ИССЛЕДОВАНИЯ ВОДНЫХ БИОЛОГИЧЕСКИХ РЕСУРСОВ КАМЧАТКИ И СЕВЕРО-ЗАПАДНОЙ ЧАСТИ ТИХОГО ОКЕАНА, 2016, вып. 40

УДК 595.1 DOI 10.15853/2072-8212.2016.40.66-77 МИКРОСКОПИЧЕСКАЯ АНАТОМИЯ НЕФРИДИЕВ GOLFINGIA MARGARITACEA (SARS, 1851) (, ) Т.Б. Морозов

Н. с., Камчатский научно-исследовательский институт рыбного хозяйства и океанографии 683000 Петропавловск-Камчатский, Набережная, 18 Тел., факс: (4152) 41-27-01, 42-59-58. E-mail: [email protected] SIPUNCULA, GOLFINGIA, НЕФРИДИИ, СИСТЕМАТИКА В работе подробно описаны морфология и микроскопическая анатомия нефридиев сипункулиды Golfingia margaritacea. Показано разделение функциональных зон в нефридии. На основании строения нефридиев обсуждается положение рода Golfingia в системе типа Sipuncula. MICROSCOPIC ANATOMY OF THE NEPHRIDIA OF GOLFINGIA MARGARITACEA (SARS, 1851) (SIPUNCULA, GOLFINGIIDAE) T.B. Morozov Reseacher, Kamchatka Research Institute of Fisheries and Oceanography 683000 Petropavlovsk-Kamchatsky, Naberedzhnaya, 18 Tel., fax: (4152) 41-27-01, 42-59-58. E-mail: [email protected] SIPUNCULA, GOLFINGIA, NEPHRIDIA, It is demonstrated detailed morphology and microscopic anatomy of the the sipunculan Golfingia margaritacea nephridia. Separate functional zones within the nephridium are shown. The structure revealed makes a ground to discuss changing current taxonomic status of the genera Golfingia in the type Sipuncula.

Сипункулиды — относительно небольшая группа (Stephen, Edmonds, 1972; Мурина, 1977; Cutler, исключительно морских целомических червей, 1994; Gibbs, Cutler, 1987; Cutler, Murina, 1977; Cut- насчитывающая, по некоторым данным, от 250 ler, 1980; Cutler, Cutler, Nishikawa, 1984; Cutler, (Cutler, 1994) до 350 (Мурина, 1977; Murina, 1970) Gibbs, 1985; Cutler E.B., Cutler N.J., 1987). видов. Сипункулиды имеют всесветное распро- У разных видов сипункулид вышеперечислен- странение и ведут бентосный образ жизни, встре- ные признаки сильно варьируют: например, по чаясь в самых разнообразных биотопах. Размеры количеству нефридиев различных сипункулид сипункулид варьируют от нескольких миллиме- может быть один (Phascolion, Onchesoma) или два тров (интерстициальные формы) до нескольких (Phascolosoma, Golfingia), в зависимости от родо- десятков сантиметров. В связи с крупными раз- вой принадлежности. Однако, как показывает мерами, относительной доступностью и непри- практика, во многих случаях (особенно при опре- хотливостью содержания в аквариумах, в послед- делении коллекционных экземпляров) перечис- ние десятилетия сипункулиды становятся посто- ленных признаков не достаточно, потому как боль- янным объектом биохимических и физиологиче- шинство сипункулид при фиксации и вворачива- ских исследований. ет голову, и сжимается, деформируя все внутрен- Система сипункулид строится в основном на ние органы. строении щупальцевой кроны и на внутренней В связи с этим стоит ввести дополнительный морфологии. Как-то: количестве мышц – ретрак- признак — внутреннее строение нефридиальной торов интроверта (4–1), числе петель кишечной трубки. спирали, наличии или отсутствии веретеновидной Цель настоящей работы: описать микроскопи- и крыловидной мышц, количестве фиксирующих ческую анатомию нефридиев Golfingia margarita- мышц кишечника, числе выделительных орга - cea и показать отличия их тонкого строения от нов — нефридиев, их окраске, которая у разных выделительных органов других сипункулид. представителей этой группы варьирует от темно- коричневой до светло-зеленой или полупрозрач- МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА ной розоватой; форме нефридия, степени его при- Материалом для настоящей работы послужили ращения к стенке тела мезентериальными нитями систематические коллекции Golfingia margaritacea и соотношению размеров с размерами туловища Института океанологии им. А.П. Ширшова РАН, Микроскопическая анатомия нефридиев Golfingia margaritacea(Sars, 1851) (Sipuncula, golfingiidae) 67

кафедры зоологии беспозвоночных МГУ им. lm — продольная мускулатура стенки тела; mc — М.В. Ломоносова и коллекции Зоологического мультицилиарный целомоцит; mf — мезентери- института РАН, а также сборы из траловых уловов альные нити; ncm — нефридиальная кольцевая на шельфе Западной Камчатки (Охотское море) в мускулатура; ne — нефридий; nep — нефридиаль- 2010–2013 гг. ный эпителий; nh — нефридиальная «губа»; nl — Коллекционные экземпляры определяли до нефридиальный «язык»; nlm — нефридиальная видового уровня. После определения из животных продольная мускулатура; np — нефропор; ns — вырезали нефридии и переносили для последую- нефростом; oe — пищевод; pr — грушевидное щего хранения в 70%-й этиловый спирт. выпячивание; r — резервуар грушевидного вы- Поверхность нефридиев изучали под биноку- пячивания; rm — ретрактор интроверта; si — спи- ляром, измеряли длину нефридия, после чего про- раль кишечника; sm — веретеновидная мышца; водили вскрытие сократительного мешка, для te — щупальца; ts — терминальный щиток; vnc — установления линейных размеров замыкательного вентральный нервный ствол; wm — крыловидная клапана («языка») и оценки соотношения длины мышца. нефридия и длины «языка». Обзор литературы После проведения описанных измерений Первые фрагментарные сведения о гистологи- участки сократительного мешка и эксреторной ческих особенностях сипункулидных нефридиев трубки проводили по стандартной гистологиче- появляются в конце XIX – начале XX столетий. С ской батарее. Уплотняли материал в парапласте 1883 по 1907 гг. выходят работы Селенки c соав- по классической гистологической методике (Ро- торами (Selenka, de Man, Bulow, 1883), Шипли скин, Левинсон, 1957). Залитые объекты раскла- (Shipley, 1890), Метальникова (Metalnikoff, 1900), дывали на серии срезов толщиной 5–7 мкм на Эрюбеля (Herubel, 1907), Cеленского (Selensky, ротационном микротоме. Парафиновые срезы 1908), где, наряду с описанием общей морфологии были приклеены на предметные стекла, депара- червей, содержатся отдельные данные по форме и финированы по стандартной гистологической ме- структуре нефридиев у разных видов сипункулид. тодике и окрашены квасцовым гематоксилином Первая и наиболее полная работа, посвященная Караччи. микроскопической анатомии и гистологической Срезы просматривали под микроскопом Poly- реконструкции нефридия сипункулид на примере var в проходящем свете в режиме интерференции Phascolion, была опубликована в 1916 г. Л.А. Зен- с применением системы линз Номарского. кевичем (Зенкевич, 1916). Автор приводит под- Отдельные элементы сократительного мешка робный гистологический рисунок-реконструкцию и экскреторной трубки нефридиев подготавливали продольного (сагиттального) среза нефридия Pas- для изучения на сканирующем электронном ми- colion; описывает строение мышечного плексуса кроскопе (SEM). Для этого после очистки кусочки и секреторного эпителия нефридия, ошибочно были обезвожены в спиртовой батарее и высуше- указывая на его синцитиальную природу. В рабо- ны в вакуумной установке НСР-1 методом крити- те подробно описываются некоторые типы вну- ческой точки. После сушки препараты приклеи- триклеточных включений и секреторных гранул вали электронно-проводным клеем на металличе- нефридиального эпителия; делаются предположе- ские столики и напыляли платиновым составом. ния о возможных структурных изменениях тканей Просматривали столики на сканирующих элек- нефридия в сезон размножения. тронных микроскопах Hitachi и Amrey в лабора- Приводится предполагаемый механизм вывода тории электронной микроскопии МГУ. половых продуктов из нефридия. Впервые озву- В работе нами приняты следующие сокраще- чивается и аргументируется гипотеза о происхож- ния: as — анальный щиток; cc — целомоцит; сe — дении нефридия сипункулид из исходного выде- голова; cm — кольцевая мускулатура стенки тела; лительного органа, структурно сходного с нефро- cu — кутикула; ec — просвет нефридиальной экс- миксием Arenicola marina (Polychaeta). В связи с креторной трубки; em — внеклеточный матрикс; этим, особое внимание уделяется конфигурации ep — эпидермис; es — полость нефридиального и размерам замыкательного клапана нефридиев — экскреторного мешка; er — эритроциты; gu — «языка», который возникает в результате сраста- прямая кишка; ho — крючья; in — интроверт; ния стенок нефромиксия в месте перегиба основ- 68 Морозов

ной трубки выделительного органа (Зенкевич, нефридия, приведенной в статье T. Serrano и не- 1916). По нашему мнению, именно данный признак сколькими микрофотографиями того же автора. может быть наиболее продуктивно использован В 2000–2002 гг. выпущен цикл статей (Адри- при построении эволюционного сравнительно- анов и др., 2000; Адрианов и др., 2001; Адрианов морфологического ряда выделительных органов и др., 2002; Морозов, Адрианов, 2002), где на ос- сипункулид. Эта первая фундаментальная работа нове данных микроскопической анатомии и уль- по анатомии нефридия сохраняет свое значение и траструктуры приводятся полные реконструкции в настоящее время, а развитию идеи Л.А. Зенке- нефридиев Phascolosoma agassizii и Thysanocardia вича о направлении эволюции нефридиев сипун- nigra. Сформулирована гипотеза, поясняющая кулид и посвящена в значительной степени наша механизм фильтрации целомической жидкости работа. В то время уже существовало несколько через стенку нефридия в согласии с правилом точек зрения на происхождение нефридия сипун- Рупперта – Смита (Ruppert, Smith, 1988). Показано, кулид и его закладку в эмбриогенезе. Гатчек что, несмотря на предположительное происхож- (Hatchek, 1883) предполагал энтомезодермальную дение нефридия сипункулид из нефромиксия по- природу нефридиального зачатка, Жеру (Gerould, лихет, метанефридий сипункулид функционирует 1907) считал нефридий энтодермальным образо- как протонефридий, где фильтрация осуществля- ванием. Зенкевич (Зенкевич, 1916, 1940) рассма- ется непосредственно через стенку выделительно- тривал этот орган как миксонефридий, возникаю- го органа. Ресничная воронка открывается лишь щий из эктодермального выпячивания, сливаю- в период размножения и функционирует как гоно- щегося с мезодермальной тканью, из которой дукт. формируется ресничная воронка, открывающаяся в целом. В 1975 г. М. Райс (Rice, 1973) показала РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИе закладку сипункулидных нефридиев из пары ме- Два вентролатеральных нефридия G. margaritacea зодермальных зачатков. открываются отдельными нефропорами в перед- В последние десятилетия XX в. интерес к стро- ней части туловища на уровне анального отвер- ению нефридия сипункулид заметно возрос. По- стия (рис. 1). Нефридии имеют форму трубки и являются первые работы с использованием элек- составляют от 1/3 длины туловища (от нефропоров тронно-микроскопических методов. В 1984 г. опу- до заднего конца тела) у крупных червей до 1/2 бликована работа Мойя и Серрано (Moya, Serrano, длины туловища у среднеразмерных особей. Сред- 1984), где впервые описывается ультраструктура неразмерные экземпляры (туловище 45–60 мм) стенки нефридия Phascolosoma granulatum, вы- имеют нефридии 7–20 мм длиной, а крупные чер- стланного с наружной стороны уплощенными ви (туловище 70–140 мм) — 28–35 мм. В то же целомическими клетками подоцитами. В 1987 г. время размеры нефридиев могут варьировать в Т. Серрано защитила диссертацию по гистохимии зависимости от степени сокращения мышечных и гистофизиологии нефридия Ph. granulatum, в волокон в нефридиальной стенке. У G. margarita- которой впервые выдвинуто предположение о воз- cea нефридии на всем своем протяжении прямые, можности фильтрации не только через ресничную передняя часть нефридия, начиная от нефропора, воронку, но и непосредственно через стенку не- прирастает к стенке тела примерно на 1/10 часть фридия. С 1988 г. выходит цикл статей об ультра- (рис. 2). Передняя, или проксимальная, часть рас- структурных особенностях нефридиальных эпи- ширена в тонкостенный экскреторный мешок, телия и мускулатуры у Ph. granulatum (Serrano et который открывается в окружающую среду не- al., 1989; Serrano et al., 1990; Serrano et al., 1993). фропором, а в целомическую полость — реснич- В 1993 г. вышла обобщающая статья по сипун- ной воронкой с нефростомом (рис. 2). Экскретор- кулидам M.E. Rice в составе многотомного изда- ный мешок занимает примерно 1/3 общей длины ния «Microscope anatomy of invertebrates» (Rice, нефридия. Изнутри воронка закрыта подвижным 1993). Автор делает попытку обобщить все имею- мускулистым «языком», способным отгибаться щиеся на сегодня данные по ультраструктуре, и внутрь мешка (рис. 2). Как следует из анатомиче- отчасти по микроскопической анатомии сипунку- ских данных и гистологических срезов, в нормаль- лид. Внимания нефридию в этой статье уделяется ном состоянии «язык» практически полностью очень мало. Автор ограничивается лишь схемой перекрывает вход в полость экскреторного мешка. Микроскопическая анатомия нефридиев Golfingia margaritacea(Sars, 1851) (Sipuncula, golfingiidae) 69

Экскреторный мешок переходит в более тон- кую дистальную часть — экскреторную трубку, замкнутую терминально и свободно свисающую в полость тела (рис. 1, 2). Слои, из которых состо- ит стенка нефридия, следующие: (1) однослойный эпителий (нефридиальный столбчатый эпителий), обращенный в полость трубки; (2) нефридиальная мускулатура из кольцевых, продольных и разно- направленных тяжей, образующих решетку и по- груженных в толстый слой внеклеточного матрик- са (3); и (4) целомический эпителий, обращенный в полость тела (рис. 3, 4, 5). В области воронки, «языка» и экскреторного мешка эпителий представлен кубическими клет- ками, а на «губах» воронки и наружной поверх- ности «языка» — мультицилиарными кубически- ми клетками с длинными ресничками (рис. 2). В «губе» воронки и «языке» мускулатура представ- лена утолщенным слоем мелких разнонаправлен- ных волокон, погруженных в толстый слой вне- клеточного матрикса. Такая же «губчатая» мышеч- Рис. 1. Схема вскрытой Golfingia margaritacea. Мас- штаб: 10 мм ная ткань расположена и вокруг нефропора (рис. 2). Fig. 1. The schematic Golfingia margaritacea opened. Нефридии G. margaritacea имеют относительно Scale: 10 mm длинный мускулистый «язык», не превышающий 1/4–1/6 длины нефридия (рис. 2). В стенке экскре- торного мешка эпителий образует выраженные продольные складки, а мускульный слой истонча- ется и представляет собой решетку из кольцевых и продольных волокон; разнонаправленные во- локна встречаются реже (рис. 3). Целомический эпителий на поверхности экскреторного мешка состоит из уплощенных целотелиальных клеток с очень длинными гибкими отростками, которые налегают один на другой (их называют подоцита- ми). Встречаются и мультицилиарные клетки с короткими отростками (рис. 4). Строение экскре- торного мешка позволяет ему «раздуваться» и значительно увеличивать внутренний объем при заполнении половыми продуктами в сезон раз- множения. Стенка экскреторной трубки складчатая, об- разует большое количество мелких, вытянутых «грушевидных» выпячиваний, которые свисают в полость тела сквозь широкую мышечную ре- шетку из кольцевых и продольных тяжей (рис. 5–10). Эпителий дифференцирован на высокие и узкие Рис. 2. Гистологическая схема нефридия Golfingia mar- экскреторные пучки и кубические или уплощенные garitacea. Масштаб: 1 мм клетки, выстилающие полость грушевидных вы- Fig. 2. The histological schame of the Golfingia margari- tacea nephridia. Scale: 1 mm пячиваний (рис. 5–11). Апикальные поверхности 70 Морозов

Рис. 3. Поперечный срез экскреторного мешка нефридия Golfingia margaritacea. SEM. Масштаб: 500 мкм Fig. 3. The transversal section of the Golfingia margaritacea nephridial excretory sack. SEM. Scale: 500 microns

Рис. 4. Участок поверхности экскреторного мешка нефридия Golfingia margaritacea. SEM. Масштаб: 100 мкм Fig. 4. The plot of the transversal section of theGolfingia margaritacea nephridial excretory tube wall. SEM. Scale: 100 microns Микроскопическая анатомия нефридиев Golfingia margaritacea(Sars, 1851) (Sipuncula, golfingiidae) 71

клеток грушевидных выпячиваний несут много- моцитами, тела которых располагаются у основа- численные микровилли и отдельные реснички. ний грушевидных выпячиваний (рис. 8, 9). Они, в Экскреторные пучки столбчатого нефридиаль- отличие от подоцитов Phascolosoma (Адрианов и ного эпителия очень высокие и узкие. По высоте др., 2000; Адрианов и др., 2001) и подобно цело- занимают большую часть внутреннего диаметра моцитам Thysanocardia (Адрианов и др., 2002), не просвета нефридия (рис. 5, 6, 7). Таким образом, налегают отростками друг на друга, оставляя сво- просвет экскреторной трубки нефридия G. mar- бодным слой внеклеточного матрикса. garitacea имеет очень маленький диаметр. Особен- Принцип построения филогенетических схем ность экскреторных пучков заключается в том, таксонов беспозвоночных предусматривает ком- что они имеют выраженную складчатую природу. плексный анализ палеонтологических, эмбриоло- Отдельные клетки такого экскреторного пучка не гических и сравнительно-анатомических данных цилиндрические, а кубические. Каждый пучок (Малахов, Адрианов, 1995). Сравнительно-анато- представлен настоящей складкой экскреторного мический анализ, в свою очередь, включает в себя эпителия, клетки поверхностей которых лежат на комплексный анализ всех систем органов, пред- тонкой базальной мембране (рис. 6), что, несо - усматривающий выделение для каждого значимо- мненно, является, наряду с другими анатомиче- го признака исходных (плезиоморфных) и про- скими особенностями Sipuncula, примитивным двинутых (апоморфных) состояний, а также по- признаком. строение так называемых сравнительно-морфоло- Мышечная выстилка нефридиальной стенки гических рядов признаков с указанием возможных представляет собой непосредственное продолже- эволюционных векторов (Малахов, Адрианов, ние мускулатуры стенки тела (рис. 2). 1995). Нефридиальный эпителий подостлан толстым Вслед за Зенкевичем, мы принимаем исходное слоем внеклеточного матрикса, в который погру- положение, что наиболее примитивным типом жена мускулатура (рис. 2, 5, 7, 9). нефридия сипункулид, выводимым из нефромик- Со стороны полости тела поверхность экскре- сиального прототипа, может рассматриваться ги- торной трубки покрыта мультицилиарными цело- потетический нефридий (1) с очень длинным за-

Рис. 5. Поперечный срез экскреторной трубки нефридия Golfingia margaritacea. SEM. Масштаб: 1 мм Fig. 5. The transversal section of the Golfingia margaritacea nephridial excretory tube. SEM. Scale: 1 mm 72 Морозов

Рис. 6. Участок поперечного гистологического среза экскреторной трубки нефридия Golfingia margaritaceа. Экс- креторные пучки. Масштаб: 5 мкм Fig. 6. The plot of the internal surface of the Golfingia margaritacea nephridial excretory tube. SEM. Scale: 5 microns

Рис. 7. Участок стенки экскреторной трубки нефридия Golfingia margaritacea. SEM. Масштаб: 100 мкм Fig. 7. The plot of the surface of the Golfingia margaritacea nephridial excretory tube. SEM. Scale: 100 microns Микроскопическая анатомия нефридиев Golfingia margaritacea(Sars, 1851) (Sipuncula, golfingiidae) 73

Рис. 8. Поверхность экскреторной трубки нефридия Golfingia margaritacea. SEM. Масштаб: 200 мкм Fig. 8. The surface of the Golfingia margaritacea nephridial excretory tube. SEM. Scale: 200 microns

Рис. 9. Участок поверхности экскреторной трубки нефридия Golfingia margaritacea. Масштаб: 50 мкм Fig. 9. The plot of the transversal histological section of the Golfingia margaritacea nephridial excretory tube. The pyriform protrusion. Scale: 50 microns 74 Морозов

Рис. 10. Участок поперечного гистологического среза экскреторной трубки нефридия Golfingia margaritaceа. Масштаб: 70 мкм Fig. 10. The plot of the transversal histological section of the Golfingia margaritaceа nephridial excretory tube. Scale: 70 microns

Рис. 11. Участок поперечного гистологического среза экскреторной трубки нефридия Golfingia margaritaceа. Грушевидное выпячивание. Масштаб: 5 мкм Fig. 11. The plot of the transversal histological section of the Golfingia margaritaceа nephridial excretory tube. The excretory bundles. Scale: 5 microns Микроскопическая анатомия нефридиев Golfingia margaritacea(Sars, 1851) (Sipuncula, golfingiidae) 75

мыкательным клапаном («языком»), занимающим экскреторную трубку, приращение к стенке тела значительную часть внутреннего пространства на 1/4 длины, дифференциация нефридиального нефридиальной трубки; (2) внешне слабо диффе- эпителия на выраженные экскреторные пучки и ренцированный на подотделы; (3) свободно свиса- грушевидные выпячивания) и плезиоморфных ющий в полость тела (не прирастая к стенке тела (длинный нефридиальный «язык», строение экс- непосредственно и посредством мезентериальных креторных пучков нефридиального эпителия, не- нитей; (4) со слабо выраженной дифференциров- большая степень приращения нефридия к стенке кой нефридиального эпителия на область экскре- тела) признаков. торных пучков и грушевидных выпячиваний. Представляет интерес сравнить направление Такие состояния основных признаков нефридия морфологического ряда нефридиев с традицион- мы принимаем как плезиоморфные. Наиболее про- ными представлениями о примитивности и про- двинутым (апоморфным) состоянием нефридия двинутости основных таксонов сипункулид. Эти сипункулид мы рассматриваем нефридий (1) с представления строятся, главным образом, на коротким «языком»; (2) хорошо дифференциро- строении щупальцевых аппаратов сипункулид ванный на секреторный мешок и экскреторную (Мурина, 1977; Cutler, 1994). Интересно, что в трубку; (3) частично или полностью прирастаю- пределах класса Sipunculidea наиболее продвину- щий к стенке тела и (4) с хорошо выраженной диф- тым таксоном, демонстрирующим наиболее слож- ференцировкой на экскреторные пучки и груше- но организованный щупальцевый аппарат, явля- видные выпячивания. ется род Thysanocardia. Представители этого рода Golfingia демонстрирует наиболее плезиоморф- демонстрируют и наиболее апоморфные состояния ное состояние нефридиального «языка». На это основных черт в строении нефридиев (Адрианов указывает соотношение его длины к общей длине и др., 2002; Морозов, Адрианов, 2002). С другой нефридиальной трубки: она занимает примерно стороны, Golfingia считаются одними из наиболее четверть длины нефридия. примитивных представителей отряда Golfingi- Однако, наряду с длинным нефридиальным iformes класса Sipunculidea. В частности, их до- «языком», нефридий Golfingia демонстрирует и вольно простой щупальцевый аппарат рассматри- некоторые апоморфные признаки: он четко раз- вается исходным прототипом для щупальцевых делен на дифференцированный экскреторный ме- аппаратов Thysanocardia. Интересно, что и нефри- шок и экскреторную нефридиальную трубку, на дии Golfingia демонстрируют наиболее примитив- ¼ прирастает к стенке тела, непосредственно, без ные черты организации по сравнению с большин- мезентериальных нитей, нефридиальная стенка ством родов этой ветви сипункулид. Если срани- хорошо дифференцирована на экскреторные пуч- вать Golfingia с представителем второго класса ки, грушевидные выпячивания хорошо обособле- сипункулид, , в пределах кото- ны и многочисленны (рис. 8–11). Но экскреторные рого эволюция шла по пути редукции щупальце- пучки столбчатого нефридиального эпителия на вого аппарата — Phascolosoma, то и в данном слу- срезе представляют из себя двухслойные складки чае нефромиксии Golfingia демонстрируют ряд нефридиальной стенки с тонким слоем внеклеточ- плезиоморфных черт. Это длинный нефридиаль- ного матрикса между ними (рис. 5–7, 10), что, не- ный «язык», организация экскреторных пучков в сомненно, является все-таки плезиоморфным при- виде простых двухслойных складок эпителия экс- знаком. Это указывает на примитивность нефри- креторной трубки, а не высокодифференцирован- дия Golfingia, тогда как, например, у родов Phas- ных столбчатых клеток, малое приращение к стен- colosoma и Thysanocardia экскреторные пучки ке нефридия и отсутствие на поверхности груше- представляют из себя пучки высокоспециализи- видных выпячиваний подоцитарных отростков, рованных клеток цилиндрической формы с четко что вообще характерно для всего класса Sipuncu- выраженным базальным лабиринтом и сильной loidea (Адрианов и др., 2000, 2001, 2002; Морозов, экскреторной активностью (Адрианов и др., 2000; Адрианов, 2002). Адрианов и др., 2001; Морозов, Адрианов, 2002). Таким образом, нефридий Golfingia margarita- ЗАКЛЮЧЕНИЕ cea сочетает набор апоморфных (четкое разделе- В целом, с точки зрения функциональной морфо- ние на нефридиальный экскреторный мешок и логии, нефридий G. margaritacea сходен с таковы- 76 Морозов

ми T. nigra и P. agassizii. Нефридии подразделяют- Cutler E.B. 1980. A cladistic analysis of sipunculan ся на два отдела: экскреторный мешок и экскре- higher taxa: an exercise in futility? // American Zoolo- торную трубку. Стенка нефридия представлена gist. № 20 (4). Р. 821. однослойным эпителием из кубических и столб- Cutler E.B. 1994. The Sipuncula: their systematic, чатых клеток, мышечным плексусом из разнона- biology and evolution. Cornell university press, Lon- правленных волокон, подстилающим слоем экс- don. 500 р. траклеточного матрикса и обращенным в полость Cutler E.B., Cutler N.J. 1987. Revision of the genus тела целомическим эпителием. В отличие от T. nig- Golfingia (Sipuncula: Golfingiidae) // Proceedings of ra, мультицилиарные целомоциты располагаются the Biological Society of Washington. Vol. 100 (4). и на экскреторной трубке, целомическая выстилка Р. 735–761. грушевидных выпячиваний не сплошная (как и у Cutler E.B., Cutler N.J., Nishikawa T. 1984. Systema­ T. nigra), тогда как у P. agassizii она полностью tics and distribution of Japanese Sipuncula // Pub- покрыта отростками подоцитов и мультицилиар- lications of the Seto Marine Biological Laboratory. ных целомоцитов. Vol. 29. № 4/6. Р. 249–325. Cutler E.B., Gibbs P.E. 1985. A phylogenetic analysis СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ of higher taxa in the phylum Sipuncula // Systematic Адрианов А.В., Майорова А.С., Малахов В.В. 2002. Zoology. Vol. 34. № 2. Р. 162–173. Микроскопическая анатомия и ультраструктура не- Cutler E.B., Murina V.V. 1977. On the sipunculan ge- фридия япономорской сипункулиды Thysanocardia nus Golfingia Lankester, 1885 // Zoological Journal of nigra Ikeda, 1904 (Sipuncula, Sipunculoidea) // Биол. the Linnean Society. № 60. Р. 173–189. моря. Т. 28, № 1. С. 30–39. Gerould J.H. 1907. The development of Phascolo- Адрианов А.В., Малахов В.В., Морозов Т.Б. 2000. soma // Zoologische Jachrbucher. Anatomye. Vol. 23. Организация нефридиев сипункулид (Sipuncula) // № 1. P. 77–162. Доклады РАН. Т. 374. № 6. С. 843–846. Gibbs P.E., Cutler E.B. 1987. A classification of the Адрианов А.В., Малахов В.В., Морозов Т.Б. 2001. phylum Sipuncula // Bulletin of the British Museum Микроскопическая анатомия и ультраструктура natural History, Zoology. Vol. 52 (1). Р. 43–58. нефридия япономорской сипункулиды Phascolo- Hatchek B. 1883. Uber Entwicklund von Sipunculus soma agassizii Keferstein, 1866 (Sipuncula, Phasco- nudus // Arbeiten aus dem Zoologischen Institut der losomatidea) // Зоологический журнал. Т. 80. № 10. Universitat Wien. Vol. 5. P. 61–140. С. 1155–1167. Herubel M.A. 1907. Rescherches sur les sipunculides // Зенкевич Л.А. 1916. Нефридий // Днев- Memoires de la Societe Zoologique de France. № 20. ник Зоол. отд. общ. любит. естеств., антроп. и эт- P. 107–418. нограф. Т. 3. Вып. 5. С. 197–222. Metalnicoff S. 1900. // Z. wiss. Zool. Зенкевич Л.А. 1940. Класс сипункулид Vol. 68. P. 261–322. (Sipunculoidea) // Руководство по зоологии. Т. 2. Moya J., Serrano T. 1984. Podocyte like cells in the М. С. 258–275. nephridial tube of sipunculans // Guad. Invest. Biol, Малахов В.В., Адрианов А.В. 1995. Головохоботные Bilbao. Vol. 5. P. 33–37. (Cephalorhyncha) — новый тип животного царства. Murina G-V.V. 1970. The geographical distribution of М.: КMK scientific press ltd. 200 с. marine worms of the philum Sipuncula of the World Морозов Т.Б., Адрианов А.В. 2002. Сравнительная Ocean // Proc. of the International Symposium of the морфология нефридиев сипункулид (Sipuncula) / Sipuncula and Echiura 1. Kotor. June 1970. Р. 18–25. Мат-лы конф. студентов, аспирантов и молодых Rice M.E. 1973. Morphology, behavior and hystogen- ученых «Фундаментальные исследования морской esis of Pelagosphaera larva of Phascolosoma agassizii биоты». НОЦ ДВГУ «Морская биота», 1–2 октября. (Sipuncula) // Smitsonian contributions of Zoology. Владивосток. Стр. 82–84. № 132. P. 1–51. Мурина Г.-В.В. 1977. Морские черви сипункулиды Rice M.E. 1992. Sipuncula // Microscopic anatomy арктических и бореальных вод СССР. (Определи- of invertebrates. F.V. Harrison (ed.), Willey-Liss Inc. тели по фауне СССР.) Л.: Наука. 285 с. Vol. 5. P. 238–325. Роскин Г.И., Левинсон Л.Б. 1957. Микроскопиче- Rice M.E. 1993. Sipuncula // F.W. Harrison and ская техника. М.: Сов. наука. 469 с. M.E. Rice, eds. Microscopic Anatomy of Invertebrates. Микроскопическая анатомия нефридиев Golfingia margaritacea(Sars, 1851) (Sipuncula, golfingiidae) 77

Vol. 12: Onychophora, Chilopoda and lesser Protosto- colosomatidae) // Zeitschrift fur Microscopisch-Anat- mata. New York. Wiley-Liss. P. 238–325. omishe Forschung (Leipzig). Vol. 103. P. 414–424. Ruppert E.E., Smith P.R. 1988. The functional organi- Serrano Т., Angulo E., Mateo A., Moya J. 1993. Fine- zation of filtration nephridia // Biol. Rev. Camb. Philos. structure of nephridial muscle layer cells of Phasco- Soc. Vol. 63. P. 231–258. losoma granulatum (Sipuncula) // Journal of morphol- Selenka E., de Man J.G., Bulow C. 1883. Die Sipun- ogy. Vol. 217 (l). P. 45–54. culiden, eine systematische Monographie 2. Vol. 4. Serrano Т., Angulo E., Sevilliano M.A., Moya J. 1990. Reisen in Archipel. Phillippinen von Dr. C. Semper. Three types of thick myofilaments in the nephridial Wiesbaden. 131 p. muscle cells of the sipunculan Phascolosoma granu- Selensky W. 1908. Untersucunden uber die sogenannt- latum // Cell structure and function. Vol. 15. № 2. en Urnen der Sipunculiden // Zeitschrift fur Wissen- Р. 73–78. schaftliche Zoologie. № 90. P. 436–595. Shipley A.E. 1890. On Phymosoma varians // Quarterly Serrano Т., Angulo E., Mateo A., Moya J. 1989. The journal of microscopical Science. № 31. P. 1–27. fine structure of the nephridial coelotelium ofPhasco - Stephen A.S., Edmonds S.J. 1972. The phyla Sipuncula losoma granulatum Leykart, 1828 (Sipuncula, Phas- and Echiura. London. Trustees of British museum (Natural History). 528 p.