UNIVERSIDAD DE SANTIAGO DE COMPOSTELA

FACULTAD DE BIOLOGÍA

DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA ANIMAL

DESARROLLO DE UN MODELO DE PREDICIÓN DE ACTIVIDAD DE LA BABOSA Deroceras reticulatum (Müller, 1774) APLICABLE AL CONTROL DE PLAGAS EN ZONAS AGRÍCOLAS DE GALICIA.

Memoria que, para optar al Grado de Doctor en Biología, presenta D. MANUEL BARRADA BEIRAS

Santiago de Compostela, mayo de 2003

JOSÉ CASTILLEJO MURILLO, PROFESOR TITULAR, Y JAVIER IGLESIAS PIÑEIRO, PROFESOR TITULAR INTERINO, DEL DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA ANIMAL DE LA UNIVERSIDAD DE SANTIAGO DE COMPOSTELA,

CERTIFICAN:

Que la Memoria titulada “DESARROLLO DE UN MODELO DE PREDICIÓN DE ACTIVIDAD DE LA BABOSA Deroceras reticulatum (Müller, 1774) APLICABLE AL CONTROL DE PLAGAS EN ZONAS AGRÍCOLAS DE GALICIA.”, que para optar al Grado de Doctor en Biología presenta D. MANUEL BARRADA BEIRAS, ha sido realizada bajo nuestra dirección en el Departamento de Biología Animal de la Facultad de Biología de Santiago de Compostela. Y considerando que representa trabajo de Tesis, autorizamos su presentación a fin de que pueda ser juzgada por el Tribunal correspondiente.

Y para que así conste, firmamos el presente certificado, en Santiago de Compostela, a 15 de mayo de 2003.

Fdo.: Dr. José Castillejo Murillo Fdo.: Dr. Javier Iglesias Piñeiro

AGRADECIMIENTOS

En primer lugar quiero agradecer a mis directores de Tesis, Dr. José Castillejo y Dr. Javier Iglesias, por haberme incorporado a su equipo de investigación, así como por el apoyo, asesoramiento y ayuda en la elaboración de este trabajo.

Por otra parte debo recordar a todas aquellas personas cuyo trabajo y conocimientos han permitido el desarrollo de esta Tesis: Dra. Mª Jose Lombardía Cortiña del Departamento de Estadística e Investigación Operativa, por toda su ayuda en el desarrollo del modelo de predicción. Dr. Ramón Anadón Álvarez y Dra. Mª Soledad Ruiz Álvarez, del Departamento de Bioloxía Celular, por toda la ayuda prestada a la hora de realizar los análisis citológicos, así como al resto de miembros del equipo de investigación (Iria, Chus, Enma, etc, etc) que continuamente me ayudaron con una enorme generosidad. A Jaime Fagúndez Díaz, del Departamento de Botánica, por toda su ayuda a la hora de identificar las especies de plantas presentes en las parcelas. Al resto del equipo de investigación: Ramón, Federico, Inés, Antonio y Pedro; así como a Pablo y Rocío; por cosas tan diversas como muestrear por la noche lloviendo, cargar bolsas de tierra, solucionar problemas informáticos, aportar ideas o dar consejos, haciendo, en resumen, más llevadero todo este trabajo. A los socios de la Cooperativa "Val do Ulla", y en especial a Antonio. Este trabajo no hubiera sido posible sin la colaboración del Observatorio Astronómico Ramón María Aller, así como de Carlos Fernández Sánchez y Pablo Rey Mayo, del Centro de Supercomputación de Galicia (CESGA).

También quiero agradecer a todos mis amigos que siempre fueron conscientes de lo que suponía sacar este trabajo adelante, por lo que no dejaron de apoyarme, animarme y de preocuparse por mi.

Finalmente he querido reservar estas últimas líneas para mi familia: para mis padres, a los que dedico este trabajo, que espero les sirva de orgullo y satisfacción. Para mis hermanos Chus y Carlos, así como para Alberto y Mª Ángeles por su apoyo y sus consejos; y para Carlos y Pedro, por no dejar de correr, reír, preguntar y en definitiva alegrarnos a todos.

Este trabajo de investigación ha sido financiado por los proyectos FAIR CT 5-PL97-3355 (Unión Europea) y PGIDT00AGR20001PR (Xunta de Galicia).

A mis padres

ÍNDICE

ORGANIZACIÓN DE LA MEMORIA...... 1

1. INTRODUCCIÓN 1.1. Aspectos beneficiosos y perjudiciales de los gasterópodos terrestres 1.1.1. Papel ecológico...... 5 1.1.2. Relaciones con el hombre...... 7 1.1.3. Las babosas como plagas agrícolas...... 8 1.1.4. Control de plagas 1.1.4.1. Molusquicidas...... 17 1.1.4.2. Control integrado de plagas y modelos de predicción. 21 1.2. La babosa gris, Deroceras reticulatum 1.2.1. Morfología externa y posición sistemática...... 24 1.2.2. Aparato genital...... 26 1.2.3. Aparato digestivo...... 28 1.2.4. Algunos aspectos de la biología de Deroceras reticulatum...... 30 1.3. Objetivos...... 35

2. DESCRIPCIÓN DEL ÁREA DE ESTUDIO...... 39

3. ESTUDIO DE LA DINÁMICA DE POBLACIÓN 3.1. Introducción...... 45 3.2. Material y métodos 3.2.1. Revisión metodológica...... 46 3.2.2. La parcela de estudio...... 50 3.2.3. Toma de muestras de suelo...... 52 3.2.4. Determinación del número de muestras de suelo...... 53 3.2.5. Tratamiento de las muestras de suelo...... 55 3.2.6. Tratamiento de los individuos...... 56 3.2.7. Determinación del estado de madurez...... 57 3.3. Resultados 3.3.1. Tamaño de población...... 59 3.3.2. Tamaño de población de Arion intermedius...... 63 3.3.3. Ciclo de maduración y estructura de población ...... 64 3.3.4. Dinámica generacional y ciclo estacional...... 71 3.4. Discusión 3.4.1. Tamaño de población...... 79 3.4.2. Ciclo de maduración y estructura de población...... 89 3.4.3. Dinámica generacional y ciclo estacional...... 93 3.5. Conclusiones...... 102

4. ESTUDIO DE LA ALIMENTACIÓN 4.1. Introducción...... 107 4.2. Material y métodos 4.2.1. Revisión metodológica...... 109 4.2.2. La parcela de estudio...... 113 4.2.3. Los muestreos...... 115 4.2.4. Tratamiento de los individuos...... 116 4.2.5. Determinación cualitativa de la dieta...... 117 4.2.6. Determinación cuantitativa de la dieta...... 119 4.2.7. Índices de diversidad y de selección...... 122 4.3. Resultados 4.3.1. Composición de la dieta...... 123 4.3.2. Selección del alimento...... 134 4.4. Discusión 4.4.1. Composición de la dieta...... 147 4.4.2. Selección del alimento...... 156 4.5. Conclusiones...... 168

5. MODELO DE PREDICCIÓN DE ACTIVIDAD 5.1. Introducción...... 171 5.2. Material y métodos 5.2.1. Revisión metodológica...... 173 5.2.2. Los muestreos...... 178 5.2.3. Variables y análisis estadístico ...... 179 5.3. Resultados 5.3.1. Desarrollo del modelo...... 184 5.3.2. Ejemplo de aplicación del modelo...... 190 5.3.3. Predicción de la categoría de actividad de D. reticulatum en la zona de estudio en función de la temperatura y humedad ambientales...... 192 5.3.4. Análisis del modelo...... 218 5.4. Discusión...... 231 5.5. Conclusiones...... 247 6. IMPLICACIONES EN EL CONTROL DE PLAGAS...... 251

RESUMEN Y CONCLUSIONES GENERALES...... 259

APÉNDICES Apéndice I. Tipos celulares de la ovotestis y fases de madurez de Deroceras reticulatum...... 271 Apéndice II. Características epiteliales de las plantas halladas en el tubo digestivo de Deroceras reticulatum...... 283 Apéndice III. Otras especies de babosas presentes en la zona de estudio...... 299

BIBLIOGRAFÍA...... 311

Organización de la memoria

ORGANIZACIÓN DE LA MEMORIA

La presente Memoria está estructurada en seis grandes secciones, a las que siguen el Resumen y Conclusiones generales del trabajo, y tres Apéndices. La primera de las secciones es una Introducción en la que se presenta, en primer lugar, una revisión de aquellos aspectos por los cuales, los gasterópodos terrestres en general, y las babosas en particular, resultan beneficiosas o perjudiciales para el ser humano. A continuación se realiza una revisión del estatus de las babosas como plagas agrícolas, en la que se señalan qué especies son las más dañinas, los tipos de daños que causan a las plantas y cuales son los cultivos más severamente afectados en el ámbito europeo. Se realiza también un repaso de la problemática que plantea su control mediante la utilización de los pesticidas (molusquicidas) existentes actualmente, así como una breve revisión conceptual del control integrado de plagas como medio para conseguir una utilización racional de los mismos. En la segunda parte de la Introducción se realiza una descripción de la babosa Deroceras reticulatum desde el punto de vista de su morfología y su biología. Con el fin de facilitar la comprensión de la metodología utilizada para el estudio de la dinámica de población y de la alimentación, se dedican dos pequeños apartados a la descripción anatómica de sus aparatos genital y digestivo. Al final de la Introducción se exponen los objetivos que se plantearon a la hora de abordar este trabajo.

En la segunda sección de la Memoria, Descripción del área de estudio, se exponen las principales características físicas de la zona en la que se llevó a cabo el trabajo.

1 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Las siguientes tres secciones de la Memoria están dedicadas a la exposición del estudio realizado sobre tres aspectos particulares de la biología de D. reticulatum (Müller, 1774), a saber, Estudio de la dinámica de población, Estudio de la alimentación y Modelo de predicción de actividad. Cada una de ellas está subdividida en los apartados: Introducción, Material y Métodos, Resultados, y Discusión. El apartado de Material y Métodos de cada una de estas secciones comienza con una Revisión metodológica de otros estudios realizados en cada uno de los aspectos tratados. Los resultados obtenidos se comparan y discuten con los de dichos trabajos en la Discusión de cada sección, la cual, en algunos casos (Estudio de la dinámica de población y Estudio de la alimentación) está organizada en diferentes subapartados, siguiendo el mismo esquema que en la parte de Resultados.

En la sexta sección de la memoria, Implicaciones en el control de plagas, se exponen las implicaciones que se desprenden de los resultados obtenidos en este trabajo para el control de plagas de D. reticulatum en Galicia, y se plantean algunos aspectos en los que consideramos que deberían centrarse futuras investigaciones.

A continuación se encuentra el Resumen y Conclusiones generales del trabajo. Al final de la Memoria se han añadido tres Apéndices. En el Apéndice I se realiza la descripción de los distintos tipos celulares de la gónada de D. reticulatum y de las fases de madurez que se establecen en función de la abundancia de unos u otros tipos. En el Apéndice II se describen las características en las que se basó la identificación de las plantas halladas en el interior del tubo digestivo de las babosas. El Apéndice III está dedicado a la descripción de otras especies de babosas

2 Organización de la memoria

que fueron observadas en la zona de estudio durante la realización del trabajo.

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1. INTRODUCCIÓN

Introducción

1.1. Aspectos beneficiosos y perjudiciales de los gasterópodos terrestres

1.1.1. Papel ecológico

En las comunidades naturales, los gasterópodos terrestres actúan como consumidores primarios, aunque se considera generalmente que su importancia cuantitativa en este sentido, es pequeña (Curry, 1994). Lutman (1978) estimó que el consumo de vegetación por parte de las babosas representa sólo el 1,4% de la producción primaria anual en praderas de montaña. Sin embargo, la fuerte presión selectiva que ejercen sobre las plantas afecta profundamente a la morfología, fenología y sistemas defensivos de las especies vegetales de las que se alimentan (Rathcke, 1985), así como a la producción, composición y diversidad de las comunidades vegetales (Dirzo y Harper, 1982; Cottam, 1986; Oliveira Silva, 1992; Speiser, 2001).

Los gasterópodos terrestres contribuyen física y químicamente al reciclaje de la materia orgánica muerta (Mason, 1974; Chatfield, 1976; Jennings y Barkham, 1976, 1979; Richter, 1979; Curry, 1994; Theenhaus y Scheu, 1996), aunque los pocos estudios cuantitativos que existen a este respecto indican que también en este caso su contribución debe de ser pequeña. Mason (1974) estimó que los caracoles consumen sólo el 0,72% de la producción anual de restos vegetales en un bosque caducifolio, y Jennings y Barkham (1976, 1979) estimaron que ese consumo era del 1,54% en el caso de la babosa Arion ater (Linnaeus, 1758). También se ha señalado que sus heces y moco pueden contribuir a la estructuración de las partículas del suelo (Newell, 1967).

5 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Babosas y caracoles sirven de alimento a numerosas especies de animales, invertebrados y vertebrados. Entre los invertebrados, sus principales depredadores son los insectos, especialmente coleópteros adultos pertenecientes a las familias Carabidae y Staphylinidae, y larvas de la familia Lampyridae (South, 1992). Entre los dípteros, las larvas de las familias Phoridae y Sciomyzidae son depredadores o parásitos de babosas y caracoles, y existen citas de larvas de 29 familias de dípteros que se alimentan de los cadáveres de gasterópodos terrestres (Kühlhorn, 1986). Quilópodos de los géneros Scolopendra y Lithobius también han sido citados como depredadores de caracoles y babosas (Chevallier, 1992). Unas pocas especies de ácaros, de platelmintos, y de gasterópodos terrestres carnívoros, completan la lista de invertebrados que se alimentan de moluscos terrestres, como parásitos o como depredadores (South, 1992).

Con respecto a los vertebrados, numerosas especies de aves, anfibios reptiles y mamíferos consumen caracoles y babosas, aunque son sólo unas pocas especies las que lo hacen de forma frecuente. Entre las aves, los mirlos y zorzales (Turdus spp.), así como los estorninos (Sturnus spp.), son consumidores habituales de caracoles y babosas, si bien la contribución de los moluscos a la dieta de estas aves es cuantitativamente poco importante (Runham y Hunter, 1970; Barker, 1991). Algunas especies de sapos, ranas y salamandras, entre los anfibios, y el lución Anguis fragilis L., entre los reptiles, depredan sobre los gasterópodos terrestres de forma habitual (Runham y Hunter, 1970; Barker, 1991; South, 1992). Entre los mamíferos, erizos, topos, musarañas, ratas y tejones consumen gasterópodos terrestres con frecuencia (South, 1992).

6 Introducción

1.1.2. Relaciones con el hombre

Los gasterópodos terrestres han estado siempre estrechamente relacionados con el ser humano, no sólo por haberlos utilizado como alimento desde la prehistoria, sino también por aspectos relacionados con la religión, la cultura o la economía (Godan, 1999). El consumo de gasterópodos terrestres por parte del hombre se ha centrado casi exclusivamente en los caracoles, mientras que las referencias existentes al consumo de babosas son anecdóticas y suelen estar relacionadas con la medicina popular (South, 1992; Godan, 1999). En la actualidad, la cría de caracoles con fines comerciales (helicicultura, achatinicultura) es una práctica extendida por numerosos países de todo el mundo, debido a la gran demanda existente, sobre todo, en Europa y en Norteamérica (Iglesias y Castillejo, 1997).

La capacidad que presentan caracoles y babosas para almacenar contaminantes en sus tejidos hace que resulten excelentes bioindicadores de contaminación, en especial para metales pesados (Dallinger et al., 2001). Además, los gasterópodos terrestres son frecuentemente utilizados como animales de laboratorio, y se emplean como modelos en estudios de neurofisiología, fisiología del aparato circulatorio, ecología del comportamiento o genética de poblaciones (Godan, 1999; Barker, 2001).

Como aspectos negativos, los gasterópodos terrestres causan daños a las plantas cultivadas por el hombre y actúan como vectores de transmisión de agentes patógenos de los cultivos (virus, hongos) y como hospedadores intermediarios de parásitos (trematodos, cestodos,

7 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia nematodos) que afectan a especies animales domésticas, silvestres, y al propio hombre.

1.1.3. Las babosas como plagas agrícolas

Numerosas especies de gasterópodos terrestres son consideradas como plagas debido a que ocasionan daños de consideración a las plantas cultivadas por el hombre. Los daños causados por los gasterópodos pueden afectar a una amplia variedad de especies y sectores, desde los grandes cultivos de cereales, hasta los jardines públicos y privados, pasando por la horticultura, floricultura, silvicultura, fruticultura, pastizales y cultivos comerciales de plantas ornamentales, aromáticas y medicinales (Speiser, 2002).

A escala mundial, los perjuicios económicos causados por los gasterópodos terrestres son sin duda de menor importancia que los causados por los insectos, ácaros o nematodos, pero en determinadas zonas geográficas y cultivos son responsables de daños muy cuantiosos. Mientras que algunos caracoles terrestres pueden alcanzar el estatus de plaga incluso en regiones relativamente áridas, las babosas resultan especialmente problemáticas en climas templados y lluviosos, pero aún en este caso, la magnitud de los daños causados por las babosas a los cultivos varía mucho a escala regional y de un año a otro (Port y Port, 1986). Muchos especialistas coinciden en señalar que los daños ocasionados por las babosas se ha incrementado de forma muy significativa en las últimas 2 ó 3 décadas, debido a la conjunción de una serie de factores como la simplificación de las técnicas de cultivo

8 Introducción

(reducción del laboreo, siembra directa), la reducción de las poblaciones de insectos depredadores por el uso de insecticidas, o la utilización de nuevas variedades de cultivo más susceptibles al ataque de las babosas (Hommay, 1995, 2002; Godan, 1999; Speiser, 2002). Por otro lado, la elevación de los estándares de calidad exigidos por los consumidores hace que la tolerancia del mercado a productos dañados sea cada vez menor, lo que se traduce en una intensificación de las medidas de control de plagas.

En Europa, las principales especies de babosas que causan daños a los cultivos son (Godan, 1983; 1999; South, 1992):

Familia AGRIOLIMACIDAE Wagner, 1935 Deroceras reticulatum (Müller, 1774) Deroceras panormitanum (Lessona et Pollonera, 1882) Deroceras laeve (Müller, 1774) Familia LIMACIDAE Rafinesque, 1815 Limax maximus Linnaeus, 1758 Limax flavus Linnaeus, 1758 Lehmannia marginata (Müller, 1774) Lehmannia valentiana (Férussac, 1821) Familia MILACIDAE Ellis, 1926 Milax gagates (Draparnaud, 1801) Tandonia budapestensis Hazay, 1881 Familia ARIONIDAE Gray, 1840 Arion ater (Linnaeus, 1758) Arion lusitanicus Mabille, 1868 Arion hortensis Férussac, 1819

9 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Arion distinctus Mabille, 1868 Arion subfuscus (Draparnaud, 1805)

En la Península Ibérica, Castillejo (1996) indica que las especies más dañinas para los cultivos son:

Familia AGRIOLIMACIDAE Wagner, 1935 Deroceras reticulatum (Müller, 1774) Deroceras agreste (Linnaeus, 1758) Deroceras panormitanum (Lessona et Pollonera, 1882) Deroceras laeve (Müller, 1774) Deroceras nitidum (Morelet, 1845) Deroceras altimirai Altena, 1969 Deroceras lombricoides (Morelet, 1845) Familia LIMACIDAE Rafinesque, 1815 Limax maximus Linnaeus, 1758 Limax flavus Linnaeus, 1758 Lehmannia marginata (Müller, 1774) Lehmannia valentiana (Férussac, 1821) Familia PARMACELLIDAE Gray, 1860 Parmacella valencienni Webb et van Beneden, 1836 Familia MILACIDAE Ellis, 1926 Milax gagates (Draparnaud, 1801) Familia TESTACELLIDAE Gray, 1840 Testacella maugei Férusac, 1819 Familia ARIONIDAE Gray, 1840 Geomalacus maculosus Allman, 1846 Arion ater (Linnaeus, 1758)

10 Introducción

Arion nobrei Pollonera, 1889 Arion flagellus Collinge, 1893 Arion intermedius Normand, 1852

Los daños causados por las babosas a los diferentes cultivos están asociados, según los casos, a uno o a varios de los siguientes aspectos:

• Reducción del volumen de las cosechas debido al consumo de las semillas, plántulas, raíces o partes aéreas de las plantas adultas. • Pérdida de calidad de los productos cosechados por la disminución de su tamaño o vigor. • Pérdida de calidad debida a "daños cosméticos”1 (daños muy pequeños desde el punto de vista cuantitativo, pero que afectan a la apariencia de los productos cosechados).

En cualquiera de los casos, lo que se ve afectado, en último término, es el valor económico de la cosecha. Los denominados daños cosméticos adquieren especial relevancia en los sectores de la horticultura y de las plantas ornamentales. En éstos, la apariencia externa del producto final tiene una gran importancia para el consumidor, de forma que cualquier pequeño daño o malformación, o la presencia en el producto de las propias babosas, sus heces, moco o huevos, puede acarrear la pérdida de todo o gran parte de su valor económico (Port y Ester, 2002).

1 Utilizamos la traducción literal de los vocablos ingleses "cosmetic damage", aunque las acepciones de "cosmético" según el Diccionario de la Lengua Española, no son las mismas que en Inglés.

11 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

En el caso de las monocotiledóneas (cereales y gramíneas de forraje), los daños más importantes que ocasionan las babosas se deben a la destrucción de las semillas después de la siembra y a la destrucción de las jóvenes plántulas, lo que conlleva una reducción del número de plantas (Port y Port, 1986). Las plantas adultas soportan bien un elevado grado de daño en forma de reducción de la superficie foliar, por lo que el ataque de las babosas es fases avanzadas del cultivo se considera menos grave. Con todo, los daños ocasionados por las babosas a las hojas de las plantas adultas de trigo y maíz causan un retardo del crecimiento y una reducción de la producción de grano (Kemp y Newell, 1987; Hommay, 1995).

Fotografía 1.1. Deroceras reticulatum alimentándose de una plántula de lechuga.

En Francia, principal productor de maíz de la UE, el 12,5% de toda la superficie dedicada a este cultivo es tratada con molusquicidas todos los años (Hommay, 2002). En Gran Bretaña se ha estimado que, por término

12 Introducción

medio, las babosas ocasionan una reducción del 2% anual en la cosecha de trigo (Glen y Moens, 2002). Garthwaite y Thomas (1996) señalan que el consumo de molusquicidas en Gran Bretaña se multiplicó por 67 entre principios de los años 70 y el año 1995.

Los grandes cultivos de dicotiledóneas, como la colza, girasol, soja y remolacha, también sufren frecuentemente el ataque de las babosas. Al igual que en el caso de las gramíneas, los daños que ocasionan a las semillas y plántulas pueden ser motivo de una gran reducción del número de plantas producidas. Las babosas están consideradas como la plaga más importante de los cultivos de girasol en Francia, en donde el 53% de la superficie dedicada a su cultivo es tratada de forma habitual con molusquicidas (Hommay, 2002). D’Aguilar y Pacquetian (1963) (citados por Hommay, 2002) señalan que las babosas causaron una reducción del 50% en la cosecha francesa de girasol en el año 1962. En Gran Bretaña, la superficie dedicada al cultivo de colza que fue tratada con molusquicidas se incrementó del 6% al 58% entre 1977 y 1996 (Moens y Glen, 2002).

Con respecto a los cultivos hortícolas, los más afectados por las babosas son sin duda las brasicáceas (coles blancas y rojas, repollos, coles de Bruselas, grelos, col china, coliflor, brécol, etc.), pero también otros como las lechugas, zanahorias, espárragos, pimientos, apio, fresas, etc., sufren frecuentemente el ataque de estos moluscos (Port y Ester, 2002). En comparación con las grandes extensiones dedicadas al cultivo de cereales, colza, remolacha, etc., en los terrenos dedicados a la horticultura existe un menor grado de perturbación del suelo y una mayor diversidad de hábitats y especies vegetales, que favorecen a las

13 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia poblaciones de babosas. Además, la tolerancia que presentan los cultivos hortícolas a los daños ocasionados por las babosas es, en general, muy baja, debido a la gran importancia que tiene el componente cosmético (Port y Ester, 2002). Un claro ejemplo es el representado por las coles de Bruselas. Se ha estimado que una única babosa (D. reticulatum) daña entre 4 y 8 coles por noche, y que, aún aplicando molusquicidas, entre el 60% y el 80% de las coles cosechadas presentan habitualmente algún daño (Godan, 1973). Sin embargo, para ser considerada de primera calidad, una partida de coles de Bruselas no puede presentar más de un 5% de coles dañadas, aún cuando el daño sea meramente superficial. En el caso de las coles, repollos y lechugas, las babosas no sólo ocasionan daños a las hojas más externas, que han de ser eliminadas antes de su comercialización, sino que además se refugian en su interior y dañan a las hojas más internas. Se ha constatado que incluso en las cámaras de conservación, a temperaturas de entre 1 y 5ºC, las babosas refugiadas en el interior de estas hortalizas continúan alimentándose de ellas (Port y Ester, 2002).

La información existente en España sobre los perjuicios causados por los gasterópodos terrestres en las diferentes actividades agrícolas es escasa (Castillejo, 1996; Castillejo, Seijas y Villoch, 1996). Históricamente, la primera referencia a estos animales como causantes de daños en la agricultura española parece deberse a Seoane (1866), quien señalaba a Limax agrestis (probablemente se tratara de D. reticulatum) y Helix aloensis (probablemente Cantereus aspersus (Müller, 1774)) como plagas de los jardines y huertas de Galicia. Aunque el Ministerio de Agricultura ha tratado ocasionalmente el tema en algunas de sus publicaciones (Pérez et al., 1973; Rivero, 1990), los gasterópodos

14 Introducción

terrestres nunca han sido consideradas como una plaga demasiado grave en la agricultura Española. Sin embargo, el consumo de molusquicidas en nuestro país genera un volumen de negocio considerable, lo que proporciona una idea de la magnitud del problema. En los últimos años, en España se consumieron, como media, 3.900 toneladas anuales de molusquicidas, con un valor económico de 8,8 millones de euros al año (1.464 millones de pesetas/año); dentro de este contexto, Galicia representa aproximadamente un 10% del mercado nacional (Figura 1.1)

En Galicia, el sector más afectado por los daños que producen las babosas es, sin duda, la horticultura. A este respecto es importante destacar la particular configuración del sector en esta Comunidad. Las grandes explotaciones dedicadas a la producción comercial son escasas, de forma que el grueso de la producción hortícola gallega se realiza en pequeñas huertas de carácter familiar, y la producción se dedica, en un porcentaje muy importante, al autoconsumo. En el año 2000, de las 13.780 Tm de lechuga producidas en Galicia, sólo el 56% se destinó a la comercialización. En el caso de repollos y coles, de las 52.698 Tm producidas, solo el 23% se destinaron a las comercialización (Anuario de estadística Agraria 2000. Consellería de Política Agroalimentaria e Desenvolvemento Rural, Xunta de Galicia).

Las pequeñas parcelas que constituyen la base de la producción hortícola gallega son equiparables a los home gardens de la literatura anglosajona, que tan comunes son en muchos países europeos, y que suponen un parte muy importante del consumo de molusquicidas (Garthwaite y Thomas, 1996; Speiser y Kistler, 2002). En Holanda,

15 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia según Port y Ester (2002), el 70% de los molusquicidas utilizados en el año 1995 fueron aplicados a pequeñas huertas de carácter no comercial.

7000 12 A

6000 10 5000 8 4000 6 3000

Toneladas 4

2000 Millones de € 2 1000 0 0 1996 1997 1998 1999 2000 2001

Consumo (Toneladas) Valor económoco (millones de €)

500 1.2 B

400 1 0.8 300 0.6 200

Toneladas 0.4 Millones de € 100 0.2

0 0 1996 1997 1998 1999 2000 2001

Consumo (Toneladas) Valor económico (millones de €)

Figura 1.1. Consumo de productos molusquicidas en (A) España y (B) Galicia durante el período 1996-2001 (datos suministrados por la Asociación Empresarial Española para la Protección de las Plantas (AEPLA).

16 Introducción

1.1.4. Control de plagas

1.1.4.1. Molusquicidas

Los molusquicidas son pesticidas utilizados para el control de babosas y caracoles. En la agricultura, el control de plagas de gasterópodos terrestres se realiza, de forma casi exclusiva, por medio de la aplicación de cebos (“pellets”) que contienen entre un 2% y un 8% de metaldehído o de carbamatos (Godan, 1983, 1999; South, 1992; Garthwaite y Thomas, 1996; Bailey, 2002; Speiser, 2002). El principal productor mundial de metaldehído es la empresa suiza Lonza, pero son numerosas las empresas químicas que poseen licencia para fabricar sus propios cebos molusquidas con metaldehído, lo que da lugar a la existencia de una gran cantidad de denominaciones comerciales diferentes. El carbamato más utilizado en el control de plagas de gasterópodos terrestres es el metiocarbamato, cuya licencia de fabricación es propiedad de la alemana Bayer, y se comercializa sólo bajo las denominaciones comerciales de Draza y Mesurol.

Ambos compuestos muestran una eficacia similar en lo que se refiere a su capacidad para reducir los daños causados por los gasterópodos a las plantas (Bailey, 2002), y también ambos presentan efectos negativos sobre las poblaciones de otros grupos de animales (South, 1992; Bailey, 2002). Buchs, Heimbach y Czarnecki (1989) han señalado la existencia de efectos negativos de los cebos molusquicidas con metaldehído sobre las poblaciones de algunos carábidos, y Bieri et al. (1989) han documentado una reducción de la abundancia de carábidos y estafilínidos tras la aplicación de cebos molusquicidas con metiocarbamato en

17 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia praderas. Aunque en la actualidad todos los cebos molusquicidas incorporan pigmentos (generalmente azules) y otras sustancias para reducir el riesgo de ingestión por parte de mamíferos y aves, son frecuentes los casos de envenenamiento de animales domésticos debido al consumo de cebos molusquicidas (Bailey, 2002). A finales de los años 80, los cebos molusquicidas con carbamatos fueron prohibidos en la mayoría de los estados de Norteamérica, debido a la elevada frecuencia de casos de envenenamiento de aves que se registraron (Sakovich, 1996). Tarrant y Westlake (1988) señalan que la utilización de cebos molusquicidas con metiocarbamato supone una seria amenaza para las poblaciones del ratón de campo, Apodemus sylvaticus (Linnaeus, 1758). Keymer, Gibson y Reynolds (1991) registraron elevadas concentraciones de acetaldehído (resultante de la despolimerización del metaldehído en el tubo digestivo) en erizos (Erinaceus europaeus (Linnaeus, 1758)) encontrados muertos en el campo, y Gemmeke (1997) observó síntomas de envenenamiento y casos de fallecimiento, en erizos alimentados con babosas que habían ingerido cebos con metiocarbamato.

En los últimos años ha aparecido en el mercado un nuevo molusquicida químico, bajo el nombre comercial de Ferramol, fabricado por la empresa alemana Neudorff GMBH. Este producto se presenta también en forma de cebos y contiene fosfato de hierro como ingrediente activo. Los ensayos realizados hasta la actualidad para comprobar su eficacia (Iglesias y Speiser 2001; Speiser y Kistler, 2002) indican que ésta es equiparable a la de los molusquicidas químicos clásicos, metaldehído y metiocarbamato. Sin embargo, a diferencia de éstos, que son totalmente sintéticos, el fosfato de hierro aparece de forma natural formando parte de varios minerales, especialmente la strengita

18 Introducción

III III (Fe PO4 2(H2O) ortorrómbico) y metastrengita (Fe PO4 2(H2O) monocíclico) (Roberts, Campbell y Rapp, 1990; Clark, 1993), y es un compuesto con una toxicidad muy baja (EPA, 1998).

La falta de medios de control de plagas de babosas cuya utilización esté autorizada en la agricultura biológica hace que estos animales hayan sido considerados como los más dañinos para los cultivos biológicos por numerosas asociaciones profesionales de Gran Bretaña y Suiza (Peackock y Norton, 1990; Kesper e Imhof, 1998). El único agente de control biológico que se comercializa en la actualidad para el control de plagas de babosas es el nematodo Phasmarhabditis hermaphrodita (Schneider, 1859), lanzado al mercado por primera vez en Gran Bretaña en 1994. Numerosos ensayos de campo realizados en una amplia variedad de cultivos y de países europeos han puesto de manifiesto que P. hermaphrodita es capaz de reducir los daños ocasionados por las babosas a las plantas (Wilson, Glen y George, 1993; Wilson et al., 1994abc, 1995ab; Ester & Geelen, 1996; Glen et al., 1996; Iglesias, Castillejo & Castro, 2001ab). Su eficacia frente a la especie D. reticulatum está actualmente fuera de toda duda (Glen et al., 2000), pero existen indicios de que su eficacia contra otras especies podría ser menor (Wilson et al., 1995a; Coupland, 1995; Glen et al.,1996; Speiser y Andermatt, 1996; Speiser, Zaller y Neudecker, 2001; Iglesias y Speiser, 2001). La eficacia de los tratamientos con P. hermaphrodita está muy condicionada por la temperatura y la humedad del suelo, que afectan en gran medida a su supervivencia, pero presenta la ventaja de que las condiciones de temperatura y de humedad que son favorables para la actividad de las babosas lo son también para la supervivencia del nematodo, mientras que los molusquicidas químicos en forma de cebos

19 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia ven muy mermada su eficacia en las condiciones de elevada humedad en las que las babosas ocasionan la mayoría de los daños a las plantas (Glen et al., 1996). No obstante, el elevado coste económico que suponen en la actualidad los tratamientos de control de plagas con nematodos hace que su uso esté todavía muy restringido a cultivos de elevado valor como las plantas ornamentales y algunas hortalizas (Grunder, 2000).

La aplicación de molusquicidas representa sólo una medida de control a corto plazo, es decir, con ellos se consigue proteger a las plantas de los daños que podrían causarle las babosas en el momento de su aplicación. Sin embargo, no tienen un efecto significativo y duradero sobre las poblaciones de babosas residentes en las zonas de cultivo, por lo que el riesgo de que produzcan daños es permanente (Hommay, 2002; Port y Ester, 2002). Ello se debe a que los molusquicidas aplicados afectan sólo a una parte de la población, y a que los huevos de las babosas, que se encuentran en el suelo, no se ven afectados por los tratamientos, dando lugar a una rápida recuperación de las poblaciones (Glen, Wiltshire y Milson, 1988). Se ha estimado que los tratamientos molusquicidas convencionales (cebos con metaldehído o carbamatos) matan a menos del 50% de la población de babosas existente en el momento de la aplicación (Glen y Wiltshire, 1986; Wiltshire y Glen, 1989; Glen, Wiltshire y Butler, 1991). Por otro lado, es frecuente que la cantidad de cebo molusquicida ingerido por las babosas en el campo tenga sólo un efecto subletal transitorio (Kemp y Newell, 1985; Wedgwood y Bailey, 1986; Briggs y Henderson, 1987; Bourne, Jones y Bowen, 1988), y se ha comprobado que la fecundidad de los individuos que experimentan ese tipo de envenenamiento subletal no se ve afectada, por lo que continúan poniendo huevos una vez que se recuperan (Kemp y Newell, 1985).

20 Introducción

1.1.4.2. Control integrado de plagas y modelos de predicción

Tradicionalmente, el concepto del control de plagas en la agricultura planteaba, como objetivo básico, la eliminación total del agente causante de la plaga, mediante la aplicación de pesticidas, cuando ésta era detectada en un cultivo. En los años 60, en Europa y Estados Unidos, surge el concepto del control integrado de plagas (CIP) (Stern, Smith, van der Bosch y Hagen, 1959), que en la actualidad es parte integrante de otro concepto, más amplio, que es el del desarrollo sostenible. El control integrado de plagas implica la integración de los conocimientos provenientes de multitud de campos (biología, química, agronomía, climatología, economía, etc.) con el fin de desarrollar las estrategias de control más adecuadas desde el punto de vista económico, ambiental y de salud pública (Dent, 1991). Si bien es un sistema basado en la combinación de diferentes métodos con el fin de minimizar el uso de pesticidas químicos, no se descarta, a priori, la utilización de ningún tipo de agente de control (Coombs y Hall, 1998).

Metodológicamente, el control integrado de plagas puede describirse como un "proceso de toma de decisiones" es el que, sobre la base de toda la información relevante disponible, hay que decidir qué medidas tomar y en qué momento aplicarlas, para que el control de la plaga resulte, además de eficaz, lo más rentable posible desde el punto de vista económico y lo menos agresivo que sea posible desde el punto de vista ambiental (Bechinski, Mahler y Homan, 2002).

21 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Prever en qué momento una plaga puede producir daños significativos en un cultivo es fundamental para poder tomar una decisión con respecto a la necesidad de aplicar pesticidas (Buhler, 1996). Sin un sistema de predicción del riesgo de daños, las opciones a las que se enfrenta un agricultor son, o bien no aplicar pesticidas, o bien aplicarlos de forma sistemática siguiendo un criterio preventivo. La primera opción puede implicar una pérdida de la producción si se produce una plaga. La segunda opción implica costes económicos y ambientales que resultarán innecesarios si la plaga no se produce. Por tanto, para la utilización racional de los pesticidas se necesita disponer de criterios que permitan determinar la necesidad de su aplicación. En la actualidad, los programas de control integrado de numerosas especies de artrópodos y de hongos causantes de plagas en una gran variedad de cultivos, se basan en la utilización de sistemas de predicción de riesgos (Dent, 1991; Frahm, Johnen y Volk, 1996).

En el caso del control de plagas de gasterópodos terrestres, en los últimos años se han realizado avances, como la comercialización del agente de control biológico P. hermaphrodita, orientados a conseguir una reducción del uso de los molusquicidas químicos, pero el punto débil del control de plagas de caracoles y babosas continúa siendo la falta de criterios en los que basar la decisión de aplicar los molusquicidas (Hommay, 2002; Port y Ester, 2002). Ante esta situación, los agricultores optan, por lo general, por la aplicación sistemática de molusquicidas en sus cultivos (Bohan et al., 1997; Speiser y Kistler, 2002). Desde el punto de vista del agricultor, dicha opción se justifica porque las babosas pueden atacar y dañar gravemente a los cultivos en cualquier época del año (Port y Port, 1986), porque muchos cultivos, en especial en la

22 Introducción

horticultura, son extremadamente sensibles al ataque de las babosas desde el momento de la plantación hasta el de la cosecha, y por el bajo coste económico de los molusquicidas químicos convencionales (Port y Ester, 2002).

23 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

1.2. La babosa gris, Deroceras reticulatum

1.2.1. Morfología externa y posición sistemática

D. reticulatum es una babosa de talla mediana, que llega a alcanzar los 45 mm de longitud. Su pared corporal está recubierta de tubérculos bien marcados, el escudo ocupa 1/3 de la longitud del cuerpo. Es de color castaño claro o gris amarillento, y muestra un reticulado negro que en el escudo está representado por manchas aisladas. La suela pedia es tripartita, de color gris claro, y el moco corporal es blanco y muy lechoso.

Fotografía 1.2. Deroceras reticulatum recogido en una de las parcelas de estudio.

24 Introducción

La posición sistemática de D. reticulatum que se presenta a continuación responde a la ordenación sistemática seguida por Castillejo (1997, 1998) y por Castillejo, Iglesias y Garrido (en prensa), basada a su vez en la clasificación de Solem (1978), Likharev y Wiktor (1980) y Wiktor (2000).

Phylum: MOLLUSCA Cuvier, 1795 Clase: GASTROPODA Cuvier, 1795 Subclase: PULMONATA Cuvier, 1817 Superorden: STYLOMMATOPHORA Schmidt, 1855 Orden: SIGMURETHRA Pilsbry, 1900 Suborden: AULACOPODA Baker, 1962 Superfamilia: LIMACOIDEA Rafinesque, 1815 Familia: AGRIOLIMACIDAE Wagner, 1935 Género DEROCERAS Rafinesque, 1820 Subgénero AGRIOLIMAX Mörch, 1865 Deroceras (A.) reticulatum (Müller, 1774)

25 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

1.2.2. Aparato genital

El aparato genital (Figura 1.2) se extiende desde la parte posterior del animal hasta el cuello, donde se encuentra el orificio genital. En la parte posterior del cuerpo es donde se encuentra la gónada, responsable de producir los gametos masculinos y femeninos, y que se denomina glándula hermafrodita u ovotestis (Alonso e Ibañez, 1993). La glándula hermafrodita se comunica con el resto del aparato genital por medio del conducto hermafrodita, donde son vertidas las células reproductoras maduras. Este conducto comunica con la glándula de la albúmina, que es la responsable de proporcionar sustancias nutritivas a los huevos. A continuación existe un espermoviducto u ovoespermiducto, largo y festoneado. En la parte distal del genital, las vías masculina y femenina se separan. La parte femenina forma el oviducto libre. La parte masculina está formada por un conducto deferente que se continúa en el pene. Ambas partes desembocan en un atrio genital común. En el pene se diferencian dos partes, una proximal piriforme que posee una glándula peneana festoneada, y una distal globosa sobre la que se ubica la glándula accesoria, en cuyo interior se encuentra el sarcobelo, estructura triangular, musculosa y estriada, con funciones estimuladoras durante la cópula. En el pene distal desemboca la bolsa copulatríz o glándula gametolítica, responsable del almacenamiento de los espermatozoides recibidos.

La ovotestis es un conjunto de acinos en donde se produce la gametogénesis, y mediante el estudio de su citología es posible determinar el grado de madurez o desarrollo sexual en el que se encuentra un individuo. En el Apéndice I se realiza una descripción de

26 Introducción

los tipos celulares que se pueden presentar en la gónada de D. reticulatum, y de las fases de madurez que se reconocen en función de la presencia y abundancia de los distintos tipos celulares.

Figura 1.2. Aparato genital de D. reticulatum (tomado de Castillejo, 1997).

27 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

1.2.3. Aparato digestivo

El aparato digestivo de D. reticulatum (Figura 1.3) comienza con el bulbo bucal, cavidad musculosa donde se alojan la mandíbula, oxignata, y la rádula. A continuación se encuentra un corto esófago que comunica directamente con el estómago. El estómago está dividido en dos partes. La parte anterior, alargada y de gran tamaño, es un buche cuya función principal es el almacenamiento temporal del alimento ingerido. La parte posterior no es más que una pequeña dilatación situada en el punto en el que la glándula digestiva se abre al tracto digestivo, entre el buche y el intestino. Se encuentra separado de ambos por dos constricciones de la luz del tubo digestivo. La glándula digestiva es la responsable de la digestión intracelular y la absorción de nutrientes y calcio. Ocupa gran parte de la cavidad interna posterior del cuerpo, es de color amarillento y tiene dos ramas, una anterior, formada por nueve lóbulos, y otra posterior, formada por seis lóbulos (Runham y Hunter, 1970). La última parte del digestivo se dirige en su primer tramo hacia el lado derecho y hacia la parte anterior del cuerpo, pero posteriormente presenta una serie de circunvoluciones, primero hacia atrás, luego hacia la izquierda, y finalmente hacia la derecha y hacia delante, para desembocar finalmente en el exterior por medio del ano, situado en las proximidades del orificio respiratorio. El segmento terminal del tubo digestivo se denomina recto y su inicio está marcado, por un ciego lateral. En el intestino se producen fenómenos de digestión con participación de enzimas producidos por la propia babosa y también por bacterias, así como absorción, principalmente, de agua (South, 1992).

28 Introducción

Figura 1.3. Aparato digestivo de D. reticulatum (según Runham y Hunter, 1970).

29 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

1.2.4. Algunos aspectos de la biología de Deroceras reticulatum

D. reticulatum es la babosa que presenta una distribución geográfica más amplia (Barker, 1999), y está considerada como la responsable de la mayor parte de los perjuicios económicos ocasionados por las babosas en la agricultura, a nivel mundial (Port y Port, 1986; South, 1992; Chabert, Guinot y Tisseur, 1997; Speiser, 2002).

Originaria de Europa, ha sido introducida en América, Sudáfrica, Asia, Australia y Nueva Zelanda (Barker, 1999). Es una babosa típica de ambientes perturbados que se ha adaptado bien a las condiciones inestables propias de las zonas de cultivo, en donde otras especies de babosas son poco abundantes (Runham y Hunter, 1970). Sus densidades de población son siempre mucho más bajas en hábitats estables, como los bosques, que en hábitats agrícolas (South, 1992). En la Península Ibérica se encuentra distribuida por todo el territorio, asociada principalmente a ambientes ruderales (Castillejo, 1997).

A lo largo de su vida, D. reticulatum presenta un único período de reproducción, después del cual muere (Getz, 1959; Bett, 1960; Hunter 1968a; Hunter y Symonds, 1971; Chichester y Getz, 1973; Duval y Banville, 1989; Ballanger y Champolivier, 1990; Barker, 1991; South 1989ab, 1992). Este tipo de estrategia reproductiva, conocida como semelparidad (Heller, 2001), suele estar asociada a ciclos biológicos anuales, pero en gasterópodos terrestres la duración del ciclo biológico es muy variable, debido a la gran dependencia que presenta su biología con respecto de las condiciones climáticas (Heller, 2001). En D. reticulatum,

30 Introducción

la reproducción puede tener lugar en cualquier momento en el que las condiciones ambientales sean las adecuadas (Carrick, 1938; South, 1989a). De los estudios realizados hasta la actualidad sobre esta especie se desprende que su dinámica poblacional es muy variable en función del clima y, por lo tanto, de la zona geográfica (Barker, 1991). En general, en las poblaciones de D. reticulatum se desarrollan dos generaciones anuales, si bien alguna de ellas puede faltar debido a unas condiciones climáticas adversas o, en zonas agrícolas, debido a las intervenciones humanas (Duval y Banville, 1989). Sus tamaños de población suelen presentar, a lo largo del año, amplias variaciones relacionadas con las condiciones ambientales. En condiciones desfavorables, las poblaciones pueden llegar a rozar la extinción, pero pueden recuperarse de forma relativamente rápida cuando las condiciones le son propicias (Ballanger y Champolivier, 1990).

El tiempo necesario para que D. reticulatum alcance la madurez sexual depende en gran medida de las condiciones ambientales (South, 1982). En laboratorio, bajo condiciones favorables, se han observado períodos de maduración de tan sólo 2 meses (Runham y Hunter, 1970), pero puede necesitar un período de 7 u 8 meses en la naturaleza (South, 1989a). Su longevidad máxima ha sido cifrada en 12 meses (Runham y Hunter, 1970; Judge, 1972; South, 1989a; Barker, 1991).

Es una especie hermafrodita de fecundación cruzada obligatoria (Nicklas y Hoffman, 1981; Foltz, Ochman y Selander, 1984). La cópula está precedida por una fase de cortejo en la que un individuo sigue el rastro de moco fresco dejado por otro que le precede. Si el animal perseguido es receptivo, se produce el apareamiento, que empieza con

31 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia una danza circular durante la que secretan abundante moco y van evaginando sus órganos estimuladores (sarcobelo), colocándolos sobre el cuerpo de la pareja. A continuación los individuos se mordisquean mutuamente sus órganos estimuladores y, tras unos 30 minutos, aproximan sus orificios genitales y se acoplan, evaginando los penes, atrios, oviductos, conductos de las bolsas copulatrices, y al fin, y de una manera explosiva, las glándulas peneanas. Simultáneamente, se intercambian una bola de mucus adherente repleta de espermatozoides, tras lo cual los individuos se separan (Barker, 1999).

El huevo de D. reticulatum es translúcido, de sección elíptica, y con unas dimensiones que oscilan entre 2,0 × 1,5 mm y 2,2 × 2,0 mm (Bayne, 1966; South, 1992). Estructuralmente está formado por varias capas concéntricas que son, empezando desde el exterior, una capa externa, una capa gelatinosa y una membrana perivitelínica. En el interior se encuentra el fluido perivitelínico (Figura 1.4).

Durante la realización del presente trabajo fueron recogidos huevos de D. reticulatum y también de la especie Arion intermedius Normand, 1852. Ambos son fácilmente distinguibles por su aspecto externo. El huevo de D. reticulatum es traslúcido y de aspecto liso, mientras que el huevo de A. intermedius es de color blanquecino y presenta, superficialmente, un aspecto granulado (Fotografía 1.2) debido a la existencia de numerosos gránulos de carbonato cálcico a nivel de la capa gelatinosa (South, 1992). En el huevo de D. reticulatum también existen gránulos de carbonato de calcio en las capas externa y gelatinosa, así como en el fluido perivitelínico, pero su densidad es mucho menor (Bayne, 1966).

32 Introducción

Figura 1.4. Huevo de Deroceras reticulatum (según South, 1992)

Fotografía 1.2. Huevo de Deroceras reticulatum (izquierda) y de Arion intermedius (derecha).

33 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

La puesta de huevos comienza entre 10 y 20 días después del apareamiento (Carrick, 1938). Los huevos son depositados en huecos, fisuras, o galerías existentes en el suelo, o bien debajo de hojas, piedras, ramas, o cualquier otro objeto (Runham y Hunter, 1970). El número de puestas que puede realizar en condiciones naturales ha sido cifrado en 5 ó 6, con una media de entre 15 y 30 huevos por puesta (Carrick, 1938). Las condiciones en las que se produce la ovoposición han sido estudiadas por Carrick (1938) y Judge (1972), y son de gran importancia debido a que determinan en buena medida la dinámica de poblaciones de la especie. El huevo de D. reticulatum es muy susceptible a la deshidratación (Bayne, 1967) por lo que las puestas deben ser depositadas e incubarse durante períodos en los que la humedad del suelo sea suficientemente elevada (Carrick, 1942). La duración del período de incubación de los huevos es muy variable, desde un par de semanas, hasta varios meses, en función de la temperatura (Hunter y Symonds, 1971; Judge, 1972).

Con respecto a la alimentación, D. reticulatum es capaz de consumir casi cualquier tipo de planta presente en su entorno (Speiser, 2001), lo cual contribuye a explicar su amplia distribución geográfica (Pallant, 1972), y el hecho de que constituya una plaga en multitud de cultivos agrícolas, hortícolas, florícolas, e incluso forestales (South, 1992). En condiciones naturales, su dieta depende de la composición de la vegetación de la zona en la que viva (Pallant, 1969, 1972), por lo que pueden darse grandes diferencias en la composición de la dieta de unas zonas a o otras (Rathcke, 1985).

34 Introducción

1.3. Objetivos

El objetivo general que se planteó en el momento de abordar el presente trabajo fue el de diseñar estrategias de control de plagas de D. reticulatum basadas en el conocimiento de la biología de esta especie en zonas agrícolas de Galicia.

Para ello fue necesario,

Estudiar el tamaño, estructura y dinámica de sus poblaciones

Estudiar su alimentación y la composición cualitativa y cuantitativa de su dieta

Estudiar su actividad en relación con variables ambientales de tipo biótico y abiótico

Desarrollar un modelo matemático que permita explicar y predecir su actividad en función de variables ambientales

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2. DESCRIPCIÓN DEL ÁREA DE ESTUDIO

Área de estudio

Para la realización de este trabajo se estudiaron poblaciones de D. reticulatum en dos parcelas situadas en las inmediaciones de la localidad de Vedra (UTM 29TNH43), provincia de A Coruña, localizada a 15 km al sur de Santiago de Compostela (Figura 2.1). Las dos parcelas estaban separadas entre sí 500 metros de distancia. La localidad se encuentra a una altitud de 180 m, en la vertiente norte de la zona central del valle del Río Ulla, un área de gran importancia desde el punto de vista de la producción hortofrutícola de Galicia. La presencia de poblaciones de D. reticulatum en ambas parcelas fue constatada durante la realización de varias visitas a las mismas, antes del comienzo de los muestreos regulares.

Figura 2.1. Localización geográfica del área de estudio (Vedra).

39 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Desde el punto de vista geomorfológico, la zona se encuadra dentro de la zona del Macizo Hespérico denominada Galicia Tras-os-Montes, que ocupa toda la parte centro-occidental de Galicia (Parga Pondal, Vegas y Marcos, 1982; Loureiro y Matía, 2001). La cuenca del Ulla está delimitada septentrionalmente por la línea formada por la sierra de Barbanza, Macizo de la Muralla, Monte Espiñeira y las sierras de Bocelo y Careón, que enlazan con el límite oriental de la cuenca, marcado por la línea de cumbres de la Dorsal Gallega. El límite meridional, menos definido debido a la continuidad topográfica existente con la cuenca del Río Umia, se establece en la línea formada por los montes Xiabre, Xesteiras, Cabalar, Marco Alfrende, San Sebastián y la Sierra de Candán. La Ría de Arosa constituye su límite occidental.

La cuenca del Ulla presenta una fisonomía peculiar, en la que destacan tres características: las diferencias existentes entre las dos vertientes de la cuenca (siendo la vertiente norte mucho menos pendiente y mucho más homogénea desde el punto de vista topográfico, que la vertiente sur), su forma de cuenca-embudo (es mucho más amplia en el nacimiento del río que en su desembocadura), y su topografía suave. Las rocas que configuran el valle son casi exclusivamente plutónicas y metamórficas, destacando las micacitas, granitos y granodioritas, y, en menor proporción, gneis, anfibolitas, ortoanfibolitas, gabros, esquistos cloríticos, serpentinas y peridotitas. En la cuenca media, en la que se encuentra la localidad de Vedra, los granitos pierden importancia ante las rocas metamórficas, que se presentan bajo la forma de gneis y de esquistos (Rodríguez, 1982).

40 Área de estudio

Los suelos característicos de la zona son los cambisoles húmicos sobre rocas graníticas, comunes en toda Galicia y muy aptos para usos agronómicos (Macías y Calvo de Anta, 2001). La Tabla 2.1 muestra los resultados del análisis de suelo de una de las parcelas, realizado en mayo de 1999 por el Laboratorio de la Cooperativa Agraria Feiraco (Negreira, A Coruña).

Desde el punto de vista de la biogeografía y la bioclimatología, la zona se encuadra dentro de la región eurosiberiana (sector Galaico- Portugués) y del piso bioclimático colino, con series de vegetación del tipo de los robledales colinos-montanos acidófilos cántabro-atlánticos (Rivas-Martínez, 1987).

Textura Arenas gruesas 2,8% Arenas finas 90,8% Limos y arcillas 6,5% Clasificación Arenosa pH en agua, suspensión 1:2,5 4,36 Carbono orgánico (%) 2,28 Materia orgánica oxidable (%) 3,94 Relación C/N 10,56 Nitrógeno total (N) (%) 0,22 P asimilable (ppm) 25,74 K asimilable(ppm) 128,00 K+ (meq/100g.) 0,33

Tabla 2.1. Resultados del análisis de suelo de la zona de estudio.

41 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Los datos de precipitación, temperatura y otras variables climáticas que se muestran a lo largo de esta memoria, son los recogidos en la estación meteorológica del Observatorio Astronómico "Ramón María Aller" de la Universidad de Santiago de Compostela (latitud +42º 52’ 31’’; longitud –0h 34’ 14’’; altitud 240 m). La Figura 2.2 representa el diagrama climático de Gaussen correspondiente a esta estación. La caracterización climática de la zona, según Carballeira et al. (1983), es como sigue: - clasificación de Thornwaite (tipos climáticos) húmedo IV, con bajo o nulo déficit de agua en verano mesotérmico I, con bajo contraste térmico - clasificación de Allue (regiones fitoclimáticas) atlántico europeo - clasificación de Papadakis (tipos climáticos) marítimo templado

- índice anual de aridez de Martonne: Ia = 56 - período libre de heladas: 250-300 días.

90 180 150 60 120 90 ºC mm 30 60 30

0 0 EFMAMJ JA SOND mes Tª media (Cº) precipitación (mm) Figura 2.2. Diagrama climático de Gaussen correspondiente a la zona de estudio (Estación Meteorológica de Santiago de Compostela) (Carballeira et al., 1983).

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3. ESTUDIO DE LA DINÁMICA DE POBLACIÓN

Dinámica de población

3.1. Introducción

D. reticulatum es una especie con amplia tolerancia ecológica y un vasto rango de distribución geográfica, que se ha adaptado a una gran variedad de climas y hábitats (Castillejo, 1998; Barker, 1999). Las condiciones climáticas de la zona geográfica en la que habita determinan aspectos fundamentales de su biología de poblaciones (Barker, 1991), lo que se hace evidente al comparar los resultados obtenidos en los estudios realizados en distintos países sobre poblaciones de esta babosa.

Los primeros trabajos realizados sobre poblaciones naturales de D. reticulatum, basados en la observación directa de las babosas en el campo, se centran en el estudio de la fenología reproductiva, intentando identificar las épocas de reproducción de la especie (Miles, Wood y Thomas, 1931). Posteriormente, la atención de los investigadores se centra en el estudio de la biología de poblaciones, y se realizan trabajos basados en el estudio del tamaño y estructura de las poblaciones, así como sus variaciones a lo largo del tiempo y las causas de esas variaciones. Trabajos de este tipo han sido realizados, hasta la actualidad, en Inglaterra (Bett, 1960; Hunter, 1968a; Hunter y Symonds, 1971; South, 1989ab), Francia (Ballanger y Champolivier, 1990), norte de EE.UU. y Canadá (Getz, 1959; Judge, 1972; Chichester y Getz, 1973; Duval y Banville, 1989) y Nueva Zelanda (Barker, 1991).

El conocimiento del ciclo biológico y la dinámica de poblaciones de D. reticulatum bajo las condiciones climáticas particulares de Galicia era el objetivo del trabajo que se expone a continuación. En primer lugar se presentan los resultados relativos al tamaño de la población estudiada y

45 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

su variación a lo largo de los dos años de muestreos. Se exponen también los resultados obtenidos a este respecto para la especie Arion intermedius, que cohabitaba con D. reticulatum en la parcela de estudio. A continuación se exponen los resultados obtenidos del estudio citológico de la gónada de los individuos capturados, que sirvió de base para la descripción del ciclo de maduración de la especie y para la determinación de la estructura poblacional. Finalmente se presenta un apartado en el que se describen las características de las distintas generaciones de babosas que se identificaron a lo largo del período de estudio y el patrón estacional de variación del tamaño de la población en relación con las condiciones climáticas registradas en la zona de estudio.

3.2. Material y métodos

3.2.1. Revisión metodológica

Para la realización de estudios cuantitativos sobre poblaciones de babosas se han empleado métodos muy diversos. Según South (1992), estos pueden clasificarse en tres tipos: A. Métodos absolutos, que expresan el número de individuos por unidad de superficie. B. Métodos relativos, que expresan el número de individuos por unidad de esfuerzo o en relación a unidades no estandarizadas (trampas). C. Métodos indirectos, que expresan el tamaño de la población en función de los rastros que dejan o los efectos que producen las babosas (por ejemplo, en función de la magnitud del daño ocasionado a un cultivo, o en función del consumo de cebos).

46 Dinámica de población

Los métodos relativos y las medidas indirectas tienen las ventajas de que resultan mucho más cómodos y rápidos. Como contrapartida, tienen el inconveniente de que las estimas obtenidas dependen en gran medida del nivel de actividad de las babosas, por lo que pueden conducir a valores del tamaño de la población que están muy lejos de la realidad bajo condiciones climáticas desfavorables para la actividad de estos moluscos (Getz, 1959; Hunter, 1968a; South, 1992).

Los métodos absolutos implican la cuantificación de los individuos existentes en una zona de superficie determinada. Esto puede realizarse in situ, haciendo salir a los individuos de un área determinada de suelo al que se aplica algún tipo de sustancia irritante. Durante años se utilizó el formol para este fin, pero South (1964) desestimó su uso al comprobar que muchas babosas morían sin alcanzar la superficie. Högger (1993) propone un método consistente en la determinación de un área mediante la introducción en el suelo, hasta una profundidad de 5 cm, de un anillo metálico de 15 cm de altura. A continuación se aplica al suelo aceite de mostaza y se captura a los individuos que van saliendo a la superficie. Otro método, propuesto por Ferguson, Barratt y Jones (1989), consiste en la colocación de trampas-refugio en el interior del área delimitada por el anillo metálico, el cual lleva en este caso una tapadera para evitar la huida de las babosas y ayudar a mantener la humedad en el interior. La zona interior del anillo y las trampas-refugio son inspeccionadas durante varios días, retirando cada vez a las babosas capturadas, hasta que dejan de aparecer nuevos individuos.

Otra forma de obtener estimas absolutas es tomar muestras de suelo de superficie conocida y trasladarlas al laboratorio para la extracción y

47 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

cuantificación de las babosas contenidas en ellas. La extracción puede hacerse mediante la inundación progresiva de las muestras para obligar a salir a la superficie a los individuos, o mediante su lavado con agua sobre tamices. South (1964), quien comparó este último con otros métodos absolutos (inundación progresiva de muestras de suelo con agua caliente o fría, extracción con productos químicos, tamizado en seco) y relativos (trampeo, observación directa durante muestreos nocturnos), concluye que la extracción por lavado es el método más fidedigno, puesto que permite la recuperación de casi el 100% de las babosas contenidas en las muestras de suelo. Hunter (1968a) demostró la eficacia de este método al comprobar que se recuperaba la práctica totalidad de una población conocida de huevos y babosas, añadida con anterioridad a las muestras de suelo, y concluye, al igual que South (1964), que el lavado de tierra es el método que proporciona las estimas más reales del tamaño de las poblaciones de babosas. Además, es el único método que permite obtener y cuantificar los huevos de las babosas.

La mayoría de los autores coinciden en señalar que tanto las babosas como sus puestas se encuentran localizadas en la capa más superficial del suelo. Según South (1964), el 100% de los huevos y de las babosas de la especie D. reticulatum se encuentran en los primeros 2 ó 3 cm de suelo en zonas de prado. En zonas cultivadas, Hunter (1966) encontró que el 83% de los individuos de la especie D. reticulatum estaban en los 7,5 cm superficiales, y un 6% a profundidades superiores a los 15 cm. También en zonas de cultivo, Runham y Hunter (1970) encontraron que los 10 primeros centímetros del suelo contenían el 97% de las babosas de la especie D. reticulatum. Rollo y Ellis (1974) señalan que en esa misma capa se localiza el 90% de los huevos. Según Marquet (1985), en

48 Dinámica de población

condiciones normales ninguna especie de babosa aparece por debajo de los 5 cm de profundidad, aunque en inviernos excepcionalmente duros encuentra que hasta un 15% de los individuos puede aparecer a una profundidad de entre 10 y 20 cm. South (1992) indica que la toma de muestras de 10 cm de profundidad es suficiente para la cuantificación de poblaciones de babosas en la mayoría de los suelos.

Bishop (1981), Phillipson (1983) y Glen, Wiltshire y Milsom (1988), en distintos tipos de hábitats, utilizaron como unidad de muestreo un cuadro de 25 × 25 cm de lado (0,0625 m2). Otros autores, sin embargo, han empleado tamaños menores. Por ejemplo, Warley (1970) utilizó cuadros de 23 × 20 cm (0,046 m2), Rollo y Ellis (1974) tomaron muestras de 27 cm de diámetro (0,0572 m2), y Barker (1991) utilizó muestras de 10 cm de diámetro (0,0078 m2).

South (1989ab) y Hunter (1968a) realizaron estudios sobre poblaciones de D. reticulatum con 12 unidades de muestreo. South (1992), considera que el número de muestras adecuado para la cuantificación de poblaciones de babosas debe estar comprendido entre 12 y 20.

Para estudiar la estructura de la población y sus variaciones a lo largo del tiempo es necesario determinar el estado de madurez de los individuos que constituyen la población en cada momento. Para ello, Bett (1960), Hunter (1968a), y Hunter y Symonds (1971), se basaron exclusivamente en la presencia o ausencia de espermatozoides a lo largo del tracto genital. South (1989a) utilizó la misma metodología que los anteriores autores, pero además obtuvo las masas de la gónada y de la

49 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

glándula de la albúmina de cada individuo, para el cálculo de los índices denominados “índice de la glándula hermafrodita” (I.G.H.) e “índice de la glándula de la albúmina” (I.G.A.), que expresan el porcentaje de la masa corporal representado por cada una de las glándulas y que experimentan un patrón de variación característico a lo largo del ciclo de maduración de D. reticulatum.

Duval y Banville (1989) y Barker (1991), además de realizar el cálculo de los índices I.G.H. y I.G.A., incorporan en sus respectivos trabajos el análisis citológico de la gónada de los individuos, y determinan su grado de madurez tomando como referencia los estados definidos por Runham y Laryea (1968), que se basan en la presencia y abundancia relativa de los distintos tipos celulares de la gametogénesis en la gónada de D. reticulatum. Haynes et al. (1996) prescinden del análisis citológico de la gónada para describir la estructura de la población, y clasifican a las babosas en 5 categorías basándose únicamente en su masa corporal y en los índices I.G.H. e I.G.A.

3.2.2. La parcela de estudio

El estudio se realizó en un terreno cedido por la Cooperativa Hortofrutícola “Val do Ulla”. En concreto, los muestreos se efectuaron en una parcela de forma cuadrangular, de 220 m2 de superficie, situada junto al edificio de la Cooperativa, en las inmediaciones del núcleo urbano de Vedra. La parcela limitaba por su lado sur con el propio edificio, por el norte y el este con una carretera, y por el oeste con una explanada de tierra que sirve de acceso al edificio (Fotografía 3.1). La

50 Dinámica de población

parcela se dedicó al cultivo de hortalizas y llevaba dos años abandonada en el momento en el que se inició este trabajo.

Fotografía 3.1. Parcela en la que se realizó el estudio de la dinámica de poblaciones de D. reticulatum.

Durante el período de estudio, la vegetación de la parcela consistía en un mosaico de especies correspondientes a distintas etapas de la colonización de una zona de cultivo abandonada; por una parte, plantas oportunistas características de las primeras etapas de la colonización, como Avena sativa L. y Vulpia myuros L. (Gramineae), Raphanus raphanistrum L. (Crucíferae), Hypochoeris radicata L.(Compositae) y Ornithopus compressus L. (Fabaceae), y por otra parte plantas vivaces como las gramíneas Dactilys glomerata y Agrostis stolonifera, y umbelíferas como Daucus carota, que implican la existencia de una comunidad más estable. Además de las citadas, otras especies relativamente abundantes en la parcela a lo largo del período de estudio

51 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

eran Holcus lanatus L., Bromus rigidus, Roth. y Lolium multiflorum Lam. (Gramineae), Crepis capillaris L. (Compositae) y Plantago lanceolata L (Plantaginaceae).

3.2.3. Toma de muestras de suelo

La abundancia de babosas y de huevos de babosas se estimó por medio del lavado de muestras de suelo de la parcela de estudio. Entre julio de 1999 y junio de 2001 se tomaron, con una periodicidad mensual, 20 muestras de suelo de 25 × 25 cm de lado y 10 cm de profundidad. La selección del lugar para la toma de cada muestra se efectuó al azar. Para ello, la parcela se dividió en una cuadrícula compuesta por 55 cuadros de 2 × 2 m, cada uno de los cuales fue a su vez subdividido en cuatro cuadrantes. Los cuadros en los que se tomaron las muestras de cada mes se determinaron utilizando los dos últimos dígitos del valor generado por la función “azar” (ran) de una calculadora Casio® fx-82. Una vez seleccionados 20 cuadros de esta manera, se procedió a determinar en qué cuadrante de cada uno se extraería la muestra, para lo cual se sacaron de nuevo números al azar y se utilizó la siguiente clave: 0,000-0,249 para el cuadrante superior izquierdo; 0,250-0,499 para el cuadrante superior derecho; 0,500-0,749 para el cuadrante inferior izquierdo; 0,750-0,999 para el cuadrante inferior derecho.

La extracción de las muestras se realizó con una pala rectangular plana, en la que se marcó la profundidad que debía alcanzarse (10 centímetros). Una vez localizado el lugar en el que había que tomar la muestra de suelo, se colocó en el suelo un marco de aluminio de 25 × 25

52 Dinámica de población

cm, se clavó la pala en la tierra a lo largo de todo su contorno hasta la profundidad señalada, y se extrajo la muestra. Cada una se introdujo individualmente en una bolsa de plástico opaca y convenientemente etiquetada, para su traslado al laboratorio. Hasta el momento de su estudio, las muestras se almacenaron en una cámara fría a 4ºC, en la oscuridad. En todos los casos, las muestras se estudiaron a lo largo de los tres días siguientes a su recogida.

3.2.4. Determinación del número de muestras de suelo

En abril de 1999 se tomaron en la parcela de estudio 20 muestras de suelo que fueron tratadas como se describe en el próximo epígrafe, para la cuantificación de las babosas y huevos de la especie D. reticulatum presentes en cada muestra. A continuación, con la ayuda de un programa informático en lenguaje C desarrollado en el Centro de Supercomputación de Galicia (CESGA), se calcularon las medias y varianzas del número medio de babosas y de huevos por muestra que resultaban al tomar todas las posibles combinaciones de 2 muestras, de 3 muestras, de 4 muestras,...., hasta el total de las 20 muestras. En total se calcularon 2.097.110 medias. Para cada número de muestras se calculó el grado de error dividiendo la desviación típica por la media aritmética (Montes del Olmo y Ramírez-Díaz, 1977; Tellería, 1986). La Figura 3.1 representa la variación del grado de error y de la varianza del número de babosas y de huevos por muestra, en función del número de muestras. En dicha figura se puede observar que, para obtener un grado de error menor o igual al 10%, serían suficientes 18 muestras en el caso de las babosas y 16 en el caso de los huevos. Dado que teníamos capacidad suficiente para

53 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

manejar 20 muestras mensuales, decidimos mantener ese número de muestras a lo largo de todo el período de estudio.

0.40 0.8 0.35 0.7 0.30 0.6 0.25 0.5 0.20 0.4 varianza 0.15 0.3 0.10 0.2 grado de error 0.05 0.1 0.00 0 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 nº de muestras

varianza grado de error

60 0.6 50 0.5

40 0.4 30 0.3 varianza 20 0.2 grado de error 10 0.1 0 0 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 nº de muestras

varianza grado de error Figura 3.1. Varianza y grado de error del número de babosas y de huevos por muestra, en función del número de muestras. Los cálculos se realizaron a partir de 20 muestras de suelo tomadas en la parcela de estudio en abril de 1999.

54 Dinámica de población

3.2.5. Tratamiento de las muestras de suelo

En el laboratorio, cada muestra se colocó individualmente sobre una cubeta de plástico blanco, antes de proceder a su lavado con agua sobre dos tamices superpuestos, el superior con una luz de malla de 4 mm y el inferior con una luz de 1 mm. Antes del lavado se recuperaron los individuos que se encontraban en la parte superficial de la muestra de suelo, y la bolsa que la contenía se inspeccionó cuidadosamente para capturar a las babosas que pudieran haberse pegado a ella. A continuación se procedió a separar la cubierta vegetal, cortándola con unas tijeras. Esta se revisó y lavó sobre los tamices para recuperar a los individuos de pequeño tamaño que pudieran encontrase en ella. La muestra de suelo se desmenuzó con las manos sobre la cubeta para obtener terrones de menor tamaño, los cuales se lavaron, uno a uno, sobre los tamices. Durante el lavado, los terrones se disgregaron utilizando el chorro de agua y con la ayuda de las manos. Las raíces más gruesas y densas se fraccionaron con un cuchillo o unas tijeras. El contenido de los tamices se inspeccionó minuciosamente bajo una lupa dotada de una fuente de luz blanca y potente.

Los animales de tamaño grande quedaron retenidos en el tamiz superior, y en el inferior los de menor tamaño y los huevos. Las babosas se introdujeron en una pequeña cubeta con tapa y los huevos en una placa de Petri, ambos con un trozo de papel de filtro humedecido en su base para evitar la desecación. Al finalizar el lavado se identificaron las babosas y los huevos de cada muestra.

55 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

3.2.6. Tratamiento de los individuos

Los individuos pertenecientes a la especie Arion intermedius fueron pesados en una balanza de laboratorio Sartorius® BP211D, hasta la centésima de miligramo, y a continuación se sacrificaron mediante una breve inmersión en agua a una temperatura de 50ºC. Este método es una modificación del de Haynes, Rushton y Port (1996), que consiste en sumergirlos en agua hirviendo. Los individuos sacrificados se introdujeron en tubos de vidrio, debidamente etiquetados, con alcohol al 70% para su conservación.

Los individuos de la especie D. reticulatum se pesaron y sacrificaron del mismo modo, pero a continuación se diseccionaron y se les extrajo la glándula hermafrodita y la glándula de la albúmina, que posteriormente se utilizarían para la determinación del estado de madurez de los individuos.

Siguiendo el criterio de Barker (1991), los individuos con una masa corporal inferior o igual a 20 mg no se diseccionaron, al asumir que presentarían una gónada totalmente indiferenciada desde el punto de vista citológico. La glándula hermafrodita y la de la albúmina, extraídas de los individuos cuya masa corporal era mayor o igual a 20 mg, se pesaron, hasta la centésima de miligramo inmediatamente después de su extracción. La glándula hermafrodita se fijó con Carnoy durante 24 horas y se conservó en alcohol al 70%.

56 Dinámica de población

3.2.7. Determinación del estado de madurez

Siguiendo la metodología empleada por Duval y Banville (1989) y por Barker (1991), el estado de madurez sexual de los individuos obtenidos en cada muestreo mensual se determinó mediante el análisis citológico de su gónada, tomando como referencia los estados definidos por Runham y Laryea (1968). Para ello, la gónada de cada individuo se deshidrató mediante una serie de baños en etanol, de graduación progresivamente mayor (70%, 96% y 100%), para terminar con 2 baños de tolueno. A continuación se incluyó en un bloque de parafina, al que se realizaron cortes de 8 µ de espesor. Los cortes obtenidos se re-hidrataron por inversión del proceso de deshidratación anterior, substituyendo el tolueno por xilol y finalizando con una inmersión en agua destilada. A continuación se tiñeron utilizando la tinción hematoxilina-eosina y, finalmente, se deshidrataron de nuevo.

Los tipos celulares que aparecen en la gónada de D. reticulatum y los estados de madurez que se establecen en función de su presencia y abundancia relativa, de acuerdo con Runham y Laryea (1968), se describen en el Apéndice I.

Cada individuo capturado se clasificó como perteneciente a alguno de los siguientes estados de madurez sexual: i) indiferenciado- espermatogonia, ii) espermatocito, iii) espermátida, iv) espermatozoo, v) oocito, y vi) senescente. Los tres primeros estados corresponden a babosas inmaduras, sin capacidad para reproducirse; las babosas sexualmente maduras son aquellas que se encuentran en fase de espermatozoo y de oocito (Runham y Laryea, 1968; South 1989a).

57 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

En resumen, todo individuo capturado estaba finalmente caracterizado por su masa corporal (mg), por su estado de madurez sexual, y por las masas (mg) de su glándula hermafrodita y de su glándula de la albúmina. A partir de estos valores se calcularon, para cada individuo, el índice de la glándula hermafrodita (I.G.A.) y el índice de la glándula de la albúmina (I.G.A.), de la siguiente forma,

I.G.H. = masa de la glándula hermafrodita × 100 / masa del individuo

I.G.A. = masa de la glándula de la albúmina × 100 / masa del individuo

Para cada ocasión de muestreo, los individuos que presentaban características similares en lo referente a su estado de madurez sexual, su masa corporal y los valores de los índices I.G.H. e I.G.A., se consideraron como pertenecientes a la misma generación de babosas.

58 Dinámica de población

3.3. Resultados

3.3.1. Tamaño de población

La población estudiada mostró una amplia variación de tamaño a lo largo del período de estudio (Figura 3.2; Tabla 3.1.). En lo referente a las babosas, los mayores tamaños de población se registraron en los meses de marzo y abril de 2000, con un valor de 68 babosas m-2 en cada uno de los dos meses, y en marzo-2001, con una densidad de población de 60,8 babosas m-2. En los meses de septiembre-1999 y agosto-2000, la densidad de población estimada para las babosas fue de sólo 0,8 individuos m-2, que es el valor más bajo de todo el período de estudio. En lo que se refiere a los huevos de D. reticulatum, el valor máximo de densidad fue de 248 huevos m-2 en enero-2000. En los dos años de muestreo nunca aparecieron huevos de D. reticulatum en las muestras tomadas en el período junio-septiembre.

Tanto para las babosas como para los huevos, el tamaño de población fue mayor durante el primer año de estudio (período julio-1999 a junio- 2000) que durante el segundo (julio-2000 a junio-2001). Para el primer año, la densidad media de babosas fue de 31 ± 7,73 individuos m-2 (media ± error estándar), mientras que para el segundo año fue de 19 ± 5,80 babosas m-2. Pese a estas diferencias en el valor medio anual, el patrón de variación temporal de la densidad de babosas fue prácticamente idéntico en los dos años estudiados (Figura 3.3A). Durante el verano y el otoño (período julio-diciembre) la población de babosas estuvo muy reducida, con unos tamaños medios de 10,8 ± 5,37 y 6,53 ± 3,72 babosas m-2 durante el primer y segundo año, respectivamente. Por el contrario,

59 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

durante el invierno y la primavera (período enero-junio) la población de babosas fue mucho más abundante, alcanzando unos valores medios de 51,2 ± 8,4 babosas m-2 durante el primer año, y de 32,9 ± 8,05 babosas m-2 durante el segundo.

Las densidades medias de huevos que se registraron fueron de 58,7 ± 25,47 huevos m-2 durante el primer año y de 32,4 ± 11,90 huevos m-2 durante el segundo. En los dos años de estudio, la mayor abundancia de huevos se registró en los meses de diciembre y enero (Figura 3.3B).

300 80 250 60 2 2 200

150 40

huevos/m 100 babosas/m 20 50 0 0 j asondefmamj j asondefmamj 1999 2000 2001 Huevos Babosas

Figura 3.2. Densidad de población de babosas y huevos de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.

60 Dinámica de población

Densidad (nº m-2) D. reticulatum A. intermedius mes babosas huevos babosas huevos julio 8 0 16 0 agosto 3,2 0 20,8 0 septiembre 0,8 0 16 0 1999 octubre 8 18,4 40,8 0 noviembre 8 92,8 43,2 144 diciembre 36,8 230,4 26,4 654,4 enero 60,8 248 41,6 326,4 febrero 59,2 32 32 136,8 marzo 68 15,2 35,2 12 abril 68 35,2 48,8 12 mayo 32,8 32,8 44,8 17,6 junio 18,4 0 21,6 68 2000 julio 5,6 0 13,6 3,2 agosto 0,8 0 3,2 0 septiembre 2,4 0 4,8 0 octubre 4 23,2 4,8 0 noviembre 1,6 44 9,6 47,2 diciembre 24,8 118,4 8 75,2 enero 38,4 99,2 5,6 104,8 febrero 41,6 10,4 11,2 4 marzo 60,8 65,6 14,4 20 2001 abril 31,2 4,8 4,8 0 mayo 24 23,2 14,4 26,4 junio 1,6 0 1,6 0 Tabla 3.1. Valores mensuales de densidad de población (nº m-2) de Deroceras reticulatum y de Arion intermedius a lo largo del período de estudio. Se muestran por separado los valores correspondientes a las babosas y a los huevos.

61 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

80 A

60

2

40

babosas/m

20

0 jasondefmamj año 1 año 2

280 B 240

200

2 160

120 huevos/m 80

40 0 jasondefmamj

año 1 año 2

Figura 3.3. Comparación de la variación temporal del tamaño poblacional de (A) babosas y (B) huevos de D. reticulatum, entre el primer año ( julio-1999 a junio-2000) y el segundo año (julio 2000 a junio-2001) de estudio.

62 Dinámica de población

3.3.2. Tamaño de población de Arion intermedius

La especie A. intermedius, al igual que D. reticulatum, también presentó amplias variaciones de tamaño de población a lo largo de los dos años de estudio (Tabla 3.1; Figura 3.4).

En lo referente a las babosas, los mayores tamaños de población se registraron, durante el primer año, en los meses de abril y mayo de 2000, con 48,8 y 44,8 babosas m-2 respectivamente. Durante el segundo año, la mayor densidad de babosas fue de sólo 14,4 babosas m-2, registrada en marzo y mayo de 2001. Los meses de agosto de 2000 y junio de 2001 presentaron los valores más bajos, con 3,2 y 1,6 babosas m-2, respectivamente. A lo largo de los dos años, en ninguna de las muestras correspondientes a los meses de julio, agosto, septiembre y octubre aparecieron huevos de A. intermedius. Los valores máximos de densidad de huevos de esta especie se obtuvieron en diciembre-1999, con 654,4 huevos m-2, y enero-2001, con 104,8 huevos m-2.

El tamaño de las poblaciones de babosas y huevos de A. intermedius fue mucho mayor durante el primer año de estudio que durante el segundo; para el primer año, la densidad media de babosas fue de 32,2 ± 3,40 babosas m-2, mientras que para el segundo año fue de 8,0 ± 1,30 babosas m-2. En el caso de los huevos, las densidades medias fueron de 114,2 ± 56,59 y 23,4 ± 10,08 huevos m-2 para el primer y segundo año, respectivamente.

63 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

700 50

600 40 500 2 2 30 400

300

huevos/m 20 babosas/m 200 10 100

0 0 jasondefmamjjasondefmamj 1999 2000 2001

Huevos Babosas Figura 3.4. Densidad de población de babosas y huevos de A. intermedius a lo largo del período de estudio.

3.3.3. Ciclo de maduración y estructura de población

De las 761 babosas de la especie D. reticulatum que se capturaron en las muestras de suelo de la parcela a lo largo de todo el período de estudio, sólo 206 presentaban una gónada suficientemente diferenciada como para poder ser asignadas a alguno de los estados de madurez sexual. Del estudio de estas 206 babosas se obtuvieron los valores medios de masa corporal, masa de la glándula hermafrodita, masa de la glándula de la albúmina, así como los de los índices I.G.A e I.G.H., para cada una de los estados de madurez sexual (Tabla 3.2). De las restantes 555 babosas, 328 presentaban una masa corporal igual o inferior a 20 mg y no se diseccionaron para la extracción de su gónada (se asumió que presentarían una gónada completamente indiferenciada). Los restantes

64 Dinámica de población

227 individuos tenían una masa corporal superior a 20 mg y se analizó su gónada, pero ésta no estaba diferenciada desde el punto de vista citológico. La masa corporal media de estas 227 babosas fue de 44,4 ± 1,66 mg.

Estado de madurez sexual espermatocito espermátida espermatozoo oocito senescente

nº de individuos 25 22 65 88 6 Masa corporal 50,1±5,6 93,90±9,12 236,26±16,78 381,97±20,95 396,65±75,15 (mg) Masa glándula hermafrodita 1,45±0,21 4,77±0,62 10,90±0,85 9,83±0,53 7,69±1,49 (mg) I.G.H.(%) 2,65±0,24 4,94±0,43 4,76±0,16 2,72±0,11 1,98±0,13 Masa glándula de la albúmina <0,01 0,10±0,02 2,42±0,39 18,73±1,34 19,73±3,05 (mg) I.G.A.(%) <0,02 0,12±0,02 0,82±0,11 4,85±0,18 5,38±0,63 Tabla 3.2. Masa corporal, de la glándula hermafrodita y de la glándula de la albúmina de D. reticulatum, en función de su estado de madurez sexual. I.G.H. = masa de la glándula hermafrodita×100/masa del individuo; I.G.A. = masa de la glándula de la albúmina×100/masa del individuo (valores medios ± error estándar).

La Figura 3.5 representa la variación de los valores medios de masa corporal y de los índices I.G.H. e I.G.A. a lo largo de los sucesivos estados de maduración sexual. Los individuos en el estado de espermátida, aunque presentaron una masa corporal media inferior a los 100 mg, fueron los que mostraron el mayor desarrollo relativo de la gónada, que representó casi un 5% de la masa corporal de los individuos en este estado de madurez. La glándula de la albúmina, prácticamente

65 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

inexistente en los individuos en estado de espermatocito, mostraba ya un cierto desarrollo en los que se encontraban en el estado de espermátida.

Entre los estados de espermátida y de oocito se registró un incremento muy pronunciado de la masa corporal, cuyo valor medio prácticamente se cuadriplicó. Entre estos dos estados se constató también la existencia de un aumento, en términos absolutos, de la masa de la glándula hermafrodita, pero debido al gran incremento de la masa corporal, su importancia relativa (I.G.H.) descendió hasta un valor medio del 2,7% de la masa corporal en las babosas en estado de oocito. Por el contrario, la glándula de la albúmina experimentó un gran desarrollo, tanto absoluto como relativo, entre el estado de espermátida y el de oocito. En esta última, el peso medio de la glándula de la albúmina fue de 18,73 mg, lo que representa el 4,8% de la masa corporal. Los individuos en estado de senescencia mostraban, como cambio más notable con respecto a los individuos en estado de oocito, una reducción en términos absolutos y relativos de la masa de la glándula hermafrodita.

En definitiva, según los datos obtenidos, a lo largo del ciclo de maduración de D. reticulatum, la masa corporal y la de la glándula de la albúmina experimentan un crecimiento continuo, especialmente acentuado entre las fases de espermátida y de oocito, mientras que la glándula hermafrodita crece hasta la fase de espermatozoo y a continuación experimenta una regresión (Figura 3.6).

66 Dinámica de población

500 7

6 400

5

300 4

mg % 3 200

2

100 1

0 0 ito zoo ito nte oc o e t t ooc ma ma r r senesc pe espermatida es espe

I.G.H (%) I.G.A. (%) masa corporal (mg)

Figura 3.5. Variación de los valores medios de masa corporal (mg) y de los índices I.G.H. (%) e I.G.A. (%) a lo largo del ciclo de maduración de D. reticulatum. I.G.H. = masa de la glándula hermafrodita×100/masa del individuo; I.G.A. = masa de la glándula de la albúmina×100/masa del individuo (valores medios ± error estándar).

67 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

12 A

8

4

masa gl. hermafrodita (mg)

0 0 150 300 450

masa corporal (mg)

24 B

18

12

6 masa gl. de la albúmina (mg)

0 0 150 300 450

masa corporal (mg)

Figura 3.6. Masa (en mg) de (A) la glándula hermafrodita y de (B) la glándula de la albúmina, en función de la masa corporal de Deroceras reticulatum (valores medios ± error estándar).

68 Dinámica de población

Los individuos inmaduros estuvieron presentes en la población de forma casi continua, y constituyeron la parte más importante de la misma durante la mayor parte del tiempo. En el período junio-septiembre nunca estuvieron presentes babosas maduras, e individuos en fase de senescencia sólo aparecieron a finales del otoño (noviembre) y durante la primavera (abril y mayo) (Figura 3.7). Los individuos maduros sólo constituyeron la parte más importante de la población a principios del otoño, cuando la densidad de población era muy baja y comenzaba el período de reproducción. En octubre y noviembre de 1999, con una densidad de población de 8 babosas m-2, los individuos maduros representaban el 60% y el 50% de la población, respectivamente. El muestreo realizado en octubre de 2000, en el que se estimó una densidad de población de 4 babosas m-2, fue el único de los realizados en el que todas las babosas capturadas eran individuos maduros. En noviembre de 2000, con una densidad de población 1,6 babosas m-2, los individuos maduros representaban el 50 % de la población. Durante el invierno y principios de la primavera, cuando la población de babosas presentaba sus mayores tamaños, la proporción de individuos maduros alcanzó valores máximos del 24,7% en abril de 2000, y del 39,5% en marzo - 2001.

En conjunto, para todo el período de estudio, la población estuvo formada por un 79,1% de individuos inmaduros, un 20,1% de individuos maduros y sólo un 0,8% de babosas en estado senescente (Figura 3.8).

69 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

80

60

2

40

babosas/m

20

0 jasondefmamjjasondefmamj 1999 2000 2001

inmaduros maduros senescentes

Figura 3.7. Abundancia de individuos inmaduros, maduros y senescentes en la población de D. reticulatum, a lo largo del período de estudio.

0.8%

20.1% 79.1%

inmaduros maduros senescentes

Figura 3.8. Proporción de babosas inmaduras (en estado indiferenciado, de espermatocito o de espermátida), maduras (en estado de espermatozoo o de oocito) y senescentes en la población estudiada de D. reticulatum, para todo el período de estudio (n = 761).

70 Dinámica de población

3.3.4. Dinámica generacional y ciclo estacional

A lo largo del período de estudio se identificaron cinco generaciones de babosas (Figura 3.9). Estas cinco generaciones pueden clasificarse en dos tipos; generaciones primaverales, que hicieron su aparición en la población al comienzo de los períodos primaverales (generaciones G1, G3 y G5), y generaciones otoñales, que surgieron durante el otoño (generaciones G2 y G4).

3.50 300

3.00 250 G3 2.50 G1 200 2 2.00 G4 G5 150 G2 log mg 1.50

100 nº huevos/m 1.00

0.50 50

0.00 0 j asondefmamj j asondefmamj 1999 2000 2001 Huevos masa corporal (mg) Figura 3.9. Evolución de la masa corporal (medias ± error estándar) de las cinco generaciones de babosas identificadas en la población de D. reticulatum a lo largo del período de estudio. Cada una de las líneas representa una generación diferente; las flechas indican el momento de aparición de individuos maduros en cada una de ellas. G1, G3 y G5 = generaciones primaverales; G2 y G4 = generaciones otoñales. Las barras grises representan la abundancia (densidad) de huevos en el suelo.

71 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Las generaciones de tipo primaveral aparecieron en los meses de marzo (G5) o abril (G3) y maduraron a lo largo del verano. Los primeros individuos maduros pertenecientes a estas generaciones aparecieron en el otoño (octubre), e inmediatamente comenzaron a realizar puestas.

Las dos generaciones otoñales identificadas tuvieron su origen, cada una, en las puestas depositadas por la generación primaveral precedente. Las generaciones otoñales aparecieron en los meses de noviembre (G2) o diciembre (G4), maduraron durante el invierno y comenzaron a realizar puestas de huevos en marzo o abril. La eclosión de los huevos depositados por cada generación otoñal originó a la siguiente generación primaveral.

Ambos tipos de generaciones fueron diferentes en su tamaño (número de individuos que las componían) y su velocidad de maduración. Las generaciones otoñales estaban compuestas por un mayor número de individuos que las primaverales (Figura 3.10). Las generaciones otoñales constituían la práctica totalidad de la población en las épocas en las que se alcanzaron las mayores densidades de población de babosas (invierno). Por el contrario, las épocas en las que la población estuvo mas reducida (verano), los individuos presentes pertenecían en exclusiva a generaciones primaverales (Figura 3.11). En cuanto a la velocidad de maduración, las generaciones primaverales, surgidas a finales del invierno (marzo) o principios de la primavera (abril), alcanzaron la madurez en el otoño (octubre), lo que implica un período de seis o siete meses; por su parte, las generaciones otoñales, surgieron a finales del otoño (noviembre-diciembre) y alcanzaron la madurez y comenzaron a

72 Dinámica de población

poner huevos a finales del invierno (marzo) o principios de la primavera siguientes (abril), lo que implica un período de tres a cinco meses.

Como se desprende de la distribución temporal de la cantidad de huevos encontrados en las muestras de suelo (Figura 3.9), las generaciones primaverales, formadas por un bajo número de individuos, depositaron una cantidad de huevos muy superior a la que depositaron las generaciones otoñales, con las que se alcanzaron las densidades máximas de población de babosas.

300

200

nº individuos 100

0 G1+G5 G2 G3 G4

Figura 3.10. Número total de individuos capturados pertenecientes a cada una de las generaciones identificadas en la población de D. reticulatum a lo largo del período de estudio. Las generaciones 1 y 5 se muestran agrupadas, ya que cada una de ellas representa, aproximadamente, media generación primaveral (G1, G3 y G5 = generaciones primaverales; G2 y G4 = generaciones otoñales).

73 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

60.0

2 G2 30.0 G4 babosas/m

G1 G3 G5 0.0 jasondefmamjjasondefmamj

1999 2000 2001

Figura 3.11. Variación de la abundancia de individuos pertenecientes a cada generación a lo largo del período de estudio.

El patrón de variación temporal del tamaño de población y la dinámica generacional observadas, permiten establecer una división del ciclo anual de la población de D. reticulatum en cuatro fases estacionales bien diferenciadas, cuyas características se exponen a continuación. La Tabla 3.3 muestra los valores registrados en la zona durante el período de estudio, para distintas variables climáticas. La Figura 3.12 permite una comparación directa de la dinámica de población y de las condiciones climáticas de la zona. La Figura 3.13 representa el número de cópulas de D. reticulatum observadas a lo largo del período de estudio (las observaciones de cópulas se realizaron durante visitas nocturnas a otra parcela próxima, en el curso del estudio de la actividad de D. reticulatum).

74 Dinámica de población

Durante el invierno (períodos enero-marzo) se alcanzaron los valores máximos del tamaño poblacional. En esta estación la población estuvo formada casi en exclusiva por individuos que habían nacido durante el otoño anterior (generaciones otoñales). A lo largo de cada período invernal se produjo un incremento gradual en la proporción de individuos sexualmente maduros (del 6,9% en enero-2000 al 17,6% en marzo-2000; del 6,3% en enero-2001 al 39,5% en marzo-2001). Estos individuos comenzaron a depositar puestas de huevos a finales del mismo invierno (marzo) y durante los primeros meses primaverales (abril-mayo), aunque estas puestas fueron poco numerosas.

Tª Tª Tª Tª mínima media Tª máxima media Insolación Precipitación nº días % Hr Estación absoluta mínimas media absoluta máximas total de lluvia (ºC) (ºC) (ºC) (ºC) (ºC) (Horas) (mm)

Verano 1999 7,0 15±0,41 18,86±1,14 36,6 24,53±1,27 671 440,1 71,53±3,95 35

Verano 2000 9,0 13,83±0,38 18,86±0,39 33,3 23,83±0,52 651 231,4 73,16±2,27 32

VERANO 7 14,41±0,36 18,86±0,54 36,6 24,18±0,63 661±10 335,7±104,3 72,35±2,07 33,5±1,5

Otoño 1999 -1,4 7,76±1,51 11,66±1,65 26,7 15,53±1,78 344 648,4 82,36±2,12 54

Otoño 2000 -0,2 7,66±0,97 11,66±0,96 23,5 15,7±1,02 219 1517,3 86,3±1,3 75

OTOÑO -1,4 7,71±0,80 11,66±0,85 26,7 15,61±0,92 281,5±62,5 1082,85±434,4 84,33±1,42 64,5±10,5

Invierno 2000 -1,1 5,33±1,36 10,4±1,48 27,1 15,36±2,00 465 160,4 74,96±4,25 44

Invierno 2001 -0,4 7,03±1,05 10,4±0,63 21 13,83±1,04 248 1375,3 82,5±5,01 67

INVIERNO -1,1 6,18±0,86 10,4±0,72 27,1 14,6±1,06 356,5±108,5 767,8±607,8 78,73±3,39 55,5±11,5

Primavera 2000 0,9 10,33±1,77 14,93±2,39 36,1 19,46±3,03 505 562,4 74±5,47 49

Primavera 2001 3,7 10,13±1,59 15,23±1,90 35,2 20,36±2,25 714 224,5 67,96±2,65 33

PRIMAVERA 0,9 10,23±1,06 15,08±1,36 36,1 19,91±1,70 609,5±104,5 393,4±168,9 70,98±3,03 41±8 Tabla 3.3. Valores registrados en la zona de estudio para distintas variables climáticas (medias ± error estándar).

75 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Los dos períodos invernales estudiados mostraron unos valores muy similares en lo referente a todas las variables de temperatura, con un valor de temperatura media de 10,4ºC en ambos. Sin embargo, fueron muy diferentes en cuanto a la cantidad de precipitación, puesto que el invierno de 2000 fue relativamente seco (con una precipitación total de tan solo 160,4 mm), mientras que el invierno 2001 fue mucho más lluvioso (1375,3 mm de precipitación total) (Tabla 3.3). La rápida maduración de los individuos nacidos en otoño y las elevadas densidades de población que se alcanzaron durante los períodos invernales, sugieren que las condiciones climáticas que se registraron durante los inviernos en la zona de estudio fueron favorables para la población.

En la primavera (períodos abril-junio) se registró un descenso progresivo del tamaño de la población, que afectó tanto a los individuos maduros como a los inmaduros. Aunque en estos meses se produjo la aparición de una nueva generación debido a la eclosión de los huevos depositados por la generación otoñal precedente, la reducción del número de individuos de esa generación otoñal tuvo un impacto neto en el tamaño de población mucho mayor que el del nacimiento de nuevos individuos. A partir del mes de junio dejaron de aparecer huevos en el suelo. Desde el punto de vista climático, las condiciones primaverales fueron muy diferentes de las de la estación previa, con un incremento de aproximadamente el 50% en los valores medios de temperatura. La temperatura media aumentó de los 10,4ºC del invierno a los 15,1 ºC de la primavera, y la media de las mínimas desde los 6,2ºC invernales a los 10,2ºC primaverales. La temperatura media de las máximas se situó en torno a los 20ºC (Tabla 3.3).

76 Dinámica de población

En el verano (períodos julio-septiembre) la población de D. reticulatum alcanzó su mínimo tamaño, con valores de menos de 1 individuo m-2. Ninguna babosa de las pertenecientes a la generación otoñal que formaba el grueso de la población durante el invierno sobrevivió hasta el verano. Durante los períodos estivales la población estuvo formada, en exclusiva, por babosas nacidas en la primavera (generaciones primaverales), y que se encontraban todavía en estado inmaduro. Durante los meses de verano nunca aparecieron huevos en el suelo. En esta estación, las temperaturas medias alcanzaron valores siempre superiores a los 18ºC, y las medias de las mínimas y de las máximas valores superiores a 13ºC y a 23ºC, respectivamente. Las precipitaciones descendieron hasta 335 mm (Tabla 3.3).

En el otoño (períodos octubre-diciembre) se produjo una recuperación de la población. Los individuos que sobrevivieron a las condiciones estivales alcanzaron la madurez en octubre e inmediatamente empezaron a poner gran cantidad de huevos, bajo unas condiciones climáticas muy diferentes a las de la estación previa. Estas babosas, maduras y pertenecientes a las generaciones nacidas en la primavera, persistieron en la población a lo largo de todo el otoño e incluso principios del invierno, períodos durante los que continuaron poniendo huevos. La eclosión de esos huevos dio lugar a la aparición de las correspondientes generaciones otoñales, que propiciaron el incremento del tamaño de población. Las condiciones climáticas durante los meses otoñales fueron muy similares a las de los períodos invernales en lo que respecta a las temperaturas, y con precipitaciones más abundantes (Tabla 3.3).

77 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

60 G2 A 2

30

babosas/m G4 G3 G1 G5 0 j asondefmamjjasondefmamj 1999 2000 2001

270 B 2 180 G3 G1 G2 G4 90 ?

huevos/m ? 0 j asondefmamj jasondefmamj 1999 2000 2001 C 45 1000 35 800 25 600 ºC 15 400 mm 5 200 -5 0 j asondefmamj j asondefmamj 1999 2000 2001

Precipitación (mm) media de la Tª máximas media de las Tª mínimas Tª media Tª máxima absoluta Tª mínima absoluta D 100 300 90 200 80

70 100 horas Hr% 60 0 jasondefmamj j asondefmamj 1999 2000 2001 Humedad (%) Horas de insolación

Figura 3.12. (A), abundancia de los individuos de cada generación a lo largo del tiempo; G1-inmaduros, G1-maduros, G2-inmaduros, G2-maduros, G3-inmaduros, G3-maduros, G4-inmaduros, G4-maduros G5-inmaduros. G1, G3 y G5: generaciones primaverales. G2 y G4: generaciones otoñales. (B), abundancia de huevos depositados por cada generación. (C) y (D), evolución de distintas variables climáticas a lo largo del período de estudio

78 Dinámica de población

18

12

6 nº de cópulas

0 jasondefmamjjasondefmamj 1999 2000 2001 Figura 3.13. Número de cópulas de Deroceras reticulatum observadas a lo largo del período de estudio.

3.4. Discusión

3.4.1. Tamaño de población

El tamaño medio de la población de D. reticulatum estudiada en el presente trabajo fue de 25,3 babosas m-2, un valor similar al encontrado en otras investigaciones. Hunter (1968a), en un estudio sobre poblaciones de D. reticulatum de campos de cultivo del norte de Inglaterra obtiene una densidad media de 18,5 babosas m-2. Ferguson et al. (1989), en pastizales de Nueva Zelanda, señalan densidades de población de 25,5 babosas m-2. South (1989b), en estudios llevados a cabo en pastizales próximos a los cultivos estudiados por Hunter en el norte de Inglaterra, obtiene una población media de 42,4 babosas m-2. South (1989b), sin embargo, contabiliza la población como el total de babosas y huevos. Siguiendo el mismo criterio, en el presente trabajo el valor medio de densidad de población de D. reticulatum presentaría un valor de 72,3 individuos m-2. Los valores más elevados de tamaño de población de esta

79 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

especie fueron los encontrados por Barker (1991), que llevo a cabo un estudio en pastizales de Nueva Zelanda; el autor diferencia entre las zonas pisoteadas por el ganado y las no pisoteadas, y señala densidades de población de D. reticulatum de aproximadamente 150 babosas m-2 en las zona no pisoteadas (valor aproximado, extraído de las gráficas mostradas en Barker, 1991).

Todas estas estimas representan valores medios obtenidos sobre periodos de estudio más o menos amplios, pero una característica general de todos los trabajos realizados sobre poblaciones naturales de D. reticulatum es que éstas muestran importantes variaciones temporales de tamaño. En el presente trabajo se constató la existencia, a lo largo de cada uno de los dos años de estudio, de amplias variaciones del tamaño de población que siguieron un claro patrón estacional. Bett (1960), sin embargo, encontró que la población que estudió en jardines ingleses cambiaba a lo largo del año en forma de sucesivas y bruscas variaciones de tamaño que no presentaban ninguna periodicidad. Aunque el autor no expone ninguna conclusión al respecto, sus resultados se deben, con gran probabilidad, al método de muestreo utilizado, basado en la captura de individuos localizados por observación directa, un método que refleja más el nivel de actividad de las babosas que el tamaño de la población (South, 1992). Hunter (1968a), por el contrario, encontró que las poblaciones de D. reticulatum que estudió en campos de cultivo del norte de Inglaterra durante el período comprendido entre enero de 1963 y marzo de 1965, sí presentaban variaciones periódicas de tamaño que seguían un patrón estacional y que se repetían año tras año.

80 Dinámica de población

South (1989b), quien estudia una población de D. reticulatum durante tres años (1961-1963), encuentra que la población muestra variaciones periódicas de tamaño, aunque éstas presentan un desfase entre los distintos años del estudio. Dado que este autor no diferencia entre los huevos y las babosas a la hora de determinar el tamaño de población, es probable que el desfase que encuentra entre diferentes años fuera debido a variaciones interanuales de los períodos de puesta, ya que las puestas de huevos representan la principal causa de los aumentos de tamaño de población en su estudio.

Aunque el patrón de variación estacional del tamaño de la población fue idéntico en los dos años de estudio, encontramos una variación interanual en el tamaño de población, que fue mayor durante el primer año del estudio. Una explicación plausible para esta situación está en la excepcional abundancia de precipitaciones registradas en el otoño del 2000 e invierno del 2001, en coincidencia con el principal período de puestas del segundo año de estudio. Dichas precipitaciones ascendieron, entre octubre-2000 y marzo-2001, a un total de 2892 litros m-2, y representan el valor mas alto obtenido en la zona durante los 47 años para los que existe registro. En el mismo período del primer año de muestreos, la precipitación total fue de 809 litros m-2. Las elevadas precipitaciones del segundo año habrían producido un encharcamiento del suelo que podría haber inhibido la ovoposición. Carrick (1942) observó, en estudios de laboratorio, que D. reticulatum no realiza puestas en suelos saturados de agua, y que los huevos son incapaces de desarrollarse en suelos encharcados. Para el caracol Cepaea nemoralis (Linnaeus, 1758), Wolda y Kreulen (1973) señalan que las condiciones más favorables para la ovoposición consisten en una alternancia entre cortos períodos de lluvia

81 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

(4-5 días) y de sol (7-10 días). En nuestro caso, durante los meses en los que se produjo el mayor número de puestas (noviembre, diciembre y enero) se registraron, en el segundo año, precipitaciones en todos los días menos en cuatro, es decir 88 días con lluvia y tan sólo 4 días sin precipitación, frente a los 45 días con lluvia y 37 días secos que se produjeron durante el mismo período del primer año del estudio. La población de A. intermedius presente en la parcela de estudio también se habría visto afectada por el exceso de precipitaciones, puesto que durante el segundo año las cantidades de huevos y de babosas de esta especie fueron sensiblemente inferiores con respecto al primero.

La población estudiada alcanzó el mayor tamaño en el invierno, y el mínimo en el verano, una situación muy diferente a la encontrada en estudios realizados con anterioridad sobre poblaciones de D. reticulatum, la mayoría de ellos, en Inglaterra. Así, Bett (1960) y Hunter (1968a), coinciden en señalar que las poblaciones de D. reticulatum que estudiaron presentaban el menor tamaño durante el invierno. Hunter (1968a) indica, además, que el mayor tamaño de población se alcanza en la primavera y el otoño. South (1989b) observa que el tamaño de población no desciende de forma significativa durante el invierno, pero sí indica que el máximo tamaño de población se alcanza durante el verano. El carácter estacional de las variaciones del tamaño de población indicado por estos autores, así como el encontrado en la población gallega, sugiere que dichas variaciones responden a las condiciones climáticas de cada una de las zonas de estudio y a sus ciclos estacionales.

Aunque ni Hunter (1968a) ni Bett (1960) señalan las causas de la reducción del tamaño de población que observan durante el invierno,

82 Dinámica de población

existen indicios que apuntan a las condiciones ambientales. Según los datos aportados por Bett (1960), las temperaturas mínimas mensuales durante su período de estudio alcanzaron valores absolutos de -5ºC en el invierno. Esas temperaturas afectarían a la supervivencia de las babosas, que encuentran dificultades para sobrevivir por debajo de los 0ºC (Pinder, 1969; Stern, 1975), y explicarían el reducido tamaño de población de D. reticulatum que encontró el autor durante el invierno. En el caso del estudio de Hunter (1968a), dado que este autor no ofrece ningún dato al respecto, se consultó el registro histórico de temperaturas de una estación meteorológica próxima a su zona de estudio (estación de Durham, situada a unos 20 Km de distancia de la localidad de trabajo de Hunter), y se observó que la temperatura media invernal del período en el que llevó a cabo el estudio (1963-1965) fue de 2,5ºC, y la media de las mínimas de –0,5ºC, valores muy inferiores a los registrados en nuestra zona de estudio (temperatura media de 10,4ºC y media de las mínimas de 6,2ºC durante los inviernos del período de estudio).

South (1989b), quien observa que el tamaño de población de D. reticulatum no se reduce de forma significativa durante el invierno, plantea la posibilidad de que la gruesa capa de nieve que cubrió el suelo durante los inviernos de su período de estudio lo hubiera aislado de las bajas temperaturas exteriores, permitiendo a las babosas sobrevivir enterradas. Con respecto a los períodos estivales, en los que South (1989b) registra el máximo tamaño de población, la temperatura media fue de 13,4ºC y la media de las máximas de 17,6ºC en su zona de estudio. En la población gallega, por el contrario, el verano fue la época en la que registró el menor tamaño de población de D. reticulatum, con valores de temperatura media de 19,9ºC, y de 24,2ºC como media de las máximas.

83 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

South (1989b) observó que, durante algunos períodos especialmente cálidos y secos, las babosas presentaban una gran tendencia a agregarse formando grupos numerosos de individuos envueltos en moco, bajo maderas, piedras u otros objetos que les sirvieran de refugio, lo cual es una estrategia de defensa contra la deshidratación, común entre las babosas (South, 1992). Esas situaciones de estrés hídrico que observó en distintas ocasiones no afectaron al tamaño de la población en la mayoría de los casos, pero encuentra que un período excepcionalmente cálido y seco durante el verano de 1959 redujo en gran medida la población de babosas, concluyendo que períodos cortos de aridez no tienen efecto alguno en las poblaciones de D. reticulatum, mientras que períodos prolongados pueden reducirlas de forma considerable.

Con respecto a nuestra zona de estudio se puede afirmar que los períodos estivales son períodos de aridez suficientemente largos como para mermar a la población de forma muy significativa. Los datos obtenidos indican que la reducción del tamaño de población se inicia ya de forma patente en la primavera, y afecta tanto a los adultos como a los juveniles. Sin embargo, breves períodos con condiciones ambientales extremas, como las registradas en marzo del 2000 (temperatura media de 13ºC; temperatura máxima de 27ºC; 15 días con temperaturas máximas superiores a 20ºC; 6 días de lluvia durante los cuales se recogieron únicamente 37 mm de precipitación), no tuvieron ningún efecto negativo sobre la población, que de hecho alcanzó el valor máximo de todo el período de estudio.

84 Dinámica de población

El motivo por el cual D. reticulatum sólo puede hacer frente a períodos de aridez cortos es que no posee mecanismos fisiológicos ni estructuras anatómicas (como la concha de los caracoles) que le permitan sobrevivir a tales condiciones durante períodos prolongados. Las babosas desarrollan varios tipos de estrategias, fisiológicas y de comportamiento, destinadas a reducir las pérdidas de agua. La reducción de la actividad motora minimiza la perdida de agua que se produce por la secreción de moco (Dainton, 1954a; Judge, 1972). La reducción del diámetro y frecuencia de abertura del pneumostoma minimiza la evaporación producida durante la respiración (Prior, 1985; Dickinson, Prior y Avery, 1988). La formación de agregados de individuos, en los que las babosas se hacinan unas junto a otras, reduce la superficie corporal expuesta al aire y aumenta la humedad ambiental en el entorno del grupo (Prior, 1985). Otra estrategia es la búsqueda de refugios frescos y húmedos como entre las raíces de las plantas, bajo troncos, o a cierta profundidad en el suelo, llegando incluso a utilizar las galerías de las lombrices para ganar profundidad (Carpenter et al., 1985). En estos lugares, las babosas reducen sus perdidas de agua a la vez que pueden rehidratarse mediante la absorción de agua del substrato a través de la pared corporal (Lyth, 1983; Cook, 2001). Todas estas estrategias, sin embargo, no resultan suficientemente eficaces para hacer frente a períodos prolongados de aridez.

En la población estudiada, la gran mayoría de las puestas se observaron en el otoño y a principios del invierno, con un segundo pico, de mucha menor importancia cuantitativa, a principios de la primavera. En ninguno de los dos años de estudio se encontraron huevos de D. reticulatum durante los meses comprendidos entre junio y septiembre,

85 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

período en los que la población estuvo formada sólo por individuos inmaduros.

En Inglaterra, Miles et al. (1931), Carrick (1938), Bett (1960) y South (1989a) señalan que D. reticulatum puede realizar puestas en cualquier momento del año. Hunter (1968a) observa que la mayor cantidad de puestas se produce en la primavera y el otoño. Chichester y Getz (1973), al norte de EE.UU., encuentran huevos de D. reticulatum durante todo el año excepto en invierno. Barker (1991), en Nueva Zelanda, señala que las puestas de esta especie se producen sobre todo en la primavera y en el otoño, y sólo raramente en verano y en invierno.

Según los datos que ofrece la bibliografía, los motivos que pueden explicar la ausencia de individuos maduros y de puestas durante el verano en la población estudiada, están también en relación con las condiciones climáticas. Por un lado, las elevadas temperaturas pueden inhibir o retardar la maduración de los individuos, un fenómeno que ha sido observado por varios autores en distintas especies de gasterópodos. Bouillon (1956) observa que por encima de 23ºC, los oocitos del caracol C. nemoralis no llegan a madurar nunca. Lusis (1966) demuestra que la la temperatura tiene un efecto inhibidor sobre la gametogénesis en A. ater. Con respecto a D. reticulatum, South (1989a) observa que los individuos que maduran durante el verano presentan una gónada menos desarrollada que aquellos que lo hacen durante el invierno. Por otro lado, las condiciones ambientales estivales también pueden tener un efecto negativo sobre la ovoposición en aquellos individuos que ya están sexualmente maduros. D. reticulatum no pone huevos a temperaturas superiores a 20ºC (Carrick, 1938), ni tampoco si la humedad del suelo es

86 Dinámica de población

inferior al 10% (Carrick, 1942; Runham y Hunter, 1970). En estudios de laboratorio realizados por Judge (1972) y South (1982) con D. reticulatum, babosas maduras y mantenidas a 20ºC ó 25ºC no llegaron a realizar puesta alguna, a pesar de sobrevivir hasta 5 meses.

Además de detenerse las puestas de huevos a partir del mes de junio, los huevos que se depositaran en la primavera y que se encontraran ya en el suelo a principios de verano tendrían pocas probabilidades de sobrevivir. Los huevos de D. reticulatum están formados en un 85% por agua y son muy susceptibles a la deshidratación (Carrick, 1942), que es su principal causa de mortandad en condiciones naturales (South, 1992; Cook, 2001).

Una situación, aparentemente contradictoria, encontrada en el presente trabajo es que, en las épocas en las que la población es más numerosa y existen gran cantidad de individuos maduros (finales del invierno y principio de la primavera), la cantidad de huevos depositados es baja, mientras que, por el contrario, en épocas en las que la población está más reducida y hay pocas babosas maduras (otoño), la cantidad de puestas depositadas es mucho más elevada. Uno de los motivos que permiten explicar esta situación ya ha sido expuesto, y es que las condiciones climáticas que se producen a medida que se aproxima el verano pueden inhibir la puesta, de forma que es probable que muchos individuos sexualmente maduros mueran sin llegar a realizar ninguna, fenómeno observado por Judge (1972) y South (1982) en los estudios de laboratorio mencionados anteriormente. Otra posible causa, que no está directamente relacionada con las condiciones ambientales sino con factores bióticos, es que la elevada densidad de población que se alcanzan a finales del

87 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

invierno y comienzos de la primavera produzca una inhibición de la reproducción. Este tipo de control de la reproducción mediado por la densidad de población ha sido estudiado con detalle en el caracol C. nemoralis por Wolda y Kreulen (1973), quienes observaron que cuando la densidad de población es elevadas, disminuye la frecuencia de puestas y el número total de huevos producidos.

En D. reticulatum existen también evidencias de interacciones intraespecíficas que afectan tanto a la reproducción (Barker, 1991) como a la actividad y a la alimentación (Barrat, Byers y Bierlein, 1989). En los gasterópodos terrestres, estas interacciones intraespecíficas se producen por medio del moco que depositan al desplazarse (Cameron y Carter, 1979; Baur, 1993; Cook, 2001). Barrat et al. (1989) demostraron que en poblaciones de D. reticulatum localizadas en cultivos de alfalfa, la tasa de ingestión de alimento por individuo disminuye al aumentar la densidad de población. Barker (1991) concluye que la densidad de población elevada tiene un efecto negativo sobre la reproducción de D. reticulatum tras encontrar que, en poblaciones localizadas en hábitats carentes de depredadores (experimentos de exclusión), la cantidad de individuos que alcanzan la madurez sexual es significativamente menor cuando la densidad inicial de babosas es elevada que cuando es baja, y observa que en condiciones de alta densidad de población el tamaño de los huevos y de los individuos recién eclosionados se reduce y aparecen muchos individuos que presentan una gónada anormalmente pequeña.

En el presente trabajo, la mayoría (cinco individuos de un total de seis) de las pocas babosas en estado de senescencia que se capturaron, aparecieron durante la primavera (meses de abril y mayo), y pueden

88 Dinámica de población

calificarse también de individuos anormales, en el sentido de que no presentaban una reducción significativa de la masa corporal ni de la masa de la glándula de la albúmina. Estas babosas pueden interpretarse como individuos maduros que no habrían agotado todo su potencial reproductivo, debido a haber sufrido una inhibición de la reproducción causada por la elevada densidad de población y/o por el cambio de las condiciones ambientales al aproximarse el verano. En definitiva, el bajo número de huevos producido a finales del invierno y principios de la primavera puede explicarse tanto por factores bióticos (elevada densidad de población) como abióticos (condiciones ambientales), puesto que tanto unos como otros son muy diferentes en esa época y en el otoño, cuando se producen una cantidad de huevos mayor.

3.4.2. Ciclo de maduración y estructura de población

El ciclo de maduración de D. reticulatum, a los niveles gonadal y somático, ha sido estudiado previamente por South (1989a), Duval y Banville (1989), y Barker (1991), en condiciones naturales, y por Runham y Laryea (1968) y South (1982) en laboratorio.

En el presente trabajo seguimos la metodología empleada por Duval y Banville (1989) y por Barker (1991) para el estudio de la estructura poblacional. Al igual que hicieron estos autores, asumimos que los individuos con una masa corporal igual o inferior a 20 mg serían animales con gónadas completamente indiferenciadas desde el punto de vista citológico, y su gónada no se analizó. A este respecto es necesario mencionar que South (1989a) señala un valor de 40 mg de masa corporal

89 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

como límite a partir del cual es posible definir el estado de madurez de D. reticulatum mediante el estudio de la citología de la gónada. Los resultados obtenidos coinciden en mayor medida con el valor señalado por South (1989a), ya que encontramos 227 babosas (un 29,8% de todas las capturadas) que presentaban una masa corporal superior a 20 mg ( x = 44,4 ± 1,66 mg) pero que tenían gónadas indiferenciadas desde el punto de vista citológico.

En los estados correspondientes a las fases tempranas del desarrollo existe una coincidencia general entre los resultados obtenidos por otros autores y los obtenidos en este trabajo. Lo más característico de estas fases tempranas, en concreto durante los estados de espermatocito y de espermátida, es el gran desarrollo que experimenta la masa gonadal en relación con la masa corporal, que crece poco. Sin embargo, en los últimos estados del ciclo de maduración gonadal, nuestros resultados muestran algunas diferencias con respecto a los reflejados en la bibliografía. Duval y Banville (1989) y Barker (1991) señalan una disminución de la masa corporal entre los estados de espermatozoo y de oocito que no se registró en el presente trabajo. En los trabajos de Duval y Banville (1989) y de Barker (1991), la pérdida de masa corporal en el estado de oocito se debe a una disminución de la masa gonadal, ya que ambas ocurren de forma paralela y son de magnitudes similares. En nuestro caso, entre los estados de espermatozoo y de oocito no se registró una pérdida de masa corporal, aunque sí un descenso de la masa gonadal, pero de mucha menor magnitud que el señalado por Duval y Banville (1989) y Barker (1991). Estas diferencias parecen reflejar lo apuntado por Runham y Laryea (1968) en el sentido de que el desarrollo corporal y

90 Dinámica de población

gonadal de D. reticulatum guardan una relación muy estrecha en las fases juveniles, pero no tanto en las fases adultas.

La pérdida de masa gonadal a partir de la fase de espermatozoo se produce porque la gónada libera los espermatozoides. Sin embargo, la gónada de D. reticulatum no se vacía totalmente de espermatozoides como sería característico de un organismo proterándrico típico (South, 1992), sino que coexisten espermatozoides y oocitos maduros (Runham y Laryea, 1968). Además, la diferenciación proterándica de los órganos reproductores que acompaña la maduración de los gametos masculinos en otros gasterópodos (Coe, 1944; Fretter y Graham, 1962; Parivar, 1974; Conklin, 1987) no ocurre en D. reticulatum (Runham y Laryea, 1968). Según Parivar (1978), la liberación prematura de los espermatozoides en D. reticulatum podría no ser más que una estrategia para evitar la autofecundación, estrategia que por otro lado sería común en hermafroditas de fecundación cruzada según Niklas y Hoffman (1981) y Foltz, Ochman y Selander (1984). Heller (2001), sin embargo, opina que el mecanismo que evita la autofecundación es la barrera física que establecen las células del folículo que rodean al oocito, por lo que es posible que la descarga prematura de parte de los espermatozoides sólo tenga como función la de proporcionar espacio físico para los oocitos, hipótesis que también Parivar (1978) considera plausible.

A pesar de las diferencias señaladas anteriormente con respecto a los resultados obtenidos por Duval y Banville (1989) y Barker (1991), los valores de los índices I.G.H. e I.G.A. obtenidos en el presente trabajo son muy similares a los presentados por estos autores para todos los estados de madurez, con la excepción de la fase de senescencia. La fase de

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senescencia es un proceso de degeneración generalizada (Smith, 1966; Runham y Laryea, 1968; Parivar, 1978, 1980; South, 1992), en el que Barker (1991) observa un gran descenso de la masa corporal y de los valores de los índices glandulares I.G.H. e I.G.A. En el presente trabajo, sin embargo, observamos que la masa corporal de las babosas en fase de senescencia apenas varía con respecto a la anterior fase de maduración, la masa de la glándula de la albúmina incrementa su valor absoluto y relativo (I.G.A.), y sólo la gónada experimenta una reducción patente con la senescencia. En este caso, además de lo anteriormente argumentado de que la relación entre las masas corporal y de la gónada puede ser no muy estrecha en fases tardías del ciclo de maduración (Runham y Laryea, 1968), y de que una elevada densidad poblacional y/o las condiciones ambientales pueden justificar las características observadas en este trabajo para las babosas senescentes, es necesario destacar también que nuestros datos para las babosas de esta fase provienen sólo de seis individuos. En muchos gasterópodos terrestres la muerte sobreviene de forma muy rápida tras la puesta de los huevos (Parivar, 1978; Rollo y Shibata, 1990). De acuerdo con Hunter (1968a), D. reticulatum muere casi inmediatamente después de la fase de puesta, de forma que muchos individuos pueden perecer en el estado de oocito, sin llegar a alcanzar el estado de senescencia. De forma similar, South (1982) señala que la fase de senescencia es extremadamente corta en D. reticulatum. Según la experiencia obtenida en el laboratorio de nuestro grupo de investigación, en el de forma regular se mantienen individuos adultos de la especie D. reticulatum para la obtención de sus huevos (Iglesias et al., 2000, 2002), después de un período de puestas sobreviene rápidamente una mortandad muy elevada. Todo sugiere, en definitiva, que las

92 Dinámica de población

probabilidades de encontrar en el campo individuos de la especie D. reticulatum en estado de senescencia, son bajas.

3.4.3. Dinámica generacional y ciclo estacional

En la población estudiada en el presente trabajo se constató la existencia de dos generaciones anuales de babosas. Una generación otoñal que madura en un período de tres a cinco meses que comprende la mayor parte del invierno. Y una generación primaveral que madura a lo largo de un período de seis o siete meses, atravesando el período estival.

La mayoría de los estudios realizados sobre la dinámica de poblaciones de D. reticulatum coinciden en señalar la existencia de dos generaciones anuales (Bett, 1960; Hunter, 1968b; Hunter y Symonds, 1971; South, 1989a; Duval y Banville, 1989; Barker, 1991; Ballanger y Champolivier, 1990). Sin embargo, algunos trabajos realizados en zonas muy frías, han puesto de manifiesto la existencia de sólo una generación anual de babosas. Dmitrieva (1969) llevo a cabo un estudio sobre D. reticulatum en campos de cultivo de San Petersburgo (Rusia) y encontró que, anualmente, sólo existía una generación. La población pasa el otoño y el invierno en forma de huevo, éstos eclosionan con la llegada de la primavera y los individuos maduran y realizan sus puestas a partir de mediados del verano. Getz (1959) y Chichester y Getz (1973), quienes estudiaron poblaciones de D. reticulatum en el estado de Michigan, al norte de EE.UU, también encontraron que existe una sola generación anual. En este caso, la eclosión de los huevos se produce en el otoño, de forma que la población que atraviesa el invierno está formada por

93 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

individuos juveniles, que crecen y maduran durante la primavera, para depositar sus puestas en el verano

Las características encontradas en este trabajo para las dos generaciones anuales de babosas coinciden en gran medida con las encontradas por Ballanger y Champolivier (1990) en poblaciones de D. reticulatum de cultivos de girasoles del sur de Francia. Estos autores señalan que cada año existe una primera generación cuyos individuos maduran durante el invierno y comienzan a desaparecer a finales del mismo, y una segunda generación cuyos individuos maduran de forma lenta durante el verano, si éste es suficientemente húmedo, pero que pueden desaparecer por completo, sin alcanzar la madurez, si el verano es muy seco. Por el contrario, en poblaciones inglesas, Bett (1960), Hunter (1968b), Hunter y Symonds (1971) y South (1989a) encontraron que la generación que madura con más rapidez es la que lo hace durante el verano, mientras que la generación que madura atravesando los meses invernales necesita más tiempo.

D. reticulatum presentan sus mayores tasas de crecimiento en el intervalo de 15-18ºC, pero a partir de esas temperaturas la tasa de crecimiento comienza a descender, y a los 25ºC se detiene el crecimiento (Judge, 1972; South, 1982). En función de esto, parece evidente que la época del año en la que las poblaciones inglesas experimentan unas condiciones ambientales más próximas a las óptimas para el crecimiento es el verano, mientras que en el invierno la tasa de crecimiento se ve reducida debido a la existencia de temperaturas demasiado bajas. En nuestra zona de estudio, las condiciones térmicas registradas durante el otoño y el invierno son mucho más adecuadas para el crecimiento de

94 Dinámica de población

D. reticulatum que las registradas durante el verano, en el que las temperaturas resultan demasiado elevadas para la biología de la especie. El período de maduración de la generación otoñal en nuestra zona de estudio, de entre tres y cinco meses, es comparable a los cuatro meses señalados por South (1989a) para generaciones que maduran durante el verano en poblaciones inglesas. En condiciones de laboratorio, Runham y Hunter (1970) señalan que D. reticulatum puede alcanzar la madurez en sólo dos meses.

Un aspecto fundamental en el que difieren los trabajos realizados sobre la dinámica de poblaciones de D. reticulatum es que, en unos, las dos generaciones existentes cada año aparecen consecutivamente, de forma que cada generación tiene su origen en los huevos depositados por la generación anterior (Bett, 1960; Hunter, 1968b; Ballanger y Champolivier, 1990; presente trabajo). En otros, las dos generaciones aparecen alternativamente, de manera que cada generación no desciende de la que le precede sino de la anterior a esa (Hunter y Symonds, 1971; South, 1989a; Duval y Banville, 1989; Barker, 1991). La Figura 3.14 muestra una representación esquemática de los dos tipos de dinámicas.

95 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

n ó n n n ci ió ó n ó a c i ó ci r a c i a u r ra c r d u u a u a d d r d a a u a m m ad m m to o m n t to o to e n n t n i ie e en ie im i i puestas puestas puestas puestas m m m ac ci i im i n a c c ac n a a n n n Huevos en Huevos en Huevos en Huevos en el suelo el suelo el suelo el suelo

n n n n ó ió ó n ó ci c ci ió ci a a a c a r r r ra r u u u u u d d d d d a a a a a m m m m m

puestas puestas puestas o puestas t to to n to to n n ie n ie ie ie en im i im im c im m c c a c ci a a n a a n n n n Huevos en Huevos en Huevos en Huevos en Huevos en el suelo el suelo el suelo el suelo el suelo Figura 3.14. Representación esquemática de los dos tipos de dinámicas poblacionales de D. reticulatum encontradas en diferentes trabajos. Arriba, las generaciones se suceden de forma consecutiva (Bett, 1960; Hunter, 1968; Ballanger y Champolivier, 1990; presente trabajo). Abajo, las generaciones se suceden de forma alterna (Hunter y Symonds, 1971; South, 1989a; Duval y Banville, 1989; Barker, 1991).

La diferencia más importante entre las dos dinámicas (generaciones consecutivas vs. generaciones alternas) está en la duración del período de incubación de los huevos en el suelo, corto en el primer caso y largo en el segundo.

Carrick (1942) observa períodos de incubación de dos semanas en huevos de D. reticulatum mantenidos a 20ºC. A esa misma temperatura, Runham y Hunter (1970) cifran en 11 días el tiempo mínimo de incubación. Judge (1972) señala períodos medios de incubación de 18 y 19 días para huevos incubados a 20,9 y 26,4ºC. Chichester y Getz (1973) dan un período medio de incubación de 3 a 4 semanas a 15ºC. Iglesias et

96 Dinámica de población

al. (2000, 2002) señalan un período medio de incubación de 3 semanas a 18ºC. En criaderos al aire libre, Hunter y Symonds (1971) señalan un período medio de incubación de 4 a 5 semanas para los meses de octubre de 1968, y marzo y abril de 1969. Según South (1989b), bajo las condiciones naturales del norte de Inglaterra, el período de incubación de los huevos de D. reticulatum es de 2,5 meses en verano y de 5 a 7 meses en invierno.

Los resultados del presente trabajo indican que el período de incubación de los huevos, bajo las condiciones naturales de nuestra zona de estudio, son más cortos que los señalados por South (1989b). Durante los dos años de estudio, los primeros huevos aparecieron en el mes de octubre, y los primeros individuos recién nacidos aparecieron en noviembre de 1999 y en diciembre de 2000, lo que implica un período de incubación de 1 a 2 meses. Dado que existe una estrecha relación entre la temperatura de incubación y el tiempo de eclosión (Carrick, 1942; Judge, 1972), la explicación más inmediata para las diferencias existentes entre los períodos de incubación señalados por South (1989b) en Inglaterra y los obtenidos en el presente trabajo está, una vez más, en las condiciones climáticas, en concreto en las diferencias de temperatura. La temperatura media registrada en la zona de estudio de South durante el verano, que es la época en la que el período de incubación es más corto, fue de 13,4ºC, similar a la temperatura media de los meses de octubre y noviembre (12,5ºC) en nuestra zona de estudio. Las medias de las mínimas y de las máximas para esos períodos fueron respectivamente de 9,1ºC y 17,6ºC en el caso de South, y de 8,5 y 16,4 en nuestro caso.

97 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Otro factor que podría influir en la duración del período de incubación de los huevos es la humedad del suelo. Carrick (1942) apunta que la humedad del suelo es un factor determinante para la supervivencia de los huevos en el campo, e indica que los huevos de D. reticulatum mueren en suelos con menos de un 25% de humedad y en suelos encharcados. Sin embargo, dentro de ese margen no se conoce si existe alguna relación entre el grado de humedad y la duración de la incubación.

La comparación de los diferentes estudios realizados en distintas zonas geográficas europeas sobre poblaciones naturales de D. reticulatum permite configurar un patrón común en todas ellas, consistente en la existencia, a lo largo del año, de dos períodos bien diferenciados:

• Un período de climatología que resulta desfavorable para la biología de la especie, en el que se ralentiza la maduración de los individuos, no existe reproducción y se produce un descenso del tamaño de población. • Un período de climatología favorable, en el que los animales maduran rápidamente, se reproducen y aumenta el tamaño de población.

La localización temporal de uno y otro período varía latitudinalmente, de manera que se puede hablar de la existencia de un gradiente según el cual, el período favorable para la especie se centra en el verano en las zonas más septentrionales y va desplazándose hacia el otoño y finalmente el invierno, a medida que desciende la latitud (Figura 3.15).

98 Dinámica de población

PRIMAVERA VERANO OTOÑO INVIERNO A M J J A S O N D E F M SAN PETERSBURGO (RUSIA) Dmitrieva (1969) ROTHAMSTED Y NEWCASTLE (INGLATERRA); Bett (1960), Hunter y Symonds (1971), South (1989b) TOULOUSSE (SUR DE FRANCIA) Ballanger y Champolivier (1990)

SANTIAGO DE COMPOSTELA (NO-ESPAÑA) Presente estudio

Figura 3.15. Localización temporal de las épocas más favorables (actividad reproductiva, máximo tamaño de población, maduración rápida de los individuos) para las poblaciones de D. reticulatum en diferentes zonas geográficas europeas.

En este trabajo nos hemos centrado en el estudio de la biología de poblaciones de D. reticulatum en relación con las características climáticas de la zona de estudio. Existen además otros factores, no considerados en este trabajo, que pueden afectar en mayor o menor medida a las poblaciones de babosas, como los depredadores y parásitos, la cantidad y calidad de alimento disponible, o las actividades humanas (Runham y Hunter, 1970; South, 1992).

Con respecto a los depredadores, Barker (1991) opina que el consumo de babosas por parte de algunas aves (estorninos, zorzales) puede tener un efecto significativo sobre la dinámica poblacional de estos moluscos, debido a que la depredación está muy sesgada hacia los individuos de mayor tamaño. South (1992) señala que existen numerosas especies de vertebrados e invertebrados que pueden consumir babosas de forma

99 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

ocasional, pero son muy pocas las que lo hacen de forma habitual, y opina que la depredación no afecta de forma significativa a las poblaciones de babosas en condiciones normales. Según South (1992), sólo en casos en los que las poblaciones se encuentren ya muy reducidas por otras causas, como las condiciones climáticas, los depredadores pueden tener un efecto importante. Los parásitos, especialmente protozoos, nematodos y hongos, son habituales y ocasionalmente abundantes en las poblaciones naturales de D. reticulatum y de muchas otras especies de gasterópodos terrestres, pero su efecto sobre la dinámica de población es poco conocido (Godan, 1983; South, 1992).

Boycott (1934) opina que la influencia de la disponibilidad de alimento en las poblaciones de gasterópodos es insignificante. Sin embargo, la cantidad y calidad de alimento puede afectar a la dinámica poblacional actuando a través de las tasas de crecimiento y maduración (Runham y Hunter, 1970). En los estudios realizados hasta la actualidad no se han encontrado evidencias de que las poblaciones naturales de gasterópodos terrestres sufran en ningún momento limitaciones de cualquier tipo relacionadas con el alimento (Speiser, 2001), salvo en situaciones extremas de escasez y con especies que presentan una dieta muy especializada (Baur y Baur, 1990). Las especies mejor estudiadas, como D. reticulatum, son animales herbívoros generalistas u omnívoros, que pueden alimentarse de una gran variedad de vegetales y también de productos de origen animal, ninguno de los cuales suele escasear en los hábitats que ocupan.

Las actividades humanas pueden tener un fuerte impacto sobre las poblaciones de babosas. Duval y Banville (1989), en zonas de cultivo de

100 Dinámica de población

Canadá, encuentran que acciones como el desbroce de la vegetación o el laboreo del terreno pueden eliminar completamente a una de las dos generaciones anuales de babosas de la especie D. reticulatum. Barker (1991) señala que el pastoreo ejerce una profunda influencia sobre la dinámica de poblaciones de D. reticulatum en pastizales de Nueva Zelanda.

En la parcela ocupada por la población estudiada en el presente trabajo no existió ningún tipo de intervención humana distinta de los muestreos efectuados durante el período de estudio. Con respecto a la depredación y el parasitismo, no se evaluó en modo alguno su incidencia sobre la población, pero consideramos que, de haber existido, su efecto sobre la dinámica de población habría sido mínimo. En ningún momento se apreciaron cambios bruscos del tamaño de población que pudieran ser atribuidos a grandes mortandades causadas por depredadores o parásitos. Por otro lado, ni durante las visitas a la parcela ni en las muestras de suelo, se encontraron nunca insectos de las especies conocidas como depredadores habituales de babosas, y tampoco observamos en ningún momento especies de vertebrados depredadores de babosas.

101 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

3.5. Conclusiones

1. La variación de tamaño que mostró la población estudiada de D. reticulatum responde al siguiente patrón estacional: la mayor abundancia de babosas se registra durante el invierno, el tamaño de población desciende a lo largo de la primavera, alcanza sus valores mínimos en el verano y a lo largo del otoño aumenta de forma progresiva. 2. El tamaño medio de la población para todo el período de estudio fue de 25,3 babosas m-2, con valores máximos de 68 babosas m-2 en marzo y abril de 2001, y mínimos de 0,8 babosas m-2 en septiembre de 1999 y agosto de 2000. 3. Las babosas realizaron puestas de huevos entre los meses de octubre y mayo. La mayor abundancia de huevos en el suelo se registró en diciembre y enero. 4. La población estuvo formada de forma mayoritaria por individuos inmaduros durante casi todo el período de estudio. 5. Cada año existieron dos generaciones de babosas, y los huevos depositados por cada generación dieron lugar a la generación siguiente. Una de las generaciones surgió en el otoño y estuvo formada por un número elevado de individuos, que maduraron en un período de entre 3 y 5 meses y se reprodujeron a finales del invierno y principios de la primavera siguientes. La otra generación surgió en la primavera y estuvo formada por pocos individuos, que tardaron de 6 a 7 meses en alcanzar la madurez sexual y se reprodujeron a lo largo del siguiente otoño y principios del invierno. 6. El patrón de variación estacional del tamaño de la población estudiada es diferente del que muestra la especie en otras zonas

102 Dinámica de población

geográficas. La comparación de los resultados obtenidos en este trabajo con los de otros realizados en diversos países europeos puso de manifiesto la existencia de un gradiente latitudinal en la localización temporal de las épocas del año que resultan más favorables para las poblaciones de esta especie.

103

4. ESTUDIO DE LA ALIMENTACIÓN

Alimentación

4.1. Introducción

Muchas especies de gasterópodos terrestres consumen una gran variedad de las especies vegetales presentes en su entorno, por lo que son considerados como animales herbívoros generalistas (Boycott, 1934; Pallant, 1969, 1970, 1972; Mason, 1970, 1974; Richardson, 1975; Jennings y Barkham, 1975; Williamson y Cameron, 1976; Chatfield, 1976; Speiser y Rowell-Rahier, 1991; Hatziioannou, Eleutheriadis y Lazaridou-Dimitriadou, 1994; Curry, 1994; Iglesias y Castillejo, 1999). No obstante, ese carácter generalista no implica que carezcan de capacidad de selección sobre los alimentos que encuentran en su ambiente (Pallant, 1970, 1972; Wadham y Wynn Parry, 1981; Ratchke, 1985; Niemela, Tuomi y Molarius, 1988; South, 1992).

La información existente sobre la alimentación de D. reticulatum procede sobre todo de experiencias de laboratorio, en las que se evaluó el consumo de una gran cantidad de especies de plantas, procedentes de muy diversos hábitats, por parte de las babosas (Getz, 1959; Hunter, 1968b; Pallant, 1969; Duval, 1971; Dirzo, 1980; Barker, Willoughby y Pottinger, 1983; Rathcke, 1985; Mølgaard, 1986). Sin embargo, y a pesar del hecho de ser la babosa causante de plagas de mayor importancia en términos económicos, apenas existen estudios sobre su alimentación en condiciones naturales (Pallant, 1970, 1972; Cottam, 1985).

Speiser (2001), tras una amplia revisión de los trabajos realizados sobre la alimentación de los gasterópodos terrestres, concluye que no existe apenas información sobre el grado de utilización de especies vegetales silvestres y cultivadas, por parte de estos animales. Los

107 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

estudios realizados en zonas agrícolas se han centrado exclusivamente en la incidencia de los moluscos sobre las especies cultivadas, midiéndola en términos económicos. Con respecto a las especies silvestres, su utilización por parte de los moluscos se ha estudiado sólo en zonas de escasa influencia humana y ha sido medida en otros términos (qué especies son consumidas y cuales son rechazadas, por qué motivos, como afectan los moluscos a las comunidades vegetales, etc.). Resulta muy difícil integrar la información obtenida en los diferentes tipos de estudios porque las condiciones existentes en hábitats naturales y en zonas cultivadas son muy diferentes en cuanto a la composición cualitativa y cuantitativa de la vegetación, la cual determina, en último término, la dieta de los animales. Teniendo en cuenta que en los terrenos dedicados a cualquier tipo de cultivo existen siempre otras especies vegetales, distintas a las cultivadas, que pueden servir de alimento a las poblaciones de babosas, resulta de gran interés conocer en que medida son utilizadas unas y otras por los animales (Speiser, 2001).

A continuación se presentan los resultados obtenidos del estudio de la alimentación de D. reticulatum en un hábitat hortícola, caracterizado por la coexistencia de especies cultivadas y especies silvestres. En primer lugar se presenta una descripción cualitativa y cuantitativa de la dieta de las babosas. A continuación se realiza una comparación entre la composición de la dieta y la de la vegetación de la parcela, con el fin de determinar la existencia de algún tipo de selección del alimento por parte de D. reticulatum.

108 Alimentación

4.2. Material y métodos

4.2.1. Revisión metodológica

Los estudios realizados sobre la alimentación de gasterópodos terrestres en condiciones naturales se han basado en la observación directa de los animales (Richardson, 1975; Beyer y Saari, 1978; Richter, 1979; Chang, 1991; Iglesias, 1995), o bien en el estudio de los materiales ingeridos mediante el análisis de las heces (Hunter, 1968b; Pallant, 1969; Mason, 1970; Grime, Blythe y Thornton, 1970; Wolda et al., 1971; Pallant, 1972; Chatfield, 1976; Jennings y Barkham, 1975; Richardson, 1975; Williamson y Cameron, 1976; Szlavecz, 1986; Speiser y Rowell-Rahier, 1991) o del contenido del tubo digestivo (Hunter, 1968b; Pallant, 1969; Richardson, 1975; Chatfield, 1976; Hatziioannou, et al., 1994).

La observación directa de los animales en el campo tiene como principal ventaja su inmediatez, ya que no es necesario el sacrificio de los individuos ni la utilización de técnicas microscópicas. Sin embargo, no aporta datos precisos sobre la composición cuantitativa de la dieta (Norbury y Sanson, 1992). Otro inconveniente es que para poder determinar si el gasterópodo está realmente alimentándose de la planta sobre la que se encuentra, es necesario realizar una observación relativamente prolongada en estrecha proximidad al animal, lo que entraña un elevado riesgo de que éste se vea perturbado y modifique su comportamiento. La observación directa ha sido utilizado para estudiar la alimentación de caracoles como Cepaea nemoralis (Richardson, 1975; Chang, 1991) y Cantareus aspersus (Iglesias y Castillejo, 1999), y de babosas de tamaño grande como Arion subfuscus (Beyer y Saari, 1978) y

109 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Ariolimax columbianus (Gould, 1851) (Richter, 1979), pero nunca con especies de menor tamaño como D. reticulatum.

El estudio del material ya ingerido por las babosas se realiza mediante el análisis microscópico de los pequeños fragmentos de plantas que se encuentran en las heces o en el interior del tubo digestivo de los animales. Este método ha sido utilizada por Grime, Blythe y Thornton (1970), Mason (1970), Wolda et al. (1971), Chatfield (1975), Richardson (1975), Williamson y Cameron (1976), Szlavecz (1986), Speiser y Rowell-Rahier (1991), Hatziioannou et al. (1994), para estudiar la dieta de caracoles como Cepaea nemoralis, Oxychilus cellarius (Müller, 1774), Oxychilus alliarius (Miller, 1822), Discus rotundatus (Müller 1774), Arianta arbustorum (Linneo, 1758), Monadenia hillebrandi (Smith, 1957), Monacha cantiana (Montagu, 1803), Monacha cartusiana (Müller, 1774), Braybaena fructicum (Müller, 1774), Helix lucorum (Linneo, 1758), Xeropicta arenosa (Ziegler, 1827) y Cepaea vindobonensis (Férussac, 1821). Hunter (1968b), Pallant (1969, 1972), y Jennings y Barkham (1975) la han utilizado para estudiar la dieta de babosas como Deroceras reticulatum, Tandonia budapestensis (Hazay, 1881), Arion hortensis Férussac, 1819, y Arion ater.

El estudio de las heces es un método más rápido que el análisis del contenido estomacal, ya que no requiere el sacrificio y disección de los animales. Sin embargo, los materiales presentes en las heces han atravesado todo el tubo digestivo del animal y se encuentran más degradados, por lo que resultan más difíciles de identificar que los extraídos del estómago (Cook y Radford, 1988; Hatziioannou et al., 1994). El estudio de heces es un método adecuado para determinar la

110 Alimentación

presencia o ausencia de determinados elementos en la dieta de los animales, pero la proporción de materiales no identificados en las heces suele ser tan elevada, que no resulta un método útil para realizar una caracterización cuantitativa de la alimentación (Williamson y Cameron, 1976; Szlavecz, 1986; Speiser y Rowell-Rahier 1991). Vadas (1977) indica que los materiales más abundantes y más fácilmente identificables en las heces de los animales son los menos utilizados metabólicamente y que, posiblemente, son también los ingeridos en menor cantidad, por lo que el análisis de heces conduce a una sobrevaloración de los alimentos poco consumidos; por el contrario, los alimentos más consumidos son infravalorados debido a que son digeridos en mayor medida y resultan más escasos y difíciles de identificar en las heces.

El análisis del contenido del tubo digestivo de los animales es un método más laborioso, pero proporciona una imagen más real de la dieta de los animales (Norbury y Sanson, 1992). Pallant (1969, 1972) estudió la alimentación de D. reticulatum en poblaciones naturales (bosques y praderas) mediante el análisis de contenidos estomacales. Para reducir al máximo la degradación digestiva del alimento ingerido por las babosas capturadas y facilitar su identificación, Pallant (1969, 1972) introdujo directamente a los animales capturados en alcohol al 70%, y realizó su disección para la extracción del contenido del tubo digestivo a lo largo de las 2 horas siguientes a la captura. Triebskorn y Florschutz (1993) realizaron un estudio sobre el tránsito del alimento a través del tubo digestivo de D. reticulatum, mediante la utilización de un preparado alimenticio (lechuga, maíz y leche en polvo) marcado radiactivamente y la toma de radiografías de los animales a intervalos regulares; según sus resultados, el alimento ingerido penetra inmediatamente en el buche,

111 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

estómago y parte anterior del intestino, lugares en los que permanece durante un período mínimo de dos horas y media antes de comenzar a avanzar por el intestino; el buche y el estómago se vacían completamente en el curso de las trece horas siguientes a la ingestión.

Hatziioannou et al. (1994) estudiaron la dieta de 5 especies de caracoles terrestres. Para determinar su composición cualitativa tomaron una muestra del contenido del buche de cada babosa e identificaron las especies vegetales a las que pertenecían los fragmentos de alimento presentes en dicha muestra. A continuación, para determinar la composición cuantitativa de la dieta, midieron el área superficial de los fragmentos de cada especie identificada y expresaron la contribución relativa de cada una a la alimentación de las babosas como el porcentaje de área superficial representado por sus fragmentos, con respecto a la superficie total ocupada por todos los fragmentos de todos los elementos presentes en la muestra. Hatziioannou et al. (1994) realizaron la medida del área de los fragmentos utilizando un portaobjetos reticulado.

En referencia al estudio de la alimentación de los animales en condiciones naturales, Norbury y Sanson (1992) destacan la necesidad de distinguir claramente entre los alimentos que constituyen el grueso de la dieta y aquéllos por los que los animales muestran preferencia, es decir, que son seleccionados activamente por los animales. Para realizar esa distinción se utilizan los índices de selección, que miden la utilización de los distintos alimentos en función de su abundancia en el ambiente (Lechowicz, 1982). Los alimentos que son seleccionados de forma positiva por un animal son aquellos cuya proporción en la dieta es mayor de la esperada por su abundancia. Por el contrario, aquellos alimentos

112 Alimentación

cuya importancia en la dieta es menor de lo que cabría esperar por su abundancia en el ambiente, se dice que son alimentos sobre los que el animal realiza una selección negativa.

Lechowicz (1982) realizó una revisión de los siete índices de selección más utilizados en la literatura y encontró que ninguno cumplía todas las condiciones ideales que debería presentar un índice de selección: tomar valor cero si no existe selección, ser simétrico, tomar un valor máximo de uno, ser lineal, ser poco sensible a errores de muestreo, ser evaluable estadísticamente y ser estable. En el presente trabajo utilizamos el índice de selección C de Pearre (1982), que es sencillo de calcular y proporciona la significación del grado de selección para cualquier tamaño de muestra. Según Lechowicz (1982), el índice C no es lineal y es poco estable, pero es el que mejor se ajusta a las demás condiciones.

4.2.2. La parcela de estudio

El estudio de la alimentación de D. reticulatum se realizó en una parcela situada a quinientos metros, en dirección sureste, de aquélla en la que se llevó a cabo el estudio de la dinámica de población. En este caso, la parcela de estudio era una pequeña huerta, de 180 m2 de superficie (Fotografía 4.1). Estaba delimitada por una nave de almacenamiento de maquinaria agrícola en su lado norte, mientras que en los otros tres lados lindaba con grandes parcelas cultivadas, que durante el período de estudio estuvieron dedicadas a la producción de patatas y maíz.

113 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Durante el período de estudio se cultivaron en la parcela las siguientes especies: Phaseolus vulgaris L. (judía), Beta vulgaris L. (acelga), Lactuca sativa capitata L. (lechuga), Brassica oleracea capitata L. (repollo), y Brassica rapa campestris L. (grelo).

Además de las especies cultivadas, durante todo el período de estudio estuvieron presentes en la parcela diversas especies de plantas silvestres, principalmente gramíneas (Vulpa myuros L., Poa annua L., Agrostis stolonifera L., Avena sativa, L.) y otras herbáceas como Stellaria media L., Sonchus oleraceus L., Apium nodiflorum L., Mentha suaveolens Ehrhart o Ranunculus repens L.

Fotografía 4.1. Parcela en la que se realizó el estudio de la alimentación de D. reticulatum.

114 Alimentación

4.2.3. Los muestreos

El estudio de la dieta se efectuó mediante el análisis del contenido del tubo digestivo de 20 animales capturados en muestreos realizados mensualmente, entre diciembre de 1999 y noviembre de 2001. La captura de estos animales se efectuó al azar, en el trascurso de un recorrido a lo largo y ancho de toda la parcela. Únicamente se evitó la recogida de animales demasiado pequeños, cuyo procesamiento resultaría muy dificultoso. La captura de estos animales se realizó siempre durante las 3 ó 4 horas siguientes a la puesta de sol, que son las que constituyen la fase más importante del ciclo diario de actividad de D. reticulatum desde el punto de vista de la alimentación (Dobson y Bailey, 1982; Rollo, 1988ab; South, 1992; Hommay, Lorvelec y Jacky, 1998). Para cada animal capturado se anotó la especie de planta sobre la que se encontraba. A continuación se introdujeron individualmente en recipientes de plástico con un trozo de algodón humedecido, para su traslado al laboratorio.

Al día siguiente al de la captura de las babosas se determinó la composición de la vegetación de la parcela. El porcentaje de cobertura de las distintas especies vegetales presentes en ese momento se estimó utilizando una cinta métrica extendida a lo largo del eje mayor de la parcela, a intervalos de medio metro. Se anotaron los puntos o segmentos de intersección de la cinta con las distintas especies de plantas, y con esos datos se calcularon los porcentajes de cobertura para cada especie. Las gramíneas fueron consideradas en conjunto.

115 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Fotografía 4.2. Determinación de la cobertura vegetal de la parcela.

4.2.4. Tratamiento de los individuos

Con el objeto de reducir en lo posible la degradación digestiva de los contenidos estomacales de las babosas, que dificultaría su posterior identificación, los animales capturados para el estudio de la dieta se trasladaron al laboratorio y fueron procesados durante las 2 horas siguientes (Pallant, 1969, 1972).

Las babosas se pesaron en una báscula Sartorius® BP211D hasta la centésima de miligramo, antes de ser sacrificadas mediante una breve inmersión en agua caliente (50ºC). A continuación se diseccionaron y se les extrajo el buche, que se depositó sobre un portaobjetos. Bajo una lupa

116 Alimentación

binocular se procedió a abrir el buche en sentido longitudinal y a recoger todo su contenido, utilizando para ello un pincel fino. El contenido estomacal de cada babosa se pesó hasta la centésima de miligramo e inmediatamente se introdujo en un pequeño tubo de plástico al que habían sido añadidos 2 mililitros de ácido clorhídrico 1N, cuya finalidad era la de eliminar de la muestra mucosidades y restos epiteliales del buche (Hatziioannou et al., 1994). Los contenidos estomacales se analizaron siempre a lo largo de los dos días siguientes al de la captura de los animales.

4.2.5. Determinación cualitativa de la dieta

El estudio cualitativo de la dieta se basó en la identificación de los fragmentos de alimento encontrados en el tubo digestivo de las babosas. La identificación de pequeños fragmentos de plantas es posible gracias a formaciones epiteliales como los estomas y tricomas (Fotografía 4.3), cuyo aspecto y distribución es característico de cada especie. Los estomas son poros microscópicos en la epidermis vegetal, que se encuentran rodeados por dos células, llamadas oclusivas o guardianas (Jensen y Salisbury, 1988); la denominación de estoma se aplica al conjunto formado por el poro y las células oclusivas que lo rodean. Los estomas están implicados en el control del contenido hídrico y del intercambio gaseoso de las plantas. Se encuentran en toda la parte aérea de la planta, aunque suelen ser más numerosos en las hojas. En las plantas herbáceas se encuentran tanto en el haz como en el envés. Bajo la denominación de tricoma se incluye una gran variedad de apéndices epidérmicos de las plantas, unicelulares o pluricelulares, glandulares o

117 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

aglandulares, que pueden presentarse como pelos, papilas o escamas. Tienen funciones diversas, como retener la humedad, reflejar los rayos solares, evitar un excesivo calentamiento de la hoja, etc., y en algunas ocasiones actúan como excretores de sales o también pueden tener una función defensiva contra animales fitófagos (Izco y Barreno, 1997).

En el Apéndice II se describen las características epiteliales de las especies vegetales halladas en el tubo digestivo de las babosas a lo largo de este trabajo.

Fotografía 4.3. Izquierda, estomas arriñonados de Ranunculus repens (escala = 100 µ). Derecha, tricoma de Cerastium glomeratum (escala = 200 µ ).

Con anterioridad al comienzo de los muestreos se preparó una colección de imágenes de los fragmentos encontrados en los estómagos de babosas que habían sido mantenidas en el laboratorio, alimentadas con dietas vegetales monoespecíficas. Para ello se utilizaron ejemplares de D. reticulatum capturadas en los alrededores de la zona de estudio. Estas babosas se mantuvieron en el interior de una cámara climatizada, con un fotoperíodo de 12 horas, 18ºC y 90% de humedad relativa, alojadas en el

118 Alimentación

interior de cajas de plástico transparente de 20 × 20 × 10 cm, con el fondo cubierto con papel de filtro húmedo y las paredes perforadas para permitir la renovación de aire. En cada caja se mantuvieron cuatro individuos. Después de un período de 72 horas sin alimento se les suministró una dieta consistente en una única especie de planta recogida en la parcela de estudio. Al cabo de seis horas, las babosas fueron procesadas del modo descrito en el epígrafe anterior, y los fragmentos encontrados en sus estómagos fueron fotografiados al microscopio. Las imágenes se tomaron utilizando una cámara de video JVC® TK-C1381 adaptada a un microscopio Olimpus® BX50 y conectada a un sistema digital de captura de imágenes Pinacle Systems®, modelo Miro Video DC30plus, versión V1.20.

En definitiva, para cada especie vegetal de la parcela de estudio disponíamos de una amplia colección de imágenes de referencia que mostraban el aspecto de los fragmentos de cada una tras ser ingeridos por D. reticulatum. Los fragmentos hallados en el tubo digestivo de las babosas capturadas en la parcela durante el período de muestreo fueron estudiados utilizando el mismo equipo, y para su identificación se compararon con la colección de imágenes de referencia.

4.2.6. Determinación cuantitativa de la dieta

Para determinar la composición cuantitativa de la dieta de D. reticulatum seguimos la metodología utilizada por Hatziioannou et al. (1994). Se tomó una muestra del contenido estomacal de cada babosa y se midió el área superficial de cada fragmento de dicha muestra con la ayuda de un

119 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

programa informático de análisis de imágenes (SPSS® Sigma Scan Pro Image Analysis, versión 5.0.0.). Las áreas superficiales de todos los fragmentos del mismo tipo se sumaron, y se calculó el porcentaje que representaban con respecto a la suma de las áreas superficiales de todos los fragmentos contenidos en la muestra. En definitiva, se estimó la contribución de cada tipo de alimento a la dieta de las babosas a partir de la proporción que representaba cada uno en los contenidos estomacales.

Como muestra se utilizaron 0,24 ml tomados del contenido estomacal de cada babosa, previamente diluido en 2 ml de ácido clorhídrico y después de homogenizarlo con la ayuda de un agitador de presión SBS® AT-1. Todos los fragmentos de alimento contenidos en dicha muestra se fotografiaron, se identificaron y se midieron.

El volumen de muestra utilizado para cada tubo digestivo se determinó previamente a partir del estudio de los contenidos estomacales de babosas mantenidas en el laboratorio con dietas conocidas. Se utilizaron para ello cuatro babosas alojadas individualmente en cajas de plástico. Después de un período de ayuno de 72 horas se le suministraron pequeños trozos de 3 especies distintas de plantas, y al cabo de 6 horas se sacrificaron y se les extrajo el contenido estomacal, de la forma descrita anteriormente. Sus contenidos estomacales, diluidos en 2 ml de HCl, se estudiaron mediante el análisis de 6 muestras sucesivas de 0,08 ml cada una. De esta forma se determinó que con una muestra de 0,16 ml (8% del volumen total) se obtenía una representación de la composición del contenido estomacal, equivalente a la obtenida con la muestra de 0,48 ml (24% del volumen total) (Figura 4.1). Para minimizar el grado de error se

120 Alimentación

decidió utilizar siempre una muestra de 0,24 ml (12% del volumen total) para la caracterización del contenido de cada tubo digestivo.

50 80 40 60 30 20 40 10 20 % en la dieta % en la dieta % en 0 0 0.08 0.16 0.24 0.32 0.40 0.48 0.08 0.16 0.24 0.32 0.40 0.48 volumen de la muestra (ml) volumen de la muestra (ml)

Beta Lactuca Trifolium Lactuca Sonchus

75 100 60 75 45 50 30 15 25 0 % en la dieta 0 % en la dieta 0.08 0.16 0.24 0.32 0.40 0.48 0.08 0.16 0.24 0.32 0.40 0.48 volumen de la muestra (ml) volumen de la muestra (ml)

Lactuca Stachis Gramínea Mentha Lactuca Ranunculus

Figura 4.1. Valores obtenidos para la composición del contenido estomacal de 4 babosas alimentadas en el laboratorio con dietas conocidas, en función del volumen de muestra utilizado en el análisis.

121 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

4.2.7. Índices de diversidad y de selección

La diversidad de la dieta de las babosas y de la vegetación de la parcela de estudio se calculó mediante el índice de Shanon-Weaver,

H’ = -∑ (pi) (log2pi), dónde pi es la frecuencia correspondiente a cada componente de la dieta o de la vegetación (Margalef, 1982). Como índice de selección se utilizó el índice C de Pearre (1982), que refleja el resultado de la interacción predador-presa teniendo en cuenta la abundancia en el ambiente de cada tipo de presa. Este índice tiene un valor que oscila entre +1 y –1, donde C = 0 indica ausencia de selección. Muestra, por tanto, si una planta es consumida en una proporción superior (valores positivos) o inferior (valores negativos) a la esperada por su disponibilidad en el ambiente. Este índice, basado en la prueba χ2, permite establecer la significación del grado de selección para cualquier tamaño de muestra. El valor de C viene dado por la expresión:

2 1/2 C=±[(|AdBm -BdAm|-n/2) /ABDM] donde:

Ad= cantidad de la especie A en la dieta del animal

Am= cantidad de la especie A en el medio (disponibilidad)

Bd= cantidad del resto de especies en la dieta animal

Bm= cantidad del resto de especies en el medio

A = Ad + Am

B = Bd + Bm

D = Ad + Bd

M = Am+ Bm

n = Ad + Bd + Am+ Bm

122 Alimentación

4.3. Resultados

4.3.1. Composición de la dieta

De las 480 babosas capturadas y procesadas para el estudio de la dieta, 11 tenían el tubo digestivo completamente vacío. Todos los resultados que se exponen a continuación se basan en los datos obtenidos de las 469 babosas restantes.

La Figura 4.2 representa las distribuciones de frecuencias del tamaño (masa corporal) de estas babosas y de la masa de sus contenidos estomacales. Las babosas incluidas en la muestra representaban un amplio rango de tamaños, comprendidos entre 60,0 y 1300 mg. El 84.5% de los individuos estudiados presentaban una masa corporal de entre 100 y 600 mg. La masa corporal media de las 469 babosas fue de 369,5 ± 8,8 mg. La masa de los contenidos extraídos de los tubos digestivos de estas babosas presentó un valor medio de 23,4 ± 0,9 mg. El 86% de ellos presentaban una masa inferior a 40 mg. Existió una correlación significativa entre el tamaño del individuo y el de su contenido estomacal (coeficiente de correlación τ de Kendall = 0,535; P<0,001; n=469) (Figura 4.3A).

Para estudiar con mayor detalle la relación existente entre la cantidad de alimento ingerido y el tamaño corporal de las babosas, se calculó un índice de consumo, IC, dividiendo la masa (mg) del contenido estomacal de cada individuo por su masa corporal (g). El valor medio de este índice de consumo fue de 63,0 ± 1,4 mg g-1. El valor más alto obtenido fue de 234,3 mg g-1, correspondiente a un ejemplar de 0,548 g de masa corporal.

123 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

La Figura 4.3B representa la relación existente entre el índice de consumo y el tamaño corporal. Ambas variables no mostraron una correlación significativa.

0.25 A

0.20

0.15

0.10 frecuencia 0.05

0.00

0 9 9 9 9 9 9 9 9 9 9 0 9 9 9 9 9 9 9 9 9 9 1 1 2 3 4 5 6 7 8 9 9 ------< > 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9

masa (mg) 0.40 B

0.30

0.20

frecuencia

0.10

0.00

0 9 9 9 9 9 9 9 9 9 9 ...... 1 9 9 9 9 9 9 9 9 9 9 < 1 2 3 4 5 6 7 8 9 9 ------> 0 0 0 0 0 0 0 0 0 ...... 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 masa (mg) Figura 4.2. Distribuciones de frecuencias de (A) la masa corporal de las babosas utilizadas en el estudio de la dieta y (B) la masa de los contenidos estomacales analizados.

124 Alimentación

50 A

40

30

20

10 masa contenido estomacal (mg)

0 0 200 400 600 masa corporal (mg)

100 B 90

80

) -1 70 60 IC (mg g 50

40

30 0.00 0.20 0.40 0.60 masa corporal (mg)

Figura 4.3. Diagramas de dispersión de la masa corporal de D. reticulatum frente a (A) la masa de su contenido estomacal y (B) su índice de consumo IC (IC= mg de alimento ingerido/g de masa corporal). Los puntos representan valores medios mensuales.

125 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

En la Tabla 4.1 se relacionan todos los elementos encontrados en los 469 estómagos analizados, junto con sus frecuencias de aparición y sus contribuciones relativas a la dieta de las babosas. En total se encontraron 24 elementos diferentes en los estómagos de las babosas. De ellos, 21 eran elementos de origen vegetal y 3 de origen animal. Entre los de origen vegetal, 20 se identificaron al nivel de especie (considerando a las gramíneas en conjunto). En la tercera parte de los estómagos aparecieron fragmentos de origen vegetal que estaban muy degradados y no pudieron ser identificados; éstos se agruparon bajo la denominación de “material no identificado” y corresponden, probablemente, a tejidos de distintas especies.

Entre los elementos de origen animal fueron identificados fragmentos correspondientes a distintos tipos de artrópodos (insectos, ácaros, arañas), babosas y lombrices. Aunque para éstos no disponíamos de imágenes de referencia con las que realizar una comparación, su identificación resultó sencilla. Con respecto a los artrópodos, en muchas ocasiones aparecieron animales completos (ácaros, colémbolos), y en otras se trataba de fragmentos de apéndices (alas, antenas, patas), fácilmente reconocibles (Lámina II-4D). Aparecieron también fragmentos de oligoquetos, identificables gracias a su segmentación y sedas (Lámina II-4E), y fragmentos de babosas, que pudieron ser identificados por la presencia de estructuras características como la mandíbula (Lámina II-4F) o los tentáculos oculares. Elementos de origen animal aparecieron en más de la quinta parte de los estómagos estudiados (un 21,7%). Sin embargo, su contribución relativa a la dieta de las babosas fue muy baja (2,9%).

126 Alimentación

Elemento Presencias Contribución a la dieta Origen vegetal Gramíneas 189 (40,3%) 16,52% Stellaria media 112 (23,9%) 10,38% Lactuca sativa (lechuga) 58 (12,4%) 8,27% Sonchus oleraceus 51 (10,9%) 6,59% Ranunculus repens 51 (10,9%) 5,41% Brassica oleracea (repollo) 46 (9,8%) 6,58% Prunus persica 44 (9,4%) 2,89% Apium nodiflorum 40 (8,5%) 4,32% Plantago major 33 (7,0%) 2,84% Cerastium glomeratum 32 (6,8%) 3,54% Phaseolus vulgaris (judía) 31 (6,6%) 3,13% Oxalis corniculata 29 (6,2%) 1,96% Brassica rapa (grelo) 23 (4,9%) 4,05% Amaranthus blitum 23 (4,9%) 2,02% Mentha suaveolens 17 (3,6%) 1,88% Trifolium repens 15 (3,2%) 2,06% Stachys arvensis 14 (3,0%) 1,18% Polygonum persicaria 8 (1,7%) 0,76% Pentaglottis sempervirens 5 (1,1%) 0,53% Beta vulgaris (acelga) 5 (1,1%) 0,47% Material no identificado 156 (33,3%) 11,72% Total elementos vegetales 469 (100%) 97,10%

Origen animal Artrópodos 86 (18,3%) 1,48% Oligoquetos 14 (3,0%) 1,02% Babosas 5 (1,1%) 0,40% Total elementos animales 102 (21,7%) 2,90%

Tabla 4.1. Relación de los elementos hallados en los estómagos de D. reticulatum analizados. Los valores de la segunda columna indican el número y porcentaje de estómagos en los que apareció el elemento correspondiente. Los valores de la tercera columna indican la contribución relativa de cada elemento a la dieta de las babosas.

127 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Con respecto a los elementos de origen vegetal, su frecuencia de aparición en los estómagos y su contribución relativa a la alimentación de las babosas mostraron una correlación significativa (coeficiente de correlación τ de Kendall = 0,849; P<0,001; n=21) (Figura 4.4), es decir, las plantas que realizaron una mayor contribución a la alimentación fueron consumidas por un mayor número de animales y las que tuvieron poca importancia en la alimentación de las babosas fueron consumidas por pocos individuos.

Todos aquellos fragmentos vegetales que pudieron ser identificados al nivel de especie mostraban un elevado grado de conservación de sus formaciones epidérmicas, lo que indica que representan tejidos que fueron ingeridos en estado fresco (verde). Por el contrario, los fragmentos de origen vegetal que no pudieron ser identificados presentaban células epidérmicas y formaciones epiteliales muy degradadas, y se asume que representan tejidos que se encontraban ya en estado de senescencia o descomposición cuando fueron ingeridos por las babosas. Según esto, la dieta de las babosas estuvo constituida de forma muy mayoritaria (85,38%) por plantas verdes, mientras que los tejidos senescentes o en descomposición representaron el 11,72% de los materiales ingeridos.

Con la excepción de una especie (Portulaca oleracea), todas las especies de plantas existentes en la parcela aparecieron al menos una vez en los estómagos analizados. Las gramíneas, con una contribución del 16,52%, y Stellaria media con un 10,38%, fueron las especies más importantes en la alimentación de D. reticulatum. La contribución de las 5 especies de cultivo que existieron en la parcela, a la alimentación de las

128 Alimentación

babosas, fue del 22,5%. Las más importantes en la dieta de las babosas fueron Lactuca sativa (lechuga) con un 8,27%, y Brasicca oleracea (repollo) con un 6,58%.

El número de elementos vegetales diferentes que aparecieron en estómagos individuales varió entre 1 y 6. No obstante, en la mayor parte de ellos (69,6%) había sólo 1 ó 2 elementos vegetales diferentes (Figura 4.5). Existió una correlación significativa entre el tamaño de la babosa y el número de elementos vegetales diferentes presentes en su estómago (τ de Kendall = 0,188; P<0,001; n=469) (Figura 4.6).

18

12

6

contribución a la dieta (%)

0 0153045

presencias (%)

Figura 4.4. Diagrama de dispersión de la frecuencia de presencias de cada elemento hallado en los estómagos de D. reticulatum frente a su contribución relativa a la dieta. Cada punto representa un elemento diferente. El punto negro representa los elementos de origen animal

129 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

0.40

0.30

0.20

frecuencia

0.10

0.00 123456 nº de elementos vegetales diferentes

Figura 4.5. Distribución de frecuencias del número de elementos vegetales diferentes por estómago de D. reticulatum estudiado.

3.5

3.0

2.5

2.0

1.5

1.0 0.5 nº de elementos vegetales diferentes diferentes vegetales elementos de nº 0.0 0 200 400 600

masa corporal (mg) Figura 4.6. Diagrama de dispersión de la masa corporal de D. reticulatum frente al número de elementos vegetales diferentes en el estómago. Los puntos representan valores medios mensuales.

130 Alimentación

De las 469 babosas utilizadas para el estudio de la dieta, 424 fueron capturadas sobre plantas. De éstas, 289 individuos (el 68,2%) presentaban en su estómago fragmentos de la misma planta sobre la que habían sido capturados, y en 185 individuos (el 43,6%) ese elemento era el único o el más importante de los presentes en su tubo digestivo. La distribución de los individuos en función de la planta sobre la que fueron capturados y en función de la presencia o ausencia de la misma planta en su contenido estomacal se muestra en la Figura 4.7. Existió una correlación significativa entre el número de animales capturados sobre cada especie de planta y el número de estómagos en los que aparecieron fragmentos de cada una (τ de Kendall = 0,513; P<0,01; n=20), y también entre la frecuencia de animales capturados sobre cada especie de planta y la contribución relativa de las mismas a la dieta de los animales (τ de Kendall = 0,631; P<0,01; n=20) (Figura 4.8). No obstante, existieron grandes diferencias entre las especies en cuanto a la presencia, en el estómago de las babosas, de la planta sobre la que habían sido capturados los animales. Por ejemplo, ninguna de las 7 babosas capturadas sobre Polygonum persicaria tenía esta planta en su estómago, la cual apareció, sin embargo, en los estómagos de otros 8 individuos. Sonchus oleraceus apareció en un total de 51 estómagos, pero sólo 24 babosas fueron capturadas sobre esa planta, y de ellas sólo 12 (el 50%) la habían ingerido. El número total de estómagos en los que aparecieron fragmentos de gramíneas fue de 189, pero el número de babosas capturadas sobre gramíneas fue de 126, de las cuales 80 (el 63,5%) las habían consumido. Brassica rapa (grelo) se encontró en 23 estómagos, pero sólo 13 ejemplares habían sido capturados sobre la planta, y los 13 la habían consumido.

131 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

140

120 100 80

60

nº de individuos 40

20

0

r s a a a a s s a s s a s s s i m m m o i i i i r p e c v n n n u r n i j r d s u u a u c i e e e e e a t r t s t a a n a r a l r e g i a r a i c p c p l o r o e g l l r e s m i e a l e a e v m v u b f e e s r r u r c l p r r r i i a v o e a v s o e e s l i a v d s m s c a g u p u o r m a o s u u p s s o a u a l a u t h a l t t t n c n s m u s l y u i e r i c l l l g e n m u h n s u a a c e o o B B r s a u c a m s h l n h t e f r m P L t n c a i u a s P u S t s r a i u r i n t o n n a i S T p t B e t g a o h s o A y S P Am a M l l R r g o e a t P C n e P presente en el estómago ausente del estómago Figura 4.7. Distribución de los individuos utilizados para el estudio de la alimentación en función de la planta sobre la que fueron capturados y de la presencia o ausencia de la misma planta en su tubo digestivo.

Para las 10 especies vegetales en las que el número de babosas capturadas fue superior a 10, la relación entre el número de animales capturados sobre cada planta y la presencia de la misma en el estómago de la babosa se estudió mediante tablas de contingencia. La prueba χ2 reveló que las diferencias entre especies de plantas fueron significativas (χ2 = 20,038, g.l.=9, P<0,05). El mismo análisis se realizó para estudiar la relación entre la especie de planta sobre la que fueron capturadas las babosas y el componente más importante en su contenido estomacal, resultando también diferencias significativas (χ2 = 40,852, g.l.=9, P<0,01). Por ejemplo, Sonchus oleraceus fue el componente más importante del contenido estomacal en 11 (45,8%) de las 24 babosas

132 Alimentación

capturadas sobre esa especie. Las gramíneas lo fueron en sólo 39 (el 31%) de 126 casos. Brassica rapa (grelo) lo fue en los 13 ejemplares (100%) que habían sido capturados sobre la planta (Figura 4.9).

200 A 175

150

125

100

75

especie de planta de especie 50

25 nº de estómagos en los que apareció cada 0 0 20 40 60 80 100 120 140 nº de animales capturados sobre cada especie de planta

18

16 B

14

12 10 8 6 4 contribución a la dieta (%) 2

0 0 5 10 15 20 25 30 35 animales capturados sobre cada especie de planta (%) Figura 4.8. Relación entre la cantidad de animales capturados sobre cada especie de planta y (A) el número de estómagos analizados en los que apareció cada especie, y (B) la contribución relativa de cada especie a la dieta de las babosas.

133 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

140 120 100 80 60

nº de individuos 40

20

0

a a a r s s a s s i i e o n u r n p v j c i e e d a e a t a r a p c e p a g r e a l e a e s m r m r u r c l e i a o s l a v o s c g i m u o r s s a u l a u t a u a c t u s l i r i c l l n c u l s a o o a h e B s l n t e f L c s i a P u S r r n n a T B a o h S P R

no era el componente más importante en el estómago era el componente más importante en el estómago Figura 4.9. Distribución de los individuos utilizados para el estudio de la alimentación en función de que la planta sobre la que fueron capturados fuera o no el componente más importante de su contenido estomacal. Se muestran sólo las especies sobre las que se capturó un numero de babosas superior a 10.

4.3.2. Selección del alimento

La abundancia media en la parcela (% de cobertura) de las especies vegetales encontradas en los estómagos de D. reticulatum se muestra en la Tabla 4.2. Existió una correlación significativa entre la abundancia media de cada especie vegetal y su contribución relativa a la alimentación de las babosas (τ de Kendall = 0,345; P<0,05; n=19), lo que sugiere que D. reticulatum consumió las diferentes especies que tenía a

134 Alimentación

su alcance en proporción a la disponibilidad de cada una (Figura 4.10). Sin embargo, la diversidad de la vegetación de la parcela y la diversidad de la dieta de las babosas no mantuvieron una correlación significativa a lo largo del período de estudio (τ de Kendall = 0,08, N.S, n=24) (Figura 4.11), lo que indica que la alimentación de las babosas no se realizó completamente al azar, sino que debió existir un cierto grado de selección del alimento.

Especie % de cobertura Gramíneas 18,5±1,50 Phaseolus vulgaris (judía) 7,9±2,26 Stellaria media 6,4±1,53 Ranunculus repens 4,5±0,46 Brassica oleracea (repollo) 3,3±1,05 Lactuca sativa (lechuga) 2,6±0,55 Sonchus oleraceus 2,6±0,43 Beta vulgaris (acelga) 2,1±0,42 Stachys arvensis 2,0±0,60 Mentha suaveolens 2,0±0,29 Apium nodiflorum 2,0±0,37 Amaranthus blitum 1,9±0,60 Trifolium repens 1,8±0,35 Polygonum persicaria 1,6±0,34 Oxalis corniculata 1,4±0,32 Cerastium glomeratum 1,3±0,41 Plantago major 1,2±0,20 Penttaglotis sempervirens 1,1±0,15 Brassica rapa (grelo) 0,4±0,23

Tabla 4.2. Disponibilidad (% de cobertura en la parcela) media, para todo el período de estudio, de las especies vegetales halladas en los estómagos de D. reticulatum analizados (media ± error estándar).

135 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

20

15

10

la dieta % en 5

0 0 5 10 15 20 % de cobertura Figura 4.10. Diagrama de dispersión de la disponibilidad (% de cobertura) media de cada especie vegetal frente a su importancia relativa en la dieta de las babosas. Cada punto representa una especie.

4

3.5

3

2.5

(H') la alimentación de diversidad

2 2.02.53.03.54.0 diversidad de la vegetación (H')

Figura 4.11. Diagrama de dispersión de la diversidad (H’) de la vegetación de la parcela de estudio frente a la diversidad de la alimentación de D. reticulatum. Cada punto representa un muestreo.

136 Alimentación

El índice de selección C se calculó mensualmente para cada especie vegetal encontrada en los estómagos de D. reticulatum, teniendo en cuenta su abundancia (% de cobertura) y contribución relativa a la dieta de las babosas en ese momento.

Once especies (Beta vulgaris (acelga), Stachys arvensis, Mentha suaveolens, Apium nodiflorum, Amaranthus blitum, Trifolium repens, Polygonum persicaria, Oxalis corniculata, Cerastium glomerata, Plantago major y Penttaglotis sempervirens) no mostraron nunca valores estadísticamente significativos del índice de selección, lo que indica que D. reticulatum las consumió en todo momento en proporción a su disponibilidad en la parcela.

La Tabla 4.3 muestra los valores del índice C para las 8 especies que presentaron en alguna ocasión valores estadísticamente significativos: 4 de ellas fueron especies silvestres (gramíneas, Ranunculus repens, Stellaria media y Sonchus oleraceus), y 4 fueron especies cultivadas (grelo, lechuga, repollo y judía). La Figura 4.12 representa la abundancia de estas especies a lo largo del período de estudio.

137 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

rapa Brassica (grelo) sativa Lactuca (lechuga) Brassica oleracea (repollo) vulgaris Phaseolus (judía) Gramíneas repens Ranunculus media Stellaria Sonchus oleraceus dic-99 -0,33** -0,16* 0,18* ene-00 -0,31** 0,05 0,09 feb-00 -0,20** -0,25** 0,08 0,36** mar-00 0,03 -0,09 0,02 -0,22** 0,06 0,10 abr-00 0,25** -0,18* 0,04 -0, 50** 0,18* 0,17* 0,11 may-00 0,04 -0,30** 0,08 -0,49** -0,01 0,30** 0,12 jun-00 -0,11 -0,09 -0,08 -0,03 0,23** jul-00 0,32** -0,10 0,09 ago-00 0,05 0,31** 0,09 sep-00 0,48** -0,24** -0,08 -0,01 0,11 oct-00 0,40** 0,03 0,04 -0,13 -0,04 -0,16* nov-00 0,04 0,39** -0,33** -0,03 -0,10 dic-00 -0,06 -0,06 ene-01 0,31** 0,22** -0, 21** -0,01 -0,03 feb-01 0,10 0,21** -0,02 -0,33** -0,18* 0,06 0,03 mar-01 0,01 -0,01 0,04 0,07 0,01 abr-01 -0,29** -0,06 0,09 0,02 may-01 0,05 -0,57** -0,11 -0,01 jun-01 0,01 -0,12 0,02 jul-01 0,08 -0,10 -0,03 ago-01 0,16* -0,15 0,12 sep-01 0,19* -0,07 -0,06 oct-01 0,09 -0,23** -0,03 0,05 nov-01 0,02 -0,04 -0,06 -0,18* 0,09 Tabla 4.3. Valor mensual del índice de selección C para diferentes especies vegetales que formaron parte de la alimentación de D. reticulatum. La tabla muestra sólo aquellas especies que presentaron valores significativos del índice C en algún momento; * = P≤0,05; ** = P≤0,01. Las especies Beta vulgaris (acelga), Stachys arvensis, Mentha suaveolens, Apium nodiflorum, Amaranthus blitum, Trifolium repens, Polygonum persicaria, Oxalis corniculata, Cerastium glomerata, Plantago major y Penttaglotis sempervirens no mostraron valores significativos del índice de selección C en ningún momento.

138 Alimentación

60 A 50

40

30

20 % de cobertura 10 0 defmamj jasondefmamj j ason 2000 2001

Gramíneas Sonchus oleraceus Ranunculus repens Stellaria media

50 B 40

30

20

cobertura % de 10

0 de fmamj j asondefmamj j ason 2000 2001 Lactuca sativa Brassica rapa Brassica oleracea Phaseolus vulgaris

Figura 4.12. Abundancia (% de cobertura en la parcela) a lo largo del período de estudio de las ocho especies vegetales que ofrecieron valores significativos del índice de selección C en alguna ocasión; (A) especies silvestres, (B) especies de cultivo.

139 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Las gramíneas fueron el elemento más importante en la alimentación de D. reticulatum, con una contribución del 16,5%, y fueron también las plantas con una mayor disponibilidad media (18,5%). Estuvieron presentes en la parcela a lo largo de todo el período de estudio y aparecieron en estómagos de babosas capturadas en todas las ocasiones de muestreo, excepto en dos (Figura 4.13). La correlación entre su abundancia y su contribución a la dieta de las babosas no resultó significativa (τ de Kendall = -0,127, P>0,05, n=24). Todos los valores del índice de selección calculados para las gramíneas resultaron negativos, y fueron significativos en 9 ocasiones, lo que indica un consumo menor de lo que cabría esperar por su disponibilidad.

50

40

30 % 20 10 0 defmamj jasondefmamj jason

2000 2001 % en la dieta % de cobertura Figura 4.13. Gramíneas: abundancia (% de cobertura en la parcela) y contribución a la dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.

Sonchus oleraceus mostró siempre índices de selección de signo positivo, con valores significativos en tres ocasiones. Esta especie, con una contribución a la dieta del 6,59%, fue la cuarta más importante en la alimentación de D. reticulatum, y la séptima en el rango de abundancia

140 Alimentación

en la parcela, con una disponibilidad media del 2,6%. No existió una correlación significativa entre su abundancia y su contribución a la alimentación de las babosas (τ de Kendall = 0,299, P>0,05, n=24) (Figura 4.14). Fue la única especie silvestre de la parcela para la que se obtuvieron índices de selección positivos en todas las ocasiones en las que fue posible calcularlo.

40

30

% 20

10

0 defmamj j asonde fmamj j ason

2000 2001

% en la dieta % de cobertura

Figura 4.14. Sonchus oleraceus: abundancia (% de cobertura en la parcela) y contribución a la dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.

Stellaria media y Ranunculus repens fueron la segunda y la sexta plantas más importantes en la alimentación de D. reticulatum, con contribuciones del 10,38% y del 5,41%, respectivamente. Su disponibilidad media fue del 6,4% en el caso de S. media y del 4,5% en el de R. repens, representando el tercer y el cuarto puesto en el rango de abundancia de las plantas de la parcela. Para estas dos especies, el índice de selección C mostró en varias ocasiones valores significativos, positivos y negativos, lo que indica que existió selección a favor y en contra de las mismas en diferentes momentos. Sin embargo, su

141 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

abundancia en la parcela y la contribución que realizaron a la alimentación de las babosas a lo largo del período de estudio mostraron un gran paralelismo (Figuras 4.15 y 4.16), y ambas estuvieron correlacionadas de forma significativa (S. media: τ de Kendall = 0,497, P<0,01, n=19; R. repens: τ de Kendall = 0,340, P<0,05, n=24).

30

20

% 10

0 defmamjjasondefmamjjason 2000 2001 % e n l a di e ta % de co be rtu ra Figura 4.15. Stellaria media: abundancia (% de cobertura en la parcela) y contribución a la dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.

20

10 %

0 defmamj j asondefmamj j ason 2000 2001 % en la dieta % de cobertura

Figura 4.16. Ranunculus repens: abundancia (% de cobertura en la parcela) y contribución a la dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.

142 Alimentación

Lactuca sativa (lechuga) fue la tercera especie en importancia en la alimentación de D. reticulatum, con una contribución del 8,27%. Al igual que Sonchus oleraceus, la lechuga presentó una disponibilidad media del 2,6% y valores del índice de selección que fueron siempre positivos, indicando que fue una planta seleccionada por D. reticulatum para alimentarse. Su importancia en la dieta de las babosas a lo largo del período de estudio no estuvo correlacionada con su abundancia (τ de Kendall = 0,262, P>0,05, n=24). Los valores del índice C para la lechuga resultaron significativos en ocasiones en las que su disponibilidad era muy baja (abril de 2000, enero de 2001) y en ocasiones en las que era una planta abundante (agosto y septiembre de 2001) (Figura 4.17), lo que refuerza la existencia de selección a favor de esta planta por parte de las babosas.

40 30 20 % 10 0 defmamj jasondefmamj jason 2000 2001

% en la dieta % de cobertura

Figura 4.17. Lactuca sativa: abundancia (% de cobertura en la parcela) y contribución a la dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.

143 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Brassica rapa (grelo), cuya disponibilidad media fue de sólo un 0,4%, estuvo presente en la parcela durante tres meses (Figura 4.18) y apareció en el 4,9% de los estómagos estudiados; sin embargo, su contribución a la dieta de las babosas, del 4,05%, fue muy superior a la de muchas otras especies que presentaron una mayor disponibilidad (Tabla 4.2). El índice de selección mostró valores significativos muy elevados en 2 de las 3 ocasiones en las que fue calculado, lo que indica que, cuando estuvo presente en la parcela, esta planta fue seleccionada de forma muy intensa por las babosas para alimentarse.

50 40 30

% 20 10 0 de fmamj j asonde fmamj j ason 2000 2001

% en la dieta % de cobertura

Figura 4.18. Brassica rapa: abundancia (% de cobertura en la parcela) y contribución a la dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.

Con respecto a Phaseolus vulgaris (judía) (Figura 4.19), su abundancia fue baja durante los 4 primeros meses en los que estuvo presente en la parcela, y el índice de selección mostró valores no significativos en esos momentos; sin embargo, su abundancia fue en aumento y en todas las restantes ocasiones en las que pudo ser calculado el índice de selección, éste ofreció valores negativos, que resultaron

144 Alimentación

significativos en tres casos. La judía fue la segunda planta más abundante de la parcela de estudio, con una disponibilidad media del 7,9%; sin embargo, su contribución a la alimentación de las babosas fue baja, de sólo un 3,13%, lo que indica la existencia de selección en contra de esta planta por parte de D. reticulatum. La correlación entre su abundancia en la parcela y su contribución a la alimentación de las babosas no resultó significativa (τ de Kendall = -0,229, P>0,05, n=16).

40 30

% 20 10 0 defmamj jasondefmamj jason

2000 2001

% en la dieta % de cobertura

Figura 4.19. Phaseolus vulgaris: abundancia (% de cobertura en la parcela) y contribución a la dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.

Brassica oleracea (repollo) fue la quinta especie en orden de importancia en la alimentación de las babosas, con una contribución del 6,58%; fragmentos de esta especie aparecieron en el 9,8% de los estómagos analizados. Las plantas de repollo estuvieron presentes en la parcela durante 12 meses y su disponibilidad media fue del 3,3%. La correlación entre su abundancia en la parcela y su contribución a la alimentación de las babosas no fue significativa (τ de Kendall = -0,031, P>0,05, n=12), lo que indica que su consumo no guardó relación con su disponibilidad (Figura 4.20). Con respecto a esta especie, el índice de selección C mostró una evolución característica: durante los cuatro

145 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

primeros meses en los que la planta estuvo presente en la parcela, el índice ofreció valores negativos, que resultaron significativos en dos ocasiones; sin embargo, a partir de ese momento el índice mostró siempre valores positivos, que resultaron significativos en 5 de las 6 ocasiones en las que pudo ser calculado. Los valores del índice de selección indican, por tanto, que esta especie fue seleccionada de forma negativa en los momentos en los que su disponibilidad fue más elevada, pero fue seleccionada de forma positiva cuando su abundancia disminuyó.

40

30

20 % 10

0 de fmamj j asonde fmamj j a son 2000 2001

% en la dieta % de cobertura

Figura 4.20. Brassica oleracea: abundancia (% de cobertura en la parcela) y contribución a la dieta de D. reticulatum a lo largo del período de estudio.

146 Alimentación

4.4. Discusión

4.4.1. Composición de la dieta

Los estudios realizados sobre la alimentación de numerosas especies de caracoles y babosas terrestres han puesto de manifiesto que estos animales se alimentan de una amplísima gama de especies vegetales presentes en sus respectivos hábitats, de forma que habitualmente han sido calificados de herbívoros generalistas o incluso de omnívoros (Boycott, 1934; Grime y Blythe, 1969; Pallant, 1969, 1970, 1972; Mason, 1970, 1974; Wolda et al., 1971; Richardson, 1975; Jennings y Barkham, 1975; Williamson y Cameron, 1976; Chatfield, 1976; Dan, 1978; Chang, 1991; Speiser y Rowell-Rahier, 1991; Hatziioannou et al. 1994; Curry, 1994; Iglesias y Castillejo, 1999). Los resultados obtenidos en este trabajo están en concordancia con esa calificación, en lo que respecta a la babosa D. reticulatum. Todas las especies vegetales presentes en la parcela de estudio, excepto una (Portulaca oleracea), fueron consumidas en alguna ocasión. A nivel general, la contribución a la dieta de las babosas por parte de las diferentes especies de plantas de la parcela estuvo correlacionada, de forma significativa, con su abundancia en la parcela. A nivel particular, el cálculo del incide de selección para cada especie reveló que las babosas consumieron la mayoría de las especies que tenían a su alcance en función de la disponibilidad de cada una. Todo ello es indicativo de un carácter poco selectivo en la alimentación.

Debido a su carácter generalista, el espectro de alimentos que puede consumir D. reticulatum es muy amplio. En condiciones naturales, su

147 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

dieta depende de la composición de la vegetación de la zona en la que viva (Pallant, 1969, 1972), por lo que pueden darse grandes diferencias en la composición de la dieta, de unas zonas a o otras (Rathcke, 1985). Getz (1959) estudió el grado de aceptación de D. reticulatum con respecto a 45 especies de plantas de campos de cultivo abandonados, y encontró que todas las especies fueron consumidas por las babosas, si bien el 42% lo fueron en muy baja proporción, el 36% fueron consumidas en grado medio y el 22% fueron muy consumidas. Pallant (1969, 1972), en praderas y bosques de Inglaterra, determinó que D. reticulatum se alimenta de forma habitual de hasta 20 especies diferentes de plantas. Barker et al. (1983) ofrecieron a D. reticulatum 43 especies de plantas comunes en praderas de Nueva Zelanda, y encontraron que sólo una fue rechazada por las babosas. Rathcke (1985) ofreció 61 especies diferentes de plantas a D. reticulatum y encontró que sólo seis de ellas fueron totalmente rechazadas. En el presente trabajo, de las 21 especies vegetales (considerando a las gramíneas conjuntamente) presentes en la parcela de estudio, 20 fueron consumidas por D. reticulatum. El grueso de la alimentación de las babosas estuvo constituido por las gramíneas, Stellaria media, Lactuca sativa, Sonchus oleraceus, Brassica oleracea y Ranunculus repens (especies cuya contribución a la dieta de las babosas fue superior a un 5%). En definitiva, en la parcela estudiada, D. reticulatum se alimentó principalmente del 28,6% de las especies disponibles. Speiser (2001) realiza una revisión de 10 estudios de laboratorio en los que se determinó el consumo de una gran variedad de plantas por parte de diferentes especies de babosas y caracoles, y de 6 estudios de campo sobre la alimentación de gasterópodos terrestres; señala que, como media, el 24% de las plantas ofrecidas a los animales fueron consumidas de forma

148 Alimentación

significativa en los estudios de laboratorio, y el 19% de las especies disponibles constituyeron el alimento principal de los animales en los estudios de campo.

Con respecto al consumo de materiales de origen animal, en el presente trabajo encontramos que es un fenómeno frecuente, ya que aparecieron en más del 20% de los estómagos estudiados. Tanto en D. reticulatum como en otras especies de babosas y caracoles terrestres, son frecuentes las referencias a la ingestión de animales, especialmente artrópodos (Pallant, 1969, 1972; Wolda et al. 1971, Chatfield, 1976; Williamson y Cameron, 1976; Szlavecz, 1986; South, 1992; Speiser y Rowell-Rahier, 1991), pero no se sabe si los animales estaban vivos o muertos cuando fueron ingeridos por los moluscos, ni si su consumo es accidental o intencionado. Fox y Landis (1973) observaron el consumo de áfidos vivos por parte de D. leaeve, pero incluso en ese caso se desconoce si la ingestión era intencionada. Muchos autores opinan que su consumo se produce de forma accidental, mientras se están alimentando de vegetales. En este sentido, Williamson y Cameron (1976) concluyen que los artrópodos que aparecen en las heces del caracol C. nemoralis son ingeridos de forma accidental basándose en que sus cuerpos no están digeridos en absoluto, por lo que no habrían sido consumidos por su valor nutricional.

A diferencia de lo que ocurre con el consumo de artrópodos, la ingestión de otros materiales de origen animal, como los fragmentos de lombrices y de moluscos encontrados en el tubo digestivo de D. reticulatum, difícilmente puede ser interpretado como correspondiente a una ingestión accidental, sino que más bien responde a un

149 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

comportamiento carroñero. Este tipo de comportamiento ha sido observado con frecuencia en varias especies de babosas, como D. reticulatum, A. ater o L. maximus (Chatfield, 1976; Dirzo, 1980; South 1992). Sin embargo Pallant (1972), quien encuentra restos de lombrices en 9 de los 119 tubos digestivos de D. reticulatum que estudia, observa que sólo en uno de los casos representaban una parte importante del contenido del tubo digestivo, por lo que concluye que sólo en ese caso la ingestión habría sido intencionada, y que sería accidental en el resto. En el presente trabajo, en 6 de los 14 estómagos en los que aparecieron restos de lombrices, éstos representaban más del 50% del contenido estomacal, lo cual debe de obedecer a una ingestión intencionada.

Speiser (2001) señala que la ingestión de materiales de origen animal por parte de gasterópodos terrestres, de carácter eminentemente herbívoro, podría ser voluntaria y responder a la necesidad de obtener un suplemento de N, ya que su cuerpo presenta un contenido medio en N del 10% y las plantas de las que se alimentan contienen sólo un 4%. Tanto en el caso de que su consumo sea accidental como si es intencionado, en aquellas ocasiones en las que se ha constatado la ingestión de animales por parte de especies herbívoras de gasterópodos terrestres, el material de origen animal representó una parte mínima de la dieta de los moluscos (Pallant, 1969, 1972; Wolda et al., 1971; Richardson, 1975; Chatfield, 1976; Williamson y Cameron, 1976; Speisser y Rowell-Rahier, 1991; Hatziioannou et al., 1994), y esa misma situación fue la observada en este trabajo, en el que los elementos animales representaron menos del 3% de los materiales ingeridos por D. reticulatum.

150 Alimentación

Los requerimientos nutricionales de la mayoría de los herbívoros difícilmente pueden verse satisfechos mediante el consumo de una sola especie de planta, por lo que se ven obligados a realizar dietas mixtas que incluyen proporciones determinadas de varias especies, cada una con una composición química diferente. En conjunto, los nutrientes proporcionados por una dieta mixta satisfacen mejor las necesidades de los animales que los proporcionados por cualquier dieta monoespecífica (Pulliam, 1975, Westoby, 1978). En estudios de laboratorio, Richter (1979) encuentra que A. columbianus muestra mayores tasas de crecimiento y supervivencia al ser mantenido con dietas mixtas, y lo mismo ha sido observado por Rueda (1989) en el veronicélido Sarasinula plebeia (Fischer, 1868), y por Santos e Iglesias (1995) en el caracol C. aspersus.

La necesidad de realizar una dieta mixta para satisfacer sus requerimientos nutricionales podría ser, en último término, la razón principal de su carácter de herbívoros generalistas, o incluso del frecuente consumo de materiales de origen animal. El 68,9% de los ejemplares estudiados en este trabajo habían consumido más de una planta diferente. Speiser y Rowell-Rahier (1993), quienes estudiaron la alimentación del caracol Arianta arbustorum, en poblaciones naturales, encontraron que el 89% de los individuos estudiados habían consumido más de una especie de planta diferente. Ambos trabajos demuestran que la mayoría de los individuos realizaron una dieta mixta. No obstante, existe una diferencia importante entre ambos. El trabajo de Speiser y Rowell-Rahier (1993) se basó en el análisis de heces, y los autores estiman que los resultados que obtienen representan los alimentos consumidos por los caracoles en un período de 24 a 72 horas antes de su

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captura. En nuestro caso, dado que el estómago de D. reticulatum se vacía completamente en el curso de las trece horas siguientes a la ingestión de alimento (Triebskorn y Florschutz, 1993), consideramos que los resultados obtenidos representan el alimento ingerido por las babosas durante unas pocas horas antes de su captura. Aún así, la mayoría de los individuos presentaban una dieta mixta.

Los resultados obtenidos en este trabajo indican la existencia de una correlación de signo positivo entre el tamaño (masa corporal) de las babosas y la cantidad total de alimento que ingieren, pero no entre el tamaño y la tasa de ingestión (el consumo de alimento por gramo de masa corporal no está relacionado con el tamaño de la babosa). Relaciones entre el tamaño corporal de las babosas y la cantidad total de alimento ingerido han sido señaladas previamente por Judge (1972) en D. reticulatum y por Richter (1979) en Ariolimax columbianus. Existen numerosos factores relacionados con las propiedades físicas (textura, presencia de estructuras defensivas) y químicas (valor nutritivo, presencia de sustancias defensivas, presencia de sustancias fagoestimulantes) de las plantas que determinan su aceptabilidad y, por lo tanto, la cantidad de cada planta que es ingerida por las babosas. No obstante, la cantidad total de alimento ingerido está limitada, físicamente, por la capacidad del estómago (Reingold y Gelperin, 1980; Dobson y Bailey, 1983), lo cual justifica la relación existente entre el tamaño de las babosas y la masa total de su contenido estomacal.

La existencia de una relación entre el tamaño corporal de las babosas y su tasa de ingestión, por el contrario, es más controvertida. Jennings y Barkham (1976), con A. ater, encuentran que la tasa de consumo de

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alimento es mayor en los individuos inmaduros que en los maduros, lo que implica una relación de carácter negativo entre tamaño corporal y tasa de ingestión de alimento. Wright y Williams (1980), sin embargo, no encuentran evidencias de ningún tipo de relación entre el tamaño de las babosas y la tasa de consumo de alimento en Tandonia budapestensis y en D. reticulatum, lo cual está en concordancia con nuestros resultados. Rollo (1988b), quien realiza un estudio de laboratorio sobre el consumo de alimento de 7 especies de babosas, 2 especies de caracoles terrestres y 2 especies de caracoles de agua dulce, encuentra una gran variabilidad interespecífica en cuanto al signo y al grado de la relación existente entre la masa corporal y la tasa de consumo de alimento; dependiendo de las especies, encuentra correlaciones significativas de signo positivo, de signo negativo, o no encuentra ninguna relación entre ambas variables. En el caso de D. reticulatum, Rollo (1988b) encuentra que dicha relación es significativa y de signo positivo.

En la población estudiada existió, además, una correlación significativa entre el tamaño de las babosas y el número de plantas diferentes presentes en sus estómagos, una relación que probablemente está relacionada con la mayor movilidad y capacidad de dispersión de los individuos más grandes (Hamilton y Wellington, 1981).

La existencia de estas relaciones implica que las babosas de mayor tamaño ingieren mayor cantidad de alimento y consumen un número más elevado de plantas diferentes. Se puede esperar, por tanto, que la magnitud del daño ocasionado por las babosas a los cultivos guarde relación con el tamaño de las babosas presentes en la población en cada

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momento, es decir, con la estructura de la población y sus variaciones a lo largo del tiempo.

En el presente trabajo existió un elevado grado de coincidencia entre las plantas sobre las que fueron capturadas las babosas y la composición cualitativa y cuantitativa de su dieta. De todos los ejemplares que se capturaron sobre plantas, el 68,2% habían consumido la especie sobre la que se encontraban en el momento de la captura, y en el 43,6% de los casos esa era la única o la más importante de las que habían consumido. Existieron correlaciones significativas entre el número de animales capturados sobre cada especie de planta y el número de individuos que habían consumido cada una, y entre la frecuencia de capturas sobre cada especie de planta y la contribución relativa de cada planta a la alimentación de las babosas. En función de estos resultados puede concluirse que la distribución de los ejemplares de D. reticulatum sobre la vegetación tiene un elevado valor de predicción sobre la composición de su dieta. A partir de estudios realizados sobre poblaciones naturales del caracol C. nemoralis, Grime y Blythe (1969) y Wolda et al. (1971) obtuvieron la misma conclusión. Hatziioannou et al. (1994), quienes estudiaron poblaciones naturales de los caracoles Bradybaena fruticum (Müller, 1774), Helix lucorum Linnaeus, 1758, Cepaea vindobonensis (Ferussac, 1821) y Monacha cartusiana, encontraron también una correlación significativa entre la distribución de los caracoles sobre la vegetación y la composición de su dieta. Este tipo de relación refleja otro aspecto del carácter generalista de estos animales en lo que se refiere a la alimentación. La locomoción de los gasterópodos terrestres es un proceso lento y muy costoso en términos de energía y agua (Denny, 1980), por lo que la estrategia óptima para alimentarse consiste en consumir lo que

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encuentren en su entorno más inmediato, evitando la realización de grandes desplazamientos.

Al nivel local son muchos los factores con los que se ha relacionado la distribución espacial de los gasterópodos terrestres: propiedades químicas del suelo (Burch, 1955; Wäreborn, 1970; Hermida, Ondina y Outeiro, 1995), textura (Stephenson, 1975; Hermida et al. 1995), drenaje (Paul, 1978), altitud (Cowie, Nishida, Basset y Gon, 1995), variaciones locales de temperatura (Cain y Curry, 1963; Cameron, 1970), disponibilidad de refugios (Lomnicki, 1964; Beyer y Saari, 1978), relaciones intraespecíficas e interespecíficas (Rollo y Wellington, 1979) y preferencias alimenticias (Cook y Radford, 1988; Iglesias y Castillejo, 1999). Sin embargo, como señala Cook (2001), son pocos los casos en los que se han identificado asociaciones específicas entre especies de gasterópodos terrestres y especies de plantas, y cuando lo han sido es muy probable que la asociación fuera debida a un tercer factor como la disponibilidad de refugios (Beyer y Saari, 1978), de lugares de puesta (South, 1965), o a las condiciones microclimáticas (Cain y Curry, 1963). Si se tratase de animales con una dieta muy especializada, su limitada capacidad de locomoción condicionaría su distribución a zonas en las que existiesen las plantas constitutivas de su dieta (Baur y Baur, 1990; Baur, 1993). Obviamente ese no es el caso de D. reticulatum, una especie que ha sido capaz de colonizar una gran variedad de hábitats y zonas geográficas gracias, en buena medida, a su falta de especialización en la dieta (Pallant, 1972; Barker, 1999).

155 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

4.4.2. Selección del alimento

En la población estudiada, la ausencia de correlación entre la diversidad de la vegetación y la diversidad de la alimentación sugiere la existencia de un cierto grado de selección de dieta, ya que si la alimentación de las babosas fuese totalmente al azar y estuviese sólo en función de la abundancia de cada especie de planta, cabría esperar que las variaciones en la diversidad de la vegetación se viesen reflejadas en la diversidad del alimento consumido por las babosas (Iglesias y Castillejo, 1999).

El índice de selección C nunca ofreció valores estadísticamente significativos para la mayoría de las especies de plantas de la parcela, lo que significa que las babosas las consumieron en proporción a su disponibilidad (no existió selección sobre ellas). Sin embargo en el caso de 8 especies, se obtuvieron valore significativos del índice C que sugieren la existencia de algún tipo de selección sobre dichas especies. Estas especies fueron las gramíneas, Sonchus oleraceus, Stellaria media, Ranunculus repens, Lactuca sativa (lechuga), Brassica rapa (grelo), Brassica oleracea (repollo) y Phaseolus vulgaris (judía).

Los valores del índice C obtenidos en este trabajo representan una buena prueba de su inestabilidad, señalada por Lechowicz (1982). Para muchas de las especies, el índice mostró valores muy heterogéneos, positivos y negativos en diferentes momentos. Dado que el valor del índice depende no sólo de la abundancia de la especie para la cual se calcula, sino también de la abundancia de las restantes especies (Pearre, 1982), la gran variabilidad del índica C obtenida en este trabajo está sin duda relacionada con los frecuentes y bruscos cambios en la composición

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de la vegetación de la parcela de estudio, resultantes del laboreo, plantación de nuevos cultivos, cosecha de otros, etc. Sin embargo, para aquellas plantas con las que se obtuvieron valores del índice estadísticamente significativos, existió en casi todos los casos una coherencia en lo referente a su carácter positivo o negativo. Además, siempre que los valores del índice sugirieron la existencia de selección sobre alguna especie de planta, se realizó un estudio detallado de las variaciones de su abundancia y de su contribución a la alimentación de las babosas, a lo largo de todo el período de estudio, lo cual permite concluir la existencia de selección a favor o en contra de cada especie.

Las gramíneas fueron el componente más importante de la alimentación de D. reticulatum en la parcela estudiada. No obstante, los valores del índice de selección obtenidos para las gramíneas mostraron siempre valores negativos, y las variaciones observadas en su consumo no guardaron relación alguna con las variaciones de su abundancia. En definitiva, todo indica que su consumo fue menor de lo que cabría esperar por su disponibilidad, es decir, que fueron seleccionadas de forma negativa por D. reticulatum. En estudios realizados en condiciones de laboratorio, las gramíneas resultaron por lo general un elemento poco aceptable para los gasterópodos (Grime, McPherson-Stewart y Dearman, 1968; Cates y Orians, 1975; Dan, 1978; Cottam, 1985; Cook, Bailey y McCrohan, 1996; Brinner y Frank, 1998). El motivo al que se atribuye su baja aceptabilidad es la dureza de las hojas, causada por su elevado contenido en cristales de silicio (fitolitos) (Grime et al. 1968; Dirzo 1980; Mølgaard, 1986; Speiser y Rowell-Rahier, 1991). Wadham y Wynn Parry (1981) demostraron experimentalmente que el consumo de la gramínea Oriza sativa L. por parte de D. reticulatum disminuye al

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aumentar la concentración de silicio en la planta. Williamson y Cameron (1976), en experiencias de laboratorio con Cepaea nemoralis, encontraron que los individuos alimentados exclusivamente con gramíneas presentaban unas tasas de crecimiento extremadamente bajas o incluso negativas (pérdida de peso), señalando que su bajo valor nutritivo podría ser también una causa de su baja aceptabilidad.

Con respecto a otros estudios realizados sobre poblaciones naturales, las gramíneas resultaron ser el alimento más importante de los caracoles C. nemoralis (Grime y Blythe, 1969) y C. aspersus (Dan, 1978), y de la babosa D. reticulatum en poblaciones de pastizales (Pallant, 1972). Iglesias y Castillejo (1999) encontraron que las gramíneas eran el segundo elemento más importante en la alimentación de C. aspersus. Al igual que en el presente trabajo, en todos los citados se daba la circunstancia de que las gramíneas eran las plantas más abundantes en el ambiente, por lo que su elevada contribución a la alimentación de los animales parece no ser más que una consecuencia de su gran disponibilidad. El hecho de que un elemento como las gramíneas, cuya aceptabilidad es baja en condiciones de laboratorio, sea un importante componente de la dieta de los animales en condiciones naturales, viene a demostrar que las plantas más consumidas no son necesariamente las mismas por las que los animales muestran una mayor preferencia (Norbury y Sanson 1992). Este tipo de situaciones, sin embargo, es coherente con la estrategia seguida por estos animales a la hora de alimentarse, consistente en probar todos los alimentos (especies de plantas) que se encuentran en su entorno (Speiser, 2001). Durante ese proceso, el animal va adquiriendo información (aprendiendo) sobre las propiedades de cada uno de los alimentos, y esa información determina, a

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posteriori, su selección de dieta. El animal necesita re-examinar constantemente la vegetación del entorno, ya que la composición de la misma puede cambiar, las plantas pueden modificar sus propiedades físicas o químicas, o las necesidades nutricionales de los propios animales pueden verse modificadas (South, 1992; Speiser, 2001). El muestreo continuo de la vegetación de su entorno, y el aprendizaje que efectúan durante el mismo, le permite saber dónde se encuentran, o localizar a cierta distancia, las plantas más y menos aceptables, optimizando al máximo el esfuerzo realizado en la locomoción. Como contrapartida, el muestreo de toda la vegetación conlleva el consumo de todo tipo de alimentos, independientemente de su mayor o menor aceptabilidad (Krebs, 1978)

Sonchus oleraceus fue la cuarta especie más importante en la alimentación de D. reticulatum en la parcela de estudio, pero al contrario que las gramíneas, esta especie siempre dio lugar a valores positivos del índice de selección. Su consumo a lo largo del período de estudio fue independiente de sus variaciones de abundancia, lo que lleva a concluir que S. oleraceus fue seleccionada de forma positiva por D. reticulatum a la hora de alimentarse. Cates y Orians (1975), quienes realizaron un estudio de laboratorio en el que midieron el grado de aceptación de 100 especies de plantas para la babosa A. ater, encontraron que S. oleraceus era la segunda especie con mayor grado de aceptación, por detrás sólo de Lapsana communis, otra especie de la misma familia (Compositae).

Para Stellaria media y Ranunculus repens, el índice de selección C mostró valores positivos y negativos, estadísticamente significativos, en diferentes ocasiones del período de estudio. Esto sugiere, en principio,

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que existió selección a favor y en contra de las mismas en diferentes momentos. En algunas especies de gasterópodos terrestres, como C. nemoralis (Williamson y Cameron, 1976) y C. aspersus (Iglesias y Castillejo, 1999), se han encontrado evidencias de cambios en la dieta que implican modificaciones de sus preferencias alimenticias con la edad de los animales. En otros casos, se ha señalado la existencia de cambios en la selección de dieta de los gasterópodos relacionados con modificaciones de las propiedades físicas y/o la composición química de las plantas, que pueden cambiar con su edad, estado fisiológico (ej. floración) o época del año. Debido a estos cambios en las preferencias de los animales, una especie rechazada en un momento dado puede ser seleccionada activamente en otro momento, y viceversa (Speiser, 2001). Aunque no se puede descartar que en la parcela estudiada hayan existido cambios en las preferencias alimenticias de D. reticulatum a lo largo del período de estudio, la alternancia de valores positivos y negativos en el índice de selección con respecto a S. media y R. repens no indica la existencia de ningún patrón periódico que pudiera relacionarse con cambios en la estructura de población de las babosas, o con cambios en la fenología de las plantas. Más bien, el hecho de que existió una estrecha relación entre la variación de la abundancia de estas especies a lo largo del período de estudio, y su contribución a la alimentación de las babosas, indica que, básicamente, fueron consumidas por las babosas en función de su disponibilidad, lo que nos lleva a concluir que no hubo selección sobre estas dos especies.

S. media fue la segunda especie más importante en la alimentación de D. reticulatum en nuestra parcela de estudio. En experimentos en los que se determinó la aceptabilidad de diferentes especies vegetales para

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D. reticulatum, mediante la evaluación de su consumo en condiciones de laboratorio, S. media mostró siempre un nivel medio aceptabilidad (Duval, 1971; Dirzo, 1980; Cook et al., 1996).

R. repens ocupó el sexto puesto en el orden de contribución a la dieta de D. reticulatum en el presente trabajo. Pallant (1969) encontró que R. repens, junto con Urtica dioica, eran los principales alimentos de D. reticulatum en poblaciones de robledales. En poblaciones del caracol C. aspersus, Iglesias y Castillejo (1999) encontraron que R. repens figuraba también entre las especies más consumidas, aunque no encontraron evidencias de la existencia de ningún tipo de selección sobre ella. En condiciones de laboratorio, R. repens mostró elevados índices de aceptabilidad para D. reticulatum en algunos trabajos (Jennings y Barkham, 1975), pero en otros su aceptabilidad fue baja (Dirzo, 1980; Cook et al., 1996).

Con respecto a las cinco especies cultivadas que existieron en algún momento en la parcela de estudio, para tres de ellas (lechuga, grelo y repollo) se obtuvieron evidencias de la existencia de selección positiva por parte de D. reticulatum.

L. sativa (lechuga) y B. rapa (grelo) representaron dos casos muy diferentes en cuanto a abundancia en la parcela e importancia en la alimentación de D. reticulatum. L. sativa estuvo presente en la parcela durante todo el período de estudio, su abundancia media fue del 2,6% y fue la tercera especie más importante en la alimentación de las babosas, con una contribución del 8,3%. B. rapa sólo estuvo presente en la parcela durante tres meses, su abundancia media fue del 0,4% y su contribución a

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la dieta de las babosas fue de un 4%. Sin embargo, ambas mostraron siempre valores positivos del índice de selección, y su consumo a lo largo del período de estudio fue independiente de su abundancia, lo que indica claramente que fueron seleccionadas de forma positiva por las babosas para alimentarse.

Los valores del índice de selección para B. oleracea (repollo), que fue la quinta especie más importante en la alimentación de las babosas, presentaron valores positivos y negativos en diferentes momentos, y su consumo a lo largo del período de estudio fue independiente de su abundancia en la parcela. Sin embargo, extraer una conclusión relativa al tipo de selección existente sobre esta especie necesita un análisis más detallado. A diferencia de lo ocurrido con S. media y R. repens, los valores del índice de selección mostraron un patrón de variación en el tiempo, bien definido. El repollo estuvo presente en la parcela durante 12 meses y los valores del índice resultaron negativos en los cuatro primeros, durante los cuales su abundancia fue relativamente elevada. En los meses sucesivos, en los que su abundancia en la parcela fue disminuyendo progresivamente, el índice mostró valores positivos.

El crecimiento de las plántulas durante el período en el que estuvieron en la parcela podría justificar el cambio en el signo de la selección si éstas hubieran sufrido alguna modificación en sus propiedades físicas o químicas, sobre lo cual no disponemos de ninguna evidencia. En ese caso, además, la situación que cabría esperar sería la contraria a la observada, es decir, que existiese un mayor consumo de las plantas jóvenes, ya que éstas suelen resultar más atractivas para las babosas que

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las plantas adultas (Mølgaard, 1986; Speiser, 1997, 2001; Port y Ester, 2002).

En consonancia con lo sugerido por el índice de selección, la frecuencia de aparición de fragmentos de B. oleracea en los estómagos analizados y su contribución a la dieta de las babosas mostró una variación similar. Durante los cuatro primeros meses en los que B. oleracea estuvo en la parcela sólo aparecieron fragmentos de la misma en 10 estómagos ( x =2,5±0,6 estómagos por mes), y su contribución mensual media a la dieta de las babosas fue de un 5,9±1,8%. Durante los restantes ocho meses se encontraron fragmentos de repollo en 36 estómagos ( x =4,5±1,4 estómagos por mes) y su contribución mensual media a la dieta de las babosas fue de un 16,8±5,3%. Existen indicios para pensar que el bajo consumo de repollo (y en consecuencia, los valores negativos del índice de selección) durante los meses siguientes a su plantación fue una consecuencia de la forma en la que se realizó la plantación de B. oleracea en la parcela. Las plántulas de repollo se plantaron en varias hileras, ocupando una zona que representaba aproximadamente el 30% de la superficie total de la parcela. Antes de la plantación del repollo, esa zona se sometió a un laboreo intenso, que probablemente redujo la cantidad de babosas en dicha zona. La baja contribución del repollo a la alimentación de las babosas durante los primeros meses tras su plantación podría haber sido una consecuencia del reducido número de individuos que quedarían en la zona ocupada por el cultivo. Posteriormente, las babosas irían recolonizando esa zona y, en consecuencia, aumentó la importancia del repollo en su dieta.

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Una situación similar no se dio nunca en el caso de los restantes cultivos establecidos en la parcela, en los que la plantación se realizó en una única hilera. De esa forma, la zona afectada por el laboreo previo a la plantación fue siempre mucho menor que en el caso del repollo, y la recolonización por parte de las babosas habría sido mucho más rápida. En definitiva, es probable que la selección negativa que reflejan los valores del índice de selección C sobre B. oleracea tras su plantación responda a una situación extraordinaria en la parcela de estudio. Una vez restablecidas las condiciones normales, B. oleracea fue una especie seleccionada de forma positiva por D. reticulatum para alimentarse.

Las otras dos especies de cultivo que existieron en la parcela durante el período de estudio fueron Phaseolus vulgaris (judía) y Beta vulgaris (acelga). En el caso de P. vulgaris, su gran abundancia en la parcela, superada sólo por la de las gramíneas, y su escasa contribución a la alimentación de las babosas, sugieren de forma clara que no fue una planta seleccionada por D. reticulatum para alimentarse. El índice de selección mostró para esta especie valores positivos y negativos, pero sólo resultaron significativos los valores negativos, lo que indica que fue objeto de selección negativa por parte de las babosas.

Aunque con una abundancia muy baja, B. vulgaris (acelga) estuvo presente en la parcela a lo largo de todo el período de estudio, y fue la especie que menos contribuyó a la alimentación de las babosas. Sin embargo, el índice de selección nunca mostró valores significativos para esta especie, lo que indica que no existió ningún tipo de selección sobre la misma.

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En definitiva, en la parcela de estudio D. reticulatum no realizó ningún tipo de selección con respecto a 14 de las 20 especies de plantas que formaron parte de su dieta, 4 especies fueron seleccionadas de forma positiva y 2 de forma negativa. De las 6 especies que constituyeron el grueso de la alimentación de las babosas (aquellas cuya participación en la dieta fue superior al 5%), las gramíneas fueron objeto de selección negativa, Stellaria media y Ranunculus repens contribuyeron a la alimentación de las babosas en proporción a su abundancia, y Lactuca sativa (lechuga), Sonchus oleraceus y Brassica oleracea (repollo) fueron seleccionadas de forma positiva.

Estos resultados son consistentes con la incidencia de los daños causados por las babosas en diferentes cultivos hortícolas: según Port y Ester (2002), las brasicaceas y la lechuga son los cultivos más severamente dañados por las babosas en la horticultura europea, mientras que judías y acelgas se consideran cultivos poco afectados.

En general, se asume que las especies cultivadas presentan un grado de aceptabilidad para los gasterópodos terrestres mayor que las especies silvestres, pero en pocos casos se ha evaluado su consumo en el campo, en situaciones de coexistencia (Speiser, 2001). Los motivos que pueden explicar la mayor aceptabilidad de las especies cultivadas están relacionados con propiedades físicas y químicas de las plantas, como la dureza de sus tejidos, la posesión de estructuras o sustancias de defensa contra los herbívoros, o su valor nutritivo. Del mismo modo que la dureza de las gramíneas explicaría su rechazo por parte de babosas y caracoles (Grime et al. 1968; Dirzo 1980; Wadham y Wynn Parry, 1981; Mølgaard, 1986; Speiser y Rowell-Rahier, 1991), la ternura de las

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especies cultivadas hace que su ingestión por parte de los animales resulte más fácil, y podría explicar su preferencia por estas plantas. Además, las especies cultivadas carecen o presentan concentraciones muy bajas de compuestos secundarios de defensa ante los depredadores, los cuales impiden o reducen el consumo de muchas especies silvestres por parte de los gasterópodos (Mølgaard, 1986; Speisser y Rowell- Rahier, 1991). Otra razón podría ser el mayor valor nutritivo de las plantas cultivadas (Williamson y Cameron, 1976; Whelan, 1982).

Según Speiser (2001), de las tres propiedades de las plantas señaladas anteriormente, la presencia o la concentración de sustancias tóxicas es la más importante, y explicaría también la preferencia que muestran muchas especies de babosas y de caracoles por los tejidos vegetales en estado de senescencia. En muchos trabajos en los que se ha estudiado la alimentación de gasterópodos terrestres en condiciones naturales, el material seco o senescente resultó cuantitativamente más importante que el material verde. Grime y Blythe (1969), Wolda et al. (1971), Richardson (1975), y Williamson y Cameron (1976) señalan la predominancia del material senescente en la alimentación de Cepaea nemoralis. Chatfield (1976) observa lo mismo en Monacha cantiana y Monacha cartusiana. Szlavecz (1986) en Monadenia hillebrandi. Hatziioannou et al. (1994) en Braybaena fructicum, Helix lucorum, Xeropicta arenosa, Monacha cartusiana y Cepaea vindobonensis. Ritcher (1979) en Ariolimax columbianus. Aunque el valor nutritivo de los tejidos vegetales disminuye con la senescencia, la reducción que se produce en la concentración o en la eficacia de los compuestos secundarios es mucho más importante, lo que justificaría la ingestión de una mayor cantidad de materiales senescentes (Speiser, 2001).

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A este respecto, sin embargo, D. reticulatum parece diferenciarse de otras especies de gasterópodos terrestres. Pallant (1969, 1972) encuentra que en los contenidos estomacales de D. reticulatum predominan de forma muy clara los tejidos vegetales verdes. Hunter (1968b), quien estudió contenidos estomacales de D. reticulatum, Arion hortensis y Tandonia budapestensis, encontró que el componente verde predominaba en el 73,2% de los D. reticulatum, pero sólo en el 19% de los A. hortensis y en el 16% de los T. budapestensis. Los resultados obtenidos en nuestra parcela de estudio están en concordancia con los de estos autores, ya que menos del 12% del material existente en los estómagos analizados correspondía a material senescente o en descomposición.

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4.5. Conclusiones

1. En la población estudiada D. reticulatum se alimentó de una gran variedad de especies vegetales: 20 de las 21 especies de plantas existentes en la parcela de estudio fueron consumidas por las babosas. 2. Las babosas consumieron con frecuencia alimentos de origen animal, pero éstos representaron una parte muy pequeña del total de los alimentos ingeridos: el 21,7% de los individuos estudiados habían ingerido tejidos animales, los cuales representaron sólo el 2,9% de la dieta de las babosas. 3. Los tejidos vegetales verdes representaron el 85,4% del alimento consumido por las babosas. 4. El 68,9% de los individuos estudiados habían consumido más de una especie vegetal. 5. La masa corporal de las babosas mantuvo una correlación de signo positivo con la cantidad total de alimento ingerido y con el número de especies vegetales diferentes consumidas. 6. La frecuencia de captura de ejemplares sobre cada especie de planta estuvo correlacionada con su contribución a la dieta de las babosas. 7. Las plantas más importantes en la alimentación de las babosas fueron: las gramíneas (16,52%), Stellaria media (10,38%), Lactuca sativa (8,27%), Sonchus oleraceus (6,59%), Brassica oleracea (6,58%) y Ranunculus repens (5,41%). 8. De las 20 especies vegetales que formaron parte de la dieta de las babosas, 14 las consumieron en función de su abundancia, 4 especies fueron seleccionadas de forma positiva (Lactuca sativa, Sonchus oleraceus, Brassica oleracea y Brassica rapa) y 2 de forma negativa (gramíneas y Phaseolus vulgaris).

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5. MODELO DE PREDICCIÓN DE ACTIVIDAD

Modelo de predicción de actividad

5.1. Introducción

La actividad de los gasterópodos terrestres está regulada por complejos mecanismos en los que intervienen tanto factores externos (ambientales) como internos (ritmos endógenos) (Bailey y Lazaridou-Dimitriadou, 1986; Aupinel, 1987; Young y Port, 1989; Cook, 2001).

Como regla general, se admite que estos animales pasan el día inactivos en sus refugios, que su actividad es principalmente nocturna, y que las condiciones meteorológicas determinan en gran medida el que se muestren más o menos activos (Hommay et al., 1998). No obstante, se reconoce la existencia de diferencias interespecíficas en lo que se refiere a sus patrones de actividad y a la influencia que ejercen distintos factores ambientales sobre los mismos (Cook, 2001). También se ha apuntado la existencia de diferencias intraespecíficas en la importancia relativa de los distintos factores ambientales que controlan la actividad, en función del microclima o del tipo de ambiente en el que viva cada población (Lorvelec y Daguzan, 1990; Iglesias y Castillejo, 1996). La estrecha dependencia que presentan los gasterópodos terrestres con respecto de las condiciones ambientales hace de ellos unos modelos ideales para el estudio de la relación existente entre el comportamiento animal y el clima (Rollo, 1982). Su carácter de plagas agrícolas es otro aspecto que contribuye a explicar el interés demostrado por numerosos investigadores en el estudio de su actividad en relación con las condiciones climáticas (Dainton, 1954ab; Getz, 1963; Webley, 1964; Newell, 1968; Lewis, 1969; Crawford-Sidebotham, 1972; Hamilton y Wellington, 1981; Prior, 1985; Wareing y Bailey, 1985; Cook y Ford, 1989; Young y Port, 1991; Wareing, 1989; Munden y Bailey, 1989; Young, 1990; Young, Port,

171 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Emmet y Green, 1991; Hommay, Lorvelec y Jacky, 1998; Grimm y Kaiser, 2000).

Una de las formas de abordar ese estudio, que está recibiendo una gran atención en los últimos años debido a su aplicabilidad en el campo del control de plagas, es la elaboración de modelos de predicción o modelos expertos (Bohan et al., 1997, Cook, 2001). Los modelos de predicción de actividad de animales con carácter de plaga, como la babosa D. reticulatum, representan una herramienta muy útil desde el punto de vista aplicado, puesto que permiten pronosticar períodos en los que los cultivos pueden sufrir un mayor daño y optimizar la utilización de los plaguicidas empleados para su control, reduciendo los costes económicos y ambientales que se derivan de su aplicación en momentos en los que no existe riesgo de daño para los cultivos (Frahm, Johnen, y Volk, T. 1996; Hommay et al., 1998; Hommay, 2002; Port y Ester, 2002).

En este capítulo se describe el estudio realizado sobre la actividad de la babosa D. reticulatum en relación con variables ambientales de tipo biótico, como es la densidad de población, y de tipo abiótico, como son la época del año, la temperatura, la humedad relativa, la precipitación o la insolación. El objetivo de este estudio era desarrollar un modelo matemático que permitiera pronosticar el nivel de actividad de las babosas, en una noche cualquiera, en función del valor de las variables ambientales estudiadas.

172 Modelo de predicción de actividad

5.2. Material y métodos

5.2.1. Revisión metodológica

Aunque los gasterópodos terrestres exhiben una amplia variedad de comportamientos, el estudio de su actividad y de los factores que la regulan se basa en la premisa de que sólo pueden aparecer en dos estados alternativos: activos o inactivos. A pesar de la simplicidad del planteamiento, la actividad de estos animales ha sido estudiada de muy diversas formas (Cook, 2001).

Algunos trabajos han cuantificado la actividad por medio de la cantidad de movimiento que presentaban los animales en un período de tiempo determinado, generalmente estimando o midiendo la distancia recorrida por los individuos. Para ello se han utilizado actógrafos (Dainton, 1954ab; Lewis, 1969; Wareing y Bailey, 1985), sistemas de captura de imágenes (fotografía, vídeo) a intervalos de tiempo regulares (Newell, 1968; Wareing, 1986; Cook y Ford, 1989; Howling y Port, 1989; Young, 1990; Young y Port, 1989, 1991; Hommay et al., 1998), y técnicas de radio-telemetría (Grimm, Pail y Kaiser, 2000).

En otros trabajos, la actividad de los animales se expresó en función del número de individuos de una población que estaban activos en un momento determinado. En estos casos, la cuantificación se basó en el recuento directo de animales activos, registrados por un observador (Crawford-Sidebotham, 1972; Hamilton y Wellington, 1981) o por sistemas de fotografía (Rollo, 1982) o de vídeo (Cook y Ford, 1989). Sea

173 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia cual sea el sistema de registro utilizado, el recuento directo de animales activos presenta el inconveniente de que las variaciones registradas pueden ser debidas a cambios en la abundancia de los animales, más que a variaciones reales en el nivel de actividad de los gasterópodos (Wareing y Bailey, 1985; Cook, 2001). El estudio de la actividad de poblaciones artificiales de tamaño conocido, mantenidas en recintos cerrados (Rollo, 1982; Cook y Ford, 1989), no presenta ese inconveniente, pero para el estudio de la actividad de poblaciones naturales mediante el recuento de animales activos es necesario estudiar, de forma paralela, el tamaño de la población y sus variaciones temporales, para poder tenerlas en cuenta en el análisis de la actividad de los animales (Rollo, 1982). Según Crawford- Sidebotham (1972), expresar el nivel de actividad de las babosas sobre la base del recuento de animales observados activos en el campo es un buen indicador de la magnitud del daño que éstas pueden causar a un cultivo, ya que la mayoría de los individuos incluidos en el recuento aparecen sobre la vegetación de la cual se alimentan.

Algunos autores han utilizado sistemas indirectos para la evaluación de la actividad de las babosas, como la estimación de la magnitud del daño ocasionado a un cultivo (Wareing, 1989; Munden y Bailey, 1989), el recuento de cadáveres tras la aplicación de tratamientos molusquicidas (Webley, 1964), o el recuento de animales capturados en trampas-refugio (Young, 1990; Young et al., 1991). Estos métodos indirectos gozan de la ventaja de resultar poco laboriosos, y además son los que proporcionan estimas de la actividad de las babosas con un mayor significado desde el punto de vista agronómico (Young, 1990; Bailey, 2002). Sin embargo, adolecen de falta de estandarización, proporcionando resultados muy heterogéneos y difícilmente comparables en función del tipo de cultivo,

174 Modelo de predicción de actividad

de molusquicida, o de trampa utilizada, factores que pueden tener una influencia en los resultados mucho mayor que el nivel real de actividad de las babosas (Rollo, 1989).

La posibilidad de cuantificar la actividad de los animales, sea cual sea el sistema utilizado, permite estudiar las relaciones existentes entre ésta y aquellos factores que, a priori, pueden tener algún tipo de influencia sobre ella. El estudio de dichas relaciones constituye la base de los modelos de prediccción de actividad, que no son más que modelos matemáticos que pretenden expresar la cantidad de actividad de los animales en función de una serie de variables, que pueden ser de muy diversos tipos. Aunque los modelos se construyen sobre observaciones pretéritas, se asume que si un modelo es capaz de expresar correctamente las situaciones observadas, podrá expresar igualmente bien situaciones futuras, en las mismas circunstancias. En la medida en la que sea posible estimar valores futuros de las variables incluidas en el modelo, será también posible estimar valores futuros de actividad de los animales (Johnen y Meier, 2000).

Atendiendo al efecto de variables individuales, la actividad de diferentes especies de gasterópodos terrestres ha sido relacionada con la temperatura (Dainton, 1954a; Dainton y Wright, 1985), la velocidad del viento (Richter, 1976), las perturbaciones mecánicas (Ross, 1979), la humedad relativa (Machin, 1975, Hess y Prior, 1985; Takeda y Okazi, 1986), la luz (Karlin, 1961) o la humedad del suelo (Speiser y Hochstrasser, 1998). No obstante, desde el punto de vista aplicado, el estudio detallado de la influencia de una variable individual sobre la actividad no resulta relevante. En el campo, los animales se ven

175 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia expuestos a multitud de factores ambientales de forma simultánea, y es el efecto conjunto de todos ellos, y también de factores endógenos, lo que determina su nivel de actividad (Rollo, 1982). Los modelos de predicción intentan proporcionar una visión integradora de la actividad de los animales en función de muchas variables (Cook, 2001).

Existen diferentes métodos de análisis estadístico que han sido utilizados por distintos autores para el desarrollo de modelos de predicción de actividad de gasterópodos terrestres. Los modelos desarrollados hasta la actualidad pueden dividirse en dos grandes grupos (Cook, 2001). Por un lado están aquellos que pretenden pronosticar el nivel de actividad de los animales en una noche determinada o que pretenden identificar aquellas noches en las que cabe esperar una elevada actividad de las babosas en función de las condiciones ambientales; modelos de este tipo han sido desarrollados por Crawford-Sidebotham (1972), Young y Port (1989) y Young et al. (1991). Por otro lado están aquellos modelos que pretenden predecir la actividad de las babosas con un mayor nivel de detalle, como el desarrollado por Rollo (1982) para L. maximus, que intenta explicar las variaciones que se producen, hora a hora, en el nivel de actividad de los animales, o el desarrollado por Cook y Ford (1989) para L. pseudoflavus, que se basa en observaciones de la actividad y de las variables ambientales tomadas cada 30 minutos. Los modelos de este tipo, por lo tanto, pretenden explicar las variaciones de actividad que presentan los animales a lo largo de la noche. Los primeros responden a un enfoque aplicado al control de plagas, mientras que los segundos responden a un enfoque más básico, intentando arrojar luz sobre los mecanismos que subyacen a la influencia de los distintos

176 Modelo de predicción de actividad

factores sobre la actividad de los animales, en especial los factores (ritmos) endógenos (Cook, 2001).

Dentro de los dos tipos de modelos existen casos que utilizaron, como método de análisis de los datos, el análisis de regresión, que es el método de análisis más adecuado cuando las observaciones sobre las que se construye el modelo son muy discontinuas en el tiempo (Rollo, 1982). Modelos de actividad basados en análisis de regresión han sido desarrollados previamente por Crawford-Sidebotham (1972) para A. fasciatus, A. hortensis, A. subfuscus, A. lusitanicus, A. ater, T. budapestensis, D. reticulatum y D. caruanae, y por Rollo (1982) para L. maximus. Sin embargo, también se han desarrollado modelos que intentan explicar las variaciones de actividad a lo largo de la noche, utilizando otro tipo de análisis, el denominado análisis de umbrales (Rollo, 1982; Cook y Ford, 1989). El análisis de umbrales se basa en la idea de que cada variable individual condiciona o limita la actividad de los animales por encima y/o por debajo de unos valores determinados (umbrales), y las variaciones de actividad que se dan dentro de ese rango óptimo de valores, serán debidas al condicionamiento impuesto por otra u otras variables diferentes. Las curvas que definen los umbrales de cada variable individual pueden calcularse mediante análisis de correlación o de regresión, y la actividad se pronostica teniendo en cuenta, de forma conjunta, los umbrales de cada variable individual. A diferencia de los modelos basados en el análisis de regresión, no existe una expresión única que permita determinar la actividad de los animales en función del efecto conjunto de todas las variables consideradas. El principal inconveniente del análisis de umbrales para el desarrollo de modelos de actividad basados en observaciones de campo, es que sólo se pueden

177 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia incluir en el modelo variables que muestren valores situados fuera de su rango óptimo (valores que limiten la actividad) durante el período de observaciones (Cook, 2001).

Los modelos de actividad desarrollados por Young y Port (1989) y Young et al. (1991) (estos autores consideraron en conjunto a varias especies de babosas, de las cuales D. reticulatum era la más abundante, pero también incluyen datos de actividad de D. caruanae, A. distinctus y T. budapestensis) representan una extensión de la aplicación del análisis de umbrales al pronóstico de noches en las que es de esperar una elevada actividad de las babosas. Estos autores identificaron, para diversas variables ambientales individuales, los umbrales que definían las noches de actividad elevada, pero sin intentar expresar matemáticamente las curvas que definen dichos umbrales, sino dando sólo los valores extremos que definen el rango óptimo de valores para cada variable. Estos modelos pronostican que las noches de actividad alta serán aquellas en las que todas las variables contempladas presenten, de forma simultánea, valores situados dentro de su rango óptimo.

5.2.2. Los muestreos

El estudio de la actividad de D. reticulatum se realizó en la misma parcela que se utilizó para el estudio de su alimentación, y que ha sido descrita anteriormente.

Los muestreos se realizaron durante tres noches consecutivas por mes, desde julio de 1999 hasta junio de 2001, es decir, durante un total de 72

178 Modelo de predicción de actividad

noches a lo largo del período de estudio. Cada noche se realizaron una serie de recorridos por la parcela, de al menos 3 horas de duración, durante los cuales se anotó el número de babosas observadas activas. Los recorridos por la parcela se realizaron lentamente, escrutando el suelo y la vegetación a la búsqueda de babosas activas, pero no se realizó ningún esfuerzo por localizar a aquellas que pudieran encontrarse entre las plantas, fuera del alcance de la vista del observador.

Al comenzar cada muestreo y, posteriormente, a intervalos de 1 hora, se registraron la temperatura del suelo y la temperatura y humedad relativa del aire a 5 cm sobre el suelo. La temperatura del suelo se midió con un termómetro electrónico ElTh®, clavado en el suelo a una profundidad de 10 cm, y la temperatura y humedad relativa del aire con un termohigrómetro electrónico Elka® FTM01.

5.2.3. Variables y análisis estadístico

Para el desarrollo del modelo, las 72 noches de muestreo fueron clasificadas en tres niveles o categorías de actividad (baja, media y alta) según el número de babosas activas registradas en cada una de ellas. Estos niveles de actividad constituyeron la variable dependiente o variable de respuesta del modelo, es decir, la variable cuyo valor se trataba de expresar en función de los valores de las variables independientes o de predicción. Dentro de éstas se consideraron: i) las variables ambientales medidas in situ durante los muestreos; ii) variables ambientales correspondientes al día del muestreo o a los días anteriores al muestreo según los datos recogidos en una estación termopluviométrica

179 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia próxima a la zona de estudio (estación meteorológica del Observatorio Astronómico “Ramón María Aller” de la Universidad de Santiago de Compostela); iii) variables de tipo temporal (mes del año, estación); y iv) variables relacionadas con la dinámica de poblaciones de D. reticulatum en la zona de estudio. En la Tabla 5.1 se relacionan todas las variables consideradas para el desarrollo del modelo.

Dada la naturaleza de los datos, es decir, una variable de respuesta de tipo cualitativo con más de dos categorías (tres categorías: actividad baja, media y alta), y una serie de variables independientes dentro de las que hay variable cualitativas (factores) y cuantitativas (covariables), el procedimiento estadístico seleccionado para relacionar el nivel de actividad de las babosas con las variables independientes fue la regresión ordinal (McCullagh, 1980; McCullagh y Nelder, 1989). Puesto que las categorías de la variable dependiente están ordenadas, el modelo en el que se basa la regresión ordinal trabaja con probabilidades de respuesta acumulada, según la expresión,

j γ ij=≤PY()() j// x i =∑ PY = l x i l=1

donde Y denota la variable dependiente “actividad de las babosas”, con j = 1, 2 y 3 (categorías de respuesta = actividad baja, media y alta), y xi indica el conjunto de valores considerados para las covariables y factores, es decir, para las variables independientes.

180 Modelo de predicción de actividad

El modelo de la regresión ordinal viene dado por la expresión,

T link(γθβij ) =− jx i

donde θ j es el valor de tolerancia (umbral) y β el vector de parámetros del modelo (coeficiente o parámetro de ubicación). Como función link (función de vínculo) se utilizó la denominada log-log complementaria,

Link()γγij=− log(log(1) − ij por tanto, para cada j = 1, 2, 3

T log(−−=− log(1γθβij ) jx i

Para el análisis de los datos se utilizó el paquete estadístico SPSS (v. 11.0), que para la regresión ordinal aplica el procedimiento denominado PLUM (documentos del SPSS).

181 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Variable Descripción Tipo Mes Mes del año. Valores de 1 a 12 Cualitativa Estación Estación del año. Valores de 1 a 4 Cualitativa Lluvia o no en el momento de las observaciones. Lluvia in situ Valores 0 ó 1 Cualitativa Densidad nº de individuos m-2 Cuantitativa de población1 Temperatura del Cuantitativa aire in situ Temperatura media del aire durante las observaciones

Temperatura del Temperatura media del suelo durante las Cuantitativa suelo in situ observaciones % de humedad relativa del aire in % medio de humedad relativa del aire durante las Cuantitativa situ observaciones Temperatura Temperatura máxima del día de las observaciones Cuantitativa máxima del día

Temperatura Temperatura media del día de las observaciones Cuantitativa media del día

Temperatura Temperatura mínima del día de las observaciones Cuantitativa mínima del día Cantidad de precipitación en el día de las Cuantitativa Precipitación observaciones Días desde la nº de días desde la última precipitación al día de las Cuantitativa última observaciones precipitación % de humedad % medio de humedad relativa del aire en el día de las Cuantitativa relativa del aire en observaciones el día Insolación nº de horas de sol en el día de las observaciones Cuantitativa

Tabla 5.1. Variables independientes utilizadas para el desarrollo del modelo de predicción de actividad de Deroceras reticulatum. 1Como valores de la variable “densidad de población” se tomaron los obtenidos en el estudio realizado sobre la dinámica de poblaciones de D. reticulatum en la zona de estudio.

182 Modelo de predicción de actividad

Variable Descripción Tipo Temperatura Temperatura máxima de los 3 últimos días Cuantitativa máxima 3 días

Temperatura Temperatura media de los 3 últimos días Cuantitativa media 3 días

Temperatura Temperatura mínima de los 3 últimos días Cuantitativa mínima 3 días Precipitación Media de la cantidad de precipitación de los 3 últimos Cuantitativa media 3 días días

Precipitación total Cuantitativa 3 días Cantidad total de precipitación de los 3 últimos días % de humedad relativa del aire 3 % medio de humedad relativa del aire de los últimos Cuantitativa días 3 días Insolación media Cuantitativa 3 días nº medio de horas de sol en los 3 últimos días

Insolación total 3 Cuantitativa días nº total de horas de sol de los 3 últimos días

Temperatura Cuantitativa máxima 7 días Temperatura máxima de los 7 últimos días

Temperatura Cuantitativa media 7 días Temperatura media de los 7 últimos días

Temperatura Cuantitativa mínima 7 días Temperatura mínima de los 7 últimos días

Precipitación Media de la cantidad de precipitación de los 7 últimos Cuantitativa media 7 días días

Precipitación total Cuantitativa 7 días Cantidad total de precipitación de los 7 últimos días % de humedad relativa del aire 7 % medio de humedad relativa del aire de los últimos Cuantitativa días 7 días Insolación media Cuantitativa 7 días nº medio de horas de sol en los 7 últimos días Insolación total 7 días nº total de horas de sol de los 7 últimos días Cuantitativa

Tabla 5.1. (continuación) Variables independientes utilizadas para el desarrollo del modelo de predicción de actividad de Deroceras reticulatum.

183 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

5.3. Resultados

5.3.1. Desarrollo del modelo

El número medio de babosas activas observadas por noche fue de 201,2 ± 19,0. Los valores más bajos de actividad que se observaron corresponden a 16 individuos (3er muestreo de diciembre-2000), 17 individuos (2º muestreo de noviembre-2000) y 18 individuos (1er muestreo de diciembre-1999 y de noviembre-2000). Los valores más altos corresponden a 779 individuos (3er muestreo de mayo-2001), 666 individuos (2º muestreo de julio-1999) y 538 individuos (1er muestreo de mayo-2000).

La Figura 5.1 muestra la distribución de frecuencias del número de babosas observadas activas a lo largo del período de estudio. Las tres categorías de actividad consideradas para el desarrollo del modelo de predicción de actividad se establecieron en función de los siguientes límites: las noches en las que el número de babosas activas fue menor o igual a 100 se tomaron como noches de actividad baja; aquellas en las que el número de babosas activas fue mayor de 100 y menor o igual a 300 se consideraron noches de actividad media; y las noches en las que el número de babosas activas fue mayor de 300 se tomaron como de actividad alta (Tabla 5.2). Estos límites se corresponden de forma aproximada con los percentiles 25 (P25=96) y 75 (P75=302) de la distribución de frecuencias de la actividad observada; se tomaron como límites un valor ligeramente superior y otro ligeramente inferior, con el objeto de reducir las diferencias de tamaño de muestra entre las tres categorías.

184 Modelo de predicción de actividad

Según la prueba de Tukey para P<0,05, cada una de las tres categorías así establecidas resultó significativamente diferente de las restantes en cuanto a la cantidad de babosas activas (análisis de varianza sobre los datos de actividad de babosas transformados en su raíz cuadrada: F=153,730; g.l.=2, 69; P<0,001).

0.25

0.20

0.15

frecuencia 0.10

0.05

0.00 50 50 0 00 0 50 50 0 00 <50 -200 -30 -45 -5 -600 -70 51-100 01-1 1 51 51-4 1 01 1 51 51-8 1 15 201-2 2 301-3503 40 451-5005 55 601-6 6 701-7507 nº de babosas activas Figura 5.1. Distribución de frecuencias del número de babosas D. reticulatum observadas activas durante el período de estudio.

Categoría nº de babosas activas Actividad media de actividad observadas (N) nº de casos (media±error estándar) Baja (1) N ≤ 100 22 53,0±6,4 Media (2) 100 < N ≤ 300 31 173,8±11,1 Alta (3) 300 < N 19 419,3±29,8 Tabla 5.2. Categorías de la variable dependiente utilizadas para el desarrollo del modelo de predicción de actividad de D. reticulatum.

185 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Inicialmente se incluyeron en el análisis de regresión las 30 variables que figuran en la Tabla 5.1. Posteriormente se fueron eliminando, una a una, aquellas que no tenían un efecto significativo en el mismo (P>0,05). Como criterio para el orden de eliminación se tomó la significación (P- valor) de cada una de las variables para el contraste de la hipótesis nula

H0: βi = 0: es decir, del conjunto de variables que superaban el nivel de significación P=0,05 (aquellas variables para las cuales se aceptaba que su coeficiente o parámetro de ubicación, βi, era nulo) se fueron eliminando sucesivamente aquellas que presentaban el mayor P-valor.

De este modo se llegó finalmente a un modelo en el que estaban incluidas las covariables “densidad de población”, “temperatura del aire in situ”, “% de humedad relativa del aire in situ” y “% de humedad relativa del aire en el día del muestreo”, así como los factores “mes” y “lluvia in situ”, todos ellos con un efecto significativo (P≤0,05) en el modelo. Como las covariables “% de humedad relativa del aire in situ” y “% de humedad relativa del aire en el día del muestreo” presentaban una correlación significativa (r = 0,584, P<0,01), planteando problemas de colinealidad en el modelo, la variable “% de humedad relativa del aire en el día del muestreo” fue eliminada por ser la que presentaba el mayor P-valor. Las restantes variables incluidas en el modelo no presentaron problemas de colinealidad.

186 Modelo de predicción de actividad

El modelo final obtenido para explicar los niveles establecidos de actividad de la babosa D. reticulatum viene dado por la expresión,

log(−−≤ log(1PYˆ ( j / X )) =−θˆj [−0,06876 DENSPOB+ + 0,268 TAINSITU + + 0,122 HRINSITU + + 2,027 (si LLUVIA=0) + + 3,122 (si MES= 1) + + 2,395 (si MES= 2) + + 6,124 (si MES= 3) + + 3,790 (si MES= 4) + − 3,866 (si MES= 9) + − 2,564 (si MES=10) ] donde, Y= variable de respuesta “actividad de las babosas”, que puede tomar los valores j = 1 (actividad baja), j = 2 (actividad media) y j = 3 (actividad alta) DENSPOB= densidad de población (babosas m-2) TAINSITU= temperatura del aire in situ (ºC) HRINSITU= porcentaje de humedad relativa del aire in situ LLUVIA= lluvia in situ (0=ausencia, 1=presencia) MES= mes del año (1= enero, 2= febrero, ..., 12=diciembre)

La Tabla 5.3 muestra los valores de la estimación de cada uno de los parámetros del modelo, así como su P-valor e intervalo de confianza al 95%. La Tabla 5.4 muestra el valor y significación de diversos estadísticos relacionados con el mismo.

187 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Intervalo de confianza al 95% Error Estadístico Grados de Significación Límite Límite Variables Estimación estándar de Wald libertad (P) inferior superior

Umbral [ACTIV = 1] 12,117 3,790 10,222 1 0,001 4,689 19,545 [ACTIV = 2] 15,088 4,104 13,515 1 0,000 7,044 23,131 Ubicación DENSPOB -0,06876 0,027 6,592 1 0,010 -0,121 -0,01627 TAINSITU 0,268 0,114 5,522 1 0,019 0,04449 0,492 HRINSITU 0,122 0,037 10,582 1 0,001 0,04848 0,195 [LLUVIA 0] 2,027 0,712 8,100 1 0,004 0,631 3,423 [LLUVIA 1] 0 0 [MES 1] 3,122 1,228 6,465 1 0,011 0,715 5,529 [MES 2] 2,395 1,220 3,855 1 0,050 0,004107 4,786 [MES 3] 6,124 1,636 14,012 1 0,000 2,917 9,330 [MES 4] 3,790 1,265 8,979 1 0,003 1,311 6,269 [MES 5] 5,762 4,359 1,747 1 0,186 -2,781 14,305 [MES 6] -1,890 1,286 2,160 1 0,142 -4,410 0,630 [MES 7] -0,809 1,185 0,466 1 0,495 -3,132 1,513 [MES 8] -0,815 1,180 0,477 1 0,490 -3,127 1,497 [MES 9] -3,866 1,405 7,568 1 0,006 -6,620 -1,112 [MES 10] -2,594 1,172 4,900 1 0,027 -4,891 -0,297 [MES 11] -2,263 1,505 2,260 1 0,133 -5,212 0,687 [MES 12] 0 0

Tabla 5.3. Estimación de los parámetros del modelo de predicción de actividad de Deroceras reticulatum obtenido con el procedimiento de regresión ordinal.

ACTIV=1: umbral o valor de tolerancia (θ j ) para la categoría de actividad baja

ACTIV=2: umbral o valor de tolerancia (θ j ) para la categoría de actividad media

DENSPOB: densidad de población (babosas m-2)

TAINSITU: temperatura del aire in situ (ºC)

HRINSITU: porcentaje de humedad relativa del aire in situ

LLUVIA 0: ausencia de lluvia durante el muestreo

LLUVIA 1: lluvia durante el muestreo

MES: mes del año (MES 1= enero, ..., MES 12= diciembre)

188 Modelo de predicción de actividad

-2 log de la Grados de Significación verosimilitud Valor libertad (P) Ajuste del modelo (1) Sólo intersección 155,038 Final 0,000 χ2= 155,038 15 0,000 Bondad de ajuste (2) Pearson χ2= 86,744 127 0,998 Desviación χ2= 72,885 127 1,000 Coeficiente R2 de Cox y Snell (3) 0,884 Coeficiente R2 de Negelkerke (3) 1,000 Coeficiente R2 de McFadden (3) 1,000 Prueba de líneas paralelas (4) Hipótesis nula 0,000 General 0,000 χ2= 0,000 15 1,000

Tabla 5.4. Valor y significación de diversos estadísticos relacionados con el modelo de predicción de actividad de Deroceras reticulatum obtenido con el procedimiento de regresión ordinal.

(1) Contrasta la hipótesis nula H0 de que no existe un modelo de regresión ordinal para las covariables y factores contemplados en el mismo.

(2) Contrasta la hipótesis nula H0 de que el modelo es adecuado (no existen diferencias significativas entre lo observado y lo pronosticado por el modelo).

(3) Coeficientes que estiman la proporción de varianza de la variable dependiente que es explicada por el modelo.

(4) Contrasta la hipótesis nula H0 de que los parámetros de ubicación de las variables independientes son iguales para todas las categorías de la variable dependiente.

189 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

5.3.2. Ejemplo de aplicación del modelo

Como ejemplo de la aplicación del modelo, imaginemos que se quisiera estimar la categoría de actividad esperado en el mes de octubre (mes=10), en una noche sin lluvia (lluvia=0), con una % de humedad relativa del 89%, una temperatura de 11,7 ºC y una densidad de población de 4 individuos m-2. En primer lugar se calcula la probabilidad de que, en esas condiciones, se de una actividad baja (categoría de actividad=1),

log(−−= log(1PYˆ ( 1/ X )) =12,117−[(-0,06876×4)+(0,268×11,7)+ +(0,122×89)+2,027−2,594] = −1,03456

al despejar en la ecuación se obtiene que PYˆ(1/)= X = 0,3. Ésta es la probabilidad estimada para la categoría de actividad baja.

A continuación se calcula la probabilidad acumulada hasta la segunda categoría, es decir, la probabilidad de que en esas condiciones la actividad de las babosas sea baja o media (categoría de actividad=1 ó 2):

log(−−≤ log(1PYˆ ( 2 / X )) =15,088−[(-0,06876×4)+(0,268×11,7)+ +(0,122×89)+2.027−2,594] = 1,93644

190 Modelo de predicción de actividad

despejando de nuevo la probabilidad, obtenemos que PYˆ(2/)≤ X = 0,999. La probabilidad estimada para la categoría de actividad media será este valor menos la probabilidad estimada para la categoría de actividad baja, es decir, PYˆ(2/)= X = PYˆ(2/)≤ X - PYˆ(1/)= X = 0,699. Ésta es la probabilidad para la categoría de actividad 2 (actividad media).

Finalmente, como la suma de la probabilidad estimada para las tres categorías es igual a 1 (es decir, PYˆ(3/)≤ X =1), entonces la probabilidad estimada para la categoría de actividad alta se obtiene restando a 1 la probabilidad estimada para las otras dos categorías, es decir, PYˆ(3/)= X =1- PYˆ(2/)≤ X = 0,001. Éste es el valor de la probabilidad estimada para la categoría 3.

En definitiva, para este ejemplo, el modelo pronostica que las babosas presentarían un nivel de actividad medio, puesto que es la categoría de respuesta que presenta una mayor probabilidad estimada (P=0,699); la probabilidad de que, en las condiciones del ejemplo, la actividad de las babosas fuese baja es de P=0,3, y la probabilidad de que la actividad fuese alta es de P=0,001.

191 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

5.3.3. Predicción de la categoría de actividad de D. reticulatum en la zona de estudio en función de la temperatura y humedad ambientales

Siguiendo el procedimiento descrito en el epígrafe anterior, se calculó la probabilidad de cada una de las tres categorías de actividad en función de distintos valores de las variables temperatura y porcentaje de humedad relativa del aire. Como el modelo determina que la probabilidad cambia en función del mes del año y de la presencia o ausencia de lluvia, los cálculos se efectuaron para cada mes y para situaciones con lluvia y sin lluvia. Para cada mes se tomó el valor medio de densidad de población obtenido en el estudio de la dinámica de población de D. reticulatum. Los cálculos se realizaron para todas las combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa entre 2ºC y 20ºC, y entre 70% HR y 100% HR, con incrementos de temperatura de 1ºC e incrementos del 2% de humedad relativa.

A modo de referencia, en la Figura 5.2 se representan todas las combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire que se registraron in situ a lo largo del período de estudio, con indicación de la categoría de actividad de las babosas que se observó en cada caso.

La predicción de actividad de D. reticulatum para la zona de estudio se plasma en las Figuras 5.3 y 5.4. La Figura 5.3 representa las combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%.

192 Modelo de predicción de actividad

La Figura 5.4 representa como varía la probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta, en función de la temperatura y el % de humedad relativa del aire.

100 95 90

85

%HR 80

75

70

65 0 2 4 6 8 101214161820 Temperatura (ºC)

Figura 5.2. Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire registradas in situ en cada una de las 72 noches en las que se observó la actividad de D. reticulatum, y categoría de actividad registrada en cada una: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta.

193 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

ENERO (S IN LLUVIA)

100

95

90

R 85 %H 80

75 70 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20

Temperatura (ºC)

ENERO (CON LLUVIA)

100

95

90

85 %HR 80

75

70 234567891011121314151617181920 Temperatura (ºC) Figura 5.3. Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de enero: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ durante el mes correspondiente.

194 Modelo de predicción de actividad

FEBRERO (SIN LLUVIA)

100 95

90

85

%HR 80

75 70 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 Temperatura (ºC)

FEBRERO (CON LLUVIA)

100

95

90 85 %HR 80

75

70 234567891011121314151617181920 Temperatura (ºC) Figura 5.3. (continuación) Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de febrero: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ durante el mes correspondiente.

195 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

MARZO (SIN LLUVIA)

100 95

90

85 %HR 80

75

70 2 4 6 8 101214161820 Temperatura (ºC)

MARZO (CON LLUVIA)

100

95

90 85 %HR 80

75

70 234567891011121314151617181920 Temperatura (ºC) Figura 5.3. (continuación) Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de marzo: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ durante el mes correspondiente.

196 Modelo de predicción de actividad

ABRIL (S IN LLUVIA)

100 95

90 R 85 %H 80

75

70 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 Temperatura (ºC)

ABRIL (CON LLUVIA)

100

95

90

85

%HR 80 75

70 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 Temperatura (ºC)

Figura 5.3. (continuación) Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de abril: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ durante el mes correspondiente.

197 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

MAYO (S IN LLUVIA)

100 95

90 R 85 %H 80

75

70 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 Temperatura (ºC)

MAYO (CON LLUVIA)

100

95

90

85

%HR 80 75

70 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 Temperatura (ºC)

Figura 5.3. (continuación) Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de mayo: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ durante el mes correspondiente.

198 Modelo de predicción de actividad

JUNIO (S IN LLUVIA)

100 95

90 R 85 %H 80

75

70 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 Temperatura (ºC)

JUNIO (CON LLUVIA)

100

95

90

85

%HR 80 75

70 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 Temperatura (ºC)

Figura 5.3. (continuación) Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de junio: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ durante el mes correspondiente.

199 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

JULIO (S IN LLUVIA)

100 95 90 R 85 %H 80

75

70 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 Temperatura (ºC)

JULIO (CON LLUVIA)

100

95

90

85

%HR 80 75

70 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 Temperatura (ºC)

Figura 5.3. (continuación) Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de julio: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ durante el mes correspondiente.

200 Modelo de predicción de actividad

AGOS TO (S IN LLUVIA)

100 95 90 R 85 %H 80

75

70 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 Temperatura (ºC)

AGOSTO (CON LLUVIA)

100

95

90

85

%HR 80 75

70 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 Temperatura (ºC)

Figura 5.3. (continuación) Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de agosto: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ durante el mes correspondiente.

201 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

S EPTIEMBRE (S IN LLUVIA)

100 95

90 R 85 %H 80

75

70 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 Temperatura (ºC)

SEPTIEMBRE (CON LLUVIA)

100

95

90

85

%HR 80 75

70 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 Temperatura (ºC)

Figura 5.3. (continuación) Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de septiembre: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ durante el mes correspondiente.

202 Modelo de predicción de actividad

OCTUBRE (S IN LLUVIA)

100 95

90 R 85 %H 80

75

70 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20 Temperatura (ºC)

OCTUBRE (CON LLUVIA)

100

95

90

85

%HR 80 75

70 234567891011121314151617181920 Temperatura (ºC)

Figura 5.3. (continuación) Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de octubre: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ durante el mes correspondiente.

203 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

NO VIEMBRE (S IN LLUVIA)

100 95

90

R 85 %H 80

75 70 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20

Temperatura (ºC)

NOVIEMBRE (CON LLUVIA)

100

95

90

85 %HR 80

75

70 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 Temperatura (ºC) Figura 5.3. (continuación) Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de noviembre: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ durante el mes correspondiente.

204 Modelo de predicción de actividad

DICIEMBRE (SIN LLUVIA)

100 95

90

85 %HR 80

75 70 2468101214161820

Temperatura (ºC)

DICIEMBRE (CON LLUVIA)

100

95

90

85

%HR 80 75

70 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 Temperatura (ºC)

Figura 5.3. (continuación) Combinaciones de temperatura y de % de humedad relativa del aire para las que el modelo pronostica una de las tres categorías de actividad de D. reticulatum con una probabilidad mayor o igual al 50%, en el mes de diciembre: = actividad baja, = actividad media, = actividad alta. El cuadro en trazo punteado sobre la gráfica superior indica los rangos de valores de temperatura y de %HR registrados in situ durante el mes correspondiente.

205 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

ENERO

0.9 0.85 0.8

0.75 0.7 0.65 0.6 0.55

0.5 0.45 ENERO CON LLUVIA 0.4 0.35 0.3 0.25 0.2 0.15 0.1 0.05 0

Figura 5.4. Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de enero.

206 Modelo de predicción de actividad

FEBRERO

0.9 0.85 0.8

0.75 0.7 0.65 0.6 0.55 0.5 0.45 FEBRERO CON LLUVIA 0.4 0.35 0.3 0.25 0.2 0.15 0.1 0.05 0

Figura 5.4. (continuación) Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de febrero.

207 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

MARZO

0.9 0.85 0.8 0.75 0.7 0.65 0.6 0.55

0.5 0.45 MARZO CON LLUVIA 0.4 0.35 0.3

0.25 0.2 0.15 0.1 0.05

0

Figura 5.4. (continuación) Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de marzo.

208 Modelo de predicción de actividad

ABRIL

0.9 0.85 0.8

0.75 0.7 0.65 0.6 0.55

0.5 ABRIL CON LLUVIA 0.45 0.4 0.35 0.3 0.25 0.2 0.15 0.1 0.05 0

Figura 5.4. (continuación) Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de abril.

209 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

MAYO

0.9 0.85 0.8 0.75 0.7 0.65 0.6 0.55 0.5 0.45 MAYO CON LLUVIA 0.4 0.35 0.3 0.25 0.2 0.15 0.1 0.05 0

Figura 5.4. (continuación) Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de mayo.

210 Modelo de predicción de actividad

JUNIO

0.9 0.85

0.8 0.75 0.7 0.65 0.6

0.55 0.5 0.45 JUNIO CON LLUVIA 0.4 0.35 0.3 0.25 0.2 0.15 0.1 0.05 0

Figura 5.4. (continuación) Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de junio.

211 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

JULIO

0.9 0.85 0.8 0.75 0.7 0.65 0.6 0.55 0.5 0.45 JULIO CON LLUVIA 0.4 0.35 0.3 0.25 0.2 0.15 0.1 0.05 0

Figura 5.4. (continuación) Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de julio.

212 Modelo de predicción de actividad

AGOSTO

0.9 0.85 0.8 0.75 0.7 0.65 0.6 0.55 0.5 0.45 AGOSTO CON LLUVIA 0.4 0.35 0.3 0.25

0.2 0.15 0.1 0.05 0

Figura 5.4. (continuación) Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de agosto.

213 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

SEPTIEMBRE

0.9 0.85 0.8

0.75 0.7 0.65 0.6 0.55

0.5 0.45 SEPTIEMBRE CON LLUVIA 0.4 0.35 0.3

0.25 0.2 0.15 0.1 0.05

0

Figura 5.4. (continuación) Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de septiembre.

214 Modelo de predicción de actividad

OCTUBRE

0.9 0.85 0.8 0.75 0.7 0.65 0.6 0.55 0.5 0.45 OCTUBRE CON LLUVIA 0.4 0.35 0.3 0.25 0.2 0.15 0.1

0.05 0

Figura 5.4. (continuación) Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de octubre.

215 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

NOVIEMBRE

0.9 0.85 0.8 0.75 0.7 0.65 0.6 0.55 0.5 0.45 NOVIEMBRE CON LLUVIA 0.4 0.35 0.3 0.25 0.2 0.15 0.1

0.05 0

Figura 5.4. (continuación) Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de noviembre.

216 Modelo de predicción de actividad

DICIEMBRE

0.9 0.85 0.8 0.75 0.7 0.65 0.6

0.55 0.5 0.45 DICIEMBRE CON LLUVIA 0.4 0.35

0.3 0.25 0.2 0.15 0.1 0.05 0

Figura 5.4. (continuación) Probabilidad pronosticada por el modelo para la categoría de actividad alta en función de la temperatura y del %HR para el mes de diciembre.

217 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

5.3.4. Análisis del modelo

La Figura 5.5 representa la actividad de D. reticulatum registrada a lo largo del período de estudio, y en ella se indican las noches en las que el modelo pronostica una categoría de actividad diferente a la observada. El mayor porcentaje de acierto en el pronóstico del modelo se produjo en la categoría de actividad alta, con 16 aciertos sobre 19 casos (84,2% de acierto): en 3 noches en las que la actividad observada fue alta el modelo pronostica una actividad de tipo medio.

En la categoría de actividad baja se obtuvo el menor porcentaje de acierto del modelo, con 16 pronósticos correctos sobre 22 casos (un 72,7% de acierto): de 6 noches en las que la actividad observada fue baja, el modelo pronostica 5 como de actividad media y 1 como de actividad alta. Con respecto al nivel de actividad media, el modelo pronostica correctamente 25 de los 31 casos observados (un 80,6% de acierto): de 6 noches en las que la actividad observada fue media, el modelo pronostica 3 como de actividad baja y 3 como de actividad alta.

En conjunto, el modelo pronostica correctamente el nivel de actividad de D. reticulatum en 57 de las 72 noches estudiadas, es decir, en el 79,2% de los casos. La comparación de las distribuciones de las categorías de actividad observadas y las pronosticadas por el modelo mediante tablas de contingencia y la prueba χ2 demostró la existencia de una relación altamente significativa entre ambas (χ2=70,411, g.l.=4, P<0,001) (Tabla 5.5).

218 Modelo de predicción de actividad

800 700 600 500

400

300 200 nº de babosas activas 100 0 jasondefmamjjasondefmamj 1999 2000 2001

Figura 5.5. Actividad de D. reticulatum a lo largo del período de estudio. Las barras indican la actividad observada, según el siguiente código de colores: noches de actividad baja, noches de actividad media, noches de actividad alta. Las barras marcadas con un punto en su parte superior son aquellas para las que el modelo de actividad pronostica un nivel de actividad diferente al observado, el cual está indicado por el color del punto correspondiente.

Numero de casos pronosticados Categorías de Actividad Baja Media Alta Total % de acierto Baja 16 5 1 22 72,7% Numero de casos Media 3 25 3 31 80,6% observados Alta 0 3 16 19 84,2% Total 19 33 20 72 79,2% Tabla 5.5. Tabla de contingencia del número de casos observados para cada nivel de actividad de Deroceras reticulatum, frente a los pronosticados por el modelo.

219 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Al considerar individualmente el efecto de las variables incluidas en el modelo sobre la categoría de actividad de las babosas, los resultados fueron dispares, en el sentido de que en algunos casos se obtuvieron efectos significativos, pero en otros casos no. La Tabla 5.6 muestra los valores medios y los rangos de densidad de población, temperatura in situ y porcentaje de humedad relativa in situ correspondientes a cada una de las tres categorías de actividad. No existieron diferencias significativas entre las tres categorías de actividad en lo referente a la densidad de población (análisis de varianza sobre los datos de densidad de población transformados en su raíz cuadrada: F=2,689, g.l.=2, 69, P>0,05; Figura 5.6) ni en lo referente a la temperatura in situ (análisis de varianza, F=0,892, g.l.=2, 69, P>0,05; Figura 5.7). Por el contrario, el porcentaje de humedad relativa del aire in situ sí tuvo un efecto significativo sobre la categoría de actividad (análisis de varianza, F=6,596, g.l.=2, 69, P<0,01); la prueba de Tukey para P<0,05 reveló que la categoría de actividad baja fue diferente de las otras dos con respecto a los valores de humedad relativa, pero las categorías media y alta fueron similares (Figura 5.8)

Densidad Temperatura Categoría de de población del aire in situ % de humedad actividad (babosas m-2) (ºC) relativa Baja 15,3±3,3 9,9±0,9 81,5±2,2 (0,8-41,6) (2,4-16,1) (69,6-96,5) Media 29,3±5,1 11,2±0,7 88,2±1,1 (0,8-68,0) (2,5-18,4) (76,1-99,9) Alta 30,4±4,6 11,3±0,8 88,9±1,3 (3,2-68,0) (4,1-17,4) (76,5-100) Tabla 5.6. Valores medios (media±desviación estándar) y rangos de densidad de población, temperatura del aire in situ y porcentaje de humedad relativa del aire in situ para cada una de las tres categorías de actividad.

220 Modelo de predicción de actividad

40

30

-2

20

individuos m 10

0 baja media alta Categoría de actividad Figura 5.6. Valores medios (media±error estándar) de densidad de población para cada una de las categorías de actividad de D. reticulatum.

14

12

10

8

ºC 6

4

2

0 baja media alta Categoría de actividad Figura 5.7. Valores medios (media ± error estándar) de temperatura del aire in situ para cada una de las categorías de actividad de D. reticulatum.

221 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

100

95 b b

90 a %HR 85

80

75 baja media alta

Categoría de actividad

Figura 5.8. Valores medios (media±error estándar) del porcentaje de humedad relativa del aire in situ, para cada una de las categorías de actividad de D. reticulatum. Las medias marcadas con la misma letra no son significativamente diferentes entre sí según las prueba de Tukey para P<0,05.

Con respecto a los factores incluidos en el modelo de predicción de actividad (lluvia in situ y mes del año), ambos tuvieron, de forma individual, un efecto significativo sobre la actividad de las babosas.

La cantidad media de babosas activas registradas en muestreos en los que no llovía (lluvia in situ=0) fue de 224,7±20,9 individuos (n=60), mientras que en muestreos realizados con lluvia (lluvia in situ=1) la media de babosas activas fue de 86,2±28,3 individuos (n=12) (Figura 5.9). El análisis de varianza reveló un efecto significativo de la lluvia sobre la actividad (análisis de varianza sobre los datos de actividad de babosas transformados en su raíz cuadrada: F= 12,822, g.l.= 1, 70, P<0,01).

222 Modelo de predicción de actividad

300

250

200

150

100

nº de babosas activas 50

0 si no Lluvia in situ Figura 5.9. Cantidad media (media±error estándar) de babosas activas observadas en función de la presencia o ausencia de lluvia durante el muestreo.

La presencia o ausencia de precipitación durante los muestreos también tuvo un efecto significativo sobre la distribución de frecuencias observada de las categorías de actividad (χ2=9,015, g.l.=2, P<0,05), con un predominio evidente de la categoría de actividad baja en los muestreos realizados con lluvia (Figura 5.10A). Al considerar sólo las noches en las que no existió precipitación, la actividad observada y la pronosticada por el modelo mantuvieron una relación estadísticamente significativa (χ2=68,817, g.l.=4, P<0,001), sin embargo, lo observado y lo pronosticado por el modelo se comportaron de forma independiente al considerar únicamente las noches con lluvia (χ2=3,217, g.l.=4, P>0,05) (Figura 5.10B). El porcentaje de acierto en el pronóstico del modelo fue del 83,3% en situaciones sin lluvia, pero lo fue de tan solo un 58,3% en noches con lluvia.

223 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

0.8 A

0.6

0.4

frecuencia

0.2

0 baja media alta Categoría de actividad observada 0.8 B

0.6

0.4

frecuencia 0.2

0

baja media alta Categoría de actividad pronosticada

Figura 5.10. Distribuciones de frecuencias de las categorías de actividad de D. reticulatum en función de la presencia ( ) o ausencia ( ) de lluvia; (A) según lo observado y (B) según lo pronosticado por el modelo de actividad.

224 Modelo de predicción de actividad

La Figura 5.11 representa el número medio de babosas activas observadas, en función del factor “mes del año”. El análisis de varianza demostró un efecto altamente significativo del mes sobre la actividad de las babosas (análisis de varianza sobre los datos de actividad de babosas transformados en su raíz cuadrada: F= 11,217, g.l.= 11, 60, P<0,001). La densidad media de población de cada mes no estuvo correlacionada de forma significativa con la actividad media registrada en cada uno, ni al considerar los 24 meses del período de estudio (coeficiente de correlación τ de kendall= 0,287; P>0,05; n=24), ni al considerar los 12 meses del factor “mes del año” incluido en el modelo (τ de kendall= 0,260; P>0,05; n=12) (Figura 5.12).

Las distribuciones de frecuencias de las tres categorías de actividad en función del mes del año, según lo observado y lo pronosticado por el modelo, se muestran en la Figura 5.13. En tres casos (enero, mayo y noviembre) las distribuciones de frecuencias de las categorías de actividad observadas y pronosticadas por el modelo resultaron idénticas y el nivel de acierto en el pronóstico del modelo fue del 100%. Para febrero y octubre, el modelo pronostica una categoría de actividad diferente a la observada en dos ocasiones de cada mes, aunque las distribuciones de las categorías de actividad observadas y pronosticadas también resultaron idénticas. El nivel de acierto más bajo en el pronóstico del modelo es el correspondiente al mes de agosto, para el cual la predicción difiere de lo observado en tres de las seis noches estudiadas.

225 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

600

500

400

300

200 nº de babosas activas 100

0 ene feb mar abr may jun jul ago sep oct nov dic Mes

Figura 5.11. Cantidad media (media±error estándar) de babosas activas observadas en función del mes del año.

600

500

400

300

200

babosas activas nº de 100 0 0 10203040506070

densidad de población (babosas m-2)

Figura 5.12. Diagrama de dispersión de la densidad de población frente a la actividad observada (los puntos representan la media para cada mes del año, n=12).

226 Modelo de predicción de actividad

A

1 0.8

0.6

0.4 frecuencia 0.2 0 ene feb mar abr may jun jul ago sep oct nov dic Mes

B

1 0.8 0.6

0.4

frecuencia 0.2 0 ene feb mar abr may jun jul ago sep oct nov dic Mes Figura 5.13. Distribuciones de frecuencias de las categorías de actividad de D. reticulatum en función del mes del año: (A) según lo observado y (B) según lo pronosticado por el modelo de actividad. ( ) actividad baja; ( ) actividad media; ( ) actividad alta.

227 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Aunque el factor “estación del año” no resultó finalmente incluido en el modelo de predicción de actividad, la descripción de la actividad de D. reticulatum en función de la estación del año, que se expone a continuación, resulta adecuada para la integración de los resultados que obtuvimos en el estudio de la actividad de las babosas con los que obtuvimos del estudio de su dinámica de población y del estudio de su alimentación. La Figura 5.14 representa las cantidades medias de babosas activas observadas en función de la estación del año. Las diferencias entre estaciones resultaron altamente significativas a este respecto (análisis de varianza sobre los datos de actividad de babosas transformados en su raíz cuadrada: F= 7,801, g.l.= 3, 68, P<0,001), aunque sólo el otoño resultó diferente del resto de las estaciones (prueba de Tukey para P<0,05).

350 a 300 a a 250 200 150 b 100

nº de babosas activas 50 0 invierno primavera verano otoño Estación Figura 5.14. Cantidad media (media±error estándar) de babosas activas observadas, en función de la estación del año. Las medias marcadas con la misma letra no son significativamente diferentes entre sí según las prueba de Tukey para P<0,05.

228 Modelo de predicción de actividad

Las distribuciones de frecuencias de las tres categorías de actividad en función de la estación del año, según lo observado y según lo pronosticado por el modelo de actividad, se muestran en la Figura 5.15. La distribución de las tres categorías de actividad estuvo relacionada de forma significativa con la estación del año (χ2=18,252, g.l.=6, P<0,01). Según los datos observados, la distribución de las categorías de actividad fue idéntica en el invierno y en el verano: en ambos casos la actividad media fue la dominante (55,6% de los casos), seguida de la actividad alta (27,8% de los casos) y finalmente la actividad baja (16,7% de los casos). La primavera fue la estación en la que la actividad alta fue más frecuente (44,4% de los casos), seguida de la actividad media (33,3% de los casos) y la actividad baja (22,2% de los casos). El otoño estuvo claramente dominado por la actividad baja (66,7% de los casos), mientras que la actividad media se dio en el 27,8% de los casos y la actividad alta en sólo un 5,6% de los casos estudiados.

El mayor porcentaje de acierto en el pronóstico del modelo de actividad se dio en las noches correspondientes a la primavera, para las cuales la predicción es correcta en 16 de los 18 casos estudiados (88,9%); para las noches del invierno y el otoño, el modelo de actividad pronostica correctamente 14 de los 18 casos estudiados en cada caso (77,8%); con respecto al verano, la predicción es acertada en 13 de los 18 casos estudiados (72,2%). Al igual que en el caso de la actividad observada, la distribución de las categorías de actividad pronosticas por el modelo estuvo relacionada de forma significativa con la estación del año (χ2=21,608, g.l.=6, P<0,001). La distribución estacional de las categorías de actividad, según la predicción del modelo para los datos registrados, mantiene las mismas tendencias que la distribución observada, es decir,

229 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia el otoño es la estación para la cual el modelo pronostica una mayor abundancia de actividad baja, para la primavera pronostica una mayor frecuencia de actividad alta, y para el invierno y el verano una mayor frecuencia de actividad media.

A

1 0.8

0.6 0.4

frecuencia 0.2 0 invierno primavera verano otoño

Estación

B

1 0.8 0.6 0.4

frecuencia 0.2 0 invierno primavera verano otoño Estación

Figura 5.15. Distribuciones de frecuencias de las categorías de actividad de D. reticulatum en función de la estación del año: (A) según lo observado y (B) según lo pronosticado por el modelo de actividad. ( ) actividad baja; ( ) actividad media; ( ) actividad alta.

230 Modelo de predicción de actividad

5.4. Discusión

Desde el punto de vista biológico, el significado de un modelo viene dado por las variables incluidas en el mismo y la justificación de su efecto sobre la actividad de los animales, es decir, por la existencia de una relación causal entre las variables independientes y la variable de respuesta (Rollo, 1982). Con la excepción de la lluvia, considerada como un factor en el modelo que se desarrolló, todas las restantes variables de predicción incluidas en el modelo, y su influencia sobre la actividad de los gasterópodos terrestres, han sido estudiadas previamente, ya sea de forma individual o por medio de su inclusión en modelos de predicción de actividad.

Con respecto a la variable densidad de población, es evidente que ésta es un condicionante de primer orden de la actividad observada, ya que la cantidad de animales que se pueden mostrar activos en cada momento depende de la cantidad de animales que existen en la población en ese momento. No obstante, es importante no sobrevalorar el efecto de la abundancia de animales sobre la actividad. En las tres noches de cada mes en las que se realizaron los muestreos, se observaron variaciones de actividad que no pueden relacionarse con la densidad de población, puesto que ésta era la misma en las tres. Como ejemplos más claros pueden citarse las tres noches de diciembre de 2000, en las que se observaron 123 (actividad media), 303 (actividad alta) y 16 (actividad baja) babosas activas, o las de abril de 2001, en las que se registraron 372 (actividad alta), 70 (actividad baja) y 361 (actividad alta) babosas activas. Estos ejemplos demuestran que existen variaciones de actividad que nada tienen que ver con el tamaño de población. En el modelo de predicción

231 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia de actividad que se desarrolló, las noches de muestreo se clasificaron en tres categorías que presentaban diferencias muy significativas entre sí en cuanto a la actividad de las babosas, pero que no eran diferentes en cuanto a la densidad de población, lo que implica que la variable densidad de población no permite explicar, por sí sola, las diferentes categorías de actividad que fueron consideradas para la elaboración del modelo.

En cuanto al efecto directo de la densidad de población sobre la actividad y a su relación causal, la bibliografía refleja evidencias de efectos positivos (Hamilton y Wellington, 1981; Hommay et al., 1998) y también de efectos negativos (Rollo, 1989; Cook, 2001). Por otro lado, el tipo de relación entre densidad de población y actividad podría no ser constante, como señalan Voss, Hoppe y Ulber (1998), quienes estudiaron en el campo la actividad y el tamaño de población de D. agreste, D. reticulatum y A. distinctus y encontraron, para las tres especies, variaciones interanuales en la relación de las dos variables.

Hamilton y Wellington (1981), quienes estudiaron la relación entre la densidad de población y el nivel de actividad de las babosas A. ater y A. colombianus en condiciones semi-naturales, encontraron un efecto positivo del número de individuos sobre la actividad, y lo atribuyeron a la estimulación mutua, mediante el contacto físico, entre los individuos de la población. Con la especie D. reticulatum, Hommay et al. (1998) observaron que los individuos que inician su actividad nocturna en primer lugar estimulan a las babosas que todavía no lo han hecho, al encontrárselas en su camino cuando abandonan los refugios en los que han pasado el día. Según esto, es de esperar que ese efecto sea tanto más

232 Modelo de predicción de actividad

importante cuanto más elevada sea la cantidad de individuos, pero también parece lógico pensar que ese tipo de situaciones no deben de producirse con frecuencia en la naturaleza, sin limitaciones de espacio ni de la cantidad de refugios.

En cuanto al efecto negativo de la abundancia de animales sobre su actividad, Cameron y Carter (1979) demostraron experimentalmente que el nivel de actividad de los caracoles C. nemoralis, C. hortensis y C. aspersus se ve reducido cuando son introducidos en cajas tratadas con moco de individuos de la misma especie, con respecto a la actividad que presentan al ser introducidos en cajas limpias. De forma similar, Dan y Bailey (1982) demostraron que el moco de los adultos de C. aspersus reduce la actividad de los juveniles de la misma especie. Estos efectos han sido atribuidos a la presencia, en los rastros de moco que dejan los animales al desplazarse, de feromonas que afectan a su comportamiento (Rollo, 1989; Cook, 2001).

Los dos tipos de efectos (positivo y negativo) de la abundancia de animales sobre su actividad, puestos de manifiesto en experiencias realizadas en condiciones de laboratorio o semi-naturales, pueden producirse también en las poblaciones naturales, pero en espacios abiertos parece probable que la interacción entre los individuos por medio de señales químicas (con un efecto negativo sobre la actividad) sea más importante que la interacción de tipo físico, con un efecto positivo (Baur, 1993; Cook, 2001). En el modelo de actividad de D. reticulatum que se desarrolló en el presente trabajo, el signo del parámetro de ubicación (del coeficiente) de la variable “densidad de población” indica que, en el contexto general del efecto de todas las variables, el de la

233 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia densidad de población sobre la categoría de actividad de las babosas fue de carácter negativo.

La temperatura y la humedad son los dos factores que tradicionalmente se han considerado como fundamentales en la regulación de la actividad de los gasterópodos terrestres. Desde que los cambios de temperatura fueron señalados por Dainton (1954a) como el principal factor regulador de la actividad de D. reticulatum, las referencias a la importancia de la temperatura sobre la actividad de numerosas especies de gasterópodos terrestres han sido abundantes (Karlin, 1961; Blinn, 1963; Baker, 1973; Potts, 1975; Bailey, 1975; Dundee, 1977; Rollo, 1982; Dainton y Wright, 1985; Dainton 1989; Munden y Bailey, 1989). En los modelos desarrollados hasta la actualidad para expresar la actividad de estos animales en función de variables ambientales, la temperatura ha figurado siempre entre las variables de predicción (Crawford-Sidebotham, 1972; Rollo, 1982, Cook y Ford, 1989; Young y Port, 1989; Young et al., 1991).

Wareing y Bailey (1985), mediante experiencias de laboratorio con D. reticulatum, encontraron una estrecha relación entre temperatura y actividad, aunque dicha relación no era constante sino que variaba estacionalmente en función del fotoperíodo. Según estos autores, en invierno el nivel de actividad asciende con la temperatura hasta los 12ºC y desciende con la temperatura a partir de ese valor; en verano, la actividad de las babosas aumenta con la temperatura hasta los 16ºC, y desciende a partir de ese valor. Mediante un análisis de regresión, Wareing y Bailey (1985) determinaron que la temperatura óptima para la actividad locomotora de D. reticulatum es de 13ºC en fotoperíodos cortos

234 Modelo de predicción de actividad

(invierno) y de 17ºC en fotoperíodos largos (verano), concluyendo que, en la naturaleza, las babosas están expuestas la mayor parte del tiempo a valores de temperatura que están por debajo del óptimo para su actividad.

Según Webley (1964), el 60% de las variaciones de actividad que presentan las babosas puede explicarse teniendo en cuenta únicamente la temperatura ambiental, e indica que los mayores niveles de actividad que observa en D. reticulatum se producen a temperaturas comprendidas entre 4,5 y 10ºC. Crawford-Sidebotham (1972) también encuentra una relación estrecha entre la actividad de D. reticulatum y la temperatura: señala que la actividad de las babosas aumenta al aumentar la temperatura, pero no especifica el rango ni la media de las temperaturas que registró durante sus observaciones. Según el modelo de actividad desarrollado por Young y Port (1989), las babosas pueden presentar una actividad alta (cualquier valor de actividad situado por encima del valor medio de todas las observaciones realizadas) a cualquier valor de temperatura comprendido entre 1,4 y 16,5ºC. En nuestro caso, las tres categorías de actividad se dieron en un amplio rango de valores de temperatura: la actividad alta entre 4,1 y 17,4 ºC, la actividad media entre 2,5 y 18,4ºC, y la actividad baja entre 2,4 y 16,1ºC. Si utilizásemos las mismas categorías de actividad que Young y Port (1989), es decir, si tomásemos como categoría de actividad alta aquellas ocasiones en las que el número de babosas observadas fue superior a la media de todas las noches, la actividad de tipo alto se habría dado en el rango de temperatura 4,1-18,2ºC ( x =11,1±0,7 ºC), y la actividad de tipo bajo en el rango 2,4-18,4ºC ( x =10,7±0,6 ºC). Del mismo modo que en el caso de la densidad de población, la variable temperatura no explica, por sí sola, ni las tres categorías de actividad consideradas en nuestro modelo, ni

235 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia explicaría las dos categorías de actividad que se establecerían siguiendo el criterio de Young y Port (1989).

Es evidente que los valores máximos de temperatura a los que los autores citados registraron una actividad de D. reticulatum de tipo alto (10ºC en el caso de Webley, 1964; 16,5ºC en el caso de Young y Port, 1989) son menores que los registrados en el presente trabajo (18,2ºC si considerásemos sólo las dos categorías de actividad de Young y Port, 1989), lo cual se explica, probablemente, por el ámbito geográfico y la climatología en la que desarrollaron los diferentes trabajos, en el Reino Unido (Webley, 1964; Young y Port, 1989) y Galicia (presente trabajo). En cualquier caso, la relación entre temperatura y actividad que refleja nuestro modelo es del mismo tipo que la que refleja el modelo de actividad de D. reticulatum desarrollado por Crawford-Sidebotham (1972), es decir, dentro del rango de temperaturas registradas a lo largo del estudio, la actividad de las babosas aumenta al aumentar la temperatura.

Según Machin (1975), el factor dominante en la regulación de la actividad de los gasterópodos terrestres es la humedad. De la misma opinión es Cook (2001), quien señala que su comportamiento está condicionado por esta variable, en todo momento. Para reproducirse y satisfacer sus necesidades de alimento se ven obligados a abandonar sus refugios, oscuros y húmedos, iniciando una fase de actividad en la que pierden agua de forma continua debido a la producción de moco, la evaporación y la respiración, por lo que su nivel de actividad dependerá en gran medida de la posibilidad de recuperar el agua que van perdiendo y así poder mantener un grado de hidratación adecuado.

236 Modelo de predicción de actividad

Al igual que la temperatura, la humedad también ha sido incluida, de una forma u otra, en todos los modelos de actividad de gasterópodos terrestres (Crawford-Sidebotham, 1972; Rollo, 1982, Cook y Ford, 1989, Young y Port, 1989, Young et al., 1991). Crawford-Sidebotham (1972) incluye, en su modelo de predicción de actividad de D. reticulatum, el déficit de presión de vapor (en mm Hg), y señala que la actividad de las babosas disminuye a medida que aumenta el valor de esta variable; este autor encuentra que en función de sólo dos variables (el déficit de presión de vapor y la temperatura) es posible explicar el 71% de la variación de actividad observada en D. reticulatum. Por el contrario, Rollo (1982), quien consideró el porcentaje de humedad relativa, el déficit de presión de vapor (mm Hg) y la tasa de evaporación (en mm3 min-1) para la elaboración de un modelo de actividad de L. maximus, encontró que ninguna de las tres variables resultaba significativa para explicar las variaciones de actividad de las babosas; el autor lo atribuye a que las tres variables resultaban redundantes con otras, que sí resultaban significativas en su modelo, como la intensidad luminosa, la hora del día y la temperatura; además, señala que las especies de gran tamaño, como L. maximus, son menos dependientes de la humedad ambiental que las especies pequeñas, debido a que la menor relación superficie/volumen de las primeras hace que sus pérdidas de agua por evaporación sean menos importantes.

Cook y Ford (1989) encontraron que la actividad de L. pseudoflavus se reduce con valores de humedad relativa inferiores al 89,5%. Según Young y Port (1989), la actividad de las babosas no se ve afectado por la humedad ambiental a partir de un valor del 81,5% HR. En nuestro caso,

237 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia las observaciones de actividad alta fueron realizadas con valores de humedad relativa comprendidos entre el 76,5% y el 100% ( x =88,9±1,3% HR). Las observaciones de actividad media fueron realizadas con valores de humedad relativa comprendidos entre el 76,1% y el 99,% ( x =88,2±1,1% HR). La humedad relativa existente en ocasiones en las que la actividad de las babosas fue baja estuvo comprendida entre un 69,6% y un 96,5% ( x =81,5±2,2% HR). Si utilizásemos las dos categorías de actividad de Young y Port (1989), la actividad de tipo alto se habría dado en un rango de humedad comprendido entre el 76,1% y el 100% ( x =89,2±1,1% HR), y la actividad de tipo bajo en el rango de 69,6% y 99,9% ( x =84,5±1,4% HR), resultando diferencias significativas entre ambas categorías en lo referente a la humedad relativa. Por lo tanto, en cualquiera de los dos casos (tres o dos categorías de actividad), y a diferencia de la densidad de población y de la temperatura, la humedad relativa sí que permite, por sí sola, establecer una diferencia entre las categorías de actividad de D. reticulatum. En el caso de las tres categorías de actividad consideradas para el desarrollo de nuestro modelo, la categoría de actividad baja resultó significativamente diferente de las otras dos con respecto a esta variable, lo que refleja el carácter limitante de los valores bajos de humedad ambiental para la actividad de las babosas, pero las noches de actividad media y de actividad alta no fueron diferentes en cuanto a la humedad relativa. Al igual que el modelo de actividad de D. reticulatum desarrollado por Crawford-Sidebotham (1972), el que desarrollamos en el presente trabajo refleja un aumento de la actividad de las babosas a medida que aumenta la humedad ambiental.

238 Modelo de predicción de actividad

Además de la humedad ambiental, el modelo de actividad que desarrollaron Young y Port (1989) incluye también, como variables que afectan de forma significativa al nivel de actividad de las babosas, la humedad del suelo en los 5 cm más superficiales, la temperatura y la velocidad del viento. Posteriormente, Young et al. (1991) encontraron que el grado de acierto en la predicción del modelo de Young y Port (1989) no se veía reducido de forma significativa si se consideraban sólo la humedad del suelo y la temperatura. La importancia de la humedad de la capa superficial de suelo en la actividad de los gasterópodos terrestres se justifica en la capacidad que tienen de tomar agua a través del tegumento del pie para compensar las pérdidas de agua por evaporación, con el moco y la respiración, un mecanismo denominado hidratación por contacto (Prior, 1989). Randolph (1973) y Rollo (1982) también consideran que, probablemente, la humedad del suelo tiene un efecto más importante sobre la actividad de los gasterópodos terrestres que la humedad ambiental. Young et al. (1991) señalan que, aunque todas las variables incluidas en el modelo de actividad de Young y Port (1989) tienen sin duda un efecto significativo sobre el nivel de actividad de las babosas, la humedad ambiental y la velocidad del viento sólo en raras ocasiones resultan limitantes de la actividad, por lo que es lógico que su eliminación del modelo no afecte a su grado de acierto en la predicción. Otra explicación que parece posible es que la humedad del suelo y la humedad ambiental estén estrechamente correlacionadas, proporcionando información redundante, en cuyo caso la predicción también se vería muy poco afectada por la supresión de una de ellas.

El factor lluvia (presencia o ausencia de precipitación durante las observaciones) tuvo un efecto muy importante sobre la actividad de

239 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

D. reticulatum en el presente trabajo. La actividad observada en noches con lluvia ( x =86,2±28,3 babosas activas) resultó significativamente diferente de la observada en noches sin lluvia ( x =224,7±20,9 babosas activas). La distribución de frecuencias de los tres niveles de actividad también se vio significativamente afectada por la existencia de lluvia durante los muestreos; en noches con lluvia predominó la actividad baja, y la actividad alta fue muy escasa (67% de los casos de actividad alta, 8% de actividad alta), mientras que en noches sin lluvia predominó la actividad media, seguida de la alta (46% de los casos de actividad media, 32% de actividad alta). Si se tienen en cuenta sólo aquellos muestreos que fueron realizados sin precipitación, el porcentaje de acierto en el pronóstico del modelo de actividad sería del 83,3%. Por el contrario, el modelo sólo pronosticó el nivel correcto de actividad de las babosas en el 58,3% de las noches con lluvia. Según la predicción del modelo, en las noches con lluvia habría una mayor frecuencia de casos con actividad media, mientras que la frecuencia de casos de actividad baja sería menor que la observada; la actividad alta tendría una frecuencia igual a la observada. En definitiva, las observaciones realizadas ponen de manifiesto, de forma muy clara, un efecto negativo de la lluvia sobre la actividad de D. reticulatum, pero el modelo de actividad infravalora ese efecto negativo de la lluvia, ya que predice un mayor nivel de actividad media en detrimento de la actividad baja.

El efecto de la precipitación sobre la actividad de los gasterópodos terrestres ha sido generalmente interpretado en términos de humedad ambiental. Por ejemplo, Bailey (1975), quien observa que la actividad del caracol C. aspersus se ve muy reducida tras períodos de 10 días sin precipitaciones, y que el final de sus períodos de hibernación está

240 Modelo de predicción de actividad

siempre asociado a períodos de precipitaciones frecuentes, concluye que ello se debe al efecto de las precipitaciones sobre la humedad, que sería, en último término, el principal factor regulador de la actividad del caracol. Dainton (1954a), quien considera que la actividad de las babosas está regulada principalmente por los cambios de temperatura, señala que el efecto de la precipitación sobre su actividad es de tipo indirecto, debido a que las precipitaciones van asociadas a un descenso de la temperatura.

Young et al. (1991), al desarrollar su modelo de predicción de actividad de las babosas, encontraron que ninguna variable relacionada con la precipitación aumentaba el porcentaje de acierto en el pronóstico del modelo, pero en este sentido es necesario señalar que las variables de precipitación que consideraron estos autores fueron tratadas siempre como covariables (cantidad de precipitación), pero nunca como un factor (presencia o ausencia de lluvia), que fue la forma en la que la precipitación resultó ser una variable significativa en nuestro modelo. Las variables de tipo cuantitativo, relacionadas con la precitación, que tuvimos en cuenta para la elaboración del modelo (cantidad de precipitación y número de días desde la última precipitación), tampoco resultaron significativas para explicar la categoría de actividad de las babosas en el presente trabajo.

La ausencia o reducción de actividad de caracoles y babosas en momentos de lluvia ha sido señalada previamente por Boycott (1934) y por Ingram (1946), quienes observaron que estos animales tienden a evitar la exposición directa a la lluvia. Según Prior (1985), tal comportamiento tendría una justificación desde el punto de vista

241 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia fisiológico, ya que sería una forma de evitar el exceso de hidratación que puede producirse en unas condiciones que Prior califica de “ambiente diluyente”. En condiciones experimentales se ha observado que un exceso de hidratación provoca la expulsión de hemolinfa a través de la pared del cuerpo y del pneumostoma (Deyrup-Olsen y Martin (1982); Martin y Deyrup-Olsen (1982); Martin, 1983), pero es incierto el hecho de que en condiciones naturales los animales lleguen a sufrir realmente esos excesos de hidratación (Cook, 2001).

Dainton (1954b) señala que el efecto negativo de las corrientes de aire sobre la actividad de las babosas puede explicarse, en último término, por que éstas aumentan la tasa de evaporación y conllevan un mayor riesgo de deshidratación; no obstante, señala que la reacción de respuesta de los animales a las corrientes de aire está mediada, en primer lugar, por su efecto mecánico, concretamente por la molestia que le ocasionan al incidir sobre los tentáculos oculares. En función de esto, no se puede descartar que la reducción del nivel de actividad de las babosas en momentos de lluvia sea también debida, al menos en parte, a la perturbación física que producen las gotas de agua al caer sobre los propios animales, sobre la vegetación o sobre el suelo.

En la mayoría de los climas existe una variación regular de las condiciones ambientales a lo largo del día y a lo largo del año, y el comportamiento de los gasterópodos terrestres está condicionado por dichas variaciones. Buscan refugio y se muestran inactivos en aquellos momentos en los que las condiciones ambientales son desfavorables para su biología, y aprovechan para alimentarse y reproducirse aquellos momentos en los que las condiciones les son favorables. La adaptación

242 Modelo de predicción de actividad

de los animales a las variaciones cíclicas de las condiciones ambientales se manifiesta en la adquisición de ritmos endógenos de actividad, gracias a los cuales los animales tienden a mostrarse activos sólo en aquellos momentos del día y del año en los que, con gran probabilidad, se encontrarán con unas condiciones ambientales favorables, mientras que tienden a permanecer inactivos en sus refugios en los momentos en los que, con gran probabilidad, las condiciones ambientales le resultarán poco propicias (Rollo, 1982).

Según Cook (2001), la existencia de componentes rítmicos de tipo endógeno en la regulación del nivel de actividad de estos animales resulta innegable, y todas las evidencias parecen coincidir en señalar que el fotoperíodo y, en menor medida, la temperatura, son las variables ambientales que sincronizan los ritmos internos de los animales con los ritmos diario y anual de variación de las condiciones ambientales (Sokolove et al., 1977; Bailey, 1981; Rollo, 1982; Wareing y Bailey, 1985; Aupinel, 1987; Blanc, Buisson y Pupier, 1989; Cook y Ford, 1989; Flari y Lazaridou-Dimitriadou, 1995; Hommay et al., 1998).

Dainton (1989), por el contrario, considera totalmente innecesario recurrir a la existencia de ritmos endógenos para explicar el nivel de actividad de los gasterópodos terrestres y sus variaciones. Según esta autora, aunque los ritmos endógenos tuvieran un efecto significativo en la regulación de la actividad, puesto que esos ritmos vendrían determinados por factores ambientales como la temperatura o el fotoperíodo, debería ser posible explicar todas las variaciones de actividad de los animales considerando sólo las variaciones del factor ambiental. Por ejemplo, según Dainton (1989), el hecho de que la actividad de las babosas se

243 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia inicie en coincidencia con la puesta de sol durante el verano, pero que se inicie con un cierto retraso con respecto a la puesta de sol durante el invierno (Barnes y Weil, 1944; Dainton, 1985), se explicaría, simplemente, porque el descenso de la temperatura que se produce al anochecer es brusco en el verano, y ello estimularía inmediatamente la actividad de las babosas, mientras que en invierno el descenso de la temperatura al anochecer es de menor magnitud y las babosas tardarían más en reaccionar (Dainton, 1989).

Sin embargo, Wareing y Bailey (1985) demuestran que la temperatura óptima para la actividad de D. reticulatum experimenta variaciones estacionales (13ºC en invierno y 17ºC en verano), lo cual es un claro ejemplo de la existencia de un componente endógeno en la regulación de la actividad. El componente endógeno hace que los animales respondan de forma diferente, al mismo factor ambiental, en diferentes épocas del año (ritmo circanual), lo que refuerza la necesidad de tener en cuenta la dimensión temporal en el desarrollo de modelos de predicción de actividad (Cook, 2001).

Rollo (1982) observó que los patrones de actividad de L. maximus y de A. ater varían a lo largo del año, en el sentido de que la duración del período nocturno de actividad y la proximidad del comienzo de la actividad a la hora de la puesta de sol son diferentes en función de la época del año. Para tener en cuenta dichas variaciones temporales en el modelo de actividad que desarrolló para L. maximus, Rollo (1982) incluyó como variables de predicción, la hora del ocaso y la duración de la noche, con el resultado de que ambas variables resultaban significativas dentro del modelo.

244 Modelo de predicción de actividad

En nuestro caso, el componente temporal del modelo, que recoge las variaciones de actividad debidas al ritmo endógeno circanual de las babosas, viene dado por la variable “mes del año”, que fue incluida en el modelo como un factor. Las diferencias de actividad observada en los diferentes meses del año, que resultaron altamente significativas, se reflejan en el modelo por medio del valor del parámetro de ubicación (coeficiente) de cada uno de los meses; estos parámetros presentan valores muy heterogéneos y signo positivo o negativo dependiendo del mes del que se trate, es decir, para los mismos valores de las restantes variables, la categoría de actividad pronosticada por el modelo puede ser diferente en función del mes del año.

El análisis individual del efecto del factor “estación del año” sobre la actividad observada, reveló que también existieron diferencias significativas entre estaciones en cuanto a la actividad observada de D. reticulatum, y también que la distribución de las tres categorías de actividad consideradas estuvo significativamente relacionada con la estación del año: en la primavera predominó la actividad alta, en el otoño la actividad baja, y la actividad media fue la más frecuente durante el invierno y el verano. No obstante, la variable “estación del año” no quedó finalmente incluida dentro del modelo de actividad, ya que su inclusión junto con la variable “mes del año” no proporciona ninguna mejora en el ajuste del modelo (sería una variable redundante), y la sustitución de la variable “mes del año” por la variable “estación” daba lugar a un modelo que sólo pronosticaba de forma correcta el 59,7% de

245 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia los casos estudiados, frente al 79,2% de acierto en el pronóstico del modelo desarrollado con el factor “mes”.

Tanto a nivel del factor “mes del año” como a nivel del factor “estación”, resulta especialmente evidente la falta de relación entre el tamaño de población y el nivel de actividad. A nivel del factor mes, la correlación entre densidad de población y actividad observada no resultó significativa. A nivel del factor estación, la mayor actividad observada correspondió a la primavera, mientras que las densidades de población más elevadas se dieron en el invierno ( x =54,8±2.6 individuos m-2). De forma análoga, la menor actividad observada fue la del otoño, mientras que las densidades de población más bajas fueron las correspondientes al verano ( x=3,5±0,6 individuos m-2). En definitiva, con valores extremos de densidad de población (máximo en invierno y mínimo en verano) la actividad dominante fue de tipo medio, mientras que con valores medios de densidad de población, en la primavera y el otoño, lo más frecuente fue la actividad alta y baja, respectivamente.

Bailey (1975) señala que el nivel de actividad del caracol C. aspersus se ve afectado no sólo por las condiciones ambientales de cada momento sino también por las experimentadas previamente, a lo largo de un período de tiempo que el autor estima en 10 días. Rollo (1982) considera que es probable que el comportamiento de respuesta de los gasterópodos muestre un cierto retraso con respecto a los valores de las variables ambientales responsables de dichas respuestas y, debido a ello, para el desarrollo de su modelo de actividad de L. maximus tuvo en consideración no sólo los valores actuales de las variables (aquellos

246 Modelo de predicción de actividad

registrados al mismo tiempo que el nivel de actividad) sino además los valores correspondientes a momentos anteriores (en su caso, los valores registrados 1 hora antes), con el resultado de que los valores actuales de las variables explicaban un porcentaje de casos muy superior al que explicaban los valores pasados de las mismas variables. Nuestros resultados están en concordancia con los de Rollo (1982) en el sentido de que ninguna de las variables que reflejaban valores pretéritos resultó significativa para el modelo.

5.5. Conclusiones

1. Se estudió la actividad de D. reticulatum durante 72 noches a lo largo de dos años y se establecieron 3 categorías o niveles de actividad de las babosas para cada noche: baja, media y alta. 2. Se desarrolló un modelo matemático, basado en un análisis de regresión ordinal, que expresa la categoría de actividad de las babosas en una noche cualquiera, en función de las covariables densidad de población, temperatura del aire in situ y porcentaje de humedad relativa del aire in situ, y los factores presencia o ausencia de lluvia y mes del año. 3. El modelo desarrollado pronostica correctamente el nivel de actividad de las babosas en 57 de las 72 noches estudiadas, es decir, en el 79,2% de los casos. 4. La única covariable que de forma individual tuvo un efecto significativo sobre la categoría de actividad de D. reticulatum fue el porcentaje de humedad relativa del aire.

247 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

5. Los factores presencia o ausencia de lluvia y mes del año, tuvieron individualmente un efecto significativo sobre la categoría de actividad de D. reticulatum. 6. La primavera fue la época del año en la que D. reticulatum presentó una mayor frecuencia de actividad de tipo alto. La actividad baja fue la más frecuente durante el otoño. En el invierno y el verano predominó la actividad de tipo medio. 7. Con el modelo desarrollado y unos valores medios mensuales de densidad de población basados en el estudio de la dinámica de poblaciones de D. reticulatum en la zona de estudio, se han elaborado unos gráficos que permiten determinar la categoría de actividad más probable y la probabilidad de que se de una actividad de tipo alto, en una noche cualquiera, en función de la temperatura y el porcentaje de humedad relativa.

248

6. IMPLICACIONES EN EL CONTROL DE PLAGAS

Implicaciones

De los resultados obtenido en el presente trabajo, tras el estudio de la dinámica de poblaciones de D. reticulatum, de su alimentación en un hábitat hortícola, y de la influencia de las condiciones ambientales sobre su actividad, se desprenden las siguientes implicaciones relacionadas con el control de los daños que ocasiona esta babosa en la agricultura gallega.

1.- Justificación de la aplicación de molusquicidas en función del riesgo de daños causados por D. reticulatum. Existe la posibilidad de pronosticar, con un elevado grado de fiabilidad, el nivel de actividad de las babosas a lo largo del año, en función de su tamaño de población y de variables ambientales como la temperatura y la humedad. En conexión con la fenología de los cultivos, esto permite determinar en qué momentos existe un mayor riesgo de que las babosas ocasionen daños de consideración, haciendo recomendable la aplicación de medidas de protección específicas (aplicación de molusquicidas). Tras la realización de este trabajo se puede afirmar que el riesgo de que D. reticulatum ocasione daños a los cultivos es muy elevado a finales del invierno (marzo) y durante la mayor parte de la primavera (abril, mayo), debido una coincidencia entre el momento en el que esta babosa presenta una mayor capacidad potencial para causar daños, y el momento en el que muchos cultivos se encuentran en su fase más susceptible al ataque de las babosas. La mayor capacidad potencial de D. reticulatum para causar daños en este período viene dada por la abundancia de sus poblaciones (elevadas densidades de población) y por que las condiciones ambientales resultan favorables para su actividad. Según el modelo de predicción de actividad, en las noches de marzo, de abril, y en especial

251 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

en las del mes de mayo, D. reticulatum presentará con gran probabilidad una actividad de tipo alto en un amplio espectro de condiciones de temperatura y de humedad. Además, la proporción de babosas adultas que constituyen la población durante esta época es la mayor del año, y éstas son las que pueden ocasionar más daños, ya que ingieren mayor cantidad de alimento y atacan a un mayor número de especies diferentes de plantas. La mayor susceptibilidad de los cultivos durante este período se debe a que la mayoría de las especies hortícolas se plantan, en forma de plántula, entre el mes de marzo y el mes de junio. Las jóvenes plántulas son las más susceptibles al ataque de las babosas, de forma que si las condiciones ambientales son adecuadas para la actividad de las babosas, éstas pueden destruir completamente un número elevado de plántulas en una sola noche. En definitiva, durante los meses de marzo, abril y mayo existe un elevado riesgo de que D. reticulatum ocasione daños significativos a los cultivos recién implantados, lo que justifica la aplicación de molusquicidas como medida preventiva.

2.- Formulación de una estrategia de control para la consecución de una reducción efectiva de las poblaciones de D. reticulatum en las zonas de cultivo. A la hora de formular estrategias de control de plagas es necesario tener en cuenta no sólo la necesidad de protección de las plantas en función de que el riesgo de daños sea elevado, sino también la susceptibilidad de las poblaciones del agente causante de la plaga a los tratamientos de control. La eficacia de los pesticidas que se apliquen será máxima si su efecto se traducen no sólo en una

252 Implicaciones

protección puntual de las plantas frente a la plaga, sino también en una reducción efectiva de las poblaciones de los animales dañinos, es decir, si se consigue reducir el riesgo de daños y la necesidad de aplicar tratamientos de control a más largo plazo. La aplicación de tratamientos molusquicidas durante la primavera encuentra justificación en el elevado riesgo de que D. reticulatum cause daños elevados en esa época, pero estos tratamientos difícilmente pueden tener un impacto significativo en las poblaciones de la babosa, debido a que los huevos existentes en el suelo permiten que la población se recupere.

Sobre la base del ciclo biológico que presenta D. reticulatum en Galicia (Figura 6.1), sus poblaciones pueden ser especialmente susceptibles a la aplicación de molusquicidas durante el verano, ya que en el período junio-septiembre no existen huevos de esta especie en el suelo. Durante el verano las poblaciones son poco abundantes (bajas densidades de población) y están formadas en exclusiva por individuos juveniles. A partir del otoño (octubre) maduran y se reproducen para depositar gran cantidad de huevos que, al eclosionar, dan lugar a las elevadas densidades de población que se alcanzan en el invierno y principios de la primavera, y que son las que tienen una mayor capacidad potencial para producir daños. Al no existir huevos en el suelo a partir de los cuales se pueda recuperar la población, si se consigue reducir su tamaño durante el verano, es de esperar que esa reducción se transmita a lo largo del ciclo de la especie: habrá menos babosas maduras en el otoño, depositarán menos huevos, la densidad de población en el invierno y la primavera siguientes será menor, y su capacidad para dañar a los cultivos se verá reducida.

253 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Figura 6.1. Representación esquemática del ciclo biológico de Deroceras reticulatum en Galicia.

El riesgo de que D. reticulatum produzca daños graves a los cultivos durante el verano es menor que durante la primavera, por lo que, en general, la aplicación de molusquicidas no estaría justificada desde el punto de vista de la necesidad de protección de las plantas. En el verano, la mayoría de los cultivos hortícolas implantados durante la primavera se encuentran ya en un estado de desarrollo que los hace menos susceptibles a los daños causados por las babosas, y los individuos juveniles que forman la población en el verano presentan una menor capacidad para ocasionar daños que las babosas adultas de la primavera. No obstante, las babosas pueden presentar una alta actividad en el verano si se dan unas condiciones adecuadas, y en esos momentos la eficacia de los molusquicidas para mermar a la población sería máxima.

254 Implicaciones

La puesta en práctica de esta estrategia implica realizar un pronóstico, basado en el modelo de predicción de actividad desarrollado, de las noches en las que es de esperar una alta actividad de las babosas, y aplicar tratamientos molusquicidas, de forma específica, en esas noches. El grado de acierto en el pronóstico de las noches de actividad alta podría evaluarse, de forma sencilla e inmediata, mediante la estimación del consumo de los cebos molusquicidas aplicados y el recuento de cadáveres de babosas a la mañana siguiente. Para evaluar la eficacia de la estrategia en conseguir reducir de forma efectiva el tamaño de población sería necesario realizar un seguimiento del tamaño de la población de babosas y huevos a lo largo del tiempo.

3.- Estrategias de control alternativas al uso de molusquicidas químicos. La agricultura biológica (orgánica o ecológica), en la que el uso de pesticidas químicos está prohibida o sometida a severas restricciones, se está extendiendo muy rápidamente a escala internacional. El nematodo Phasmarhabditis hermaphrodita, recientemente introducido en el mercado de los agentes de control biológico, representa hasta el momento actual la única alternativa de la que dispone la agricultura biológica para el control de plagas de babosas, por lo que en este ámbito se presenta un amplio campo de investigación orientado hacia la búsqueda de nuevas estrategias de control, biológicas y culturales. A este respecto, la utilización de cultivos-trampa es una de las alternativas que está recibiendo mayor atención por parte de los investigadores: esta estrategia se basa en la coexistencia, junto a las especies cultivadas, de otras con escaso o

255 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

nulo valor económico que sirvan de alimento para las babosas y que le resulten más atractivas que las especies cultivadas. La gran mayoría de las investigaciones realizadas en este sentido son experiencias de laboratorio en las que se buscan aquellas especies que resultan más atractivas para las babosas que las especies cultivadas, pero los resultados obtenidos en las mismas difícilmente se pueden extrapolar a situaciones reales de campo, en donde la dieta de las babosas está condicionada de forma muy fuerte por la disponibilidad de las diferentes especies. Las especies utilizadas como cultivos-trampa deben de cumplir su función protectora siendo poco abundantes, ya que compiten por los nutrientes con las especies cultivadas. En el presente trabajo encontramos que D. reticulatum seleccionó la especie silvestre Sonchus oleraceus para alimentarse. Esta especie realizó una contribución significativa a la dieta de las babosas pese a ser una planta poco abundante en la parcela de estudio, lo que hace de ella una buena candidata para ser utilizada como cultivo-trampa. Su capacidad para reducir los daños ocasionados por las babosas a las especies de cultivo debería ser evaluada en experimentos de campo.

256

RESUMEN Y CONCLUSIONES GENERALES

Resumen y conclusiones generales

RESUMEN

Esta memoria es el resultado del estudio realizado, a lo largo de 2 años, sobre la biología de poblaciones, alimentación y actividad de la babosa gris, Deroceras reticulatum (Müller, 1774), en la zona agrícola del valle del Ulla, en Galicia. La biología de poblaciones se estudió por medio de la extracción mensual de 20 muestras de suelo en las que se cuantificaron las babosas y los huevos. El estado de madurez de los individuos extraídos de estas muestras se determinó por medio del análisis de cortes histológicos de la gónada. Con los datos obtenidos se determinó la estructura y dinámica de la población estudiada. La alimentación y la actividad se estudiaron en una población de D. reticulatum localizada en una pequeña huerta. El estudio de la alimentación se basó en el análisis cualitativo y cuantitativo del contenido de la parte anterior del tubo digestivo (buche) de 20 individuos capturados mensualmente en la parcela de estudio, durante visitas nocturnas. La composición de la dieta de las babosas se comparó con la de la vegetación de la parcela para determinar la existencia de algún tipo de selección del alimento por parte de las babosas. El estudio de la actividad se basó en la realización de tres muestreos nocturnos por mes, durante los cuales se registró el número de babosas observadas activas en la parcela de estudio. A partir de los datos de actividad observada se establecieron tres categorías de actividad (baja, media, alta). Se desarrolló un modelo matemático, basado en un análisis de regresión ordinal, para la predicción de la categoría de actividad de D. reticulatum en una noche cualquiera en función de variables ambientales de tipo biótico y abiótico.

259 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

CONCLUSIONES GENERALES

1. La población de Deroceras reticulatum estudiada en Galicia mostró un patrón de variación estacional particular, diferente del que presenta esta especie en aquellos países en lo que ha sido estudiado. El tamaño de la población alcanzó sus valores máximos durante el invierno, disminuyó a lo largo de la primavera, fue mínimo en el verano y aumentó de forma progresiva a lo largo del otoño.

2. El período de reproducción se extendió desde el mes de octubre hasta el mes de mayo. La mayor abundancia de huevos en el suelo se registró en los meses de diciembre y de enero.

3. Cada año existieron dos generaciones de babosas, con características diferentes. Una generación, formada por un elevado número de individuos, surgió en el otoño, maduró en un período de 3 a 5 meses y se reprodujo a finales del invierno y principios de la primavera siguientes, para dar lugar a la siguiente generación. Esta segunda generación, formada por pocos individuos, hizo su aparición en la primavera, maduró en un período de 6 a 7 meses y se reprodujo a lo largo del otoño y principios del invierno siguientes, para dar lugar a la siguiente generación. La población estuvo constituida de forma mayoritaria por babosas inmaduras durante todo el año.

4. En la población en la que se estudió la alimentación, D. reticulatum consumió 20 de las 21 especies de plantas que estuvieron presentes a lo largo del período de estudio, aunque sólo 6 especies realizaron una contribución individual a la dieta superior al 5%. Éstas fueron las

260 Resumen y conclusiones generales

gramíneas (16,52%), Stellaria media (10,38%), Lactuca sativa (lechuga, 8,27%), Sonchus oleraceus (6,59%), Brassica oleracea (repollo, 6,58%) y Ranunculus repens (5,41%).

5. La dieta de las babosas estuvo constituida por un 85,4% de tejidos vegetales verdes, un 11,7% de tejidos vegetales senescentes o en descomposición, y un 2,9% de elementos de origen animal. El 68,9% de los individuos estudiados habían consumido más de una especie de planta.

6. De las 20 especies vegetales que constituyeron la dieta de las babosas, 14 las consumieron de forma proporcional a su abundancia en la parcela, 4 especies fueron seleccionadas de forma positiva y 2 de forma negativa. Las especies seleccionadas positivamente fueron la lechuga (Lactuca sativa), la especie silvestre Sonchus oleraceus, el repollo (Brassica oleracea) y el grelo (Brassica rapa). Las especies seleccionadas de forma negativa fueron las gramíneas y la judía (Phaseolus vulgaris).

7. La composición de la dieta de las babosas estuvo correlacionada de forma significativa con la distribución de los animales sobre la vegetación de la parcela.

8. La cantidad total de alimento ingerido y el número de plantas diferentes consumidas por animal estuvieron correlacionadas de forma significativa con el tamaño de la babosa.

261 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

9. Se desarrolló un modelo de predicción de actividad, basado en una análisis de regresión ordinal, que pronostica correctamente la categoría de actividad de las babosas en el 79,2% de los casos estudiados.

10. Las variables independientes que permitieron explicar la categoría de actividad de las babosas fueron la densidad de población, la temperatura del aire in situ, el porcentaje de humedad relativa del aire in situ, la presencia o ausencia de lluvia, y el mes del año.

11. La primavera fue la época del año en la que D. reticulatum mostró una mayor frecuencia de actividad alta, y en otoño se registró la mayor frecuencia de actividad baja. La actividad media fue la más frecuente en invierno y verano.

12. Con el modelo desarrollado y unos valores medios mensuales de densidad de población basados en el estudio de la dinámica de poblaciones de D. reticulatum en la zona de estudio, se han elaborado unos gráficos que permiten determinar la categoría de actividad más probable, en una noche cualquiera, en función de la temperatura y el porcentaje de humedad relativa del aire.

13. En la zona de estudio, el mayor riesgo de que D. reticulatum ocasione daños a los cultivos se da en los meses de marzo, abril y mayo.

14. Sobre la base de los resultados obtenidos se ha formulado una estrategia de control orientada a la consecución de una reducción efectiva de las poblaciones de D. reticulatum en las zonas de cultivo. La estrategia se basa en la aplicación selectiva de molusquicidas en

262 Resumen y conclusiones generales

noches del período junio-septiembre en las que exista una elevada probabilidad de que las babosas presenten una alta actividad.

15. Como alternativa a la utilización de molusquicidas químicos, para reducir los daños causado por D. reticulatum a las especies cultivadas se plantea la posibilidad de utilizar la especie silvestre Sonchus oleraceus como cultivo-trampa.

263 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

SUMMARY

Development of a predictive model of activity of the slug Deroceras reticulatum (Müller, 1774), applicable to pest control in agricultural areas of Galicia

This work is the result of a two-year study on the populations’ dynamics, feeding and activity of the grey field slug Deroceras reticulatum (Müller, 1774) in the agricultural area of Valle del Ulla, Galicia (NW-Spain). Populations’ dynamics was studied by means of the extraction and counting of the slugs and slugs’ eggs from 20 soil samples taken on a monthly basis. The stage of sexual development of the slugs was determined by the histological analysis of the gonad. Populations structure and dynamics were determined. Slugs’ feeding and activity were studied in a small vegetable garden. The study of slugs’ feeding was based on the qualitative and quantitative analysis of the crop contents of 20 slugs per month, captured during night searches. The composition of the slugs’ diet was compared with the composition of the vegetation at the study site to determine whether the slugs ate at random or whether they selected their food. The activity of D. reticulatum was monitored on 3 consecutive nights per month. The number of active slugs per night was recorded. According to the observed activity, three levels of activity (low, medium and high) were established, and a predictive model of activity based on ordinal regression analysis was developed to forecast the level of slug activity in relation to biotic and abiotic environmental variables.

264 Resumen y conclusiones generales

GENERAL CONCLUSIONS

1. The population of Deroceras reticulatum studied in Galicia showed a particular pattern of seasonal variation, different from that found in other countries where it was studied. In Galicia, the population of D. reticulatum reached its greatest size in winter, decreased over spring, showed its lowest size in summer and rose steadily throughout autumn.

2. The breeding season extended from October to May. The greatest abundance of eggs in soil samples was recorded in December and January.

3. Two generations of slugs, with different traits, existed each year. One generation, composed of a great number of individuals, appeared in autumn, matured over a period of 3 to 5 months and bred by the end of the winter and the beginning of the spring. The eggs laid by the autumnal generation gave rise to the next generation, which appeared in the spring, it was composed of a small number of individuals, matured over a period of 6 to 7 months and bred throughout the next autumn and beginning of winter. The population was mainly composed of immature slugs over the study period.

4. In the population of D. reticulatum in which feeding was studied, the slugs ate 20 out of 21 different plant species that were present in the study site. Only 6 species made an individual contribution to the slugs’ diet greater than 5%. These were grasses (16.52%), Stellaria media (10.38%), Lactuca sativa (lettuce, 8.27%), Sonchus oleraceus

265 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

(6.59%), Brassica oleracea (cabagge, 6.58%) and Ranunculus repens (5.41%).

5. The slugs’ diet was composed of 85.4% fresh (green) vegetal materials, 11.7% senescent or decomposed vegetal materials and 2.9% of animal materials. 68.9% of the studied slugs had consumed more than one plant species.

6. From the 20 plant species that composed the slugs’ diet, 14 were consumed proportionally to their abundance in the study site, 4 species (Lactuca sativa, Sonchus oleraceus, Brassica oleracea and Brassica rapa) were consumed more than expected from their abundance (positively selected), and 2 species (grasses and Phaseolus vulgaris) were consumed less than expected from their abundance (negatively selected).

7. Slugs’ diet composition was significantly correlated with the distribution of the active slugs over the vegetation.

8. The amount of food ingested and the number of different plant species consumed per animal were significantly correlated with the size of the slug.

9. A predictive model of activity, based on an ordinal regression analysis, was developed. The model accurately predicts the level of activity of the slugs on 79.2% of the studied nights.

266 Resumen y conclusiones generales

10. The independent variables included in the model are: population density, air temperature in situ, percentage relative humidity in situ, occurrence of rain, and month of the year.

11. The greatest frequency of high activity of D. reticulatum was recorded in spring. The greatest frequency of low activity was recorded in autumn. Activity of the medium level was the most frequent in winter and summer.

12. On the basis of the predictive model of activity and mean monthly values of slug density obtained from the study of the population dynamics of D. reticulatum in the study area, a series of graphics which allow the determination of the most probable level of activity of D. reticulatum depending on air temperature and percentage relative humidity, were made.

13. In the study area, the highest risk of slug damage to crops occurs in March, April and May.

14. A strategy aimed to reduce populations of D. reticulatum in cultivated areas was devised. The strategy is based on the specific application of molluscicides on nights of the period June-September when high activity of slugs is expected.

15. In order to reduce slug damage to the cultivated plants, the wild species Sonchus oleraceus shows potential as a trap crop.

267

APÉNDICE I

Apéndice I

Apéndice I. Tipos celulares de la ovotestis y fases de madurez de Deroceras reticulatum

Las descripciones que se exponen a continuación están basadas en los trabajos Pelluet y Watts (1951), Watts (1952), Bridgeford y Pelluet (1952), Henderson y Pelluet (1960), Smith (1966), Runham y Laryea, (1968), Bailey (1973), Hill y Bowen (1976), Parivar (1978, 1980, 1981), Nicholas (1984), South (1992), Fawcett (1987) y Lutchel et al. (1997).

Tipos celulares

o Células de Sertoli (también denominadas de soporte, auxiliares o nutritivas) (Lámina ID): son células con un gran núcleo y cromatina granular muy fina. Se les supone una función nutritiva (Fawcett, 1987)

o Células del folículo: células auxiliares del oocito, forman una membrana folicular alrededor del mismo.

o Espermatogonias (Lámina IA): son células con un núcleo de pequeño tamaño con cromatina granular, que se dividen por mitosis. Hay dos tipos funcionales: una serie de espermatogonias proliferan dando lugar a más espermatogonias, perpetuando la estirpe y posibilitando que no se extinga esta fase inicial de la espermatogénesis; otras espermatogonias se van a transformar en espermatocitos primarios. o Espermatocitos primarios: son células con una gran cantidad de citoplasma. Cuando el espermatocito primario alcanza su máximo

271 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

tamaño, se vuelve alargado y el núcleo se desplaza hacia un extremo de la célula. Sufren la primera división meiótica, para dar lugar a los espermatocitos secundarios, haploides. o Espermatocitos secundarios (Lámina IB): células de menor tamaño que los espermatocitos primarios, con un porcentaje mayor de citoplasma y un núcleo más pequeño. Llevan a cabo la segunda fase de la división meiótica, dando lugar a espermátidas. o Espermátidas (Lámina IC): es la fase anterior a los espermatozoides, y existen varios tipos. Durante las primeras fases son muy similares a los espermatocitos secundarios, pero poco a poco se van alargando, su núcleo se arquea para posteriormente estirarse, y finalmente adoptan la forma de un espermatozoide, con la diferencia de que mantienen aún la cola dentro del citoplasma. o Espermatozoos o espermatozoides (Lámina ID): células reproductoras maduras. La cola se encuentra ya libre del citoplasma. o Oocitos (Lámina IE): células reproductoras femeninas que a lo largo de su desarrollo se van a recubrir de una membrana folicular formada por las células del folículo. En la maduración del oocito se reconocen tres fases: la primera de ellas es la fase previtelogénica, en la cual el citoplasma tiene un color morado ya que se encuentra teñido con hematoxilina; el motivo es el carácter acidófilo de esta tinción, que le lleva a unirse a moléculas ácidas, como los ácidos nucleicos, en las que es rico el citoplasma durante la previtelogénesis, ya que se encuentra colmado de ribosomas

272 Apéndice I

(apareciendo también algunas mitocondrias, retículo endoplasmático y aparato de Golgi). En los oocitos previtelogénicos se puede observar un gran núcleo y un gran nucleolo (a veces dos). Durante la siguiente etapa, el oocito comienza la producción de vitelo, que aparece como una aureola alrededor del núcleo; esta es la fase vitelogénica, en la que se observan con regularidad dos nucleolos, que presentan un color muy oscuro; la aureola de vitelo es claramente distinguible a causa de su diferente color, que es de un rosa muy vivo. La causa de esta coloración es que el vitelo se tiñe con eosina, ya que está formado por proteínas y lípidos (gotas lipídicas), moléculas a las que es afín dicha tinción. Cuando el oocito está maduro alcanza la tercera fase, la postvitelogénica, en la cual todo el citoplasma ha sido ocupado por vitelo, que toma un aspecto brillante y homogéneo. Hill y Bowen (1976) establecieron en el desarrollo del oocito una serie de fases, que coincidirían sólo parcialmente con las anteriormente descritas. En la fase I el oocito se encuentra en el período previtelogénico, durante el cual no se encuentra aún rodeado por las células del folículo, su citoplasma está formado principalmente de ribosomas, y el núcleo tiene en su interior dos nucleolos (un eunucleolo y un paranucleolo). La fase II se caracteriza por la presencia de productos de secreción en el citoplasma (glicolípidos y proteínas), contenidos en vesículas. Durante esta etapa el oocito crece, pero solo en el plano paralelo a la pared del acino; en estos momentos la célula se encuentra en un proceso vitelogénico, y comienzan aparecer las células del folículo. Durante la fase III el oocito crece en el plano perpendicular a la membrana basal, de tal manera que adquiere una característica forma redondeada; durante este período la pared celular se tapiza de

273 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

microvellosidades y ondulaciones, lo que indica que está absorbiendo materiales. El período final de la fase III incluye el desprendimiento del oocito del muro del acino. Por lo tanto, en el comienzo de la fase III los oocitos aún se encuentran en vitelogénesis, y durante la parte final de esta fase alcanzan ya la postvitelogénesis. Respecto al núcleo, en esta fase se observa un anfinucleolo, característico de muchos gasterópodos (Bottke, 1973), que consiste en un cuerpo complejo, formado por un eunucleolo y un cuerpo proteico, derivado de la actividad metabólica del núcleo. o Células epiteliales y lámina basal: las células epiteliales forman un epitelio germinativo formado por una única capa de células aplanadas con un núcleo elíptico y pegadas a la lámina basal del acino. Esta lámina basal es una matriz de colágeno en la cual están embebidas células pigmentarias, junto a un pequeño número de fibras nerviosas y musculares. Las células pigmentarias son melanocitos con múltiples prolongaciones alargadas, ramificadas y llenas de pigmento (melanina).

274 Apéndice I

Fases de madurez sexual

El estado de madurez sexual de los individuos se establece en función de la abundancia de los distintos tipos celulares en su ovotestis. Los estados de madurez sexual que se reconocen son:

• Fase indiferenciada: la ovotestis consiste en una masa sólida de células epiteliales indiferenciadas.

• Fase de espermatogonia (Lámina IA): los acinos empiezan a desarrollarse y aparecen varios tipos celulares: células epiteliales germinativas indiferenciadas, espermatogonias y oocitos en fase previtelogénica. También se encuentran células de Sertoli y células del folículo, aunque estas últimas aparecen sólo en la parte final de esta fase.

• Fase de espermatocito (Lámina IB): la característica principal de esta etapa es la presencia de espermatocitos primarios en el acino (junto a las células antes mencionadas). Los oocitos se encuentran en la fase vitelogénica y están rodeados por células del folículo. En la parte final de esta fase comienza a formarse el lumen del acino. También puede aparecer algún espermatocito secundario.

• Fase de espermátida (Lámina IC): esta etapa se caracteriza por la aparición, en los acinos, de las espermátidas, y por el aumento en el número de espermatocitos secundarios. Esta fase podría ser subdividida en distintas sub-fases atendiendo al estado de desarrollo

275 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

de las espermátidas, que se encuentran hacia el centro del acino, estableciéndose un gradiente de maduración que va desde la pared hacia el centro. Entre los distintos acinos comienzan a observarse los conductos que transportaran las células reproductoras y vasos sanguíneos.

• Fase temprana de espermatozoo (Lámina ID): todavía predominan las espermátidas, pero comienzan a aparecer espermatozoos. El lumen del acino es bien patente, y la capa celular que se encuentra en fase de espermatogénesis adelgaza, ciñéndose a las proximidades del muro del acino.

• Fase tardía de espermatozoo: el acino está repleto de espermatozoides maduros, alguno de ellos se encuentran libres, tanto en el lumen como en el conducto hermafrodita. El número de oocitos aumenta, y muchos de ellos han alcanzado ya la fase postvitelogénica. La capa celular en espermatogénesis ha desaparecido casi por completo, y en consecuencia los espermatozoides que aún no han sido liberados se encuentran cada vez más cerca del muro del acino.

• Fase de oocito (Lámina IE): la cantidad de espermatozoides presentes en cada acino es todavía elevada, pero los oocitos han crecido en número y en tamaño, se encuentran en fase postvitelogénica, con abundante material vitelínico refringente, y las células del folículo formando la membrana folicular alrededor de los

276 Apéndice I

oocitos. En ocasiones se puede observar algún oocito libre, y también el hueco que ha dejado. Apenas aparecen células pertenecientes a las primeras fases de la espermatogénesis.

• Fase postreproductiva, atrófica, o senescente (Lámina IF): esta etapa es posterior a la puesta de huevos. La glándula hermafrodita reduce su tamaño, las células reproductoras han desaparecido casi por completo, y aparece un epitelio cuboidal situado sobre la lámina basal, conocido por epitelio postreproductivo. Primero aparece una única capa situada entre la lámina basal y las células de Sertoli atróficas, pero su número va aumentando y finalmente acaban por llenar los acinos. Las células de este nuevo epitelio son sincitiales y poseen un nucleo elíptico (Parivar, 1980). El origen de este nuevo epitelio postreproductivo no se conoce con exactitud. Según Parivar (1980) proviene del desarrollo de células indiferenciadas del muro del acino. Bailey (1970) también sugiere que este epitelio cuboidal proviene del epitelio germinal, que migraría por todo el acino empujando al resto de las células hacia el centro. Bridgeford y Pelluet (1952) observaron que las células germinales epiteliales que cubren el muro del acino, al ser sometidas a distintas temperaturas, sufrían transformaciones en su morfología, formando un epitelio cuboidal, por lo que consideran probable que ese tejido postreproductivo sea fruto de la transformación del tejido epitelial germinal.

277 A B

C D

E F

Lámina I: Principales tipos celulares presentes en la ovotestis de D. reticulatum. A. Espermatogonias. B. Espermatocito. C. Espermatida. D. Espermatozoo junto a una célula auxiliar. E. Oocito postvitelogénico. F. Epitelio postreproductivo cuboidal comenzando a formarse desde la lámina basal del acino. Escala = 25 µ.

APÉNDICE II

Apéndice II

Apéndice II. Características epiteliales de las plantas halladas en el tubo digestivo de Deroceras reticulatum

Ranunculus repens L. (Lámina II-1A) presenta tricomas en forma de pelos de gran tamaño, sección circular, diámetro uniforme en toda su longitud, y extremo en punta. En su parte basal el pelo presenta una curvatura de 90º. Tiene estomas de gran tamaño, los mayores de todas las plantas observadas, constituidos por dos células arriñonadas rodeadas por un número elevado (más de 5) de células epidérmicas que se disponen de forma radial en torno al estoma.

Plantago major L. (Lámina II-1B), presenta pelos epidérmicos muy cortos, achatados, de aspecto rugoso, formados por 3 ó 4 células. Las células epiteliales tienen formas y tamaños muy diversos. Los estomas se encuentran entre 3 células (4 en algunas ocasiones); el eje mayor del estoma es paralelo a dos de ellas y perpendicular a la tercera.

Stellaria media L. (Lámina II-1C), se caracteriza por sus estomas de gran tamaño, rodeados de 4 células que se disponen en forma de cruz. Es la única planta, de las estudiadas, en la que los estomas presentan una distribución regular, disponiéndose en líneas más o menos paralelas. Las células epidérmicas presentan todas un tamaño, forma y orientación similares. No presenta tricomas.

Cerastium glomeratum Thuillier (Lámina II-1D), se reconoce por la presencia de un número elevado de tricomas en forma de pelos de gran tamaño, formados por tres o más células. Sus células epidérmicas y

283 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

estomas son similares a los de Stellaria media, pero se diferencian claramente de ella por la presencia de tricomas.

Sonchus oleraceus L. (Lámina II-1E), presenta tricomas en forma de papila, semejantes a dientecillos, pero carece de pelos. En los fragmentos de esta especie que fueron encontrados en los contenidos estomacales analizados (tanto en las babosas alimentadas en el laboratorio como en las recogidas en el campo) nunca fueron observados estomas. La razón es que en esta especie los estomas están casi exclusivamente en el envés de las hojas, mientras que las babosas se alimentan sobre el haz.

Mentha suaveolens Ehrhart (Lámina II-1F), presenta dos tipos de pelos: unos cilíndricos, largos, finos y ramificados; otros cortos, anchos y de aspecto rugoso. Los estomas, muy característicos, están encajados entre dos células de tamaño muy desigual. Las restantes células epidérmicas son todas de tamaño y forma similares.

Stachys arvensis L. (Lámina II-2A), presenta pelos de tamaño mediano, lisos, formados por 3 ó 4 células. Los estomas son pequeños y se encuentran rodeados por dos células de tamaño desigual.

Oxalis corniculata L. (Lámina II-2B), exhibe pelos unicelulares muy largos y estrechos, de aspecto rugoso, con un estrechamiento a la altura del punto de inserción en la superficie foliar. Los estomas son muy pequeños, rodeados por tres o cuatro células epidérmicas. Las restantes células de la epidermis son cuadrangulares y uniformes en su tamaño.

284 Apéndice II

Trifolium repens L. (Lámina II-2C), presenta estomas rodeados por tres células y todos ellos presentan la misma orientación. Las células epiteliales tienen una pared celular gruesa.

Apium nodiflorum L. (Lámina II-2D), tiene estomas muy pequeños, la mayoría de ellos rodeados por dos células de igual tamaño, y algunos rodeados por tres células, dos iguales entre sí y una de menor tamaño. Las células de la epidermis son pequeñas, con una pared celular muy fina, y muestran formas muy diversas. Presenta tricomas en forma de papilas redondeadas, nunca puntiagudas. También presenta pelos, aunque muy escasos; son cortos, de color rojizo, formados por tres o cuatro células.

Amaranthus blitum L. (LáminaII-2E), se reconoce fácilmente gracias al dibujo en forma de laberinto que traza el sistema vascular. Carece de tricomas. Los estomas están rodeados por cuatro células de tamaño similar, dispuestas en forma de cruz.

Portulaca oleracea L. (Lámina II-2F), se parece a la especie anterior por el trazado del sistema vascular, pero se diferencia porque sus estomas son de gran tamaño y están rodeados por dos células semicirculares, que a su vez están rodeadas por otras dos de tamaño desigual.

Lactuca sativa L. (Lámina II-3A), tiene células epiteliales de talla y forma homogéneas. Los estomas son muy pequeños y numerosos. Las cuatro células que rodean al estoma están orientadas en la dirección del eje mayor del estoma.

285 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Beta vulgaris L. (Lámina II-3B), presenta células epiteliales de formas y tamaños muy diversos, con una pared gruesa. Los estomas son muy pequeños, dispuestos entre tres o cuatro células de formas y tamaños también muy variables.

Brassica oleracea L. (Lámina II-3C), tiene células epiteliales de formas y tamaños diversos. Los estomas son pequeños y están rodeados por 3 células que se disponen formando un círculo; una de las tres células de un tamaño similar al del estoma y las dos restantes son mucho mayores.

Pentaglottis sempervirens L. (Lámina II-3D), muestra un número muy elevado de pelos unicelulares de gran longitud, estrechos y agudos; la base de los pelos es muy ancha, con forma de cabeza de fémur; el ápice del pelo es opaco. Las células epiteliales son de tamaño pequeño y forma variable. Los estomas se encuentran entre cuatro células dispuestas de forma radial.

Brassica rapa L. (Lámina II-3E), presenta unos estomas similares a los de la especie anterior, pero se diferencia claramente de ella por presentar gran cantidad de pelos unicelulares grandes y cónicos, con una base muy amplia.

Poligonum persicaria L. (Lámina II-3F), posee células epiteliales de pequeño tamaño y forma uniforme. Los estomas están rodeados por dos células de tamaño similar al propio estoma. Tiene pelos pluricelulares muy característicos, formados por células que se disponen paralelamente en lugar de estar apiladas.

286 Apéndice II

Phaseolus vulgaris L. (Lámina II-4A), posee estomas rodeados por tres células de tamaño desigual. No presenta tricomas. A diferencia de Trifolium repens, los estomas no presentan todos la misma orientación.

Prunus persica (L.) (Lámina II-4B), presenta estomas de tamaño mucho mayor que las células epiteliales, y distribuidos en forma de agregados.

Gramíneas (Lámina II-4C), se diferencian claramente del resto por que las células oclusivas de sus estomas no son arriñonadas, sino que tienen forma de fémur, con los extremos engrosados y una parte central más fina. Presenta numerosos tricomas unicelulares y puntiagudos. Las gramíneas no fueron identificadas al nivel específico.

287 A B

C D

E F

Lámina II-1. Formaciones epiteliales de distintas especies de plantas, utilizadas para su identificación en los contenidos estomacales de Deroceras reticulatum. A. Tricoma de Ranunculus repens (escala = 50 µ). B. Tricoma de Plantago major (escala = 25 µ). C. Estoma de Stellaria media (escala = 25 µ). D. Estoma de Cerastium glomeratum (escala = 25 µ). E. Papila de Sonchus oleraceus (escala = 50 µ). F. Estomas de Mentha suaveolens (escala = 25 µ). A B

C D

E F

Lámina II-2. Formaciones epiteliales de distintas especies de plantas, utilizadas para su identificación en los contenidos estomacales de Deroceras reticulatum. A. Tricoma de Stachys arvensis (escala = 50 µ). B. Tricomas de Oxalis corniculata (escala = 25 µ). C. Estomas de Trifolium repens (escala = 50 µ).D. Papila de Apium nodiflorum (escala = 25 µ). E. Fragmento de Amarantus blitum (escala = 250 µ). F. Estomas de Portulaca oleracea (escala = 25 µ). A B

C D

E F

Lámina II-3. Formaciones epiteliales de distintas especies de plantas, utilizadas para su identificación en los contenidos estomacales de Deroceras reticulatum. A. Estoma de Lactuca sativa (escala = 25 µ). B. Estomas de Beta vulgaris (escala = 2 5µ). C. Estoma de Brassica oleracea (escala = 25 µ). D. Detalle de un tricoma de Pentaglottis sempervirens con la base en forma de fémur (escala = 25 µ). E. Tricoma de Brassica rapa (escala = 50 µ). F. Tricoma de Poligonum persicaria (escala = 25 µ).

A B

C D

E F

Lámina II-4. Formaciones epiteliales de distintas especies de plantas, utilizadas para su identificación en los contenidos estomacales de Deroceras reticulatum. A. Estomas de Phaseolus vulgaris (escala = 25 µ). B. Estomas de una gramínea (escala = 50 µ). C. Estomas de Prunus persica (escala = 50 µ). D-F. Elementos de origen animal encontrados en el tubo digestivo de D. reticulatum. D. Fragmento de una pata de un artrópodo (escala = 50 µ). E. Fragmento de un oligoqueto en el que se aprecian las quetas (escala = 25 µ). F. Mandíbula de una babosa (escala = 50 µ).

APÉNDICE III

Apéndice III

Apéndice III. Otras especies de babosas presentes en la zona de estudio

En este Apéndice se realiza una descripción somera de otras especies de babosas que fueron observadas en zona de estudio durante la realización del presente trabajo. En la mayoría de los casos fue posible realizar la determinación específica de los ejemplares a partir de sus características morfológicas externas. En los casos que se plantearon dudas se procedió a la disección de ejemplares para realizar una determinación basada en la anatomía interna, en concreto en las características del aparato genital. Tanto en lo referente a la morfología externa como a la anatomía del aparato genital, para la determinación específica se siguió a Castillejo (1997, 1998).

Familia Arionidae Se caracterizan por la presencia de un manto pequeño, redondo, que cubre casi un tercio del cuerpo del animal; el orificio respiratorio se encuentra en la parte anterior del manto, y la parte posterior del cuerpo es redondeada, con una quilla vestigial. Presentan una glándula caudal en el extremo posterior del cuerpo. Las especies de esta familia que fueron observadas en la zona de estudio fueron Arion ater y Arion intermedius. Arion ater (Linnaeus, 1758) (Lámina IIIA) es una babosa de gran tamaño, que puede sobrepasar los 15 centímetros de longitud. Su color es variable, de blanquecino a negro, pasando por distintos tonos de marrón, y presenta en ocasiones bandas longitudinales oscuras en el dorso. Mucus blanco lechoso. Se encuentra ampliamente distribuida por la Europa atlántica, hasta Polonia, y por la Europa central, pero está ausente de la Europa mediterránea, salvo en la Península Ibérica, donde las citas la

299 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

sitúan mayoritariamente en el tercio septentrional, desde Galicia hasta Cataluña. Es una especie antropófila y poco selectiva con el alimento, lo cual, unido a su gran tamaño, hace que esté considerada como causante de plagas agrícolas en España y en otros países como Inglaterra, Alemania y también en Norteamérica (South, 1992). A. ater alcanza la madurez sexual entre los 8 y 10 meses de edad, y tiene un período reproductor que abarca desde finales de agosto hasta noviembre, durante el cual deposita entre 3 y 8 masas de huevos, cada una con 18 a 230 huevos; su longevidad es de 12 a 14 meses (Castillejo, 1998).

Arion intermedius (Normand, 1852) (Lámina IIIB) es una babosa pequeña, de hasta 30 mm de longitud, de color grisáceo. Superficie del dorso de color negro o gris oscuro, con flancos blanquecinos. Una banda negra a cada lado del cuerpo, la derecha rodea al orificio respiratorio. La suela pedia es de color claro. El mucus corporal es amarillo y proporciona una cierta tonalidad ocre al pie. Es una especie natural del oeste de Europa, pero ha sido introducida en Norteamérica, Sudáfrica, Australia y Nueva Zelanda (Barker, 1999). En la Península Ibérica probablemente habita en la todas las regiones (Castillejo, 1998). En España se encuentra tanto en hábitats antropógenos como en zonas boscosas poco alteradas, aunque en Europa predomina en zonas boscosas y áreas poco perturbadas (Bogon, 1990), al igual que en Nueva Zelanda (Barker, 1999). En el noroeste ibérico, según los datos del presente trabajo, muestra los máximos tamaños de población durante el invierno y comienzos de la primavera, coincidiendo con la época de puestas y la eclosión de los huevos. Su longevidad es de 10-12 meses (Barker, 1991).

300 Apéndice III

Familia Milacidae Son babosas provistas de una quilla prominente que discurre desde el final del manto hasta el extremo posterior del cuerpo. La única especie de esta familia que fue observada en la zona de estudio fue Milax gagates (Draparnaud, 1801) (Lámina IIIC). Es una babosa de talla mediana, que puede llegar a alcanzar los 55 mm de longitud, con la quilla muy marcada. La suela pedia es tripartita, con estrías en forma de V. El orificio respiratorio se encuentra en la parte posterior derecha del manto. Es muy característica la presencia en el manto de una escultura con aspecto granuloso o de pliegues delicados, los cuales se encuentran ordenados de forma concéntrica. Son babosas monocromáticas, de color negro, castaño o castaño verdoso. Es una especie natural del suroeste de Europa y norte de África según Wiktor (1987). Barker (1999) señala que podría ser nativa de las Islas Canarias. Ha sido introducida en numerosos países, como Finlandia o Suecia en Europa, Japón en Asia, y también en el continente americano, en Australia y en Nueva Zelanda (Barker, 1999). En la Península Ibérica se encuentra distribuida por todo el territorio (Castillejo, 1998). M. gagates es una especie característica de ambientes ruderales. Según South (1992), en zonas ajardinadas de Inglaterra representa una auténtica plaga. En Nueva Zelanda, es causante de daños en zonas ajardinadas, en cultivos de plantas ornamentales, y también en cultivos de patata y zanahoria a causa de sus hábitos subterráneos (Barker, 1999). Godan (1983) la señala como plaga en cultivos de colza en Alemania.

301 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Familia Limacidae Son babosas de gran tamaño, entre 45 y 200 mm de longitud, con un cuerpo esbelto, muy alargado y aguzado en su parte final. El manto es de menor tamaño que la mitad de la longitud corporal. Pneumostoma en el tercio posterior del manto. Quilla medio dorsal posterior que nunca llega al manto. Mucus del cuerpo muy fluido. Las especies de esta familia que fueron observadas en alguna ocasión en las parcelas de estudio fueron Lehmannia marginata y Limax maximus.

Lehmannia marginata (Müller, 1774) (Lámina IIID) es una babosa de talla mediana, que alcanza los 65 mm de longitud, cuerpo de sección semicilíndrica, con una corta carena posterior más clara que el resto del cuerpo. El manto mide un tercio de la longitud del cuerpo, que es de color gris o castaño, con bandas o manchas gris oscuro, negro o color chocolate. Siempre existen sobre el manto dos bandas longitudinales oscuras que se unen en la parte posterior, tomando la forma de una lira. Debido al alto contenido de agua en sus tejidos, la parte posterior del animal toma un aspecto transparente. Es una especie originaria de la Europa mediterránea, y distribuida actualmente por toda Europa central y occidental. Ha sido introducida en todo el continente americano, Egipto, Sudáfrica, Australia y Nueva Zelanda (Barker, 1999). Según Bogon (1990) su hábitat natural son los bosques caducifolios y praderas subalpinas, donde se alimenta de líquenes y hongos que proliferan sobre rocas y troncos. En la Península Ibérica se encuentra sólo en la mitad norte. No está considerada como plaga agrícola, aunque Godan (1983), en Alemania, la considera responsable de daños cuantiosos en floricultura. Vive durante varios años y el período de puesta comprende la primavera y verano.

302 Apéndice III

Limax maximus (Linnaeus1758) (Lámina IIIE) es un animal de gran talla, que puede sobrepasar los 150 mm de longitud. Cuerpo de color grisáceo con tres bandas longitudinales oscuras; manto de color claro con manchas negras. Carena medio posterior que no alcanza el manto. Es una babosa originaria de la región mediterránea de Europa, y muy común en Europa central y zonas caucásicas. Ha sido introducida en todo el continente americano, Nueva Zelanda y Australia (Barker, 1999). En la Península Ibérica se encuentra principalmente en el arco atlántico y zona pirenaica. Es típica de ambientes con una gran influencia humana, como jardines o huertas, donde es frecuente encontrarla alimentándose de deshechos. También ha sido citada en bosques (Bogon, 1990), aunque Barker (1999) indica que sólo penetra en los que están alterados. Está considerada como una plaga en cultivos hortofrutícolas de Nueva Zelanda (Barker 1999). En Alemania, Godan (1983) la señala como causante de daños en la floricultura.

Familia Agriolimacidae Los agriolimácidos son babosas de tamaño pequeño o medio (20-50 mm), suela tripartita con estrías transversales en los campos laterales y en forma de V en el central, y escudo grande con surcos concéntricos. Pneumostoma en el tercio posterior derecho del escudo, enmarcado por una aureola blanquecina. Quilla corta y poco prominente en el tercio posterior del cuerpo. Cuerpo unicolor, generalmente castaño o negro, con o sin manchas, pero que nunca presenta bandas. Además de D. reticulatum, la especie Deroceras hispaniensis se observó ocasionalmente en la zona de estudio.

303 Biología de Deroceras reticulatum en Galicia

Deroceras hispaniensis (Castillejo y Wiktor, 1983) (Lámina IIIF) es una babosa de talla media, hasta 35 mm, cuerpo de color castaño oscuro, con manchas puntiformes en el dorso y escudo. El moco del cuerpo, incoloro en Deroceras hispaniensis, blanco y lechoso en Deroceras reticulatum, permite diferenciar externamente a estas dos especies. Internamente se diferencian en que D. reticulatum presenta un pene subcilíndrico, con una fuerte dilatación distal donde se aloja el órgano copulador, mientras que en la parte proximal existe una glándula peneana con un número variable de ramas, las cuales tiene festoneado uno de sus márgenes (Figura III.1). En D. hispaniensis la porción proximal del pene es cilíndrica, con un ciego lateral próximo al punto de inserción del músculo retractor del pene, y la porción distal es globosa. La característica más distintiva de esta especie es la presencia una glándula peneana con dos ramas (ocasionalmente tres) festoneadas y de gran longitud, incluso mayor que el pene (Figura III.1). D. hispaniensis únicamente ha sido citada en Galicia y norte de Portugal, en pinares y en robledales; no está considerada un especie típica de hábitats ruderales.

304 Apéndice III

Figura III.1. Parte distal del aparato genital de Deroceras reticulatum (izquierda) y de Deroceras hispaniensis (derecha). Según Castillejo (1998).

305

A B

C D

E F

Lámina III: Especies de babosas encontradas en las parcelas de estudio. A. Arion ater. B. Arion intermedius. C. Milax gagates. D. Lehmannia marginata. E. Limax maximus. F. Deroceras hispaniensis.

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