MASARYKOVA UNIVERZITA PŘÍRODOV ĚDECKÁ FAKULTA ÚSTAV BOTANIKY A ZOOLOGIE

Bakalářská práce

Brno 2012 Tereza Matoušková MASARYKOVA UNIVERZITA PŘÍRODOV ĚDECKÁ FAKULTA ÚSTAV BOTANIKY A ZOOLOGIE

Koevoluce akustických systémů u netopýrů a motýl ů Lepidoptera Bakalá řská práce Tereza Matoušková

Vedoucí práce: Mgr. Tomáš Bartoni čka, Ph.D. Brno 2012 Bibliografický záznam

Autor: Tereza Matoušková Přírodov ědecká fakulta, Masarykova univerzita Ústav botaniky a zoologie Koevoluce akustických systém ů u netopýr ů a motýl ů Název práce: Lepidoptera

Studijní program: PřF B-BI Biologie, bakalá řský studijní program

Studijní obor: PřF BISE Systematická biologie a ekologie

Vedoucí práce: Mgr. Tomáš Bartoni čka, Ph.D.

Akademický rok: 2011/2012

Po čet stran: 39 Klí čová slova: Koevoluce; M ůry; Sluch; Tympanální orgány; Bibliographic Entry

Author: Tereza Matoušková Faculty of Science, Masaryk University Department of Botany and Zoology Coevolution of acoustic systems in bats and butterflies Title of Thesis: Lepidoptera

Degree programme: PřF B-BI Biology, Bachelor's degree programme

Field of Study: PřF BISE Systematic Biology and Ecology

Supervisor: Mgr. Tomáš Bartoni čka, Ph.D.

Academic Year: 2011/2012

Number of Pages: 39 Keywords: Coevolution; Moths; Hearing; Tympanic organs; Abstrakt

Veškerý hmyz, který létá v noci, se musí vypo řádat s preda čním tlakem echolokujících netopýr ů. P ředkládaná bakalá řská práce p ředstavuje p řehled orgán ů sloužící k p říjmu zvuku, a tudíž dává takovým skupinám hmyzu evolu ční výhodu p řed netopýry (Hoy, 1989, Minet and Surlykke, 2002). Sluch hmyzu neslouží jenom k detekci predátora, ale pravd ěpodobn ě vznikla za účelem vnitrodruhové komunikace v procesu vyhledávání vhodného sexuálního partnera (Miller and Surlykke, 2001). Interakce mezi netopýry a m ůrami je komplexním p říkladem koevoluce, proto je p řirozen ě často uvád ěna jako její p říklad. Schopnost n ěkterých m ůr ultrazvukové echoloka ční výk řiky vnímat p ředstavuje jeden z d ůležitých aspekt ů ve studiu chování této skupiny a zárove ň reprezentuje d ůležitý selektivní tlak na design netopý ří echolokace.

Práce si klade za cíl popsat stavbu sluchových orgán ů v rámci skupiny motýli (Lepidoptera), a to p ředevším u taxon ů známých svou no ční aktivitou, tedy ty, které podléhají preda čnímu tlaku netopýr ů nej čast ěji. Pozornost byla v ěnována jejich morfologické struktu ře a akustickým parametr ům. Ve druhé části je pak stru čný p řehled rozší ření tympanálních orgán ů u jednotlivých druh ů no čních zástupc ů skupiny Lepidoptera.

Abstract

Any insect that flies at night, has to deal with predatory pressure of echolocating bats. The present thesis gives an overview of organs used to receive sound, thus giving insect an evolutionary advantage over bats (Hoy, 1989, Minet and Surlykke, 2002). Hearing serves insect not only for detect predators, but probably also for intraspecific communication and in the process of searching a good sexual partner (Millerand Surlykke, 2001). Interactions between bats and moths is a comprehensive example of coevolution and it is often cited as an example. The ability of some moths to hear ultrasonic echolocation cries is one of the important aspects in studying of behavior of this group and also represents an important selective pressure on the design of bat echolocation.

The work aims to describe the construction of auditory organs in the butterflies (Lepidoptera), especially in groups known to be nocturnal, so they are subject of predation insectivorous bats. .Attention was paid to their morphological structure and acoustic parameters. In the second part is a brief summary of enhancements of tympanic organs in various species of nocturnal Lepidoptera.

Pod ěkování

Na tomto míst ě bych cht ěla pod ěkovat, kte ří mi zap ůjčili pot řebnou literaturu, poskytli radu nebo m ě jakkoliv podpo řili p ři psaní této bakalá řské práce, zejména mému vedoucímu Mgr. Tomáši Bartoni čkovi Ph.D.

Prohlášení

Prohlašuji, že jsem svoji bakalá řskou práci vypracovala samostatn ě s využitím informa čních zdroj ů, které jsou v práci citovány.

Brno 9. kv ětna 2012 ……………………………… Tereza Matoušková Obsah Úvod...... 11

Cíle práce:...... 11

1. Princip koevoluce na modelu predátor a kořist...... 12

1.1 Insektivorní netopýři jako predátoři...... 12

1.2 „Arm race“ mezi netopýry a hmyzem...... 12

2.Akustická komunikace hmyzu...... 14

2.1 Sluchové orgány u hmyzu...... 14

2.2 Některé vybrané skupiny hmyzu s tympanálními orgány...... 15

2.3 Stavba tympanálního orgánu...... 17

3.Akustické systémy motýlů s noční aktivitou a jejich obranné mechanismy proti netopýrům. .20

3.1 Specifika skupiny...... 20

3.2 Obranné reakce při zachycení echolokace netopýrů...... 26

4 Evoluční odpověď netopýrů na přítomnost sluchových orgánů...... 29

5. Přehled taxonů můr se sluchovými orgány...... 31

5.1 Bombycoidea...... 31

5.2 Drepanoidea...... 31

5.3 Geometroidea...... 31

5.4 Hedyloidea...... 31

5.5 Noctuoidea...... 32

5.6 Pyraloidea...... 32

5.7 Tineoidea...... 32

Závěr...... 33

Seznam literatury:...... 34 Úvod

Jako reakce na preda ční tlak insektivorních netopýr ů se u n ěkterých skupin hmyzu se vyvinul sluch a systém únikových manévr ů. U n ěkterých netopýr ů se naopak vyvinuly adaptace, které je činí mén ě nápadnými pro hmyz, který disponuje sluchovými orgány. Existuje mnoho studií, které se v ěnují jednotlivým druh ům. Neexistuje však práce, která by srovnávala morfologické a funk ční aspekty. Tato bakalá řská práce si klade za cíl popsat morfologickou strukturu a funkci u vybraných skupin hmyzu s no ční aktivitou, které m ůžou p řijít do styku s insektivorními netopýry.

Sluch sje pro hmyz d ůležitým nástrojem k p řežití, umož ňuje mu efektivn ě se vyhnout predátorovi a je d ůležitým prost ředkem pro vnitrodruhovou komunikaci (Hoy, 1989). Sluchové orgány vykazují velkou anatomickou diverzitu. Tympanální membrána obvykle bývá umíst ěna na povrchu t ěla. (Field and Matheson, 1998). Kup říkladu u cvr čků, kte ří jsou nejstudovan ější skupinou hmyzu, co se tý če akustických systém ů, se sluchové orgány nacházejí na holeni obou předních kon četin (Miller and Surlykke, 2001).

V rámci hmyzu se sluchové orgány nejvícekrát vyvinuly ve skupin ě Lepidoptera, na niž jsem se v druhé části této bakalá řské práce zam ěř ila (Minet and Surlykke 2002). Nap říkad u čeledí Noctuidae, Notodontidae a Arctiidae, které mají sluchové orgány na zadohrudi, se za tympanální membránou nachází velký vzdušný vak, který je odd ělen od ostatních vzdušných vak ů tracheální membránou (Roeder, 1967).

U netopýr ů je patrná snaha skrýt echoloka ční signály p řed slyšící ko řistí (Fullard, 1987; Surlykke, 1988). Zp ůsob ů je hned n ěkolik ovšem, data získaná ze složení potravy netopýr ů neukazují jasn ě na to, že by netopý ři, jejichž echolokace je p řizp ůsobena lovu m ůr vybavených tympanálními orgány obsahovala více m ůr, než u netopýr ů, kte ří takto uzp ůsobeni nejsou (Miller and Surlykke, 2001).

Cíle práce: ò Rešeršní zpracování dosavadních poznatk ů o sluchových orgánech hmyzu, p řehled morfologicky-funk ční aspekt ů

ò Koevoluce sluchových orgán ů skupin Chiroptera a Lepidoptera

ò Přehled sluchových orgán ů jednotlivých čeledí motýl ů

11 1. Princip koevoluce na modelu predátor a ko řist

1.1 Insektivorní netopý ři jako predáto ři

Ko řistnictvím neboli predací nazýváme jednostrann ě zápornou interakci, která je prosp ěšná pouze pro populaci ko řistníka (predátora) a negativní pro populaci ko řisti. Vlivem p řírodního výb ěru byli v procesu koevoluce zvýhod ňováni predáto ři, kte ří ko řist loví s optimální ú činností. Co se tý če ko řisti, navrch mají ty druhy, které predátor ům lépe unikají.

Každý druh organismu má své predátory, by ť jen v ur čité fázi svého životního cyklu a p řesto nemusí být predaci vystaven každý jedinec. Pro mnohé druhy je predace nejd ůležit ějším činitelem přírodního výb ěru (Vermeij, 1987).

Pro hmyzožravé netopýry p ředstavují ulovené m ůry d ůležitou složku potravy (Whitetaker, 1988). Pro n ěkteré zástupce skupiny Chiroptera jsou dokonce její hlavní složkou. Pro mnoho m ůr jsou tudíž netopý ři jejich hlavními no čními predátory. (Arachya and Fenton 1992).

1.2 „Arm race“ mezi netopýry a hmyzem

O koevoluci v nejužším slova smyslu mluvíme v p řípad ě, kdy se vlastnosti jednoho druhu vyvinuly jako reakce na vlastnosti druhého druhu a obrácen ě (Janzen, 1980).

S pojmem koevoluce souvisí „arm race“, závod ve zbrojení. Jde o konkuren ční boj mezi dv ěma sety spole čně se vyvíjejících gen ů. Ty zodpovídají za vývoj adaptací, které mají organismu zajistit výhodu proti svému prot ějšku, nap říklad predátorovi. Skute čně to p řipomíná jakýsi „závod ve zbrojení“. Tento princip m ůžeme nalézt jak u dvou rozdílných skupin v potravním řet ězci (vztah mezi parazitem a jeho hostitelem), tak v rámci jednoho druhu (Vermeij, 1987).

Arm race m ůže být symetrický nebo asymetrický. V p řípad ě symetrického arm race p ůsobí selek ční tlak na všechny zú častn ěné organismy ve stejném sm ěru. P říkladem m ůžou být stromy v lese, které se snaží vyr ůst výše než jejich sousedé, aby získaly více sv ětla. Asymetrický naopak zahrnuje p řípady, kdy je selek ční tlak rozdílný, p říkladem m ůže být vztah parazita s jeho hostitelem. Dal by se také nazvat arm race „útoku a obrany“, tedy když predátor vylepší své úto čné 12 schopnosti, ko řist odpoví propracovan ější obranou (Dawkins and Krebs, 1979). Selek ční tlak daný nep řátelskými organismy se b ěhem evoluce zvyšuje a jeho vlivem vznikají stále noví a nebezpe čnější predáto ři a konkurenti. (Vermeij, 1987)

Arm race m ůže vést bu ď k tomu, že jedna strana p řivede druhou k vyhynutí, nebo jedna strana dosáhne optima, čímž znemožní prot ějšku dosáhnout téhož, p řípadn ě, že ob ě strany dosáhnou vzájemného lokálního optima jako je tomu u koevoluce mezi rostlinou a jejím opylova čem. Poslední možností je, že arm race nemá žádný zjevný konec a neustále cyklicky pokra čuje dál a dál (Dawkins and Krebs, 1979). S tímto souvisí „efekt červené královny“, což je hypotéza, která tvrdí, že se schopnost skupiny organism ů p řežít v pr ůběhu času nezlepší a že pravd ěpodobnost zániku je pro danou skupinu náhodná. (Van Valen, 1973)

Boj o p řežití mezi m ůrami a netopýry jakožto ko řistí a predátorem je p ředm ětem úvah a probíhajících diskuzí. Vypadá to, že mezi t ěmito druhy probíhá neustálý „arm race“, ve kterém můry neustále vyvíjejí nové taktiky jako odpov ěď na vysoce rozvinuté netopý ří schopnosti detekovat ko řist a naopak.

13 2.Akustická komunikace hmyzu

2.1 Sluchové orgány u hmyzu

Sluch je pro hmyz jedním z nejd ůležit ějších smysl ů. Slouží jako d ůležitý nástroj k p řežití hned ve dvou sm ěrech. Zaprvé jako prost ředek pro sociální komunikaci – v rámci hledání a výb ěru partnera, varování potenciálních rival ů a tudíž ochrany teritoria. Zadruhé hmyz používá sluch pro detekci ko řisti nebo predátora. N ěkteré druh ů hmyzu využívají obojího, mnohé ale mají sluchové orgány ur čené bu ď jen k jednomu nebo ke druhému (Hoy, 1989). Schopnost v časného odhalení, že se blíží predátor a krátká latence únikového manévru jsou vysoce adaptivní. Proto jsou obvykle všechny dostupné smyslové modality (akustické, vibra ční, optické) použity samostatn ě nebo spole čně v rámci snahy vylekat predátora a uniknout mu. Kupříkladu u kobylek se sluchové orgány vyvinuly p řed více než 200 miliony lety. Pravd ěpodobn ě proto, aby zachycovaly zvuky, které vydávají p ři svém pohybu predáto ři jako jsou ješt ěř i a jiní suchozemští plazi, když se blíží ke své ko řisti. V závislosti na substrátu mohou tyto pohyby produkovat velký rozsah frekvencí, zahrnujících i ultrazvuk (Stumpner and Helversen, 2001).

Důležitým impulzem pro vývoj sluchových orgán ů jako nástroje sloužícího k tomu, aby se hmyz vyhnul predaci, byl okamžik, kdy p řed 60 miliony lety netopý ři pronikli do niky no čních vzdušných lovc ů. Netopý ři využívají ultrazvuk k tomu, aby ulovili ko řist pomocí echolokace (Hoy 1992; Stucky and McKenna 1993; Fullard 1998). Jako odpov ěď se u n ěkolika taxon ů no čního hmyzu (nap říklad Lepidoptera) vyvinuly tympanální nebo jiné sluchové orgány. U skupin, které už schopností sluchu disponovaly, jako jsou nap říklad cvr čci (nap ř. Rust et al. 1999), se s nejv ětší pravd ěpodobností rozsah jejich schopností rozší řil, aby mohly efektivn ě vnímat netopý ří echolokaci. Stavba tympanálních orgán ů u hmyzu v Eocénu pravd ěpodobn ě odpovídá stavb ě u dnešního hmyzu (Hoy 1992; Yager 1999).

Echoloka ční výk řiky netopýr ů jsou schopni vnímat zástupci řád ů Lepidoptera (m ůry a no ční motýli), Orthoptera (cvr čci), Dictyoptera (kudlanky), Neuroptera (zlatoo čky), pravd ěpodobn ě také Diptera (mouchy) a Coleoptera (brouci) (Fullard and Yack, 1993; Hoy, 1989).

U hmyzu je zvuk p řijímán obvykle pomocí tympanálních orgán ů. Zvukové vlny rozvibrují membránou tohoto orgánu (Bennet-Clark, 1983) a jsou pak p řenášeny pomocí chordotonálního smyslového orgánu. Tympanální orgány se v rámci hmyzu vyvinuly opakovan ě z proprioreceptor ů 14 citlivých na vibrace a mohou se objevovat na r ůzných částech hmyzího t ěla (Yack and Fullard, 1993; Fullard and Yack, 1993). V dalších p řípadech (nap říklad u cvr čků) je chordotonální orgán scolopidia nep římo asociován s vn ější tympanální membránou a to skrz p řipojení k tracheálním vzdušným vak ům (Hoy and Robert, 1996).

I p řes zna čnou anatomickou diverzitu zachovává stavba tympanálního orgánu obvykle jednotný „morfologický plán“. Tympanální membrána je umíst ěna na povrchu t ěla. Je zde p řítomna zv ětšená tracheální vzdušná kom ůrka, která je p řidružená k membrán ě a dovoluje jí vibrovat. Dále zde m ůžeme najít chordotonalní smyslový orgán. Tyto strunovité útvary jsou napnuty nap říč tělními dutinami. Svými konci jsou p řipevn ěny na vnit řní plochy ohebných částí kutikuly. Ve valné většin ě dosud studovaných sluchových orgán ů je jeden konec chordotonálního orgánu p řipojen k vnit řnímu povrchu tympanální membrány. Tam jsou patrn ě scolopidia podéln ě roztahována vibracemi membrány (Field and Matheson, 1998).

Několik p říklad ů ukazuje, že hmyz m ůže mít sluchové orgány pln ě funk ční i v p řípad ě absence tympanálního ústrojí. Obvykle to znamená, že oblast kutikuly, která tvo ří zvukový přijíma č, není jednoduše dostate čně viditeln ě diferenciována, aby se dala nazvat tympanální membránou (Nelson 1980, Lakes-Harlan et al. 1991). V p řípad ě lišaj ů ze subtropického taxonu Choerocampina, kte ří taktéž využívají sluch k detekci netopýr ů, jsou sluchové orgány umíst ěny po obou stranách hlavy. Každý se skládá z chordotonálního orgánu s jedinou smyslovou bu ňkou. (Roeder et al., 1968)

2.2 N ěkteré vybrané skupiny hmyzu s tympanálními orgány

Nejmén ě u sedmi druh ů hmyzu je známo, že rozeznávají zvuky pomocí tohoto orgánu (Hoy and Robert, 1996). P říklady t ěchto struktur mohou být tibiální tympanální orgány u cvr čků a saran čat, sluchové orgány na zadohrudi (metathorax) u m ůr Noctuidae, nebo na zade čku (abdomen) u cikád (Yack and Fullard, 1993).

Nejintenzivn ěji studovaným hmyzím akustickým systémem je ten u cvr čků. V ětšina t ěchto studií se soust ředí na vnitrodruhovou komunikaci. Tibia obou p ředních kon četin obsahuje sluchový orgán (viz Obr.1.). Ze sluchového nervu bylo nap říklad elektrofyziologicky nam ěř eno, že maximální citlivost na p říjímané signály nachází se u cvr čka Gryllus bimaculatus nachází okolo 5

15 kHz. Na této frekvenci taktéž vydávají zvuky. Nicmén ě, jejich sluchové orgány jsou citlivé až do frekvence 100 kHz (Miller and Surlykke, 2001)

Popov a Shuvalov (1977) jako první popsali, že se zkoumaní cr čci dokáží efektivn ě vyhnout lovícím netopýr ům. Cvr čci za stacionárního letu unikají p řed zdrojem ultrazvuku (negativní fonotaxe), jehož efektivní frekvence leží mezi 10 až 80 kHz.

Další zástupce skupiny Orthoptera saran če Locusta migratoria má pár sluchových orgán ů na zade čku. Jsou dob ře prostudovány jak anatomicky, tak fyziologicky. Role sluchu v život ě tohoto saran čete však není uspokojiv ě objasn ěna. Jednou z funkcí m ůže být, že orgány zprost ředkují negativní fonotaxi na signál, který zní jako netopýří. Saran če za letu natá čí zade ček a zvyšuje rychlost mávání k řídel, p řičemž obojí jí pomáhá oto čit se tak, aby let ěla v opa čném sm ěru, než odkud p řichází zdroj zvuku. Negativní fonotaktické chování se objevuje jenom p ři frekvenci okolo 10 kHz (Robert 1989).

Také mnozí zástupci ze skupiny kudlanek (Mantodea) disponují sluchovými orgány (Yager and Hoy 1986). Tympanální orgán citlivý na ultrazvuk se nachází ukrytý hluboko ve št ěrbin ě mezi dv ěma ky člemi na zadohrudi (viz Obr.1.). Skládá se ze dvou protilehlých, pevných membrán. Ke každé tympanální membrán ě je p řipojen svazek smyslových bun ěk (Hoy et al. 1989). Letící kudlanka (Parasphendale agrionina) reaguje na vzdálenost 10m od reproduktoru, který vysílá netopý ří signály ve stejné intenzit ě, v jaké je kudlanka m ůže zachytit v p řírod ě. V tom okamžiku se bu ď otá čí nebo padá ve spirále k zemi.

Cumming (1996) zkoumal kudlanky Miomantis natalica. Zjistil, že kudlanky, které slyší, se netopýrovi Rhinolophus clivosus vyhýbají daleko ú čin ěji než kudlanky, kterým byly sluchové orgány odebrány. Rhinolophus clivosus echolokuje na frekvencích 80-85 kHz. Z toho vyplývá, že kudlanka Miomantis natalica slyší vyšší frekvence než ostatní kudlanky, které vnímají frekvence mezi 25-50 kHz (Yagger, 1999).

Cvr čci, saran čata a kudlanky jsou sice denní živo čichové, ale často létají v rámci disperze nebo migrace i v noci, proto jsou taktéž potenciální ko řistí netopýr ů a tudíž jsem popis jejich sluchových orgán ů zahrnula i do této práce.

Sluchové orgány zlatoo ček jsou lokalizovány ve vypouklin ě blízko báze radiální žíly na obou předních k řídlech (viz Obr. 2.). Jde o pravý tympanální orgán, který je vypl ňený tekutinou a obsahuje malou tracheu. Jde o nejmenší známý tympanální orgán v ůbec. Pravd ěpodobn ě pouze 6 z přítomných 25 smyslových bun ěk dokáže reagovat na ultrazvuk (Miller 1984). Za stacionárního 16 letu reagují p ři nízké intenzit ě stimul ů velmi r ůznorod ě, než ustanou v letu. Behaviorální reakce za číná skládáním k řídel, což následuje asi 40 ms po stimulaci. O 66 ms pozd ěji zanikají potenciály z nep římého letového svalu (Miller 1975).

Zlatoo čka a m ůry, o kterých bude řeč v p říští kapitole, nemají „hudební sluch“, tedy schopnost analyzovat pohyb melodie a odlišit vzdálenost mezi jednotlivými tóny. Naopak, sluch zástupc ů Orthoptera a Mantodea, který se z řejm ě adaptoval na hrozbu ze strany netopýr ů až druhotn ě, vykazuje frekven ční selektivitu a primárn ě vznikl jako nástroj k vnitrodruhové komunikaci (Miller and Surlykke, 2001).

Svižník Cicindela marutha, zástupce skupiny Coleoptera, má sluchové orgány umíst ěny na prvním segmentu zade čku. Tyto orgány jsou senzitivní na frekvence mezi 30–60 kHz. Netopý ří signály zp ůsobují u letících brouk ů zm ěny v chování a ti za letu produkují ultrazvukové klapavé signály (Yager et al. 2000).

2.3 Stavba tympanálního orgánu

Tympanální orgán se skládá ze t ří anatomických a funk čních částí – základem je bubínek, což je blanka (tympanum), napnutá na chitinózním ráme čku, nad zdu řelou tracheou, která je vystlaná smyslovými bu ňkami. Tympanum je jednoduše oblast s velmi tenkou kutikulou, který je uveden v kmitání díky oscilujícímu rozdílu v tlaku mezi ob ěma jejími stranami. Typický hmyzí tympanální orgán je bu ď kruhový nebo oválný a vypadá jako membrána. Tlouš ťka orgánu se pohybuje od 1µm do 100 µm. Po obvodu se často nachází z řetelný kutikulární lem, který jej m ůže izolovat od pohyb ů t ěla (Yagger, 1999).

17 18

3.Akustické systémy motýl ů s no ční aktivitou a jejich obranné mechanismy proti netopýr ům

3.1 Specifika skupiny

Když srovnáme motýli s ostatními skupinami hmyzu, sluchové orgány se ve skupin ě Lepidoptera (denní motýly a m ůry) vyvinuly asi v nejvícekrát. Nezávisle na sob ě se objevily v osmi (nebo v devíti) t řídách no čních motýl ů, na které jsem s ohledem na jejich no ční aktivitu a možnou interakci s netopýry zam ěř ila (Minet and Surlykke 2002).Výsledky fyziologických a behaviorálních studií, které jsou dostupné u skupin m ůrovití Noctuoidea, Pyraloidea, Geometroidea, Sphingoidea a Drepanoidea, indikují, že se u nich sluch vyvinul primárn ě jako adaptace na vývoj echolokace u netopýr ů. U n ěkterých druh ů se potom druhotn ě jejich funkce rozší řila i na vnitrodruhovou komunikaci (Conner, 1999; Fullard, 1998).

Nakano et al (2010) ovšem zjistili, že sami čky m ůr z čeledi Noctuidae Spodoptera litura nedokáží rozlišit mezi echoloka čním signálem netopýra a stridulací same čka, což by spíš ukazovalo na to, že se akustická komunikace vyvinula už p řisamotném vzniku sluchových orgán ů.

Sluchové orgány se obvykle skládají z tém ěř kruhového tympanu, který je obsluhován sluchovými bu ňkami, které mohou být čty ři (Geometridae), dv ě (Noctuidae) nebo jenom jedna (Notodontidae). Ty se nachází uvnit ř chordotonálního orgánu. (Eggers, 1919, Ghiradella, 1971; Surlykke, 1984).

20

Obr. 4. Výkres z camery lucidy znázor ňující smyslové bu ňky zbarvené CoCl 2 – (A) z pravého sluchového orgánu m ůry z čeledi Notodontidae Phalera bucephala, (B) a z čeledi Noctuidae Barathra brassicae. Ve skupin ě Notodontidae je jediná sluchová bu ňka obsažená ve scolopariu, který je p řipojen ke st ředu tympána. Nenachází se tu žádné Bugel, takže je B bu ňka p řipojena přímo ke sklerotizovanému kruhu kolem tympána. Dv ě A bu ňky Noctuidae m ůžeme vid ět ve scolopariu a B bu ňky napojenou na Bugel.

U čeledi Noctuidae bylo charakterizováno mnoho hrudních a hlavových ganglií (Roeder 1975, Boyan and Fullard 1986). Kup říkladu, dva identifikované neurony p řijímají shodn ě aferentní přímý vstup od bu ňky A 1, ale zpracovávají do časnou informaci odlišn ě (Boyan and Miller 1991). Synaptický vstup do n ěkterých motorických neuron ů, které kontrolují pohyb k řídel nahoru a dol ů, se objevuje jedin ě v p řípad ě, že je aktivována bu ňka A 2 (Madsen and Miller 1987).

Roeder (1966, 1969) zkoumal mozek a b řišní nervovou pásku u m ůr s tympanálními orgány. Zajímala ho funk ční spojení z akustických receptor ů do vyšších úrovní nervové soustavy. Využil elektrofyziologických metod a extracelulárních elektrod. Zjistil, že primární zvuková dráha je přítomna jak v gangliu ve st ředohrudi, tak v tom v zadohrudi. Sekundární opakovače zvukových receptor ů byly detekovány v ganglionu v protothoraxu, což ukazuje, že akustické receptory vedou informace p římo do mozku.

Sluchové orgány n ěkterých lišaj ů se skládají z labiálních palp vypln ěných vzduchem. Ty přenášejí zvuk do pilifer, které jsou lokalizovány po obou stranách sosáku. Jiní lišajové mají naopak na palpách plátky šupin (Minet and Surlykke 2002).

Obr. 5. Dorsální pohled na obnaženou hlavu lišaje Celerio lineata. Levý labiální palp (l pa) byl p říčně vychýlen, aby se odhalil distální lalok levé pilifer (pi). Pravý labiální palp (r pa) je pln ě

23 ve své aditované pozici mezi distálním lalokem a p ředním valem druhého palpálního segmentu. Měř ítko 1 mm. (p řevzato z Roeder and Treat, 1970 )

No ční motýli z čeledi Hedyloidea, která se vyskytuje ve st řední a jižní Americe, mají sluchové orgány, které jsou modifikací kubitální a subkostální žíly. Ty se nachází na bázi p ředního křídla, kde se v dutin ě nachází tenká (1–3 µm) oválná (520 – 220 µm) tympanální membrána. Sluchové orgány čeledi Hedyloidea mohou být taky dobrým p říkladem divergence, když je srovnáme se sluchovými orgány denním motýl ů z čeledi Nymphalidae (Yack et al., 2007).

Obr. 6. Tympanální orgán m ůry ze čeledi Hedyloidea – Macrosoma Heliconiaria. a Levý laterální pohled na motýlí k řídlo. Šipka ukazuje na dutinu, kde se nachází tympanální orgán. b Snímek z elektronového mikroskopu. Levá laterální strana báze k řídla. Šipka ukazuje tympanální prohlube ň. Tympanální membrána je chrán ěna obrubou ze šupin c Obruba ze šupin byla odstran ěna, aby se odkryla tympanální a opozi ční tympanální membrána. d Dorzální povrch předního k řídla ilustrující zv ětšenou zadní kom ůrku.

24 Obr 7 M ůry se sluchovými orgány, které se s adaptovaly na detekci netopý ří echolokace primárn ě . V levém sloupci jsou zahrnuti reprezentativní zástupci z r ůzných skupiny Lepidoptera. Pozice sluchového orgánu je vyzna čena šipkou. V pravém sloupci je zahrnuta anatomie každého jednotlivého sluchového orgánu. (P řevzato a upraveno z Miller and Surlykke, 2001)

25 3.2 Obranné reakce p ři zachycení echolokace netopýr ů

To, na jaké frekvence jsou m ůry citlivé, obvykle v ěrn ě odráží frekven ční spektrum netopýr ů, kte ří je loví. Sluchové orgány m ůr jsou nejcitliv ější v rozsahu od 20kHz do 50kHz, což odpovídá rozsahu frekvence emitovené v ětšinou evropských netopýr ů (Griffin, 1958). M ůry, které jsou fyzicky nebo časov ě odd ěleny od svých predátor ů, často po ur čité dob ě postupn ě ztrácí schopnost slyšet ultrazvuk (Fullard, 1988, 1994, 1998).

Na základ ě jeho intenzity signálu dokáže m ůra, která ho p řijímá, odhadnout vzdálenost, ve které se lovící netopýr nachází. Slabý echoloka ční signál je pravd ěpodobn ě v centrálním nervovém systému (CNS) m ůry vyhodnoceno jako známka toho, že je netopýr daleko. To zp ůsobí negativní fonotaxi, m ůra se oto čí a snaží se dostat od zdroje zvuku co nejdál. Intenzivní echoloka ční signály jsou vnímány tak, že pocházejí od blízkého netopýra. Pravd ěpodobn ě hlasit ější zvuk zap ůsobí na sluchovou bu ňku A 2, která p řepne z negativní fonotaxe do mén ě p ředvídatelného vyhýbavého letu. (Fullard, 1987). P říkladem takového chování m ůže být klikatý let plný p řemet ů, prudký pokles sm ěrem dol ů nebo pasivní pád. Výhody, které toto chování m ůrám p řináší, nejsou zanedbatelné, můry, které se aktivn ě snaží vyhýbat netopýr ům, mají šanci na p řežití vyšší až o 40% (Roeder, 1967). Samci m ůry z čeledi Noctuidae a Pyralidae v rámci tohoto chování jsou schopny p řerušit let za samicí, která vylu čuje feromony (Acharya and McNeil 1998). Z toho je zřejmé, že jde vždy o podprahový podn ět,

Velikost t ěla m ůry a citlivost sluchových orgán ů korelují. Velké m ůry odrážejí netopý ří echolokaci mnohem intenzivn ěji než malé. Mohou být detekovány netopýry až na deset metr ů. Výsledky výzkumu na m ůrách ze skupiny Noctuidae ukazují, že orgány velkých m ůr jsou mnohem citliv ější a mohou zachytit netopýra až na 100 m (Surlykke et al. 1999).

Treat (1955) nato čil náhlé zm ěny v pohybu k řídel a tykadel u r ůzných druh ů m ůr. Byly za stacionárního letu vystaveny zvuku Gatonovy píš ťalky. Když v n ěkterých p ředb ěžných testech odstranil m ůrám hlavy, zaznamenal, že n ěkteré ob čas pohybují nohami a k řídly stejn ě, jako by byl přítomen za letu zvukový puls.

26

a polovin ě z nich odstranili stridula ční orgán. Netopýr, kte ří využívali strategie „aerial hawking“ potom více úto čil na letící p řástevníky, kte ří nestridulovali, než na ty, kte ří stridulovali. U t ěch, kte ří lovili metodou „gleaning“ nebyl nalezen žádný signifikantní rozdíl, jelikož sedící m ůry používali p řevážn ě chemickou obranu a stridulovali až v p řípad ě, že se jich netopýr dotknul. Auto ři taktéž došli k záv ěru, že netopýr není schopen od sebe rozlišit jednotlivé druhy p řástevník ů, pokud nestridulují.

Fullard et al (1994) prokázali, že Cycnia tenera dokáže v terminální fázi útoku netopýra napodobit jeho echolokaci. Tyto výsledky nazna čují, že by signály vydávané p řástevníky, mohly rušit netopý ří echolokaci.

Existují m ůry, které se snaží vyhnout riziku predace netopýry jednoduše tak, že se snaží st ěhovat na místa, kde se netopý ři nevyskytují. Netopýry nalezneme na všech kontinentech krom ě Antarktidy. Zdržují se i na v ětšin ě ostrov ů, krom ě n ěkterých vzdálených jako jsou Faerské ostrovy na severu Atlantiku a ostrovy ve Francouzské Polynésii (Minet and Surlykke 2002).

Obecn ě řečeno, sluchové schopnosti m ůr mají tendenci reflektovat charakteristické frekvence a intenzity netopýr ů z lokální fauny. Ovšem jak m ůry z Faerských ostrov ů (Surlykke 1986), tak ty z Tahity (Francouzská Polynézie, Fullard 1994) si i přes izolaci citlivý sluch udržely.

Další možností pro m ůry je izolovat se od netopýra časov ě. Po čele ď Cuculliinae (Noctuidae) zahrnuje m ůry, které aktivují v zim ě. N ěkolik druh ů bylo chyceno ve stát ě Massachusetts v USA v listopadu po t ři týdenní period ě, kdy byla krajina pokrytá sn ěhem a nebyl zjišt ěn žádný výskyt netopýr ů. Všechny chycené m ůry m ěly funk ční sluchové orgány nalad ěny na zvuky netopý ří echolokace. Prahová hodnota t ěchto orgán ů byla stejná jako u jejich p říbuzných, kte ří létají p řes léto (Surlykke and Treat, 1995).

28 4 Evolu ční odpov ěď netopýr ů na p řítomnost sluchových orgán ů

U netopýr ů je viditelná snaha skrýt nebo alespo ň částe čně skrýt své signály sloužící jim k orientaci v prostoru a k získání bližších informací o potenciální ko řisti p řed slyšící ko řistí (Fullard, 1987; Surlykke, 1988). Mohou vydávat volání na vyšší nebo nižší frekvenci než je rozsah m ůr, ve kterém m ůry frekvence vnímají. (Dunning and Krüger 1996). Někte ří netopý ři používají velmi vysoké frekvence, které je činí mén ě slyšitelnými pro m ůry z čeledi Noctuoidea. Ovšem malé m ůry jako jsou ty ze skupin Geometroidea (Surlykke and Filskov, 1997) a Pyraloidea a n ěkte ří tropi čtí Noctuidae (Fullard 1988) jsou k vysokým frekvencím pom ěrn ě citliví. Útlum jiných než vysokých frekvencí redukuje výhodný dosah netopý řího sonaru, takže výhody této strategie mohou být velmi limitované. Pokud by vysílání vysokých frekvencí netopýry bylo protiopat řením proti v časným obranným mechanism ům hmyzu s tympanálními orgány, dalo by se o čekávat, že toho budou využívat netopý ři z mírného pásma, kde nejsou m ůry tak citlivé na vysoké frekvence (Fullard 1988). Z netopýr ů mírného pásma, kte ří neloví metodou sb ěru z povrchu, gleaning, používají vysoké frekvence jenom ti malí (nap říklad Pipistrellus ). Ti také loví velmi drobnou ko řist. Pokud by vysílání vysokých frekvencí bylo odpov ědí na hmyzí obranu, byla by to taktéž možná cesta, jak zv ětšit rozlišení a tím pádem možnost lovit menší ko řist (Surlykke et al. 1993).

Druhou možností je vysílat signál, který má p říliš nízkou frekvenci, než aby byl m ůrami vůbec zachycen (Rydell and Arlettaz 1994). Tuto strategii používají zejména ty druhy netopýr ů, které létají velmi rychle a loví ve velké výšce, daleko od zem ě a vegetace (Neuweiler 1989). Používání nízkých frekvencí zvyšuje dosah sonaru, na druhou stranu netopýr rozezná pouze v ětší ko řist (Barclay 1986).

Dalším zp ůsobem je vydávat signály, které jsou p říliš krátké, aby bylo rozpoznáno nejcitliv ějšími bu ňkami ve sluchovém ústrojí motýla (A1). Bohužel, kratší signály znamenají kratší echo s menší energií, takže se t ěžko rozpoznávají i netopýrovi. Krátké signály jsou zaznamenány hlavn ě od netopýr ů, kte ří používají frekven čně modulované výk řiky a loví blízko vegetace (Neuweiler 1989). Je tedy možné, že krátké výk řiky nejsou adaptací na slyšení u m ůr, ale vyvinuly se, aby redukovaly p řekryv mezi odrazy z prost ředí a t ěmi, které p řichází od ko řisti (Miller and Surlykke, 2001).

Případn ě m ůže netopýr vydávat echoloka ční výk řiky o nízké intenzit ě, takto se nepozorovan ě přiblížit ke ko řisti, potom p řestat echolokovat úpln ě a p ři detekci ko řisti spoléhat pouze na pasivní 29 smyslové podn ěty. Výk řiky o velmi nízké intenzit ě používají kup říkladu netopý ři z rod ů Nycteris, Megaderma, Cardioderma a Micronycteris a tak redukují vzdálenost, ve které mohou být detekováni m ůrami (Fenton and Fullard, 1979).

Netopý ři, kte ří využívají echolokaci o vysoké frekvenci a nízké intenzit ě, často vyhledávají uzav řené habitaty, kde ob ětování rozsahu echolokace nemusí být tak d ůležité a které poskytují netopýrovi hojnost snadno dostupné ko řisti (Fenton and Fullard, 1979) . Takovou skupinu jsou kup říkladu netopý ři, kte ří sbírají ko řist z povrchu vegetace .

Existuje jen málo p řesných údaj ů o letové rychlosti „sb ěra čů “. Myotis lucifugus dokáže prolet ět p řes sadu p řekážek v laborato ři rychlostí 5 m/s ( Griffin, 1958). N ěkte ří netopý ři nicmén ě létají rychleji než jiní, kup říkladu pro čele ď Molossidae je typický rychlý p římý let. (Vaughan, 1959) P ředpokládejme, že m ůra dokáže netopýra detekovat na 30 m. Když lovící netopýr, který intenzivn ě echolokuje, vyvine rychlost 10 m/s m ůže snížit čas, po který má na n ěj m ůra šanci zareagovat, o 3-6 s, ve srovnání s netopýrem letícím 5 m/s.

Daleko nejefektivn ějším zp ůsobem, kterým se netopý ři mohou neslyšn ě p řiblížit ke ko řisti, je přestat echolokovat docela a spolehnout se na to, že ko řist detekují pasivními smysly. Sb ěra či jako je Plecotus auritus a Myotis evotis mají obvykle velmi vyvinuté ušní boltce (Faure and Barclay 1994). Na hmyz, který produkuje zvuky, jako je nap říklad t řepot k řídel nebo šust ění, když živo čich leze po n ějakém povrchu, reagují velice rychlou pozitivní fonotaxí.

Někte ří sb ěra či sice vysílají celé spektrum echoloka čního signálu, v četn ě terminální fáze (Schumm et al. 1991), každopádn ě valná v ětšina sb ěra čů p řestane p řed útokem echolokovat a žádná terminální fáze u nich není (Roeder 1967). Vynechání terminální fáze m ůže zabránit hmyzu v úniku (Miller 1984). Na druhou stranu pokud sedící m ůry zachytí netopý ří signál, nehýbou se nebo doslova zamrznou na míst ě. Vypnutí biosonaru tedy nemusí být adaptací na hmyz se sluchovými orgány, m ůže jít jednoduše o to, že netopýr nepot řebuje p řijímat další data, jelikož můra z ůstává ve stejné pozici. V p řípad ě netopýr ů, kte ří loví ko řist ve vzduchu, se pozice hmyzu mění, což netopýry nutí echolokovat až do okamžiku, kdy ko řist chytí.

Data získaná ze složení potravy netopýr ů neukazují jasn ě na to, že by netopý ři, jejichž echolokace je p řizp ůsobena lovu m ůr vybavených tympanálními orgány obsahovala více m ůr, než u netopýr ů, kte ří takto uzp ůsobeni nejsou (Miller and Surlykke, 2001).

30 5. P řehled taxon ů m ůr se sluchovými orgány

5.1 Bombycoidea Sphingidae

Sluchový orgán se skládá ze systému labiálních palp a pilifer na sosáku. Citliví jsou na frekvence mezi 20-30 kHz s prahovou úrovní 40-50 dB (Roeder et al. 1970, Göpfert and Wasserthal 1999).

5.2 Drepanoidea Drepanidae

Tympanální orgány se nacházejí na první segmentu zade čku (Minet and Surlykke 2002). Mají dv ě sluchové bu ňky. Dokáží vnímat frekvence mezi 30-65 kHz s nejlepší prahovou hodnotou okolo 52 dB p ři 40 kHz (Surlykke et al, 2003).

5.3 Geometroidea Geometridae

Tympanální orgány se nacházejí na první segmentu zade čku, sluchové bu ňky jsou čty ři. Dynamický rozsah orgán ů je 35-45 dB (Roeder, 1974, Minet and Surlykke 2002). Tympanální membrána p řiléhá ke st ředové ose t ěla a sm ěř uje kaudáln ě. Ve sluchových orgánech se nacházejí čty ři (A) bu ňky (Minet and Surlykke 2002).

Uraniidae

Tympanální orgány se nacházejí na druhém segmentu zade čku.

5.4 Hedyloidea Mají sluchové orgány na bázi p ředních k řídel (Yack and Fullard 2000). Citlivost t ěchto orgán ů je mezi 40 a 80 kHz s nejlepší prahovou hodnotou 60 dB SPL (Yack et al., 2007).

31 5.5 Noctuoidea Noctuidae

Disponují párovými tympanálními orgány, které se nachází v prohlubních na zadohrudi (Roeder, 1962).V jejich sluchových orgánech se nachází t ři bu ňky. Dv ě A bu ňky, které jsou citlivé na ultrazvuk a B bu ňka, která neslouží k p řijímání zvuku (Treat & Roeder, 1959).

Dynamický rozsah orgán ů je 35-45 dB (Roeder, 1974).

Notodontidae

Tympanální orgány se nacházejí na zadohrudi. V jejich sluchových orgánech se nachází pouze jedna A bu ňka (Eggers, 1919). Dynamický rozsah orgán ů je 12-20 dB (Roeder 1974).

Arctiidae

Jejich tympanální orgány se nachází na zadohrudi. Dynamický rozsah orgán ů je 35-45 dB (Roeder, 1974).

Ctenuchidae

5.6 Pyraloidea Pyralidae

Tympanální orgány se nacházejí na první segmentu zade čku.Tympanální membrána sm ěř uje rostráln ě a je lehce naklon ěna ventráln ě. Ve sluchový ch orgánech se nacházejí čty ři (A) bu ňky (Minet and Surlykke 2002).

5.7 Tineoidea Sluchové orgány jsou p řítomny, ale jejich bližší parametry nejsou známy.

32 Záv ěr

Předkládaná práce shrnuje typy sluchových orgán ů u hmyzu, který p řichází do kontaktu s netopýry. Zejména no čními zástupci skupiny Lepidoptera.

ò Sluchové orgány se vyvinuly ve skupinách Lepidoptera, Orthoptera, Dictyoptera, Neuroptera, pravd ěpodobn ě také Diptera a Coleoptera

ò Sluchové orgány se nezávisle na sob ě se objevily v osmi (nebo v devíti) t řídách m ůr.

ò Citlivost t ěchto orgán ů obvykle v ěrn ě odráží frekven ční spektrum netopýr ů, kte ří je loví.

ò Některé druhy m ůr odpovídají na výk řiky netopýr ů tak, že vydávají vlastní vysokofrekven ční signály.

ò Netopýr ři se snaží skrýt své akustické projevy p řed slyšící ko řistí. Mohou upravit frekvenci eholokace, její intenzitu, délku výk řik ů, nebo p řestat echolokovat docela.

ò Existují skupiny m ůr, u kterých se ví, že jsou u nich sluchové orgány p řítomny, ale v pramenech jsou nedohledatelné jejich p řesné parametry. Pravd ěpodobn ě existuji i čeledi, které schopností sluchu disponují, ale zatím nebyl v této oblasti u čin ěn žádný výzkum, který by u nich schopnost slyšení potvrdil. Taktéž otázka, za jakým ú čelem se sluch u m ůr vyvinul, jestli primárn ě jako obranný mechanismus proti netopýr ům nebo nástroj vnitrodruhové komunikace z ůstává do zna čné míry otev řená. Bylo by zajímavé sm ěř ovat výzkum podobným sm ěrem jako Nakano et al (2010) a ov ěř it jestli i samice jiných motýlích čeledí než jsou Noctuidae reagují na sam čí stridulaci stejn ě jako na netopý ří echolokaci.

33 Seznam literatury:

Altringham, J. D. (1996), Bats: Biology and Behaviour, Oxford University Press.

Acharya L, Fenton MB. (1992), Echolocation behaviour of vespertilionid bats (Lasiurus cinereus and Lasiurus borealis) attacking airborne targets including arctiid moths, Canadian Journal of Zoology 70: 1292–1298.

Acharya L, McNeil J. (1998) Predation risk and mating behavior: The responses of moths to batlike ultrasound, Behavioral Ecology 9: 552–558.

Barclay RMR. (1986) The echolocation calls of hoary (Lasiurus cinereus) and silver-haired (Lasionycteris noctivagans) bats as adaptations for longversus short-range foraging strategies and the consequences for prey selection, Canadian Journal of Zoology 64: 2700–2705.

Bennet-Clark, H. C. (1983). Insect hearing: acoustics and transduction. In Insect Communication (ed. T. Lewis), pp. 49–82. London: Academic Press.

Blest, A. D. (1964). Protective display and sound production in some new world arctiid and ctenuchid moths. Zoologica 49, 161–181.

Blest, A. D., Collett, T. S. and Pye, J. D. (1963). The generation of ultrasonic signals by a new world arctiid moth. Proceedings of the Royal Society of London B 158, 196–207.

Boyan GS, Fullard JH. (1986). Interneurones responding to sound in the tobacco budworm moth Heliothis virescens (Noctuidae):Morphological and physiological characteristics, Journal of Comparative Physiology, A. Sensory, Neural, and Behavioral Physiology 158: 391–404.

Boyan GS, Miller LA. (1991). Parallel processing of afferent input by identified interneurones in the auditory pathway of the noctuid moth Noctua pronuba (L.).,Journal of Comparative Physiology,A. Sensory,Neural, and Behavioral Physiology 168: 727–738.

Conner W. E. (1999). ‘Un chant d’appel amoureux’: Acoustic communication in moths, Journal of Experimental Biology 202, 1711-1723.

Dawkins R. & Krebs J. R. 1(979). Arms races between and within species. Proc. R. Soc. Lond. B 205: 489–511.

Dunning DC,Krüger M.(1996).. Predation upon moths by free-foraging Hipposideros caffer. Journal of Mammalogy 77: 708–715.

Eggers, E. (1919). Das thoracale bitympanale Organ einer Gruppe der Lepidoptera Heterocera. Zool. Jahrb. Anat. 41,272 -373.

Faure PA, Barclay RMR. (1994). Substrate-gleaning versus aerial-hawking: Plasticity in the foraging and echolocation behaviour of the long-eared bat, Myotis evotis. Journal of Comparative Physiology,A. Sensory,Neural, and Behavioral Physiology 174: 651–660. 34 Fenton, M. B. and Roeder, K. D. (1974). The microtymbals of some Arctiidae. J. Lepidopt. Soc. 28, 205–211.

Fenton, M. B . , and J. H. Fullard. (1979). The influence of moth hearing on bat echolocation strategies. J. Comp. Physiol. 132: 77-86.

Fenton MB, (1990). T he foraging ecology of animal-eating bats. Can J Zool 68:411-422

Fenton, M. B., Audet, D., Obrist, M. K. & Rydell, J. (1995). Signal strength, timing, and self- deafening: the evolution of echolocation in bats. Paleobiology 21: 229±242.

Field, L. H. and Matheson, T. (1998). Chordotonal organs of insects. Adv. Insect Physiol. 27, 1- 228.

Fullard JH. (1979). Behavioral analyses of auditory sensitivity in Cycnia tenera Hübner (Lepidoptera: Arctiidae). Journal of Comparative Physiology, A. Sensory, Neural, and Behavioral Physiology 129: 79–83.

Fullard, J. H. (1987). Sensory ecology and neuroethology of moths and bats: interactions in a global perspective. In Recent Advances in the Study of Bats (ed. M. B. Fenton, P. Racey and J. M. V. Rayner), pp. 244–272. Cambridge: Cambridge University Press. Fullard, J. H. (1988). The tuning of moth ears. Experientia 44, 423–428. Fullard, J. H. (1994). Auditory changes in noctuid moths endemic to a bat-free habitat. J. evol. Biol. 7, 435–445. Fullard, J. H. (1998). The sensory coevolution of moths and bats. In Comparative Hearing: Insects (ed. R. R Hoy, A. N. Popper and R. R. Fay), pp. 279–326. New York: Springer-Verlag Fullard, J. H. and Yack, J. E. (1993). The evolutionary biology of insect hearing. Trends Ecol. Evol. 8, 248–252. Fullard JH, Simmons JA, Sailant PA (1994) Jamming bat echolocation: the dogbane tiger moth Cycnia tenera times its clicks to the terminal attack calls of the big brown bat Eptesicus fuscus. The Journal of Experimental Biology 194:285-298 Ghiradella, H. (1971). Fine structure of the noctuid moth ear. I. The transducer area and connections to the tympanic membrane in Feltia subgothica Haworth. J. Morphol. 134,21 -45.

Grinnell, A. D. (1995), Hearing in bats: An overview, in A. N. Popper & R. R. Fay, eds, ‘Hearing by bats’, Springer-Verlag.

Griffin, D. R.(1958). Listening in the Dark. New Haven, CO: Yale University Press

Hill, J. E. & Smith, J. D. (1984), Bats–A natural history, University of Texas Press.

Hoy RR, Nolen T, Brodfuehrer P. (1989). The neuroethology of acoustic startle and escape in flying insects. Journal of Experimental Biology 146: 287–306.

35 Hoy RR (1992) The evolution of hearing in insects as an adaptation to predation from bats. In: Webster DB, Fay RR, Popper AN (eds) The evolutionary biology of hearing. Springer, Berlin Heidelberg New York, pp 115–129

Hoy, R. R. (1989). Startle, categorical response and attention in acoustic behavior of insects. Annu. Rev. Neurosci. 12, 355–375. Hoy, R. R. and Robert, D. (1996). Tympanal hearing in insects. Annu. Rev. Entomol. 41, 433-450.

Hristov NI, Conner WE (2005) Sound strategy: acoustic aposematism in the bat–tiger moth arms race. Naturwissenschaften 92:164-169 Janzen DH, When is it coevolution? Evolution 1980;34:611-612. Lakes-Harlan, R., Bailey, W. J. & Schikorski, T. (1991) The auditory system of an atympanate bushcricket Phasmodes ranatriformes (Westwood) (Tettigoniidae: Orthoptera). J. Exp. Biol. 158, 307–324. Leigh Van Valen. (1973). "A new evolutionary law". Evolutionary Theory 1: 1—30. Madsen BM, Miller LA. (1987).Auditory input to motor neurons of the dorsal longitudinal flight muscles in a noctuid moth (Barathra brassica L.). Journal of Comparative Physiology, A. Sensory,Neural, and Behavioral Physiology 160: 23–31.

Miller LA. (1975). The behaviour of flying green lacewings, Chrysopa carnea,in the presence of ultrasound. Journal of Insect Physiology 21: 205–219.

Miller LA.(1984). Hearing in green lacewings and their responses to the cries of bats. Pages 134– 149 in Canard M, Séméria Y, eds. Biology of Chrysopidae.The Hague: Dr.W. Junk Publishers.

Miller, L.A., and A. Surlykke, (2001). How some insects detect and avoid being eaten by bats: Tactics and countertactics of prey and predator. Bioscience, 51 (7): 570-581.

Minet, J. and Scoble, M. J. (1999). The Drepanoid/Geometroid Assemblage. In Lepidoptera, Moths and Butterflies, Vol. 1: Evolution, Systematics and Biogeography (ed. N. P. Kristensen), pp. 301- 320. Berlin, New York: Walter de Gruyter

Nakano, Ryo ; Takanashi, Takuma ; Skals, Niels; Surlykke, Annemarie ; Ishikawa, Yukio, (2010), To females of a noctuid moth, male courtship songs are nothing more than bat echolocation calls, Biology Letters, Vol. 6, Nr. 5, 23.10.2010, s. 582-4. Nelson, M. C. (1980) Are subgenual organs ‘ears’ for hissing 576 cockroaches?. Soc. Neurosci. Abstr. 6, 1985. Neuweiler G. (1984) Foraging, echolocation and audition in bats. Naturwissenschaften, 71: 446- 455.

Neuweiler G. (1989). Foraging ecology and audition in echolocating bats. Trends in Ecology and Evolution 4: 160–166

36 Neuweiler, G. (1990) Auditory adaptations for prey capture in echolocating bats. Physiological Reviews 70:615-641

Norberg, U. M. (1976) Aerodynamics, kinematics and energetics of horizontal £apping £ight in the long-eared bat, Plecotus auritus. J. Exp. Biol. 65, 179^212.

Parsons S. and Jones G. (2000) Acoustic identification of twelve species of echolocating bats by discriminant function analysis and artificial neural networksThe Journal of Experimental Biology , 203: 2641-2656 .

Popov AV, Shuvalov VF. (1977). Phonotactic behaviour of crickets. Journal of Comparative Physiology, A.Sensory, Neural, and Behavioral Physiology 119: 111–126.

Pye D. (1980) Adaptiveness of echolocation signals in bats. Flexibility in behaviour and in evolution. Trends Neurosci., 3: 232-235.

Ratcliffe JM, Fullard JH (2005) The adaptive function of tiger moth clicks against echolocating bats: an experimental and synthetic approach. The Journal of Experimental Biology 208: 4689- 4698

Robert D. (1989.) The auditory behaviour of flying locusts.The Journal of Experimental Biology 147: 279–301.

Roeder, K. D. (1962). The behavior of free flying moths in the presence of artificial ultrasonic pulses. Animal Behavior 10, 300–304. Roeder, K. D. (1965). Moths and ultrasound. Scient. Am. 212, 94–102. Roeder, K. D. (1966). Interneurons of the thoracic nerve cord activated by tympannic nerve fibres in nocluid moths. J. Insect Physiol. 12: 1227-121·1. Roeder, K. D. (1967). Nerve Call and Insect Behavior. Cambridge, MA: Harvard University Press. Roede r , K. D. (1969) Acoustic intemeurons in the brain of noctuid moths,.The Journal of Insect Physiology. 15, 825-838. Roeder, K. D. (1974). Acoustic sensory responses and possible bat evasion tactics of certain moths. Proceedingsofthe Canadian Society of Zoologists' Annual Meeting, (ed. M. D. B. Burt), pp. 71-78.

Roeder, K. D. (1975).Neural factors and evitability in insect behavior. Journal of Experimental Zoology 194: 75–88.

Roeder, K. D. and Treat, A. E. (1970). An acoustic sense in some hawkmoths (Choerocampinae). .The Journal of Insect Physiology 16, 1069–1086. Roeder, K. D., Treat, A. E. & Vande Berg, J. S. (1968) Auditory sense in certain hawkmoths. Science 159, 331–333. Rust J, Stumpner A, Gottwald J (1999) Singing and hearing in a Tertiary bushcricket. Nature 399:650

37 Rydell J, Arlettaz R. (1994). Low-frequency echolocation enables the bat Tadarida teniotis to feed on tympanate insects. Proceedings of the Royal Society of London B 257: 175–178.

Scoble, M. J. (1995). The Lepidoptera: Form, Function and Diversity. Oxford: Oxford University Press. Simmons JA, Fenton MB, OTarrell MJ, (1979). Echolocation and pursuit of prey by bats. Science 203:16-21. Schumm, A., Krull, D. and Neuweiler, G. (1991). Echolocation in the notch-eared bat, Myotis emarginatus. Behav. Ecol. Sociobiol. 28, 255–261.

Stebbings, R. E. (1988) Conservation of European bats. London: Christopher Helm.

Stucky R, McKenna MC (1993) Animals: vertebrates: mammalia. In: Benton MJ (ed) The fossil record, vol 2. Chapman and Hall, London, pp 739–771

Stumpner A, von Helversen D (2001) Evolution and function of auditory systems in insects. Naturwiss 88: 159-170

Surlykke, A. (1984). Hearing in notodontid moths: a tympanic organ with a single auditory neurone. J. Exp. Biol. 113,323 -335.

Surlykke, A.(1988). Interaction between echolocating bats and their prey. In Animal Sonar: Processes and Performance (ed. P. E. Nachtigall and P. W. B. Moore), pp. 551–566.

Surlykke A. (1986). Moth hearing on the Faeroe Islands, an area without bats. Physiological Entomology 11: 221–225.

Surlykke A, Filskov M. (1997). Hearing in geometrid moths. Naturwissenschaften 84: 356–359.

Surlykke A,Miller LA. (1985). The influence of arctiid moth clicks on bat echolocation: Jamming or warning? Journal of Comparative Physiology, A. Sensory, Neural, and Behavioral Physiology 156: 831–843.

Surlykke A, Treat AE. (1995). Hearing in winter moths. Naturwissenschaften 82: 382–384.

Surlykke A, Miller LA, Møhl B, Andersen BB,Christensen-Dalsgaard J, Jørgensen MB. (1993). Echolocation in two very small bats from Thailand: Craseonycteris thonglongyai and Myotis siligorensis. Behavioral Ecology Sociobiology 33: 1–12.

Surlykke, Annemarie ; Yack, Jayne E ; Spence, Andrew J , (2003), Hearing in hooktip moths (Drepanidae: Lepidoptera). Journal of Experimental Biology , Vol. 206, s. 2653-2663. Treat., A. E. (1955). The response to sound in certain Lepidoptera . Ann. Entomol. Soc. Am. 48, 272-284.

Treat, A. E. & Roeder, K. D. (1959). A nervous element of unknown function in the tympanic organs of moths. J . Insect Physiol. 3, 262-270.

38 Vaughan, T.A.:(1959) Functional morphology of three bats : Eumops, Myotis, Macrotus. Pub. Univ. Kansas Mus. Na t . Hist. 12, 1-153

Vermeij, G. J., (1987). Evolution and escalation: An ecological history of life. Princeton University Press.

Whitaker JO Jr. (1988). )Food habits analysis of insectivorous bats. In TH Kunz, ed. Ecology and behavioral methods for the study of bats. Washington, DC: Smithsonian Institution Press, pp. 171-189

Yagger, D.D. (1999). Structure, development and evolution of insect auditory systems. Microsc. Res. Tech. 47: 380-400. Yack, J. E. and Fullard, J. H. (1993). What is an insect ear? Ann. ent. Soc. Am. 86, 677–682.

Yack JE, Fullard JH. (2000). Ultrasonic hearing in nocturnal butterflies.Nature 403: 265–266

Yager DD, Hoy RR. (1986). The cyclopean ear: A new sense for the praying mantis. Science 231: 727–729.

Yager DD, Cook AP, Pearson DL, Spangler HG. (2000). A comparative study of ultrasound- triggered behaviour in tiger beetles (Cicindelidae). Journal of Zoology, London 251: 355–368.

Yack, Jayne E. ; Kalko, Elisabeth K.V. ; Surlykke, Annemarie, (2007), Neuroethology of ultrasonic hearing in nocturnal butterflies (Hedyloidea) : Journal of Comparative Physiology A. Sensory, neural, and behavioral physiology , Vol. 193, s. 577-590.

39