (1). pp. 89 – 96.

 Zuur, A. F., Ieno, E. N., Smith, G. M. (2007). Analysing Ecological Data. New York: Springer.

90