Las Anémonas Marinas De Los Sistemas Arrecifales De Veracruz

Estudios Científicos en el Corredor Arrecifal del Suroeste del Golfo de México

De La Cruz-Francisco, V. y R. González-Muñoz, 2019. Las Anémonas Ma- rinas de los Sistemas Arrecifales de Veracruz, p. 139-156. En: A. Granados- Barba, L. Ortiz-Lozano, C. González-Gándara y D. Salas-Monreal (eds.). Es- tudios Científicos en el Corredor Arrecifal del Suroeste del Golfo de México. Universidad Autónoma de Campeche. 376 p. ISBN 978-607-8444-54-0. doi 10.26359/epomex0319

Las Anémonas Marinas de los Sistemas Arrecifales de Veracruz

Vicencio De La Cruz-Francisco1 y Ricardo González-Muñoz2 1 Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Tuxpan. Universidad Veracruzana 2 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras, Universidad Nacional de Mar del Plata, Argentina *[email protected]

Resumen Las anémonas conforman un amplio grupo de invertebrados sésiles y bentónicos que habitan en todos los ecosistemas marinos, aunque son muy comunes y abundantes en ecosistemas costeros asociados a arrecifes de coral. En el presente estudio se brinda un listado taxonómico actualizado de las especies de anémonas presentes en cinco de las diez formaciones arrecifales del Sistema Arrecifal Lobos-Tuxpan, incluyendo tres nuevos registros de anémonas para la localidad. Asimismo, se brinda un catálogo fotográfico de las especies incluidas en el listado, con el fin de ofrecer una herramienta de apoyo a la identificación taxonómica del grupo. Con las adiciones deZoanthus solanderi y Palythoa grandis, la fauna de anémonas asciende a 26 especies conocidas en los arrecifes de Veracruz compren- didos dentro del Sistema Arrecifal Lobos-Tuxpan y el Sistema Arrecifal Veracruzano. Palabras clave: Actiniaria, Corallimorpharia, Zoantharia, Ceriantharia

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Abstract Sea anemones constitute a wide group of sessile and benthic invertebrates that inhabit all marine ecosystems, although they are very common and abundant in coastal ecosystems associated with coral reefs. In the present study, we provide an updated taxonomic list of sea anemone species occurring in five of the ten reef formations at the Lobos-Tuxpan Reef System, including three new records of sea anemones for the locality. In addition, we provide a photographic catalog with images of the living species included in the list, with the aim to provide a visual guide to facilitate taxonomic identifica- tion of the group. With the additions of Zoanthus solanderi and Palythoa grandis, the number of known species of sea anemones increases to 26 for coral reef systems in Veracruz within the Lobos- Tuxpan and the Veracruz Reef Systems. Keywords: Actiniaria, Corallimorpharia, Zoantharia, Ceriantharia

Introducción Bajo el término de anémonas marinas se co- se, 2002; Fautin y Daly, 2009), al igual que noce a un amplio grupo de invertebrados sucede con los corales formadores de arreci- marinos sésiles y bentónicos que habitan en fes. El éxito ecológico de las anémonas se ve casi todos los ecosistemas marinos, en todas también facilitado por su propensión para es- latitudes y profundidades (Daly et al., 2008). tablecer estrechas relaciones simbióticas con Las anémonas se encuentran entre los grupos otros animales (Daly et al., 2008), incluyendo faunísticos más frecuentes y, en muchos ca- cangrejos ermitaños (Gusmão y Daly, 2010), sos, más conspicuos y abundantes en varias moluscos, peces (Dunn, 1981), y camarones zonas y subzonas de los ecosistemas costeros limpiadores (Briones-Fourzán et al., 2012; asociados a los arrecifes de coral. En estos eco- Mascaró et al., 2012). sistemas, las anémonas cumplen con un im- En el Sistema Arrecifal Lobos-Tuxpan portante papel en las cadenas tróficas, desem- (salt) se han documentado algunas especies peñándose por un lado como depredadoras de anémonas, principalmente en estudios de polífagas oportunistas y, en contraparte, rein- índole ecológica y/o como integrantes de corporando energía del bentos a la columna la comunidad bentónica local (De la Cruz- de agua mediante la liberación de metaboli- Francisco et al., 2016a, b; González-González tos, gametos y crías, y fungiendo como presas et al., 2016; De la Cruz-Francisco y Bandala- de una variedad de depredadores como peces, Pérez, 2016). Aunque en la localidad se cono- crustáceos, moluscos, equinodermos y tortu- cía la ocurrencia de alrededor de 13 especies gas marinas (Sebens y Paine, 1978; Daly et al., de anémonas, recientes observaciones han 2008; Torres-Pratts et al., 2011). Asimismo, revelado la presencia de un mayor número de muchas especies de anémonas habitantes de especies. En el Sistema Arrecifal Veracruzano aguas tropicales son consideradas producto- (sav) se han reportado hasta el momento 24 ras primarias al ser hospederas de dinoflagela- especies de anémonas (González-Muñoz et dos fotosintéticos endosimbiontes conocidos al., 2013, 2015; Tello-Musi et al., 2018) in- comúnmente como zooxanthellas (LaJeunes- cluyendo la descripción de dos nuevas espe-

140 Las anémonas marinas de Veracruz cies, Botruanthus mexicanus (Stampar et al., xonómico actualizado acerca de las especies 2017) y Anthopleura dalyae (González-Mu- de anémonas marinas habitantes del salt y ñoz et al., 2018). del sav, así como la actualización en su inter- Los listados taxonómicos son fundamen- valo de distribución regional. Adicionalmen- tales para el conocimiento y estudio de la te, se brinda un catálogo fotográfico con imá- biodiversidad marina arrecifal, además de genes de la mayoría de las especies enlistadas, constituir la base para el desarrollo de estu- con el fin de ofrecer una herramienta visual dios biológicos, ecológicos, biogeográficos y que sirva de apoyo para la identificación ta- filogenéticos, y de ser útiles en los monitoreos xonómica de las especies de anémonas, y fo- sobre el estado de la biodiversidad local, o re- mentar de esta manera el estudio taxonómi- gional, y en la selección de estrategias para la co y biológico de las anémonas en la región. conservación de los ecosistemas, en especial Finalmente, se brinda una tabla comparativa para aquellas zonas que se encuentran expues- entre las especies de anémonas reportadas en tas a impacto antrópico directo. El objetivo el salt con las que han sido registradas ante- del presente estudio es brindar un listado ta- riormente en el sav.

Métodos

En el presente estudio se aportan datos de la diez arrecifes del salt: arrecife de Isla Lobos ocurrencia de anémonas marinas observadas (21.450000°N-97.220278°O), arrecife Oro en los arrecifes de Tuxpan (abril, 2015; mayo, Verde (21.188889°N-97.288056°O) y arre- 2016) y Tanhuijo (agosto, 2015) (figura 1), cife Enmedio (21.066667°N-97.254167°O) producto de muestreos ocasionales, mismos (figura 1). Adicionalmente, se revisaron los que se realizaron mediante buceo autónomo trabajos con registros de las especies de ané- entre 10-25 m de profundidad en la pendien- monas reportadas en el sav con base en los te de sotavento. Asimismo, se efectuaron re- estudios de González-Muñoz et al. (2013; corridos explorando las áreas someras de la 2015; 2018), Stampar et al. (2017) y Tello- laguna arrecifal en ambos ecosistemas. Musi et al. (2018) quienes proporcionan nue- Para complementar la información, se rea- vos registros y especies, así como un inventa- lizó una búsqueda de todos los trabajos que rio actualizado de estos invertebrados. Con incluyen datos sobre especies de anémonas estos datos se elaboró un cuadro comparativo marinas en el salt, incluyendo trabajos de de las especies de anémonas del salt y sav tesis y artículos publicados. Cabe señalar que con el objetivo de comparar la composición sólo se encontró información referente a es- de especies y conocer la riqueza total. pecies de anémonas marinas en tres de los

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Figura 1. Mapa de la costa veracruzana, golfo de México, señalado la localización y las formaciones arrecifales que conforman en SALT y el SAV.

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Tabla 1. A) Olvera-Pérez (2010); B) De la Cruz-Francisco (2013); C) González-González et al. (2016); D) De la Cruz-Francisco et al. (2016a); E) De la Cruz-Francisco et al. (2016b); F) De la Cruz-Francisco y Bandala-Pérez (2016); G) González-Muñoz et al. (2015); H) Stampar et al. (2017); I) González-Muñoz et al. (2018); J) Tello-Musi et al. (2018), N) Nuevo registro en el SALT; * = este estudio; SALT = Sistema Arrecifal Lobos-Tuxpan; SAV = Sistema Arrecifal Veracruzano. No. Especie SALT SAV Tuxpan En Tanhuijo Lobos Oro medio Verde 8 Exaiptasia pallida G (Agassiz en Verrill, 1864) 9 Bartholomea annulata * D * F G (Le Sueur, 1817) 10 Laviactis lucida G (Duchassaing y Michelotti, 1860) 11 Lebrunia coralligens * C, D, E * A, B G (Wilson, 1890) 12 Actinoporus elegans Duchassaing, * D G 1850 13 Telmatactis cricoides G (Duchassaing, 1850) 14 Calliactis tricolor N J (Le Sueur, 1817) 15 Phymanthus crucifer * C, D, E * B G (Le Sueur, 1817) 16 Stichodactyla helianthus * C, D, E * A G (Ellis, 1768) Corallimorpharia 17 Discosoma carlgreni G (Watzl, 1922) 18 Rhodactis osculifera * D * G (Le Sueur, 1817) Zoantharia 19 Palythoa caribaeorum * C, D, E * A, B G Duchassaing y Michelotti, 1860 20 Palythoa grandis D * (Verrill, 1900) 21 Zoanthus pulchellus * C, D, E * B G Duchassaing y Michelotti, 1864 22 Zoanthus sociatus N G (Ellis, 1768) 23 Zoanthus solanderi N Le Sueur, 1818 24 Unmimayanthus parasiticus * D * * F G (Duchassaing y Michelotti, 1860)

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Resultados y discusión Los estudios previos que incluyen registros de El listado actualizado incluye 26 especies anémonas marinas en el salt comprenden de anémonas para los sistemas arrecifales de en conjunto 13 especies de anémonas repre- Veracruz, de las cuales dos taxones son nuevos sentantes de la subclase Hexacorallia dentro registros para Veracruz (Z. solanderi y P. gran- de los órdenes Actiniaria, Corallimorpharia dis, tabla 1). La presente información es im- y Zoantharia, y de la subclase Ceriantharia. portante para el conocimiento de la biodiver- En el presente estudio, las especies Calliac- sidad arrecifal; sin embargo, aún se desconoce tis tricolor, Zoanthus sociatus y Zoanthus so- la fauna de anémonas presentes en el Sistema landeri son reportadas por primera vez en el Arrecifal de los Tuxtlas (sat), por lo que es salt, específicamente en el arrecife Enmedio oportuno realizar estudios en estos arrecifes (tabla 1). En general, se conocen hasta el mo- poco explorados. mento 16 especies de anémonas marinas pre- Jordán-Dahlgren (2002) observó un patrón sentes en el salt, clasificadas en dos subcla- decreciente de este a oeste en la abundancia y ses, cuatro órdenes, 12 familias y 13 géneros diversidad de corales blandos (gorgonáceos) taxonómicos. A excepción de las especies Z. desde la península de Yucatán hasta el sav, y solanderi y Palythoa grandis, las demás espe- también un declive en abundancia y diversi- cies de anémonas encontradas en el salt han dad de sur a norte, desde el sav hasta los arre- sido también registradas en el sav (González- cifes de isla Lobos en el salt. Menciona que Muñoz et al., 2013; 2015a; Tello-Musi et al., este patrón puede atribuirse a una limitada 2018), en arrecifes del banco de Campeche conectividad ecológica entre el sav y el salt (González-Muñoz et al., 2013), y en el mar con los arrecifes de la plataforma de Yucatán, Caribe Mexicano (Jordán-Dahlgren, 2008; principalmente a causa de la dinámica de las González-Muñoz et al., 2012; 2015b). corrientes oceánicas y costeras, así como por

144 Las anémonas marinas de Veracruz efectos continentales y locales. En el sav, has- Filo CNIDARIA ta el momento, se han reportado 24 especies Clase ANTHOZOA de anémonas marinas (González-Muñoz et Subclase HEXACORALLIA Haeckel, al., 2013, 2015a, 2018; Stampar et al., 2017; 1896 Tello-Musi et al., 2018) y 30 han sido re- Orden ACTINIARIA Hertwig, 1882 portadas para el banco de Campeche y mar Familia Actiniidae Rafinesque, 1815 Caribe Mexicano (Jordán-Dahlgren, 2008; Actinostella flosculifera (Le Sueur, 1817) González-Muñoz, 2014; González-Muñoz et (figura 2a). al., 2012, 2013, 2015b). La comparación de Bunodosoma cavernatum (Bosc, 1802). la riqueza específica de anémonas entre el mar Caribe Mexicano, el sav y el salt, coincide Familia Aiptasiidae Carlgren, 1924 en cierta forma con las observaciones de Jor- Bartholomea annulata (Le Sueur, 1817) dán-Dahlgren (2002) para corales blandos. (figura 2b). No obstante, los registros de las 16 especies Familia Aliciidae Duerden, 1895 de anémonas en el salt se concentran sólo (Wilson, 1890) en cinco de las diez formaciones arrecifales Lebrunia coralligens (figura 2c, d). presentes en este sistema, mientras que los otros cinco arrecifes permanecen pobremen- Familia Capneidae Gosse, 1860 te estudiados o incluso inexplorados, parti- Duchassaing, 1850 cularmente en el estudio de la diversidad de Actinoporus elegans (figura 2e). anémonas presente. Es posible que un mayor número de especies de anémonas ocurra en el Familia Hormathiidae Carlgren, 1932 salt, aunque se requiere amplificar la zona Calliactis tricolor (Le Sueur, 1817) de muestreo hacia los ecosistemas arrecifales (Figura 2f ). aún no estudiados, lo cual indica la necesidad de un mayor esfuerzo de muestreo pero a su Familia Phymanthidae Milne-Edwards y vez una fuente de estudios potenciales. Haime, 1851 Phymanthus crucifer (Le Sueur, 1817) Listado faunístico de las especies (figura 2g, h). de anémonas marinas presentes en el SALT Familia Stichodactylidae Andres, 1883 El listado faunístico sigue la clasificación de Stichodactyla helianthus (Ellis, 1768) Rodríguez . (2014) para Actiniaria; de et al (figura 3a). Fautin (2013) para Corallimorpharia; de Re- imer y Sinniger (2018) para Zoantharia, y de Orden CORALLIMORPHARIA Molodstova (2018) para Ceriantharia. Familia Discosomidae Verrill, 1869 Rhodactis osculifera (Le Sueur, 1817) (figura 3b).

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Figura 2. (a) Actinostella flosculifera, (b) Bartholomea annulata, (c) Lebrunia coralligens (morfotipo azul), (d) Lebrunia coralligens (morfotipo café), (e) Actinoporus elegans, (f) Calliactis tricolor (disco oral contraído), (g) Phymanthus crucifer (morfotipo con tentáculos con protuberancias), (h) Phymanthus crucifer (morfotipo con tentáculos lisos).

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Figura 3. (a) Stichodactyla helianthus, (b) Rhodactis osculifera, (c) Palythoa caribaeorum, (d) Palythoa grandis, (e) Zoanthus pulchellus, (f) Zoanthus sociatus, (g) Zoanthus solanderi, (h) Umimayanthus parasiticus.

147 Estudios Científicos en el Corredor Arrecifal del Suroeste del Golfo de México Orden ZOANTHARIA Gray, 1832 alternativa de alimentación. Durante el día, Suborden Brachycnemina Haddon y los tentáculos de A. flosculifera permanecen Shackleton, 1891 contraídos y el collar ampliamente expandido Familia Sphenopidae Hertwig, 1882 permitiendo que las zooxanthellas asociadas Palythoa caribaeorum (Duchassaing capten la mayor luz solar posible; durante la y Michelotti, 1860) (figura 3c) noche la situación es viceversa, permitiendo Palythoa grandis (Verrill, 1900) (figura 3d) la captura de presas por parte de los tentácu- los (Häussermann, 2003). Esta especie había Familia Zoanthidae Rafinesque, 1815 sido registrada en el salt, en el arrecife de Isla Zoanthus pulchellus (Duchassaing y Miche- Lobos (De la Cruz-Francisco, 2013) y en el lotti, 1860) (Figura 3e) arrecife Enmedio (De la Cruz-Francisco et al., Zoanthus sociatus (Ellis, 1768) (figura 3f ) 2016b), aunque éste es su primer registro en Zoanthus solanderi Le Sueur, 1818 el arrecife de Tuxpan. (figura 3g) Bunodosoma cavernatum habita en aguas someras adherida a rocas o escombros de co- Suborden Macrocnemina Haddon y ral, en la zona protegida del arrecife (Gonzá- Shackleton, 1891 lez-Muñoz et al., 2013). Es común también Familia Parazoanthidae Delage y Hér- observarla entre las escolleras de algunas pla- ouard, 1901 yas a lo largo de la costa veracruzana (observa- Umimayanthus parasiticus (Duchassaing ción personal), así también en intermareales y Michelotti, 1860) (figura 3h) rocosos como en la barra de Cazones (De la Cruz-Francisco et al., 2017). Esta especie Subclase CERIANTHARIA Perrier, 1893 fue registrada en el salt por Olvera-Pérez Orden PENICILLARIA den Hartog, (2010), en el arrecife de Isla Lobos. 1977 La especie Bartholomea annulata (figura Familia Arachnactidae McMurrich, 1910 2b) habita entre grietas y oquedades de rocas Isarachnanthus nocturnus (den Hartog, 1977) calcáreas, comúnmente entre la interfase de arena y roca (González-Muñoz et al., 2012). Registros de especies Se asocia comúnmente con los camarones ca- de anémonas marinas en el SALT rideos limpiadores Periclimenes yucatanicus y La especie Actinostella flosculifera (Figura Ancylomenes pedersoni (Silbiger y Childress, 2a) habita comúnmente en zonas someras 2008), así como con los camarones alfeí- cubiertas parcialmente por pastos marinos, dos Alpheus armatus y Alpheus immaculatus con la base firmemente adherida a sustratos (Knowlton y Keller, 1983, 1985). Esta es- duros enterrados en la arena, como pequeñas pecie había sido registrada en el salt, en el rocas o conchas de moluscos desocupadas arrecife Enmedio (De la Cruz-Francisco et (González-Muñoz et al., 2012). Esta especie al., 2016b) y en el arrecife Oro Verde (De la presenta una estructura circular que rodea al Cruz-Francisco y Bandala-Pérez, 2016), aun- disco oral, denominada collar, la cual incluye que éste es el primer registro para los arrecifes una gran cantidad de zooxanthellas fotosinté- de Tuxpan y Tanhuijo. ticas que le proveen a la anémona una forma

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Lebrunia coralligens habita entre las grietas te en el arrecife Enmedio, pero este es su pri- de coral vivo, en la zonas someras protegi- mer registro en el arrecife Tuxpan. das de los arrecifes (González-Muñoz et al., Calliactis tricolor (figura 2f ) es comúnmen- 2013). Esta especie posee estructuras en la co- te encontrada sobre conchas de moluscos lumna llamadas pseudotentáculos, las cuales ocupadas por cangrejos ermitaños de especies contienen una gran cantidad de zooxantelas. como Dardanus venosus, Dardanus fucosus o Durante el día, los pseudotentáculos perma- Petrochirus diogenes, entre otros (Cutress y necen completamente expandidos para la Ross, 1969; Cutress et al., 1970; López-Vic- captación de luz solar, mientras que los ten- toria et al., 2004). En esta relación simbióti- táculos permanecen contraídos dentro de las ca, la anémona protege a su hospedero de sus grietas; durante la noche la situación es vice- depredadores naturales, como el cangrejo Ca- versa, permitiendo a los tentáculos la captura lappa flammea y el pulpo Octopus joubini; en de presas (Sebens y DeRiemer, 1977). Lebru- contraparte, el cangrejo protege a la anémona nia coralligens presenta dos morfotipos, uno contra depredadores como la estrella de mar con los pseudotentáculos globosos de color Echinaster spinulosus o el gusano de fuego azul con el centro grisáceo (figura 2c), y otro Hermodice carunculata. Esta especie fue re- con pseudotentáculos con las puntas bifurca- cientemente reportada en el sav por Tello- das de color café (figura 2d). A pesar de las Musi et al. (2018), aunque este es el primer diferencias en la forma y color de los pseudo- registro de C. tricolor en el salt, particular- tentáculos, recientes análisis morfológicos y mente en el arrecife Enmedio. de tallas de cnidocistos entre estos morfoti- Phymanthus crucifer habita entre rocas y es- pos no muestran diferencias estadísticamente queletos de coral, en la zona protegida de los significativas (González-Muñoz et al., 2017), arrecifes (González-Muñoz et al., 2012). Es por lo que los dos morfotipos siguen siendo común encontrar a esta especie en una varie- considerados la misma especie taxonómica. dad de coloraciones, así como en dos morfoti- Esta especie ha sido registrada previamente en pos con respecto a diferencias en sus tentácu- el salt, en el arrecife de Isla Lobos (Olvera- los marginales: uno con protuberancias en los Pérez, 2010; De la Cruz-Francisco, 2013) y tentáculos (figura 2g), y otro con tentáculos el arrecife Enmedio (González-González et lisos y sin protuberancias (figura 2h). Recien- al., 2016; De la Cruz-Francisco et al., 2016a, tes comparaciones morfológicas y genéticas 2016b), aunque este es el primer registro para entre estos dos morfotipos no muestran otras L. coralligens en los arrecifes de Tuxpan y diferencias además de la presencia o ausencia Tanhuijo. de protuberancias en los tentáculos (Gonzá- La especie Actinoporus elegans (figura 2e) lez-Muñoz et al., 2015c), por lo que siguen habita en fondos arenosos, con la columna en- siendo consideradas actualmente la misma terrada aunque adherida fuertemente a rocas especie taxonómica. Phymanthus crucifer ha o conchas de moluscos enterrados (González- sido registrada previamente en el salt, en el Muñoz et al., 2013). Actinoporus elegans fue arrecife de isla Lobos (De la Cruz-Francisco, registrada previamente en el salt por De la 2013), y el arrecife Enmedio (González-Gon- Cruz-Francisco et al. (2016a), específicamen- zález et al., 2016; De la Cruz-Francisco et al.,

149 Estudios Científicos en el Corredor Arrecifal del Suroeste del Golfo de México 2016a-b), aunque éste es su primer registro (Olvera-Pérez, 2010; De la Cruz-Francisco, para los arrecifes de Tuxpan y Tanhuijo. 2013) y Enmedio (González-González et al., Stichodactyla helianthus (Figura 3a) habita 2016; De la Cruz-Francisco et al., 2016a-b). adherida a rocas y esqueletos calcáreos entre La especie Palythoa grandis (figura 3d) se los parches de arena y pastos marinos, en la adhiere a sustratos rocosos formados por es- zona protegida del arrecife. Usualmente for- queletos calcáreos, en la zona protegida del ma agregaciones que pueden alcanzar grandes arrecife. Forma colonias pequeñas de pocos tamaños (González-Muñoz et al., 2012). Se pólipos (Reimer et al., 2012). En el salt, P. asocia comúnmente a camarones como Peri- grandis ha sido reportada para el arrecife En- climenes rathbunae o Thor amboinensis que medio, pero éste es su primer registro en el viven entre sus tentáculos. Esta especie se ha arrecife de Isla Lobos. registrado previamente en el salt, en los arre- Zoanthus pulchellus (figura 3e) habita so- cifes de Isla Lobos (Olvera-Pérez, 2010) y En- bre sustratos rocosos formados por esquele- medio (González-González et al., 2016; De tos calcáreos y escombros de coral, formando la Cruz-Francisco et al., 2016a, 2016b), pero grandes colonias de pólipos sobre una base se registra por primera vez en los arrecifes de estolonar laminar, que pueden cubrir por Tuxpan y Tanhuijo. completo las rocas (Reimer et al., 2012). Ha El coralimorfario Rhodactis osculifera (fi- sido reportada previamente en el salt, en los gura 3b) se encuentra con la base adherida arrecifes de Isla Lobos (De la Cruz-Francisco, fuertemente a sustratos rígidos como rocas y 2013) y Enmedio (González-González et al., escombros de coral, en las zonas protegidas 2016; De la Cruz-Francisco et al., 2016a-b), del arrecife. Comúnmente forma grandes aunque éste es su primer registro en los arreci- agregaciones (Den Hartog, 1980). Esta espe- fes de Tuxpan y Tanhuijo. cie ha sido reportada previamente en el arre- La especie Zoanthus sociatus (figura 3f ) cife Enmedio (De la Cruz-Francisco et al., habita adherida a sustratos rocosos formados 2016a), aunque éste es su primer registro en por esqueletos calcáreos y escombros de coral, los arrecifes de Tuxpan y Tanhuijo. formando colonias de pólipos sobre una base Palythoa caribaeorum (figura 3c) se en- estolonar reticulada (Reimer et al., 2012). Ha cuentra sobre el sustrato rocoso formado por sido previamente reportada en el sav (Gon- esqueletos calcáreos, principalmente en las zález-Muñoz et al., 2015a), aunque éste es su zonas de rompiente y protegidas del arrecife. primer registro en el salt, particularmente Forma colonias que pueden ser muy abun- en el arrecife Enmedio. dantes y comunes a una profundidad de entre Zoanthus solanderi (figura 3g) habita sobre 0.5 y 6 m (Reimer et al., 2012). Son eficientes sustratos rocosos formados por esqueletos competidores por espacio desplazando a otros calcáreos y escombros de coral, formando invertebrados sésiles y tienen la capacidad de colonias de grandes pólipos sobre una base soportar la desecación por tiempo prolonga- estolonar (Reimer et al., 2012). Hasta donde do durante las mareas bajas (Sebens, 1982). se conoce, éste es el primer registro de esta es- Esta especie ha sido reportada anteriormen- pecie en la costa veracruzana, así como en el te en el salt, en los arrecifes de Isla Lobos salt, particularmente en el arrecife Enmedio.

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La especie de zoanthario colonial Umima- Las especies de amplia distribución y co- yanthus parasiticus (figura 3h) forma colonias munes de observar en el salt son P. crucifer, con sus pólipos embebidos sobre esponjas de S. helianthus, P. caribaeorum y Z. pulchellus, varias especies como Antosigmella varians, las cuales pueden observarse frecuentemente Callyspongia vaginalis, Niphates digitalis y en la laguna arrecifal. Si bien L. coralligens es Niphates erecta (Varela et al., 2003). Se había también común en el salt, algunas veces pasa registrado previamente en el salt, en los arre- desapercibida debido a su pequeño tamaño; cifes de Enmedio (De la Cruz-Francisco et al., por ello, es necesario revisar las grietas de co- 2016a) y Oro Verde (De la Cruz-Francisco y rales vivos y de las rocas coralinas. Cabe desta- Bandala-Pérez, 2016), pero éste es su primer car que P. caribaeorum manifiesta importan- registro en los arrecifes de Tuxpan, Tanhuijo tes parches en la planicie arrecifal del arrecife e Isla Lobos. Enmedio, y generalmente cohabita con cora- El ceriantario Isarachnanthus nocturnus les de fuego (Millepora alcicornis), octocorales es encontrado con la columna enterrada en (Erytropodium caribaeorum) y corales escle- la arena, cubiertos de un tubo de apariencia ractinios como Porites porites, Porites furcata, como fieltro, con sólo la porción del disco Pseudodiploria clivosa (De la Cruz-Francisco oral y los tentáculos sobre la superficie, en la et al., 2016b). Las especies B. annulata, R. os- zona protegida del arrecife. Esta especie ha culifera, P. grandis, U. parasiticus e I. nocturnus sido reportada previamente en el salt por se observaron comúnmente a partir de los 3 m Olvera-Pérez (2010), específicamente en el de profundidad y en las más zonas profundas arrecife de Isla Lobos. de los arrecifes estudiados.

Consideraciones finales El listado taxonómico desarrollado en la pre- en los arrecifes coralinos de Veracruz estu- sente contribución reúne el conocimiento ac- diados hasta el momento en el salt y el sav. tual acerca de la presencia de especies de ané- Finalmente se brinda un catálogo fotográfico monas marinas en el salt, confirmando a su con imágenes in situ de la mayoría de las espe- vez la ocurrencia de 16 especies representan- cies de anémonas reportadas en el salt, con tes de los grupos Actiniaria, Corallimorpha- el objetivo de que sirva como una guía para ria, Zoantharia y Ceriantharia, e incluyen- facilitar la identificación visual de las especies, do tres nuevos registros para la localidad: fomentando también el desarrollo de estudios Zoanthus sociatus, Zoanthus solanderi y Ca- que permitan elucidar la importancia bioló- lliactis tricolor. Asimismo, se incrementa a 26 gica y ecológica de las anémonas marinas en el número de especies de anémonas conocidas estos ecosistemas.

151 Estudios Científicos en el Corredor Arrecifal del Suroeste del Golfo de México

Agradecimientos Agradecemos al Dr. James D. Reimer (Uni- decer al Programa de Becas Posdoctorales In- versity of the Ryukyus, Japón) por su valioso ternas Latinoamericanas del Consejo Nacio- apoyo en la corroboración de las especies de nal de Investigaciones Científicas y Técnicas anémonas del orden Zoantharia. El segundo (conicet), en Argentina. autor de la presente contribución desea agra-

Literatura citada Briones-Fourzán, P., M. Pérez-Ortiz, F. Negrete- arrecife Lobos, Veracruz, México. Tesis Maes- Soto, C. Barradas-Ortiz & E. Lozano-Álvarez, tría. Facultad de Ciencias Biológicas y Agrope- 2012. Ecological traits of Caribbean sea ane- cuarias, Universidad Veracruzana, Veracruz, mones and symbiotic crustaceans. Marine México. 110 pp. Ecology Progress Series, 470:55-68. https:// De la Cruz-Francisco, V., M. González-González doi.org/10.3354/meps10030 & L. Flores-Galicia, 2016a. Distribución de Chávez, E.A., J.W. Tunnell & K. Withers, 2007. los hábitats bentónicos de la laguna del arre- Zonación y ecología de los arrecifes: Platafor- cife Enmedio, Sistema Arrecifal Lobos-Tux- ma Veracruzana y Banco de Campeche, pp. pan, México. Revista Investigaciones Marinas, 60-100. En: J.W. Tunnell, E.A. Chávez & K. 36(1):63-78. http://www.rim.uh.cu/index. Withers (eds.). Arrecifes Coralinos del sur del php /RIM/ article/view/297/290 Golfo de México. Centro Interdisciplinario de De la Cruz-Francisco, V., M. González-González Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Na- & I. Morales-Quijano, 2016b. Inventario ta- cional, La Paz, Baja California Sur. 360 pp. xonómico de Hydrozoa (Orden: Anthoathe- Cutress, C.E. & D.M. Ross, 1969. The sea anemo- cata) y Anthozoa (Subclases: Hexacorallia y ne Calliactis tricolor and its association with Octocorallia) del arrecife Enmedio, Sistema the Hermit crab Dardanus venosus. Journal Arrecifal Lobos-Tuxpan. CICIMAR Oceá- of Zoology, 158:225-241. https://doi.org/ nides, 31(1):23-34. http://oceanides.ipn. 10.1111/j.1469-7998.1969.tb02143.x mx/index.php/cicimaroceanides/article/ Cutress, C.E., D.M. Ross & L. Sutton, 1970. The view/157 association of Calliactis tricolor with its pagu- De la Cruz-Francisco, V., R.E. Orduña-Medrano, rid, calappid, and majid partners in the Ca- J.E. Paredes-Flores, R.I. Vázquez-Estrada, ribbean. Canadian Journal of Zoology, 48:371- M. González-González & L. Flores-Galicia, 376. https://doi.org/10.1139/z70-059 2017. Una aproximación a la florística y fau- Daly, M., A. Chaudhuri, L. Gusmão & E. Rodrí- nística de la costa rocosa El Pulpo, Cazones, guez, 2008. Phylogenetic relationships among Veracruz, México. CICIMAR Oceánides, sea anemones (Cnidaria: Anthozoa: Acti- 32(1): 39-58. http://oceanides.ipn.mx/index. niaria). Molecular Phylogenetics & Evolution, php/cicimaroceanides/article/view/195/pdf 48:292-301. https://doi.org/10.1016/j.ym- De la Cruz-Francisco, V. & A.E. Bandala-Pérez, pev.2008.02.022 2016. Esponjas y Cnidarios (Hydrozoa y De la Cruz-Francisco, V., 2013. Estructura de las Anthozoa) del arrecife Oro Verde; cobertura comunidades macrobentónicas y nectónicas bentónica y afinidad faunística con sistemas asociadas a los sustratos rocosos coralinos del arrecifales de Veracruz, México. CICIMAR

152 Las anémonas marinas de Veracruz

Oceánides, 31(2):45-64. http://oceanides. Caribe Mexicano. Caracterización y análisis ipn.mx/ index.php/cicimaroceanides/article/ morfológico y genético de las variaciones in- view/185/0 traespecíficas entre los morfotipos de la especie Den Hartog, J.C., 1980. Caribbean shallow water Phymanthus crucifer (Le Sueur, 1817). Tesis Corallimorpharia. Zoologische Verhandelin- Doctorado, Posgrado en Ciencias del Mar y gen, 176:1-83. http://www.repository.natura- Limnología, Universidad Nacional Autónoma lis.nl/record/317681 de México. 192 pp. Dunn, D.F., 1981. The clownfish sea anemones: González-Muñoz, R., J.L. Tello-Musi & N. Si- Stichodactylidae (Coelenterata: Actiniaria) mões, 2015a. Las anémonas del Sistema Arre- and other sea anemones symbiotic with po- cifal Veracruzano. pp. 101-118. En: A. Grana- macentrid fishes. Transactions of the American dos-Barba, L. Ortiz-Lozano, D. Salas-Monreal Philosophical Society, 71:1-115. https://doi. y C. González-Gándara (eds.). Aportes al co- org/10.2307/1006382 nocimiento del Sistema Arrecifal Veracruzano: Fautin, D.G. & M. Daly, 2009. Actiniaria, Coralli- hacia el Corredor Arrecifal de Suroeste del Golfo Universidad Autónoma de Campe- morpharia, and Zoanthidea (Cnidaria) of the de México. che. 366 pp. Gulf of Mexico. En: D.L. Felder y D.K. Camp (eds.). pp. 349-357. Gulf of Mexico: Origin, González-Muñoz, R., N. Simões, J.L. Tello- Waters, and Biota, vol. 1, Texas A&M Univer- Musi, J. Sánchez-Rodríguez & E. Rodrí- sity Press, College Station, Texas, pp. 1393. guez, 2015b. New records of sea anemones (Cnidaria, Anthozoa, Actiniaria) in the Fautin, D.G., 2013. World List of Coralli- Mexican Caribbean. morpharia. Corallimorpharia. Accessed Marine Biodiversity , 8:e100. https://doi.org/10.1017/ through: World Register of Marine Species Records S1755267215000767 at: http://www.marinespecies.org/aphia. php?p=taxdetails&id= 1362 on 2018-08-17 González-Muñoz, R., N. Simões, M. Mascaró, J.L. Tello-Musi, M.R. Brugler & E. Rodríguez, González-González, M., V. De la Cruz-Francisco, 2015c. Morphological and molecular varia- I. Morales-Quijano & R.E. Orduña-Medrano, bility of the sea anemone 2016. Diversidad y cobertura de la comunidad Phymanthus crucifer (Cnidaria, Anthozoa, Actiniaria, Actinioidea). bentónica del arrecife Enmedio, Sistema Arre- Journal of the Marine Biological Association of cifal Lobos-Tuxpan, México. Revista Ciencias the United Kingdom, 95(1):69-79. https:// Marinas y Costeras, 8(2):47-65. doi.org/10.1017/S0025315414000988 González-Muñoz, R., N. Simões, J. Sánchez-Ro- González-Muñoz, R., A. Garese, J.L. Tello-Musi dríguez, E. Rodríguez & L. Segura-Puertas, & F.H. Acuña, 2017. Morphological variabi- 2012. First inventory of sea anemones (Cni- lity of the Caribbean hidden anemone daria: Actiniaria) of the Mexican Caribbean. Lebru- nia coralligens (Wilson, 1890). Zoomorpho- Zootaxa, 3556:1-38. http://mapress.com/j/ , 136:287-297. https://doi.org/10.1007/ zt/article/view/14503 logy s00435-017-0352-0 González-Muñoz, R., N. Simões, J.L. Tello-Musi González-Muñoz, R., A. Garese & F.H. Acuña, & E. Rodríguez, 2013. Sea anemones (Cni- 2018. sp. nov. (Cnidaria: daria, Anthozoa, Actiniaria) from coral re- Anthopleura dalyae Actiniaria), a new species of sea anemone efs in the southern Gulf of Mexico. Zookeys, from the southern Gulf of Mexico. 341:77-106. https://doi.org/10.3897/ Mari- , https://doi.org/10.1007/ zookeys.341.5816 ne Biodiversity s12526-018-0844-2 González-Muñoz, R., 2014. Análisis taxonómico Granados-Barba, A., 1994. Estudio sistemático de de las especies de anémonas arrecifales (Cni- los poliquetos (Annelida: Polychaeta) de la re- daria: Anthozoa) del Golfo de México y mar

153 Estudios Científicos en el Corredor Arrecifal del Suroeste del Golfo de México

gión de plataformas petroleras del sur del Golfo from Caribbean coral reefs. Marine Biolo- de México. Tesis Maestría. Facultad de Cien- gy, 141:387-400. https://doi.org/10.1007/ cias, Universidad Nacional Autónoma de Mé- s00227-002-0829-2 xico. 284 pp. López-Victoria, M., L.M. Barrios, H. Kraus & Gusmão, L.C. & M. Daly, 2010. Evolution of L.A. Osorio, 2004. New aspects on the sym- sea anemones (Cnidaria: Actiniaria: Hor- biotic relationships between Dardanus fuco- mathiidae) symbiotic with hermit crabs. sus (Crustacea: Paguridae), Calliactis tricolor Molecular Phylogenetics and Evolution, (Cnidaria: Hormathiidae) and Porcellana 56:868-877. https://doi.org/10.1016/j.ym- sayana (Crustacea: Porcellanidae). Boletín pev.2010.05.001 de Investigaciones Marinas y Costeras, INVE- Häussermann, V., 2003. Redescription of Oulactis MAR, 33(1):261-264. concinnata (Drayton in Dana, 1846) (Cni- Mascaró, M., L. Rodríguez-Pestaña, X. Chiappa- daria: Anthozoa: Actiniidae), an actiniid sea Carrara & N. Simões, 2012. Host selection anemone from Chile and Peru with special by the cleaner shrimp Ancylomenes pedersoni: fighting tentacles; with a preliminary revision Do anemone host species, prior experience of the genera with a “frond-like” marginal or the presence of conspecific shrimp mat- ruff. Zoologische Verhandelingen, 345:173- ter? Journal of Marine Biology and Ecology, 207. http://www.repository.naturalis.nl/re- 413:87-93. https://doi.org/10.1016/j.jem- cord/220304 be.2011.11.026 Jordán-Dahlgren, E., 2002. Gorgonian distribu- Molodtsova, T., 2018. World List of Ceriantharia. tion patterns in coral reef environments of the Ceriantharia. Accessed through: World Re- Gulf of Mexico: evidence of sporadic ecolo- gister of Marine Species at: http://www.ma- gical connectivity? Coral Reefs, 21:205-215. rinespecies.org/aphia.php?p=taxdetails&id https://doi.org/10.1007/s00338-002-0226-9 =1361 on 2018-08-17 Jordán-Dahlgren, E., 2008. Arrecifes Coralinos. Olvera-Pérez, I.B., 2010. Anémonas, Zoantidos pp. 163-186. En: L.M. Mejía (eds.) Biodiver- y Ascidias en el Arrecife Lobos, Veracruz. Tesis sidad Acuática de la Isla de Cozumel. Plaza y Licenciatura, Facultad de Ciencias Biológicas y Valdés, México, D.F., Universidad de Quinta- Agropecuarias, Universidad Veracruzana, Mé- na Roo. 418 pp. xico. 44 pp. Knowlton, N. & B.D. Keller, 1983. A new si- Reimer, J.D., C. Foord & Y. Irei, 2012. Species di- bling species of snapping shrimp associa- versity of shallow water zoanthids (Cnidaria: ted with the Caribbean sea anemone Bar- Anthozoa: Hexacorallia) in Florida. Journal tholomea annulata. Bulletin of Marine of Marine Biology, 1-14. http://dx.doi.org/ Science, 33(2):353-365. http://www.ingen- 10.1155/2012/856079 taconnect.com/contentone/umrsmas/bull- Reimer, J.D. y F. Sinniger, 2018. World List mar/1983/00000033/00000002/art00012 of Zoantharia. Zoantharia. Accessed Knowlton, N. & B.D. Keller, 1985. Two more through: World Register of Marine Species sibling species of alpheid shrimps associated at: http://www.marinespecies.org/aphia. with the Caribbean sea anemones Bartholo- php?p=taxdetails&id =607338 on 2018-08- mea annulata and Heteractis lucida. Bulletin of 17 Marine Science, 37(3):893-904. http://www. Rodríguez, E., M.S. Barbeitos, M.R. Brugler, L.M. ingentaconnect.com/content/umrsmas/bull- Crowley, A. Grajales, L. Gusmão, V. Häus- mar/1985/ 00000037/00000003/art00009 sermann, A. Reft & M. Daly, 2014. Hidden LaJeunesse, T.C., 2002. Diversity and commu- among sea anemones: the first comprehensive nity structure of symbiotic dinoflagellates phylogenetic reconstruction of the order Ac-

154 Las anémonas marinas de Veracruz

tiniaria (Cnidaria, Anthozoa, Hexacorallia) Tello-Musi, J.L., R. González-Muñoz, F.H. Acu- reveals a novel group of hexacorals. PLoS One, ña & N. Simões, 2018. First record of Ca- 9(5):e96998 https://doi.org/10.1371/jour- lliactis tricolor (Le Sueur, 1817) (Cnidaria, nal.pone.0096998 Actiniaria, Hormathiidae) in the Veracruz Salazar-Vallejo, S. I., N.E. González & E. reef system, southwestern Gulf of Mexi- Schwindt, 2008. Taxonomía de invertebrados co. Checklist, 14(4):619-631. https://doi. marinos: Necesidades en Latinoamérica. In- org/10.15560/14.3.619 terciencia, 33(7):510-517. Torres-Pratts H., T. Lado-Insua, A.L. Rhyne, L. Sebens, K.P. & K. DeRiemer, 1977. Diel cycles of Rodríguez-Matos & N.V. Schizas, 2011. Two expansion and contraction in coral reef antho- distinct, geographically overlapping linea- zoans. Marine Biology, 43:247-256. https:// ges of the corallimorpharian Ricordea florida doi.org/10.1007/BF00402317 (Cnidaria: Hexacorallia: Ricordeidae). Coral , 30:391-396. https://doi.org/10.1007/ Sebens, K.P. & R.T. Paine, 1978. Biogeography Reefs s00338-010-0709-z of anthozoans along the west coast of South America: habitat, disturbance, and prey avai- Varela, C., M. Ortíz & R. Lalana, 2003. Primer lability. Symposium on Marine Biogeography registro de la familia Parazoanthidae y de Pa- and Ecology in the Southern Hemisphere. razoanthus parasiticus (Cnidaria: Anthozoa: NZDSIR Auckland, New Zealand, pp. 219- Zoanthiniaria) para aguas cubanas. Carta In- 238. formativa de los Zoólogos de Invertebrados de , 13:5. Sebens, K.P, 1982. Intertidal distribution of Cuba zoanthids on the Caribbean coast of Panama: Whithers, K. & J.W. Tunnell, 2007. Biodiversidad Effects of predation and desiccation. Bulletin de los arrecifes. pp. 101-128. En: Tunnell, J. of Marine Science, 1(32):316-335. https:// W., E.A. Chávez y K. Withers (eds.). Arrecifes www. ingentaconnect.com/content/umrs- Coralinos del sur del Golfo de México. Centro mas/bullmar/1982/00000032/00000001/ Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Insti- art00023 tuto Politécnico Nacional, La Paz, Baja Cali- fornia Sur. 360 pp. Silbiger, N.J. & M.J. Childress, 2008. Interspecific variation in anemone shrimp distribution and host selection in the Florida Keys (USA): Im- plications for marine conservation. Bulletin of Marine Science, 83(2):329-345. http://www. ingentaconnect.com/content/umrsmas/bullmar/ 2008/00000083/00000002/art00004 Stampar, S.N., R. González-Muñoz & A.C. Mo- randini, 2017. Botruanthus mexicanus (Cni- daria: Ceriantharia), a new species of tube- dwelling anemone from the Gulf of Mexico. Marine Biodiversity, 47:113-118. https://doi. org/10.1007/s12526-016-0521-2

155