DENSIDAD Y USO DE HÁBITAT DE Andigena laminirostris (TERLAQUE DE NARIÑO): RESPUESTA A LA PERTURBACIÓN EN BOSQUES MONTANOS DEL PACÍFICO NARIÑENSE
AURA FIORELA DELGADO CHAVES
Universidad Nacional de Colombia Facultad de Ciencias, Departamento de Biología Bogotá, Colombia 2016
DENSIDAD Y USO DE HÁBITAT DE Andigena laminirostris (TERLAQUE DE NARIÑO): RESPUESTA A LA PERTURBACIÓN EN BOSQUES MONTANOS DEL PACÍFICO NARIÑENSE
AURA FIORELA DELGADO CHAVES
Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de Magister en Ciencias - Biología Línea de Investigación: Ecología
Director: Frank Garfield Stiles Hurd, Ph.D.
Codirector: Agustín Rudas Lleras, Doctor en Ciencias Biológicas
Universidad Nacional de Colombia Facultad de Ciencias, Departamento de Biología Bogotá, Colombia 2016
AGRADECIMIENTOS
Agradezco a mi director de tesis Dr. Gary Stiles y co-director Dr. Agustin Rudas, por su orientación, confianza y la oportunidad de contar con su apoyo para nutrir este estudio a partir de su amplia experiencia y conocimientos.
A los administradores y curadores de los herbarios PSO de la Universidad de Nariño, COL de la Universidad Nacional de Colombia y FMB del Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt por permitirme el acceso a las colecciones y especialmente a los profesores Carlos Parra y Orlando Rivera y a Humberto Mendoza por su colaboración en la identificación de algunos ejemplares colectados.
Un agradecimiento especial a mi amiga y colega Sandra Urbano por toda la ayuda y compañía en campo y en la identificación del material vegetal, su apoyo y disposición fueron indispensables en este proceso. A Luis Lasso por su colaboración en campo. A Marian Cabrera y Diego Martínez por todas sus sugerencias y apoyo en el manejo de algunos de los datos obtenidos.
A la Convocatoria del Programa Nacional de apoyo a estudiantes de posgrado para el fortalecimiento de la investigación, creación e innovación de la Universidad Nacional de Colombia, al Programa Thomas van der Hammen de Estímulos a la Investigación y a la Organización Idea Wild, por su apoyo al ser beneficiada a través de sus mecanismos de estímulos.
A Miguel Moreno, Adolfo Ortega, Jaime Ortega y toda su familia por el apoyo, confianza y compartir sus conocimientos durante el trabajo de campo en Alejandría y en la Reserva Natural San Ramón. Igualmente al Resguardo Pialapí-Pueblo Viejo por permitir el desarrollo de este estudio en la Reserva Natural La Planada.
Y por supuesto, mi gratitud infinita a mis padres y hermanos por su amor, apoyo incondicional y sus palabras de aliento en cada paso de este camino. A todos mis amigos y colegas que de una u otra forma han contribuido no solo en este proceso sino en diferentes escenarios de mi crecimiento personal, académico y profesional, especialmente a Pedro, Arlen, Juan Camilo y Mónica, por la fortuna de conocerlos, de contar con su amistad y de aprender un poco de ustedes para mejorar mi propia versión. Mil gracias.
RESUMEN
Con este estudio se evaluó el efecto de la perturbación de hábitat sobre la densidad y el uso de hábitat por la especie endémica y amenazada, Terlaque de Nariño (Andigena laminirostris) en tres áreas con remanentes de bosque de la vertiente occidental del departamento de Nariño (Colombia), considerando como factor limitante la disponibilidad y el consumo de frutos, ya que los tucanes son altamente dependientes de estos recursos. La perturbación de hábitat fue evaluada en términos de la estructura (DAP, altura, densidad) y composición de árboles y arbustos siguiendo el Método del Cuadrante Errante (WQM), el cual también se empleó para estimar de la densidad de plantas que fructificaron y la oferta de frutos. Los censos para la detección del Terlaque de Nariño con el fin de evaluar el consumo de frutos y la densidad de la especie se realizaron de acuerdo al método de “distance sampling” a través de transectos lineales de ancho variable. Este estudio fue realizado entre los meses de septiembre de 2014 y febrero de 2015, obteniendo en promedio una mayor densidad (individuos/hectárea) del Terlaque de Nariño en Alejandría (0.61), seguido por La Planada (0.45) y finalmente San Ramón (0.26). En Alejandría se encontraron árboles robustos y de mayores portes que en La Planada y San Ramón, mientras que la densidad y la riqueza de plantas fueron mayores en este último sitio, debido a la presencia de especies pioneras que aprovechan las condiciones de sitios perturbados como éste. Aunque la riqueza de plantas que fructificaron y la oferta de este recurso fue mayor en San Ramón que en los otros sitios, las tasas de consumo y las especies de frutos de las cuales se alimentó el Terlaque de Nariño fueron mayores en Alejandría, en donde se encontró el consumo de 10 especies de frutos, seguido por Planada con 8 especies y San Ramón con 5 especies. La densidad y el uso de hábitat difirieron entre los sitios de estudio en respuesta a la disponibilidad de frutos que a su vez está relacionada con el grado de perturbación del hábitat, lo cual sugiere que aunque la especie puede incluir una variedad de frutos en su dieta, la mayor oferta de frutos no está necesariamente relacionada con mayores valores de consumo.
Palabras Claves: Andigena laminirostris, grado de disturbio, consumo de frutos, estructura de la vegetación, hábitat, Terlaque de Nariño, vertiente Pacífica.
ABSTRACT
This study evaluated the effect of the habitat disturbance on the density and habitat use by endemic and threatened species, Plate-billed Mountain-Toucan (Andigena laminirostris) in three areas with forest patches of the western slope of Nariño (Colombia), considered as a limiting factor availability and fruits consumption as toucans are highly dependent on these resources. Habitat disturbance was assessed in terms of the structure (DBH, height, density) and composition of trees and shrubs following Wandering Quarter Method (WQM), which was also used to estimate the plants density that fructified and fruit availability. Censuses for detecting Plate-billed Mountain-Toucan in order to evaluate the fruits consumption and species density were performed according to the method of "distance sampling" through line transects of variable width. This study was conducted between September 2014 and February 2015, finding on average a higher density (individuals/ha) of Plate-billed Mountain-Toucan in Alejandría (0.61), followed by La Planada (0.45) and finally San Ramon (0.26). In Alejandría there were more robust and higher than trees in La Planada and San Ramon, while the density and richness of plants were greater in the last site, due to the presence of pioneer species that take advantage of the conditions of disturbed sites like this is found. Although the richness of plants that fructified and availability of this resource were higher in San Ramon than the other sites, consumption rates and fruits species which were fed by the toucan were higher in Alejandría with a total of 10 species, followed by La Planada with 8 species and San Ramon with 5 species. The density and habitat use differed between study sites in response to the availability of fruits which in turn is related to the degree of habitat disturbance, suggesting that although the species can include a variety of fruits in their diet, the increased availability of fruit is not necessarily related to higher consumption values.
Keywords: Andigena laminirostris, disturbance degree, fruits consumption, vegetation structure, habitat, Plate-billed Mountain-Toucan, Pacific slope.
CONTENIDO
INTRODUCCIÓN GENERAL ...... 8 LITERATURA CITADA ...... 10 CAPÍTULO I. EVALUACIÓN FLORÍSTICA EN REMANENTES DE BOSQUE PERTURBADOS ...... 13 INTRODUCCIÓN...... 13 OBJETIVOS ...... 15 OBJETIVO GENERAL ...... 15 OBJETIVOS ESPECÍFICOS ...... 15 HIPÓTESIS ...... 15 MÉTODOS...... 16 ÁREA DE ESTUDIO ...... 16 MÉTODOS DE MUESTREO ...... 19 ANÁLISIS DE DATOS ...... 22 RESULTADOS ...... 24 COMPOSICIÓN FLORÍSTICA ...... 24 ESTRUCTURA DE LA VEGETACIÓN ...... 27 DENSIDAD DE ÁRBOLES Y ARBUSTOS ...... 33 DISCUSIÓN ...... 38 LITERATURA CITADA ...... 43 CAPÍTULO II. DENSIDAD Y OFERTA DE FRUTOS ...... 49 INTRODUCCIÓN...... 49 MÉTODOS...... 50 MÉTODOS DE MUESTREO ...... 50 ANÁLISIS DE DATOS ...... 51 RESULTADOS ...... 52 COMPOSICIÓN DE PLANTAS CON OFERTA DE FRUTOS ...... 52 DENSIDAD DE PLANTAS CON OFERTA DE FRUTOS ...... 54 OFERTA DE FRUTOS ...... 58 DISCUSIÓN ...... 60
LITERATURA CITADA ...... 63 CAPÍTULO III. DENSIDAD Y USO DE HÁBITAT POR Andigena laminirostris ...... 66 INTRODUCCIÓN...... 66 MÉTODOS...... 68 MÉTODOS DE MUESTREO ...... 68 ANÁLISIS DE DATOS ...... 69 RESULTADOS ...... 71 DENSIDAD DEL TERLAQUE DE NARIÑO ...... 71 Relación entre las características de la vegetación y la densidad del Terlaque de Nariño ...... 73 CONSUMO DE FRUTOS POR EL TERLAQUE DE NARIÑO ...... 75 DISCUSIÓN ...... 82 DENSIDAD DEL TERLAQUE DE NARIÑO ...... 82 USO DE HÁBITAT: CONSUMO DE FRUTOS ...... 83 CONCLUSIONES ...... 86 RECOMENDACIONES ...... 88 LITERATURA CITADA ...... 89 ANEXOS ...... 94
INTRODUCCIÓN GENERAL
En Colombia, la región Andina es históricamente la que ha sufrido mayor reducción de los ecosistemas naturales para dar paso a sistemas productivos, pese a ser altamente reconocida por su diversidad florística y complejidad estructural (Renjifo et al. 2003). La tranformacion y pérdida de hábitat como uno de los principales factores que ponen en riesgo la biodiversidad, puede generar por una parte efectos como el aislamiento y decrecimiento poblacional de las especies (Fahrig 2003, Vergara et al. 2010) y por otra la alteración en la abundancia de plantas que presentan una alta oferta de frutos y otros recursos utilizados por las aves (Restrepo et al. 1999, Galetti et al. 2003).
Existen ciertas características de las especies que influyen en la vulnerabilidad a las perturbaciones generadas por la actividad antrópica y los cambios en el uso de la tierra, entre ellas: la demografía relacionada al tamaño poblacional, su capacidad de dispersión, grado de especialización al hábitat y dieta (Devictor et al. 2008, Davison y Fitzpatrick 2010). Teniendo en cuenta que las aves seleccionan determinadas características estructurales de la vegetación para establecer su territorio, sitios de nidificación o alimentación (Wiens 1989, Orians y Wittenberger 1991), se considera que existe una estrecha relación entre los patrones de ocupación del hábitat por las aves y la composición y estructura de la vegetación (Turlure et al. 2009, Morrison et al. 2006, Jones 2001).
Pese a que se desconocen los efectos de la pérdida de hábitat sobre diferentes especies de aves, se ha propuesto que algunos grupos de aves como por ejemplo, especies insectívoras terrestres y frugívoras grandes están entre las más vulnerables a las alteraciones en su hábitat (Kattan et al. 1994, Renjifo 1999, Gray et al. 2007). Entre estas especies cabe mencionar a los tucanes, los cuales han sido reconocidos por ser predominantemente frugívoros (Remsen et al. 1993, Galetti et al. 2000), siendo esta especialización en recursos una característica relevante que puede asociarse a la vulnerabilidad de las especies (Devictor et al. 2008, Davison y Fitzpatrick 2010).
Para muy pocas especies de aves hay información sobre el uso de hábitat particularmente en ambientes perturbados, sin embargo, algunos estudios en paujiles han encontrado variaciones en el uso que probablemente están relacionadas con los cambios en la disponibilidad de frutos por efecto de la pérdida de cobertura (Santamaría y Franco 2000, Parra et al. 2001). Especificamente en tucanes, existen pocos estudios asociados a la ecología de estas especies (Galetti et al. 2000), pese a ser aves conspicuas que mediante la dispersión de semillas especialmente las de frutos grandes, contribuyen al mantenimiento de la diversidad genética de plantas en diferentes paisajes (Graham 2001, Holbrook 2011), incluso aquellos que han sido transformados (Holbrook 2011). En los bosques de montaña ubicados en la vertiente occidental del departamento de Nariño al suroccidente de Colombia, los cuales han sido fuertemente disturbados principalmente por la
8 ganadería extensiva, la extracción de madera y los cultivos ilícitos, se encuentra una especie del género Andigena conocida comúnmente como Terlaque de Nariño (Andigena laminirostris), cuya distribución está restringida a lo largo de la vertiente occidental de los Andes desde el suroccidente de Colombia en Nariño hasta el occidente de Ecuador (Hilty y Brown 1986, Ridgely y Greenfield 2001) y es reconocida como una especie Vulnerable (VU) debido principalmente a la pérdida de hábtiat (Renjifo et al. 2014).
Andigena laminirostris habita bosques de montaña húmedos y muy húmedos con alta presencia de epifitas y bromelias (Hilty y Brown 1986, Beltrán 1994). Es de hábitos arbóreos y usualmente es observado en la parte alta de árboles emergentes en el interior de bosque secundario y en forma ocasional en bordes de bosque (Beltrán 1994). En el estudio realizado por Beltrán (1994), se encontró que la dieta del Terlaque estuvo conformada por un total de 49 especies de frutos, pertenecientes a 22 familias de plantas. La mayor parte de frutos correspondieron a Cecropia sp., Cecropia telenitida, Clusia multiflora, Chamaedorea linearis, Ficus cf. apolinaris y Prestoea cf. acuminata.
Considerando las características ecólogicas y la vulnerabilidad del Terlaque de Nariño, asi como la fuerte presión que han sufrido las áreas en las que se distribuye la especie, se planteó este estudio con el fin de entender el efecto de la perturbación de hábitat sobre la densidad y uso de hábitat por Andigena laminirostris en tres áreas con remanentes de bosque en las elevaciones medias de la vertiente del Pacífico de Nariño. Para ello, por una parte evalué la composición y estructura de la vegetación y por otra la densidad y el consumo de frutos por la especie, teniendo en cuenta que para conocer el efecto del disturbio sobre una especie es necesario identificar el efecto que éste tiene sobre el hábitat y también sobre los recursos (Wiebe 2011), particularmente aquellos que pueden limitar la distribución y abundancia de las especies (O´connor 2002), en este caso los frutos.
El desarrollo de los objetivos de estudio se presentará en tres capítulos. El primero abordará la evaluación de la estructura y composición florística con el fin de identificar y diferenciar el grado de perturbación de los tres sitios de estudio. El segundo capítulo se enfocará en evaluar y comprar la densidad de plantas con frutos y la oferta de este recurso entre las tres localidades. El tercer capítulo presenta la evaluación de la densidad y el uso de hábitat por el Terlaque de Nariño con base en el consumo de frutos, cuyos resultados se relacionan con aquellos desarrollados en los Capítulos 1 y 2, con el fin de conocer la variación de estas dos variables respecto a las diferencias generadas por el disturbio. Finalmente, se presentan las conclusiones y recomendaciones generales del estudio.
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LITERATURA CITADA
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CAPÍTULO I. EVALUACIÓN FLORÍSTICA EN REMANENTES DE BOSQUE PERTURBADOS
INTRODUCCIÓN
La estructura, distribución y composición florística de un área juegan un papel importante en determinar los patrones de ocupación de hábitat de los animales (Morrison et al. 2006). Estas características de la vegetación pueden influir en la distribución y abundancia de alimento para las aves, la disposición de perchas, la oferta de refugios y disponibilidad de sitios para nidificar (Cody 1985). No obstante, entre los múltiples factores que regulan y/o modifican estas propiedades se encuentra la transformación de las áreas originada por el disturbio antrópico.
La degradación y pérdida de hábitat como una de las principales amenazas para la biodiversidad tiene el potencial de reducir la cantidad, calidad y conectividad del hábitat para una gran variedad de organismos (Lens et al. 2002). En consecuencia, tales disturbios pueden generar algunos efectos como el aislamiento y disminución poblacional (Fahrig 2003, Vergara et al. 2010) y la alteración en la abundancia de plantas con alta oferta de frutos y otros recursos utilizados por las aves (Restrepo et al. 1999, Galetti et al. 2003).
La Región Andina en Colombia representa el 24.5% de la superficie del país (Etter y van Wyngaarden 2000) y pese a ser considerada como una de las más diversas florísticamente y de mayor complejidad estructural, es históricamente la que ha sufrido mayor reducción de los ecosistemas naturales para dar paso a sistemas productivos (Renjifo et al. 2003), con una tasa media anual de deforestación de 0.63% en los bosques que se encuentran por encima de 1000 m de elevación (Armenteras et al. 2011). El suroccidente de las montañas nariñenses en particular, presenta fuertes presiones antrópicas y una acelerada pérdida de cobertura natural lo que ha originado que los remanentes de bosque queden relegados a áreas con fuertes pendientes.
Aunque los efectos de la fragmentación y de la pérdida drástica de bosque han sido estudiados, los efectos del disturbio local sobre la biodiversidad originados por la tala selectiva, la extracción de madera para leña y la ganadería aún no son claros y requieren ser evaluados (Hill y Hamer 2004, Kirika et al. 2008). Teniendo en cuenta que la vegetación puede funcionar como un indicador de factores biofísicos y antrópicos que ocurren en un espacio geográfico y tiempo determinados (Etter 1994, Rangel y Velázquez 1997), el estudio de la estructura y composición florística consiste en una estrategia que permite reflejar y comprender la dinámica de la vegetación y grado de disturbio de un área (Rangel & Velázquez 1997).
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Considerando lo anterior, este estudio tuvo como fin conocer el efecto de la perturbación de hábitat sobre la densidad y el uso de hábitat en términos del consumo de frutos por el Terlaque de Nariño (Andigena laminirostris) en tres áreas con remanentes de bosque en las elevaciones medias de la vertiente del Pacífico de Nariño, especie que fue escogida considerando sus características ecológicas, historia de vida y estado de amenaza. Para ello inicialmente evalué la estructura y composición florística en sitios afectados por el disturbio antrópico, lo cual representa una medida que permite interpretar lo conservados o alterados que son los sitios (Rangel & Velázquez 1997, Chazdon et al. 2007) en donde se encuentra la especie de interés y los posibles efectos para sus poblaciones.
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OBJETIVOS
OBJETIVO GENERAL
Entender como la perturbación del hábitat influye sobre las poblaciones de Andigena laminirostris en bosques montanos del pacífico en el departamento de Nariño.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
Conocer la variación de la densidad de Andigena laminirostris como consecuencia de la perturbación de hábitat en bosques montanos del pacífico en el departamento de Nariño.
Entender la variación en el uso de hábitat por Andigena laminirostris como consecuencia de la perturbación en bosques montanos del pacífico en el departamento de Nariño.
HIPÓTESIS
La perturbación del hábitat y las alteraciones físicas y biológicas que esto conlleva, generan variaciones en la abundancia de plantas cuyos frutos son un recurso para las aves. Aquellas especies que presentan una alta dependencia por estos recursos y son vulnerables a las alteraciones en su hábitat como el Terlaque de Nariño (Andigena laminirostris), pueden verse afectadas por estas variaciones en el recurso alimenticio, generando una disminución en sus poblaciones y en respuesta cambios en sus patrones de uso de hábitat en búsqueda de bosques menos perturbados. Bajo este contexto, mientras mayor sea la intensidad de perturbación, se puede presentar una menor disponibilidad de frutos de importancia para el tucán, asociada a una mayor homogeneidad en las variables de estructura de la vegetación y a una reducción en la riqueza de plantas que ofrecen este recurso, lo cual puede conducir a una disminución en la densidad de las poblaciones del Terlaque de Nariño.
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MÉTODOS
ÁREA DE ESTUDIO
La presente propuesta fue desarrollada en relictos boscosos de tres sitios ubicados en la vertiente occidental de la cordillera Occidental de los Andes, al sur occidente de Colombia en el departamento de Nariño (Fig. 1.1), los cuales corresponden a la región del Chocó Biogeográfico Colombiano y a la subregión Ecogeográfica “Colinas y serranías cordilleranas del Alto Mira” (Rangel 2004). Estos sitios fueron escogidos teniendo en cuenta la factibilidad de detección de la especie y la existencia de diferentes historias de disturbio que han generado diferencias en la cobertura y estructura de la vegetación entre estos sitios (Tabla 1.1). En cada sitio se seleccionó un relicto de acuerdo a sus condiciones de cobertura, área y matriz circundante.
Figura 1.1. Ubicación general de los tres sitios de estudio en la vertiente occidental de los Andes al sur del departamento de Nariño, Colombia.
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Reserva Natural La Planada, Municipio de Ricaurte. Presenta una variación altitudinal entre los 1400 - 2150 m (Samper y Vallejo 2007), en las coordenadas geográficas 01°09' N y 77°58' W; el área de estudio se encuentra entre los 1820 - 2140 m. Se extiende como una depresión alargada comprendiendo un área total de 3200 ha, con una temperatura anual que oscila entre los 13 - 25°C y una precipitación promedio anual de 4432 mm (Samper y Vallejo 2007). Presenta lluvias durante todo el año, la máxima pluviosidad ocurre entre octubre y enero y disminuye entre febrero y mayo, existiendo una marcada época seca entre junio y septiembre (FES 2001). De acuerdo al sistema de Holdridge, La Planada corresponde a la Zona de vida bosque pluvial-Premontano (bp-PM) [Fig. 1.2]. Antes de su declaración como reserva en el año 1982 por el Fondo Mundial para la Naturaleza (WWF) y la Fundación para la Educación Superior (FES), varias zonas estuvieron destinadas para la extracción selectiva de especies maderables junto con acciones de entresaca de recursos forestales usados para conversión a carbón de leña (Samper y Vallejo 2007).
Figura 1.2. Panorama general de la cobertura boscosa en la Reserva Natural La Planada, municipio de Ricaurte – departamento de Nariño.
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Finca Alejandría, Municipio de Ricaurte. Presenta una variación altitudinal entre los 1600 - 2100 m, en las coordenadas geográficas 01°07' N y 77°56' W; el área de estudio se encuentra entre los 1780 – 1950 m. Comprende un área total de 1000 ha, con una temperatura promedio anual entre los 13 a 24°C y una precipitación promedio anual de 4000 mm. De acuerdo al sistema de Holdridge, corresponde a la Zona de vida bosque pluvial-Premontano (bp-PM) [Fig. 1.3]. La parte baja de la finca comenzó a ser intervenida hace aproximadamente 70 años, sin embargo, solo hasta el año 2000 el área evaluada en este estudio fue perturbada debido a la extracción selectiva de especies maderables y principalmente por la tala de bosque para originar pastizales dedicados a la ganadería. Pese a esto actualmente se mantienen remanentes de bosques con especies maderables importantes y características de áreas con baja intervención en esta región.
Figura 1.3. Panorama general de la cobertura boscosa en la finca Alejandría, municipio de Ricaurte – departamento de Nariño.
Reserva Natural San Ramón, Municipio de Cumbal. Presenta una variación altitudinal entre los 1900 - 2300 m, en las coordenadas geográficas 01°03' N y 77°55' W; el área de estudio se encuentra entre los 1940 - 2200m. Comprende un área total de 800 ha, presenta una precipitación anual que varía entre 731 - 2025 mm y una temperatura que oscila entre 12 - 18°C. De acuerdo al sistema de Holdridge, San Ramón corresponde a la Zona de vida bosque húmedo Montano Bajo (bh-MB) [Fig. 1.4]. Presenta epifitismo de las familias Araceae, Piperaceae, Bromeliaceae y Orchidaceae. El área comenzó a ser intervenida a partir del año 1980, cuando la cobertura vegetal fue modificada por la extracción de madera y la deforestación extensiva para dar origen a pastizales destinados a la ganadería. En el año 2009, los propietarios con el apoyo de la alcaldía municipal la declararon como un área protegida de carácter privado. Sin embargo, actualmente estas actividades han llevado a incrementar las áreas con pastizales y una mínima proporción
18 destinada al cultivo de caña por lo que los remanentes de bosque están relegados a zonas con fuertes pendientes.
Figura 1.4. Panorama general de los remanentes de bosque en la Reserva Natural San Ramón, en el municipio de Cumbal - departamento de Nariño.
Tabla 1.1. Principales características de elevación, topografía y factores de disturbio en los sitios de estudio. Fuente: Evaluación y resultados de este proyecto. Alejandría R.N. La Planada R.N. San Ramón Área (Ha) 1000 3200 800 Elevación (m) 1780 - 1950 1820 - 2140 1940 - 2200 Pendiente (% ámbito) 5 - 40 0 - 45 5 - 60 Tipo de Bosque Bosque sub Andino Bosque sub Andino Bosque sub Andino Tiempo de Disturbio de tiempo desconocido 15 años 35 años disturbio hasta hace 34 años Extracción de Ninguno. Extracción de madera y Extracción de madera, Disturbio actual madera, tala de otras especies para producir deforestación y bosque y ganadería carbón hasta el año 1982 ganadería
MÉTODOS DE MUESTREO
El estudio fue llevado a cabo en los meses de septiembre y noviembre de 2014 y entre mediados de enero a mediados de febrero de 2015, abarcando épocas de mayor y menor precipitación en los sitios de estudio, lo cual permite reducir el sesgo en la información que puede ser generado por estas fluctuaciones en la estacionalidad durante el tiempo de muestreo.
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Para realizar una evaluación rápida de la estructura y composición florística con el fin de estimar la intensidad de perturbación en cada uno de los sitios de estudio, establecimos dos transectos en relictos de bosque, cuya longitud varió dependiendo del área disponible y de la topografía del terreno. El área muestreada fue calculada en función de la longitud del transecto y de los promedios de las distancias entre árboles y arbustos, como se muestra a continuación:
A= L (a + a’)
Donde: A = Área evaluada en cada sitio de estudio L = Longitud del transecto a = Promedio de la suma de las distancias entre árboles y arbustos de cada uno de los transectos perpendiculares ubicados a la derecha del transecto base. a’ = Promedio de la suma de las distancias entre árboles y arbustos de cada uno de los transectos perpendiculares ubicados a la izquierda del transecto base.
Estructura y Composición Florística
Los transectos fueron ubicados de tal forma que en todos los sitios se trazó un transecto de 500 m y otro de 400 m, siguiendo el Método del Cuadrante Errante (Wandering Quarter Method) - WQM (Catana 1963). Para esto, se ubicaron 25 puntos cada 20 m a lo largo de los transectos (20 puntos para los transectos de 400 m), de los cuales escogimos aleatoriamente diez (10) puntos para el muestreo de vegetación en cada transecto (Renjifo 2001). A partir de cada uno de estos puntos seleccionados, se trazó un transecto lineal perpendicular (90°) al transecto base, cuya dirección dependió del número correspondiente al punto de muestreo, es decir, si el número fue par el transecto fue trazado a la derecha y si fue impar a la izquierda del transecto base.
En cada transecto perpendicular se ubicó el individuo más cercano dentro de un ángulo de 90° en torno a una línea de compás en la orientación del transecto y medimos la distancia del transecto base a este individuo (Fig. 1.5). Para esto se empleó un ángulo construido con tubos de pvc de ½” de aproximadamente 50 cm de longitud y con ayuda de una brújula se proyectó el área comprendida dentro de este ángulo. Posteriormente se ubicó otro ángulo de 90° a partir del primer individuo como un vértice y la línea de compás como una bisectriz y se registró la distancia del primer al segundo individuo más cercano (Catana 1963) (Fig. 1.5). Este método fue repetido hasta obtener una muestra de cinco (5) árboles (DAP ≥ 10 cm), cinco (5) arbustos (DAP 5 - 10 cm) y cinco (5) árboles o arbustos con frutos en cada transecto, para un total de 50 árboles, 50 arbustos y 50 árboles o arbustos con frutos en cada transecto base, es decir, una muestra de 300 árboles y arbustos (o menos en caso que los mismos individuos seleccionados como árboles o arbustos estuvieran fructificando) en los dos transectos realizados en cada área de estudio.
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d5 P4 d4 P5
P2 d2 d3
P3 45° d1
P1 Línea de dirección
45°
aleatoriamente Punto de inicioseleccionado de Punto
Figura 1.5. Método del Cuadrante Errante (WQM) para evaluar la estructura y composición florística adaptado de Catana (1963). Los círculos (P) representan los individuos de las plantas medidas y las líneas en gris (d) las distancias entre estos individuos.
A cada árbol y arbusto fueron tomadas las siguientes medidas: altura estimada, diámetro a la altura del pecho (DAP) y distancia entre los individuos seleccionados (Renjifo 2001, Rudas 2009). La distancia entre individuos fue medida con un distanciómetro de láser Leica® DISTO™ A5. La medición de alturas fue realizada con un distanciómetro Bushnell Sport 450. Con esos datos calculé los siguientes parámetros de forma independiente para árboles y arbustos: el área basal total y promedio por área, área basal promedio por especie, la densidad de individuos por hectárea, la densidad total y relativa por especie, la dominancia total y relativa por especie y el valor de importancia (IVI) por especie (Rudas 2015).
Para determinar el número de estratos y realizar la descripción de la distribución vertical de la vegetación, tuvimos en cuenta la propuesta de Rangel y Lozano (1986), ajustada para ecosistemas andinos y con algunas modificaciones para el presente estudio: estrato arbustivo [1.5-5 m), subarbóreo [5.1-10 m), arbóreo inferior [10.1- 18 m), arbóreo superior [18.1 - 25 m) y estrato arbóreo emergente [>25 m).
El DAP fue registrado midiendo el perímetro de la circunferencia a una altura de 1.3 m de la superficie del suelo (Vallejo et al. 2005). En caso de existir una deformación o abultamiento en la franja de medición de DAP se tomó la medida a 50 cm por encima de la altura de referencia (Phillips et al. 2002). Los datos de DAP fueron transformados en Área Basal (AB) por medio de la ecuación: AB = π /4(DAP)2 (Rangel y Velásquez 1997). Los demás parámetros señalados fueron calculados de acuerdo a lo propuesto por Rudas (2015):
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2 a. Densidad total de individuos/hectárea (DEN): 1/((Σdn)/n) dn= todas las distancias medidas en metros n= número de mediciones b. Densidad relativa de la especie (DEN rel sp)= 푛푠푝푖/푛 nspi= número de mediciones de la especie n= número total de mediciones c. Densidad total de la especie/hectárea (DEN sp)= DEN * DEN rel sp DEN= densidad total de individuos DEN rel sp= Densidad relativa de la especie d. Área basal promedio de la especie en m2 (AB prom sp) = (Σ AB spi)/nspi
ABspi= Área basal de cada individuo de la spi nspi= número total de individuos de la spi e. Dominancia total de la especie/hectárea (DOM sp)= DEN sp * AB prom sp (m2) f. Dominancia relativa por especie (DOM rel sp)= DOM sp/ DOM Tot DOM Tot= Suma de la dominancia de todas las especies g. Valor de importancia relativo (VI relativo)= (DEN rel sp + DOM rel sp)/ 2 h. Área basal total (m2/ha) = Σ(DOM spi)= Σ(DEN spi ∗ AB prom spi )
De cada individuo medido colecté la respectiva muestra botánica, procurando que presente flores y/o frutos para facilitar su identificación. Para la determinación del material vegetal se utilizaron claves y catálogos existentes en literatura como: Steyermark et al. (1995), Stevens et al. (2001), Boom (1990), Barbosa (1992), Gentry 1993, Mendoza y Ramírez 2000, Stevenson et al. (2000), Instituto de Investigaciones Amazónicas y CORMACARENA (2003) y Rangel (2004). Adicionalmente en este proceso conté con la colaboración de especialistas del Herbario PSO de la Universidad de Nariño, el Herbario COL de la Universidad Nacional de Colombia y el Herbario FMB del Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt.
ANÁLISIS DE DATOS a. Los análisis estadísticos fueron realizados en los programas Past v3.07 (Hammer et al. 2001) y Statistics v23 (IBM Corp. 2014), empleando un alfa de 0.05 para evaluar la
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significancia. Para cada conjunto de datos se comprobó la normalidad (prueba de bondad de ajuste de Shapiro-Wilk) y la homogeneidad de varianzas (prueba de Levene). Debido a que la mayoría de los datos de las variables de vegetación no cumplieron con los criterios de normalidad aunque si con la homogeneidad de varianzas (aún después de transformarlos empleando logaritmo), se usaron pruebas no paramétricas. b. Para evaluar si existen diferencias en las curvas de distribución de las variables de vegetación entre transectos de un mismo sitio se realizó la prueba Kolmogorov-Smirnov para dos muestras. En caso de comparar más de dos muestras a partir de estas variables, se realizó un análisis de varianza no paramétrico (Kruskal-Wallis) y la correspondiente prueba a posteriori tipo “Tukey” para conocer cuáles son las muestras que presentaron diferencias significativas. c. Para organizar los sitios a partir de la composición de árboles y arbustos se usó un análisis de agrupamiento, empleando la prueba de Escalamiento Multidimensional No métrico (por sus siglas en inglés NMDS); para evaluar si hubo diferencias significativas entre las agrupaciones se usó un Análisis Multivariante No Paramétrico (PERMANOVA o NPMANOVA). d. Las clases para los valores de DAP en arbustos y árboles de cada sitio de estudio fueron elaboradas teniendo en cuenta la regla propuesta por Sturges (1926), a través de la siguiente fórmula:
A (amplitud de las clases) = (X max – X min)/ K, donde: X max= Valor máximo, X min= Valor mínimo
k (número de clases)= (Log2 n) + 1 n= tamaño de la muestra
La distribución de las frecuencias fue expresada en términos de las densidades (número de individuos/hectárea) de arbustos y árboles que fueron obtenidas para cada sitio de estudio. e. Para estimar la densidad absoluta de árboles y arbustos se consideró a la distancia promedio (DPROM) de las mediciones de distancia entre individuos de cada transecto como un estimador del área media por individuo (1/DEN).
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RESULTADOS
COMPOSICIÓN FLORÍSTICA
A partir de la evaluación de la estructura de la vegetación y de la estimación de la oferta de frutos enocntré un total de 154 especies distribuidas en 45 familias y 79 géneros de plantas en los tres sitios de estudio durante los tres meses de muestreo, incluyendo las 19 especies registradas durante los recorridos adicionales para evaluar la densidad y consumo de frutos por parte del Terlaque (A. laminirostris). De esta cifra total, aproximadamente el 76% fue determinado hasta especie, el 20.8% de los taxones hasta género y el 3.2% hasta familia. Adicionalmente, encontré 20 especies que no pudieron ser determinadas (7 en Alejandría, 11 en La Planada y 2 en San Ramón). En consecuencia, el mayor número de especies fue encontrado en San Ramón con 79 (26 familias), seguido por La Planada con 70 (28 familias) y Alejandría con 69 especies (33 familias) (Fig. 1.6).
Riqueza de especies por sitio 79 80 69 70
53 60 46 41 Total especies 40 Especies V
20 Número de de especies Número 0 Alejandría R.N. La Planada R.N. San Ramón
Figura 1.6. Riqueza de plantas en cada sitio de estudio. Barras de izquierda a derecha: 1. Especies encontradas mediante la evaluación de la estructura de la vegetación, la cuantificación de frutos y recorridos adicionales, 2. Especies encontradas mediante la evaluación de la estructura de la vegetación.
Considerando estrictamente la evaluación de la estructura vegetal a partir de árboles y arbustos, encontré un total de 103 especies en los tres sitios de estudio distribuidas en 61 géneros y 34 familias (Anexo 1). De estas, aproximadamente el 72.8% fue determinado hasta especie, el 25.3% de los taxones hasta género y el 1.9% hasta familia. Adicionalmente, encontré 18 especies que no pudieron ser determinadas, (7 en Alejandría, 9 en La Planada y 2 en San Ramón).
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La mayor riqueza de árboles fue encontrada en Alejandría con 32 especies (21 familias), seguida por La Planada con 30 (17 familias) y finalmente, San Ramón con 26 (19 familias). Por el contrario, la riqueza de arbustos fue mayor en San Ramón con 37 especies (17 familias), seguido por La Planada con 30 (17 familias) y finalmente, Alejandría con 28 (16 familias).
El mayor número de especies fue registrado en San Ramón, no obstante el número de familias y géneros en los cuales están distribuidas las especies fue similar entre los tres sitios (Tabla 2), encontrando una mayor variedad de géneros en La Planada. La familia con mayor representatividad fue Rubiaceae la cual estuvo conformada por cinco (5) especies en Alejandría y La Planada y siete (7) en San Ramón. El número de familias que presentaron entre dos a siete especies varió entre los sitios, siendo nueve (9) en Alejandría y San Ramón y once (11) en La Planada. En cuanto a la distribución por géneros, la mayoría de estos están representados por una o dos especies en Alejandría y La Planada, mientras que en San Ramón algunos géneros presentan entre tres a cinco especies (Tabla 1.2).
Tabla 1.2. Comparación de la riqueza de especies de plantas y su distribución en familias y géneros entre los tres sitios de estudio. Alejandría R.N. La Planada R.N. San Ramón
Número especies 41 46 53
Número familias 22 23 24
Número géneros 33 39 35
Rubiaceae (5), Rubiaceae (5), Arecaceae Rubiaceae (7), Moraceae Fabaceae (4), (4), Lauraceae (4), (6), Melastomataceae (5), Arecaceae (3), Myrtaceae (4), Fabaceae Myrtaceae (5), Principales familias Meliaceae (3), Moraceae (3), Melastomataceae (3), Euphorbiaceae (4), (# especies) (3), Myrtaceae (3), Urticaceae (2), Clusiaceae Asteraceae (3), Urtiaceae (3), (2), Euphorbiaceae (2), Lauraceae (3), Urticaceae Asteraceae (2) y Meliaceae (2) y Moraceae (3) y Meliaceae (2). Lauraceae (2). (2).
Inga (3), Critoniopsis (2), Clusia (2), Eugenia (2), Ficus (5), Eugenia (3), Eugenia (2), Faramea Faramea (2), Inga (2), Miconia (3), Palicourea Principales (2), Cecropia (2) y Ficus Cecropia (2) y Ocotea (2). (3), Sapium (3), Myrcia (2), géneros (# (2). Guarea (2), Critoniopsis especies) (2), Cecropia (2), Ocotea (2) y Psychotria (2).
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Agrupamiento por Composición y Abundancia de Plantas
El análisis de PERMANOVA indicó que no existen diferencias estadísticamente significativas en la composición de especies de árboles y arbustos que fueron encontradas en los seis (6) transectos realizados en los tres (3) sitios (p= 0.0667; p>0.05). No obstante, la disposición gráfica de los sitios en el espacio dimensional considerando los dos ejes muestra claramente que San Ramón está más distante de Alejandría y La Planada (Fig. 1.7), lo cual está asociado a una mayor diferencia en la composición de especies entre estos sitios. Por el contrario, la disposición gráfica de Alejandría y La Planada presenta una menor distancia entre sí, relacionada con una mayor similitud en la composición de especies. Los mayores valores de similitud en composición y abundancia de especies se presentaron entre los dos transectos evaluados en cada sitio de muestreo (Fig. 1.7).
Figura 1.7. Agrupamiento de los tres sitios de estudio a partir de la composición y abundancia de especies mediante el análisis NMDS (índice de Bray-Curtis).
De las 103 especies de árboles y arbustos que fueron identificadas, solo cinco (5) fueron halladas en los tres sitios de estudio, mientras que la mayor parte de estas se encontraron únicamente en uno de los sitios (15 en Alejandría, 21 en R.N. La Planada y 35 en R.N. San Ramón). No obstante, 14 del total de especies determinadas, fueron registradas tanto en Alejandría como en La Planada, mientras que San Ramón compartió el menor número de especies con estos dos sitios, encontrando siete (7) especies en común con Alejandría y seis (6) con La Planada. Esto permite explicar, la disposición grafica de las tres áreas de estudio respecto a la composición de especies.
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ESTRUCTURA DE LA VEGETACIÓN
Estructura Horizontal
Las distribuciones de los DAPs de árboles no presentaron diferencias significativas entre los dos transectos evaluados en un mismo sitio, excepto entre aquellas obtenidas en Alejandría (Kolmogorov-Smirnov n= 100, p= 0.01). Sin embargo, se presentaron diferencias significativas entre las medianas de los DAPs de los tres sitios de estudio (Kruskal-Wallis H2,300, p= 0.016). Mediante la prueba pareada U de Mann-Whitney y la corrección de Bonferroni, se encontraron únicamente diferencias entre las medianas de Alejandría y San Ramón (p= 0.02; p<0.05), pero no entre La Planada y San Ramón (p= 0.07; p>0.05) ni entre Alejandría y La Planada (p= 1; p>0.05).
Los rangos obtenidos para los DAPs de árboles a través de la regla de Sturges muestran una distribución más similar entre Alejandría y La Planada que tiende a presentar una forma de J invertida, dado que en estos sitios se encontró una mayor densidad de plantas en la primera clase diamétrica equivalente al 35% y 52% de los árboles respectivamente, mientras que las siguientes categorías presentaron una reducción gradual respecto al número de individuos que agrupan.
Por el contrario, en San Ramón se encontró una distribución del DAP con tendencia en forma de L, ya que se presentó una mayor densidad de individuos en la primera clase diamétrica equivalente al 63% de los árboles y en las siguientes clases se observó una reducción drástica en lugar de una disminución gradual en la distribución (Fig. 1.8). Los mayores valores de DAPs para árboles fueron encontrados en La Planada ( = 25.00 cm ± 15.6), seguido por Alejandría con = 24.2 cm ± 12.25 y San Ramón con = 20.1 cm ± 11.67.
Árboles T1 y T2 Alejandría 10 - 16.8 200 16.8 - 23.7 23.7 - 30.5 150 30.5 - 37.3 37.3 - 44.1 100 44.1 - 51
# de de # Individuos/Ha 51 - 57.8 50 57.8 - 64.6
0 Categorías DAP (cm)
27
Árboles T1 y T2 La Planada 10 - 19.9 250 19.9 - 29.8 200 29.8 - 39.7 39.7 - 49.6 150 49.6 - 59.4 59.4 - 69.3 100 69.3 - 79.2
# de de # Individuos/Ha 79.2 - 89.1 50
0 Categorías DAP (cm)
Árboles T1 y T2 San Ramón 10.5 - 17.2 500 17.2 - 23.8 23.8 - 30.5 400 30.5 - 37.1 300 37.1 - 43.8 43.8 - 50.4 200 50.4 - 57.1
# de de # Individuos/Ha 57.1 - 63.7 100
0 Categorías DAP (cm) Figura 1.8. Distribución diamétrica de árboles en cada uno de los sitios de estudio, agrupando los individuos evaluados en los dos transectos realizados en cada área.
Las distribuciones de los DAPs de arbustos no presentaron diferencias significativas entre los dos transectos de un mismo sitio (Kolmogorov-Smirnov n=100, p>0.05) y tampoco entre las medianas de los DAPs de los tres sitios de estudio (Kruskal-Wallis H2,300, p= 0.71)
Las categorías obtenidas para los DAPs de arbustos muestran en general una distribución decreciente en el número de individuos, sin embargo, ésta presenta un comportamiento irregular, debido a que los elementos que tienen menos de 10 cm de DAP son más numerosos. En todos los sitios pero principalmente en La Planada hubo una mayor densidad de arbustos con 5 – 5.6 cm de DAP (primera clase) y una menor densidad de individuos con 9 – 10 cm de DAP, siendo equivalente a la quinta parte del número de individuos encontrados en la primera clase diamétrica. En Alejandría y San Ramón este decrecimiento fue menor, principalmente en San Ramón cuya distribución de DAPs tendió a ser más similar entre las diferentes categorías (Fig. 1.9). Los mayores valores promedio de DAP para arbustos fueron encontrados
28 en San Ramón con = 7.1 cm ± 1.39 y Alejandría = 7.1 cm ± 1.39, seguido por La Planada con = 6.9 cm ± 1.3.
Arbustos T1 y T2 Alejandría 5 - 5.61 150 5.61 - 6.23 6.23 - 6.84 100 6.84 - 7.45 7.45 - 8.06 8.06 - 8.68 50
# de de # Individuos/Ha 8.68 - 9.29 9.29 - 9.9 0 Categorías DAP (cm) Arbustos T1 y T2 La Planada 5 - 5.6 250 5.6 - 6.3 6.3 - 6.9 200 6.9 - 7.5 150 7.5 - 8.1 8.1 - 8.8
100 8.8 - 9.4 # de de # Individuos/Ha 50 9.4 - 10
0 Categorías DAP (cm)
Arbustos T1 y T2 San Ramón 5 - 5.56 100 5.56 - 6.13 6.13 - 6.69 80 6.69 - 7.25 60 7.25 - 7.81 7.81 - 8.38 40
8.38 - 8.94 # de de # Individuos/Ha 20 8.94 - 9.5
0 Categorías DAP (cm) Figura 1.9. Distribución diamétrica de arbustos en cada uno de los sitios de estudio, agrupando los individuos evaluados en los dos transectos realizados en cada área.
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Área Basal
Los valores totales y promedio de las áreas basales variaron entre los sitios de estudio (Tabla 1.3) y presentaron tendencias diferentes en árboles y arbustos. Se presentaron diferencias en las medianas de las áreas basales por individuo en árboles (Kruskal-Wallis H2,300, p= 0.016), las cuales fueron significativas únicamente entre Alejandría y San Ramón (p= 0.02; p<0.05). No obstante, las distribuciones de estas áreas basales presentaron diferencias altamente significativas entre La Planada y San Ramón (Kolmogorov-Smirnov n= 200, p= 0.006) y también entre Alejandría y San Ramón (Kolmogorov-Smirnov n= 200, p= 0.0001).
El área basal de árboles fue mayor en La Planada y Alejandría lo cual coincide con la distribución de las clases diamétricas halladas, sin embargo al expresarla en términos de unidad de área (m2/ha) el valor de área basal en San Ramón fue más cercano al de La Planada. Cabe resaltar que este resultado está en función de la densidad de especies encontrada en cada sitio, por lo que en el caso de San Ramón estas variables tendieron a incrementar debido a la dominancia de algunas especies como Wettinia kalbreyeri, cuyos individuos presentaron en promedio un DAP angosto ( = 16.4 cm).
Los valores de áreas basales en arbustos presentaron mayor similitud entre los sitios, por lo cual no se presentaron diferencias significativas entre las medianas de esta variable (Kruskal-
Wallis H2,300, p= 0.72). No obstante, se encontraron valores relativamente mayores en La Planada y Alejandría.
Tabla 1.3. Valores de área basal para árboles y arbustos en los dos transectos realizados en cada sitio de estudio. Alejandría R.N. La Planada R.N. San Ramón Área Basal Árboles Arbustos Árboles Arbustos Árboles Arbustos Á.B. Promedio (m2) 0,0575 0,0041 0,0680 0,0039 0,0424 0,0041 Á.B/Hectárea (m2/ha) 27,50 3,34 32,57 4,10 31,78 1,82
Estructura Vertical
Las categorías obtenidas para los valores de altura a partir de la propuesta modificada de Rangel y Lozano (1986), muestran una tendencia decreciente en la densidad de plantas, sin embargo, hay variaciones entre las distribuciones verticales de los tres sitios. Las distribuciones de las alturas de árboles y arbustos no presentaron diferencias significativas entre transectos de un mismo sitio (K-S n=100, p>0.05). No obstante, hubo diferencias entre las medianas de la altura de árboles de los tres sitios (K-W H2,300, p= 4.2E-06), las cuales fueron altamente significativas entre Alejandría y San Ramón (p= 1.21E-06; p<0.05) y entre La Planada y San Ramón (p= 0.005; p<0.05). Las medianas de los valores de altura de arbustos
30 también presentaron diferencias estadísticas (K-W H2,300, p= 0.0003), siendo altamente significativas entre Alejandría y San Ramón (p= 0.0003; p<0.05).
Pese a que en La Planada y San Ramón se presentó mayor similitud en la densidad de plantas con alturas de 1.5 – 5 m y 5.1 – 10 m, las principales diferencias radican en la densidad de individuos que alcanzaron entre 10.1 – 25 m, cuya proporción redujo a la mitad en San Ramón respecto a La Planada. A diferencia de estos dos sitios, en Alejandría se encontró cuatro intervalos de altura con una mayor densidad de plantas que presentaron entre 5.1 – 18 m. El número de individuos con alturas entre 1.5 – 5 m fue menor en comparación con los encontrados en los demás sitios y la densidad de aquellos con alturas entre 18.1 – 25 m fue similar a lo encontrado en La Planada. Los mayores valores promedio de altura fueron encontrados en Alejandría con = 11.23 m, seguido por La Planada con = 10.3 m y finalmente San Ramón con = 8.72 m.
En San Ramón la dominancia fue dada por individuos de portes bajos agrupados en las primeras categorías (Fig. 1.10). Los individuos que presentaron entre 1.5 – 10 m de altura corresponden al 77.5% del total (200) de individuos evaluados y están relacionados principalmente con especies como Wettinia kalbreyeri, cuya densidad fue mayor en las dos primeras categorías de altura y otros representantes de la familia Rubiaceae como Palicourea demissa y Psychotria sylvivaga y de la familia Icacinace, Calatola costaricensis las cuales se agruparon en la segunda categoría de altura.
En La Planada la mayor parte de individuos correspondiente al 73.5% presentó entre 5.1 – 18 m de altura, entre las que se destacan especies como Faramea calyptrata, Prestoea acuminata y Geonoma undata, cuya densidad estuvo principalmente representada por individuos que alcanzaron entre 5.1 – 10 m de altura. Otras especies como Ocotea cf. smithiana y Otoba lehmannii, presentaron principalmente alturas asociadas a la tercera categoría. En Alejandría la mayor parte de individuos correspondiente al 78.5% presentó entre 5.1 – 18 m de altura pero a diferencia de lo observado en La Planada, en este sitio dominaron aquellos que presentaron entre 10 – 18 m (Fig. 1.10). Entre las especies que presentaron mayores densidades en estas categorías están, Prestoea acuminata, Elaeagia utilis y Faramea calyptrata, esta última con individuos agrupados únicamente en la categoría dos. Algunas de estas especies y otras que también presentaron altas densidades son especies pioneras de rápido crecimiento que alcanzaron portes más bajos principalmente en San Ramón y portes intermedios a más altos en Alejandría.
31
Distribución Vertical T1 y T2 Alejandría
250
200 1.5 - 5
150 5.1 - 10 10.1 - 18
100 # de #de Individuos 18.1 - 25 50
0 Categorías Altura Distribución Vertical T1 y T2 La Planada
350 1.5 - 5 300 5.1 - 10 250 10.1 - 18 200 18.1 - 25 150 > 25
100 # de de # Individuos/Ha 50 0 Categorías Altura (m) Distribución Vertical T1 y T2 San Ramón
350 1.5 - 5 300 5.1 - 10 250 10.1 - 18 18.1 - 25 200 > 25 150
# de de # Individuos/Ha 100 50 0 Categorías Altura (m) Figura 1.10. Distribución vertical en cada uno de los sitios de estudio, agrupando los individuos evaluados en los dos transectos realizados en cada área.
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DENSIDAD DE ÁRBOLES Y ARBUSTOS
Tanto las densidades de árboles como de arbustos variaron y presentaron un patrón diferente entre los sitios de estudio, más no se presentaron diferencias significativas en las distribuciones de las distancias de árboles entre los dos transectos evaluados en un mismo sitio, excepto entre aquellas obtenidas en Alejandría (K-S n= 100, p= 0.032).
En consecuencia, hubo contrastes significativos entre las medianas de las distancias de los tres sitios de estudio (K-W H2,300, p= 0.009). Mediante la prueba pareada U de Mann-Whitney y la corrección de Bonferroni, encontré diferencias significativas entre Alejandría y San Ramón (p= 0.02; p<0.05), entre La Planada y San Ramón (p= 0.02; p<0.05) pero no entre Alejandría y La Planada (p=1; p>0.05). La densidad de árboles presentó mayor similitud entre estos dos últimos sitios, cuyos valores fueron inferiores a los encontrados en San Ramón en el que la densidad estuvo altamente influenciada por la dominancia de individuos de pequeños portes y con troncos delgados (Fig. 1.11).
Por el contrario, la densidad de arbustos fue mayor en La Planada seguida por Alejandría, cuyos valores superaron en aproximadamente el doble al obtenido en San Ramón (Fig. 1.11). Las distribuciones de las distancias de arbustos no presentaron diferencias significativas entre los dos transectos de un mismo sitio (K-S n= 100, p>0.05). Sin embargo, encontré contrastes altamente significativos entre las medianas de las distancias de los tres sitios (K-W H2,300, p= 0.0001), específicamente entre Alejandría y San Ramón (p= 0.008; p<0.05) y también entre La Planada y San Ramón (p= 0.0001; p<0.05), mientras que entre Alejandría y La Planada (p= 0.84; p>0.05) no hubo diferencias.
1200,00
1000,00
800,00 Transecto 1
600,00 Transecto 2 Transecto 1 y 2 400,00
# de individuos/Ha. # 200,00
0,00 Árboles Arbustos Árboles Arbustos Árboles Arbustos Alejandría R.N La Planada R.N San Ramón
Figura 1.11. Densidad de árboles y arbustos obtenida a partir del WQM en cada uno de los transectos realizados en los tres sitios de estudio.
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Densidad, Dominancia e Índice Valor de Importancia (IVI) por especie
Las especies de árboles que presentaron los mayores valores de IVI fueron diferentes en cada sitio de estudio, encontrando únicamente una especie en común entre Alejandría y La Planada, Otoba lehmannii (Tabla 1.4). Igualmente, el número de especies que en conjunto alcanzaron un IVI acumulado entre el 60% y 65% difirió entre los tres sitios, siendo mayor en Alejandría y La Planada con diez (10) y nueve (9) especies respectivamente y menor en San Ramón con sólo cuatro (4) (Fig. 1.12).
Tabla 1.4. Índice Valor de Importancia (IVI) para las principales especies de árboles registradas en los tres sitios de estudio. De izquierda a derecha: Densidad total de la especie/hectárea, Área basal promedio de la especie, Dominancia total de la especie/hectárea. Nota: El epíteto entrecomillado (Magnolia “mindoensis” ined.) corresponde a una nueva especie que próximamente será publicada en una revista científica. Den. tot ABprom Dom. tot IVI Especie IVI sp/Ha. sp (cm2) sp/Ha. acumulado Elaeagia utilis 100,42 356,67 3,58 0,17 0,17 Otoba lehmannii 43,04 470,00 2,02 0,08 0,25
Dendropanax macrocarpus 19,13 1387,47 2,65 0,07 0,32 Magnolia “mindoensis” ined. 9,56 2271,33 2,17 0,05 0,37 Ilex cf. pernervata 9,56 2195,22 2,10 0,05 0,42
Alejandría Miconia sp. 23,91 494,88 1,18 0,05 0,46 Inga aff. multijuga 19,13 708,72 1,36 0,04 0,51 Inga oerstediana 19,13 658,98 1,26 0,04 0,55 Alchornea leptogyna 19,13 472,57 0,90 0,04 0,59 Critoniopsis sp. 14,35 806,49 1,16 0,04 0,62 Inga sp. 47,88 1416,81 6,78 0,15 0,15 Otoba lehmannii 52,67 447,23 2,36 0,09 0,25
Myrcia sp. 28,73 1125,13 3,23 0,08 0,32 Critoniopsis sp. 14,36 1961,16 2,82 0,06 0,38
Hieronyma oblonga 23,94 871,21 2,09 0,06 0,44 Planada
Ocotea cf. smithiana 38,30 272,45 1,04 0,06 0,50 La La Macrolobium colombianum 38,30 227,37 0,87 0,05 0,55 Myrtaceae 4,79 6238,86 2,99 0,05 0,60
Cecropia monostachya 19,15 825,85 1,58 0,04 0,64
Wettinia kalbreyeri 397,08 217,59 8,64 0,40 0,40 Cecropia bullata 29,97 2166,93 6,49 0,12 0,52 Eugenia sp. 14,98 2039,17 3,06 0,06 0,58
San Ramón San Guarea kunthiana 29,97 628,07 1,88 0,05 0,63
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120,00 120,00
100,00 100,00
80,00 80,00
60,00 60,00
40,00 40,00
% VI % acumulado % VI % acumulado
20,00 20,00
0,00 0,00 0 10 20 30 40 0 10 20 30 40 50 A # de Especies B # de Especies
120,00
100,00
80,00
60,00
40,00
VI % acumulado 20,00
0,00 0 10 20 30
C # de Especies
Figura 1.12. Porcentaje acumulado del Índice Valor de Importancia (IVI) para las especies de árboles registradas en cada uno de los sitios de estudio. A) Alejandría, B) R.N. La Planada y C) R.N. San Ramón.
Las especies de arbustos que presentaron los mayores valores de IVI variaron entre los sitios de estudio, excepto las especies Prestoea acuminata y Faramea calyptrata encontradas en Alejandría y La Planada y Elaeagia utilis encontrada en Alejandría y San Ramón (Tabla 1.5). Igualmente, el número de especies que en conjunto alcanzaron un IVI acumulado entre el 60% y 66% difirió entre los tres sitios, siendo mayor en San Ramón con diez (10) especies y menor en Alejandría y La Planada con tres (3) y cuatro (4) especies respectivamente (Fig. 1.13). Esto muestra que en San Ramón hay una mayor riqueza de arbustos mientras que en Alejandría y
35
La Planada la dominancia está dada por unas pocas especies que alcanzaron rápidamente el IVI acumulado con un porcentaje entre el 60% y 65%.
Cabe resaltar que tanto en árboles como en arbustos la especie que presentó mayor IVI en San Ramón fue W. kalbreyeri, mientras que en Alejandría y La Planada las especies con mayor IVI difirieron entre árboles y arbustos.
Tabla 1.5. Índice Valor de Importancia (IVI) para las principales especies de arbustos registradas en los tres sitios de estudio. De izquierda a derecha: Densidad total de la especie/hectárea, Área basal promedio de la especie, Dominancia total de la especie/hectárea.
Den. tot ABprom Dom. tot IVI Especie IVI sp/Ha. sp (cm2) sp/Ha. acumulado Prestoea acuminata 356,29 40,82 1,45 0,44 0,44
Faramea calyptrata 113,36 36,77 0,42 0,13 0,57 Alejandría
Elaeagia utilis 64,78 45,87 0,30 0,08 0,65
Faramea calyptrata 314,02 36,43 1,14 0,29 0,29 Prestoea acuminata 219,81 42,25 0,93 0,22 0,51
Planada Geonoma undata 73,27 44,64 0,33 0,07 0,58
La La Carapa guianensis 41,87 53,32 0,22 0,05 0,63 Wettinia kalbreyeri 128,73 41,25 0,53 0,29 0,29 Alchornea coelophylla 26,63 42,76 0,11 0,06 0,35
Palicourea demissa 22,20 43,58 0,10 0,05 0,40
Miconia lehmannii 17,76 53,90 0,10 0,05 0,45 Calatola costaricensis 17,76 36,43 0,06 0,04 0,49 Elaeagia utilis 13,32 55,76 0,07 0,04 0,52
San Ramón San Miconia sp. 17,76 27,76 0,05 0,03 0,56 Ficus cf. apollinaris 13,32 47,28 0,06 0,03 0,59 Boehmeria caudata 13,32 38,67 0,05 0,03 0,62 Clibadium grandifolium 8,88 51,92 0,05 0,02 0,64
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120,00 120,00
100,00 100,00
80,00 80,00
60,00 60,00
40,00 40,00
% VI % acumulado % VI % acumulado 20,00 20,00
0,00 0,00 0 10 20 30 0 10 20 30 40 A # de Especies B # de Especies
120,00
100,00
80,00
60,00
40,00 % VI % acumulado
20,00
0,00 0 10 20 30 40 C # de Especies Figura 1.13. Porcentaje acumulado del Índice Valor de Importancia (IVI) para las especies de arbustos registradas en cada uno de los sitios de estudio. A) Alejandría, B) R.N. La Planada y C) R.N. San Ramón.
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DISCUSIÓN
La vegetación consiste en una expresión de las condiciones ecológicas que presenta un área por lo cual puede funcionar como un indicador de factores biofísicos y antrópicos que ocurren en un espacio geográfico y tiempo determinados (Etter 1994, Rangel y Velázquez 1997), por lo que dependiendo del tipo, objetivo, intensidad y duración de las actividades humanas los ecosistemas originales presentan diversos grados de transformación (Etter 1994). Es por esto que a través del conocimiento de la estructura y composición florística es posible evidenciar cambios en las coberturas vegetales.
Entre las familias con mayor número de especies encontradas en este estudio están Rubiaceae, Melastomataceae, Moraceae, Lauraceae, Fabaceae y Arecaceae, las cuales presentaron diferente representatividad en cada una de las áreas muestreadas. Aunque no coincidieron con el orden de importancia de las familias propuestas en otros estudios, en general han sido consideradas como las más relevantes en bosques andinos de elevaciones medias (González et al. 2007, Galindo et al. 2003, Gentry 2001).
Pese a que existe una amplia información sobre los mecanismos del cambio estructural durante la sucesión, el conocimiento acerca de las tendencias y variaciones en la riqueza y composición de especies a lo largo de este proceso aún continúa en discusión (Marques et al. 2014), ya que estos atributos de las comunidades al igual que la densidad de especies están asociados a procesos de recambio de especies y ensamblaje de las comunidades (Chazdon et al. 2007). La riqueza de árboles puede ser relativamente baja en áreas con sucesión temprana y mayor en aquellas con sucesión tardía (Chazdon et al. 2007, Marques et al. 2014), pero la fase inmadura o intermedia puede tener un mayor número de estas especies (Liebsch et al. 2007) al agrupar especies tolerantes e intolerantes a la sombra (Marques et al. 2014) o que surgen a partir de fases previas de la sucesión. Cabe resaltar que para este estudio, aunque hubo una mayor riqueza de especies en San Ramón, la riqueza de árboles fue superior en Alejandría, sugiriendo una mayor diversidad en este nivel de la estructura vegetal.
A pesar de la espesa vegetación compuesta por árboles jóvenes que caracteriza a todas las áreas con claros en regeneración o en los primeros estados de sucesión, la notable heterogeneidad espacial persiste especialmente en el estrato arbustivo inferior (Vitz et al. 2007). Esto coincide con los resultados aquí expuestos, encontrando una mayor riqueza de arbustos en San Ramón con una mayor representatividad de especies de las familias Melastomataceae, Rubiaceae y Moraceae que en los otros dos sitios.
La Planada y Alejandría son los dos sitios que presentaron mayor similitud en composición de especies tanto en árboles como en arbustos, lo cual puede deberse a que después del disturbio que dio origen a la cobertura actual, permanecen en una relativa estabilidad que ha permitido una recuperación progresiva. La escasa presión por extracción de madera y el
38 mantenimiento de remanentes de bosque aislados del ganado en el caso de Alejandría o el disturbio nulo y cercamiento (en aquellos remanentes que colindan con fincas privadas) en La Planada, hacen que mantengan ciertas especies en común entre ellas algunas de bosques maduros o secundarios como Otoba lehmannii, Carapa guianensis, Dendropanax macrocarpus, Ocotea cf. smithiana, Macrolobium colombianum y Ruagea glabra, las cuales tienen uso principalmente maderable y otros no maderables (Catálogo de la biodiversidad de Colombia, Bernal et al. 2015). O. lehmanni está catalogada como especie Vulnerable (VU) para Colombia de acuerdo a la IUCN. Otro de los elementos importantes en Alejandría fue el hallazgo de una especie de la familia Magnoliaceae, cuyas especies, en su mayoría presentan fuertes presiones y se encuentran bajo categoría de amenaza (Calderón et al. 2007).
Por el contrario, San Ramón presentó mayor disimilitud con estos sitios lo cual se ve reflejado no solo con el número de especies y sus abundancias sino también con la identidad de aquellas que fueron reportadas únicamente en este sitio, entre las cuales cabe resaltar algunas de los géneros Miconia, Palicourea, Psychotria, Sapium y especies como Wettinia kalbreyeri la cual fue altamente dominante y es muy abundante en esta región del departamento de Nariño ya que es una palma que al parecer aprovecha los pequeños claros de bosque en los que puede crecer rápidamente debido a su estrategia de rápido alargamiento del tallo (Galeano y Bernal 2010). Sin embargo, se resalta la presencia de un individuo de Pourouma bicolor, una especie considerada como abundante en bosques con baja alteración (Stevenson y Rodríguez 2008) que fue encontrada en borde de bosque por fuera de los transectos evaluados.
La estructura comunitaria de la vegetación está definida por el ordenamiento en sentido vertical y horizontal de sus componentes. Una estrategia para reflejar estos atributos es el análisis de distribución en clases de variables como DAP, altura, cobertura, lo cual facilita la comprensión de la dinámica de la vegetación, ya que es posible interpretar si los sitios se encuentran conservados o con cierto grado de alteración (Rangel & Velázquez 1997).
A diferencia de San Ramón, en Alejandría y La Planada la distribución diamétrica de árboles presentó forma de J invertida, la cual ha sido observada en otros bosques tropicales y consiste en una reducción del número de árboles a medida que incrementa el DAP (Nebel et al. 2001, Galindo et al. 2003, Dueñas et al. 2007, Restrepo et al. 2012) como respuesta a una alta dinámica de la flora (Faber-Langendoen y Gentry 1991). Sin embargo, las últimas clases no presentaron un ligero incremento, excepto en Alejandría, lo cual puede estar relacionado con la pérdida de estos elementos por la extracción de especies maderables. En consecuencia, la principal diferencia entre los tres sitios de estudio radica en la densidad de individuos en la primera clase diamétrica y la distribución que presentan las siguientes clases cuyos individuos tienen un DAP mayor.
En Alejandría y La Planada se presentó un tipo de estructura que agrupa una alta cantidad de árboles angostos en la primera clase junto a un menor número de árboles de mayor DAP, lo cual puede interpretarse como bosques naturales de poca intervención en los cuales ocurre
39 un reclutamiento permanente de nuevos individuos (Newton 2007). En San Ramón las dos primeras clases diamétricas agruparon el 83% de los árboles con una clara ausencia de individuos de gran porte, por lo que presenta un tipo de estructura dominada por muchos individuos con DAP bajos, es decir, que se trata de un área con mayor grado de disturbio que las otras localidades y que ha sufrido procesos de regeneración reciente (Newton 2007). En este sentido, las áreas con claros en regeneración suelen presentar una estructura vegetal heterogénea, incluyendo parches de árboles jóvenes combinados con arbustos y suelo desnudo (Vitz et al. 2007), aunque es importante considerar que en sitios como este pueden existir árboles de mayores dimensiones que cada vez son más escasos por efecto de la intervención humana.
La distribución diamétrica de los arbustos mostró patrones irregulares por lo que no se encontró una clara configuración en forma de J invertida como en el caso de los árboles. Pese a esto y a que no obtuvimos diferencias significativas en las distribuciones de DAP entre sitios, en Alejandría y especialmente en La Planada la densidad de individuos tiende reducir a medida que incrementa el DAP, mientras que en San Ramón la distribución diamétrica presenta una menor variación entre las clases, lo cual sugiere que existe una menor heterogeneidad en la estructura horizontal a este nivel. Cabe mencionar que esta distribución para arbustos puede estar influenciada por el efecto del diámetro mínimo considerado debido a que se excluye a los individuos con DAP < 5 cm (los cuales no fueron de interés para este estudio), lo que afecta de alguna manera las frecuencias en la estructura vegetal (Galindo et al. 2003).
Los valores de área basal presentaron un patrón similar al encontrado en las distribuciones diamétricas en los tres sitios, sin embargo, esta tendencia fue diferente para los árboles en Alejandría, ya que pese a agrupar individuos con DAP mayores a los encontrados en San Ramón el área basal (m2/ha) fue mayor en este último sitio. En La Planada el área basal estuvo estrechamente relacionado con las distribuciones diamétricas e incluso se encontró un valor superior al reportado por Samper y Vallejo (2007) equivalente a 23.4 m2/ha en individuos con DAP > 10 cm.
Por lo tanto, el área basal de árboles en San Ramón está estrechamente asociado e influenciado por la alta densidad de individuos de tallos delgados y portes bajos más que por el crecimiento diamétrico de algunos árboles. Si bien en áreas con intervención o en proceso de recuperación puede encontrarse un bajo porcentaje de individuos con DAP altos que incrementan el valor de área basal, en estos bosques se presenta una elevada cantidad de juveniles e individuos pequeños que ponen de manifiesto el estado sucesional (Ayala 2011). Alejandría y principalmente La Planada presentaron una cantidad de árboles robustos aunque menos numerosos respecto a San Ramón y una menor proporción de individuos de menor porte que está asociada con la reducción de entrada de luz como consecuencia de la presencia de árboles con amplias copas (Ayala 2011).
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En general, la estructura vertical también presentó el mismo patrón que la horizontal y coincidió con lo encontrado en estudios previos al agrupar un mayor número de individuos en las clases de tamaños menores y a medida que aumentó la altura la densidad de individuos disminuyó (Dueñas et al. 2007, Ariza et al. 2009, Restrepo et al. 2012). Sin embargo, el patrón en la distribución vertical encontrado en Alejandría y La Planada contrasta con el observado en San Ramón, ya que en los primeros dominaron las alturas intermedias (estratos subarbóreo y arbóreo inferior) con individuos relativamente grandes, mientras que en San Ramón dominaron los individuos de portes bajos (estratos arbustivo y subarbóreo). Estas diferencias encontradas en la distribución vertical suponen una estructura variable que puede responder a la gran dinámica de claros en ecosistemas montañosos que presentan fuertes pendientes (Robert 2003) originados por factores naturales o antrópicos. En bosques jóvenes se ha encontrado dominancia de individuos de portes bajos, por lo que los valores de altura incrementan en la fase tardía de sucesión (Denslow y Guzman 2000). Al igual que en la distribución diamétrica de arbustos, la clase inferior de la distribución vertical puede estar influenciada por el efecto del diámetro mínimo considerado.
Para La Planada se tiene aportes importantes que describen aspectos de composición, estructura, crecimiento y patrones de distribución de especies (Velásquez et al. 2006, Samper y Vallejo 2007, Vallejo y Galeano 2009). En este sentido Samper y Vallejo (2007) encontraron que la densidad de individuos con DAP > 10 cm fue de 575 individuos/ha mientras que en aquellos con DAP > 1 cm fue de 4527 individuos/ha. Pese a que las diferencias en el diseño de muestreo constituyen un aspecto importante que influye sobre estos resultados, en este estudio encontré una densidad similar en individuos con DAP > 10 cm equivalente a 479 individuos/ha.
Las variaciones en la densidad de individuos entre los tres sitios presentaron tendencias similares a las encontradas en el área basal, excepto en la densidad de árboles, ya que el mayor número de estos individuos fue encontrado en San Ramón, donde hubo dominancia de tallos delgados. En este contexto, es importante resaltar que la densidad de individuos o tallos al igual que el área basal están influenciados por atributos intrínsecos de la historia de vida de las especies (tasas de crecimiento, reclutamiento y mortalidad de árboles) y por procesos denso-dependientes de las poblaciones, por lo que probablemente la densidad no sigue un patrón predecible con la edad del bosque (Chazdon et al. 2007).
En consecuencia, los bosques jóvenes o con sucesión temprana pueden presentar una alta densidad de árboles de rápido crecimiento, lo cual incrementa la competencia por espacio en el dosel (Denslow y Guzman 2000, Chazdon et al. 2010, Marques et al. 2014). En una posterior fase de transición con el reemplazo de estas plantas pioneras (Chazdon et al. 2010) que alcanzan una alta dominancia, incrementa la heterogeneidad estructural y la disponibilidad de recursos para otras especies de sotobosque y plántulas. En consecuencia la densidad de árboles particularmente de tallos pequeños comienza a disminuir a medida que los bosques se acercan a una fase tardía de sucesión (Denslow y Guzman 2000, Guariguata y Ostertag,
41
2001, Breugel et al. 2006), lo cual se vio reflejado en los bosques evaluados en Alejandría y La Planada.
La importancia ecológica de las especies representada por los valores de IVI presentó el mismo patrón de variación que la riqueza de árboles y arbustos entre los tres sitios de estudio. De acuerdo al porcentaje de IVI acumulado en árboles, la mayor heterogeneidad se presenta en Alejandría y la menor en San Ramón, ya que en este último sitio el mayor peso ecológico estuvo representado por unas pocas especies dominantes de rápido crecimiento como W. kalbreyeri (Galeano y Bernal 2010) y Cecropia bullata. En el caso de arbustos ocurre lo contrario, debido a que la mayor heterogeneidad se presenta en San Ramón mientras que en Alejandría y La Planada el IVI acumulado con alrededor del 65% estuvo representado por unas pocas especies.
La presencia de individuos con diámetros grandes y alto valor de importancia como O. lehmannii y D. macrocarpus en Alejandría, e Inga sp. y O. lehmannii en La Planada, sugieren que estos remanentes de bosque presentan un estado sucesional más avanzado. Por el contrario, en San Ramón se encuentran plantas de sucesión temprana entre las que presentaron mayor valor de importancia como C. bullata, sugiriendo que se trata de un bosque relativamente joven (Nebel et al. 2001). Esto último, sumado al hecho de que hay bastante formación de claros por razones naturales y/o procesos antrópicos, posiblemente permiten la amplia distribución de esta especie y otras pioneras en los fragmentos de este bosque.
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CAPÍTULO II. DENSIDAD Y OFERTA DE FRUTOS
INTRODUCCIÓN
En las plantas dispersadas por aves frugívoras, aspectos como el comportamiento, las estrategias de forrajeo, la diversidad (Moegenburg y Levey 2003) y las preferencias de hábitat de estas especies (Levey 1988) influyen en la estructura de los patrones espaciales de deposición de semillas (Russo et al. 2006) y por lo tanto, en la abundancia y riqueza de plantas con oferta de frutos (Moegenburg y Levey 2003). Sin embargo, existen otros factores que pueden modificar la disponibilidad de estos recursos en las comunidades vegetales como por ejemplo las respuestas asociadas al disturbio y transformación de la cobertura boscosa.
Aunque no se conocen todos los efectos que tiene la pérdida de hábitat y la fragmentación sobre las aves, se ha encontrado que entre los grupos de especies más vulnerables y sensibles a las alteraciones en su hábitat están las frugívoras grandes (Renjifo 1999, Kattan et al. 1994), ya que la degradación del hábitat puede alterar la abundancia de plantas con oferta de frutos para estas especies (Restrepo et al. 1999, Galetti et al. 2003, Vergara et al. 2010) y por lo tanto, reducir la disponibilidad de estos recursos. Con ello se pueden generar nuevas condiciones ambientales para especies frugívoras y para otras plantas que proveen frutos (Brothers y Spingarn 1992), las cuales pueden aprovechar los cambios originados en el ambiente con estas perturbaciones.
Por consiguiente, es importante conocer el efecto del disturbio sobre el hábitat y los recursos que éste ofrece, para poder comprender como la alteración de estos afecta directa (ej. pérdida de árboles grandes con huecos para anidar, recursos alimenticios) (Wiebe 2011) e indirectamente (ej. aumento de competencia) al organismo de estudio (Andrén 1994). Además para desarrollar estudios que aborden el uso de hábitat de vertebrados terrestres es prioritario considerar factores que actúen como agentes limitantes en la abundancia y distribución de las especies (O´Connor 2002).
Considerando que los mecanismos de respuesta de los diferentes gremios de forrajeo en aves frente a las perturbaciones del hábitat están vinculados de forma implícita a los recursos alimenticios y su abundancia, pero esta relación solo ha sido objeto de una limitada evaluación experimental (Gray et al. 2007), como parte de este estudio evalué la densidad de individuos fructificando y la disponibilidad de este recurso en tres áreas con remanentes de bosque en las elevaciones medias de la vertiente del Pacífico de Nariño, con el fin de conocer el efecto de la perturbación sobre el uso de hábitat por el Terlaque de Nariño, teniendo en cuenta que los tucanes son altamente dependientes de este recurso (Holbrook 2011).
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MÉTODOS
MÉTODOS DE MUESTREO
El estudio fue llevado a cabo en los meses de septiembre y noviembre de 2014 y entre mediados de enero a mediados de febrero de 2015, abarcando épocas de mayor y menor precipitación en los sitios de estudio (ver descripción en el Capítulo I), lo cual permite reducir el sesgo en la información que puede ser generado por estas fluctuaciones en la estacionalidad durante el tiempo de muestreo.
Densidad de plantas con oferta de frutos
La evaluación de la densidad de individuos que fructificaron y la cuantificación de este recurso fue realizada durante los tres períodos de estudio en los dos transectos base en los cuales también se llevó a cabo la evaluación rápida de la estructura y composición florística, de acuerdo al Método del Cuadrante Errante (Wandering Quarter Method) - WQM (Catana 1963). Para esto, se trazó aleatoriamente 10 transectos perpendiculares al transecto base en cada uno de los períodos de estudio, por lo que solo en algunos casos fue evaluado un mismo transecto en dos de los muestreos.
En cada transecto perpendicular fueron ubicados cinco (5) individuos con DAP ≥ 4 cm que estuvieron fructificando, por lo que obtuvimos una muestra de 100 individuos en los dos transectos evaluados en cada sitio de estudio. Se consideró este DAP, debido a que varios individuos de la palma conocida comúnmente como Palmito (Prestoea acuminata) presentaron entre 4 – 5 cm de diámetro, cuyos frutos son consumidos por el terlaque.
A cada individuo fueron tomadas las siguientes medidas: diámetro a la altura del pecho (DAP) y distancia entre los individuos seleccionados (Renjifo 2001, Rudas 2009), la cual fue medida con un distanciómetro de láser Leica® DISTO™ A5. Con esos datos se calcularon los siguientes parámetros: área basal promedio por especie, la densidad de individuos por hectárea, la densidad total y relativa por especie, la dominancia total y relativa por especie y el valor de importancia (IVI) por especie (Rudas 2015). Estos parámetros fueron calculados de acuerdo a lo propuesto por Rudas (2015) y son descritos en detalle en el Capítulo I.
Método para la cuantificación de frutos
Para la estimación de la oferta de frutos disponibles, seguimos la metodología propuesta por Chapman et al. (1992):
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El conteo visual de los frutos fue realizado visualizando 5 cubos de 1 m 3 en la copa y distribuidos en sitios donde habían frutos. En estos volúmenes conté la totalidad de frutos. Luego estimé cuántas de estas unidades de medición había en la copa del árbol seleccionado, extrapolando para lograr un estimado total del número de frutos por árbol.
ANÁLISIS DE DATOS
a. Los análisis estadísticos fueron realizados en los programas Past v3.07 (Hammer et al. 2001) y Statistics v23 (IBM Corp. 2014), empleando un alfa de 0.05 para evaluar la significancia. Para cada conjunto de datos se comprobó la normalidad (prueba de bondad de ajuste de Shapiro-Wilk) y la homogeneidad de varianzas (prueba de Levene). Debido a que la mayoría de los datos de las variables evaluadas no cumplieron con los criterios de normalidad aunque si con la homogeneidad de varianzas (aún después de transformarlos empleando logaritmo), se usaron pruebas no paramétricas.
b. Para evaluar si existen diferencias en las curvas de distribución de las variables de disponibilidad de frutos entre transectos de un mismo sitio se realizó la prueba Kolmogorov-Smirnov para dos muestras. En caso de comparar más de dos muestras a partir de estas variables, se realizó un análisis de varianza no paramétrico (Kruskal- Wallis) y la correspondiente prueba a posteriori tipo “Tukey” para conocer cuáles son las muestras que presentaron diferencias significativas.
c. Para organizar los sitios a partir de la composición de especies en fructificación se usó un análisis de agrupamiento, empleando la prueba de Escalamiento Multidimensional No métrico (por sus siglas en inglés NMDS); para evaluar si hubo diferencias significativas entre las agrupaciones se usó un Análisis Multivariante No Paramétrico (PERMANOVA o NPMANOVA).
d. Los datos de disponibilidad de frutos para cada sitio de estudio fueron organizados y agrupados de acuerdo a clases logarítmicas (I: 1-10, II: 10-102, III: 102-103, IV: 103-104, V: 104-105). El número de individuos que hizo parte de cada una de estas categorías fue expresado en términos de la densidad encontrada en cada sitio de estudio para un determinado mes de muestreo.
e. La densidad de frutos por hectárea para cada especie fue estimada como el producto de su densidad de individuos por el valor promedio de la oferta de frutos de la especie. Por lo tanto: densidad de frutos spi= densidad spi x promedio del número de frutos spi
f. El análisis de regresión múltiple fue realizado mediante el software R versión 3.2.4 (R Core Team 2016), para lo cual se empleó la función lm del paquete stats.
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RESULTADOS
COMPOSICIÓN DE PLANTAS CON OFERTA DE FRUTOS
Encontré un total de 80 especies de árboles y arbustos en fructificación distribuidas en 30 familias y 47 géneros en los tres sitios de estudio (Anexo 2). De esta cifra total, el 83.7% fue determinado hasta especie, el 12.5% de los taxones hasta género y el 3.8% hasta familia. En La Planada encontré dos (2) especies que no pudieron ser determinadas, sin embargo la información de estructura de estos ejemplares fueron empleadas en los análisis.
El mayor número de especies fue registrado en San Ramón (Tabla 2.1, Fig. 2.1). La familia con mayor representatividad fue Rubiaceae la cual estuvo conformada por seis (6) especies en Alejandría, siete (7) en La Planada y ocho (8) en San Ramón. En cuanto a la distribución por géneros, aquellos que agruparon un mayor número de especies son: Inga en Alejandría, Palicourea en La Planada y Miconia en San Ramón (Tabla 2.1).
Tabla 2.1. Comparación de la riqueza de especies en fructificación y su distribución en familias y géneros entre los tres sitios de estudio. Alejandría R.N. La Planada R.N. San Ramón
Número especies 27 37 45
Número familias 13 18 19
Número géneros 18 25 28
Rubiaceae (6), Arecaceae Rubiaceae (7), Arecaceae Rubiaceae (8), (4), Fabaceae (3), (5), Lauraceae (3), Melastomataceae (7), Lauraceae (2), Melastomataceae (3), Arecaceae (5), Solanaceae Principales familias Melastomataceae (2), Urticaceae (3), Fabaceae (4), Meliaceae (3), (# especies) Solanaceae (2) y (2), Moraceae (2) y Urticaceae (3), Araliaceae Urticaceae (2). Solanaceae (2). (2) y Actinidiaceae (2).
Inga (3), Cecropia (2), Palicourea (4), Cecropia Miconia (6), Palicourea (4), Chamaedorea (2), (3), Chamaedorea (2), Solanum (4), Cecropia (3), Principales Faramea (2), Miconia (2), Faramea (2), Ficus (2), Chamaedorea (2), Guarea géneros (# Palicourea (2) y Solanum Inga (2) y Solanum (2). (2), Saurauia (2) y especies) (2) Schefflera (2).
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Durante el estudio, los valores de riqueza de plantas fluctuaron en Alejandría y La Planada, mientras que en San Ramón se presentó una menor variabilidad en el número de especies con oferta de frutos (Fig. 2.1).
Número de especies fructificando
23 23 23 25 20 20 17 16 16 13 15 12 10 5
0
Noviem Noviem Noviem
Septiem Septiem Septiem
Ene-Febr Ene-Febr Ene-Febr Alejandría R.N. La Planda R.N. San Ramón
Figura 2.1. Riqueza de plantas en fructificación en los tres sitios de estudio durante cada uno de los períodos de muestreo.
Agrupamiento por composición y abundancia de plantas con frutos
El análisis PERMANOVA de dos vías indicó que existen diferencias significativas en la composición y abundancia de especies de plantas en fructificación entre los tres sitios de estudio (p= 0.0001). La prueba post-hoc usando la corrección de bonferroni muestra que hay diferencias significativas en la composición de especies encontrada en los transectos de Alejandría y San Ramón (p= 0.002) y entre aquellos de La Planada y San Ramón (p= 0.002).
La disposición gráfica de los transectos evaluados en cada sitio considerando los dos ejes muestra que San Ramón tiende a estar más distante de Alejandría y La Planada, lo cual está asociado a una mayor diferencia en la composición y abundancia de especies con oferta de frutos entre éste y los otros sitios, mientras que Alejandría y La Planada presentan una mayor similitud entre sí (Fig. 2.2).
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Figura 2.2. Agrupamiento de los tres sitios de estudio a partir de la composición y abundancia de especies en fructificación mediante el análisis NMDS (Índice Bray-Curtis). AT: Alejandría, PT: R.N. La Planada, ST: R.N. San Ramón.
De las 80 especies cuyos individuos fueron detectados con oferta de frutos, diez (10) fueron encontradas en los tres sitios de muestreo, tres (3) especies únicamente en Alejandría y La Planada (Faramea calyptrata, Inga sp. 1, Otoba lehmannii), tres (3) en La Planada y San Ramón (Cecropia angustifolia, Geonoma undata, Solanum deflexiflorum) y tres (3) fueron compartidas entre Alejandría y San Ramón (Elaeagia utilis, Miconia magnifolia, Wettinia kalbreyeri). Las especies restantes fueron registradas solamente en uno de los sitios de estudio, encontrando 29 de estas especies en San Ramón, 21 en La Planada y 11 en Alejandría.
DENSIDAD DE PLANTAS CON OFERTA DE FRUTOS
Contrario a la tendencia observada en la riqueza y composición de especies que fructificaron, la densidad de estos individuos en cada uno de los períodos de muestreo fue mayor en Alejandría, seguida por La Planada y finalmente San Ramón. De igual forma, los valores de estas densidades durante el estudio fluctuaron principalmente en los dos primeros sitios, mientras que en San Ramón se observó una tendencia más estable o con poca variación en la densidad de individuos durante este período (Fig. 2.3).
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Densidad de individuos fructificando
600,00 Primer 500,00 muestreo 400,00 Segundo muestreo 300,00 Tercer
200,00 muestreo Densidad/Ha.
100,00
0,00 Alejandría La Planada San Ramón Figura 2.3. Densidad de individuos en fructificación obtenida a partir del método WQM en los transectos evaluados en los tres sitios de estudio.
Las distribuciones de las distancias entre los individuos que fructificaron no presentaron diferencias significativas entre los dos transectos evaluados en un mismo sitio (K-S p>0.05). No obstante, hubo contrastes significativos entre las medianas de las distancias de los tres sitios (K-W H2,874, p= 0.01), cuyas diferencias fueron altamente significativas entre Alejandría y San Ramón (p<0.0001) y también entre La Planada San Ramón (p<0.001), por el contrario entre Alejandría y La Planada no hubo diferencias (p= 0.33).
Relación entre las variables de vegetación y la densidad de plantas con frutos
A partir del análisis de regresión múltiple se encontró una relación altamente significativa entre las variables de estructura (DAP, altura, área basal y densidad) y riqueza de árboles y arbustos frente a la densidad de plantas que fructificaron, por lo que todas pueden aportar a la explicación de esta densidad en cada sitio. Sin embargo, las variables con mayores impactos sobre las varianzas (VIF= Variance Inflation Factor) y que por ende, pueden ser predictores óptimos de la densidad de plantas con oferta de frutos fueron la densidad y la riqueza de árboles y arbustos, con las cuales se encontraron valores de R2-ajustado (0.92) y de p (<0.0001) altamente significativos (Tabla 2.2).
Tabla 2.2. Coeficientes arrojados para las variables predictoras (seleccionadas de acuerdo al valor de VIF) de la densidad de plantas con oferta de frutos a partir del análisis de regresión múltiple. Estimate Std. Error t value Pr(>|t|)
(Intercept) 598.27 16.27 36.77 <2e-16 ***
Densidad árboles 0.49 0.016 29.55 <2e-16 ***
55
Densidad arbustos -0.24 0.012 -18.91 <2e-16 ***
Riqueza árboles 23.61 0.63 37.41 <2e-16 ***
Riqueza arbustos -45.82 1.007 -45.52 <2e-16 ***
Códigos de significancia: 0= ***, 0.001= **, 0.01= *, 0.05=‘.’, 0.1=‘ ’, 1 F-estadístico: 926.6 en 4 y 295 grados de libertad
Densidad y dominancia de las principales especies con oferta de frutos
Las especies en fructificación que presentaron los valores más altos de densidad y dominancia variaron entre los sitios de estudio, encontrando únicamente dos especies en común entre Alejandría y La Planada, Faramea calyptrata y Prestoea acuminata y una sola especie entre La Planada y San Ramón, Cecropia bullata.
En Alejandría, la especie más dominante aunque no con mayor densidad/ha entre las especies con oferta de frutos durante el segundo y tercer muestreo fue Inga oerstediana. Durante el primer muestreo las principales especies en fructificación fueron Faramea calyptrata (que presentó la mayor densidad/ha) y Elaeagia utilis (que presentó la mayor dominancia/ha) (Tabla 2.3).
Tabla 2.3. Especies con mayores valores de densidad y dominancia registradas en Alejandría a partir de la evaluación de la densidad y oferta de frutos. De izquierda a derecha: Densidad total de la especie/hectárea, Área basal promedio de la especie, Dominancia total de la especie/hectárea.
Den. tot ABprom Dom. tot Muestreo Especie
sp/Ha. sp (cm2) sp/Ha.
Faramea calyptrata 248,26 35,02 0,87 Elaeagia utilis 105,64 205,69 2,17
Primero Prestoea acuminata 89,79 54,85 0,49
Inga oerstediana 39,41 701,14 2,76
Faramea calyptrata 121,26 28,59 0,35
Segundo Prestoea acuminata 87,91 57,32 0,50 Inga oerstediana 38,81 951,91 3,69 Prestoea acuminata 86,44 46,26 0,40
Tercero Faramea calyptrata 21,17 53,22 0,11
En la R.N. La Planada, la especie con mayor densidad pese a no presentar la mayor dominancia entre aquellas que fructificaron durante el segundo y tercer muestreo fue Faramea caylptrata. Todas las especies enlistadas en la Tabla 2.4 ofrecieron frutos a lo largo del período
56 de estudio, con algunas excepciones como Cecropia monostachya, cuya mayor fructificación fue observada entre septiembre y noviembre y Cecropia bullata, la cual fructificó principalmente a partir de noviembre.
Tabla 2.4. Especies con mayores valores de densidad y dominancia registradas en la R.N. La Planada a partir de la evaluación de la densidad y oferta de frutos. De izquierda a derecha: Densidad total de la especie/hectárea, Área basal promedio de la especie, Dominancia total de la especie/hectárea.
Den. tot ABprom Dom. tot Muestreo Especie sp/Ha. sp (cm2) sp/Ha.
Faramea calyptrata 179,83 49,17 0,88 Cecropia monostachya 22,02 1407,91 3,10
Prestoea acuminata 33,03 46,70 0,15 Primero Otoba lehmannii 7,34 759,34 0,56
Faramea calyptrata 74,28 50,39 0,37 Cecropia monostachya 8,03 2181,77 1,75 Prestoea acuminata 46,17 46,95 0,22 Segundo Cecropia bullata 6,02 1332,57 0,80
Faramea calyptrata 75,33 59,30 0,45 Ficus cervantesiana 2,04 8509,12 1,73
Prestoea acuminata 54,97 42,26 0,23 Tercero Cecropia bullata 8,14 793,43 0,65
En la R.N. San Ramón, Cecropia bullata y Psychotria sylvivaga fueron las especies con mayor dominancia/ha y mayor densidad/ha entre aquellas que fructificaron durante el período de estudio, respectivamente (Tabla 2.5).
Tabla 2.5. Especies con mayores valores de densidad y dominancia registradas en la R.N. San Ramón a partir de la evaluación de la densidad y oferta de frutos. De izquierda a derecha: Densidad total de la especie/hectárea, Área basal promedio de la especie, Dominancia total de la especie/hectárea.
Den. tot ABprom Dom. tot Muestreo Especie sp/Ha. sp (cm2) sp/Ha.
Cecropia bullata 18,53 1330,89 2,47
Psychotria sylvivaga 37,05 172,47 0,64 Wettinia kalbreyeri 24,70 209,62 0,52
Primero Palicourea demissa 20,59 125,52 0,26
Miconia sp. 14,41 76,90 0,11
Cecropia bullata 17,76 1387,55 2,46 Psychotria sylvivaga 30,68 124,45 0,38
Segundo Palicourea demissa 17,76 114,14 0,20
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Calatola costaricensis 12,92 251,84 0,33 Chamaedorea pinnatifrons 20,99 12,43 0,03 Cecropia bullata 7,22 1717,55 1,24 Psychotria sylvivaga 26,47 184,12 0,49 Calatola costaricensis 9,63 521,60 0,50
Tercero Palicourea demissa 15,64 111,00 0,17 Wettinia kalbreyeri 9,63 186,58 0,18
OFERTA DE FRUTOS
Las distribuciones de la oferta de frutos no presentaron diferencias significativas entre los dos transectos evaluados en un mismo sitio (K-S p>0.05), excepto en aquellas obtenidas en Alejandría cuyas diferencias fueron altamente significativas entre los transectos (K-S n= 298, p=0.0003).
La disponibilidad de estos recursos tampoco presentó diferencias estadísticamente significativas entre los sitios de muestreo (K-W H2,874, p= 0.18), sin embargo, se encontraron valores ligeramente superiores en Alejandría, seguido por La Planada y finalmente San Ramón (Fig. 2.4, Anexos 3, 4 y 5).
Las categorías logarítmicas para la disponibilidad de frutos, muestran una tendencia generalizada en los tres sitios que consiste en la reducción de la oferta de frutos entre los meses de septiembre de 2014 a enero-febrero de 2015. Sin embargo, se presentó una mayor similitud entre Alejandría y La Planada respecto a esta variable, debido a que en estos sitios hay una mayor densidad de individuos cuya oferta varía entre 10 – 100 frutos, seguidos por aquellos que producen entre 100 – 1000 frutos y finalmente están los individuos que ofrecen entre 1 – 10 frutos. Por el contrario, en San Ramón hubo una mayor densidad de individuos cuya oferta varía entre 100 – 1000 frutos, seguidos por aquellos que producen entre 10 – 100 frutos, situación que aporta al incremento en la oferta de frutos en este sitio. La densidad de individuos con más de 10000 frutos fue muy escasa tanto en La Planada como en San Ramón (Fig. 2.4).
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Oferta de frutos Alejandría 300,00
250,00
200,00 Septiembre Noviembre 150,00 Febrero 100,00
50,00 # de # Individuos/Ha. 0,00 1 -- 10 10 - 100 100 - 1000 1000 - 10000 Clases logarítmicas
250,00 Oferta de frutos La Planada
200,00 Septiembre 150,00 Noviembre 100,00 Enero- 50,00 Febrero
# de # Individuos/Ha. 0,00 1 -- 10 10 - 100 100 - 1000 1000 - >10000 10000 Clases logarítmicas Oferta de frutos San Ramón 80,00 70,00 60,00 50,00
40,00 Septiembre 30,00 Noviembre 20,00 Enero
10,00 # de # Individuos/Ha. 0,00 1 -- 10 10 - 100 100 - 1000 1000 - >10000 10000 Clases logarítmicas Figura 2.4. Densidad de individuos distribuidos en clases logarítmicas de acuerdo a la cantidad de frutos disponibles en cada uno de los sitios de estudio.
59
DISCUSIÓN
Los recursos alimenticios están entre los principales factores que influyen en los desplazamientos y en la abundancia local de aves frugívoras de dosel (Solorzano et al. 2000, Ragusa-Netto 2006). Los tucanes en particular son altamente dependientes de los frutos (Holbrook 2011), por lo que el patrón de uso del hábitat y los movimientos que realizan están estrechamente asociados con la disponibilidad de estos recursos (Ragusa-Netto 2006, Hasui et al. 2007).
A pesar de que los animales frugívoros cumplen un papel importante en la dispersión y por tanto disponibilidad de estos recursos, los cambios generados con la perturbación de los bosques también se ven reflejados y puede modificar la abundancia de plantas con oferta de frutos (Restrepo et al. 1999, Galetti et al. 2003, Vergara et al. 2010) en un área determinada. No obstante, es importante considerar que la respuesta de estas especies de plantas frente al disturbio debe ser entendida como un fenómeno complejo (Gray et al. 2007), ya que los efectos de la fragmentación no son necesariamente consistentes a través de los diferentes estados de reclutamiento en diferentes especies (Herrera y García 2010).
En este estudio, la riqueza de especies con oferta de frutos coincidió con la tendencia observada en la riqueza de arbustos, ya que fueron menores en Alejandría y mayores en San Ramón, el cual corresponde al sitio con mayor intensidad de perturbación. Aquellos paisajes que han sido modificados por actividades antrópicas recientes o que han estado expuestos a un fuerte disturbio, pueden presentar una mayor riqueza de especies con respecto a otras áreas, lo cual puede estar asociado a la generación de ambientes más favorables para especies pioneras (Stevenson y Rodríguez 2008) o invasoras al producir frutos que pueden ser removidos por varias aves frugívoras comunes, y al mismo tiempo pueden modular o limitar indirectamente la dispersión de otras de plantas incluyendo nativas (Carlo y Aukema 2005, Gleditsch y Carlo 2010). Por ejemplo, la riqueza de plantas con fructificación puede incrementar poco después de la extracción de madera, ya que se ha encontrado que esta riqueza está relacionada con el tiempo de recuperación después de dicha extracción más no con la intensidad de este disturbio (Costa y Magnusson 2003). No obstante, es importante tener en cuenta y no descartar el impacto generado por elevadas intensidades en la perturbación o por otros tipos de disturbio como los identificados en las áreas evaluadas en este estudio.
De igual manera, la composición y dominancia de ciertas especies que fructificaron permitieron encontrar diferencias significativas entre San Ramón y los otros sitios de estudio, lo cual sugiere que tal como ha sido considerado, el disturbio puede modificar este atributo de las comunidades (Gray et al. 2007, Schleuning et al. 2011). En Alejandría y La Planada se encontraron especies de las familias Fabaceae y Lauraceae entre las que presentaron una mayor representatividad, las cuales no fueron registradas en San Ramón. En este último sitio,
60 se encontró una alta representatividad de especies de la familia Melastomataceae, especialmente del género Miconia. Si bien este género es el mayor de la familia Melastomataceae (Goldenbreg 2000), comprende especies generalistas que son pioneras intermedias y abundantes en bordes y bosques secundarios. Además producen frutos pequeños con múltiples semillas de manera asincrónica durante todo el año (Palacio 2014), las cuales pueden ser dispersadas por especies más pequeñas que los tucanes como tángaras y otras Passeriformes.
La densidad en términos de la distancia entre individuos que fructificaron también presentó diferencias significativas entre San Ramón y los otros sitios de estudio. La densidad de estas plantas fue significativamente mayor en los sitios que presentaron un menor disturbio como Alejandría y un mayor tiempo de recuperación como el caso de La Planada, por lo que este comportamiento estuvo estrechamente relacionado con las diferencias entre sitios respecto a la estructura de la vegetación. Aunque Costa y Magnusson (2003), no encontraron relación entre la abundancia de plantas que fructificaron y el tiempo que transcurrió después de la extracción de madera ni tampoco con la intensidad de este disturbio, las variaciones en la densidad obtenidas a partir de nuestro estudio, nos permiten señalar que tanto el tiempo de recuperación como la intensidad y el tipo de perturbación pueden alterar la densidad de plantas con oferta de frutos (Schleuning et al. 2011). Por una parte, cabe resaltar que San Ramón presenta un menor tiempo de recuperación de la cobertura vegetal y por otra, aunque Alejandría fue perturbada más recientemente que La Planada, la intensidad y el impacto de las actividades antrópicas que se desarrollaron en este último sitio claramente fueron mayores.
Mientras en Alejandría y La Planada hubo mayores fluctuaciones de la densidad de plantas con frutos entre septiembre y febrero, en San Ramón la densidad no presentó variaciones significativas y más bien se mantuvo constante. Esta tendencia observada en San Ramón está asociada con la oferta de frutos a lo largo del periodo de muestreo por parte de especies generalistas y/o pioneras que presentaron entre las mayores abundancias, entre las que se encuentran especies de las familias Melastomataceae y Rubicaeae.
A diferencia de la tendencia encontrada en la densidad de plantas que fructificaron, la abundancia de frutos fue ligeramente mayor en San Ramón y no en Alejandría, es decir que en términos generales, una mayor oferta de frutos no implica necesariamente una mayor densidad de plantas que los producen. Considerando que generalmente las semillas grandes de los árboles son dispersadas por pocas aves de tamaño grande como los tucanes y que éstas a su vez son especialmente vulnerables a las perturbaciones (Peres y Nascimento 2006), dichas semillas probablemente tienen a ser más escasas en áreas con mayor disturbio. Esto coincide con lo encontrado en este estudio, ya que en San Ramón la continua oferta de frutos estuvo dominada por especies que producen frutos pequeños como M. lehmanni, P. sylvivaga, los cuales no fueron consumidos por el tucán. Entre otras especies que presentaron los valores más altos en disponibilidad de frutos están Schefflera cf. lasiogyne, Prestoea acuminata y Wettinia kalbreyeri.
61
En Alejandría las principales especies que contribuyeron con la mayor oferta de frutos fueron Prestoea acuminata, Faramea calyptrata, Inga oerstediana y Miconia magnifolia, mientras que en La Planada además de P. acuminata fueron Geonoma undata, F. calyptrata, Besleria solanoides, Clusia garciabarrigae y Chamaedorea linearis. En su estudio, Stevenson y Rodríguez (2008) encontraron que en un escenario de fragmentación, existe una mayor abundancia de especies pioneras con semillas pequeñas a medida que la distancia al borde disminuye y que hacia el interior del bosque se encuentran aquellas que presentan semillas grandes y son características de bosque maduro. Esto está asociado con el hecho de que las plantas pioneras poseen amplios rangos de tolerancia fisiológica para lo cual cuentan con ciertas adaptaciones ecológicas como semillas pequeñas que las hacen más tolerantes a las condiciones estocásticas en áreas perturbadas (D’Antonio y Meyerson 2002).
Estos hallazgos permiten explicar nuestros resultados y con ellos podemos inferir que la alteración y disturbio de las coberturas vegetales alteran la disponibilidad de frutos y en particular la de algunas especies que pueden o no tolerar los cambios en las condiciones ambientales (microclimáticas, temperatura e intensidad lumínica) generadas después de un evento de disturbio.
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CAPÍTULO III. DENSIDAD Y USO DE HÁBITAT POR Andigena laminirostris
INTRODUCCIÓN
El hábitat es definido a partir de los tipos de vegetación o cobertura dominante y de la importancia que representa para una especie en términos de la distribución espacial y la condición estructural de la vegetación (Turlure et al. 2009). Entre los principales elementos que han sido sugeridos como factores determinantes del uso del hábitat por las aves están, la distribución y abundancia de los recursos y la competencia y densidad de depredadores (Cody 1985). Por ello, estos organismos seleccionan y usan determinados componentes y características estructurales del hábitat para cumplir con sus requerimientos vitales (Orians y Wittenberger 1991, Jones 2001) y establecer su territorio, sitios de nidificación o alimentación, lo cual lleva a un crecimiento positivo para el mantenimiento de las poblaciones (Seamans y Gutiérrez 2007). En este sentido, diferentes trabajos sugieren que existe una estrecha relación entre los patrones de ocupación del hábitat por las aves y la composición y estructura de la vegetación (Jones 2001, Morrison et al. 2006), especialmente a lo largo de gradientes sucesionales (Karr y Freemark 1983).
De igual forma, los patrones de la densidad de especies son el resultado de la estructura social de las poblaciones, de sus propiedades intrínsecas (tasa de natalidad, tasa de mortalidad y habilidad de dispersión), de las diferentes interacciones entre especies (Choquenot y Ruscoe 2000, Jones 2001) y de la disponibilidad y distribución de los recursos (Loiselle y Blake 1992). Es por esto que los cambios en los entornos físico y biológico conllevan en general a efectos negativos sobre la riqueza y abundancia de aves (Kattan et al. 1994, Hobson y Bayne 2000, Santos et al. 2002).
Distintas características de las especies las hacen proclives a ser negativamente afectadas por la actividad antrópica y por cambios en el uso de la tierra, entre ellas: la demografía relacionada al tamaño poblacional, su capacidad de dispersión, grado de especialización al hábitat y dieta (Devictor et al. 2008, Davison y Fitzpatrick 2010). Considerando la variación en la respuesta de las especies frente a las alteraciones en su hábitat (Bommarco et al. 2010), es importante identificar su grado de flexibilidad o tolerancia al disturbio ya que permite determinar el efecto de alteraciones como la pérdida de hábitat o la extracción selectiva de árboles sobre el uso de hábitat por una especie.
Puesto que grandes aves frugívoras como los tucanes son altamente dependientes de los frutos (Holbrook 2011), el patrón de uso del hábitat está estrechamente asociado con la disponibilidad de estos recursos (Hasui et al. 2007), por lo cual han sido reconocidas entre los grupos de aves más vulnerables y sensibles a las alteraciones en su hábitat (Kattan et al. 1994, Renjifo 1999, Gray et al. 2007, Hasui et al. 2007), debido a que esto puede afectar la
66 abundancia de los recursos alimenticios (Galetti et al. 2003, Vergara et al. 2010). Los tucanes se desplazan a menudo de un tipo de hábitat a otro en respuesta a la disponibilidad de frutos (Graham 2001b, Ragusa-Netto 2006). Tales movimientos pueden ocurrir entre bosques fragmentados, lo cual incrementa los flujos genéticos entre plantas cuyas semillas son dispersadas por los tucanes en dichas zonas (Graham 2001a, Holbrook 2011). Esto ayudaría a mantener la diversidad genética de estas plantas en paisajes transformados o modificados (Holbrook 2011), especialmente las de frutos grandes que son entre los preferidos por este grupo de aves (Wheelwright 1991).
Teniendo en cuenta la importancia de estas características ecológicas y de vulnerabilidad de los tucanes a las alteraciones antrópicas, el objeto de este estudio fue el Terlaque de Nariño o Tucán de Montaña (Andigena laminirostris), especie que presenta una distribución restringida hacia la vertiente occidental de los Andes en el sur de Colombia y el occidente de Ecuador (Hilty y Brown 1986, Ridgely y Greenfield 2001) y es reconocida como especie amenazada (Vulnerable-VU) debido principalmente a la pérdida de hábitat (Renjifo et al. 2014). Este estudio tuvo como fin conocer el efecto de la perturbación de hábitat sobre la densidad y el uso de hábitat por el Terlaque de Nariño (Andigena laminirostris) en tres áreas con remanentes de bosque en las elevaciones medias de la vertiente del Pacífico de Nariño. Para ello, se evaluó la densidad y el consumo de frutos por esta especie, con el fin de relacionar esta información con la composición y estructura de la vegetación y de la disponibilidad de frutos en los sitios de estudio.
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MÉTODOS
MÉTODOS DE MUESTREO
El estudio fue llevado a cabo en los meses de septiembre y noviembre de 2014 y entre mediados de enero a mediados de febrero de 2015, abarcando épocas de mayor y menor precipitación en los sitios de estudio (ver descripción en el Capítulo I), lo cual permite reducir el sesgo en la información que puede ser generado por estas fluctuaciones en la estacionalidad durante el tiempo de muestreo.
Densidad del Terlaque de Nariño
En cada sitio de estudio se localizaron entre cinco (5) a siete (7) transectos (incluyendo aquellos en que se evaluó la estructura de la vegetación) en los cuales realicé los censos para la búsqueda y detección de A. laminirostris siguiendo el método de “distance sampling” (Buckland et al. 2001, 2004) a través de transectos lineales de ancho variable (Bibby et al. 2000). En Alejandría y San Ramón se ubicaron cinco transectos y en La Planada siete transectos de 500 m, excepto uno de estos de 400 m de longitud en el que también se evaluó la vegetación. Las observaciones en cada transecto fueron realizadas en promedio durante dos días de censo en cada uno de los tres periodos de muestreo, en horas de la mañana (entre 06:00 - 11:00) o en la tarde (entre 15:00 - 18:30) ya que corresponde al período considerado como el pico de actividad de aves frugívoras grandes como los tucanes (Marsden 1999). Los registros fueron discriminados en visuales y auditivos.
Para cada registro tuvimos en cuenta la distancia perpendicular al transecto a la cual fue detectado el Terlaque, cuya precisión estuvo asociada al entrenamiento previo del observador y al uso de un distanciómetro de láser Leica® DISTO™ A5 cuando fuera necesario. En algunos casos, la distancia perpendicular (x) fue calculada como el producto de la distancia que hay entre el observador y el individuo detectado (r) y el ángulo formado con la línea del transecto (θ), siendo x= r * sen θ.
Esta información de las distancias fue utilizada para estimar la densidad de la especie en cada sitio de estudio usando el software Distance 6.2 (Thomas et al. 2010) el cual se describe en la sección de análisis de datos.
Uso de Hábitat: Consumo de frutos
La evaluación del consumo de frutos fue realizada en los mismos transectos en que se llevó a cabo los censos de A. laminirostris. Para ello se contó el número de frutos consumidos por un
68 individuo (tasa de alimentación) en períodos de un (1) minuto (Vergara et al. 2010). También se registró el tiempo total que permaneció el ave consumiendo frutos en cada planta y el número de individuos que se alimentaron por periodos de 15 minutos o durante el tiempo de observación (Chapman et al. 1992, Vergara et al. 2010).
El producto de la tasa de alimentación por el tiempo de consumo permitió estimar el número de frutos (tasa de consumo) de una determinada especie que fueron consumidos por A. laminirostris (Chapman et al. 1992, Vergara et al. 2010). Cuando en un mismo evento de observación se observó un grupo de forrajeo, la tasa total de consumo fue calculada a partir de la suma de las tasas de consumo de cada individuo. Con esta información también fue estimada la tasa de consumo independientemente para cada especie de planta que fue registrada durante las observaciones en cada área de muestreo.
ANÁLISIS DE DATOS
a. Los análisis estadísticos fueron realizados en los programas Past v3.07 (Hammer et al. 2001) y Statistics v23 (IBM Corp. 2014), empleando un alfa de 0.05 para evaluar la significancia. Para cada conjunto de datos se comprobó la normalidad (prueba de bondad de ajuste de Shapiro-Wilk) y la homogeneidad de varianzas (prueba de Levene). Los datos de distancias de observación del terlaque cumplieron con los criterios de normalidad y homogeneidad de varianzas, mientras que aquellos asociados al consumo de frutos no se ajustaron a estos supuestos, aún después de la transformación logarítmica.
b. Para estimar la densidad del Terlaque de Nariño en cada sitio de estudio se empleó el software Distance 6.2 (Thomas et al. 2010) el cual calcula y ajusta a través de diferentes modelos matemáticos una función de detección a las distancias observadas. Esta función describe la pérdida de detectabilidad con la distancia de muestreo al observador, por lo que es entendida como la distancia en metros paralela al transecto en que la especie puede ser registrada con alta confiabilidad dependiendo de la distribución que muestren los registros con respecto a la distancia al transecto (Buckland et al. 1993). El método de “distance sampling” no considera que todos los individuos dentro de un área previamente determinada estén detectados sino estima la probabilidad de detección dentro del área de muestreo (Thomas et al. 2002).
Para ajustar los valores de las distancias perpendiculares de los individuos al transecto se empleó el método Conventional Distance Sampling (CDS) y los datos fueron analizados de acuerdo a las combinaciones de funciones clave y series de expansión propuestas por Thomas et al. (2010).
69
Los datos de las observaciones fueron tratados como “Clusters de objetos” debido a la organización social de A. laminirostris (2-7 individuos) observada principalmente durante los períodos de forrajeo.
Para seleccionar el modelo de la función de detección con mayor ajuste se consideraron principalmente los siguientes criterios en su orden con el fin de estimar una densidad aproximada a la real: valor de p arrojado por la prueba bondad de ajuste Chi-square, el menor valor del coeficiente de variación para la densidad (D CV) y el valor más bajo para AIC (Akaike Information Criterion) (Atuesta-Dimian 2006). c. Para comparar las distancias perpendiculares de detección del terlaque y los datos de consumo de frutos en términos del tiempo empleado y el número de frutos consumidos en cada uno de los sitios de estudio, se realizó un análisis de varianza y la correspondiente prueba a posteriori tipo “Tukey” para conocer cuáles fueron las muestras que presentaron diferencias significativas.
La densidad de frutos por hectárea de cada especie que fue registrada durante las observaciones de consumo por A. laminirostris, fue estimada como el producto de su densidad de individuos por el valor promedio de la oferta de frutos de la especie.
Por lo tanto: densidad de frutos spi= densidad spi x promedio del número de frutos spi d. Para evaluar el grado de asociación entre las variables de vegetación (densidad, altura, DAP, área basal y riqueza tanto de árboles como de arbustos) y disponibilidad de frutos (densidad plantas con frutos y oferta de frutos) frente a las variables de densidad de terlaque y consumo de frutos, se realizaron correlaciones múltiples empleando el coeficiente de Pearson, mediante el software R versión 3.2.4. Para este análisis y la regresión múltiple fueron empleados los valores promedio de la tasa de consumo de frutos para cada transectos de observación en cada uno de los tres sitios de estudio.
Los análisis de regresión múltiple entre las variables de vegetación y disponibilidad de frutos frente a las variables de densidad de terlaque y consumo de frutos, fueron realizados mediante el software R versión 3.2.4. El método empleado para seleccionar las variables de acuerdo a su importancia fue Partición Jerárquica (Hierarchical Partiotioning).
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RESULTADOS
DENSIDAD DEL TERLAQUE DE NARIÑO
En los tres sitios de estudio tuvimos un total de 132 registros del tucán, de los cuales el 82.1% correspondió a registros visuales y el 17.9% a registros auditivos. En Alejandría y La Planada un alto porcentaje de las observaciones fueron obtenidas a través de registros visuales (90.2% y 88.1%, respectivamente), mientras que en San Ramón el 34.1% de las registros fueron auditivos. Todas las detecciones fueron realizadas entre 4 y 110 m de distancia perpendicular al transecto. En Alejandría la distancia osciló entre 5 y 87 m ( = 23.9 m), en La Planada entre 4 y 80 m ( = 26.4 m) y en San Ramón entre 6 y 100 m ( = 37.9 m).
Las distancias perpendiculares a las que se observó el tucán fueron estadísticamente diferentes entre los sitios (F= 6.42, p= 0.002), cuyas medianas presentaron diferencias significativas entre Alejandría y San Ramón (p= 0.003) y también entre La Planada y San Ramón (p= 0.009).
Considerando todos los transectos evaluados obtuvimos tres valores de densidad para cada sitio de estudio, correspondientes a cada réplica de muestreo. Aunque no hay amplias variaciones o una tendencia clara respecto al incremento o reducción en la densidad entre los períodos de muestreo, se presentaron valores ligeramente menores durante noviembre en los tres sitios.
Los tres conjuntos de datos de observación de la especie en Alejandría presentaron un ajuste significativo a los modelos de la función de detección arrojados por el software Distance (Anexo 6), ya que en todos los casos los valores de p de la prueba Chi cuadrado fueron superiores a 0.05 (Tabla 3.2).
En este sitio realicé un total de 549 observaciones durante la época de estudio y en 23 (44.9%) de estas, detecté grupos conformados por 2 – 4 individuos. La densidad de A. laminirostris fue en promedio mayor en este sitio con 0.61 individuos/ha. y presentó un valor ligeramente superior en el tercer muestreo, periodo en el que el 65% de los eventos de observación correspondieron a individuos conformados en estos grupos monoespecíficos.
Tabla 3.2. Valores de los parámetros estimados a partir del software Distance 6.2 para analizar la densidad del Terlaque de Nariño durante los tres períodos de muestreo en Alejandría. Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3 Modelo seleccionado Uniform/simple polynomial Uniform/Cosine Uniform/Cosine GOF Chi cuadrado-p 0.32 0.56 0.13 Densidad (Indiv/ha.) 0.57 0.56 0.69 % Coef. de Variación 39.03 48.13 36.15
71
Intervalos de Confianza 0.2 - 1.61 0.14 - 2.23 0.29 - 1.63 Número de individuos 568 556 693 Esfuerzo (longitud transectos) 1900 1900 2400 Número de muestras 4 4 5 Número de observaciones 16 13 20
En La Planada, los conjuntos de datos de observación de A laminirostris en los tres periodos de muestreo (Anexo 7), presentaron un ajuste significativo a los modelos de la función de detección, ya que en todos los casos los valores de p de la prueba Chi cuadrado fueron superiores a 0.05 (Tabla 3.3).
En este sitio obtuvimos un total de 42 observaciones y una densidad promedio de la especie de aproximadamente 0.45 individuos/ha., cuyos valores fueron relativamente constantes y presentaron menor variación entre los períodos de muestreo respecto a lo estimado en Alejandría y San Ramón. Únicamente en 11 (26.2%) de los eventos de observación, detecté entre 2 – 4 individuos agrupados principalmente durante el forrajeo, los cuales corresponden en su mayoría a los registros realizados en el tercer muestreo con el 81.9% de estas observaciones. Aunque no fue usual la detección de grupos más numerosos, en febrero se encontró un grupo de siete (7) individuos durante el consumo de frutos de Ilex sp.
Tabla 3.3. Valores de los parámetros estimados a partir del software Distance 6.2 para analizar la densidad del Terlaque de Nariño durante los tres períodos de muestreo en la R.N La Planada. Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3 Modelo seleccionado Uniform/Cosine Half-normal/Cosine Uniform/Cosine GOF Chi cuadrado-p 0,96 0,09 0,64 Densidad (Indiv/ha.) 0,45 0,44 0,45 % Coef. de Variación 29,13 40,63 58,5 Intervalos de Confianza 0,23 - 0,89 0,19 - 1,00 0,12 - 1,64 Número de individuos 1448 1414 1434 Esfuerzo (longitud transectos) 3400 3400 3400 Número de muestras 7 7 7 Número de observaciones 11 10 21
En San Ramón, los conjuntos de datos de observación de la especie que corresponden a los tres períodos de muestreo (Anexo 8), presentaron un ajuste significativo a los modelos de la función de detección, ya que en todos los casos los valores de p de la prueba Chi cuadrado fueron superiores a 0.05 (Tabla 3.4).
72
En este sitio obtuvimos un total de 41 observaciones y una densidad promedio de la especie de aproximadamente 0.26 individuos/ha., es decir, la más baja de las estimadas en los tres sitios de estudio, presentando un valor ligeramente superior en el primer muestreo (Tabla 4). En 13 (31.7%) de los eventos de observación, detecté entre 2 – 5 individuos agrupados especialmente durante el forrajeo.
Tabla 3.4. Valores de los parámetros estimados a partir del software Distance 6.2 para analizar la densidad del Terlaque de Nariño durante los tres períodos de muestreo en la R.N San Ramón. Muestreo 1 Muestreo 2 Muestreo 3 Modelo seleccionado Uniform/Cosine Uniform/Cosine Uniform/Cosine GOF Chi cuadrado-p 0,46 0,8 0,8 Densidad (Indiv/ha.) 0,31 0,22 0,26 % Coef. de Variación 17,1 36,72 31,23 Intervalos de Confianza 0,21 - 0,45 0,09 - 0,56 0,12 - 0,55 Número de individuos 248 179 211 Esfuerzo (longitud transectos) 1900 2400 1900 Número de muestras 4 5 4 Número de observaciones 14 11 16
Relación entre las características de la vegetación y la densidad del Terlaque de Nariño
La correlación entre la densidad del tucán y las variables de vegetación evaluadas incluyendo la densidad de plantas que fructificaron y la oferta de frutos (Fig. 3.1), muestra tanto relaciones negativas (rojo) y positivas (azul) como la significancia de la relación (> intensidad de color= > mayor correlación). En consecuencia, la densidad del tucán presentó una correlación altamente significativa con la altura de estratos inferiores (r= 0.98, p= 0.001) que agrupa el estrato arbustivo, subarbóreo y arbóreo inferior (con individuos de 10 - 14m) y con la densidad de plantas con frutos (r= 0.85, p= 0.032), de tal manera que el incremento en los valores de estas dos variables representan muy probablemente una mayor densidad del tucán. Otras variables como son el DAP y la altura de estratos superiores (r= 0.78 y r= 0.76, respectivamente) que agrupa principalmente el estrato arbóreo inferior (con individuos de 14 - 18m), arbóreo superior y arbóreo emergente, presentaron relación con la densidad del tucán aunque no fue significativa, por lo que probablemente un incremento en el tamaño de la muestra permitirá obtener resultados con una mayor significancia.
Por lo tanto, teniendo en cuenta las características de la vegetación de cada sitio de estudio y la alta significancia de algunas de estas variables de acuerdo a la correlación, la mayor densidad del tucán en Alejandría está asociada a la mayor densidad de plantas con frutos y de plantas con portes intermedios que caracterizaron a este sitio.
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Figura 3.1. Correlación múltiple entre las variables de vegetación y de disponibilidad de frutos frente a la densidad del Terlaque de Nariño. De izquierda-derecha: densidad del tucán, DAP árboles, altura arbustos, densidad arbustos, área basal árboles, densidad plantas con frutos, altura árboles, riqueza árboles, DAP arbustos, área basal arbustos, oferta de frutos, riqueza arbustos, densidad árboles.
Mediante la regresión múltiple, se presentó de igual forma una relación altamente significativa (R2 ajustado= 0.99) entre la densidad del tucán y cuatro variables de la vegetación que presentaron mayores valores de VIF (variance inflation factor). Por lo tanto, la altura de estratos inferiores, la densidad de plantas con frutos, el DAP y la densidad de árboles, pueden ser predictores óptimos de la densidad del tucán (Tabla 3.5). Todas las variables excepto la densidad de árboles, presentaron una relación positiva con la variable de respuesta.
Tabla 3.5. Coeficientes arrojados para las variables predictoras (seleccionadas de acuerdo al valor de VIF) de la densidad del Terlaque de Nariño a partir del análisis de regresión múltiple. Estimate Std. Error t value Pr(>|t|) (Intercept) -1.291e+00 6.516e-02 -19.819 0.0321 * Altura arbustos 1.707e-01 6.449e-03 26.470 0.0240 * Densidad ind. con frutos 2.830e -04 3.883e-05 7.288 0.0868 .
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DAPA 1.794e-02 1.278e-03 14.039 0.0453 * DenA 1.930e-04 2.904e-05 6.645 0.0951 . Códigos de significancia: 0= ***, 0.001= **, 0.01= *, 0.05=‘.’, 0.1=‘ ’, 1 F-estadístico= 1952 en 4 y 1 grados de libertad, p= 0.017
La importancia de la altura de los estratos inferiores radica en que estos comprenden un rango entre los 7 – 14 m que fue altamente frecuentado por individuos del terlaque especialmente durante el consumo de frutos, aunque se encontró unas pocas excepciones en las que algunos individuos fueron observados por debajo o encima de este rango. En Alejandría, se observaron dos individuos consumiendo frutos de Aegiphila novogranatensis a 1.7 m de altura, en Planada varios individuos consumieron frutos de Couepia platycalyx a 16 m y en San Ramón un individuo consumió frutos de Myrcianthes rophaloides a 19 m de altura.
CONSUMO DE FRUTOS POR EL TERLAQUE DE NARIÑO
Aunque el tiempo de consumo no presentó diferencias significativas entre los sitios de estudio
(Kruskal-Wallis H2,79, p=0.33), la tasa de alimentación (Kruskal-Wallis H2,79, p=0.01) y la tasa de consumo por individuo (Kruskal-Wallis H2,79, p=0.03) fueron estadísticamente diferentes entre los sitios. En ambos casos, las medianas presentaron diferencias significativas entre Alejandría y La Planada (p<0.05).
Encontré un total de 19 especies de plantas cuyos frutos fueron consumidos por el tucán, tres de las cuales fueron registradas tanto en Alejandría como en La Planada (Cecropia monostachya, Prestoea acuminata y Couepia platycalyx), mientras que solo hubo una especie en común entre Alejandría y San Ramón (Cecropia bullata), pero ninguna entre este último sitio y La Planada (Fig. 3.2). Cabe aclarar, que algunas de estas 19 especies no fueron registradas en los transectos en los que se evaluó la vegetación o la densidad y oferta de frutos (Tabla 3.6), correspondiendo en su mayoría a observaciones de consumo realizadas en febrero.
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A B
C
Figura 3.2. Terlaque de Nariño (A. laminirostris) alimentándose de frutos de: A. Prestoea acuminata en Alejandría, B. Dendropanax macrocarpus en la R.N. La Planada y C. Cecropia bullata en la R.N. San Ramón.
Contrario a la tendencia obtenida en los tres sitios respecto a la riqueza de plantas que fructificaron (ver Capítulo II), el tucán consumió frutos de un mayor número de especies en Alejandría (10), seguido por La Planada (8) y finalmente San Ramón (5) (Tabla 3.6). Por tanto, teniendo en cuenta que en Alejandría el número total de especies que fructificaron (incluyendo las que fueron registradas únicamente durante las detecciones del consumo de frutos) fue de 33, 42 en La Planada y 46 en San Ramón, el porcentaje de estas especies cuyos frutos fueron consumidos por el tucán fue de aproximadamente el 30.3%, 19.05% y 10.9% en cada sitio, respectivamente.
En Alejandría tuvimos un total de 31 registros de consumo de frutos, de los cuales el 35.5% corresponden a Prestoea acuminata, seguido por Ilex sp. (19.35%) y Cecropia bullata (9.7%).
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En La Planada se obtuvieron 26 registros de consumo, que en su mayoría correspondieron a la especie Dendropanax macrocarpus (57.7%), seguido por Cecropia monostachya (15.4%) y Nectandra sp. (7.7%). Mientras que en San Ramón, de las 14 observaciones de consumo, el 50% correspondió a registros del tucán en Cecropia bullata y aproximadamente el 28.5% a Hieronyma asperifolia.
Respecto a la proporción de las tasas de consumo (Tabla 3.6), en Alejandría claramente se destacan las correspondientes a los frutos Prestoea acuminata y Eugenia sp., las cuales presentaron altas densidades entre las especies que ofrecieron alimento al terlaque. No obstante, hay otras especies importantes como Ilex sp., ya que atrajo grupos de hasta 4 individuos del terlaque durante su fructificación en febrero y Aegiphila novogranatensis y Monstera planadaensis, las cuales presentaron altos valores de consumo (Tabla 3.6). Estas especies no fueron registradas en los transectos en los que evalué la vegetación, únicamente en el borde de bosque mediante las detecciones de consumo.
En La Planada, Prestoea acuminata también fue importante en términos de la tasa de consumo promedio por individuo, considerando que produjo la mayor densidad de frutos y alcanzó entre las mayores densidades de plantas que fructificaron. No obstante, la tasa total de consumo fue significativamente mayor para Dendropanax macrocarpus, cuya disponibilidad de más de 4000 frutos en un solo árbol atrajo hasta siete (7) individuos del terlaque durante un evento de observación, los cuales consumieron aproximadamente 40 frutos. La densidad de esta especie al igual que de otras que fructificaron como Vismia laevis y Nectandra sp. se desconocen para el área evaluada, ya que fueron registradas hacia el borde de bosque más no en los transectos evaluados.
En San Ramón, las tasas de consumo de frutos de Schefflera lasiogyne y Hieronyma asperifolia estuvieron asociadas con la densidad de frutos que ofrecen, ya que en el caso de ésta última especie, tal como fue observado, un solo individuo puede producir aproximadamente 19000 frutos. Pese a esto, es importante resaltar el consumo de frutos de C. bullata debido a que las tasas de consumo al igual que la densidad de individuos y de frutos de esta especie fueron notablemente mayores a las detectadas en Alejandría y La Planada (Tabla 3.6).
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Tabla 3.6. Especies de plantas en Alejandría, La Planada y San Ramón, cuyos frutos fueron consumidos por Andigena laminirostris en cada uno de los períodos evaluados. Cada especie presenta datos sobre la densidad de individuos, de frutos y las tasas de consumo, excepto para aquellas que fueron registradas únicamente durante las detecciones del terlaque y no en la evaluación de la vegetación. Adicionalmente se listan otras especies de frutos documentadas por Beltrán (1994) que también fueron registradas en los sitios de estudio, más no en las detecciones de consumo.
Densidad Densidad Densidad Densidad Tasa promedio Tasa total Sitio Fuente datos Especie plantas con frutos/ha. árboles/ha. arbustos/ha. consumo de consumo frutos/ha. Cecropia monostachya 6,06 1597,56 2 4,00 Muestreo 1 Cecropia bullata 5,28 475,38 9,56 1 2,00 Prestoea acuminata 87,91 108467,40 356,29 15 29,90 Muestreo 2 Eugenia sp. 14,35 8,10 9 18,00 Inga oerstediana 39,41 23011,54 2 2,00 Aegiphila novogranatensis 27 54,00
Monstera planadaensis 21,7 43,30
Prestoea acuminata 86,44 117485,28 356,29 19,3 173,65 Muestreo 3 Ilex sp. 9,4 56,20
Alejandría Marcgraviastrum sp. 2 2,00 Couepia platycalyx 2 2,00 Cecropia bullata 1,76 17,64 9,56 1,5 1,50 Eschweilera caudiculata 4,78 Beltrán (1994)* Clusia dixonni - - - Chamaedorea linearis 1,76 652,70 Dendropanax macrocarpus 3,53 749,72 19,13 Este estudio**
Inga sp. 1,76 65,27
Muestreo 1 Cecropia monostachya 22,02 1497,34 1,5 3,00 Prestoea acuminata 46,17 65456,98 219,81 15 15,00 Muestreo 2 Cinnamomum triplinerve 9 9,00 Vismia laevis 10,5 10,50 Muestreo 3
R.N. La Planada La R.N. Nectandra sp. 9 18,00
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Dendropanax macrocarpus 4,79 10,47 5,8 134,31 Inga sp. 2,04 46,82 1 1,00 Cecropia monostachya 4,07 83,47 19,15 2 3,98 Couepia platycalyx 1 1,00 Clusia garcibarrigae 2,01 11202,00 Eschweilera caudiculata 20,93 Beltrán (1994)* Hieronyma oblonga 23,94 Allophyllus excelsus 3,67 642,24 Chamaedorea linearis 12,05 3105,41 41,87 Este estudio** Cecropia bullata 5,95 267,65 Schefflera lasiogyne 8,23 6581,22 8,88 13 13,00 Muestreo 1 Cecropia bullata 18,53 2126,49 29,97 1,3 4,00 Blakea stipulacea 4,12 897,53 8,88 6 6
Muestreo 2 Hieronyma asperifolia 26 52 Hieronyma asperifolia 1,20 2887,85 16 32,1 Muestreo 3 Myrcianthes rhopaloides 8 8,00 Cecropia bullata 7,22 926,52 29,97 1,6 6,40
Este estudio** Prestoea acuminata 6,2 14012,17 R.N. San Ramón San R.N. Ficus cf. apollinaris 13,32 Eschweilera caudiculata 4,44 Beltrán (1994)* Cordia cylindrostachya 1,20 1335,63 8,88 Chamaedorea linearis 1,20 5053,75 Tasa promedio consumo= número promedio de frutos consumidos por individuo. Tasa total de consumo= número de frutos consumidos por todos los individuos detectados. *: Especies consumidas por el Terlaque de Nariño de acuerdo a Beltrán (1994), lo cual no fue encontrado durante nuestras observaciones. En este caso, se presenta la información correspondiente a la especie en los sitios de muestreo excepto los valores de la tasa de consumo de frutos. **: Especies consumidas por el Terlaque de Nariño de acuerdo a observaciones en este estudio, las cuales fueron registradas en uno de los sitios de muestreo sin datos de consumo de frutos.
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Relación entre las características de la vegetación y el consumo de frutos
La correlación entre el consumo de frutos y las variables de vegetación evaluadas, incluyendo la densidad de plantas que fructificaron y la oferta de frutos (Fig. 3.3), muestra tanto relaciones negativas (rojo) y positivas (azul) como el grado de significancia de la relación (> intensidad de color= > mayor correlación). La figura 5 muestra que la tasa de consumo tiende a presentar una relación positiva con la densidad de plantas que fructificaron (r= 0.75) y una negativa con el área basal de árboles (r= -0.72), sin embargo, ninguna de estas fue significativa (p= 0.14 y p= 0.17, respectivamente), es decir, que estas variables no permitieron explicar las tasas de consumo ni su variación entre sitios.
De acuerdo al análisis de regresión múltiple, se presentó una relación altamente significativa (R2 ajustado= 0.93) entre el consumo de frutos y aquellas variables de la vegetación que presentaron mayores valores de VIF (variance inflation factor), las cuales corresponden a la densidad de plantas que fructificaron y al área basal de árboles (Tabla 3.7).Esto sugiere que dichas variables pueden ser consideradas como predictores óptimos del consumo de frutos por parte del terlaque en cada sitio de estudio.
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Figura 3.3. Correlación múltiple entre las variables de vegetación y de disponibilidad de frutos frente al consumo por el Terlaque de Nariño. De izquierda-derecha: consumo frutos, altura árboles, densidad plantas con frutos, densidad arbustos, altura arbustos, DAP árboles, área basal árboles, área basal arbustos, DAP arbustos, riqueza árboles, densidad árboles, oferta de frutos, riqueza arbustos.
Tabla 3.7. Coeficientes arrojados para las variables predictoras (seleccionadas de acuerdo al valor de VIF) del consumo de frutos a partir del análisis de regresión múltiple. Estimate Std. Error t value Pr(>|t|) (Intercept) 22.08150 9.23226 2.392 0.1392 Densidad ind. con frutos 0.08786 0.01673 5.252 0.0344 * Área basal de árboles -0.06088 0.01219 -4.996 0.0378 * Códigos de significancia: 0= ***, 0.001= **, 0.01= *, 0.05=‘.’, 0.1=‘ ’, 1 F-estadístico= 29.9 en 2 y 2 grados de libertad, p= 0.03
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DISCUSIÓN
DENSIDAD DEL TERLAQUE DE NARIÑO
La densidad de las poblaciones biológicas está determinada por factores como las condiciones ambientales y las interacciones con otras especies (Jones 2001), por lo cual pueden tener bajas densidades en un cierto número de sitios y densidades relativamente altas en unas cuantas localidades que ocupan (Blackburn et al. 2004).
A partir de este estudio se encontró que el Terlaque de Nariño alcanzó en promedio una mayor densidad en Alejandría, cuyos remanentes de bosque presentaron un mejor estado de conservación en comparación a los otros sitios de estudio. Esta condición está reflejada en características de la estructura como la distribución diamétrica, la mayor densidad de individuos con alturas intermedias (ver Capítulo I) y la densidad de plantas con frutos (ver Capítulo II), especialmente la de aquellas que ofrecieron frutos que fueron consumidos por el terlaque.
La distribución de la estructura vertical de la vegetación fue un factor importante si se considera que el tucán frecuentó los estratos subarbóreo y arbóreo inferior entre 7 – 15 m, aunque eventualmente fue observado a alturas inferiores (2m). Los estratos altos proveen no solo mayor diversidad de recursos estructurales sino mayor protección frente a predadores aéreos (Vitz et al. 2007). La densidad de frutos fue un segundo factor importante en la densidad del Terlaque de Nariño, la cual fue sugerida por Ragusa-Netto (2008) como una variable relevante en la ocurrencia del Tucán Grande o Común (Ramphastos toco) en diferentes tipos de hábitat, ya que ésta coincidió con la disponibilidad de frutos de los cuales forrajeaba, aunque fueron algunos recursos en particular los que originaron fluctuaciones en la abundancia de esta especie. La correlación significativa entre la producción de frutos y la actividad de forrajeo de este tucán, señaló la importancia del recurso alimenticio en su abundancia local al igual que para otras aves frugívoras grandes de dosel (Ragusa-Netto 2008).
En La Planada se presentaron valores intermedios de densidad del terlaque asociado a un grado intermedio de recuperación de la cobertura vegetal (ver sección de Estructura y Composición florística del Capítulo I). Si bien, este sitio y Alejandría presentaron mayor similitud en la composición florística, las variables de la estructura vegetal variaron entre sí debido al grado diferencial en la intensidad y el tiempo de disturbio que caracteriza a cada sitio. Finalmente, en San Ramón se encontró en promedio una menor densidad del terlaque, lo cual puede relacionarse con el mayor disturbio que presenta respecto a los otros sitios de estudio y el proceso de sucesión temprana que fue evidente en la evaluación de la cobertura vegetal. De acuerdo a Kirika et al. (2008) la densidad de especies frugívoras y en particular la de aquellas especialistas de bosque es significativamente mayor en áreas con poco disturbio frente a otras fuertemente alteradas, ya que los cambios en la cobertura vegetal afectan
82 negativamente grupos de aves como los tucanes (Graham 2001b). No obstante, el Terlaque de Nariño usa estos remanentes de bosque y los recursos disponibles en las áreas que hacen parte de San Ramón. Probablemente esta especie al igual que otros organismos con alta capacidad de movilidad, puede ser más tolerante a los cambios, debido a que estos pueden desplazarse a través de una serie de áreas que hacen parte o no de su hábitat original (Law y Dickman 1998, Bommarco et al. 2010).
En este sentido, Graham (2001a) afirmó que los tucanes prefieren remanentes de bosque relativamente grandes y con abundante oferta de frutos frente a otros de menor tamaño o que presentan una baja disponibilidad de frutos y sugirió además que el Tucán Pico Iris o Piquiverde (Ramphastos sulfuratus) tuvo preferencia por estos remanentes debido a que proveen otro tipo de recursos, tales como mayor protección frente a los cambios en el clima o la depredación. Aunque no se tiene evidencia del desplazamiento de individuos de A. laminirostris entre las localidades de estudio, es posible que la mayor conectividad de los remanentes de bosque entre Alejandría y La Planada esté facilitando el movimiento de estos individuos, lo cual puede representar un factor adicional a lo encontrado en este estudio respecto al impacto de los cambios en la estructura y composición florística sobre las densidades de terlaque.
USO DE HÁBITAT: CONSUMO DE FRUTOS
La dispersión por frugívoros en paisajes fragmentados depende de la interacción entre la configuración espacial de disponibilidad de perchas, la cobertura de refugio o protección y la disponibilidad de frutos (Herrera y García 2010). Por ello, los cambios en la composición y la configuración del hábitat que son causados por la fragmentación afectan los patrones de deposición de semillas, debido a los cambios en el tamaño poblacional o en el comportamiento espacial de frugívoros (Morales y Carlo 2006).
Con este estudio se encontró que la intensidad de disturbio de un área, altera la densidad de plantas con oferta de frutos y al mismo tiempo facilita la colonización por ciertas especies que pueden ser dispersadas por aves pequeñas (Stevenson y Rodríguez 2008, Gleditsch y Carlo 2010) debido a que ofrecen recursos que no son aprovechados por frugívoras de mayor tamaño como los tucanes. Pese a la amplia disponibilidad de frutos en San Ramón, es necesario considerar que entre las especies que presentaron una mayor oferta de este recurso se encontraron varias que son características de áreas perturbadas y que no fueron observados siendo consumidos por el tucán, como algunas de los géneros Psychotria y Miconia en cuyo caso el disturbio puede resultar en incremento de la germinación y reclutamiento de plántulas (Herrera y García 2010). No obstante, en este sitio hay otras especies importantes en la dieta del tucán y que se destacaron por la cantidad de frutos que ofrecieron (Schefflera lasiogyne y Hieronyma asperifolia) o por su representatividad en términos de la dominancia en los remanentes de bosque (Cecropia bullata).
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Estadísticamente solo se presentaron diferencias entre las tasas de consumo de La Planada y Alejandría, lo cual se debe a que en el primer sitio hubo valores repetitivos y constantes que corresponden al consumo de frutos de la especie Dendropanax macrocarpus, una de las de mayor importancia entre aquellas de las que se alimentó el terlaque. Sin embargo, en términos generales las tasas de consumo y el número de especies cuyos frutos consumió, fueron mayores en estos sitios que en San Ramón. Si bien, existe relación entre la cantidad de frutos consumidos y la densidad de plantas que los producen, la presencia de las especies de interés para el terlaque al igual que ciertas características de los frutos como el tamaño, la forma, consistencia y el aporte nutricional, son factores importantes que pueden tenerse en cuenta respecto a la variación de las tasas de consumo en sitios como estos que presentan diferencias en el grado de disturbio.
En hábitats fuertemente disturbados (Kirika et al. 2008, Lehouck et al. 2009) o en fragmentos de bosque aislados se ha encontrado una reducción en las tasas de remoción de semillas por aves frugívoras y en particular de aquellas especialistas de bosque (Kirika et al. 2008, Vergara et al. 2010), por lo cual, la asociación entre estas especies y la densidad de frutos puede ser más susceptible en paisajes transformados, debido a la disponibilidad de recursos alternos en la matriz circundante (Lehouck et al. 2009). En un escenario de baja perturbación, las especies frugívoras pueden incrementar el consumo de frutos mediante la selección de áreas y de plantas con base en la cantidad y calidad de estos recursos, lo que a su vez influye en la estructura y dinámica de las poblaciones de plantas (García y Ortiz-Pulido 2004).
Por lo tanto, a partir de este estudio y de lo reportado por Beltrán (1994) es posible sugerir que el Terlaque de Nariño puede incluir una amplia variedad de frutos en su dieta, no obstante, consume con mayor frecuencia determinadas especies de frutos tal como se observó en cada sitio de estudio, lo cual permite explicar la baja significancia de la correlación entre las tasas de consumo y la densidad total de plantas que fructificaron. También cabe mencionar que la mayor oferta de frutos en términos de la riqueza de plantas que los producen no implica mayores tasas de consumo por el terlaque y más bien pone en manifiesto el impacto que el disurbio local del bosque genera sobre esta especie al reducir la abundancia de aquellos frutos que consume frecuentemente.
Dentro de la densidad de frutos y de plantas que fructificaron en San Ramón, Cecropia bullata fue una especie altamente dominante y su densidad fue notablemente mayor en este sitio respecto a Alejandría y La Planada, lo cual permite explicar el leve incremento en la tasa de consumo de los frutos de esta especie en San Ramón. Por el contrario, la oferta y consumo de alimento de Prestoea acuminata no adquirió la misma importancia observada en los otros dos sitios, ya que aunque esta especie también fue registrada en San Ramón, su densidad fue drásticamente menor a la encontrada en Alejandría y La Planada y los frutos no fueron consumidos por el terlaque. Entre los principales elementos que han sido sugeridos como factores determinantes o que afectan el uso de hábitat dado por una especie, pueden
84 enumerarse: sus limitaciones fisiológicas y morfológicas, la interacción con otras especies (competencia y densidad de depredadores) y la cantidad, abundancia y distribución de los recursos (alimento, dormideros, sitios de anidación, perchas) (Martin 2001, Cody 1985). En este caso la notable baja abundancia de frutos de P. acuminata en San Ramón y probablemente la competencia entre el terlaque y otras especies por esos recursos, puede estar limitando el consumo de dichos frutos.
A pesar de que fueron registradas 19 especies de frutos que fueron consumidos por el terlaque, únicamente el 26.3% de estas coinciden con las 49 especies de frutos reportadas por Beltrán (1994). No obstante, se registraron ocho (8) especies más (ver Tabla 3.6), que también pueden ser consumidas por el terlaque (Beltrán 1994) y solo algunas de estas fructificaron durante el período de estudio. Aunque no fue registrada ninguna especie de Miconia en los sitios muestreados en La Planada, Beltrán (1994) documentó cuatro especies de este género cuyos frutos fueron consumidos. De las ocho especies de Miconia determinadas, seis fueron halladas en San Ramón y dos en Alejandría, pero ninguna fue consumida durante nuestras observaciones, por lo que es probable que alguna o varias de estas especies hagan parte de la dieta del terlaque pero en una menor proporción frente a otros frutos.
Finalmente, cabe resaltar que no solo hubo registros de consumo de frutos hacia el interior de los remantes de bosque sino también hacia los bordes del bosque, en cuyo caso, estas especies de plantas no fueron encontradas dentro de los transectos de vegetación evaluados. El interior de los remanentes de bosque secundario es ampliamente usado por los tucanes ya que estas áreas proveen importantes recursos frutales durante todo el año o parte de este. Sin embargo, los bordes de bosque e incluso la matriz circundante pueden ser importantes en el mantenimiento de sus poblaciones en hábitats perturbados, ya que proporcionan frutos y otras fuentes alimenticias de alto contenido energético (Graham 2001a, b). Las áreas con árboles aislados también han sido reconocidas como relativamente importantes, ya que probablemente facilitan el desplazamiento entre los remanentes de la vegetación y también proveen frutos que son visitados y consumidos por estas especies (Graham 2001b).
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CONCLUSIONES a. Las variables de vegetación evaluadas fueron útiles para diferenciar los sitios de acuerdo al grado de disturbio que enfrentaron y excepto La Planada, aún enfrentan debido a diferentes actividades antrópicas. Mientras que el DAP y la altura incrementaron en la medida que los remanentes presentaron un mejor estado de conservación, la densidad y riqueza de plantas mostraron un comportamiento diferente, debido a que en las primeras fases de recuperación hay un rápido crecimiento de especies pioneras que influye en los procesos de recambio de especies de las comunidades de plantas. b. De los tres sitios evaluados, San Ramón presentó las mayores diferencias en estructura y composición florística, especialmente respecto a Alejandría, con el cual se observaron diferencias estadísticamente significativas. Con relación a La Planada, el comportamiento de algunas de estas variables también difirió, principalmente en términos de la estructura vertical y la densidad de árboles y arbustos. En consecuencia, el sitio con mayor alteración y cobertura en estado de sucesión temprana corresponde a San Ramón, lo cual se debe a la intensidad y tiempo de disturbio. c. Aunque no hubo diferencias estadísticamente significativas entre La Planada y Alejandría respecto a las variables de estudio, existen ciertos elementos importantes que permiten diferenciar estos dos sitios. Por una parte, en Alejandría se encontró un mayor número de especies de plantas que se mantienen principalmente en áreas con poca perturbación. Por otra parte, la distribución diamétrica de árboles y de la estructura vertical mostraron claramente que Alejandría presentó una mayor densidad de individuos robustos y de mayor porte respecto a La Planada. Pese a que en Alejandría se registran eventos de perturbación más recientes que en éste último sitio, estas diferencias en la estructura de la vegetación sugieren que la intensidad y el tiempo de disturbio son dos factores importantes en el proceso de recuperación de estos bosques. d. La densidad de individuos que fructificaron presentó relación significativa con la estructura y composición florística. Esto muestra que en áreas con menor disturbio como Alejandría la densidad de estos individuos corresponde a unas cuantas especies que ofrecen principalmente entre 10 – 100 frutos, mientras que en áreas perturbadas como San Ramón, la cantidad de frutos disponibles por individuo es mayor, ya que hay alta dominancia de especies pioneras que aprovechan las condiciones de este sitio. e. El Terlaque de Nariño puede tolerar condiciones de perturbación en su hábitat, sin embargo, tanto la densidad como el uso de hábitat en términos del consumo de frutos se ven afectados en áreas que presentan mayor disturbio. Esto se vio reflejado en la relación existente entre estas variables de la especie y aquellas de la estructura de la vegetación y la disponibilidad de frutos. Aunque el consumo de frutos estuvo básicamente relacionado con la densidad de plantas que fructificaron, las variables de la estructura de la vegetación
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son igualmente importantes debido a que están asociadas con el comportamiento que presentan la abundancia de frutos y la densidad de aquellas especies que son de interés en la dieta del terlaque. f. Si bien se ha documentado una amplia variedad de frutos de los cuales puede alimentarse el Terlaque de Nariño, con este estudio se encontró que una mayor oferta de frutos y riqueza de plantas que los producen, no implica necesariamente que la especie tenga un espectro más amplio de los frutos que puede o prefiere consumir. En sitios perturbados como en San Ramón, la alta disponibilidad de frutos está influenciada por la fructificación de especies colonizadoras, cuyos recursos son aprovechados por algunas aves pequeñas como tángaras pero no por frugívoras grandes como los tucanes.
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RECOMENDACIONES a. Algunas de las observaciones de consumo de frutos fueron realizadas a nivel de borde de bosque, por lo que en estos casos las especies de plantas que fueron registradas no se encontraron al interior del bosque a partir de la evaluación de la vegetación. Estas especies presentan tanta relevancia como aquellas de las cuales se alimenta el terlaque y se encuentran principalmente al interior del bosque, ya que en algunos casos como en Dendropanax macrocarpus e Ilex sp., el consumo de frutos se detectó en más de un evento de observación en los que varios individuos conformaron grupos de forrajeo. Por ende, a partir de esta información se sugiere vincular los bordes de bosque como parte importante del hábitat de la especie y para ello será necesario emplear métodos adecuados que permitan evaluar tanto la estructura y composición florística como la disponibilidad de frutos de estas áreas de los remanentes de bosque. b. Es importante que en próximos estudios acerca de esta temática se vincule información sobre las características de los frutos consumidos como tamaño, forma, consistencia y aporte nutricional, con el fin de considerar datos que permitan generar un análisis amplio respecto al efecto de la perturbación sobre el uso del hábitat.
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LITERATURA CITADA
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ANEXOS
Anexo 1. Lista de especies de plantas registradas en cada uno de los sitios de estudio en el departamento de Nariño (Colombia) mediante la evaluación de la estructura y composición florística. Sitio Familia Nombre Cientifico Alejandría La Planada San Ramón Actinidiaceae Saurauia parviflora X Annonaceae Guatteria cf. chasmanta X X Apocynaceae Thevetia sp. 1233 SU X Aquifoliaceae Ilex cf. pernervata X Araliaceae Dendropanax macrocarpus X X Araliaceae Schefflera lasiogyne X Arecaceae Aiphanes erinacea X Arecaceae Chamaedorea linearis X Arecaceae Geonoma undata X X Arecaceae Prestoea acuminata X X Arecaceae Wettinia kalbreyeri X X Asteraceae Clibadium grandifolium X Asteraceae Critoniopsis occidentalis X X Asteraceae Critoniopsis sp. X X X Boraginaceae Cordia cylindrostachya X Clusiaceae Clusia sp. X Clusiaceae Clusia tetragona X Dichapetalaceae Tapura sp. 1204 SU X Dipentodontaceae Perrottetia sp. 1315 SU X Euphorbiaceae Alchornea coelophylla X Euphorbiaceae Alchornea grandiflora X Euphorbiaceae Alchornea leptogyna X Euphorbiaceae Sapium glandulosum X Euphorbiaceae Sapium laurifolium X Euphorbiaceae Sapium stylare X X Fabaceae Inga aff. Multijuga X X X Fabaceae Inga oerstediana X Fabaceae Inga sp. 1232 SU X Fabaceae Inga sp. 3 X Fabaceae Macrolobium colombianum X X Icacinaceae Calatola costaricensis X X Lauraceae Aniba aff. puchury-minor X Lauraceae Aniba parviflora X
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Lauraceae Beilschmiedia aff. costaricensis X Lauraceae Nectandra sp. 1300 SU X Lauraceae Ocotea aff. Sodiroana X Lauraceae Ocotea cf. smithiana X X Lauraceae Ocotea sp. 1238 SU X X Lecythidaceae Eschweilera caudiculata X X X Magnoliaceae Magnolia sp. 1180 SU X Malvaceae Hibiscus sp. 1299 SU X Malvaceae Matisia bolivarii X Melastomataceae Blakea henripittieri X Melastomataceae Blakea stipulacea X Melastomataceae Conostegia apiculata X Melastomataceae Meriania macrophylla X Melastomataceae Meriania phlomoides X Melastomataceae Miconia lehmannii X Melastomataceae Miconia sp. 1176 SU X Melastomataceae Miconia sp. 1325 SU X Melastomataceae Miconia theaezans X Meliaceae Carapa guianensis X X Meliaceae Guarea kunthiana X X Meliaceae Guarea sp. 1292 SU X Meliaceae Ruagea glabra X X Moraceae Ficus cf. apollinaris X Moraceae Ficus cf. cervantesiana X X Moraceae Ficus cuatrecasana X Moraceae Ficus insípida X X Moraceae Ficus sp. 2 X Moraceae Ficus sp. 3 X Moraceae Morus insignis X Moraceae Naucleopsis naga X Moraceae Naucleopsis sp. 1177 SU X Myristicaceae Otoba lehmannii X X Myrtaceae Eugenia sp. 1235 SU X X Myrtaceae Eugenia sp. 1162 SU X Myrtaceae Eugenia sp. 1284 SU X Myrtaceae Eugenia sp. 1345 SU X Myrtaceae Eugenia sp. 1174 SU X X Myrtaceae Myrcia sp. 1312 SU X Myrtaceae Myrcia sp. 1254 SU X Myrtaceae Myrcia sp. 1298 SU X
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Myrtaceae 1195 SU X Myrtaceae 2 X Phyllanthaceae Hieronyma alchorneoides X Phyllanthaceae Hieronyma oblonga X Piperaceae Piper lunulibracteatum X X Piperaceae Piper ovatilimbum X Primulaceae Geissanthus sp. 1255 SU X X Rosaceae Prunus aff. Opaca X Rubiaceae Bathysa obovata X Rubiaceae Elaeagia utilis X X X Rubiaceae Faramea calyptrata X X Rubiaceae Faramea oblongifolia X X Rubiaceae Ladenbergia macrocarpa X Rubiaceae Palicourea demissa X X Rubiaceae Palicourea harlingii X Rubiaceae Palicourea pyramidalis X Rubiaceae Palicourea standleyana X Rubiaceae Psychotria gentryi X Rubiaceae Psychotria longirostris X Rubiaceae Psychotria sylvivaga X Salicaceae Casearia javitensis X Sapindaceae Billia rosea X X Simaroubaceae Picrasma excelsa X Siparunaceae Siparuna echinata X Solanaceae Solanum lepidotum X Urticaceae Boehmeria caudata X Urticaceae Cecropia angustifolia X X Urticaceae Cecropia bullata X X X Urticaceae Cecropia monostachya X Urticaceae Pourouma bicolor X X
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Anexo 2. Lista de especies con oferta de frutos en cada uno de los sitios de estudio en el departamento de Nariño (Colombia).
Sitio Familia Especie Alejandría La Planada San Ramón Actinidiaceae Saurauia brachybotrys X Actinidiaceae Saurauia parviflora X Apocynaceae Tabernaemontana leeuwenbergiana X Araliaceae Dendropanax macrocarpus X Araliaceae Schefflera cf. lasiogyne X Araliaceae Schefflera lasiogyne X Arecaceae Aiphanes erinacea X Arecaceae Chamaedorea linearis X X X Arecaceae Chamaedorea pinnatifrons X X X Arecaceae Geonoma undata X X Arecaceae Prestoea acuminata X X X Arecaceae Wettinia kalbreyeri X X Boraginaceae Cordia cylindrostachya X Caesalpiniaceae Macrolobium colombianum X Clusiaceae Clusia garcibarrigae X Dichapetalaceae Tapura sp. X Euphorbiaceae Alchornea sp. X Fabaceae Inga aff. Velutina X Fabaceae Inga oerstediana X Fabaceae Inga sp. 1 X X Fabaceae Inga sp. 3 X Gesneriaceae Besleria solanoides X Hypericaceae Vismia mandurr X Icacinaceae Calatola costaricensis X Lauraceae Aniba parviflora X Lauraceae Beilschmiedia costaricensis X Lauraceae Cinnamomum triplinerve X Lauraceae Ocotea cf. smithiana X Lauraceae 1 X Lauraceae 2 X Malvaceae Sida sp. 1244 SU X Melastomataceae Blakea henripittieri X Melastomataceae Blakea stipulacea X Melastomataceae Conostegia apiculata X Melastomataceae Meriania phlomoides X
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Melastomataceae Miconia approximata X Melastomataceae Miconia hadrophylla X Melastomataceae Miconia lehmannii X Melastomataceae Miconia magnifolia X X Melastomataceae Miconia sp. X Melastomataceae Miconia sp. 1351 SU X Melastomataceae Miconia theaezans X Meliaceae Cedrela odorata X Meliaceae Guarea kunthiana X Meliaceae Guarea sp. 1292 SU X Meliaceae Ruagea glabra X Moraceae Ficus cervantesiana X Moraceae Ficus cf. insípida X Moraceae Ficus cuatrecasana X Myristicaceae Otoba lehmannii X X Myrtaceae Myrcia sp. 05 FD X Phyllanthaceae Hieronyma asperifolia X Piperaceae Piper cf. ovatilimbum X Piperaceae Piper lunulibracteatum X Piperaceae Piper ovatilimbum X Primulaceae Geissanthus sp. X Rubiaceae Elaeagia utilis X X Rubiaceae Faramea calyptrata X X Rubiaceae Faramea oblongifolia X X X Rubiaceae Hoffmannia latifolia X Rubiaceae Palicourea amethystina X Rubiaceae Palicourea demissa X X X Rubiaceae Palicourea glandulifera X Rubiaceae Palicourea hospitalis X Rubiaceae Palicourea pyramidalis X X X Rubiaceae Palicourea standleyana X Rubiaceae Psychotria sylvivaga X X X Salicaceae Casearia javitensis X Sapindaceae Allophyllus excelsus X Sapindaceae Billia rosea X Sapotaceae X Siparunaceae Siparuna echinata X Solanaceae Solanum circinatum X Solanaceae Solanum deflexiflorum X X Solanaceae Solanum lepidotum X X X
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Solanaceae Solanum nudum X Solanaceae Solanum sycophanta X Urticaceae Cecropia angustifolia X X Urticaceae Cecropia bullata X X X Urticaceae Cecropia monostachya X X X
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Anexo 3. Valores de la oferta de frutos para cada una de las especies registradas en Alejandría a partir de la evaluación de disponibilidad de este recurso.
Muestreo Especie Promedio Oferta Densidad Densidad oferta total sp/ha. oferta* Prestoea acuminata 1270,1 21592 89,79 114049,86 Faramea calyptrata 183,7 8635 248,26 45610,43 Miconia magnifolia 1710,0 3420 10,56 18064,58 Palicourea demissa 721,8 2887 21,13 15249,26
Miconia sp. 2500,0 2500 5,28 13205,11
Elaeagia utilis 55,6 1112 105,64 5873,63 Otoba lehmannii 143,5 287 10,56 1515,95
Primero Wettinia kalbreyeri 210,0 210 5,28 1109,23 Cecropia bullata 90,0 90 5,28 475,38 Chamaedorea pinnatifrons 47,0 47 5,28 248,26 Ruagea glabra 39,0 39 5,28 206,00 Faramea oblongifolia 30,0 30 5,28 158,46 Piper ovatilimbum 9,0 18 10,56 95,08 Prestoea acuminata 1233,8 35781 87,91 108467,40 Inga oerstediana 583,9 7591 39,41 23011,54 Faramea calyptrata 93,5 3739 121,26 11334,50 Cinnamomum triplinerve 1260,0 1260 3,03 3819,59
Cecropia monostachya 263,5 527 6,06 1597,56 Miconia magnifolia 223,5 447 6,06 1355,05 Otoba lehmannii 70,2 351 15,16 1064,03 Segundo Lauraceae 1 110,0 110 3,03 333,46 Palicourea demissa 41,5 83 6,06 251,61 Faramea oblongifolia 45,0 45 3,03 136,41 Cecropia bullata 13,3 40 9,09 121,26 Palicourea pyramidalis 12,0 12 3,03 36,38 Prestoea acuminata 1359,2 66600 86,44 117485,28 Alchornea sp. 5230 5230 1,76 9225,95 Inga oerstediana 140,1 3082 38,81 5436,78
Psychotria sylvivaga 790 790 1,76 1393,59 Faramea calyptrata 54,5 654 21,17 1153,68
Dendropanax macrocarpus 212,5 425 3,53 749,72 Tercero Chamaedorea linearis 370 370 1,76 652,70 Tapura sp. 315 315 1,76 555,67 Ruagea glabra 210 210 1,76 370,45 Otoba lehmannii 148 148 1,76 261,08
100
Faramea oblongifolia 69,5 139 3,53 245,20 Solanum sycophanta 92 92 1,76 162,29 Solanum lepidotum 68 68 1,76 119,95 Piper ovatilimbum 54 54 1,76 95,26 Inga sp. 1 37 37 1,76 65,27 Inga sp. 3 23 23 1,76 40,57 Cecropia bullata 10 10 1,76 17,64 *: La densidad de la oferta de frutos para cada especie fue calculada como el producto entre la densidad de la especie/hectárea y el promedio de la oferta de frutos.
101
Anexo 4. Valores de la oferta de frutos para cada una de las especies registradas en la R.N. La Planada a partir de la evaluación de disponibilidad de este recurso.
Promedio Oferta Densidad Densidad Muestreo Especie oferta total sp/ha. oferta* Prestoea acuminata 1236,7 11130 33,03 40846,44 Faramea calyptrata 96,2 4712 179,83 17292,76 Chamaedorea linearis 312,5 1875 22,02 6881,14 Geonoma undata 463,0 1852 14,68 6796,73 Vismia mandurr 890,0 890 3,67 3266,25 Solanum lepidotum 820,0 820 3,67 3009,35 Sida sp. 1244 SU 380,5 761 7,34 2792,82 Blakea henripittieri 320,0 640 7,34 2348,76 Otoba lehmannii 265,5 531 7,34 1948,74
Palicourea demissa 425,0 425 3,67 1559,72 Cecropia monostachya 68,0 408 22,02 1497,34
Palicourea pyramidalis 53,0 265 18,35 972,53 Primero Allophyllus excelsus 175,0 175 3,67 642,24 Solanum deflexiflorum 130,0 130 3,67 477,09 Faramea oblongifolia 35,7 107 11,01 392,68 Conostegia apiculata 38,0 38 3,67 139,46 Palicourea standleyana 30,0 30 3,67 110,10 Aiphanes erinacea 29,0 29 3,67 106,43 Meriania phlomoides 25,0 25 3,67 91,75 Tabernaemontana leeuwenbergiana 12,0 12 3,67 44,04 Palicourea amethystina 10,0 10 3,67 36,70 Cecropia bullata 7,0 7 3,67 25,69 Prestoea acuminata 1417,6 37648 46,17 65456,98 Geonoma undata 716,5 21664 22,08 15822,32 Clusia garcibarrigae 5580,0 5580 2,01 11202,00 Faramea calyptrata 63,8 2724 74,28 4740,71
Indeterminada 1184,0 1184 2,01 2376,91
Cecropia monostachya 238,0 772 8,03 1911,17 Piper lunulibracteatum 440,0 440 2,01 883,31
Segundo Faramea oblongifolia 49,8 299 12,05 600,25 Chamaedorea linearis 70,0 552 8,03 562,11 Solanum lepidotum 256,0 256 2,01 513,93 Otoba lehmannii 117,0 495 4,02 469,76 Indeterminada 164,0 164 2,01 329,23 Cecropia bullata 53,0 110 6,02 319,20
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Psychotria sylvivaga 88,0 88 2,01 176,66 Ficus cf. insípida 65,0 65 2,01 130,49 Cecropia angustifolia 16,0 16 2,01 32,12 Inga aff. Velutina 11,0 11 2,01 22,08 Lauraceae 2 7,0 7 2,01 14,05 Prestoea acuminata 1042,3 28141 54,97 57291,39 Geonoma undata 1043,5 16696 32,57 33990,87 Besleria solanoides 11492,0 11492 2,04 23396,21 Faramea calyptrata 68,1 2521 75,33 5132,43 Ficus cervantesiana 1760,0 1760 2,04 3583,13 Chamaedorea linearis 306,7 920 6,11 1873,00
Cecropia bullata 56,3 225 8,14 458,07 Faramea oblongifolia 68,0 136 4,07 276,88
Ocotea cf. smithiana 44,0 44 2,04 89,58 Tercero Cecropia monostachya 20,5 41 4,07 83,47 Sapotaceae 36,0 36 2,04 73,29 Inga aff. Velutina 25,0 25 2,04 50,90 Inga sp. 1 23,0 23 2,04 46,82 Aniba parviflora 9,0 9 2,04 18,32 Macrolobium colombianum 3,0 3 2,04 6,11 Otoba lehmannii 2,0 2 2,04 4,07 *: La densidad de la oferta de frutos fue calculada como el producto entre la densidad de la especie/hectárea y el promedio de la oferta de frutos.
103
Anexo 5. Valores de la oferta de frutos para cada una de las especies registradas en la R.N. San Ramón a partir de la evaluación de disponibilidad de este recurso.
Promedio Oferta Densidad Densidad Muestreo Especie oferta total sp/ha. oferta* Miconia lehmannii 3807,4 19037 10,29 39188,80 Psychotria sylvivaga 826,7 14880 37,05 30631,37 Miconia theaezans 9250,0 9250 2,06 19041,68 Prestoea acuminata 2975,0 5950 4,12 12248,43 Wettinia kalbreyeri 434,8 5217 24,70 10739,51 Schefflera lasiogyne 799,3 3197 8,23 6581,22 Miconia sp. 1351 SU 314,7 2203 14,41 4535,01 Palicourea demissa 106,2 1062 20,59 2186,19 Cecropia bullata 114,8 1033 18,53 2126,49
Chamaedorea pinnatifrons 101,2 607 12,35 1249,55
Blakea stipulacea 218,0 436 4,12 897,53 Hoffmannia latifolia 104,0 104 2,06 214,09
Primero Siparuna echinata 46,5 93 4,12 191,45 Geissanthus sp. 68,0 68 2,06 139,98 Guarea sp. 1292 SU 68,0 68 2,06 139,98 Solanum nudum 54,0 54 2,06 111,16 Cecropia angustifolia 23,0 46 4,12 94,69 Palicourea pyramidalis 34,0 34 2,06 69,99 Calatola costaricensis 7,3 22 6,18 45,29 Miconia approximata 20,0 20 2,06 41,17 Guarea kunthiana 6,5 13 4,12 26,76 Faramea oblongifolia 2,0 2 2,06 4,12 Beilschmiedia costaricensis 1,0 1 2,06 2,06 Schefflera cf. lasiogyne 3828,0 15312 6,46 24723,26 Psychotria sylvivaga 517,4 9831 30,68 15873,46 Prestoea acuminata 1583,3 4750 4,84 7669,51 Miconia sp. 1351 SU 1456,0 4368 4,84 7052,72
Miconia magnifolia 2592,0 2592 1,61 4185,13 Wettinia kalbreyeri 410,3 1641 6,46 2649,61 Chamaedorea pinnatifrons 109,6 1425 20,99 2300,85 Segundo Saurauia parviflora 1300,0 1300 1,61 2099,02 Miconia lehmannii 630,5 1261 3,23 2036,05 Cecropia bullata 93,9 1033 17,76 1667,92 Palicourea demissa 74,7 822 17,76 1327,23 Solanum deflexiflorum 268,0 804 4,84 1298,17
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Faramea oblongifolia 430,0 430 1,61 694,29 Miconia hadrophylla 290,0 290 1,61 468,24 Ficus cuatrecasana 132,0 132 1,61 213,13 Calatola costaricensis 8,4 67 12,92 108,18 Casearia javitensis 24,0 24 1,61 38,75 Myrcia sp. 05 FD 11,5 23 3,23 37,14 Billia rosea 18,0 18 1,61 29,06 Solanum circinatum 2,0 2 1,61 3,23 Prestoea acuminata 2297,8 18382 9,63 22118,56 Psychotria sylvivaga 737,5 16226 26,47 19524,30 Wettinia kalbreyeri 1550,4 12403 9,63 14924,19 Schefflera lasiogyne 2137,0 10685 6,02 12856,97 Elaeagia utilis 9600,0 9600 1,20 11551,42 Chamaedorea linearis 4200,0 4200 1,20 5053,75 Miconia sp. 1351 SU 404,5 2427 7,22 2920,34 Hieronyma asperifolia 2400,0 2400 1,20 2887,85 Palicourea demissa 151,4 1968 15,64 2368,04 Cordia cylindrostachya 1110,0 1110 1,20 1335,63 Geonoma undata 1064,0 1064 1,20 1280,28 Cecropia bullata 128,3 770 7,22 926,52
Tercero Chamaedorea pinnatifrons 149,0 596 4,81 717,15 Saurauia brachybotrys 520,0 520 1,20 625,70 Calatola costaricensis 27,5 220 9,63 264,72 Solanum lepidotum 92,0 184 2,41 221,40 Cedrela odorata 63,0 63 1,20 75,81 Palicourea glandulifera 41,0 41 1,20 49,33 Piper cf. ovatilimbum 13,5 27 2,41 32,49 Siparuna echinata 20,0 20 1,20 24,07 Cecropia monostachya 11,0 11 1,20 13,24 Palicourea hospitalis 11,0 11 1,20 13,24 Guarea kunthiana 5,0 5 1,20 6,02 *: La densidad de la oferta de frutos fue calculada como el producto entre la densidad de la especie/hectárea y el promedio de la oferta de frutos.
105
Anexo 6. Gráficas de la probabilidad de detección del Terlaque de Nariño en Alejandría que confrontan los datos colectados en campo (barras de color azul) frente a la curva teórica de la función de detección (rojo) empleando el software Distance 6.2. A. primer muestreo, B. segundo muestreo, C. tercer muestreo.
A Chi-cuadrado p= Chi-cuadrado p= 0.32
Distancia Perpendicular (m)
B B Chi-cuadrado p=
Chi-cuadrado p= 0.56
Distancia Perpendicular (m)
C
Chi-cuadrado p= 0.13
Distancia Perpendicular (m)
106
Anexo 7. Gráficas de la probabilidad de detección del Terlaque de Nariño en la R.N. La Planada que confrontan los datos colectados en campo (barras de color azul) frente a la curva teórica de la función de detección (rojo) empleando el software Distance 6.2. A. primer muestreo, B. segundo muestreo, C. tercer muestreo.
A
Chi-cuadrado p= 0.96
Distancia Perpendicular (m)
B Chi-cuadrado p= 0.09
Distancia Perpendicular (m)
C
Chi-cuadrado p= 0.64
Distancia Perpendicular (m) 107
Anexo 8. Gráficas de la probabilidad de detección del Terlaque de Nariño en la R.N. San Ramón que confrontan los datos colectados en campo (barras de color azul) frente a la curva teórica de la función de detección (rojo) empleando el software Distance 6.2. A. primer muestreo, B. segundo muestreo, C. tercer muestreo.
A
Chi-cuadrado p= 0.46
Distancia Perpendicular (m)
B
Chi-cuadrado p= 0.8
Distancia Perpendicular (m)
C
Chi-cuadrado p= 0.8
Distancia Perpendicular (m) 108