Relaciones Planta - Herpetofauna: Nuevas Perspectivas Para La Investigación En Colombia

UNIVERSITASEnero-junio SCIENTIARUM de 2007 Revista de la Facultad de Ciencias Edición especial I, Vol. 12, 9-34

RELACIONES PLANTA - HERPETOFAUNA: NUEVAS PERSPECTIVAS PARA LA INVESTIGACIÓN EN COLOMBIA

D. Galindo-Uribe, J. M. Hoyos-Hoyos1

Unidad de Ecología y Sistemática (UNESIS), Departamento de Biología, 1Pontificia Universidad Javeriana, Cra. 7 No. 40 - 62, Bogotá, Colombia [email protected], [email protected] (1) Investigador del CIEBREG

RESUMEN Los anfibios y los reptiles son en su mayoría considerados carnívoros; sin embargo, se reconoce la herbivoría por parte de algunas especies, las cuales pueden llegar a ser esenciales en la reproducción de algunas plantas, participando en los procesos de polinización y dispersión de semillas de manera exitosa. Se conoce poco acerca de la contribución de la herpetofauna a estos procesos, la importancia de éstos en los ecosistemas y cómo la transformación de los mismos puede alterar los procesos. Sin embargo, desde mediados de los años ochenta, las publicaciones sobre el estudio de las interacciones han presentado un incremento en número y en rigurosidad. Mediante una recopilación de parte de la información disponible de la participación de los anuros y lagartos en los procesos polinización y dispersión de semillas, se observa que la mayor proporción de estudios se han realizado principalmente en lagartos en ecosistemas áridos, correspondientes en su mayoría en las islas mediterráneas de España y zonas costeras de Brasil, mientras que hasta el momento no se conocen registros de estas interacciones para Colombia. Los síndromes como saurofilia, anurocoria y saurocoria no están bien definidos aún, y hasta el momento son casi específicos por cada interacción o por región geográfica. Las interacciones entre lagartos y plantas han sido consideradas como un fenómeno de islas, posiblemente por sesgos de muestreo, pues éstas con el tiempo están siendo igualmente descritas en el continente. Estos sesgos pueden estar relacionados con un incremento en el muestreo de localidades geográficas en las cuales previamente se han descrito las interacciones, o con la escala temporal a la cual se realizan los estudios. Se hace una definición de algunos de los términos utilizados por los especialistas dentro de esta área y un breve análisis de esta información enfocado en las perspectivas de estudio de estas interacciones en Colombia. Palabras clave: anuros, dispersión, herbivoría, lagartos, polinización.

ABSTRACT Amphibians and reptiles are considered primarily carnivorous; however some species are herbivorous being very important for some plants reproduction, because they participate in pollination processes and seed dispersion in a successful way. We have a poor knowledge about herpetofaunal contribution in these processes, their importance in different ecosystems and how ecosystem transformations can disturb these processes. However, since mid 80’s papers about herpetofaunal-plant interactions are raised in both number and rigor. Taking into account available information about anuran and lizard participation in pollination and seed dispersal processes, we conclude that the majority of studies have been carried on lizards in arid ecosystems, mainly in Mediterranean islands from Spain and in coastal zones in Brasil, while in Colombia we do not know records on these interactions. Syndromes as saurophyly, anurocory and saurocory are not yet precisely defined and are just described for both interactions and geographical regions. Lizard-plant interactions are considered as an exclusive phenomenon presented in islands, maybe owing to sample bias, but nowadays these interactions are described in continental territories too.

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These biases may be related to a sample increases in geographical points where interactions were already described, or to the temporal scale of study. Some specialized pollination and seed dispersal terms are defined and a short analysis about all information compiled is undertaken focused in Colombian perspectives about studies on these interactions. Key words: Pollination, dispersal, herbivory, anurans, lizards

INTRODUCCIÓN esenciales en la reproducción de algunas plantas al consumir sus partes reproductivas La contribución de la herpetofauna en las y participar en los procesos de poliniza- cadenas tróficas como importantes depre- ción y dispersión de semillas de manera dadores y su utilidad en los mecanismos exitosa (Godínez-Álvarez, 2004), generan- de control biológico es bien conocida do así una relación mutualista (Traveset, (Stebbins y Cohen, 1995), pero se conoce 2002). poco acerca de su participación en otros procesos ecológicos como son la poliniza- Existen unos pocos estudios que describen ción y la dispersión de semillas, la impor- estas interacciones a nivel continental; sin tancia de éstos en los ecosistemas y cómo embargo, los estudios acerca de las interac- la transformación de los mismos puede al- ciones entre la herpetofauna y las plantas terar estos procesos. se han desarrollado en mayor proporción en ecosistemas insulares (Godínez-Álvarez Los anfibios se consideran carnívoros, con 2004) y ha sido propuesto que este fenó- algunas excepciones de registros corres- meno puede ser característico de las islas pondientes a sapos que consumen restos (Olensen y Valido, 2003). de plantas (Duellman y Trueb, 1986) ade- más de su dieta carnívora. Los reptiles tam- Al presentarse un mayor conocimiento de bién son considerados en su mayoría las interacciones entre los reptiles y las carnívoros, pero existen especies con dieta plantas en los ecosistemas insulares, los herbívora o especies omnívoras que pue- estudios también se han enfocado en den consumir material vegetal como néc- determinar la importancia de éstas en el tar, polen, pétalos y frutos (e.g. Sazima et mantenimiento de las plantas en estos eco- al., 2005). Sin embargo, en los estudios de sistemas, demostrando que los lagartos re- dieta en anfibios y reptiles, el material ve- presentan para algunas plantas un elemento getal es descartado del análisis en la mayo- esencial en su reproducción y que su au- ría de los casos o se incluye como una sola sencia puede conllevar la extinción local categoría, sin especificar su naturaleza, sub- de estas plantas (Traveset, 1999, 2002). estimando su contribución en la dieta o re- portándose como consumo accidental A pesar de que la participación de la (Malkmus 2000; Olensen y Valido, 2003; herpetofauna en estos procesos a nivel con- Silva et al., 1989; Silva y Britto-Pereira, tinental se considera poco representativa, 2006; Valido et al., 2003). autores como Traveset (1999, 2002) nom- bra la relación existente entre los fragmen- Al consumir material vegetal, algunas estos generados por la transformación de los pecies se comportan como herbívoros ya ecosistemas y las islas, por lo cual la ruptu- que este consumo no representa ningún ra de estos mutualismos también podría te- beneficio a cambio para la planta; sin em- ner consecuencias en la conservación de bargo, otras especies contribuyen y son los ecosistemas continentales.

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En Colombia no se han dado a conocer tra- semillas nutritivas a sus dispersores (Howe bajos en los cuales se busque determinar la y Westley, 1988), pudiendo actuar, por lo participación de la herpetofauna en los pro- tanto, también como depredadoras de és- cesos de polinización y dispersión de semi- tas. llas, tanto a nivel insular como continental. Por lo tanto, este tema representa una nue- La selección natural por parte de diferentes va rama de estudio para los anfibios y rep- animales con diferentes capacidades senso- tiles en el país, en la cual es importante riales, requerimientos nutricionales y hábi- empezar a desarrollar investigaciones. tos, han moldeado diferentes adaptaciones en las flores. Los síndromes de la poliniza- A continuación, haremos una revisión de ción son el conjunto de colores, fragancias la literatura con el fin de mostrar una pano- y formas de las flores que son utilizados como rámica sobre la relación de la herpetofauna indicadores por insectos y/o vertebrados y la flora y los procesos en los que partici- polinizadores para localizar las flores. De la pan en esa relación, haciendo una defini- misma manera, los atributos morfológicos, ción previa de algunos de los términos fisiológicos y sensoriales de los animales utilizados por los especialistas dentro de que visitan las flores inciden en su papel esta área. como polinizador. Los síndromes de dis- persión son el conjunto de colores, olores, DEFINICIÓN DE ALGUNOS formas y cualidades nutricionales de los TÉRMINOS frutos asociadas a la diseminación de las semillas por parte de agentes bióticos y Para comprender un poco mejor todo lo re- abióticos. Estos síndromes representan la lacionado con las relaciones entre la respuesta adaptativa a la selección por par- herpetofauna y las plantas, es necesario te de animales que cargan, recogen y acu- aclarar, antes que todo, algunos de los tér- mulan semillas, o animales que consumen minos utilizados para esto. frutos y luego desechan las semillas (Howe y Westley, 1988). Los mutualismos no simbióticos son los que se presentan entre plantas y animales A la dispersión de semillas por parte de anuros en los cuales las especies se benefician en- se le ha denominado como anurocoria (Fialho, tre sí, pero no viven juntas. La poliniza- 1990); saurofilia al síndrome que comprende ción y la dispersión de semillas hacen parte las características de las plantas apropiadas de estos mutualismos y representan proce- para la polinización por parte de reptiles sos de gran importancia ecológica. El be- (Sazima et al., 2005), y saurocoria a la neficio mutuo en estos procesos se genera frugivoría y dispersión de semillas por lagar- si las plantas ofrecen recursos a los anima- tos a sitios favorables para su dispersión y les que ayudan a las plantas a reproducirse crecimiento (Pérez-Mellado et al., 2005). exitosamente. En la polinización, la trans- ferencia de polen de una flor a otra de la El grado en el cual los síndromes son repre- misma especie por parte de un polinizador, sentados en una comunidad puede indicar permite la fertilización de los óvulos de la la importancia de diferentes tipos de ani- planta, la cual ofrece néctar o un exceso de males para la polinización local. Igualmen- polen como comida para sus polinizadores. te, los síndromes de dispersión pueden dar En la dispersión de semillas, éstas son trans- un primer enfoque con respecto a los tipos portadas y defecadas a sitios lejanos de las de mutualismos entre plantas y animales plantas parentales (en los cuales pueden o que prevalecen en una comunidad (Howe no germinar), las cuales ofrecen frutos o y Westley, 1988).

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HERBIVORÍA POR ANFIBIOS Y correspondiente entre 70 y 100% (sin de- REPTILES terminar la categoría de aquellos que poseen entre 51 y 69% de material vegetal). En los últimos años se ha recopilado evi- dencia que sugiere que algunas especies de Inicialmente se pensaba que familias de anfibios no son únicamente carnívoras sino lagartos con mayores tamaños corporales también pueden ser herbívoras (Malkmus, presentaban una mayor tendencia a la 2000). Además de los reportes de renacuajos herbivoría, como los pertenecientes a la herbívoros de diferentes especies (Stebbins familia Iguanidae (sensu lato) los cuales y Cohen, 1995), se han reportado algunos fueron propuestos como los herbívoros más anuros que consumen frutos como: Rana primitivos (Sokol, 1967), además que esta esculenta, Euphlyctis hexadactylus (Rana tendencia se daba en ambientes cálidos, hexadactyla), Xenohyla truncata (Hyla como trópicos y desiertos, donde los ani- truncata), Chaunus marinus (llamado antes males mantienen temperaturas corporales Bufo marinus) y Amietophrynus regularis mayores (Espinoza et al., 2004). Sin em- (llamado antes Bufo regularis) (Malkmus, bargo, estudios filogenéticos en familias 2000; Silva et al., 1989, Silva y Britto- como Liolaemidae, que habitan en regio- Pereira, 2006). nes más frías a mayores altitudes, han demostrado orígenes múltiples de la Dentro de los reptiles, algunas tortugas y herbivoría y de manera más frecuente y a lagartos han sido considerados omnívoros tasas mucho más altas que en otros lagartos por incluir una cantidad importante de que también poseen especies herbívoras material vegetal en sus dietas (Pough et al., (Espinoza et al., 2004). La invasión de áreas 1998), siendo las tortugas el taxón del cual de climas fríos por parte de especies de la se conocía la mayor cantidad de especies familia Liolaemidae se pudo favorecer por con hábitos herbívoros (Szarski, 1962). Sin los efímeros y menos abundantes que pue- embargo, un incremento en el registro de den ser los insectos a estas alturas como las especies que poseen estos hábitos ha recurso alimenticio, en comparación con contribuido a que actualmente los lagartos las plantas, similar a lo ocurrido con los puedan considerarse los reptiles frugívoros lagartos en las islas en las cuales los insec- más conocidos (Castro y Galetti, 2004). tos también son escasos. De todas formas, se ha identificado que la herbivoría en cli- Pocos lagartos son considerados herbívo- mas más fríos requiere de algunos rasgos ros verdaderos. Se había propuesto la exis- ecofisiológicos como una mayor tempera- tencia de una clina desde formas herbívoras tura corporal y el incremento de los perio- hasta formas carnívoras, presentando espe- dos de actividad (Espinoza et al., 2004; cies en los polos opuestos de este espectro Vitt, 2004). que pueden estar cercanamente relaciona- das (Sokol, 1967). Sin embargo, Espinoza Igualmente, Cooper y Vitt (2002), mediante et al. (2004), al realizar una revisión de li- revisión de literatura sobre la herbivoría en teratura en herbivoría por lagartos, encon- este grupo de reptiles y análisis filogenéticos, traron que las dietas pueden ser más observan que la mayoría de las especies de discretas de lo que se pensaba, por lo cual lagartos son carnívoros, pero también los hay definieron las especies insectívoras como omnívoros y, aunque en menor proporción, aquellas que poseen entre 0-10% de mate- herbívoros. También concluyen que todos rial vegetal en la dieta (proporción volu- los gremios (entendidos aquí como un gru- métrica), las omnívoras con un porcentaje po de especies que explota la misma clase entre 11 y 50, y las herbívoras en un rango de recurso ambiental en una forma similar

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(Blondel, 2003), es decir, carnívoros, herbí- seen registros excepcionales (Silva et al., voros y omnívoros, han evolucionado va- 1989; Fialho, 1990). rias veces y de manera independiente. En Barra de Maricá, Brasil (figura 1), Dentro de las familias recopiladas por Xenohyla truncata (Hylidae) consume Godínez-Álvarez (2004), mediante revisión frutos de Anthurium harrisii (Araceae), de literatura, consumen néctar Gekkonidae, Maytenus obtusifolia (Celastraceae) y de Lacertidae, Teiidae, Scincidae; consumen Erythroxylum ovalifolium (Erytroxyla- flores Cordylidae, Iguanidae (sensu lato), ceae) contribuyendo efectivamente a la Lacertidae, Teiidae, Scincidae, y consumen dispersión de sus semillas. Los frutos de frutos Gekkonidae, Iguanidae, Lacertidae, estas especies son consumidos de mane- Teiidae, Scincidae y Varanidae. Además de ra no accidental, siendo las semillas via- estas familias, la herbivoría también se ha bles después del paso por su tracto desarrollado en mayor proporción en los la- digestivo y siendo dejadas en las axilas gartos pertenecientes a la familia Liolaemi- de las bromelias Neoregelia cruenta dae, y en menor proporción en otras familias (donde se encuentran las heces fecales como Agamidae y Gerrhosauridae (Espinoza de las ranas), los cuales representan un et al., 2004). sitio con mejores condiciones para el desarrollo de las semillas que el suelo are- DISPERSIÓN DE SEMILLAS POR noso y seco, al otorgar agua durante todo ANFIBIOS el año a las semillas (Silva et al., 1989; Fialho, 1990). No se han reportado evidencias de los anfibios como reales o potenciales polinizado- El consumo de frutos, semillas, flores y otro res, y acerca de la participación de los tipo de material vegetal en la dieta de X. anfibios en la dispersión de semillas se po- truncata se ha confirmado a lo largo de 21

Figura 1. Mapa con la ubicación de los estudios realizados a nivel mundial acerca de los procesos de polinización y dispersión de semillas en los que participan anuros y lagartos.

13 Universitas Scientiarum - Edición especial, Vol 12, 9-34 meses de un total de 22 de muestreo, va- asimismo, se han publicado más estudios riando estacionalmente la frecuencia de las relacionados con la dispersión de semillas plantas en la dieta de esta rana (Silva y por lagartos en comparación con aquellos Britto-Preira, 2006). sobre polinización (figura 2).

POLINIZACIÓN Y DISPERSIÓN DE Polinización por lagartos SEMILLAS POR LAGARTOS Se observa que en general las especies de El papel de los lagartos en la polinización lagartos que consumen néctar pueden ser y dispersión de semillas ha sido considera- muy abundantes en las plantas con flores, do de menor importancia en relación con y es en el momento de su consumo cuando el de las aves y mamíferos; sin embargo, se adhieren los granos de polen a diferen- muchas especies de lagartos que se alimen- tes partes de su cuerpo dependiendo del tan de néctar y frutos de las plantas pueden grupo de estudio (Godínez-Álvarez, 2004). polinizar de manera efectiva o dispersar semillas a sitios lejanos de las plantas En Nueva Zelanda, los gekos Hoplodac- parentales. Por lo anterior, y por un aumen- tylus duvauceli y H. pacificus han sido to en la rigurosidad con la cual se realiza el observados consumiendo néctar de flores estudio de estas interacciones lagarto-plan- de Metrosideros excelsa (Myrtaceae), ta, éstas se han convertido en una rama Myoporum laetum y Phormmium tenax promisoria de la investigación de los (Agavaceae). Éstos forrajean activamente mutualismos (Godínez-Álvarez, 2004; entre inflorescencias, y posiblemente entre Olensen y Valido, 2003). plantas, principalmente de M. excelsa, car- gando grandes cantidades de polen en sus En la literatura se encuentra una mayor pro- cuerpos durante un tiempo y una distancia porción de trabajos publicados en lagartos (de 20-50 m) adecuada para transportarlo a en relación con los publicados para anuros; otra planta (Whitaker, 1987).

Figura 2. Número de estudios realizados en anuros y lagartos en polinización y dispersión de semillas de un total de 25 estudios revisados.

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En las islas Baleares, Cabrera y el islote de Tasmania, en sitios de rocas descubier- Moltona, el lagarto Podarcis lilfordi tas o cubiertas con vegetación densa, el la- (Lacertidae) es abundante y consume néc- garto Niveoscincus microlepidotus tar de la planta Euphorbia dendroides (Scincidae) remueve la caliptra (pétalos (Euphorbiaceae), siendo su principal fusionados) de las flores de Richea scoparia polinizador (Sáez y Traveset, 1995; (Epacridaceae) en busca del néctar presen- Traveset, 1999), al igual que consume néc- te en la caliptra y de las gotas que caen tar y actúa como polinizador potencial de durante el proceso, dejando expuesta la Rasmarinus officinalis (Labiatae). También parte reproductiva de la planta. En este caso se han observado lagartos de P. lilfordi ali- las partes del lagarto no entran en contacto mentándose de parte de flores de Alyssum con las anteras o el estilo y no se transporta maritimum (Brassicaceae), Fumana polen en el cuerpo de los lagartos, por lo ericoides (Cistaceae), Cneorum tricoccon cual N. microlepidotus no lleva a cabo el (Cneoraceae), Arthrocnemum fructicosum proceso de polinización. Sin embargo, una (Chenopodiaceae) y Globularia alypum vez la caliptra es retirada de las flores, éstas (Globulariaceae) (Sáez y Traveset, 1995). pueden ser visitadas por insectos potencialmente polinizadores. Las flores a las cuales En la Isla del Aire y los islotes Nitge, Rey y acceden polinizadores gracias a la ausen- Sanitja, P. lilfordi poliniza a Crithmum cia de caliptras, producen frutos que libe- maritimum (Umbeliferae) de la cual carga y raban sus semillas exitosamente, lo cual no transporta grandes cantidades de polen, al sucede en las flores a las cuales no se les igual que transporta polen de las plantas remueve la caliptra. De esta forma, se de- Pistacia lenticus (Anacardiaceae) y Allium muestra que R. scoparia es dependiente de ampeloprasum (Liliaceae) en diferente pro- N. microlepidotus para llevar a cabo su re- porción de acuerdo con la isla (Pérez-Me- producción mediante entrecruzamiento llado y Casas, 1997; Pérez-Mellado et al., (Olsson et al., 2000). 2000). Dispersión de semillas por parte de En el archipiélago Fernando de Noroña, al lagartos nororiente de Brasil, el lagarto Euprepis atlanticus (Scincidae) visita flores del ár- El consumo de diferentes especies de plan- bol Erythrina velutina (Fabaceae) en bus- tas por parte de lagartos, tiene efecto en la ca de néctar durante el periodo seco cuando germinación de las semillas (Godínez- escasean las fuentes de agua dulce, posi- Álvarez, 2004). Así, en las islas Bahamas, blemente en busca de azúcares como fuen- Turks y Caicos, las semillas de Coccoloba te energética y agua. Al consumir néctar, el uvifera y Casasia clusiaefolia colectadas cuerpo del lagarto entra en contacto con de las heces fecales de las iguanas, germi- las anteras y el estigma, desplazándose en- nan más fácilmente y en mayor proporción tre flores de una inflorescencia, o entre después de su paso a través del tracto di- inflorescencias del mismo o de diferentes gestivo de las iguanas de roca Cyclura rileyi árboles favoreciendo su entrecruzamiento y C. carinata (Iguanidae), en comparación y actuando como potencial polinizador con las semillas no consumidas (Iverson, (Sazima et al., 2005). 1985).

Los lagartos también pueden participar de En Nueva Zelanda se han observado algu- estos procesos de manera indirecta, permi- nas especies de los géneros Hoplodactylus tiendo que otros organismos lleven a cabo y Naultinus (Gekkonidae), y Cyclodina y la polinización. En el monte Wellington Leiolopisma (Scincidae), alimentándose

15 Universitas Scientiarum - Edición especial, Vol 12, 9-34 durante el verano de frutos principalmente endémica Cneorum tricoccon (Cneoraceae). de algunas especies de los géneros Estos frutos son transportados a una distan- Coprosma, Gaultheria, Hymenanthera, cia determinada de la planta, y al ser encon- Macropiper y Muehlenbeckia. Las semillas tradas en las heces fecales del lagarto de C. de los frutos son ingeridas y pasan a través tricoccon son viables después de su paso del tracto digestivo sin ser dañadas; son por el tracto digestivo (Sáez y Traveset, depositadas en sitios que pueden ofrecer 1995; Rodríguez-Pérez et al., 2005). Igual- buenas condiciones para éstas, resultando mente, P. pituyensis en Mallorca y Menorca, algunas viables en el laboratorio (Whitaker, también consume frutos de Rubia peregri- 1987). Además, por sus patrones de movi- na, Rubus ulmifolius y Solanum nigrum, miento, los lagartos podrían ser dispersores acelerando significativamente su germina- de semillas importantes a cortas distancias, ción bajo condiciones naturales, después de o dentro de un mismo tipo de vegetación, su paso por el tracto digestivo (Rodríguez- contrario al aporte que pueden ofrecer las Pérez et al., 2005). aves a largas distancias (Whitaker, 1987). P. lilfordi también es el principal dispersor La efectividad de H. maculatus (Gekkonidae) de la planta endémica de las Islas Baleares como dispersor de semillas de la planta Daphne rodriguezii (Traveset, 2002) y tam- Coprosma propincua (Rubiaceae) en la Isla bién participa en procesos de dispersión de Mana de Nueva Zelanda, fue comprobada a semillas de Phillyrea media var. rodriguezii una escala local (dentro de un hábitat y a lo (Oleaceae), endémica de la isla Rei (Pérez- largo de ecotonos) y a cortas distancias. Mellado et al., 2005). En la isla Na Redona Grandes cantidades de semillas de C. pro- (Parque Nacional Cabrera) P. lilfordi con- pincua pasan intactas por el tracto digesti- sume frutos de Withania frutescens vo de este geco, presentando niveles muy (Solanaceae), contribuyendo a la dispersión altos de germinación, al depositar las semi- de sus semillas al modificar la cubierta de llas lejos de la planta parental en sitios favo- las semillas de tal manera que se facilita su rables para su germinación como lo son los germinación y al ser altamente viables des- espacios debajo de las rocas (Wotton, 2002). pués de su ingestión, por lo que P. lilfordi se considera como un dispersor de esta plan- En las Islas Canarias, en Tenerife, Gallotia ta (Castilla, 1999). galloti (Lacertidae) posee hábitos frugívoros ya que incluye dentro de su dieta una gran En la cuenca continental mediterránea de proporción de frutos frescos y secos princi- España Guadix-Baza, el lagarto Lacerta palmente de las plantas Rubia fruticosa y lepida consume frutos en diferentes canti- Plocama pendula (Rubiaceae) (Valido et al., dades durante el año, principalmente de 2003); en Fuerteventura y Lanzarote, G. Capparis spinosa y, en menor proporción, atlantica dispersa una gran cantidad de se- de Ephedra distachya. Este lagarto se con- millas de R. fructicosa causando poco daño sidera como un dispersor importante de am- en éstas y aumentando su viabilidad sin afec- bas especies, ya que sus semillas se tar su patrón de germinación (Nogales et al., encontraron sin daños y viables en las he- 2005); y en Alegranza, G. atlantica también ces (Hódar et al., 1996). consume frutos de Lycium intricatum (Solanaceae) (Nogales et al., 1998). En el continente americano, semillas de Acacia farnesiana (Leguminosae) son ex- En las Islas Baleares, en Cabrera, Mallorca y traídas de las heces fecales de Ctenosaura Menorca, Podarcis lilfordi y P. pituyensis similis (Iguanidae) en un bosque deciduo (Lacertidae) consumen frutos de la planta al noroccidente de Costa Rica. Estas semi-

16 Enero-junio de 2007 llas germinan pocos días después de ser El lagarto andino-patagónico Phymaturus ubicadas para su germinación, por lo cual flagellifer (Tropiduridae) de Chile posee este lagarto podría ser relevante en el man- una dieta mayoritariamente herbívora, con- tenimiento de la población de A. farnesiana sumiendo frutos de las plantas Berberis (Traveset, 1990). empetrifolia (Berberidaceae), Rumex acetosella y Calandrinia sp. (Portulaceae) Tropidurus torquatus (Tropiduridae) en entre otras. Al parecer el lagarto posee una Brasil, es un importante agente dispersor preferencia en el consumo de Calandrinia del cactus Melocactus violaceus (Cacta- sp. y B. empetrifolia, siendo mayor por la ceae) del cual consume sus frutos caídos o primera, la cual es poco abundante en la ya emergidos de esta planta presente en zona de estudio. Sin embargo, aún se des- suelos arenosos. Las semillas encontradas conoce el papel de P. flagellifer como un en las heces fecales de los lagartos son via- legítimo dispersor de estas especies bles y germinan en laboratorio, en compa- (Celedón-Neghme et al., 2005). ración con semillas colectadas directamente de frutos, las cuales son viables pero no Iguana iguana (Iguanidae), en Apatzingan, germinaban bajo las mismas condiciones México, consume selectivamente frutos de (Côrtes et al., 1994). las especies Cordia alba (Boraginaceae), Pithecellobium dulce (Fabaceae), Lyco- T. torquatus también consume frutos de persicon esculentum (Solanaceae) y Erythroxylum ovalifolium (Erythroxyla- Momordica charantia (Cucurbitaceae), in- ceae) en dunas costeras de Brasil; sin em- crementando y acelerando diferencialmente bargo, Fialho (1990) sugiere que éste puede la germinación de las semillas de todas las no ser un dispersor efectivo, pues defeca en especies, excepto de M. charantia. Cteno- zonas abiertas de arena seca con tempera- saura pectinata (Iguanidae) consume fru- turas muy altas, donde las semillas presen- tos de Prosopis juliflora (Fabaceae), y las tan una viabilidad muy baja y donde semillas consumidas por esta iguana pre- además puede presentarse la depredación sentan menos daños por causa de escaraba- por parte de insectos. jos bruchidos (Bruchidae) en comparación con las semillas no ingeridas (Benítez- Tupinambis merianae (Teiidae), en un Malvido et al., 2003). hábitat boscoso de Brasil, consume frutos de Solanum hypocarpum (Solanaceae), Al noroccidente de Argentina, en la esta- Eugenia uniflora, Eugenia sp. (Myrtaceae) ción biológica Los Colorados, las heces y Morus nigra (Moraceae) en mayor pro- fecales de Teius teyou (Teiidae) contiene porción; después de su paso por el tracto semillas de las especies leñosas Ziziphus digestivo, casi todas las semillas se encuen- mistol (Rhamnaceae), Celtis pallida tran intactas. Al realizar pruebas de (Ulmaceae) y Capparis atamisquea germinación de otras siete especies consu- (Capparaceae), de las cuales las primeras midas por el lagarto, cuatro de éstas, E. representaron el 97,5%. La mayor presen- uniflora, Genipa americana (Rubiaceae), cia de semillas de Z. mistol en las heces Solanum viarum (Solanaceae) y Cereus corresponde a los meses en los que hay ma- peruvianus (Cactaceae), germinan después yor disponibilidad de frutos de ésta en el de ser consumidas, por lo cual T. merianae suelo. Al parecer T. teyou es un dispersor de puede ser un potencial dispersor de semi- semillas, dado que éstos defecaron semillas de algunas de estas especies en ambien- llas intactas y viables; este lagarto se dis- tes naturales (Castro y Galetti, 2004). tribuye en bordes del bosque o trochas, sitios

17 Universitas Scientiarum - Edición especial, Vol 12, 9-34 que pueden favorecer estas semillas pues donde un frugívoro que se alimenta en se establecen en zonas abiertas (Varela y grandes proporciones de los frutos de una Bucher, 2002). planta, la cual a su vez muestra una alta dependencia de este agente dispersor, es El geco Phelsuma ornata ornata (Gekko- consumido frecuentemente por un depre- nidae), en la isla Ile aux Aigrettes en Islas dador especializado, todos nativos, por lo Mauricio, visita las flores de las especies cual pueden estar interactuando por un lar- endémicas Lomatophyllum tormenrii go tiempo. (Aloeaceae) y Gastonia mauritania (Ara- liaceae), transportando el polen de ésta úl- Nogales et al. (2005) también compararon tima cerca de 87 m durante 29 horas, por lo la efectividad en la dispersión de semillas que P. o. ornata podría mediar el entrecru- de R. fructicosa (Rubiaceae), planta endé- zamiento en las poblaciones de esta plan- mica de las islas Madeira, Salvages y Ca- ta. Estos gecos consumen néctar en su narias, por parte de Gallotia atlantica mayoría y, unos pocos, polen o ambos re- (Lacertidae) y aves endémicas de las islas cursos; en su cuerpo se encuentra el polen Lanzarote y Fuerteventura, con especies de de por lo menos 80% de todas las plantas mamíferos recientemente introducidas por presentes en el ecosistema (Nyhagen et al., humanos en las islas. Ellos encontraron que 2001). G. atlantica causaban mucho menos daños externos a las semillas que los mamíferos y En España también se han estudiado las que éstas eran más viables y germinaban interacciones entre los lagartos de los gé- en proporciones mayores, evidenciando las neros Gallotia y Podarcis y algunas plan- consecuencias negativas de las especies tas mediterráneas en relación con otros exóticas. organismos dispersores o depredadores. Rodríguez-Pérez et al. (2005) buscaron de- En la Isla Alegranza, del archipiélago de terminar el efecto que tenía el paso de semi- Canarias, Nogales et al. (1998) describen llas a través del tracto digestivo del lagarto el sistema entre el lagarto frugívoro endé- P. pituyensis en comparación con el ave mico G. atlantica (Lacertidae) y uno de Turdus merula (Turdidae) de algunas plan- sus principales depredadores naturales, el tas mediterráneas comunes. El estudio se ave Lanius excubitor, para demostrar que realizó tanto en condiciones naturales como sus interacciones pueden potencialmente en condiciones controladas, obteniendo re- influenciar la dispersión y el estableci- sultados contradictorios para cada especie y miento de semillas de la especie Lycium frugívoro. En campo, P. pituyensis acelera intricatum (Solanaceae). Estas especies significativamente la germinación en Rubia coexisten en esta isla, encontrándose se- peregrina (Rubiaceae) y Rubus ulmifolius millas de esta planta en excrementos de (Rosaceae), mientras que T. merula retrasó ambos animales, siendo G. atlantica una la germinación de Rhamnus ludovici- de las principales presas de vertebrados salvatoris (Rhamnaceae) y R. peregrina. En encontradas en los excrementos del ave. laboratorio, las semillas de R. ulmifolius con- Los autores encontraron que el consumo sumidas tanto por el lagarto como por el ave de frutos de Lycium fue insignificante por presentaron un retraso en su germinación, y parte de Lanius, ya que la presencia de en contraste con lo observado en campo, las semillas en sus excrementos estuvo alta- semillas de R. peregrina y Solanum luteum mente asociada a la presencia del lagarto. (Solanaceae) ingeridas por aves germinaron Los autores proponen que este estudio re- más rápido, pero la ingestión por parte del fleja un sistema de dispersión indirecta lagarto no tuvo ningún efecto.

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SÍNDROMES colores, que van desde amarillos y rojos hasta azules y violetas, y el néctar abun- En los estudios de polinización por lagar- dante, se han registrado en las flores tos, los cuales son pocos en comparación involucradas en la polinización por lagar- con los estudios de dispersión, no ha sido tos (tabla 1). posible observar un patrón común entre las plantas, por lo cual no se ha definido un El fenómeno de saurocoria fue denomina- síndrome para este proceso. Esto también do y descrito por van der Pijl (Traveset, se puede deber a que no se incluyen las 1990), e inicialmente se distinguió por fru- mismas características de las plantas en to- tos de colores brillantes y olores fétidos que dos los registros de este proceso. Sin em- crecen cerca del suelo o que caen en su bargo, algunas características como los madurez (Côrtes et al., 1994).

Tabla 1 Características morfológicas que se describen en común en los registros de polinización por lagartos

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Whitaker (1987) describe algunas caracte- lizar el estudio de los componentes cuali- rísticas para aquellas plantas en Nueva tativos y cuantitativos de estos procesos. Zelanda que son potencialmente dispersadas por lagartos. Los frutos en general son En las interacciones entre polinizadores y carnosos y dulces, pequeños (< 5 mm de plantas, desde la perspectiva del poliniza- diámetro), más o menos inodoros, general- dor, la cantidad se refiere a la abundancia mente blancos o traslucidos (azul pálido, del polinizador, la frecuencia de visitas por rosado pálido, naranja o casi negro) y poco parte del polinizador, y la tasa de visita a conspicuos. Los frutos se encuentran al in- las flores, mientras que la cualidad se rela- terior de plantas que consisten en una ma- ciona con la forma en la cual el dispersor se raña densa de ramas pequeñas intercaladas alimenta de la planta, la repartición del y enredadas, las cuales se ramifican en án- polen a los estigmas y la selección del esta- gulos amplios, sitio al cual un ave no po- do sexual por parte del polinizador dría tener acceso para obtener los frutos (Godínez-Álvarez, 2004). En las interaccio- (Whitaker, 1987; Wotton, 2002). nes de dispersión, desde la perspectiva del dispersor, la cantidad es una función de la Côrtes et al. (1994), sugieren que posible- abundancia de un dispersor, su frecuencia mente el lagarto Tropidurus torquaus en de visitas, el número de semillas dispersa- Brasil percibe los frutos de Melocactus das por visita y el porcentaje y tasa de ger- violaceus por su coloración rosada brillan- minación de semillas. La cualidad se refiere te la cual es exhibida por esta planta de al estado de las semillas después de su paso porte pequeño en sitios abiertos. Los frutos a través del tracto digestivo así como al poseen un diámetro similar al de la boca sitio de deposición en el cual las semillas del lagarto, además la disposición de éstos fueron liberadas (Godínez-Álvarez, 2004). en la base de la planta puede facilitar la llegada de los lagartos. Como síndrome para Whitaker (1987) propone que un animal este sistema proponen a una planta de ta- polinizador efectivo debe ser un visitante maño pequeño, con frutos de color rosado frecuente y regular de las flores de una es- brillante los cuales maduran al interior del pecie en particular, estar en capacidad de cactus y sólo son liberados en su madurez. colectar y cargar polen el tiempo suficien- te para poder distribuirlo a otra flor en el En los diferentes reportes de dispersión por estado de madurez apropiado, ya sea den- anuros y lagartos tampoco se aclaran las tro de la misma planta o a otra de la misma mismas características asociadas a las plan- especie, y debe estar en capacidad de de- tas y frutos; sin embargo, se puede distin- positar el polen en el estigma. Un dispersor guir que los lagartos en la mayoría de efectivo debe transportar interna o exter- reportes consumen frutos carnosos de co- namente las semillas más allá de la planta lores rojizos (tabla 2). parental, depositarlas cuando las semillas aún sean viables y en sitios donde tengan CONSIDERACIONES buenas posibilidades de supervivencia. METODOLÓGICAS Por otro lado, en los estudios de estas inte- Para determinar la efectividad de las interacciones es importante considerar que los racciones planta-animal generadas en los resultados pueden variar en experimentos procesos de polinización y dispersión de realizados bajo condiciones naturales y con- semillas, es importante revisar diferentes diciones controladas, por lo cual es impor- aspectos. Inicialmente, se ha propuesto rea- tante ser cuidadoso al hacer generalizaciones

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Tabla 2. Características morfológicas que se describen en común en los registros de polinización por anuros y lagartos.

21 Universitas Scientiarum - Edición especial, Vol 12, 9-34 acerca de estudios que busquen evaluar las Ecosistemas influencias de los frugívoros sobre condiciones experimentales (Rodríguez-Pérez et Los estudios de polinización y dispersión al., 2005). También es importante tener en por parte de la herpetofauna se han realiza- cuenta que las especies, al poseer rasgos par- do en el continente africano, americano, ticulares, responden de manera diferencial a europeo y en Oceanía (figura 1) de los cua- un mismo proceso (Benítez-Malvido, 2003; les, la mayor parte, se han desarrollado en Rodríguez-Pérez et al., 2005), lo cual difi- España, seguido de Brasil (figura 3). culta predecir las consecuencias para una En los estudios en los cuales se describe el especie particular, en un ambiente particu- hábitat, la mayoría corresponde a ecosiste- lar, tanto en campo como en el laboratorio. mas costeros o insulares, áridos, de vegeta- ción subxerofítica o xerofítica, compuesta En países como Colombia en los cuales no principalmente de arbustos (Traveset, 1990; se han publicado registros de posibles Hódar et al., 1996; Nogales et al., 1998; mutualismos entre la herpetofauna y las Varela y Bucher, 2002; Valido et al., 2003; plantas, es importante identificar las prin- Nogales et al., 2005), o formaciones roco- cipales dificultades que se presentan en la sas intercaladas por vegetación (Olsson et búsqueda de estas interacciones, como una al., 2000; Wotton, 2002; Sazima et al., aproximación inicial al estudio de estos 2005). En Brasil, se describen los ecosiste- mutualismos. En este trabajo, identificamos mas denominados “restringa”, los cuales tres aspectos que deben considerarse en la presentan formaciones de dunas de arena búsqueda de los mutualismos planta- adyacentes al océano, dominados por cac- herpetofauna: a. los tipos de ecosistemas; tus, bromelias y plantas de herbáceas y b. la temporalidad de los estudios; c. el arbustivas (Silva et al., 1989; Fialho, 1990; método de muestreo empleado. Côrtes et al., 1994; Silva y Britto-Pereira,

Figura 3. Porcentaje de estudios de los procesos de polinización y dispersión de semillas en los que participan anuros y lagartos por países de un total de 25 estudios revisados.

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2006). También se han registrado interac- mo de material vegetal ya sea por un ex- ciones en otro tipo de ecosistemas, como la cedente de comida floral y frutos para la- precordillera andina en Chile (Celedón- gartos, o por la escasez de artrópodos como Neghme et al., 2005), bosques deciduos comida, lo cual genera que éstos incluyan (Traveset, 1990) y bosques con vegetación en su dieta frutos y néctar (Olensen y Vali- de porte arbóreo (Castro y Galetti, 2004). do, 2003). Este fenómeno también se puede favorecer por el hecho que otros En comparación con el continente, la mayor visitantes de flores y consumidores de fru- parte de los estudios realizados acerca de los tos como insectos, aves y mamíferos pre- mutualismos entre lagartos y planta se han sentan densidades menores en islas en realizado en islas (Traveset, 1999; Godínez- comparación con áreas similares en el con- Álvarez 2004) (figura 4). Cerca de 37 lagar- tinente (Iverson 1985; Olensen y Valido, tos de siete familias visitan y polinizan flores, 2003). de los cuales 35 son insulares (islas o archi- piélagos) y dos continentales (Baja California Para esta afirmación, Olensen y Valido y Florida), y aproximadamente 202 especies (2003) se basan en que las visitas de lagar- de lagartos en 19 familias han sido reporta- tos a las flores han sido muestreadas das como consumidoras de frutos, de las cua- intensivamente en islas y en continentes les el 68% proviene de islas (Olensen y Valido, (aunque no de manera sistemática), y por 2003). lo tanto, no existen sesgos importantes en el muestreo (Olensen y Valido, 2003). Sin Se ha propuesto que estos mutualismos embargo, los autores también proponen pueden presentarse principalmente en las continuar con un muestreo sistemático tan- islas (e.g. Iverson, 1985; Olensen y Valido, to para las islas como el continente para 2003; Pérez-Mellado y Casas, 1997). confirmar esta hipótesis. Por su parte, Olensen y Valido (2003) proponen que este Godínez-Álvarez (2004) afirma que se re- fenómeno puede generarse en ecosistemas quieren más estudios de dieta en los lagar- insulares debido a las altas densidades de tos continentales para determinar si estas los lagartos en las islas y el mayor consu- diferencias realmente existen o sólo son

Figura 4. Porcentaje de estudios de los procesos de polinización y dis- persión de semillas en los que participan anuros y lagartos realizados en islas y en continentes de un total de 25 estudios revisados.

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Figura 5. Número de registros nuevos por año, de especies de anuros y lagartos asociados los procesos de polinización y dispersión de semillas tanto en islas como en continente de un total de 25 estudios revisados.

reflexiones que surgen de la insuficiencia Por otro lado, dado que se ha demostrado en la información. que la herbivoría ha evolucionado tanto en ambientes de baja altitud y mayor tem- Nosotros consideramos que en el estudio peratura como en ambientes de mayores de las interacciones tanto de anuros como altitudes y menor temperatura (Espinoza et lagartos con las plantas sí existen sesgos al., 2004; Vitt, 2004), estas interacciones en el muestreo, posiblemente a causa de podrían generarse en diferentes ecosistemas que las búsquedas de nuevos reportes se insulares o continentales. realizan en islas donde éstos han sido mayores. Además, en la medida que se han in- También consideramos importante resaltar crementado los estudios de las interacciones que hasta el momento no hemos tenido ac- con los años, también se han incremento ceso a ninguna recopilación o publicación los registros nuevos para especies que par- en la cual se nombren los estudios en los ticipan en alguno de estos procesos en el continentes en los cuales la búsqueda de continente con el tiempo (figura 5). Por lo interacciones lagarto-planta o anuro-plan- tanto, en la medida en que se incremente la ta haya resultado negativa. búsqueda de estas interacciones en el continente, posiblemente se podrá obtener una Temporalidad en los procesos cantidad similar de interacciones en éstos. ecológicos La participación de los anuros en estas interacciones como un fenómeno no se ha En los estudios de las interacciones, la es- descrito en la literatura pues el estudio de cala temporal a la cual se realizan represen- la herbivoría y de los mutualismos en este ta un factor muy importante para poder grupo es incipiente, por lo tanto, resulta detectarlas en ambientes naturales. Se ha muy difícil realizar alguna afirmación. observado que los lagartos consumen flo-

24 Enero-junio de 2007 res y frutos tan sólo durante los meses del plantas y los picos de actividad diarios de año en los cuales las plantas los producen, las especies involucradas en la interacción por lo tanto, se ha propuesto que los estu- (Whitaker 1987). Côrtes et al. (1994) en- dios de dieta se deben realizar a escalas contraron una correlación directa entre la anuales para poder abarcar la estacionali- tasa de emergencia de frutos de M. violaceus dad de las especies vegetales y así no sub- y el número de lagartos activos de T. estimar el aporte real del material vegetal a torquatus, al igual que en la tasa de remo- la dieta de los lagartos o la diversidad de ción de frutos en relación con la emergen- las especies consumidas por parte de estos cia y extrusión de los mismos. La extrusión (Whitaker, 1987; Sáez y Traveset, 1995; de los frutos sólo se da en el momento de su Olsson et al., 2000; Valido et al., 2003). madurez, momento en el cual son consumidos, contribuyendo a evitar la disecación La baja disponibilidad de artrópodos como y el daño de los frutos por parte de insec- recurso también incide sobre los cambios tos. de dieta anuales en los lagartos. Hódar et al. (1996) encontraron que el lagarto L. Olsson et al. (2000) describen que la acti- lepida presenta un cambio hacia la frugi- vidad de los lagartos N. microlepidotus e voría con el consumo de frutos de C. insectos concuerda con condiciones favo- spinosa y E. distachya en periodos donde rables para la polinización de R. scoparia, la disponibilidad de artrópodos es baja por lo cual genera un sistema reproductivo que la sequía y los cambios a una actividad depende de una correlación de los tiempos nocturna, durante la mitad y finales del de actividad de los lagartos e insectos verano. (Olsson et al., 2000).

En anuros también se ha calculado esta Muestreo comportamental variabilidad estacional en el consumo de frutos en relación con su disponibilidad. Además de la búsqueda de evidencias que En X. truncata el consumo de frutos es permitan proponer la participación poten- mayor cuando se presenta mayor disponi- cial de la herpetofauna en los procesos de bilidad de éstos; también la frecuencia de polinización y dispersión de semillas, la consumo de frutos es diferente por especie observación de los individuos durante su de planta, pues depende de la fenología de alimentación en las plantas representa un cada una (Silva y Britto-Pereira, 2006). Sin componente muy importante para la des- embargo, no se presenta una correlación cripción cualitativa y cuantitativa del pro- entre la cantidad de artrópodos y las plan- ceso de forrajeo. tas en los estómagos de la rana X. truncata, por lo cual, Silva y Britto-Pereira (2006) Diferentes autores han incluido en su me- interpretan que la asociación entre ranas y todología, para la búsqueda y el estudio de plantas es oportunista, es decir, que no im- estos mutualismos, el muestreo comporta- plica preferencia o escogencia, y que las mental focal (muestreo focal o muestreo de ranas utilizan los frutos como un comple- animal focal; e.g. Nyhagen et al., 2001; mento de su dieta. Sazima et al., 2005), en el cual se observa a uno o más individuos durante una canti- Por otro lado, en el estudio de las interac- dad determinada de tiempo, recogiendo las ciones es importante tener en cuenta, ade- ocasiones en que se muestre una conducta más de las escalas anuales, los patrones o varias a la vez (Martin y Bateson, 1986). fenológicos (apertura de las flores, extru- Este muestreo en muchos casos permite una sión de frutos, producción de néctar) de las primera aproximación a las interacciones,

25 Universitas Scientiarum - Edición especial, Vol 12, 9-34 mientras que en otros contribuye a la des- puede traducirse en la reducción del éxito cripción del sistema generado de las inte- reproductor de la planta, e incluso condu- racciones; también contribuye a determinar cir a la extinción de las poblaciones, prin- la efectividad de la herpetofauna como cipalmente en los ecosistemas insulares o polinizadores y dispersores (e.g. sitios en en los fragmentos de bosque que actúan los que se defecan las semillas). como islas. La desaparición de interacciones que han evolucionado durante millo- Por otro lado, la observación puede ser un nes de años puede conducir a la reducción componente más importante para identifi- dramática de las densidades de uno de los car procesos indirectos en los cuales el be- participantes de la interacción, normal- neficio generado hacia las plantas no puede mente del más dependiente. En esta rup- ser cuantificado directamente. En el estu- tura de la relación planta-animal las dio de Olsson et al. (2000) para determinar poblaciones de plantas usualmente son las la contribución de N. microlepidotus en los que sufren cambios más drásticos pues tien- procesos de polinización de R. scoparia por den a ser más dependientes de los animales parte de insectos polinizadores, inicialmen- (Traveset, 1999; Traveset, 2002). te se realizó la observación del forrajeo in- tensivo del néctar mediante el retiro de Aunque es difícil predecir el efecto de la caliptra de las flores; sin embargo, durante pérdida de los animales mutualistas de una este proceso, el lagarto no mantenía con- especie de planta en particular, es posible tacto con partes reproductivas de la flor argumentar que las plantas especialistas que pues no presentó polen en su cuerpo. En dependen de unas pocas especies de poli- este estudio sólo fue posible caracterizar nizadores o dispersores serán más vulnera- este sistema de polinización mediante la bles que las generalistas. Sin embargo, combinación de la observación directa del según cual sea la causa de la alteración del forrajeo llevado a cabo por los lagartos con hábitat, el conjunto entero de mutualistas la búsqueda de evidencias y diseños expe- puede desaparecer o sus poblaciones verse rimentales. afectadas y, en ese caso, las plantas generalistas podrían sufrir consecuencias CAMBIOS EN EL PAISAJE E similares a las especialistas (Traveset, INTERACCIONES 1999). Por lo tanto, para predecir el futuro de una especie vegetal desprovista de sus Las interacciones entre lagartos y plantas animales mutualistas, es necesario conocer pueden ser excelentes sistemas para el es- la historia natural de la especie, el grado de tudio de los mutualismos y coevoluciones dependencia a cada una de los animales potenciales entre plantas y animales, pero con las cuales interactúa y las consecuen- además, sus estudios también son impor- cias demográficas y genéticas que conlle- tantes para llevar a cabo esfuerzos de con- va la desaparición de éstos para la planta servación de estos organismos y sus (Traveset, 2002). relaciones mutualistas (Olensen y Valido, 2003). Por otro lado, los mutualismos planta-animal no se dan en las mismas proporciones La ruptura de los mutualismos planta-ani- en todos los ecosistemas por lo que el ries- mal, generalmente causada por la alteración go de extinción por causa de una ruptura del hábitat, el envenenamiento por pestici- de un mutualismo puede ser mayor en aque- das, la invasión de animales y plantas exó- llas regiones donde éstos son frecuentes ticas, y/o la fragmentación del hábitat, (Traveset, 1999).

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Traveset (2002) documenta dos casos en EL ESTUDIO DE LAS los cuales se demuestran las consecuen- INTERACCIONES EN COLOMBIA cias de la ruptura de los mutualismos planta-dispersor para las poblaciones de En Colombia, algunas poblaciones locales plantas en las Islas Baleares, sistemas vul- de anfibios y reptiles también están disminu- nerables (al ser islas o grupos de islas) por yendo (Castaño, 2002; Rueda-Almonacid et causa de la introducción de especies exó- al., 2004). Al conocer la participación de la ticas: en el primer caso, se refiere al lagar- herpetofauna en procesos ecológicos como to Podarcis pituyensis que consume frutos la polinización y la dispersión de semillas, se de Cneorum tricoccon, especie restringi- genera la necesidad de iniciar la búsqueda de da al Mediterráneo occidental en Mallor- éstos, no sólo para incrementar el conocimien- ca y Menorca, donde se ha presentado la to de la ecología de estas especies que se pue- extinción de este lagarto debido a la in- den estar diezmando, sino también para troducción masiva de martas (Martes mar- contribuir a la caracterización de las interac- tes) y ginetas (Genetta genetta), mamíferos ciones presentes en los ecosistemas. carnívoros que actualmente son los úni- cos dispersores de esta planta. Una espe- Es difícil iniciar un acercamiento prelimi- cie invasora puede tener un efecto directo nar a los procesos de polinización y disper- sobre las especies nativas pero también sión de semillas entre la herpetofauna y las puede afectarlas indirectamente al alterar plantas mediante las características morfo- las interacciones entre las especies que en lógicas de ambos grupos, debido a que no ocasiones son muy específicas (Traveset existe claridad en los síndromes descritos y Riera, 2005). En Mallorca, la distribu- para estas interacciones. Sin embargo, se ción altitudinal de C. tricoccon se ha am- poseen los registros de las especies de anfi- pliado a una mayor altitud de la que se bios y reptiles, y las plantas asociadas a encontraba en el pasado ya que los carní- estas interacciones en otros países, encon- voros introducidos son dispersores efecti- trándose algunas de estas familias, géneros vos de la planta. En Menorca, C. tricoccon o especies en nuestro país. está prácticamente extinta ya que las martas consumen los frutos en una pro- De los taxones reportados, la familia de porción muy baja y actualmente es el úni- anuros Hylidae, así como las familias de la- co carnívoro que los consume en la isla gartos Scincidae, Gekkonidae, Teiidae e (Traveset, 2002). Iguanidae, están ampliamente representadas en Colombia. Algunos géneros reportados El segundo caso se refiere a la planta en- también presentan amplia distribución en démica Daphne rodriguezii la cual se re- Colombia como Tupinambis (Teiidae) e Igua- produce exclusivamente por semillas que na (Iguanidae), y otros una distribución más son dispersadas principalmente por los la- restringida como Ctenosaura y Tropidurus gartos endémicos Podarcis lilfordi. La ex- (Iguanidae). La mayor parte de las especies tinción de estos lagartos en la isla Menorca registradas en estas interacciones no se pre- ha traído como consecuencia que algunas sentan en Colombia, a excepción de Tropi- de las poblaciones de la planta estén al durus torquatus y Ctenosaura similis borde de la extinción. Esta situación ha (Iguanidae) de distribución restringida, e sido comprobada al observar que en el is- Iguana iguana (Iguanidae) de amplia distri- lote Colom donde aún sobrevive el lagar- bución. Por lo tanto, la búsqueda de estas to y es abundante, se encuentra la mayor interacciones en las especies colombianas abundancia y densidad de D. rodriguezii puede representar una forma de contribuir al (Traveset, 2002). registro de éstas (tabla 3). En cuanto a las

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Tabla 3 Familias, géneros y especies de anuros y lagartos asociadas a procesos de polinización y dispersión de semillas que se presentan en Colombia. La ubicación geográfica en Colombia para los lagartos fue obtenida de Sánchez-C. et al. (1995) y Frost (en línea)

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Tabla 4 Familias, géneros y especies de plantas asociadas a procesos de polinización y dispersión de semillas por anuros y lagartos que se presentan en Colombia, de acuerdo con The New York Botanical Garden, Missouri Botanical Garden y el Catálogo en línea del Herbario de la Universidad Nacional de Colombia (Smith et al., 2004).

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?. La información de estas especies no se encontró disponible en las bases de datos utilizadas.

30 Enero-junio de 2007 familias de plantas registradas en estos pro- les, debido a la alta endemicidad de anfi- cesos, la mayor parte se encuentran en Co- bios y reptiles en Colombia. lombia, al igual que la mayor parte de los géneros y muchas de las especies. Sin em- AGRADECIMIENTOS bargo, en las bases de datos y libros consul- tados para obtener registros de la distribución Este artículo hace parte del proyecto “Va- actual de las especies no fue posible obtener loración de los bienes y servicios de la información sobre algunas de éstas (tabla biodiversidad para el desarrollo sosteni- 4). Por lo tanto, la búsqueda de reportes de ble de paisajes rurales colombianos: com- estas interacciones se podría realizar con plejo ecorregional de los Andes del norte” base en la distribución de estas entidades dentro del centro de excelencia CIEBREG taxonómicas, principalmente de las especies, (Centro de Investigaciones y Estudios en al poseer las familias y géneros rangos de Biodiversidad y Recursos Genéticos) fi- distribución tan amplios. nanciado por COLCIENCIAS. Agradece- mos a la Vicerrectoría Académica de la Adicionalmente, una búsqueda sistemáti- Pontificia Universidad Javeriana por su ca de la participación de la herpetofauna apoyo para iniciar la investigación en los en estos procesos podría integrarse a los procesos ecológicos en los cuales partici- estudios de diversidad, mediante un incre- pan los anfibios y reptiles de Colombia, al mento en las observaciones del comporta- financiar a la primera autora como Joven miento de forrajeo y/o la búsqueda de polen Investigadora. en el cuerpo y semillas en las heces fecales de las especies de anfibios y reptiles. LITERATURA CITADA

Es importante iniciar la búsqueda de estas BENÍTEZ-MALVIDO, J.; TAPIA E.; SUAZO, I.; interacciones tanto a nivel insular como a VILLASEÑOR, E. & ALVARADO, J. 2003. nivel continental, pues pensamos que estas Germination and Seed Damage in Tro- interacciones se pueden generar en ambos, pical Dry Forest Plants Ingested by ya sea en menor o mayor grado. En cuanto al Iguanas. Journal of Herpetology 37 tipo de ecosistema a estudiar, es importante (2): 301-308. no enfocar estos estudios únicamente a ecosistemas áridos, pues esto puede generar BLONDEL, J. 2003. Guilds or functional sesgos en el muestreo de estas interacciones, groups: does it matter? OIKOS 100: sesgos que pueden corresponder a paradigmas 223-231. creados en relación con la herbivoría en estos grupos (Vitt, 2004). También, es indispensa- CASTAÑO-MORA, O.V. (ed.) 2002. Libro rojo ble que esta búsqueda se realice en diferentes de reptiles de Colombia. Serie Libros temporadas pues la identificación de estas in- Rojos de Especies Amenazadas de teracciones está altamente influenciada por Colombia. Instituto de Ciencias Natu- la disponibilidad de recursos. rales - Universidad Nacional de Colom- bia y Ministerio del Medio Ambiente. Por último, no debemos dejar de lado la Bogotá, Colombia. 166 pp. potencialidad que puede tener este enfoque de procesos y grupos funcionales en CASTILLA, A.M. 1999. Podarcis lilfordi from agroecosistemas (sistemas productivos), the Balearic islands as a potential desde la perspectiva de la sostenibilidad, disperser of the rare Mediterranean todo esto ligado a su vez a enfoques de plant Withania frutescens. Acta Oeco- tipo ecosistémico y, por qué no, regiona- logica 20 (2): 103-107.

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