Tierärztliche Hochschule Hannover

Kinematische Ganganalyse zur Evaluierung der Kompensationsmechanismen der Gliedmaßen beim Hund

INAUGURAL – DISSERTATION

Zur Erlangung des Grades einer Doktorin der Veterinärmedizin -Doctor medicinae veterinariae- (Dr. med. vet. )

vorgelegt von

Birte Goldner

Bremen

Hannover 2016 Wissenschaftliche Betreuung: 1. Prof. Dr. Ingo Nolte Klinik für Kleintiere, Tierärztliche Hochschule Hannover

2. PD Dr. Nadja Schilling Institut für spezielle Zoologie und Evolutionsbiologie mit Phyletischem Museum, Jena

1. Gutachter: Prof. Dr. Ingo Nolte

2. Gutachter: Prof. Dr. Hermann Seifert

Tag der mündlichen Prüfung: 17.05.2016

Meiner Mutter

Der erste Teil dieser Arbeit ist bei folgender Zeitschrift online publiziert:

The Veterinary Journal Kinematic adaptions to tripedal locomotion in dogs Birte Goldner, Aniela Fuchs, Ingo Nolte, Nadja Schilling DOI: 10.1016/j.tvjl.2015.03.003

Der zweite Teil dieser Arbeit ist zum Einreichen bereit:

Kinematic adaptions to induced short-term pelvic limb lameness in trotting dogs Birte Goldner, Stefanie Fischer, Ingo Nolte, Nadja Schilling

Teile dieser Dissertation wurden auf folgender Fachtagung präsentiert:

5. Jahrestagung der Fachgruppe „Chirurgie“ der DVG, Berlin 2013 Auswirkungen der simulierten Gliedmaßenamputation auf das kinematische Gangbild beim trabenden Hund

Inhaltsverzeichnis!!!!!! !!!!!!

Inhaltsverzeichnis

1. Einleitung und Literaturüberblick ...... 11!

2. Material und Methoden ...... 18! 2.1. Hunde ...... 18! 2.1.1. Studie I ...... 18! 2.1.2. Studie II ...... 18! 2.2. Methoden ...... 18! 2.2.1 Studie I ...... 18! 2.2.2. Studie II ...... 19! 2.3. Datenaufzeichnung ...... 19! 2.3.1. Kinematische Messung ...... 19! 2. 4. Datenanalyse ...... 20!

3. Studie I ...... 21! 3.1. Abstract ...... 22! 3.2. Introduction ...... 23! 3.3. Materials and methods ...... 24! 3.3.1. Animals ...... 24! 3.3.2. Data collection ...... 24! 3.3.3. Data analysis ...... 25! 3.3.4. Statistical analysis ...... 25! 3.4. Results ...... 26! 3.4.1. Contralateral thoracic limb ...... 27! 3.4.2. Ipsilateral thoracic limb ...... 27! 3.4.3. Contralateral pelvic limb ...... 27! 3.5. Discussion ...... 28! 3.6. Conclusions ...... 32! 3.7. Conflict of interest statement ...... 33! 3.8. Acknowledgements ...... 33! 3.9. Appendix. Supplementary material ...... 33! 3.10. References ...... 33! 3.11. Figure captions ...... 38! Inhaltsverzeichnis!!!!!! !!!!!!

4. Studie II ...... 47! 4.1 Abstract ...... 48! 4.2 Introduction ...... 49! 4.3 Materials and methods ...... 50! 4.3.1 Animals ...... 50! 4.3.2 Study design ...... 50! 4.3.3 Data collection ...... 51! 4.3.4 Data analysis ...... 51! 4.3.5 Statistical analysis ...... 52! 4.4 Results ...... 52! 4.4.1 Thoracic limbs ...... 53! 4.4.2 Pelvic limbs ...... 53! 4.5 Discussion ...... 54! 4.6 Conclusions ...... 56! 4.7 Acknowledgements ...... 57! 4.8 Appendix: Supplementary material ...... 57! 4.9 References ...... 57! 4.11 Tables ...... 62! 4.12 Figure captions ...... 66! 4.13 Supplementary Information ...... 73!

5. Diskussion ...... 80!

6. Zusammenfassung ...... 88!

7. Summary ...... 91!

8. Literaturverzeichnis ...... 93!

9. Danksagungen ...... 109!

Abkürzungsverzeichnis !!!!!!

Abkürzungsverzeichnis

In dieser Arbeit wurden folgende Abkürzungen verwendet:

ACL/ CCL Anterior Cruciate Ligament/ Cranial Cruciate Ligament CoM Körpermasseschwerpunkt CTWO Cranial Tibial Wedge Osteotomy ED Ellbogendysplasie EMG Elektromyographie Fc Kontralaterale Vordergliedmaße Fi Ipsilaterale Vordergliedmaße FPC Frakturierter Processus Coronoideus Fx Mediolaterale Bodenreaktionskraft Fy Kraniodaudale Bodenreaktionskraft Fz Vertikale Bodenreaktionskraft GRF Bodenreaktionskräfte Hc Kontralaterale Hintergliedmaße HD Hüftdysplasie Hi Ipsilaterale Vordergliedmaße IPA Isolierter Processus Anconeus OCD Osteochondrosis Dissecans OEMG Oberflächen-Elektromyographie ROM Range Of Motion SD Standardabweichung STmax Maximum of Stance Phase STmin Minimum of Stance Phase STROM Range Of Motion of Stance Phase SWmax Maximum of Swing Phase SWmin Minimum of Swing Phase SWROM Range Of Motion of Swing Phase Abkürzungsverzeichnis !!!!!!

TD Touch-down TPLO Tibia Plateau Leveling Osteotomy LO Lift-off

Einleitung und Literaturüberblick!!!!!! !!!!!!

1. Einleitung und Literaturüberblick

Unterschiedlichste Ursachen führen beim Hund zu einem gestörten Gangbild. Kleinere Verletzungen, wie das Eintreten eines Fremdkörpers, beispielsweise eines Splitsteines in den Ballen, können schon ausreichen, um eine sichtbare Lahmheit auszulösen. Zu einem großen Teil sind jedoch Verletzungen ursächlich, die sich nicht so schnell und reversibel behandeln lassen, wie zum Beispiel Bänderrisse, Frakturen oder auch verschiedene Gelenkserkrankungen (z. B. ACL/CCL, OCD, IPA, FCP, HD, ED). Auch schwere Traumata und Tumoren wie beispielweise das Osteosarkom können Lahmheiten unterschiedlichsten Grades bedingen und im schlimmsten Fall sogar zur Amputation einer Gliedmaße führen (STONE 1985, GALINDO-ZAMORA et al. 2016). Unabhängig von Ursache und Grad der Lahmheit ist es wesentlich zu betonen, dass Lahmheiten in der Regel Ausdruck eines vorhandenen Unwohlseins bzw. Schmerzzustandes und somit absolut behandlungswürdig sind. Im Falle einer Lahmheit oder gar einer Amputation resultieren aus der Beeinträchtigung bzw. dem Verlust einer Gliedmaße Veränderungen des bisherigen Bewegungsablaufes (DECAMP 1997), welche der Hund zu kompensieren versucht, um sich weiterhin bestmöglich fortbewegen zu können. Um daraus resultierende Folgen für den verbleibenden Bewegungsapparat ableiten zu können, ist es erforderlich, die bisher noch nicht ausreichend verstandenen Kompensationsmechanismen eingehender zu untersuchen. Erst durch ein tieferes Verständnis dieser Mechanismen können medizinische und physiotherapeutische Behandlungsansätze verbessert und ausgebaut werden und darüber hinaus dem Tierarzt, dem Physiotherapeuten und dem Tierbesitzer objektive und grundlegende Informationen über die möglichen Folgen für den verbleibenden Bewegungsapparat zur Verfügung gestellt werden. Sowohl der physiologische Bewegungsablauf des Hundes, als auch die durch Funktionsstörung oder -verlust hervorgerufenen Veränderungen können mittels der im Folgenden beschriebenen Teilgebiete der Ganganalyse und der zugehörigen Parameter objektiv dargestellt werden: Die metrischen Gangparameter stellen die zeitlich-räumlichen Charakteristika der Bodenkontakte dar. Dabei wird der Schrittzyklus, der die Zeit vom Auffußen einer Gliedmaße bis zum Wiederauffußen derselben beschreibt, in Stand- und Schwingphase unterteilt und

11 Einleitung und Literaturüberblick!!!!!! !!!!!!

jeweils in seiner Länge und Dauer beschrieben. Zur Veranschaulichung werden die Schrittzyklen aller vier Gliedmaßen des Hundes im sogenannten Fußfallmuster wie beispielsweise nach HILDEBRAND (1966) in relativer Abfolge der Fußungen zueinander, dargestellt (Abb. 1).

Abb. 1: Fußfallmuster (Mittelwert ± Standardabweichung) eines gesunden Gangbildes (schwarze Balken) und eines mit simulierter Lahmheit (graue Balken). Die jeweiligen Balken beschreiben die mittlere Zeit (± SD), die die jeweilige Gliedmaße während des Schrittzyklus auf dem Boden verbleibt (Standphase). Hc: kontralaterale

Hintergliedmaße, Fc: kontralaterale Vordergliedmaße, Fi: ipsilaterale Vordergliedmaße; Hi: ipsilaterale Hintergliedmaße. (aus Fischer et al. 2013a)

Die kinetischen Gangparameter hingegen beschreiben die vom Hund ausgeübten Kräfte auf den Boden. Diese werden zur detaillierten Betrachtung entsprechend den drei räumlichen Dimensionen in ihre zueinander orthogonalen Vektoren Fz (vertikale Kraft), Fy (craniokaudale Kraft) und Fx (mediolaterale Kraft) unterteilt (Abb. 2) und zusammenfassend als Bodenreaktionskräfte bezeichnet (BUDSBERG et al. 1987; MCLAUGHLIN 2001). Sie geben Auskunft über die externen Kräfte, die in Bezug auf Höhe und Richtung, während der Standphase auf den Boden und innerhalb eines Schrittzyklus, auf die Gliedmaße einwirken. Sie werden mit Hilfe von Kraftmessplatten, die sich unter dem Lokomotionsbereich des Hundes befinden, aufgezeichnet.

12 Einleitung und Literaturüberblick!!!!!! !!!!!!

Abb. 2: Darstellung der orthogonalen Vektoren (x = mediolateral; y = craniocaudal; z = vertikal) während der Fortbewegung (dicker schwarzer Pfeil) (aus Mc Laughlin 2001)

Eine weitere, beim Hund bisher selten verwendete Untersuchungsmethode, stellt die Elektromyographie (EMG) dar. Mit dieser Methode wird die Muskelaktivität untersucht, indem das Aktionspotential des Muskels während der Lokomotion gemessen wird. Durch beispielsweise nicht-invasive, auf der Haut klebende Elektroden (Oberflächen-EMG, siehe Abb. 3A) werden die Rekrutierungsmuster des darunter befindlichen Muskels während der Fortbewegung des Hundes elektromyographisch erfasst (BOCKSTAHLER et al. 2009; BOCKSTAHLER et al. 2012, FISCHER et al. 2013b). Da die Muskulatur, durch Kontraktion und Erschlaffung, die Fortbewegung überhaupt erst ermöglicht, ist deren Betrachtung für eine umfassende Analyse sinnvoll und in der Humanmedizin bereits heute fester Bestandteil (SUTHERLAND, 2001). Die kinematischen Parameter beschreiben die zeitlich-räumlichen Bewegungen einzelner Winkelparameter/ Segmente zueinander im Raum (DECAMP et al. 1993; ALLEN et al. 1994, FISCHER und LILJE 2011). Durch unterschiedliche Techniken, beispielsweise das Anbringen retroreflektiver Marker auf der Haut des Tieres, werden die Bewegungen während der Lokomotion des Hundes von Infrarot-High-Speed-Kameras erfasst (Abb. 3A) und zur weiteren Bearbeitung in ein Computermodell übertragen (Abb. 3B). Kinematische Daten erlauben damit zum Beispiel die Darstellung der vom Hund ausgeübten Extensions- bzw. Flexionsbewegungen bestimmter Gelenke (BENNETT et al. 1996) oder auch Anteversion und Retroversion von bestimmten Segmenten während der Stand- und Schwingphase -den Subphasen- eines Schrittzyklus. Veränderungen dieser Winkelungen, die sich beispielweise

13 Einleitung und Literaturüberblick!!!!!! !!!!!!

durch Lahmheit oder Amputation einer Gliedmaße entwickeln, können so objektiv erfasst werden.

A) B)

Abb. 3: A) Ein Beagle trabt auf dem mit vier Kraftmessplatten versehenen Laufband (schwarzer Bodenbereich). Der Hund ist mit retroreflektiven Markern für die kinematischen Messungen sowie mit Elektroden für das Oberflächen-EMG versehen. Die Führungsleine ist mit einem Kraftsensor versehen, um einflussnehmende Krafteinwirkungen durch den Hundeführer auszuschließen. B) Computersimulation der retroreflektiven Marker in Vicon Nexus zum gleichen Bewegungszeitpunkt. Der graue Boden zeigt das Laufband mit den integrierten Kraftmessplatten. Die Marker sind entsprechend Ihrer Zuordnung grau (Rücken und Beckenregion), rot (linke Gliedmaßenseite) und grün (rechte Gleidmaßenseite) dargestellt.

Im Rahmen einer übergeordneten, umfasssenden Forschungsarbeit, die sich mit allen hier dargestellten Teilbereichen der Ganganalyse beschäftigt (ABDELHADI et al. 2012; ABDELHADI et al. 2013; FISCHER et al. 2013a/b; FUCHS et al. 2014; FUCHS et al. 2015), konzentriert sich die hier vorliegende Arbeit auf das Teilgebiet der Kinematik. Veränderungen von Gelenkwinkeln und Segmentwinkeln sowie weiterer kinematischer Gangparameter, die durch Lahmheit oder Amputation einer Gliedmaße entstehen, sollen mit den Daten derselben vierbeinigen Hunde mit physiologischem Gangbild verglichen werden. Dabei wird das Augenmerk auf die kurzzeitig induzierte und reversible Lahmheit sowie auf die simulierte Amputation einer Gliedmaße gelegt. Aufgrund der Tatsache, dass über 50% aller Erkrankungen des Bewegungsapparates vor allem in der Hintergliedmaße angesiedelt

14 Einleitung und Literaturüberblick!!!!!! !!!!!!

sind (JOHNSON et al. 1994), erfolgen beide Simulationen dieser Arbeit auch an der Hintergliedmaße. In den letzten Jahrzehnten wurden zahlreiche Aspekte mittels der kinematischen Ganganalyse beleuchtet. An gesunden Hunden wurden Studien zum physiologischen Gangbild einzelner Rassen sowie in Bezug auf verschiedene Gangarten (ADRIAN et al. 1966; DECAMP et al. 1993; ALLEN et al. 1994; HOTTINGER et al. 1996; SCHAEFER et al. 1998; CLEMENTS et al. 2005; AGOSTINHO et al. 2011; FISCHER UND LILJE 2011; TIAN et al. 2011) durchgeführt. Es wurden der Zusammenhang zwischen Gelenkbewegungen und Muskelaktivitäten (z. B. WENTINK, 1976; GOSLOW et al. 1981; BOCKSTAHLER et al. 2009B) und die Bestimmung unterschiedlicher Kräfte in den Gelenken (z. B. WENTINK 1979; NIELSON et al. 2003; COLBORNE et al. 2005; BURTON et al. 2008; RAGETLY et al. 2010) beleuchtet. Einige Studien befassen sich mit der Darstellung pathologischer Prozesse (z. B. TASHMAN et al. 2004, GALINDO-ZAMORA et al. 2016), andere evaluierten therapeutische Behandlungsansätze (z. B. MARSOLAIS et al. 2003; LEE et al. 2007; LAUER et al. 2009; HOLLER et al. 2010; MOELLER et al. 2010; BOCKSTAHLER et al. 2012; BÖDDECKER et al. 2012; DRÜEN et al. 2012). Außerdem wurden zahlreiche Studien durchgeführt, die sich mit der Erkennung von Veränderungen zum physiologischen Gangbild (z. B. DOGAN et al. 1991; KORVICK et al. 1994; VILENSKY et al. 1994; BENNETT et al. 1996; DECAMP et al. 1996; POY et al. 2000; BOCKSTAHLER et al. 2007; SANCHEZ-BUSTINDUY et al. 2010; MIQUELETO et al. 2012) auseinandersetzen. So haben bisher zahlreiche kinematische Studien die Veränderungen des physiologischen Gangbildes vorzugsweise durch Erkrankungen wie die Hüftdyplasie (HD) oder den Riss des vorderen Kreuzbandes (ACL/CCL) untersucht (z. B. DECAMP et al. 1996; SANCHEZ- BUSTINDUY et al. 2010; BENNETT et al. 1996; DOGAN et al. 1991), sich dabei aber explizit nur auf den Vergleich des betroffenen Gelenks (KORVICK et al. 1994; POY et al. 2000) bzw. der betroffenen Gliedmaße mit einem gesunden anderen Tier beschränkt (DOGAN et al. 1991; BENNETT et al. 1996; DECAMP et al. 1996) oder es mit der verbleibenden Gliedmaße verglichen (Bockstahler et al. 2009; RAGETLY et al. 2009). Inwiefern die verbleibenden Gliedmaßen dabei auch kinematische Veränderungen erfahren

15 Einleitung und Literaturüberblick!!!!!! !!!!!!

haben, wird allerdings nicht berichtet. Zudem liegt bisher keine kinematische Arbeit vor, in der die Lahmheit durch eine Verletzung der Pfote verursacht wurde. Die Amputation einer Gliedmaße, die als massivste Form der Veränderung des physiologischen Gangbildes, sowie als letzte Therapiemöglichkeit einer vorhergegangenen Erkrankung betrachtet werden kann, wurde bisher nur von einer Handvoll Studien beleuchtet (HOGY et al. 2013, JARVIS et al. 2013, FUCHS et al. 2014, GALINDO-ZAMORA et al. 2016). Hogy sowie Jarvis und Kollegen nahmen sich in ihren Studien diesem „Extremfall“ an und untersuchten kinematische Folgen der Vorgliedmaßen- sowie der Hintergliedmaßenamputation während der Standphase. In beiden Studien wurden Kontrollgruppen zum Vergleich herangezogen. Es nahmen verschiedene Hunderassen teil, die Körpergewichte der Tiere zeigten eine große Spanne (HOGY et al. 2013: 15-64 kg und 20-53 kg) und die Lokomotionsgeschwindigkeit der Tiere schwankte stark, aufgrund der Verwendung von Kraftmessplatten während der Aufzeichnung der Daten. Galindo-Zamora (2016) analysierte die Gangbilder von 12 Hunden, die aufgrund verschiedener Ursachen, jedoch zumeist aufgrund von Osteosarkomen, die Amputation einer Hintergliedmaße erfahren mussten. Dieselben Hunde wurden im lahmenden prä-operativen Zustand als auch im amputierten post-operativen Zustand über mehrere Wochen untersucht. Obwohl Stand- und Schwingphase erfasst wurden, beziehen sich die erhobenen Daten der Studie lediglich auf den gesamten Schrittzyklus. Auch hier nahmen Tiere unterschiedlichster Rassen sowie sehr unterschiedlicher Körpergewichte (8-54 kg) teil. Die Lokomotionsgeschwindigkeit variierte deutlich (0,5- 0,9 m/s) und entsprach der Gangart Schritt. Obwohl die Rasse Beagle bevorzugt in der Forschung eingesetzt wird, liegen bisher keine Studien vor, in denen der Beagle als Rassehund weder in Bezug auf Lahmheit noch auf Amputation untersucht bzw. verglichen wurde. Lediglich eine Studie (LEE et al. 2007) befasste sich mit dem Beagle, um kinematische Unterschiede zwischen der Tibia Plateau Levelling Osteotomy (TPLO) und der Cranial Tibial Wedge Osteotomy (CTWO) und deren Folgen auf das Gangbild darzustellen. Aber auch hier fehlt die Erfassung des gesunden Tieres. Zusammenfassend lässt sich feststellen, dass es zu den kinematischen Folgen einer kurzzeitigen Lahmheit bzw. einer Amputation der Hintergliedmaße keine Studien gibt, die sich mit der Hunderasse Beagle befassen, diese direkt innerhalb der Versuchstiergruppe

16 Einleitung und Literaturüberblick!!!!!! !!!!!!

vergleichen und Daten differenziert für alle verbleibenden Gliedmaßen aufbereitet, untersuchen. Daher wurde bei der Wahl des Studiendesigns der vorliegenden Arbeit hoher Wert darauf gelegt, oben genannte Faktoren zu berücksichtigen. Aufgrund dessen wurden nur Hunde einer Rasse mit sehr ähnlichem Gewicht, Körperkonformation und Alter herangezogen und dieselben Beagle zur Erfassung des physiologischen Gangbildes, als auch der simulierten Lahmheit und Amputation einer Gliedmaße verwendet. Ziel der vorliegenden Arbeit ist es, einen weiterführenden Beitrag zum Verständnis der komplexen Kompensationsmechanismen durch Lahmheit bzw. Amputation einer Hintergliedmaße beim Hund zu leisten. Hierfür sollen die kinematischen Veränderungen an allen Gliedmaßen des Tieres untersucht und Adaptionsmuster, die während des jeweiligen Zustandes detektiert werden konnten, miteinander verglichen werden. Unter Zuhilfenahme eines instrumentierten Laufbandes als wesentlichem Bestandteil der computergestützten Ganganalyse, konnten die Veränderungen vom vierbeinigen zum dreibeinigen beziehungsweise vom physiologischen zum lahmenden Gangbild des Hundes für alle Gliedmaßen gleichzeitig in der symmetrischen Gangart Trab dokumentiert werden. Zur Simulation der Lahmheit wurde die „Stein im Schuh“ -Methode verwendet. Durch Anbringen einer Styropor-Kugel unter der Pfote des jeweiligen Hundes, wurde eine kurzzeitige distale Lahmheit der Hintergliedmaße reproduzierbar simuliert. Zur Simulation der fehlenden Gliedmaße wurde die Methode des Hochbindens gewählt. Mittels einer modifizierten Ehmer-Schlinge wurde die Gliedmaße am Körper des Tieres hochgebunden. Das Modell entspricht einer Amputation zwischen proximalem und mittlerem Drittel des Femurs. Diese Vorgehensweise stellt eine gut durchführbare Methode dar, die sich bei allen teilnehmenden Hunden gut reproduzieren ließ. Die Ergebnisse dieser Arbeit werden in zwei getrennten Studien präsentiert. Dabei befasst sich Studie I mit der Erhebung kinematischen Parameter des vier- und dreibeinigen Gangbildes. Die Befunde beider Gangbilder werden gegenübergestellt, diskutiert und mit bisherigen Studien verglichen. Studie II vergleicht das physiologisch vierbeinige Gangbild des Hundes mit dem eines in der Hinterhand lahmenden Hundes. Auch hier werden gesundes und lahmendes Gangbild miteinander verglichen, die Ergebnisse werden, mit dem auf die direkte Vergleichbarkeit der Studien gerichteten Fokus, miteinander verglichen und zudem

17 Einleitung und Literaturüberblick!!!!!! !!!!!!

auch bisherigen Studien gegenübergestellt. Abschließend werden Gemeinsamkeiten und Unterschiede und deren Konsequenzen für den klinischen Alltag diskutiert.

2. Material und Methoden

2.1. Hunde

2.1.1. Studie I Es nahmen neun klinisch gesunde Beagle an dieser Studie teil. Die drei weiblichen und sechs männlichen Hunde gehörten zur Beagle-Population der Klinik für Kleintiere der Tierärztlichen Hochschule Hannover. Das mittlere Körpergewicht der Tiere betrug 14,9 ± 0,9 kg (Mittelwert ± Standardabweichung). Die Hunde waren 4,6 ± 1,2 Jahre alt.

2.1.2. Studie II Ebenfalls aus der Beagle-Population der Klinik für Kleintiere der Tierärztlichen Hochschule Hannover stammend, nahmen hier acht klinisch gesunde Beagle an der Studie teil. Sieben männliche und ein weibliches Tier, wobei sieben dieser Hunde bereits bei der ersten Studie mitwirkten. Die Angaben in Bezug auf das Körpergewicht mit 15,1 ± 1,2 kg ( Mittelwert ± Standardabweichung) und einem Alter von 3,7 ± 0,9 Jahren variieren daher geringgradig im Vergleich zur ersten Studie.

2.2. Methoden

Um jegliche Vorerkrankungen des Bewegungsapparates ausschließen zu können, fand bei jedem Tier vor Beginn der Messungen eine allgemein klinische sowie orthopädische Untersuchung statt. Wurden keine den Bewegungsapparat als auch das Allgemeinbefinden des Tieres beeinflussenden Erkrankungen festgestellt, wurden die Hunde zunächst an das vierbeinige Laufen auf dem Laufband gewöhnt.

2.2.1 Studie I Es folgte eine Phase, in der sich die Beagle zunächst an den dreibeinigen Gang auf dem Boden und anschließend auf dem Laufband gewöhnten. Sobald alle Hunde entspannt und gleichmäßig auf dem Laufband trabten, konnte die Datenaufzeichnung beginnen. Die

18 Material und Methoden!!!!!! !!!!!!

reversible Simulation der amputierten Hintergliedmaße wurde durch das Hochbinden der Gliedmaße mittels einer modifizierten Ehmer-Schlinge erreicht, die kurz vor Beginn der dreibeinigen Datenaufzeichnung durch Hochdrücken der Gliedmaße an den Körper und Bandage derselben so in ihrer Position gehalten wurde, dass sie sich nicht bewegen konnte (Studie I, Abb. 1A).

2.2.2. Studie II Nachdem sich die Beagle an das Laufbahn gewöhnt hatten, wurde eine Styroporkugel (Durchmesser 9,5 oder 16 mm) mit Watte gepolstert, zwischen dem Haupt- und den Vorderballen angebracht und unter zu Hilfenahme von Mullbinden und Klebeband unter der Pfote befestigt (ABDELHADI et al., 2013, FISCHER et al., 2013A).

Alle Untersuchungen wurden in Übereinstimmung mit dem Deutschen Tierschutzgesetz durchgeführt und durch das Niedersächsische Landesamt für Verbraucherschutz und Lebensmittelsicherheit (LAVES) geprüft und genehmigt (12/0717; 2012-12-04).

2.3. Datenaufzeichnung

Die Aufzeichnung der kinematischen Daten wurde jeweils in der symmetrischen Gangart Trab mittels eines instrumentierten Laufbandes (Model 4060-08, Bertec Corporation, OH, USA) zur gleichzeitigen Aufnahme kinematischer, kinetischer und elektromyographischer Gangparameter durchgeführt (FISCHER et al., 2013A, FISCHER et al., 2013B, FUCHS et al., 2014, FUCHS et al., 2015). Die dabei bevorzugte Geschwindigkeit eines jeden Tieres im Bereich von 1,3 bis 1,5 m/s wurde berücksichtigt und in jeweils beiden Zuständen der Datenaufzeichnung verwendet.

2.3.1. Kinematische Messung Die Erfassung der kinematischen Daten erfolgte durch das vorherige Anbringen von insgesamt 22 retroreflektiven Markern (Durchmesser: 10 mm) über definierten anatomischen Knochenpunkten (Studie I, Abb. 1A). Zur Befestigung der Marker auf dem Fell wurde doppelseitiges Klebeband verwendet. Sechs um das Laufband herum angebrachte Infrarot High-Speed-Kameras (MX3+, Vicon Motion Systems Ltd Oxford, UK) detektierten die sich

19 Material und Methoden!!!!!! !!!!!!

am Hund und somit im dreidimensionalen Raum bewegenden Marker. Zusätzlich filmte eine High-Speed-Videokamera (Basler Pilot, PiA640-210gc, Ahrensburg, Germany; sampling rate: 100 Hz) das jeweilige Tier aus seitlicher Perspektive während der gesamten Aufzeichnung.

2. 4. Datenanalyse

Jeder Hund absolvierte voll instrumentiert und im jeweiligen Zustand zehn aufeinander folgende Schrittzyklen. Die detektierten Marker wurden benannt und den speziell angepassten kinematischen Modellen der oben genannten Software zugeordnet um die Segment- und Gelenkwinkel bestimmen zu können (Studie I, Abb.1B). Anschließend erfolgte eine Zeitnormierung und der Export der Daten zur weiteren Bearbeitung in Microsoft Excel 2003. Die weitere Vorgehensweise zur Aufbereitung der Daten sowie deren statistische Auswertung werden ausführlich in GOLDNER et al., 2015 (Studie I) beschrieben.

20 Studie!I!!!!!! !!!!!!

3. Studie I

Die folgende Studie wurde am 25.05.2014 bei The Veterinary Journal eingereicht.

Akzeptiert am 02.03.2015

Kinematic adaptations to tripedal locomotion in dogs B. Goldner a, A. Fuchs a, I. Nolte a, N. Schilling b*

a University of Veterinary Medicine Hannover, Foundation, Small Animal Clinic, Hannover, Germany b Friedrich-Schiller-University, Institute of Systematic Zoology and Evolutionary Biology, Jena, Germany

* Corresponding author. Tel.: +49 175 5257195 E-mail address: [email protected] (N. Schilling)

21 Studie!I!!!!!! !!!!!!

3.1. Abstract

Limb amputation often represents the only treatment option for canine patients with certain diseases or injuries of the appendicular system. Previous studies have investigated adaptations to tripedal locomotion in dogs but there is a lack of understanding of biomechanical compensatory mechanisms. This study evaluated the kinematic differences between quadrupedal and tripedal locomotion in nine healthy dogs on a treadmill. The loss of the right pelvic limb was simulated using an Ehmer sling. Kinematic analysis included spatio-temporal comparisons of limb, joint and segment angles of the remaining pelvic and both thoracic limbs. The following key parameters were compared between quadrupedal and tripedal conditions: angles at touch-down and lift-off, minimum and maximum joint angles, plus range of motion.

Significant differences in angular excursion were identified in several joints of each limb during both stance and swing phase. The most pronounced differences concerned the remaining pelvic limb, followed by the contralateral thoracic limb and, to a lesser degree, the ipsilateral thoracic limb. The thoracic limbs were, in general, more retracted, consistent with previous observations of bodyweight re-distribution in amputees. Proximal limb segments showed more distinct changes than distal ones. Particularly, the persistently greater anteversion of the pelvis probably affects the axial system. Overall, tripedal locomotion requires concerted kinematic adjustments of both the appendicular and the axial systems, and consequently preventive, therapeutic and rehabilitative care of canine amputees should involve the whole musculoskeletal apparatus.

Keywords: Hindlimb amputation; Kinematics; Angular excursion; Tripod

22 Studie!I!!!!!! !!!!!!

3.2. Introduction

Limb amputation constitutes one care option for canine patients with certain traumatic, neoplastic, neurological, congenital or chronic infectious diseases of the appendicular system. Although surveys indicate owner satisfaction with the patient’s outcome (Withrow and Hirsch, 1979; Carberry and Harvey, 1987; Kirpensteijn et al., 1999), attitudes to amputation are still mixed among both owners and veterinary practitioners. A better understanding of the biomechanical consequences of moving on three legs as a quadruped may facilitate informed patient-oriented decision-making and improve the post-surgical care of these dogs. For example, the level of expectation of joint disease because of substantial changes in range of motion (ROM) might be aided by knowledge of specific kinematic adaptations to tripedal locomotion. Similarly, identifying compensatory strategies to tripedalism may help to refine rehabilitative approaches and develop new after-care concepts for amputees.

Few studies have investigated tripedal locomotion in dogs and identified kinetic and kinematic differences between amputee and control animals (Kirpensteijn et al., 2000; Hogy et al., 2013; Jarvis et al., 2013; Fuchs et al., 2014). Pelvic limb amputees, for example, support more bodyweight with their thoracic limbs (Kirpensteijn et al., 2000). Additionally, stride and stance durations decrease while relative stance duration increases when dogs ambulate tripedally (Fuchs et al., 2014). Changes in limb joint angular excursions are less well documented; it remains uncertain whether all joints differ in their motion patterns or if some joints show more pronounced alterations than others, although there is evidence that in the pelvic limb changes may be more pronounced in distal joints, at least during stance phase (Hogy et al., 2013). However it is unknown whether kinematic alterations also occur during the swing phase.

To better understand how dogs cope with ambulating on three legs and identify gait differences between quadrupedal and tripedal locomotion throughout the step cycle, we used kinematic gait analysis and studied segment, joint and overall limb excursions before and after the amputation of a pelvic limb was simulated.

23 Studie!I!!!!!! !!!!!!

3.3. Materials and methods

3.3.1. Animals Three female and six male Beagles owned by the Small Animal Clinic (University of Veterinary Medicine, Hannover) were enrolled in the study. The dogs had a body mass of 14.9 ± 0.9 kg (mean ± standard deviation, SD) and were 4.6 ± 1.2 years old. Inclusion criteria were absence of orthopaedic abnormalities and lameness verified by clinical examination (Fuchs et al., 2014).

All experiments were carried out in accordance with the German Animal Welfare guidelines and approved by the Ethical Committee of the State of Lower Saxony, Germany (12/0717; 4 December 2012).

3.3.2. Data collection The experimental design is described in detail in our companion study (Fuchs et al., 2014). Briefly, dogs were trained to run on a treadmill using both tripedal and quadrupedal gait patterns. To simulate the amputation of the right pelvic limb, an Ehmer sling was applied. Data were collected at the speed at which each dog showed a smooth, regular gait pattern and effortlessly matched the treadmill speed, particularly tripedally. Quadrupedally, the dogs exhibited a (Hildebrand, 1966) at this preferred speed. Unrestrained, steady state locomotion was monitored using a leash customised with a force transducer (KMM30- 200NZ/D Inelta Sensor Systems; signal amplifier LAZ-DMS, 24 V, 1-10V). Locomotor speed was the same during quadrupedal and tripedal trials for each individual dog and ranged between 1.3 and 1.5 m/s for all dogs.

Kinematic data were collected using a horizontal four-belt treadmill instrumented with force plates underneath each belt (Modell 4060-08, Bertec Corporation; force threshold 13 N, sampling rate 1000 Hz). Retro-reflective markers (10 mm diameter) were placed adjacent to defined anatomical landmarks using adhesive tape (Fig. 1A). Six infrared high-speed cameras tracked the three-dimensional motions of the markers (MX3+, Vicon Motion Systems; recording frequency 100 Hz). Prior to each recording session, the cameras were calibrated using an L-shaped calibration device (Vicon Motion Systems). Additionally, a high-speed

24 Studie!I!!!!!! !!!!!!

video camera recorded the dogs from the lateral perspective (Basler Pilot, PiA 640-210gc). Signals of the high-speed and infrared cameras as well as the leash force transducer and the force plates were recorded synchronously in Vicon Nexus.

3.3.3. Data analysis Trials with 10 consecutive valid strides were selected for analysis. A trial was valid if the leash force was below 0.2 N and single limb ground reaction forces were recorded (i.e. no overstepping). The vertical force traces were used to define touch-down and lift-off of each limb (Fuchs et al., 2014). Using customised kinematic models, the tracked markers were labelled in Vicon Nexus and sagittal limb, segment and joint angles determined (Figs. 1B-D). Before exporting the data to Microsoft Excel 2003 for further analysis, they were time- normalised to the same stance and swing phase durations to facilitate comparison of the movements with reference to footfall events. As a result of the time-normalisation, each phase covered 50% of the stride cycle.

To distinguish limb from segment movements, we used the terms protraction and retraction for a limb and anteversion and retroversion for a segment, respectively, to refer to cranial and caudal rotation. The following kinematic values were evaluated: segment and joint angles at touch-down and lift-off as well as minimum and maximum values and range of motion (ROM) during the stance and the swing phases (Appendix: Supplementary Tables 1 and 2). Thereby, ROM is the difference between maximum and minimum values observed during a given stride phase. Additionally, limb excursion was assessed by limb angle at touch-down and at lift-off. Limb angle at mid-stance was determined as the angle between the vertical and the line connecting the limb’s fulcrum and the most distal marker at mid-stance (Fig. 1D). Positive values indicated that the limb was protracted; negative values indicated that the limb was retracted.

3.3.4. Statistical analysis Because of the small sample size (n=9), non-parametric Wilcoxon-signed rank tests for paired observations using the comparison-wise error rate were applied to detect kinematic differences between quadrupedal and tripedal locomotion (significant at P<0.05). Similarly,

25 Studie!I!!!!!! !!!!!!

non-parametric Wilcoxon-signed rank tests for independent observations were used to detect differences between female and male dogs (significant at P<0.05). All tests were performed in GraphPad Prism 4. To allow comparison between intra-individual variation and kinematic changes associated with tripedal locomotion and to evaluate whether the observed kinematic differences between conditions were within the intra-individual physiological ranges, mean SDs of the dogs were determined by averaging the SDs from the 10 strides of each dog.

To further specify significant differences, we compared the angular excursions using a time- series comparison (i.e. bin-by-bin analysis; Deban et al., 2012). For this, the difference between the angular excursions during quadrupedal and tripedal locomotion was calculated for each time unit (i.e. bin) and compared with the hypothesised difference of zero by computing the 97.5th and 2.5th percentiles of the difference when averaged across dogs. If these percentiles encompassed zero, the difference between the conditions was considered not significant. Conversely, if they did not encompass zero (e.g. both percentiles were greater or smaller than zero), the difference in angular excursion was considered significant.

3.4. Results

Our results show significant kinematic changes in all three remaining limbs that affected both the stance and the swing phases. While the kinematic changes associated with the stance phase were as numerous as those associated with the swing phase in the pelvic and the contralateral thoracic limb, more swing than stance phase changes occurred in the ipsilateral thoracic limb. Compared with quadrupedal trotting, both thoracic limbs were positioned more vertically and were, on average, more retracted when the dogs ambulated tripedally (Fig. 2, Appendix: Supplementary Table 1). The degree to which they were more retracted was greater in the contralateral than the ipsilateral limb. Similarly, intra-limb changes were more pronounced in the contralateral than the ipsilateral limb (Fig. 3). The remaining pelvic limb, however, showed the most pronounced kinematic adaptations to tripedal locomotion and was, on average, more protracted when the dogs ran tripedally (Fig. 2, Appendix: Supplementary Table 2).

26 Studie!I!!!!!! !!!!!!

The most striking difference in pelvic limb posture was the greater anteversion of the pelvis, which was compensated by intra-limb angular adjustments ensuring ground contact of the paw (Fig. 3B). Limb angular velocity changes were most apparent during swing phase (Fig. 4). Sex-specific differences occurred for only very few kinematic parameters, none of which existed during both quadrupedal and tripedal locomotion (except touch-down of the contralateral shoulder joint; Appendix: Supplementary Table 3).

3.4.1. Contralateral thoracic limb The shoulder joint was more flexed during the second half of swing because of greater humeral retroversion (Fig. 5, Appendix: Supplementary Table 1). The elbow joint was more extended during late stance and the carpal joint was extended more during early stance and around mid-swing. At lift-off, the carpal joint was flexed more rapidly into the swing phase, resulting in a greater stance ROM. Late during swing and early during stance, the scapula was more retroverted, associated with a greater angle at touch-down and a smaller stance minimum. In addition to the greater humeral retroversion, the antebrachium was also more retroverted during the second half of swing, resulting in greater angles at touch-down and lift- off. Similarly, the manus (the distal portion of the forelimb) was more retroverted leading to smaller touch-down and lift-off angles.

3.4.2. Ipsilateral thoracic limb Late during stance, the shoulder joint was less flexed, associated with a significantly greater lift-off angle (Fig. 5, Appendix: Supplementary Table 1). The elbow joint showed no significant differences. The carpal joint was less flexed during the first half of swing resulting in a smaller ROM. Scapula, humerus and antebrachium were more retroverted during the swing phase. In the case of the scapula, the swing ROM was unchanged due to a comparable increase in minimum and maximum angles. For both humerus and antebrachium, the swing ROM decreased during tripedal locomotion.

3.4.3. Contralateral pelvic limb The increased anteversion of the pelvis was associated with greater hip extension despite the femur being overall more anteverted (Fig. 6, Appendix: Supplementary Table 2). Particularly

27 Studie!I!!!!!! !!!!!!

at touch-down, this greater hip extension partially compensated for the increased pelvic anteversion, thus facilitating foot contact with the ground (Fig. 3B). The stifle was flexed more throughout most of the stance phase, associated with significantly greater anteversion of the femur. Around mid-swing, the stifle was extended more, mostly because of reduced retroversion of the lower leg, or crus. The tarsal joint was flexed more during stance and extended more during swing. The greater retroversion of the femur led to smaller touch-down and lift-off angles as well as smaller minimum and maximum angles during stance. The reduced retroversion of the crus led to a decreased swing ROM. Neither stance nor swing phase values were changed in the foot (pes).

3.5. Discussion

Like many kinematic studies, this study worked with external marker tracking because of its non-invasiveness and despite several drawbacks, such as soft tissue motion artefacts or reproducibility of marker placement (Tashman and Anderst, 2003; Kim et al., 2011; Torres et al., 2011). To limit factors that might have potentially introduced variability in our results (such as marker placement and skin properties, but also gait, speed or breed), the study directly compared quadrupedal and tripedal kinematics for the same individuals within the same recording session and thus under the same experimental conditions. Furthermore, other factors, such as intercurrent pain, comorbidities or fitness that may govern findings in clinical patients (Hogy et al., 2013; Jarvis et al., 2013), were not considered relevant for this study because our dogs were healthy and served as their own controls.

One important caveat, however, is that we simulated the loss of a pelvic limb by tying the leg to the body. Therefore, body mass distribution changed due to reconfiguration and drawing the leg as proximally as possible. In contrast, distribution is altered due to the surgical removal of parts of the limb in clinical patients. As has been previously discussed (Fuchs et al., 2014), the surgical approach most similar to our amputation model is when an osteotomy is performed between the proximal and the middle thirds of the femur and thus a substantial proportion of the thigh muscle mass is preserved. Because only 12-15% of the total muscle mass of the thigh plus shank is distal to the stifle in dogs (Myers and Steudel, 1997; Pasi and Carrier, 2003), we assumed that the impact of the residual limb mass in our experiment would

28 Studie!I!!!!!! !!!!!!

be small, although potentially not negligible. Supporting this approach, a comprehensive study of pelvic limb amputees (Hogy et al., 2013) observed several gait alterations that were in accordance with our findings (Fuchs et al., 2014).

In contrast to amputees, in which either body side may be affected, the pelvic limb loss was simulated for one and the same body side in the present study. Two considerations support our assumption that studying one body side did not bias our results: (1) symmetrical , such as our trot studies, are characterised by symmetry in limb function (Hildebrand, 1966), and (2) there is a fundamental basis for using symmetry indices to identify lameness. Locomotor asymmetry in limb function only occurs during asymmetrical gaits (i.e. between trailing and leading limbs; Walter and Carrier, 2007). Motor laterality has been reported for non-locomotor behaviours such as food retrieval tasks (Wells, 2003; Quaranta et al., 2004; McGreevy et al., 2010). In these studies, a strong correlation between sex and the preferred forepaw was observed (but also see Poyser et al., 2006). Thus, if our results were influenced by motor laterality, consistent kinematic differences between males and females should have occurred (i.e. during both quadrupedal and tripedal locomotion). Therefore, potential paw preference displayed during non-locomotor behaviours most likely did not influence our observations on locomotion.

In summary, because we studied a symmetrical gait, our Beagles were not highly trained athletes, in which morphological or physiological asymmetries may manifest due to high- speed gait laterality, and as the results in males and females did not differ, we are confident that our findings apply to the functional loss of a pelvic limb of either body side.

The only previous kinematic study of which we are aware observed no differences in joint motion between pelvic limb amputees and control patients except for a greater ROM in the tarsal joint of amputees (Hogy et al., 2013). Our findings confirm this observation and indicate that this greater ROM results from changes in the maximum and minimum angles; similar to the (non-significant) differences observed by Hogy et al. (2013). In addition, we observed kinematic changes in the stance ROM at the knee and hip joints of the remaining pelvic limb as well as the carpal joint of the contralateral thoracic limb. As our analysis of the

29 Studie!I!!!!!! !!!!!!

angular changes of the limb segments shows, these joint angle differences were either due to kinematic adaptations of both segments forming the respective joint or only one of them.

However, our results agree generally with the kinematic differences between pelvic limb amputees and control patients reported by Hogy et al. (2013), but additionally demonstrate several other adaptations to tripedal locomotion. For example, the swing ROM decreased at the hip and knee joints of the remaining pelvic limb and the carpal joint of the ipsilateral thoracic limb. In fact, the swing phase changes almost equalled the number of kinematic changes of the stance phase in the pelvic limb and the contralateral thoracic limb, while they clearly outnumbered the stance phase differences in the ipsilateral thoracic limb.

The significant stance phase changes observed in this study are generally in accordance with the trends recorded by Hogy et al. (2013), except the stance ROM of the contralateral carpal joint. Among other factors, the following considerations may explain the differences in the results between these two studies. First, Hogy et al. (2013) compared two groups – control dogs and amputees. Because marker placement is one factor introducing variability into kinematic data (van Weeren et al., 1992; Audigie et al., 1998; Fischer and Lilje, 2011; Torres et al., 2011), data variability is potentially greater as the markers were placed twice as many times by Hogy et al. (2013). Relatively small kinematic differences exist between quadrupedal and tripedal locomotion, and the average angular difference for all limb joints was 11.8° in the current study, which may have been obscured by marker placement artefacts in the clinical study of Hogy et al. (2013).

Second, inter-individual kinematic variability is potentially as large as inter-breed variability (Fischer and Lilje, 2011). Hogy et al. (2013) used different individuals in each group and this may have hindered the identification of small kinematic differences that were detectable when an intra-individual comparison is performed (i.e. before vs. after in the present study).

Third, virtually all kinematic parameters are influenced by locomotor speed (Arshavskii et al., 1965; Jayes and Alexander, 1978; McLaughlin and Roush, 1994; Roush and McLaughlin, 1994; Colborne et al., 2006; Tian et al., 2011) so absolute speed is not comparable among

30 Studie!I!!!!!! !!!!!!

different sized animals (Alexander and Jayes, 1983). Inclusion criteria were a locomotor speed between 2.2-2.6 m/s and a body mass > 14 kg; the final body mass range in the work by Hogy et al. (2013) was 15-64 kg for the control dogs and 20-53 kg for the amputees. Because speed affects data variability among dogs and trials (Clements et al., 2005; Fanchon et al., 2006) and as a correction using relative speed (i.e. Froude number) was not used despite the 3- to 4-fold range in body mass, speed-related variability may have hindered the identification of kinematic differences in the clinical study (Hogy et al., 2013). In contrast, the dogs in our study ranged from 14 - 17 kg and performed at the same speed during quadrupedal and tripedal trials.

Finally, differences may also arise through studying patients (i.e. amputees) vs. simulating amputation in healthy subjects. However, both approaches (clinical and experimental) are mutually informative to address differences between quadrupedal and tripedal locomotion.

Analysis of the ground reaction forces showed that Beagles support 69% of their bodyweight with the thoracic limbs and 31% with the remaining pelvic limb when ambulating tripedally (Fuchs et al., 2014). In contrast, thoracic and pelvic limbs bear 63% and 37% of the bodyweight, respectively, during quadrupedal trotting. Thus, the dogs redistributed their bodyweight to both thoracic limbs and the remaining pelvic limb.

Several characteristics have been discussed to determine the fore-to-hind support patterns and to try to explain differences among quadrupedal mammals (Gray, 1944; Reynolds, 1985; Raichlen et al., 2009; Larson and Demes, 2011). The first attribute is morphology, i.e. differences in the cranial-caudal distribution of body mass (Krüger, 1943; Rollinson and Martin, 1981). As cranial-caudal body mass distribution did not change in the current study and potentially changes only a little in amputees (Fuchs et al., 2014), differences in the cranial-caudal body mass distribution may not explain the changes in individual limb support roles. Secondly, changes in muscle recruitment have been suggested as a means of facilitating dynamic weight shift (Reynolds, 1985). For example, greater pelvic limb retractor activity may produce torque at the hip, thereby unloading the thoracic limbs (Larson and Stern, 2009); a mechanism that has been suggested will facilitate thoracic limb unloading in lame dogs

31 Studie!I!!!!!! !!!!!!

(Abdelhadi et al., 2013). Muscle activity has not yet been investigated and therefore it remains unknown whether dogs utilise this mechanism.

The third parameter used to determine limb support roles is the position of the feet relative to the body’s centre of mass (Gray, 1944; Raichlen et al., 2009). Relatively more retracted limbs increase thoracic limb role in weight support, while more protracted limbs cause the reverse. Significant changes in mid-stance limb position were observed for both thoracic limbs and the pelvic limb in the present study. The relatively more protracted pelvic limb in tripedal dogs was consistent with this limb supporting more bodyweight. More importantly, both thoracic limbs were in relatively more retracted positions resulting in an increased role in weight support. Furthermore, the greater retraction of the contralateral thoracic limb compared with that of the ipsilateral thoracic limb (-20.6° vs. -15.2° at mid-stance) agrees well with this limb supporting more bodyweight during tripedal locomotion than the ipsilateral limb (36% vs. 33%; Fuchs et al., 2014).

3.6. Conclusions

Our results indicate substantial kinematic changes in all three limbs. Rather than just a few limb joints adjusting to compensate the loss of a limb, the study shows that the compensatory mechanism requires changes in all limb joint excursions, similar to the previously reported kinematic adaptations to carpal taping in dogs. The most affected limb is the remaining pelvic limb, followed by the contralateral and the ipsilateral thoracic limb. The kinematic differences are not restricted to the load-bearing phase, rather tripedal locomotion affects the whole locomotor cycle. Within the limbs, pronounced kinematic alterations involve the proximal parts, most notably the persisting anteversion of the pelvis throughout the locomotor cycle, which affects both the hip joints and the axial system (e.g. the lumbosacral joint). Altered pelvic inclination, together with the torque acting about the long-axis of the body (because of the lost support of a limb) modifies the function of the truncal musculature. Therefore, to evaluate pre-existing orthopaedic conditions, to forecast and prevent sequelae and facilitate recovery, clinical examinations prior to and subsequent to pelvic limb amputation should pay particular attention to (1) the contralateral pelvic and thoracic limbs, (2) the proximal limb segments and (3) the spinal system. The observed alterations in segment, joint and limb

32 Studie!I!!!!!! !!!!!!

trajectories not only change the moments acting at the joints, they also require adjustments in the recruitment patterns of the associated limb and axial muscles. Therefore, postsurgical examinations should monitor the complete musculoskeletal system.

3.7. Conflict of interest statement

None of the authors has any financial or personal relationships that could inappropriately influence or bias the content of the paper.

3.8. Acknowledgements

We would like to thank J. Abdelhadi, A. Anders, S. Fischer, V. Galindo-Zamora, D. Helmsmüller for many stimulating discussions and their help with the data collection and analyses. L. Harder helped with Fig. 1A. Financial support was provided by the Berufsgenossenschaft Nahrungsmittel und Gastgewerbe, Erfurt (to NS). Valuable suggestions and comments provided by two anonymous reviewers were very much appreciated and improved this article. This study represents a part of the doctoral thesis by the first author as partial fulfilment of the requirement for a Dr. med. vet. degree.

3.9. Appendix. Supplementary material

Supplementary data associated with this article can be found, in the online version, at doi: 10.1016/j.tvjl.2015.03.003

3.10. References

Abdelhadi, J., Wefstaedt, P., Galindo-Zamora, V., Anders, A., Nolte, I., Schilling, N., 2013. Load redistribution in walking and trotting Beagles with induced forelimb lameness. American Journal of Veterinary Research 74, 34-39.

Alexander, R.M., Jayes, A.S., 1983. A dynamic similarity hypothesis for the gaits of quadrupedal mammals. Journal of Zoology 201, 135-152.

33 Studie!I!!!!!! !!!!!!

Arshavskii, Y.I., Kots, Y.M., Orlovskii, G.N., Rodiononov, I.M., Shik, M.L., 1965. Biophysics of complex systems and mathematical models. Investigation of the biomechanics of running by the dog. Biophysics 10, 737-746.

Audigie, F., Pourcelot, P., Degueurce, C., Denoix, J.M., Geiger, D., Bortolussi, C., 1998. Asymmetry in placement of bilateral skin markers on horses and effects of asymmetric skin marker placement on kinematic variables. American Journal of Veterinary Research 59, 938-944.

Carberry, C.A., Harvey, H.J., 1987. Owner satisfaction with limb amputation in dogs and cats. Journal of the American Animal Hospital Association 23, 227-232.

Clements, D.N., Owen, M.R., Carmichael, S., Reid, S.W.J., 2005. Kinematic analysis of the gait of 10 Labrador retrievers during treadmill locomotion. Veterinary Record 156, 478- 481.

Colborne, G.R., Walker, A.M., Tattersall, A.J., Fuller, C.J., 2006. Effect of trotting velocity on work patterns of the hind limbs of Greyhounds. American Journal of Veterinary Research 67, 1293–1298.

Deban, S.M., Schilling, N., Carrier, D.R., 2012. Activity of extrinsic limb muscles in dogs at walk, trot, and gallop. Journal of Experimental Biology 215, 287-300.

Fanchon, L., Valette, J.P., Sanaa, M., Grandjean, D., 2006. The measurement of ground reaction force in dogs trotting on a treadmill: an investigation of habituation. Veterinary and Comparative Orthopaedics and Traumatology 19, 81-86.

Fischer, M.S., Lilje, K.E., 2011. Hunde in Bewegung. Kosmos Verlag, pp. 1-207.

Fuchs, A., Goldner, B., Nolte, I., Schilling, N., 2014. Ground reaction force adaptations to tripedal locomotion in dogs. The Veterinary Journal 201, 307-315.

Gray, J., 1944. Studies on the mechanics of the tetrapod skeleton. Journal of Experimental Biology 20, 88-116.

34 Studie!I!!!!!! !!!!!!

Hildebrand, M., 1966. Analysis of the symmetrical gaits of tetrapods. Folia Biotheoretica 6, 9-22.

Hogy, S.M., Worley, D.R., Jarvis, J.C., Hill, A.E., Reiser II, R.F., Haussler, K.K., 2013. Kinematic and kinetic analysis of dogs during trotting after amputation of a pelvic limb. American Journal of Veterinary Research 74, 1164-1171.

Jarvis, S.L., Worley, D.R., Hogy, S.M., Hill, A.E., Haussler, K.K., Reiser II, R.F., 2013. Kinematic and kinetic analysis of dogs during trotting after amputation of a thoracic limb. American Journal of Veterinary Research 74, 1155-1163.

Jayes, A.S., Alexander, R.M., 1978. Mechanics of locomotion of dogs (Canis familiaris) and sheep (Ovis aries). Journal of Zoology 185, 289-308.

Kim, S.Y., Kim, J.Y., Hayashi, K., Kapatkin, A.S., 2011. Skin movement during the kinematic analysis of the canine pelvic limb. Veterinary and Comparative Orthopaedics and Traumatology 24, 326-332.

Kirpensteijn, J., van den Bos, R., Endenburg, N., 1999. Adaptation of dogs to the amputation of a limb and their owners' satisfaction with the procedure. Veterinary Record 144, 115- 118.

Kirpensteijn, J., van den Bos, R., van den Brom, W.E., Hazewinkel, H.A.W., 2000. Ground reaction force analysis of large breed dogs when walking after the amputation of a limb. Veterinary Record 146, 155-159.

Krüger, W., 1943. Über die beziehungen zwischen schwerpunktslage und stärke der substantia compacta einzelner gliedmaßenknochen bei vierfüßigen säugetieren. Gegenbaurs Morphologisches Jahrbuch 88, 377-396.

Larson, S.G., Demes, B., 2011. Weight support distribution during quadrupedal walking in Ateles and Cebus. American Journal of Physical Anthropology 144, 633-642.

35 Studie!I!!!!!! !!!!!!

Larson, S.G., Stern, J.T.J., 2009. Hip extensor EMG and forelimb/hind limb weight support assymetry in primate quadrupeds. American Journal of Physical Anthropology 138, 343- 355.

McGreevy, P.D., Brueckner, A., Thomson, P.C., Branson, N.J., 2010. Motor laterality in 4 breeds of dog. Journal of Veterinary Behavior: Clinical Applications and Research 5, 318- 323.

McLaughlin, R.M.J., Roush, J.K., 1994. Effects of subject stance time and velocity on ground reaction forces in clinically normal greyhounds at the trot. American Journal of Veterinary Research 55, 1666-1671.

Myers, M.J., Steudel, K., 1997. Morphological conservation of limb natural pendular period in the domestic dog (Canis familiaris): Implications for locomotor energetics. Journal of Morphology 234, 183-196.

Pasi, B.M., Carrier, D.R., 2003. Functional trade-offs in the limb muscles of dogs selected for running vs. fighting. Journal of Evolutionary Biology 16, 324-332.

Poyser, F., Caldwell, C., Cobb, M., 2006. Dog paw preference shows lability and sex differences. Behavioural Processes 73, 216-221.

Quaranta, A., Siniscalchi, M., Frate, A., Vallortigara, G., 2004. Paw preference in dogs: relations between lateralized behaviour and immunity. Behavioural Brain Research 153, 521-525.

Raichlen, D.A., Pontzer, H., Shapiro, L., Sockol, M.D., 2009. Understanding hind limb weight support in chimpanzees with implications for the evolution of primate locomotion. American Journal of Physical Anthropology 138, 395-402.

Reynolds, T.R., 1985. Mechanics of increased support of weight by the hindlimbs of primates. American Journal of Physical Anthropology 67, 335-349.

36 Studie!I!!!!!! !!!!!!

Rollinson, J., Martin, R.D., 1981. Comparative aspects of primate locomotion with special reference to arboreal cercopithecines. Symposium of the Zoological Society of London 48, 377-427.

Roush, J.K., McLaughlin, R.M., 1994. Effects of subject stance time and velocity on ground reaction forces in clinically normal Greyhounds at the walk. American Journal of Veterinary Research 55, 1672-1676.

Tashman, S., Anderst, W., 2003. In-vivo measurement of dynamic joint motion using high speed biplane radiography and CT: Application to canine ACL deficiency. Journal of Biomechanical Engineering 125, 238-245.

Tian, W., Cong, Q., Menon, C., 2011. Investigation on walking and pacing stability of German Shepherd dog for different locomotion speeds. Journal of Bionic Engineering 8, 18-24.

Torres, B.T., Whitlock, D., Reynolds, L.R., Fu, Y.-C., Navik, J.A., Speas, A.L., Sornborger, A., Budsberg, S.C., 2011. The effect of marker location variability on noninvasive canine stifle kinematics. Veterinary Surgery 40, 715-179. van Weeren, P.R., van den Bogert, A.J., Barneveld, A., 1992. Correction models for skin displacement in equine kinematic gait analysis. Journal of Equine Veterinary Science 12, 178-192.

Walter, R.M., Carrier, D.R., 2007. Ground forces applied by galloping dogs. Journal of Experimental Biology 210, 208-216.

Wells, D.L., 2003. Lateralised behaviour in the domestic dog, Canis familaris. Behavioural Processes 61, 27-35.

Withrow, S.J., Hirsch, V.M., 1979. Owner response to amputation of pet's leg. Veterinary Medicine, Small Animal Clinician 74, 332-334.

37 Studie!I!!!!!! !!!!!!

3.11. Figure captions

Fig. 1. (A) Marker placement in one of the subjects and definition of the segment (blue) and joint angles (red) determined in this study. Note that all angles represent sagittal angles. Joint angles were defined on the flexion side of the joint. Segment angles were defined against the horizontal; the respective proximal marker served as the centre of rotation. Increasing positive values therefore indicate (B) retroversion for scapula, antebrachium, pelvis, femur and pes and (C) anteversion for humerus, manus and crus. Negative values indicate segment rotations beyond the horizontal. (D) Determination of the limb’s position as the angle between the vertical and the line connecting the limb’s proximal and distal markers at touch-down (dark grey), lift-off (light grey) and mid-stance (black, dashed line), respectively, for the thoracic (left) and the pelvic limb (right).

38 Studie!I!!!!!! !!!!!!

(A)

Scapular spine/ Dorsal border Dorsal iliac spine Pelvis Great trochanter Scapula Hip joint Ischiatic Femur tuberosity

Greater tubercle Shoulder joint Humerus Elbow joint Lateral epicondyle Knee joint Antebrachium Lateral epicondyle Crus

Tarsal joint Lateral malleolus Pes Styloid process Carpal joint Manus Metacarpal bone V Metatarsal bone V

(B) -90° (D) Scapular spine/ Great trochanter Dorsal border

0° ±180°

+90°

(C) -90° Metacarpal Metatarsal bone V bone V ±180° 0° Limb angle Limb angle Limb angle at Touch-down at Mid-stance at Lift-off +90° 941 942 Fig. 1. Goldner et al. 2015 943

39 Studie!I!!!!!! !!!!!!

Fig. 2. Comparison of thoracic and pelvic limb angles at touch-down (dark grey), lift-off (light grey) and mid-stance (black, dashed line) relative to the vertical during quadrupedal (top) and tripedal (bottom) locomotion. Numbers below each stick-figure represent the means for all dogs (see Fig. 1D for further explanation and Appendix: Supplementary Tables 1 and 2 for details). Note the greater retraction of the thoracic limbs during tripedal locomotion.

Thoracic limbs Pelvic limbs contralateral ipsilateral contralateral ipsilateral

+16° -12° -30° +15° -12° -31° +16° -7° -26° +15° -8° -27° Quadrupedal trotting

+5° -21° -33° +10° -15° -34° +19° -6° -23° Tripedal trotting

Fig. 2. Goldner et al. 2015

40 Studie!I!!!!!! !!!!!!

Fig. 3. (A) Stick-figures of the thoracic and pelvic limbs illustrating limb positions at touch- down and lift-off during quadrupedal (black) and tripedal locomotion (grey) when averaged for all dogs. (B) To illustrate the degree to which positional changes of the proximal limb segments (i.e. scapula, pelvis) alone account for changes in limb position, the quadrupedal posture was aligned proximally with the tripedal posture (dashed black stick figure). For comparison, the quadrupedal (black) and tripedal (grey) postures are also shown. Postural changes of the thoracic limbs at touch-down are almost solely due to positional changes of the scapula. In contrast, intra-limb adjustments in the pelvic limb compensate for the greater anteversion of the pelvis when the dogs ambulated tripedally.

Thoracic limbs Pelvic limbs contralateral ipsilateral contralateral ipsilateral A)

B) tripedal quadrupedal

postural changes due to proximal segment changes

touch-down lift-off touch-down lift-off touch-down lift-off

Fig. 3. Goldner et al. 2015

41 Studie!I!!!!!! !!!!!!

Fig. 4. Stride-phase normalised angular excursions of the thoracic (top) and pelvic (bottom) limbs. The traces represent the mean and standard deviation (error bars) of all dogs during quadrupedal (black) and tripedal (grey) locomotion. Bars above each graph indicate significant differences based on the bin-by-bin analysis with the respective colour indicating the significantly greater value. Labels on the right indicate increasing pro- or retraction of the limb (i.e. Protr. and Retr., respectively).

Contralateral limb Ipsilateral limb angle (°) 40

20 antev.

0

thoracic -20 tripedal quadrupedal

-40 retrov.

40

20 antev.

0 pelvic -20 stance phase swing phase stance phase swing phase -40 retrov. 0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100 stride duration (%)

Fig. 4. Goldner et al. 2015

42 Studie!I!!!!!! !!!!!!

Fig. 5. Stride-phase normalised angular excursions of the segment and joint angles of the thoracic limbs (further details as in Fig. 4). Labels on the right indicate increasing ante- or retroversion for the segments (i.e. Antev. and Retrov., respectively) and flexion and extension for the joints.

43 Studie!I!!!!!! !!!!!!

Contralateral thoracic limb Ipsilateral thoracic limb angle (°) 120 retrov. 80

40 Scapula tripedal quadrupedal 0 antev.

60 antev.

40

20 Humerus

0 retrov.

120 retrov.

80

40 Antebrachium

0 antev.

160 antev. 120 80

Manus 40

0 retrov.

140

120 extension 100

80 Shoulder joint

60 flexion

160

120 extension

80 Elbow joint

40 flexion

250

210

170 extension 130

Wrist joint Wrist 90 stance phase swing phase stance phase swing phase 50 flexion 0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100 stride duration (%)

Fig. 5. Goldner et al. 2015

44 Studie!I!!!!!! !!!!!!

Fig. 6. Stride-phase normalised angular excursions of the segment and joint angles of the pelvic limbs (further details as in Fig. 5)

45

Studie!I!!!!!! !!!!!!

Contralateral pelvic limb Ipsilateral pelvic limb angle (°)

160 retrov. 140

120 Pelvis 100 tripedal quadrupedal 80 antev.

120 100 retrov. 80 60

Femur 40 20

0 antev.

100

80 antev.

60

Crus 40

20

0 retrov.

140 120 100 retrov. 80

Pes 60 40 20

0 antev.

160 140 120 extension 100 80 Hip joint 60

40 flexion

160

120 extension

80 Knee joint

40 flexion

160

140

120 extension 100

Ankle joint 80 stance phase swing phase stance phase swing phase 60 flexion 0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100 stride duration (%)

Fig. 6. Goldner et al. 2015

46

Studie!II!!!!!! !!!!!!

4. Studie II

Die folgende Studie ist zum Einreichen bereit.

Kinematic adaptions to induced short-term pelvic limb lameness in trotting dogs B. Goldner a, S. Fischer a, I. Nolte a*, N. Schilling b

a University of Veterinary Medicine Hannover, Foundation, Small Animal Clinic, Hannover, Germany b Friedrich-Schiller-University, Institute of Systematic Zoology and Evolutionary Biology, Jena, Germany

* Corresponding author. Tel.: ++49 511 9536202 E-mail address: [email protected] (I. Nolte)

Short title: Kinematics of dogs with pelvic limb lameness

47

Studie!II!!!!!! !!!!!!

4.1 Abstract

Lameness due to paw injuries is common in the clinical practice. Although many studies investigated gait adaptations to diseases or injuries, mainly of the hip and knee, our understanding of the biomechanical coping mechanisms that lame dogs utilize is limited. Therefore, this study evaluated the kinematic changes associated with an induced, load-bearing pelvic limb lameness in healthy dogs trotting on a treadmill. Kinematic analysis included spatio- temporal comparisons of limb, joint and segment angles of all limbs. Key parameters compared between sound and lame conditions were: angles at touch-down and lift-off, minimum and maximum joint angles and range of motion. Significant differences were identified in each limb during both stance and swing phases. The most pronounced differences concerned the affected pelvic limb, followed by the contralateral pelvic limb, the contralateral thoracic limb and, to the least degree, the ipsilateral thoracic limb. The affected limb was retracted more, while the contralateral limb was protracted more, consistent with this limb bearing more body weight in lame dogs. Kinematic adaptations involved almost all segment and joint angles in the pelvic limbs, while they exclusively concerned distal parts of the thoracic limbs. Comparisons with tripedal locomotion reveal several striking similarities, implying that dogs use similar principles to cope with a partial or a total loss in limb function. Because kinematic alterations occurred in all limbs and not just the affected one, all limbs should be included in routine follow-ups and be part of the diagnostic and therapeutic care of canine patients.

Keywords: hindlimb lameness; kinematics; compensatory mechanism; angular excursion

48

Studie!II!!!!!! !!!!!!

4.2 Introduction

Canines with paw injuries are frequently patients in the clinical routine. They have stepped into things, cut their paws, fractured toes or injured their claws. Medical treatment may be easy, but, depending on the extent of the injury, the patients usually unload the affected limb to prevent further damage and assuage the pain. In result, their gait displays alterations (e.g. lameness) and the sound limbs must compensate for the reduction in one limb’s function. Similarly, dogs with orthopaedic pathologies such as hip dysplasia or cranial crucial ligament rupture have to biomechanically circumvent the reduction in limb function and consequently adjust their gait. Although gait analysis has become an important diagnostic tool over the last decades, the specific adaptations to lameness and their consequences for the locomotor system are not well understood. Many biomechanical analyses of pelvic limb lameness have been carried out in dogs to determine alterations for example in the external and internal forces (e.g. [1-10]) or the muscle activation patterns (e.g. [11,12]). Other studies focussed on kinematic adaptations because 1) kinematic analysis is an important diagnostic tool [13,14) and provides insight into compensatory mechanisms additionally to kinetic or electromyographic details [13,15,16), 2) different orthopaedic conditions have been suggested to exhibit specific kinematic signatures that potentially bear diagnostic value [13,17,18] and 3) kinematic deviations may be seen before changes in the external forces can be detected or the dogs show clinical signs [13,19,20). Moreover, some studies suggested that gait adaptations might depend on whether lameness is caused by a proximal vs. a distal dysfunction [21,22]. That is, the displayed gait alterations might indicate whether the hip, knee, ankle or the paw is affected. Because of their prevalence [23], kinematic investigations focused on lameness due to hip dysplasia and hip osteoarthritis (e.g. [11,17-20,24]) or cranial cruciate ligament rupture (e.g. [9,25-31]). In contrast to this relatively large body of information, kinematic alterations due to injuries or dysfunctions of the paw have not been studied. Furthermore, some of these studies considered the pelvic limbs only disregarding the thoracic limbs (e.g. [17-19]). Others assumed the sound limb could serve as a control [14] or looked at the complete locomotor cycle without distinguishing stance and swing phases (e.g. [2,32]). However, lameness of one limb has been shown to affect all limbs and both, stance and swing phases [16,20,26].

49

Studie!II!!!!!! !!!!!!

To gain insight into the kinematic changes resulting from pelvic limb lameness, this study determined limb, segment and joint angles for all four limbs in 8 dogs trotting on a treadmill. To allow for the direct comparison of the data for the sound and lame conditions under relatively controlled conditions, thus reducing the number of factors potentially introducing variability into the results (e.g. cause, severity, duration of lameness), this study collected kinematic data from the same individuals before and after a moderate, load-bearing, short-term lameness was induced in the right pelvic limb. The lameness model used herein has been previously shown to be of value in the analysis of gait alterations due to losses of limb function (e.g. [10,33]). By comparing our results with previous findings, we aimed at, firstly, identifying similarities and differences in the kinematic adaptations to pelvic limb lameness caused by a more proximal vs. a more distal dysfunction (i.e. hip or knee vs. paw). Secondly, to test whether dogs use fundamentally similar strategies to unload a pelvic limb, this study compared the results from this study (ca. 33% less peak vertical force; [10]) with previous observations of dogs ambulating tripedally (100% unloading; [16]).

4.3 Materials and methods

4.3.1 Animals All dogs belonged to the Beagle population of the Small Animal Clinic of the University of Veterinary Medicine Hannover (Germany). The seven males and one female had a body mass of 15.1±1.2 kg (mean ± standard deviation, SD) and were 4±1 years old. Inclusion criteria were absence of orthopaedic abnormalities and lameness verified by clinical examination and evaluation of the load-bearing characteristics of the limbs [10]. The experiments were carried out in accordance with the German Animal Welfare guidelines and approved by the Ethical committee of the State of Lower Saxony, Germany (12/0717; 2012-12-04).

4.3.2 Study design To allow for the direct comparison with previous results, the same experimental protocol was used [10,12,16]. In summary, the dogs were habituated to trotting on a horizontal four-belt treadmill with force plates mounted underneath each belt; thus, allowing for the synchronous recording of single limb ground reaction forces (Modell 4060-08, Bertec Corporation, OH, USA; sampling rate: 1,000 Hz, force threshold: 13 N). When the dogs trotted smoothly and

50

Studie!II!!!!!! !!!!!!

comfortably, data collection started. Each recording session started with a 5 min warm up before the dog was instrumented (see below) and control data (i.e. unimpeded trotting) obtained. For each dog, ca. 15 trials were recorded each one lasting for about 20-30 sec. After a break of at least 15 min, a reversible lameness was induced on the right pelvic limb (i.e., reference limb, ipsilateral side) by taping a small sphere under the paw (for details, see [33]). Data collection was then repeated and, on average, 11 trials were recorded for the lame condition. During both, control and lameness data collections, all dogs trotted at the same speed: 1.4 m/s. The same experienced experimenter (SF) handled all dogs to ensure unrestrained and steady state locomotion.

4.3.3 Data collection Twenty-two retro-reflective markers (diameter: 10 mm) were placed above defined anatomical landmarks using adhesive tape (for details, see Fig. 1 in [16]). Six infrared high-speed cameras (MX 3+, Vicon Motion Systems Ltd Oxford, UK) tracked the marker positions three- dimensionally. A high-speed video camera recorded the dogs from the lateral perspective (Basler Pilot, PiA640-210gc, Ahrensburg, Germany; sampling rate: 100 Hz). Prior to the data collection, the cameras were calibrated using an L-shaped calibration device (Vicon Motion Systems Ltd., Oxford, UK). The signals of the infrared cameras, the high-speed video camera and the force plates were recorded synchronously in Vicon Nexus.

4.3.4 Data analysis Kinematic data analyses followed previously established protocols [16]. In short, 10 consecutive strides per dog and condition were selected for analysis. The vertical force traces served to define touch-down and lift-off for each limb. Using customized kinematic models, the markers were labelled in Vicon Nexus and limb, segment and joint angles determined as defined previously (see Fig. 1 in [16]). Note that all data are two-dimensional (i.e. the angles were projected onto the sagittal plane). Before export to Microsoft Excel 2003, the data were time-normalized to the same stance and swing phase durations to facilitate the comparison of the movements with reference to the footfall events (for details, see [34]). In result, each stride phase covered 50% of the locomotor cycle.

51

Studie!II!!!!!! !!!!!!

Additionally to segment and joint angles at touch-down and lift-off, minima, maxima and ranges of motion (ROM) during stance and swing phases were compared between conditions. Overall limb excursion was assessed via the limb’s angle at touch-down and lift-off. The angle between the vertical and the line connecting the limb’s fulcrum with the most distal marker at mid-stance was used to determine limb angle at mid-stance. Furthermore, note that this study focused on angular rotations (i.e. ante- and retroversion or cranial and caudal rotations, respectively) and does not consider translatory motions (i.e. pro- and retraction or cranial and caudal translations). To distinguish limb from segment movements, we use protraction and retraction for a limb’s and anteversion and retroversion for a segment’s cranial and caudal rotation, respectively.

4.3.5 Statistical analysis Because of the small sample size (N=8), non-parametric Wilcoxon-signed rank tests for paired observations and accounting for comparison-wise error rate were used to detect kinematic differences between sound and lame conditions (significant at P < 0.05). All tests were performed in GraphPad Prism 4. To further specify significant differences, we compared the angular excursions using a time-series comparison (i.e. bin-by-bin analysis after [34]). In the following, we will present the results from the lame condition relative to the control values.

4.4 Results

Trotting with a short-term, load-bearing lameness was associated with significant kinematic changes in all four limbs that affected both stance and swing phases (except the contralateral tarsal joint, which displayed stance phase changes only; Appendix: Supplementary Tables S1, S2). Compared with sound trotting, the ipsilateral pelvic limb showed the greatest number of kinematic differences (30 out of 59 parameters analysed per limb) followed by the contralateral pelvic (N=25), the contralateral thoracic (N=14) and the ipsilateral thoracic limb (N=4). While more changes were associated with the stance than the swing phase in the pelvic limbs (ipsilateral: 13-12; contralateral: 12-8), stance and swing phase changes were equal in the contralateral thoracic limb (5-5) and more swing than stance changes were detected in the ipsilateral thoracic limb (2-1). Averaging the significant changes of the segment and joint angles shows that the mean degree of angular change was greatest in the contralateral and smallest in the ipsilateral thoracic limb (8.4±3.4° vs. 3.3±3.7°). In the pelvic limbs, the affected side showed a

52

Studie!II!!!!!! !!!!!!

slightly greater mean angular change than the sound one (5.4±3.5° vs. 4.7±3.4°). Regarding overall limb posture, the contralateral pelvic limb was protracted more resulting in a greater angle at touch-down, a more vertical position at mid-stance and a greater stance angular velocity (Figs. 1, 2). The ipsilateral pelvic limb was retracted more connected with a greater angle at lift-off. Among of the more noticeable differences was the vertical lowering of the hip and the greater anteversion of the pelvis around the contralateral limb’s touch-down and the ipsilateral limb’s lift-off (Fig. 3).

4.4.1 Thoracic limbs In both thoracic limbs, the significant kinematic differences concerned distal limb parts only. Specifically, the contralateral carpal joint was flexed more during late stance and early swing phase due to a reduced retroversion of the antebrachium and anteversion of the manus (Fig. 4). The greater flexion of the carpal joint was associated with a smaller angle at lift-off and a reduced stance minimum, which resulted in an increased ROM. The greater carpal flexion lasted into swing associated with a smaller minimum (Appendix: Supplementary Table S1). In the ipsilateral limb, the antebrachium was retroverted more at touch-down leading to a greater stance minimum. During swing, its reduced anteversion resulted in a smaller ROM (Fig. 4).

4.4.2 Pelvic limbs Except the hip joint, kinematic changes were observed for all segment and joint angles of the contralateral pelvic limb (Appendix: Supplementary Table S2). Due to the greater anteversion of the pelvis, femur, crus and pes were also anteverted more throughout most of the locomotor cycle (Fig. 5). Only around lift-off, segment and joint angles were comparable to the sound condition (Fig. 3). During most of the stance phase, knee and tarsal joints were flexed more. The more extended knee around mid-swing was associated with a less retroverted crus. The ipsilateral hip joint was extended more around lift-off due to greater pelvic anteversion. Because of the greater retroversion of the crus, the knee joint was flexed more from mid-stance till mid-swing. For most of the stance phase, the tarsal joint was extended more, which resulted from an overall more retroverted pes. Finally, the femur displayed less retroversion during most of the swing phase.

53

Studie!II!!!!!! !!!!!!

4.5 Discussion

Aiming at a better understanding of the compensatory mechanisms that dogs utilize to cope with a partial loss of a pelvic limb’s function, this study analysed the kinematic changes that were associated with an induced, load-bearing lameness. Several kinematic studies previously investigated the affects of knee or hip dysfunctions on the gait pattern, e.g. to evaluate treatment options or compare benefits of various operation techniques (see below). The current study adds information to this database, because it addresses kinematic changes associated with reduced paw function. Different orthopaedic conditions were suggested to exhibit specific kinematic signatures and therefore potentially have diagnostic value [13,17,18]. If so, we would expect certain dysfunctions to be associated with unique kinematic alterations, which then may help to identify the affected limb’s part. The comparison among previously published data implies that no unique kinematic identifiers exist for hip dysfunction as the kinematic changes clearly differed between the studies ([17,24]; Table 1). In contrast, studies analysing dysfunctions of the knee uniformly observed greater hip extension during late swing, at touch-down and early stance [9,26,27]. Although the database is still small, an increased stance range of motion of the hip joint may point to a dysfunction of the paw. Comparing the kinematic changes due knee vs. paw dysfunctions, agreement between results ranged from none ([28] vs. this study) to about half of the parameters analysed ([27] vs. this study). The study most comparable to the current one regarding experimental design showed similar kinematic changes in one third of the parameters [26]. Interestingly, our results were largely in accordance with the kinematic changes observed due to hip dysplasia [17]. Previous studies including the contralateral pelvic limb reported greater hip flexion during swing and at touch-down after CCL-transection [9,26]. The only kinematic change that exclusively characterized trotting with pelvic limb lameness due to paw dysfunction was a significantly smaller tarsal angle at touch-down.

Lameness vs. Tripedal Invited by the observations that dogs shift their centre of body mass, alter their external forces, adapt their temporal gait parameters and change the recruitment patterns of their limb and back extensor muscles in strikingly similar ways when coping with a partial or total loss of limb

54

Studie!II!!!!!! !!!!!!

function [10,12,33,35-37], we hypothesized that dogs may utilize similar principles to biomechanically compensate for reduced or lost limb functions. If that were true, we would expect the gait alterations observed when limb load was reduced [10, this study] to be suggestive of the gait changes observed when limb load was zero [16,36]. The following similarities in the specific gait adaptations to trotting with pelvic limb lameness and trotting on three limbs support our hypothesis. 1) All sound limbs showed kinematic changes in adaptation to trotting with induced pelvic limb lameness (L) and trotting tripedally (T). 2) In both conditions, the limb with the most numerous changes was the contralateral pelvic limb, followed by the contralateral thoracic and the ipsilateral thoracic limbs (L: 25-14-4; T: 34-25-14; Table 2). 3) The degree to which segment and joint angles changed on average was greater in the contralateral pelvic than in the ipsilateral thoracic limb (T: 11.0±5.3° vs. 9.1±6.2°; L: 4.7±3.4° vs. 3.4±3.7°). 4) Kinematic alterations concerned both the stance and the swing phase of the sound limbs. Thereby, the stance phase was affected more often than the swing phase in the contralateral pelvic limb, while more swing than stance phase changes were observed in the ipsilateral thoracic limb (stance-swing: L: 12-8 vs. 1- 2; T: 14-12 vs. 2-10). 5) Body weight redistribution was similar during lame and tripedal trotting; that is, the load increased the most in the contralateral pelvic limb, less in the contralateral thoracic limb, while no change was observed in the ipsilateral thoracic limb. 6) The contralateral pelvic limb was protracted more, consistent with this limb supporting a greater proportion of the body weight. 7) The pelvis was anteverted more, facilitating the increased protraction of the contralateral pelvic limb. 8) Relative stance duration increased the most in the contralateral pelvic limb, less but still significantly in the contralateral thoracic limb, while the ipsilateral thoracic limb showed either no change (L) or an increase (T). 9) To maintain overall limb cycle duration while accounting for the relative longer time a limb is on the ground, this limb has to move more quickly during swing. Accordingly, limb angular velocity changes affected primarily the swing phases in both conditions. Despite these similarities, some differences existed in the way dogs adjust their kinematic parameters to trotting with lameness vs. tripedally because a reduction in limb function is not simply a milder form of a total loss. 1) Both thoracic limbs were retracted more when the dogs trotted on three legs in order to shift the centre of body mass cranially and unload the remaining pelvic limb. In this study, thoracic limb posture was unchanged, likely because the degree to

55

Studie!II!!!!!! !!!!!!

which the centre of body mass had to be shifted was substantially less. 2) When lame dogs trot, the affected pelvic limb was retracted more at lift-off, connected with an increased relative stance duration and a significantly later lift-off [10]. In result, the temporal overlap between the ground contacts of the diagonal limbs was increased, while the gap between the stance phases of the pelvic limbs was decreased, possibly to increase the time during which the limbs can exert forces. 3) Both, the degree of angular changes as well as whether stance or swing phases were affected more often differed between conditions for the contralateral thoracic limb. That is, mean angular change was greater than in any other limb in laming dogs, whereas it was less than that of contralateral pelvic limb in tripedally trotting dogs (8.4±3.4° vs. 10.5±8.1°). Stance adaptations were as numerous as swing adaptations during lame trotting, while more adaptations occurred during stance than swing in tripedally trotting dogs (5-5 vs. 11-8). Taken together, the kinematic alterations observed in this and our companion study show, first, that dogs involve the limb diagonal to the affected limb (i.e. the contralateral thoracic limb) because diagonal limbs set down and exert forces in unison during trotting [38]; thereby, allowing one limb’s functional loss to be compensated by the other limb of the supporting pair [36]. Second, that dogs, engage the limb opposite to the affected one (i.e. the contralateral pelvic limb) when coping with the functional loss, the more intensive the more substantial the loss is. This, in turn, entails adaptations of the diagonal limb of the unaffected limb pair (i.e. the ipsilateral thoracic limb). Although the current data basis is small and further studies are necessary to fill the data gap between partial and total functional losses, we are confident that the observed similarities and differences in the kinematic changes result first and foremost from the different degrees of unloading. In both studies, we used the same experimental design regarding the dogs’ locomotor speed, breed, age, body size, health status and gait as well as regarding the equipment, marker placement and data analyses and therefore, were able to minimize the sources that often introduce variability (for detailed discussion, see [16]).

4.6 Conclusions

The results of this study indicate substantial kinematic changes concerning all four limbs during both stance und swing phases. The most affected limb was the ipsilateral pelvic limb, followed by the contralateral pelvic limb, the contralateral thoracic and the ipsilateral thoracic limb. Because kinematic changes were identified in all limbs even if load reduction is only a third, all

56

Studie!II!!!!!! !!!!!!

limbs should be included in routine follow-ups and not just the limb obviously being affected by a disease or an injury. The striking similarities in the gait adaptations including now kinematic parameters supports our hypothesis that dogs manage a partial and a total loss of a limb’s function in similar manners, notwithstanding some specific adaptations depending on the degree of functional loss.

4.7 Acknowledgements

We very much appreciated the stimulating discussions and help with the data collection and analyses provided by J. Abdelhadi, A. Anders and A. Fuchs. This study represents a portion of the doctoral thesis by the first author (BG) as partial fulfilment of the requirement for a Dr. med. vet. degree.

4.8 Appendix: Supplementary material

Supplementary data associated with this article can be found in 4.13 (Supplementary Information)

4.9 References!

1. O'Connor BL, Visco DM, Heck DA. Gait alterations in dogs after transection of the anterior cruciate ligament. Arthritis Rheum. 1989; 32: 1142-1147.

2. Dogan S, Manley PA, Vanderby R, Kohles SS, Hartman LM, et al. Canine intersegmental hip joint forces and moments before and after cemented total hip replacement. J Biomech. 1991; 24: 397-407.

3. Herzog W, Adams ME, Matyas JR, Brooks GJ. Hindlimb loading, morphology and biochemistry of articular cartilage in the ACL-deficient cat knee. Osteoarthritis Cartilage. 1993; 1: 243-251.

57

Studie!II!!!!!! !!!!!!

4. Rumph PF, Kincaid SA, Baird DK, Kammermann JR, West MS. Redistribution of vertical ground reaction force in dogs with experimentally induced chronic hindlimb lameness. Vet Surg. 1995; 24: 384-389.

5. Budsberg SC, Chambers JN, Lue SL, Foutz TL, Reece L. Prospective evaluation of ground reaction forces in dogs undergoing unilateral total hip replacement. Am J Vet Res. 1996; 57: 1781-1785.

6. Colborne GR, Innes JF, Comerford EJ. Distribution of power across the hind limb joints in Labrador Retrievers and Greyhounds. Am J Vet Res. 2005; 66: 1563-1571.

7. Voss K, Imhof J, Kaestner S, Montavon PM. Force plate gait analysis at the walk and trot in dogs with low-grade hindlimb lameness. Vet Comp Orthop Traumatol. 2007; 20: 299-304.

8. Katic N, Bockstahler BA, Müller M, Peham C. Fourier analysis of vertical ground reaction forces in dogs with unilateral hindlimb lameness caused by degenerative disease of the hip joint and in dogs without lameness. Am J Vet Res. 2009; 70: 118-126.

9. Ragetly CA, Griffon DJ, Mostafa AA, Thomas JE, Hsiao-Wecksler ET. Inverse dynamics analysis of the pelvic limbs in Labrador retrievers with and without cranial cruciate ligament disease. Vet Surg. 2010; 39: 513-522.

10. Fischer S, Anders A, Nolte I, Schilling N. Compensatory load redistribution in walking and trotting dogs with hind limb lameness. Vet J. 2013; 197: 746-752.

11. Bockstahler B, Kräutler C, Holler P, Kotschwar A, Vobornik A, et al. Pelvic limb kinematics and surface electromyography of the vastus lateralis, biceps femoris and gluteus medius muscle in dogs with hip osteoarthritis. Vet Surg. 2012; 41: 54-62.

12. Fischer S, Nolte I, Schilling N. Adaptations in muscle activity to induced, short-term hindlimb lameness in trotting dogs. ploS one. 2013; 8: e80987.

13. DeCamp CE. Kinetic and kinematic gait analysis and the assessment of lameness in the dog. Vet Clin Small Anim. 1997; 27: 825-840.

58

Studie!II!!!!!! !!!!!!

14. Gillette RL, Angle TC. Recent developments in canine locomotor analysis: A review. Vet J. 2008; 178: 165-176.

15. Griffon DJ. Canine gait analysis: a decade of computer assisted technology. Vet J. 2008; 178: 159-160.

16. Goldner B, Fuchs A, Nolte I, Schilling N. Kinematic adaptations to tripedal locomotion in dogs. Vet J. 2015; 204: 192-200.

17. Bennett RL, DeCamp CE, Flo GL, Hauptman JG, Stajich M. Kinematic gait analysis in dogs with hip dysplasia. Am J Vet Res. 1996; 57: 966-971.

18. Poy NSJ, DeCamp CE, Bennett RL, Hauptman JG. Additional kinematic variables to describe differences in the trot between clinically normal dogs and dogs with hip dysplasia. Am J Vet Res. 2000; 61: 974-978.

19. Bockstahler BA, Henninger W, Müller M, Mayrhofer E, Peham C, et al. Influence of borderline hip dysplasia on joint kinematics of clinically sound Belgian sherpherd dogs. Am J Vet Res. 2007; 68: 271-276.

20. Miqueleto NSML, Rahal SC, Agostinho FS, Siqueira EGM, Araújo FAP, et al. Kinematic analysis in healthy and hip-dysplastic German Shepherd dogs. Vet J. 2013; 195: 210-215.

21. Madore E, Huneault L, Moreau M, Dupuis J. Comparison of trot kinetics between dogs with stifle or hip arthrosis. Vet Comp Orthop Traumatol. 2007; 20: 102-107.

22. Bockstahler BA, Vobornik A, Müller M, Peham C. Compensatory load redistribution in naturally occurring osteoarthritis of the elbow joint and induced weight-bearing lameness of the forelimbs compared with clinically sound dogs. Vet J. 2009; 180: 202-212.

23. Johnson JA, Austin C, Breuer GJ. Incidence of canine appendicular musculoskeletal disorders in 16 veterinary teaching hospitals from 1980 through 1989. Vet Comp Orthop Traumatol. 1994; 7: 56-69.

59

Studie!II!!!!!! !!!!!!

24. Bolliger C, DeCamp CE, Stajich M, Flo GL, Martinez SA, et al. Gait analysis of dogs with hip dysplasia treated with gold bead implantation acupuncture. Vet Comp Orthop Traumatol. 2002; 15: 116-122.

25. Korvick DL, Pijanowski GJ, Schaeffer DJ. Three-dimensional kinematics of the intact and cranial cruciate ligament-deficient stifle of dogs. J Biomech. 1994; 27: 77-87.

26. Vilensky JA, O'Connor BL, Brandt KD, Dunn EA, Rogers PI. Serial kinematic analysis of the trunk and limb joints after anterior cruciate ligament transection - temporal, spatial, and angular changes in a canine model of osteoarthritis. J Electromyogr Kinesiol. 1994; 4: 181-192.

27. DeCamp CE, Riggs CM, Olivier NB. Kinematic evaluation of gait in dogs with cranial cruciate ligament rupture. Am J Vet Res. 1996; 57: 120-126.

28. Vilensky JA, O'Connor BL, Brandt KD, Dunn EA, Rogers PI. Serial kinematic analysis of the canine hindlimb joints after deafferentation and anterior cruciate ligament transection. Osteoarthritis Cartilage. 1997; 5: 173-182.

29. Tashman S, Anderst W, Kolowich P. Kinematics of the ACL-deficient canine knee during gait: serial changes over two years. J Orthop Res. 2004; 22: 931-941.

30. Sanchez-Bustinduy M, de Medeiros MA, Radke H, Langley-Hobbs S, McKinley T, et al. Comparison of kinematic variables in defining lameness caused by naturally occurring rupture of the cranial cruciate ligament in dogs. Vet Surg. 2010; 39: 523-530.

31. Ragetly CA, Griffon DJ, Hsu MKI, Klump LM, Hsiao-Wecksler ET. Kinetic and kinematic analysis of the right hindlimb during trotting on a treadmill in Labrador Retrievers presumed predisposed or not predisposed to cranial cruciate ligament disease. Am J Vet Res. 2012; 73: 1171-1177.

60

Studie!II!!!!!! !!!!!!

32. Marsolais GS, McLean S, Derrick T, Conzemius M. Kinematic analysis of the hind limb during swimming and walking in healthy dogs and dogs with surgically corrected cranial cruciate ligament rupture. J Am Vet Med Assoc. 2003; 222: 739-743.

33. Abdelhadi J, Wefstaedt P, Galindo-Zamora V, Anders A, Nolte I, et al. Load redistribution in walking and trotting Beagles with induced forelimb lameness. Am J Vet Res. 2013; 74: 34-39.

34. Deban SM, Schilling N, Carrier DR. Activity of extrinsic limb muscles in dogs at walk, trot, and gallop. J Exp Biol. 2012; 215: 287-300.

35. Abdelhadi J, Wefstaedt P, Nolte I, Schilling N. Fore-aft ground force adaptations to induced forelimb lameness in walking and trotting dogs. ploS one. 2012; 7: e52202.

36. Fuchs A, Goldner B, Nolte I, Schilling N. Ground reaction force adaptations to tripedal locomotion in dogs. Vet J. 2014; 201: 307-315.

37. Fuchs A, Anders A, Nolte I, Schilling N. Limb and back muscle activity adaptations to tripedal locomotion in dogs. J Exp Zool A Ecol Genet Physiol. 2015; 323: 506- 515.

38. Lee DV, Bertram JE, Todhunter RJ. Acceleration and balance in trotting dogs. J Exp Biol. 1999; 202: 3565-3573.

39. Lee JY, Kim G, Kim JH, Choi SH. Kinematic gait analysis of the hind limb after tibial plateau leveling osteotomy and cranial tibial wedge osteotomy in ten dogs. J Vet Med A. 2007; 54: 579-584.

61

Studie!II!!!!!! !!!!!!

4.11 Tables

Table 1: Comparison of the kinematic changes observed in the joint angles of the affected pelvic limb (left columns) as well as the contralateral pelvic limb (right columns) in this vs. previous studies. The dogs trotted either on a treadmill or along a walkway. Study designs included before vs. after and subject vs. patient comparisons. Lameness was caused by dysfunctions of the ipsilateral paw, knee or hip (see footnotes for details). Kinematic values are: angle at touch-down (TD) and lift-off (LO) as well as minimum (min), maximum (max) and amplitude (i.e. range of motion, ROM) during stance (ST) and swing (SW) phases. Kinematic parameters in the respective comparisons increased (+), decreased (-) or were unchanged (=). Note that only kinematic changes ≥3° were considered an in- or decrease for this comparison. The threshold was based on the mean intraindividual variability observed in the current study (i.e. mSDs averaged across all limbs and conditions; Appendix: Supplementary Tabs. S1, S2). Double-pluses or -minuses indicate that the observed kinematic differences were significant in the respective study. Double-equals indicate that a significant change was observed but below the threshold used herein. No sign indicates that this parameter was not evaluated in the respective study. Similarities in the kinematic changes among studies looking at the dysfunctions of the paw, knee or hip, which potentially bear diagnostic value are bold and highlighted in grey. Also, note that some studies provided graphical representations of the data rather than tables (2-7, 9), thus hindering a more exact comparison of the kinematic information. 16

Contralateral Treadmill Walkway pelvic limb Subject Before vs. Before vs. after vs. after patient

3

5 2 2a

7 4 8 9 8a

6a 6b

1 1a

Reference study This 1994 al., et Vilensky 1997 al., et Vilensky 1994 al., et Korvick 1996 al., et DeCamp 2007 al., et Lee 2007 al., et Lee 2002 al., et Bolliger 2010 al., et Ragetly 1996 al., et Bennett study This 1994 al., et Vilensky 2010 al., et Ragetly

62

Studie!II!!!!!! !!!!!!

part limb

ffected A nee nee aw

Paw Knee Knee Knee Knee Knee Knee Hip Knee Hip P K K

TD = + + - + = = - -

LO ++ + = - = + = ++ =

STmin = + + - + = = + =

STmax ++ + = - + + = - =

STROM ++ = = =

Hip joint Hip SWmin = + + - + = = + +

SWmax == + = - + = = =

SWROM == = = =

TD = = + + - + + - = = - +

LO -- + = + ------= - +

STmin -- = + + - - = = - -- - +

STmax = + + = - + ++ - = = -- +

STROM = = == =

Knee joint Knee SWmin -- = + + - - = = - ++ - +

SWmax - + + = - + ++ - = = + -

SWROM ++ - -- -

TD + - + + + = = -- = =

LO = = - - - - - = -- =

STmin ++ - + + + + - -- ++ -

STmax == = = - - = = = - +

STROM -- - ++ +

Tarsal joint Tarsal SWmin = + = + + + - = = +

SWmax = + = - = = = = - +

SWROM ++ - - -

1Lamness induction, before vs. after lameness induction, right paw; 2Transection of the cranial cruciate ligament (CCL), pre-OP vs. 1 week post-OP, left knee; 3Deafferentiation and CCL-transection, healthy pre-OP vs. 1 week post-CCL-transection, left knee; 4CCL- transection plus bone implants for kinematic analysis, pre-OP vs. 7 weeks post-OP, left knee; 5CCL-transection, pre-OP vs. 4 weeks post-OP, right knee; 6aTibial plateau levelling osteotomy or 6bCranial tibial wedge osteotomy after CCL-transection, 2 weeks pre-OP vs. 8 weeks post-OP, left knee; 7Hip dysplasia, gold bead and placebo implantation before vs. 4 weeks after, more affected side; 8CCL-transection, clinically healthy vs. CCL dogs, unilaterally affected; 9Hip dysplasia, clinically healthy vs. HD dogs, more affected side.

63

Studie!II!!!!!! !!!!!!

Table 2: Comparison of the kinematic changes observed in this study (L: load-bearing pelvic limb lameness) vs. our previous study on tripedal locomotion (T; [16]). For further details and abbreviations, see Table 1. Similarities in the kinematic changes between a partial and a total loss in pelvic limb function are bold and highlighted in grey.

! Contralateral ! Ipsilateral ! Contralateral ! Ipsilateral ! thoracic limb thoracic limb ! ! ! pelvic limb pelvic limb

! ! ! L T L T !! !! !! L T !! L T ! ! ! ! !! !! !! !! !! !!

! ! TD ! = ! -- ! = ! -- TD ! = ! ++ ! = !

LO = = = ++ LO -- = ++

Limb Limb mid-stance = ++ = == mid-stance = -- =

TD = ++ = + TD -- -- = ! ! ! LO - = = ++ LO = -- ! = ! ! ! !

STmin = ++ = + STmin -- -- ==

! ! ! ! ! STmax = ++ = == STmax -- -- ! = ! ! ! !

STROM = = = ++ Pelvis STROM = == ! == ! ! ! Scapula ! SWmin = ++ = ++ SWmin - -- ! = ! ! ! ! SWmax - = = ++ SWmax = -- ! -- ! ! ! ! SWROM = -- = = SWROM == = ! = ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! TD = -- = = TD -- -- == ! ! ! ! LO = = = - LO = -- =

! ! ! ! !

STmin = = = - STmin -- -- ==

! ! ! ! ! STmax = -- = = STmax = -- ! = ! ! ! ! STROM = -- = = STROM == = ! == ! ! ! Femur

Humerus ! SWmin = = = - SWmin -- = ! -- ! ! ! ! SWmax = -- = -- SWmax == -- ! = ! ! ! ! SWROM = -- = -- SWROM = - ! == ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! TD = ++ == = TD ++ = = ! ! ! ! LO -- = = = LO = ++ --

! ! ! ! ! STmin + ++ == = STmin = = ! -- ! ! !

! STmax == ++ = = STmax ++ = ! = ! ! ! !

STROM = = = = Crus STROM ++ = ! ++ ! ! ! ! SWmin = ++ ++ ++ SWmin ++ ++ ! -- ! ! ! Antebrachium ! SWmax -- = = = SWmax == = ! = ! ! ! ! SWROM ------SWROM = -- ! ++ ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! 64

Studie!II!!!!!! !!!!!!

TD == -- = = TD -- = ++ ! ! ! LO -- -- = + LO = = ! + ! ! ! ! STmin -- -- = + STmin -- - ! ++ ! ! ! ! STmax - - = = STmax = = ! + ! ! ! ! STROM ++ ++ = = Pes STROM ++ + ! = ! Manus ! ! ! SWmin -- = + ++ SWmin -- = ! = ! ! ! ! SWmax = -- = = SWmax = = ! ++ ! ! ! ! SWROM + - - -- SWROM = - ! ++ ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! TD = = - = ! ! ! ! TD ! = ! ++ ! ! = ! ! ! !

LO = = = ++ LO = ++ ! ++ ! ! ! ! STmin = = = + STmin = ++ ! = ! ! ! ! STmax = = - = STmax = ++ ++ ! ! ! ! ! STROM = = - - STROM = -- ! ++ ! ! !

! joint Hip SWmin = -- = + SWmin = ++ ! = ! ! ! Shoulder joint Shoulder ! SWmax = - = = SWmax = ++ ! == ! ! ! ! SWROM = = = - SWROM = == ! == ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! TD + = = = TD ! = ! -- ! = ! ! ! ! LO = + = - LO = - ! -- ! ! !

! STmin + = = = STmin -- -- ! -- ! ! ! ! STmax + ++ = = STmax = -- = ! ! ! ! ! STROM = = = = STROM ++ ++ ! = ! ! ! ! Knee joint Knee Elbow joint Elbow SWmin = = = = SWmin ++ ++ ! -- ! ! ! ! SWmax = + = - SWmax = = ! - ! ! ! ! SWROM = = = - SWROM -- -- ! ++ ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! ! !! ! ! ! ! TD = = = = TD -- = + ! ! ! ! LO -- -- + + LO = + ! = ! ! !

! STmin -- -- + + STmin -- -- ! ++ ! ! ! ! STmax = = = = STmax = ++ == ! ! ! ! ! STROM ++ ++ = = STROM ++ ++ ! -- ! ! ! ! Wrist joint Wrist SWmin -- = + ++ joint Tarsal SWmin = ++ ! = ! ! ! ! SWmax == = = = SWmax = = ! = ! ! ! ! SWROM + = - -- SWROM = -- ! ++ ! ! ! ! ! !

65

Studie!II!!!!!! !!!!!!

4.12 Figure captions

Fig. 1. Comparison of thoracic and pelvic limb angles at touch-down (dark grey), lift-off (light grey) and mid-stance (black, dashed line) relative to the vertical during sound and lame trotting. Numbers below each stick-figure represent the means for all dogs (see Fig. 1 in [16] for further explanation and Appendix: Supplementary Tables S1 and S2 for details). Note the greater retraction of the affected (i.e. ipsilateral) and the greater protraction of the contralateral pelvic limbs.

Thoracic limbs Pelvic limbs

Contralateral Ipsilateral Contralateral Ipsilateral

+14° -13° -28° +15° -12° -28° +15° -8° -26° +14° -9° -26° Sound trotting

+14° -14° -26° +15° -12° -28° +20° -4° -25° +14° -10° -30° Lame trotting

Fig. 1. Goldner et al., subm.

66

Studie!II!!!!!! !!!!!!

Fig. 2. Stick-figures of the thoracic and pelvic limbs illustrating limb positions at touch-down and lift-off during sound (black) and lame trotting (grey) when averaged for all dogs.

Thoracic limbs Pelvic limbs

Contralateral Ipsilateral Contralateral Ipsilateral

Lame Sound

Touch-down Lift-off Touch-down Lift-off Touch-down Lift-off Touch-down Lift-off

Fig. 2. Goldner et al., subm.

67

Studie!II!!!!!! !!!!!!

Fig. 3. Stride-phase normalized angular excursion of the thoracic (top) und pelvic (bottom) limbs. The traces represent the mean and standard deviation (error bars) of all dogs during sound (black) and lame (grey) trotting. Bars above each graph indicate significant differences based on the bin-by-bin analysis with the respective colour indicating the significantly greater value. Labels on the right indicate increasing pro- or retraction of the limb (i.e. Protr. and Retr., respectively).

Fig. 3. Goldner et al., subm.

68

Studie!II!!!!!! !!!!!!

Fig. 4. Stride-phase normalized angular excursions of the segment and joint angles of the thoracic limbs (further details as in Fig. 3). Labels on the right indicate increasing ante-or retroversion for the segments (i.e. Antev. and Retrov., respectively) and flexion and extension for the joints.

69

Studie!II!!!!!! !!!!!!

Contralateral thoracic limb Ipsilateral thoracic limb

Angle (°) . 120 v Retro 80

40 . v Scapula Lame Sound 0 Ante . v

60 Ante

40 . 20 v Humerus

0 Retro . v

120 Retro

80 .

40 v Antebrachium

0 Ante . v 160 Ante 120 80 . v Manus 40

0 Retro

140

120 Extension 100

80 Shoulder joint

60 Flexion

160

120 Extension

80 Elbow joint

40 Flexion

250

210 joint

170 Extension 130

Carpal 90 Stance phase Swing phase Stance phase Swing phase 50 Flexion 0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100 Stride duration (%)

Fig. 4. Goldner et al., subm.

70

Studie!II!!!!!! !!!!!!

Fig. 5. Stride-phase normalized angular excursions of the segment and joint angles of the pelvic limbs (further details as in Fig. 4).

71

Studie!II!!!!!! !!!!!!

Contralateral pelvic limb Ipsilateral pelvic limb Angle (°) . v

160 Retro 140

120 Pelvis . 100 Lame v Sound 80 Ante . 120 v 100 Retro 80 60 Femur

40 . v 20

0 Ante . 100 v

80 Ante

60 Crus

40 . v 20

0 Retro . 140 v 120 100 Retro 80

Pes 60 .

40 v 20

0 Ante

160 140 120 Extension 100 80 Hip joint 60

40 Flexion

160

120 Extension

80 Knee joint

40 Flexion

160

140

120 Extension 100

Tarsal joint 80 Stance phase Swing phase Stance phase Swing phase 60 Flexion 0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100 Stride duration (%)

Fig. 5. Goldner et al., subm.

72

Studie!II!!!!!! !!!!!!

4.13 Supplementary Information

Table S1: Thoracic limbs: Mean±standard deviation (Mean±SD in °) of the limb, segment and joint angles for all dogs. Kinematic values for the limbs are: angle at touch-down (TD), lift-off (LO) and mid-stance (mid-stance). Kinematic values for the segments and joints are: angle at touch- down (TD) and lift-off (LO) as well as minimum (min), maximum (max) and amplitude (i.e. range of motion, ROM) during stance (ST) and swing (SW) phases. Mean SDs (mSD in °; i.e. SDs from the 10 strides per dog averaged for all dogs) illustrate the relatively low intraindividual variation compared with the interindividual variation (SD of Mean±SD) and particularly compared with the angular difference between sound and lame trotting (Diff Mean±SD in °). Note that this mean Diff was calculated by, first, subtracting the lame from the sound values per dog and, second, averaging these angular differences for all dogs (i.e. mean Diff represents the angular changes associated with lame locomotion). Positive Diff values indicate that the angle was greater during sound than lame trotting; negative values indicate the reverse. Significant differences between sound and lame trotting for each limb (I) as well as significant differences between the angular differences of the two limbs (II) at: * P<0.05, ** P<0.01, *** P<0.001. For definition of angles, see Fig. 1 in [16].

Contralateral thoracic limb Ipsilateral thoracic limb Sound Lame Diff I Sound Lame Diff I II Mean ± SD mSD Mean ± SD mSD Mean ± SD P Mean ± SD mSD Mean ± SD mSD Mean ± SD P P

TD 14.4 ± 4.0 1.3 14.2 ± 4.9 1.6 0.1 ± 2.1 0.945 15.1 ± 2.9 1.5 14.6 ± 4.2 1.7 0.4 ± 2.0 0.641 0.641 LO -27.6 ± 3.3 1.5 -26.0 ± 5.4 1.9 1.6 ± 2.7 0.109 -28.1 ± 3.4 1.4 -28.1 ± 5.4 1.4 0.1 ± 2.5 0.945 0.039 * Limb mid-stance -12.9 ± 4.3 1.2 -14.1 ± 5.6 1.3 -1.2 ± 1.9 0.195 -12.2 ± 3.6 1.3 -11.9 ± 5.6 1.1 0.3 ± 2.3 0.742 0.023 *

73 Studie!II!!!!!! !!!!!!

TD 66.1 ± 5.0 2.5 64.8 ± 8.2 2.1 -1.3 ± 4.8 0.461 65.8 ± 4.9 2.6 63.1 ± 7.6 2.2 -2.8 ± 4.2 0.109 0.250 LO 84.1 ± 4.1 2.5 80.5 ± 9.7 1.9 -3.6 ± 7.0 0.250 84.4 ± 4.2 2.6 83.6 ± 8.7 2.1 -0.8 ± 5.7 0.844 0.008 **

STmin 66.1 ± 4.1 1.9 64.8 ± 7.9 1.6 -1.3 ± 4.8 0.461 65.8 ± 4.1 2.1 63.1 ± 7.6 1.5 -2.8 ± 4.2 0.109 0.250 STmax 87.3 ± 5.4 3.1 87.4 ± 9.9 2.8 0.4 ± 6.4 1.055 86.4 ± 5.1 3.2 84.1 ± 10.5 3.0 -2.0 ± 6.2 0.461 0.039 * STROM 21.2 ± 1.3 1.2 22.6 ± 2.0 1.2 1.6 ± 2.7 0.195 20.6 ± 0.9 1.1 21.0 ± 2.9 1.5 0.8 ± 2.6 0.383 0.547 Scapula SWmin 63.2 ± 4.0 1.8 61.6 ± 8.5 1.4 -1.6 ± 5.6 0.461 63.1 ± 4.2 2.1 61.4 ± 8.0 1.6 -1.4 ± 4.2 0.383 0.844 SWmax 83.7 ± 6.3 3.1 80.0 ± 10.7 2.7 -3.6 ± 6.6 0.250 84.0 ± 6.1 3.1 83.4 ± 9.5 2.7 -0.5 ± 5.7 0.844 0.008 ** SWROM 20.4 ± 2.3 1.3 18.4 ± 2.2 1.3 -2.1 ± 2.7 0.109 20.9 ± 1.9 1.0 22.1 ± 1.6 1.1 0.9 ± 2.5 0.461 0.055

TD 40.1 ± 5.5 2.3 42.4 ± 7.4 2.6 2.3 ± 4.5 0.195 49.3 ± 6.3 3.1 48.2 ± 8.1 2.3 -1.1 ± 4.5 0.742 0.008 ** LO 9.1 ± 4.3 1.8 11.7 ± 6.5 2.1 2.6 ± 4.6 0.195 14.2 ± 5.9 2.6 14.2 ± 9.1 2.7 0.0 ± 5.5 0.313 0.055

STmin 9.1 ± 4.1 1.2 11.4 ± 5.4 1.2 1.9 ± 4.2 0.250 14.2 ± 5.6 1.1 14.2 ± 7.7 1.2 0.0 ± 5.5 0.313 0.148 STmax 40.1 ± 5.5 2.6 42.4 ± 7.4 2.7 2.3 ± 4.5 0.195 49.3 ± 6.5 3.8 48.2 ± 9.6 3.0 -1.1 ± 4.5 0.742 0.008 ** STROM 30.9 ± 1.3 1.4 31.0 ± 2.1 1.6 0.4 ± 2.8 0.641 35.1 ± 0.9 2.7 34.0 ± 2.0 1.8 -1.2 ± 2.7 0.195 0.250

Humerus SWmin 9.3 ± 3.6 1.4 12.1 ± 6.5 1.9 2.9 ± 4.7 0.195 14.5 ± 6.0 1.6 14.3 ± 8.6 1.5 -0.6 ± 5.7 0.742 0.023 * SWmax 47.0 ± 8.2 3.6 48.0 ± 12.3 4.2 1.1 ± 4.1 0.250 56.0 ± 8.7 4.0 54.88 ± 12.3 4.4 -1.2 ± 5.5 0.844 0.078 SWROM 37.6 ± 4.6 2.2 35.9 ± 5.8 2.4 -1.8 ± 3.4 0.195 41.5 ± 2.7 2.4 40.5 ± 3.6 2.9 -0.6 ± 3.2 0.641 0.641

TD 62.8 ± 4.9 1.6 63.6 ± 4.4 1.7 0.8 ± 3.1 0.945 64.0 ± 3.9 1.5 66.5 ± 4.6 1.6 2.4 ± 2.4 0.016 * 0.078

LO 104.0 ± 5.6 3.1 99.7 ± 5.2 4.2 -4.3 ± 1.7 0.008 ** 107.2 ± 6.1 2.6 108.0 ± 5.9 3.3 0.9 ± 3.6 0.313 0.016 * STmin 62.8 ± 2.6 1.0 63.6 ± 2.5 1.0 0.8 ± 3.0 0.945 64.0 ± 2.1 0.9 66.5 ± 3.4 0.9 2.4 ± 2.4 0.016 * 0.078 STmax 115.0 ± 5.6 3.4 116.5 ± 5.2 4.6 1.4 ± 1.4 0.023 * 117.3 ± 6.1 2.8 118.2 ± 5.9 3.6 0.9 ± 4.0 0.195 0.742 STROM 52.3 ± 3.0 2.4 52.9 ± 2.6 3.6 0.7 ± 3.8 0.641 53.2 ± 4.0 1.9 51.7 ± 2.5 2.7 -1.5 ± 5.3 0.742 0.055 SWmin 35.7 ± 3.9 1.4 35.6 ± 4.4 1.2 -0.3 ± 2.9 0.844 38.5 ± 2.9 1.1 43.4 ± 4.3 1.3 4.5 ± 5.7 0.008 ** 0.008 ** Antebrachium SWmax 102.0 ± 9.4 4.4 97.3 ± 9.5 5.4 -4.6 ± 2.2 0.008 ** 105.7 ± 10.7 4.5 106.3 ± 9.5 5.7 0.6 ± 3.4 0.469 0.016 * SWROM 66.3 ± 5.5 3.0 61.7 ± 5.11 4.3 -4.3 ± 3.3 0.008 ** 67.2 ± 7.8 3.4 62.9 ± 5.2 4.4 -4.0 ± 4.3 0.039 * 0.641

74 Studie!II!!!!!! !!!!!!

TD 132.2 ± 11.0 3.1 129.3 ± 9.9 3.1 -2.9 ± 3.0 0.039 * 141.9 ± 6.7 2.8 141.8 ± 6.9 2.7 -0.2 ± 3.0 0.742 0.250 LO 15.4 ± 16.2 8.3 2.9 ± 13.2 7.9 -12.5 ± 3.2 0.008 ** 19.4 ± 16.4 7.1 21.6 ± 15.1 7.9 2.2 ± 7.7 0.461 0.008**

STmin 15.4 ± 9.5 1.9 2.9 ± 9.8 1.3 -12.5 ± 3.2 0.008 ** 19.4 ± 6.1 1.3 21.6 ± 5.2 1.4 2.2 ± 7.7 0.461 0.008**

STmax 132.3 ± 16.2 9.4 129.3 ± 13.5 10.2 -2.6 ± 3.3 0.078 141.9 ± 16.4 8.6 141.8 ± 15.1 9.1 -0.4 ± 3.0 0.945 0.109 STROM 116.9 ± 6.7 7.5 126.4 ± 3.7 8.9 9.9 ± 5.0 0.016 * 122.6 ± 10.3 7.3 120.2 ± 9.8 7.7 -2.6 ± 9.4 0.383 0.0156* Manus SWmin -4.5 ± 8.1 2.0 -11.6 ± 6.0 1.5 -5.5 ± 4.4 0.016 * -0.5 ± 5.9 1.5 4.0 ± 5.3 1.6 5.8 ± 7.5 0.078 0.008** SWmax 136.8 ± 15.6 9.4 134.9 ± 16.6 9.6 -1.1 ± 3.0 0.461 143.2 ± 16.3 8.4 142.2 ± 17.4 9.5 -0.4 ± 5.0 1.055 0.641 SWROM 141.2 ± 7.5 7.4 146.5 ± 10.6 8.1 4.4 ± 5.8 0.055 143.7 ± 10.4 6.9 138.2 ± 12.0 7.9 -6.2 ± 10.2 0.148 0.008**

TD 106.1 ± 6.4 2.1 107.2 ± 8.6 2.0 0.9 ± 4.7 0.945 115.1 ± 9.2 3.2 111.2 ± 9.2 2.1 -3.9 ± 4.2 0.055 0.039*

LO 93.2 ± 3.4 1.6 92.2 ± 8.0 2.0 -1.0 ± 6.9 0.313 98.6 ± 6.2 2.6 97.8 ± 7.9 2.5 -0.8 ± 5.2 0.742 0.844 STmin 93.2 ± 3.3 1.3 92.2 ± 7.7 1.2 -1.1 ± 6.9 0.250 98.6 ± 4.9 1.5 97.8 ± 7.6 1.3 -1.0 ± 5.1 0.383 0.945 STmax 106.1 ± 12.9 2.8 107.2 ± 9.6 2.8 1.1 ± 4.7 0.945 115.1 ± 9.2 4.2 111.2 ± 9.2 2.9 -3.9 ± 4.2 0.055 0.039* STROM 12.9 ± 3.1 1.5 15.0 ± 2.0 1.6 2.2 ± 4.1 0.195 16.6 ± 4.3 2.7 13.4 ± 1.6 1.6 -2.8 ± 3.1 0.078 0.023* SWmin 90.7 ± 3.4 1.2 90.1 ± 7.2 1.2 -0.8 ± 5.5 0.641 93.7 ± 4.6 1.5 92.6 ± 7.1 1.4 -1.1 ± 4.0 0.469 0.742 Shoulder joint Shoulder SWmax 110.2 ± 8.0 3.3 109.6 ± 9.1 3.5 -0.4 ± 3.3 0.461 119.1 ± 10.0 4.3 116.3 ± 10.5 3.9 -3.0 ± 5.1 0.250 0.148 SWROM 19.5 ± 4.6 2.2 19.5 ± 1.9 2.2 0.4 ± 3.6 0.844 25.4 ± 5.3 2.9 23.7 ± 3.4 2.5 -1.9 ± 4.0 0.383 0.547

TD 102.8 ± 7.8 2.6 105.9 ± 10.6 2.7 3.1 ± 6.7 0.148 113.3 ± 8.3 3.2 114.6 ± 11.0 2.1 1.3 ± 6.0 0.461 0.742 LO 113.1 ± 8.7 3.6 111.4 ± 8.1 5.0 -1.7 ± 4.3 0.461 121.3 ± 7.5 4.1 122.2 ± 9.4 5.1 0.9 ± 7.1 1.000 0.313 STmin 96.6 ± 5.4 1.6 99.7 ± 5.6 1.4 3.3 ± 6.1 0.156 107.1 ± 4.7 1.7 107.9 ± 6.9 1.5 0.9 ± 5.8 0.742 0.195 STmax 125.3 ± 8.7 4.0 129.1 ± 10.6 5.5 3.7 ± 4.6 0.078 134.1 ± 8.3 4.9 135.4 ± 11.0 5.3 1.3 ± 6.7 0.547 0.641 STROM 28.8 ± 3.2 2.3 29.4 ± 5.0 4.1 0.4 ± 3.5 0.742 26.9 ± 3.7 3.3 27.6 ± 4.1 3.7 0.4 ± 5.4 0.461 0.742

Elbow joint Elbow SWmin 59.5 ± 7.6 1.9 60.1 ± 8.2 1.8 0.4 ± 4.7 0.641 68.2 ± 7.4 1.7 70.5 ± 9.6 1.8 2.1 ± 7.1 0.461 0.313 SWmax 111.3 ± 11.0 5.0 109.4 ± 16.7 6.4 -1.5 ± 4.3 0.547 120.2 ± 12.3 5.8 120.6 ± 15.9 6.8 0.7 ± 7.2 0.844 0.313 SWROM 51.8 ± 3.5 3.1 49.3 ± 8.5 4.6 -1.9 ± 4.4 0.742 51.9 ± 4.9 4.1 50.1 ± 6.3 5.0 -1.4 ± 2.2 0.109 0.742

75 Studie!II!!!!!! !!!!!!

TD 195.0 ± 11.4 3.2 192.9 ± 8.9 2.9 -2.1 ± 3.6 0.195 206.0 ± 7.1 2.6 208.2 ± 7.4 2.6 2.3 ± 4.0 1.148 0.109 LO 120.1 ± 19.7 11.2 102.5 ± 17.7 12.2 -17.6 ± 3.7 0.008 ** 126.5 ± 19.0 8.9 129.9 ± 17.1 11.0 3.4 ± 8.2 0.250 0.008**

STmin 120.1 ± 8.4 1.6 102.5 ± 8.7 0.9 -17.6 ± 3.7 0.008 ** 126.5 ± 6.2 0.9 129.9 ± 6.8 1.0 3.4 ± 8.2 0.250 0.008** STmax 207.8 ± 19.7 12.2 205.5 ± 17.7 14.0 -1.6 ± 3.1 0.195 220.3 ± 19.0 10.7 220.4 ± 17.4 12.1 0.1 ± 5.2 0.641 1.055 STROM 87.7 ± 11.2 10.6 103.0 ± 9.0 13.0 16.0 ± 3.8 0.008 ** 93.7 ± 12.8 9.7 90.5 ± 10.4 11.1 -3.3 ± 7.9 0.297 0.008** SWmin 79.2 ± 10.0 1.8 71.3 ± 8.1 1.3 -6.6 ± 5.9 0.023 * 87.4 ± 6.8 1.4 93.5 ± 6.9 1.5 6.5 ± 7.2 0.055 0.008** Carpal joint Carpal SWmax 193.9 ± 20.5 11.1 191.3 ± 18.5 11.0 -2.5 ± 2.5 0.039 * 204.2 ± 19.2 9.3 205.6 ± 17.2 11.7 1.3 ± 4.7 0.945 0.078 SWROM 114.7 ± 10.4 9.4 120.0 ± 10.4 9.7 4.1 ± 5.6 0.109 116.8 ± 12.4 7.9 112.1 ± 10.3 10.1 -5.2 ± 8.5 0.148 0.023*

76 Studie!II!!!!!! !!!!!!

Table S2: Pelvic limbs: For further explanation, see Table S1.

Contralateral pelvic limb Ipsilateral pelvic limb Sound Lame Diff I Sound Lame Diff I II Mean ± SD mSD Mean ± SD mSD Mean ± SD P Mean ± SD mSD Mean ± SD mSD Mean ± SD P P

TD 15.3 ± 2.6 2.0 20.1 ± 4.2 1.7 4.8 ± 3.4 0.016 * 13.6 ± 3.2 1.6 14.1 ± 4.2 2.3 0.5 ± 2.9 0.938 0.078 LO -25.8 ± 3.5 0.9 -24.7 ± 3.1 1.0 1.1 ± 2.0 0.219 -26.4 ± 2.6 1.1 -30.2 ± 3.2 1.4 -3.8 ± 2.5 0.016* 0.031 * Limb mid-stance -7.5 ± 2.9 1.1 -4.4 ± 3.4 1.1 3.1 ± 2.4 0.016 * -8.9 ± 2.5 1.2 -9.7 ± 2.8 1.8 -0.8 ± 2.4 0.297 0.047 *

TD 150.4 ± 5.5 1.1 146.6 ± 6.1 1.1 -3.8 ± 3.5 0.023 * 151.1 ± 4.2 1.1 149.3 ± 5.2 1.3 -1.7 ± 2.8 0.250 0.313 LO 152.6 ± 4.6 0.8 150.8 ± 4.9 1.0 -1.9 ± 2.2 0.078 152.5 ± 3.7 0.8 150.2 ± 3.9 0.9 -2.3 ± 2.7 0.078 0.547 STmin 150.4 ± 4.6 0.6 146.6 ± 4.7 0.7 -4.3 ± 3.3 0.016 * 151.1 ± 3.7 0.6 149.3 ± 3.7 0.7 -2.8 ± 2.6 0.039* 0.109

STmax 157.6 ± 5.5 1.3 154.4 ± 6.1 1.7 -3.1 ± 2.5 0.016 * 157.1 ± 5.0 1.3 155.3 ± 5.2 1.7 -1.7 ± 2.7 0.109 0.023 *

Pelvis STROM 7.2 ± 1.0 0.7 7.8 ± 1.4 1.0 1.2 ± 1.4 0.109 6.0 ± 1.3 0.7 6.0 ± 1.6 1.0 1.1 ± 1.2 0.039* 0.844 SWmin 149.2 ± 4.5 0.5 146.0 ± 4.9 0.6 -3.6 ± 3.3 0.055 149.7 ± 3.5 0.6 147.9 ± 3.9 0.7 -2.3 ± 2.6 0.078 0.383 SWmax 156.0 ± 6.4 1.4 154.6 ± 6.0 1.6 -1.7 ± 2.3 0.078 156.7 ± 4.7 1.3 153.3 ± 5.1 1.6 -3.4 ± 2.5 0.016* 0.008 ** SWROM 6.7 ± 1.8 0.8 8.6 ± 1.1 1.0 1.9 ± 2.1 0.039 * 7.0 ± 1.2 0.7 5.4 ± 1.2 0.9 -1.1 ± 1.7 0.195 0.039 *

TD 59.0 ± 5.7 1.6 54.1 ± 7.1 1.5 -4.9 ± 2.8 0.008 ** 61.5 ± 6.7 1.4 58.7 ± 5.7 1.7 -2.8 ± 3.0 0.039* 0.250 LO 83.0 ± 5.4 0.8 81.1 ± 6.1 1.0 -1.9 ± 2.1 0.063 85.1 ± 6.6 0.9 84.4 ± 7.3 1.2 -0.6 ± 2.5 0.547 0.250

STmin 59.0 ± 4.9 0.7 54.1 ± 6.1 0.7 -4.9 ± 2.8 0.008 ** 61.5 ± 6.4 0.7 58.7 ± 5.6 1.0 -2.8 ± 3.1 0.039* 0.250

STmax 83.0 ± 5.9 1.9 81.1 ± 7.7 1.9 -1.8 ± 2.1 0.063 85.1 ± 7.8 1.6 84.4 ± 7.3 2.5 -0.5 ± 2.4 0.547 0.195 STROM 24.1 ± 1.0 1.2 27.0 ± 1.5 1.3 3.0 ± 3.1 0.039 * 23.5 ± 1.4 0.9 25.7 ± 1.7 1.5 2.3 ± 2.3 0.039* 0.844 Femur SWmin 54.7 ± 5.4 0.7 50.7 ± 6.1 0.8 -3.9 ± 2.2 0.008 ** 57.4 ± 6.1 0.7 53.9 ± 5.7 1.0 -3.6 ± 2.9 0.008** 0.945 SWmax 83.3 ± 6.9 1.8 81.1 ± 7.6 2.0 -2.1 ± 2.1 0.008 ** 85.5 ± 7.7 1.7 84.5 ± 10.1 2.3 -1.0 ± 2.2 0.313 0.195 SWROM 28.6 ± 1.5 1.2 30.4 ± 1.5 1.2 1.7 ± 3.5 0.313 28.1 ± 1.6 1.0 30.6 ± 4.4 1.3 2.6 ± 1.9 0.016* 0.547

77 Studie!II!!!!!! !!!!!!

TD 80.1 ± 4.4 2.9 84.0 ± 5.2 2.8 3.8 ± 3.7 0.039 * 79.3 ± 4.4 2.3 80.2 ± 6.9 4.0 0.9 ± 5.3 0.742 0.383 LO 39.9 ± 3.1 1.2 40.1 ± 2.9 1.3 0.3 ± 1.1 0.469 40.5 ± 5.1 1.4 34.9 ± 4.1 1.4 -5.6 ± 2.5 0.008** 0.008 ** STmin 39.9 ± 3.1 0.9 40.1 ± 2.5 1.1 0.2 ± 1.1 0.578 40.5 ± 3.8 1.1 34.9 ± 3.8 1.3 -5.6 ± 2.5 0.008** 0.008 ** STmax 80.1 ± 4.4 3.0 84.0 ± 5.2 3.2 3.8 ± 3.7 0.039 * 79.3 ± 5.3 2.4 80.2 ± 6.9 4.0 0.9 ± 5.3 0.742 0.383

Crus STROM 40.3 ± 1.3 2.1 43.8 ± 2.6 2.1 3.6 ± 3.0 0.039 * 38.8 ± 1.6 1.3 45.3 ± 3.1 2.7 6.5 ± 4.1 0.008** 0.313 SWmin 23.8 ± 3.2 1.0 29.7 ± 3.0 1.1 5.4 ± 2.6 0.008 ** 22.9 ± 2.5 0.9 19.2 ± 1.9 1.3 -4.1 ± 2.5 0.016* 0.008 ** SWmax 89.4 ± 7.9 5.0 92.3 ± 8.8 4.8 3.0 ± 2.7 0.023 * 89.1 ± 5.7 3.8 89.3 ± 9.9 5.7 0.9 ± 3.1 0.742 0.250 SWROM 65.5 ± 4.7 4.0 62.6 ± 5.8 3.7 -2.4 ± 3.8 0.148 66.2 ± 3.2 3.0 70.1 ± 8.0 4.5 5.0 ± 4.3 0.023* 0.039 *

TD 54.8 ± 3.2 2.1 46.6 ± 5.7 2.8 -8.2 ± 6.2 0.008 ** 56.3 ± 6.3 1.9 62.5 ± 6.6 2.4 6.2 ± 5.4 0.016* 0.008** LO 116.2 ± 6.2 1.9 114.8 ± 4.6 2.1 -1.4 ± 5.4 0.688 115.9 ± 4.8 1.7 123.2 ± 4.7 2.7 7.3 ± 5.9 0.461 0.023* STmin 53.4 ± 3.2 1.4 43.9 ± 4.6 1.6 -9.4 ± 6.5 0.008 ** 55.6 ± 4.8 1.4 62.5 ± 4.7 1.7 7.4 ± 5.0 0.016* 0.008**

STmax 116.2 ± 6.2 3.2 114.8 ± 6.8 3.3 -1.2 ± 5.0 0.688 115.9 ± 6.8 2.9 123.2 ± 7.0 3.4 7.3 ± 5.9 0.383 0.023*

Pes STROM 62.8 ± 3.0 1.8 70.9 ± 2.2 1.7 8.3 ± 4.9 0.008 ** 60.3 ± 2.0 1.6 60.7 ± 2.3 1.7 -0.1 ± 5.1 1.055 0.008** SWmin 52.4 ± 2.5 1.0 47.6 ± 4.4 1.0 -4.9 ± 3.8 0.008 ** 53.7 ± 3.9 0.8 54.4 ± 3.3 1.4 0.1 ± 5.2 0.945 0.023* SWmax 117.5 ± 6.6 4.0 115.0 ± 8.5 3.9 -2.5 ± 5.2 0.383 117.7 ± 11.9 3.4 127.6 ± 14.1 4.7 10.3 ± 3.7 0.008** 0.008** SWROM 65.2 ± 4.1 3.0 67.4 ± 4.1 2.9 2.5 ± 4.4 0.313 64.1 ± 8.0 2.6 73.2 ± 10.9 3.3 10.2 ± 4.0 0.008** 0.008**

TD 97.6 ± 13.4 1.4 96.7 ± 12.9 1.7 -0.9 ± 2.6 0.219 97.5 ± 9.8 1.4 96.3 ± 9.1 1.9 -1.2 ± 2.5 0.148 0.547 LO 117.0 ± 13.4 1.3 116.9 ± 13.7 1.3 -0.1 ± 2.9 1.055 116.8 ± 11.5 1.0 119.9 ± 11.6 1.4 3.1 ± 1.6 0.008** 0.055

STmin 97.6 ± 13.4 0.7 96.7 ± 12.9 1.1 -0.9 ± 2.6 0.213 97.5 ± 9.8 0.7 96.3 ± 9.1 1.1 -1.2 ± 2.5 0.148 0.547

oint STmax 117.0 ± 14.3 1.8 116.9 ± 14.9 2.2 0.1 ± 2.8 1.055 116.8 ± 12.3 1.7 119.9 ± 11.8 2.6 3.3 ± 1.6 0.008** 0.055 j STROM 19.3 ± 0.9 1.1 20.1 ± 2.0 1.1 1.0 ± 2.5 0.461 19.3 ± 2.5 1.1 23.6 ± 2.7 1.5 4.5 ± 2.8 0.008** 0.078 Hip SWmin 94.5 ± 11.9 0.6 92.3 ± 12.3 0.9 -1.8 ± 2.6 0.078 95.3 ± 9.0 0.7 95.0 ± 9.0 1.0 -1.8 ± 2.8 0.055 0.844 SWmax 117.3 ± 14.5 2.1 116.8 ± 14.1 2.2 -0.7 ± 2.9 0.547 117.3 ± 12.3 1.9 120.0 ± 13.6 2.2 2.5 ± 1.8 0.008** 0.039* SWROM 22.8 ± 2.6 1.5 24.5 ± 1.7 1.3 1.0 ± 2.9 0.313 22.1 ± 2.8 1.2 25.0 ± 4.55 1.3 4.3 ± 3.1 0.008** 0.078

78 Studie!II!!!!!! !!!!!!

TD 139.1 ± 7.6 2.0 138.1 ± 8.9 2.1 -1.0 ± 2.4 0.250 140.8 ± 6.9 1.5 138.9 ± 8.5 3.1 -2.0 ± 3.0 0.008 0.547 LO 122.9 ± 5.6 1.3 121.3 ± 6.8 1.6 -1.7 ± 2.2 0.109 125.6 ± 7.9 1.5 119.3 ± 9.2 1.6 -6.3 ± 3.5 0.008** 0.016*

STmin 121.2 ± 5.6 0.9 116.3 ± 6.8 1.1 -4.0 ± 2.7 0.016 * 123.2 ± 6.9 1.0 119.3 ± 6.7 1.2 -4.0 ± 5.0 0.055** 0.844*

oint STmax 139.1 ± 7.6 2.3 138.1 ± 9.6 3.0 -1.0 ± 2.4 0.250 140.8 ± 9.0 2.1 138.9 ± 9.2 3.2 -1.6 ± 2.6 0.078 0.641 j

STROM 17.9 ± 2.1 1.4 21.8 ± 2.8 1.9 2.9 ± 2.5 0.039 * 17.6 ± 2.1 1.1 19.6 ± 2.5 2.0 2.6 ± 4.4 0.195 0.742

Knee SWmin 93.3 ± 5.6 1.0 97.9 ± 6.5 1.0 -1.2 ± 2.5 0.008 ** 95.8 ± 5.2 0.8 87.2 ± 4.3 1.3 -9.3 ± 3.5 0.008** 0.008** SWmax 144.8 ± 8.7 4.6 143.6 ± 9.1 4.4 -1.2 ± 2.5 0.250 147.0 ± 9.1 3.6 145.2 ± 13.2 5.7 -1.1 ± 2.0 0.148 0.844 SWROM 51.6 ± 3.1 3.7 45.7 ± 2.6 3.4 -5.5 ± 3.0 0.008 ** 51.2 ± 3.9 2.8 57.9 ± 8.9 4.4 8.2 ± 3.8 0.008** 0.008**

TD 134.9 ± 2.8 3.5 130.5 ± 7.1 4.6 -4.4 ± 5.4 0.039 * 135.6 ± 8.0 2.7 142.7 ± 8.5 3.2 7.1 ± 8.6 0.078 0.016* LO 156.1 ± 5.1 1.6 155.0 ± 5.2 2.0 -1.1 ± 5.2 0.945 156.4 ± 7.2 1.5 158.1 ± 4.0 2.2 1.7 ± 6.4 0.547 0.250 STmin 115.7 ± 2.2 1.3 107.2 ± 4.9 1.6 -8.5 ± 5.1 0.008 ** 117.3 ± 6.7 1.2 131.9 ± 4.0 1.5 14.1 ± 7.9 0.016* 0.008** oint STmax 156.1 ± 5.1 3.7 155.0 ± 7.1 5.2 -0.7 ± 4.3 0.945 156.4 ± 8.7 3.5 158.1 ± 8.5 3.9 1.7 ± 6.4 0.016* 0.461 STROM 40.4 ± 2.9 2.5 47.8 ± 2.2 3.7 7.8 ± 2.9 0.008 ** 39.1 ± 2.0 2.3 26.2 ± 4.5 2.4 -12.4 ± 6.2 0.008** 0.008**

Tarsal j Tarsal SWmin 108.7 ± 2.2 1.1 110.1 ± 5.3 1.1 1.5 ± 4.0 0.250 109.3 ± 6.8 0.8 108.6 ± 4.1 1.3 -1.4 ± 5.3 0.461 0.844 SWmax 156.0 ± 6.8 4.6 154.5 ± 10.2 4.9 -1.6 ± 5.3 0.844 156.7 ± 10.5 3.8 159.5 ± 13.1 6.4 3.2 ± 5.6 0.313 0.109 SWROM 47.4 ± 3.8 3.5 44.4 ± 4.9 3.8 -3.1 ± 6.0 0.250 47.4 ± 3.7 3.0 50.9 ± 9.0 5.1 4.6 ± 3.2 0.008** 0.016*

79 Diskussion !!!!!!

5. Diskussion

Die Fortbewegung des Hundes stellt einen komplexen Bewegungsablauf aller vier Gliedmaßen dar. „Alle Viere“ stellen durch ihr ausgereiftes Zusammenspiel miteinander das Fortkommen des Tieres sicher. Der teilweise oder totale Funktionsverlust einer dieser vier Gliedmaßen führt zu einer Störung dieses harmonischen Zusammenspiels und zieht somit Konsequenzen nach sich, die alle vier, bzw. alle drei verbleibenden Gliedmaßen während des gesamten Schrittzyklus betreffen. Diese Konsequenzen werden vom „Kliniker“, wenn optisch nachvollziehbar, zunächst allgemein gültig als Lahmheit bezeichnet. Doch dies besagt lediglich, dass das Gangbild gestört ist. Eine grobe Unterteilung in Stützbein-/ Hangbeinlahmheit sowie die Einteilung in die Lahmheitsgrade (Grad 0 bis 5, lahmheitsfrei bis hochgradig gestört; BRUNNBERG 2014) versucht zwar, das klinische Bild zu definieren, liefert jedoch keine objektiven, wissenschaftlichen Anhaltspunkte in Bezug auf den Ursprung, die wirkliche Schwere und die kompensatorische Mitbeteiligung der übrigen Gliedmaßen. Durch die mittlerweile mannigfaltigen Möglichkeiten der computergestützten Ganganalyse gelingt es heute, das (gestörte) Gangbild des Hundes deutlicher und vor allem wissenschaftlich fundiert und objektiv zu analysieren (GILETTE AND ANGLE 2008). Aus diesem Grund wurden in dieser Arbeit erstmalig zwei unterschiedliche Lahmheiten kinematisch erfasst, mittels identischer Parameter analysiert und deren Ergebnisse gegenübergestellt. Hierfür wurden an den Hunden mittels der „Stein im Schuh“ Methode eine reversible distale Lahmheit der Hintergliedmaße als auch eine reversible Amputation der Hintergliedmaße simuliert. Aufgrund der Tatsache, dass in bisherigen Studien meist nur die betroffenen Gliedmaße mit der kontralateralen Seite verglichen wurde, bzw. Kontrollgruppen zum Vergleich von physiologischem zu unphysiologischem Gangbild herangezogen wurden, sind der Vergleich und die Gegenüberstellung bisheriger Ergebnisse schwierig. In der vorliegenden Arbeit ist es erstmalig gelungen, eine alle Gliedmaßen umfassende, Datenbasis für den jeweiligen Zustand derselben Tieren zu gewinnen und zu vergleichen. So zeigten die Untersuchungen der simulierten Amputation (Studie I) signifikante kinematische Veränderungen aller drei verbleibenden Gliedmaßen. Die Analyse des gesamten Schrittzyklus zeigte, dass während der Stand- als auch während der, in anderen Studien meist

80 Diskussion !!!!!!

nicht betrachteten Schwingphase viele Veränderungen stattfinden (stance-swing: Fc:11:8; Fi:2:10; Hc:14:12). Die Anzahl der signifikanten Veränderungen zeigt deutlich, dass die alleinige Betrachtung der Standphase unzureichend ist, jedoch aufgrund der Tatsache, dass kinetische Daten nur während der Standphase aufzuzeichnen sind, die GRFs nicht beinhaltende Schwingphase zur kinematischen Betrachtung meist unterschlagen wird. Im Gegensatz zu der einzig bekannten, vergleichbaren Studie (HOGY et al. 2013), die nur die Standphase beleuchtete, konnten neben der dort lediglich festgestellten vergrößerten ROM des Sprunggelenks, in dieser Studie deutlich mehr Veränderungen in den Winkelungen der Gliedmaßen festgestellt werden. Die Erkenntnisse von Studie I bestätigen das Ergebnis von Hogy und Kollegen und sieht als Ursache den verkleinerten Minimum- und den vergrößerten Maximumwinkel des Gelenks. Zudem konnte in Studie I festgestellt werden, dass die gesamte verbleibende Hintergliedmaße höchstgradige Winkelveränderungen im gesamten Verlauf des Schrittes erfährt. Das Hüftgelenk zeigte während des gesamten Schrittes eine sehr deutliche Streckung und das Kniegelenk eine deutliche Beugung während ca. Zweidrittel der Standphase sowie eine deutliche Beugung während der Schwingphase. Weiterhin präsentierten in dieser Studie auch die Vordergliedmaßen signifikante, intraindividuelle Gelenksveränderungen, wobei die kontralaterale Vordergliedmaße deutlich mehr Veränderungen aufwies. Durch die Illustration der Gesamtauslenkung (Fig.2, Studie I) sowie der Gliedmaßenpositionen im Vergleich (Fig.3, Studie I) lassen sich die biomechanischen Konsequenzen der veränderten Gelenkswinkelungen im simuliert amputierten Zustand eines jeden Gelenks deutlich nachvollziehen und in Ihrer Gesamtheit gut betrachten. Zum einen kommt es in beiden Vordergliedmaßen zu einer grundsätzlichen Retraktion und in der verbleibenden Hintergliedmaße zu einer Protraktion. Das Tier stellt sich also mit den Gliedmaßen während des Auf- und Abfußens weiter unter den Körper. Die ergänzende Studie, die sich parallel zu dieser Arbeit mit den GRFs beschäftigte, zeigte, dass die Vordergliedmaßen im dreibeinigen Zustand ca. zwei Drittel des Körpergewichtes tragen und die verbleibende Hintergliedmaße ca. ein Drittel des Körpergewichts trägt (quadruped: Vordergliedmaße je ca. 30%, Hintergliedmaße je ca. 20%; FUCHS et al. 2014). Dies deckt sich mit den Aussagen zweier weiterer Studien, dass eine relativ retrovertierte Position der Gliedmaßen mit einer erhöhten Tragelast und eine antevertierte Position mit einer

81 Diskussion !!!!!!

verminderten Tragelast der Gliedmaße einhergeht (GRAY 1944; RAICHLEN et al. 2009). Diese Aussagen fügen sich in unsere Ergebnisse ein und untermauern die hier herausgearbeiteten kinematischen Erkenntnisse. Zudem geht aus Studie I hervor, dass die ispilaterale Vordergliedmaße am wenigsten durch die Amputation beeinflusst zu werden scheint. Dies korreliert mit der Aussage, dass im Vergleich zueinander, die kontralaterale Vordergliedmaße im tripeden Zustand mehr zusätzliches Gewicht als die ipsilaterale Vordergliedmaße aufnimmt ( 36% vs. 33%; FUCHS et al. 2014). Es ist weiterhin anzumerken, dass die Veränderungen der kinematischen Parameter der verbleibenden Hintergliedmaße, insbesondere des Hüftgelenks, als Folge der deutlichen Anteversion des Beckens zu sehen sind. Es ist festzuhalten, dass das Becken, auf Seite der Amputation keine Unterstützung mehr durch die Gliedmaße erfährt und es entlang der Längsachse des Körpers zu einem Drehmoment des Beckens kommt. Dies kann neben kinematischen Veränderungen auch Auswirkungen auf die Muskulatur haben. Der breite M. longissimus dorsi beispielsweise, dient mit seiner bilateralen Aktivität der Stabilisierung des Rumpfes in sagittaler Ebene und stabilisiert diesen auch gegen die Trägheitskräfte des CoM (RITTER et al. 2001; SCHILLING UND CARRIER 2010; FISCHER et al. 2013). Aufgrund der hier gewonnnenen Erkenntnis erscheint die bisher weitgehend nicht erfolgte Betrachtung von Segmentwinkeln zusätzlich zu den Gelenkswinkeln in zukünftigen kinematischen Untersuchungen als ergänzend und sinnvoll. Eine Einordnung der Ergebnisse dieser Studie gestaltet sich schwierig, da wie bereits erwähnt, vergleichende Literatur zum jetztigen Zeitpunkt kaum vorliegt. Der Vergleich mit Hogy und Kollegen (2013) ist aufgrund genannter Limitierungen nur eingeschränkt möglich und erlaubt lediglich tendezielle Interpretationen. Da sich bei der Studie der simulierten Amputation aber deutlich mehr signifikante Winkelveränderungen ergeben haben, als zu erwarten war, wurden in Studie II unter Berücksichtigung der Tatsache, dass die Prävalenz eines lahmenden Patienten im klinischen Alltag ernorm viel größer ist als die eines Amputationspatienten, die Auswirkungen einer distalen, induzierten und reversiblen Lahmheit untersucht. Maßgabe dabei war die Verwendung desselben Studiendesigns, derselben Hunde und derselben kinematischen

82 Diskussion !!!!!!

Parameter, um eine absolute Vergleichbarkeit beider Studien zu gewährleisten und ersichtlichen Gemeinsamkeiten und Unterschieden Aussagekraft beimessen zu können. Es zeigten sich auch bei der simulierten Lahmheit deutliche kinematische Veränderungen aller vier Gliedmaßen in beiden Phasen des Schrittzykluses. Die Untersuchungen ergaben, dass sich die Veränderungen in den Vordergliedmaßen vornehmlich auf die distalen Gelenke beschränken. So war vor allem das kontralaterale Carpalgelenk während des Überganges von Stand- zu Schwingphase deutlich gebeugter als im gesunden Zustand, bedingt durch die Retroversion des Unterarmes als auch durch die Anteversion der Pfote. Die ipilaterale Vordergliedmaße hingegen zeigte deutlich weniger Veränderungen. Veränderungen der Gelenkswinkel konnten hier nicht detektiert werden. Lediglich der Segementwinkel des Unterarms stellte sich retrovertierter dar. Bei der ipsilateralen Hintergliedmaße stellte sich das Sprunggelenk während der späten Standphase und frühen Schwingphase deutlich gestreckter dar, zum anderen wies das Hüftgelenk eine wesentliche Streckung auf, vor allem zum Zeitpunkt des Abfußens. Zudem zeigte die kontralaterale Hintergliedmaße eine deutliche Beugung des Kniegelenks während der Stand- sowie eine deutliche Streckung während der Schwingphase, was sich in einer geringgradig antevertierten Position der Gliedmaße während des Auffußens äußerte. Es konnte weiterhin verdeutlicht werden, dass das Becken, während des Abfußens in der ipsilateralen, sowie während des Auffußens der kontralateralen Gliedmaße, in der vertikalen Ebene absank. Diese Beobachtung korreliert mit den Ergebnissen der begleitenden Studie, in der verlängerte Standphasen der ipsilateralen und kontralateralen Hintergliedmaßen im lahmen Zustand beobachtet werden konnten (FISCHER et al. 2013a, Tab.3 und Fig.1). Zudem zeigte die begleitende Studie, dass die vertikalen Kräfte (PFz, MFz und IFz) der ipsilateralen Gliedmaße stark abnehmen, während sie in der kontralateralen Hintergliedmaße zunehmen (FISCHER et al. 2013a, Tab.1). Diese Ergebnisse lassen den Schluss zu, dass der Hund durch Minderbelastung der ipsilateralen Gliedmaße versucht, weniger Kraft auf den Boden auszuüben, wodurch das Becken absinkt. Der Schritt wird zeitlich verlängert. Diese weniger tragende Last wird währenddessen von der kontralateralen Hintergliedmaße aufgefangen, die sich daher früher auf den Boden begeben muss, um das tiefer liegende Becken während der Standphase in seine ursprüngliche Position zurück zu führen.

83 Diskussion !!!!!!

Auch bei Studie II gestaltet sich die literarische Einordnung der Befunde als nicht einfach. Obwohl sich eine Vielzahl kinematischer Studien mit der Evaluierung von Lahmheiten befasst hat, lag der Schwerpunkt keiner bisherigen Arbeit auf den Auswirkungen einer Lahmheit, die durch eine Verletzung der Pfote hervorgerufen wurde. Trotzdem ergab der Vergleich mit anderen Studien, nicht zuletzt durch eine aufwendige Filterung deren Ergebnisse zur Vergleichbarkeit der Daten, erstaunliche Gemeinsamkeiten und Unterschiede (Tab. 1, Studie II). Besonders bemerkenswert erscheint, dass die meisten Übereinstimmungen, nämlich 13 von 18, bei einer Studie zu finden sind, die sich mit der Kinematik des Hüftgelenks zur Analyse der Hüftdysplasie befasst (BENNETT et al. 1996). Weiterhin zeigt die Gegenüberstellung, dass die kinematischen Veränderungen bei Benett und Kollegen zu 100% mit denen des Hüftgelenks, zu 83% mit denen des Kniegelenks und zu 33% mit denen des Sprunggelenks in unserer Studie übereinstimmen. Erstaunlicherweise findet sich die Studie, deren Versuchsdesign am ehesten der hier vorliegenden entspricht, mit 5 von 18 Übereinstimmung eher im Mittelfeld wieder (VILENSKY et al. 1994). Obwohl diese sich der Betrachtung des Knies vor und nach Durchtrennung des vorderen Kreuzbandes widmet und laut der begleitenden Arbeit von Fischer und Kollegen der hier angewendete Typ der induzierten Lahmheit auf Grundlage der GRFs am ehesten mit einer im Knie lokalisierten Lahmheit vergleichbar ist (FISCHER et al. 2013a/b). Aufgrund der Tatsache, dass sich die Ergebnisse von Studie II teils so auffallend mit denen anderer, sehr unterschiedlicher, Studien decken (Tab.1, Studie II), liegt die Vermutung nahe, dass Hunde bei Lahmheit bzw. Amputation einer Gliedmaße bestimmte Adaptionsmechanismen anwenden. Sollte dies wirklich der Fall sein, so wäre die Konsequenz, dass die bei der induzierten Lahmheit dargestellten kinematischen Adaptionen Ansätze dessen sind, was der Hund bei einem kompletten Gliedmaßenausfall, also der Amputation einer Gliedmaße, zeigt. Der Vergleich der simulierten Amputation mit der simulierten Lahmheit offenbart, dass im jeweiligen Zustand alle Gliedmaßen kinematische Veränderungen erfahren; dass diese in Stand- und Schwingphase auftreten; dass die kontralaterale Hintergliedmaße die zahlreichsten Adaptionen erfährt, gefolgt von kontralateraler und ipsilateraler Vordergliedmaße; dass die durchschnittliche Gradzahl der Veränderungen bei der kontralateralen Gliedmaße größer ist

84 Diskussion !!!!!!

als die der ipsilateralen Vordergliedmaße; dass sich die Gewichtsverteilung im lahmen sowie im amputierten Zustand gleich verhält; dass sich jeweils die kontralaterale Hintergliedmaße weiter unter den Körper stellt und dementsprechend mehr Gewicht trägt; dass sich das Becken deutlich nach vorne neigt und somit die protrahierte Stellung der Hintergliedmaße bedingt; dass sich die relative Standphasendauer vorallem in der kontralateralen Hintergliedmaße und in der kontralateralen Vordergliedmaße verlängert; dass sich die kontralaterale Hintergliedmaße jeweils während der Schwingphase deutlich schneller bewegt, da sie während der Standphase länger auf dem Boden verbleibt und dementsprechend die Geschwindgkeit der Winkelveränderungen vornehmlich die Schwingphase betreffen. Neben den Gemeinsamkeiten können zudem aber auch deutliche Unterschiede zwischen Lahmheit und Amputation herausgearbeitet werden. Die während der Ampuation deutlich unter den Körper gestellten Vordergliedmaßen, die als Resultat eines nach cranial verschobenen Körperschwerpunktes anzusehen sind, stellen sich im lahmen Zustand als unverändert dar. Der Körperschwerpunkt wird bei Lahmheit nicht so weit nach cranial verschoben, als das sich die Vordergliedmaßen kompensatorisch weiter unter den Körper stellen müssten. Im lahmenden Zustand ist die ipsilaterale Hintergliedmaße zum Zeitpunkt des Abfußens weiter nach hinten gestellt, so dass sich die relative Standphase der Gliedmaße verlängert und das Abfußen später stattfindet. Dadurch kommt es im Fussfallmuster zu einer zeitlichen Überschneidung des diagonalen Beinpaares, während sich für die Bodenkontakte der Hintergliedmaßen eine größer werdende Lücke darstellt (FISCHER et al. 2013a). Zusammenfassend lassen sich auf Grund der festgestellten Unterschiede und Gemeinsamkeiten von Studie I und II folgende kinematischen Schlussfolgerungen ableiten: Die diagonale Gliedmaße spielt zur Kompensation eine wichtige Rolle. Lee und Kollegen konnten in ihrer Arbeit darstellen, dass die diagonale Gliedmaße zur Stabilisierung des Rumpfes unerlässlich ist (LEE et al. 1999). Durch partiellen bzw. totalen Ausfall einer Gliedmaße ist die diagonale Gliedmaße gezwungen zu kompensieren, um den Rumpf zu stabilisieren, was sich in Studie I und II durch die Anzahl der kinematischen Veränderungen bestätigt. Zudem kann gesagt werden, dass die Kompensationsintensität vom Schweregrad der Beeinflussung abhängig ist. Es lässt sich aus den Ergebnissen jedoch nicht ableiten, dass die Kompensationen, die während der Lahmheit festgestellt wurden, lediglich Ansätze dessen sind, was bei der

85 Diskussion !!!!!!

Amputation passiert (Tab.2, Studie II). Die Kompensationsmechansimen der Lahmheit sind dementsprechend nicht als simple Vorstufe der Kompensationsmechanismen der Amputation zu sehen. Trotzdem lassen die auffallenden Gemeinsamkeiten dieser Arbeit, als auch die Ergebnisse der begleitenden Studien bzgl. GFRs und Muskelaktiviäten (ABDELHADI et al. 2012, ABDELHADI et al. 2013; FISCHER et al. 2013a/b; FUCHS et al. 2014; FUCHS et al. 2015) die Schlussfolgerung zu, dass grundsätzliche Kompensationsaspekte bei verschiedenen Lahmheitstpyen vom Hund verwendet werden. Die Hypothese, dass kinematische Veränderungen jedoch Rückschlüsse auf den Ursprung von Erkrankungen oder Verletzungen zulassen und diese zudem charakteristische kinematische Muster zeigen (BENNETT et al. 1996; DECAMP et al. 1997, POY et al. 2000), konnte hier nicht bestätigt werden. Die Gegenüberstellung bisheriger Studienergebnisse (Tab.1, Studie II) veranschaulicht, dass, wie im hiesigen Vergleich zwar auch, Gemeinsamkeiten vorhanden sind, lässt aber keine allgemeingültigen Muster zur Definition von bestimmten Erkrankungen wie der Hüftdysplasie oder dem Kreuzbandriss erkennen. Für den klinischen Alltag liefert diese Arbeit relevante Aspekte. In besonderer Hinsicht lässt sich für den Amputationspatienten ableiten, dass bei der Planung einer Amputation im Gespräch mit dem Patientenbesitzer sowie im Hinblick auf die weitere Lebensqualität des Tieres besondere Sorgfalt darauf gelegt werden sollte, umfangreich auf die Folgen hinzuweisen. Auch wenn Studien belegen, dass die meisten Hunde in kürzester Zeit gut mit dem dreibeinigen Zustand zurecht kommen (WITHROW AND HIRSCH 1979; CARBERRY AND HARVEY 1987; KIRPENSTEIJN et al. 1999, GALINDO-ZAMORA et al.2016), ist der Kliniker in der Pflicht, die verbleibenden Gliedmaßen in Bezug auf die Mehrbelastung der Gelenke und der Rückenmuskulatur vor der Amputation intensivst zu untersuchen und dem Besitzer zu verdeutlichen, dass es zu Mehrbelastung aller verbleibenden Gliedmaßen und Gelenke im Allgemeinen und der verbleibenden Hintergliedmaße im Speziellen kommen wird, woraus sich weiterführende Folgen wie frühzeitige Verschleißerscheinungen der Gelenke und Arthrosen entwickeln können (GALINDO-ZAMORA, 2012). Außerdem liefern die hier erlangten Erkenntnisse dem z. B. nach der Amputation mit dem Hund arbeitenden Physiotherapeuten die wissenschaftliche Erkenntnis, dass neben dem Hüft- und Kniegelenk der verbliebenen Hintergliedmaße auch den Gelenken der Vordergliedmaßen große Aufmerksamkeit geschenkt werden sollte. In Hinblick auf den lahmenden Patienten sei dem

86 Diskussion !!!!!!

Kliniker als auch dem Patientenbesitzer mit auf den Weg zu geben, dass eine noch so kleine Funktionseinschränkung, wie die hier simulierte „Stein im Schuh“ Methode, als ausreichend erscheint, um eine Lahmheit zu induzieren, deren kinematische Auswirkungen denen einer diagnostizierten Hüftdysplasie oder einem diagnostizierten Kreuzbandriss ähneln und daher in ihren Konsequenzen für den Bewegungsapparat keinesfalls unterschätzt werden sollten und bei Nichtbehandlung genauso Fehl- und Mehrbelastung sowie Gelenksveränderungen der verbleibenden Gliedmaßen mit weiterführenden Konsequenzen drohen können. Die Ergebnisse der vorliegenden Arbeit fügen sich harmonisch in die bisher leider spärliche Datenlage ein und leisten aufgrund ihres großen Umfangs und gleichartigen Interpretation einen weiterführenden Beitrag zur vergleichenden kinematischen Betrachtung unterschiedlicher Gangbilder beim Hund. Die hier verwendeten Simulationen von Amputation und Lahmheit haben sich aufgrund der vielen Übereinstimmungen mit bisherigen Studien als geeignete Modelle zur Untersuchung ganganalytischer Fragestellungen erwiesen (FISCHER et al. 2013a/b). Es sei jedoch darauf hingewiesen, dass diese Arbeit die Momentaufnahme einer akuten Lahmheit bzw. einer erst kürzlich erfolgten Amputation darstellt und die Ergebnisse lediglich als Grundlage dienen, ein tiefgreifenderes Verständnis möglicher biomechanischer Kompensationsmechanismen zu erlangen und keinen Anspruch auf Darstellung langzeitiger Kompensationsmechanismen stellt.

87 Zusammenfassung !!!!!!

6. Zusammenfassung

Birte Goldner

Kinematische Ganganalyse zur Evaluierung der Kompensationsmechanismen der Gliedmaßen beim Hund

Die Amputation einer Gliedmaße ist durch das Fehlen sowie den kompletten Funktionsverlust einer Gliedmaße gekennzeichnet und geht optisch mit einem hochgradig gestörten Gangbild des Tieres einher. Bei einer Lahmheit hingegen nimmt die Gliedmaße noch am Fortbewegungsprozess teil, so dass zwar alle Gliedmaßen benutzt werden können, sich aber dennoch ein gestörtes Gangbild zeigt. Wie ein Hund diese pathologischen Bewegungsabläufe ganzheitlich während der Lokomotion kompensiert, ist bisher nicht hinreichend beleuchtet und verstanden worden. Ziel der vorliegenden Arbeit war es daher, durch den direkten Vergleich von physiologischem und dreibeinigem Gang und dem anschließenden Vergleich von physiologischem Gang und lahmendem Gang, mittels Simulation einer Amputation und Simulation einer Lahmheit, die kinematischen Veränderungen in allen verbleibenden Gliedmaßen zu untersuchen. Die Ergebnisse dieser Arbeit sollen dazu beitragen, die genauen Kompensationsmechanismen des Hundes besser zu verstehen. Mittels der computergestützten Ganganalyse wurden daher ausgewählte kinematische Gangparameter erhoben und verglichen. Um eine direkte Vergleichbarkeit zu gewährleisten, nahmen in Bezug auf Alter, Gewicht und Körperbau, sich sehr stark ähnelnde Hunde der Rasse Beagle an dieser Arbeit teil. Die Schwerpunkte der Untersuchungen lagen dabei auf der Erhebung umfassender, bisher nicht vorhandener kinematischer Grunddaten durch Aufzeichnung der physiologischen Kinematik, der Erhebung derselben Daten nach Simulation einer Hinterhandamputation sowie einer Hinterhandlahmheit. Anschließend erfolgte die Interpretation der jeweiligen Datensätze. Folgende Veränderungen konnten im Vergleich von physiologischem und amputiertem Gangbild festgestellt werden:

88 Zusammenfassung !!!!!!

Im simuliert amputierten Zustand zeigte das kontralaterale Sprunggelenk eine vergrößerte ROM, das durch ein vergrößertes Maximum sowie durch ein verkleinertes Minimum des Gelenks während der Schwingphase zu erklären ist. Das darüber befindliche Kniegelenk zeigte eine vergrößerte ROM während der Standphase, verursacht durch ein verkleinertes Minimum. Die kontralaterale Vordergliedmaße zeigte lediglich im Ellbogengelenk ein vergrößertes Maximum während der Standphase. Im Tarsalgelenk konnten während Stand- und Schwingphase ein verkleinertes Minimum und eine verkleinerte ROM festgestellt werden. Die ipsilaterale Vordergliedmaße zeigte keine signifikanten Veränderungen in den Gelenkswinkeln. Alle verbleibenden Gliedmaßen stellten sich zudem während der simulierten Amputation weiter unter den Körper. Die Ergebnisse bestätigen zum einen den optischen Eindruck, dass vor allem die verbleibende Hintergliedmaße starke Veränderungen erfährt und zum anderen, dass die Vordergliedmaßen in Relation, weniger zur kinematischen Kompensation beitragen. Im Vergleich von physiologischem und lahmendem Gangbild konnten folgende Unterschiede herausgearbeitet werden: Das Sprunggelenk der ipsilateralen Hintergliedmaße stellte sich während der späten Stand- und frühen Schwingphase gestreckter dar als im gesunden Zustand. Daraus folgend, zeigte sich auch das Hüftgelenk, besonders zum Zeitpunkt des Abfußens, deutlich gestreckter. In Kompensation dessen, zeigte die kontralaterale Hintergliedmaße eine Beugung des Kniegelenks während der Standphase sowie eine Streckung während der Schwingphase, wodurch sich die Gliedmaße lediglich zum Zeitpunkt des Auffußens weiter unter den Körper stellte. Die Vordergliedmaßen zeigten auch in dieser Studie wesentlich weniger Veränderungen als die Hintergliedmaßen und im Vergleich zur simulierten Amputation noch einmal deutlich weniger Veränderungen und stellten sich nicht weiter unter den Körper. Zusammenfassend lässt sich sagen, dass die kinematischen Kompensationen einer Amputation als auch die einer Lahmheit, alle verbleibenden Gliedmaßen während des gesamten Schrittzykluses in unterschiedlicher Art und Weise betreffen. Es konnten zwar deutlich mehr Gemeinsamkeiten als Unterschiede zwischen den jeweiligen Kompensationsmechanismen festgestellt werden, dennoch lassen sich daraus weder einheitliche Muster für bestimmte Krankheiten oder Lokalisationen ausmachen, noch stellen sich die Kompensationsmechanismen einer Lahmheit als eine abgeschwächte Version derer

89 Zusammenfassung !!!!!!

bei Amputation dar. Diese Erkenntnisse sollten bei Beratung, Behandlung und physiotherapeutischen Maßnahmen Berücksichtigung finden.

90 Summary!!!!!! !!!!!!

7. Summary

Birte Goldner

Kinematic gait analysis for evaluation of compensatory mechanisms of the dog’s limbs

A limb`s loss is associated with a total loss of a limb`s function and is accompanied by severely abnormal gait pattern. Whereas during lameness, the limb participated in locomotion, so all limbs are in use. How dogs cope with these different situations on all their remaining limbs has not been studied in detail, yet. Therefore, this study was designed to directly compare physiological trotting with tripedal trotting as well as physiological trotting with lame trotting by simulating an amputation and a lameness. The presented results of this study may contribute to a better understanding of biomechanical compensatory mechanisms dogs undergo during both situations. By using computerized gait analysis, selected kinematic parameters were collected, analyzed and compared. To ensure comparability only beagles with similar age, weight and bodyconfirmation were enrolled in this study. The aim of this study was to collect kinematic master data of the physiological gait pattern, followed by collecting data of tripedal and lame locomotion patterns with subsequent comparison and interpretation. It could be observed that during simulated amputation, the remaining tarsal joint was flexed more during stance and extended more during swing. The stifle was flexed more throughout most of stance phase and the increased anteversion of pelvis was associated with greater hip extension. The ipsilateral thoracic limb showed no significant intra-limb changes, but both thoracic limbs were on average more retracted and the remaining pelvic limb was more protracted. Results of this study confirm the optical impression that the remaining pelvic limb undergoes most significant intra-limb changes. The remaining thoracic limbs showed less changes. Observations of the lame gait pattern showed that the remaining tarsal joint was more extended during stance and early swing, while hip joint was more extended, especially during lift-off. By compensating that, the contralateral knee joint was more flexed during stance

91 Summary!!!!!! !!!!!!

phase and more extended during swing phase, resulting in a minimal protracted position of the remaining hindlimb only around touch down. The thoracic limbs showed once more relativly less intra-limb changes in comparison to simulated amputation and were not retracted more. In summary, kinematic compensations of amputation as well as those of lameness affect all remaining limbs during both stance and swing phase. Although more similarities than differences could be clearly ascertained between the respective compensatory mechanisms, neither uniform patterns for certain deseases were detected, nor the compensatory mechanisms of lameness represented a weakened version of the amputation. This new knowledge should find consideration by consultation, treatment and physiotherapists applications.

92 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

8. Literaturverzeichnis

ABDELHADI, J., WEFSTAEDT, P., GALINDO-ZAMORA, V., ANDERS, A., NOLTE, I., SCHILLING, N. (2013): Load redistribution in walking and trotting Beagles with induced forelimb lameness. Am J Vet Res 74, 34-39.

ABDELHADI, J., WEFSTAEDT, P., NOLTE, I., SCHILLING, N. (2012): Fore-aft ground force adaptations to induced forelimb lameness in walking and trotting dogs. PLoS One 7, e52202.

ADRIAN, M.J. (1966): Normal Gait of the Dog: An Electrogoniometric Study. Am J Vet Res 27, 90-95.

AGOSTINHO, F.S., RAHAL, S.C., MIQUELETO, N.S., VERDUGO, M.R., INAMASSU, L.R., EL-WARRAK, A.O. (2011): Kinematic analysis of Labrador Retrievers and Rottweilers trotting on a treadmill. Vet Comp Orthop Traumatol 24, 185-191.

ALEXANDER, R.M., JAYES, A.S. (1983): A dynamic similarity hypothesis for the gaits of quadrupedal mammals. J Zool 201, 135-152.

ALLEN, K.D., C.E.; BADEN, T.D.; BAHNS, MICHELLE (1994): Kinematic Gait Analysis of the Trot in Healthy Mixed Breed Dogs. Vet Comp Orthop Traumatol 7, 148-153.

ARSHAVSKIII, Y.I., KOTS, Y.M., ORLOVSKII, G.N., RODIONONOV, I.M., SHIK, M.L. (1965):

93 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

Biophysics of complex systems and mathematical models. Investigation of the biomechanics of running by the dog. Biophysics 10, 737-746.

AUDIGIE, F., POURCELOT, P., DEGUEURCE, C., DENOIX, J.M., GEIGER, D., BORTOLUSSI, C. (1998): Asymmetry in placement of bilateral skin markers on horses and effects of asymmetric skin marker placement on kinematic variables. Am J Vet Res 59, 938-944.

BENNETT, R.L.D., CHARLES E.; (1996): Kinematic gait analysis in dogs with hip dysplasia. Am J Vet Res 57, 966-971.

BOCKSTAHLER, B., KRAUTLER, C., HOLLER, P., KOTSCHWAR, A., VOBORNIK, A., PEHAM, C. (2012): Pelvic limb kinematics and surface electromyography of the vastus lateralis, biceps femoris, and gluteus medius muscle in dogs with hip osteoarthritis. Vet Surg 41, 54-62.

BOCKSTAHLER, B.A., SKALICKY, M., PEHAM, C., MULLER, M., LORINSON, D. (2007): Reliability of ground reaction forces measured on a treadmill system in healthy dogs. Vet J 173, 373-378.

BOCKSTAHLER, B.A., VOBORNIK, A., MULLER, M., PEHAM, C. (2009): Compensatory load redistribution in naturally occurring osteoarthritis of the elbow joint and induced weight-bearing lameness of the forelimbs compared with clinically sound dogs. Vet J 180, 202-212.

94 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

BOCKSTAHLER, B.B., GESKY, R., MUELLER, M., THALHAMMER, J.G., PEHAM, C., PODBREGAR, I. (2009b): Correlation of surface electromyography of the vastus lateralis muscle in dogs at a walk with joint kinematics and ground reaction forces. Vet Surg 38, 754-761.

BOCKSTAHLER; BARBARA, A., ; HENNINGER, WOLFGANG; MÜLLER; MARION; MAYRHOFER, ELISABETH; PEHAM, CHRISTIAN; PODBREGAR, IZTOK (2007): Influence of borderline hip dysplasia on joint kinematics of clinically sound Belgian Shepherd dogs. Am J Vet Res 68, 271-276.

BODDEKER, J., DRUEN, S., MEYER-LINDENBERG, A., FEHR, M., NOLTE, I., WEFSTAEDT, P. (2012): Computer-assisted gait analysis of the dog: comparison of two surgical techniques for the ruptured cranial cruciate ligament. Vet Comp Orthop Traumatol 25, 11-21.

BOLLIGER, C., DECAMP, C.E., STAJICH, M., FLO, G.L., MARTINEZ, S.A., BENNETT, R.L., BEBCHUK, T. (2002): Gait analysis of dogs with hip dysplasia treated with gold bead implantation acupuncture. Vet Comp Orthop Traumatol 15, 116-122.

BRUNNBERG, L., WAIBL, H., LEHMANN, J. (2014): Lahmheit beim Hund Procane Claudo.

BUDSBERG, S.C., CHAMBERS, J.N., LUE, S.L., FOUTZ, T.L., REECE, L. (1996): Prospective evaluation of ground reaction forces in dogs undergoing unilateral total hip replacement. Am J Vet Res 57, 1781-1785.

95 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

BUDSBERG, S.C., VERSTRAETE, M.C., SOUTAS-LITTLE, R.W. (1987): Force plate analysis of the walking gait in healthy dogs. Am J Vet Res 48, 915-918.

BURTON, N.J., DOBNEY, J.A., OWEN, M.R., COLBORNE, G.R. (2008): Joint angle, moment and power compensations in dogs with fragmented medial coronoid process. Vet Comp Orthop Traumatol 21, 110-118.

CARBERRY, A., HARVEY, H.J. (1987): Owner satisfaction with limb amputation in dogs and cats. . J Am Anim Hosp Assoc 23, 227-232.

CLEMENTS, D.N., OWEN, M.R., CARMICHAEL, S., REID, S.W. (2005): Kinematic analysis of the gait of 10 labrador retrievers during treadmill locomotion. Vet Rec 156, 478-481.

COLBORNE, G.R., INNES, J.F., COMERFORD, E.J., OWEN, M.R., FULLER, C.J. (2005): Distribution of power across the hind limb joints in Labrador Retrievers and Greyhounds. Am J Vet Res 66, 1563-1571.

COLBORNE, G.R., WALKER, A.M., TATTERSALL, A.J., FULLER, C.J. (2006): Effect of trotting velocity on work patterns of the hind limbs of Greyhounds. Am J Vet Res 67, 1293-1298.

DEBAN, S.M., SCHILLING, N., CARRIER, D.R. (2012): Activity of extrinsic limb muscles in dogs at walk, trot and gallop. J Exp Biol 215, 287-300.

DECAMP, C.E. (1997):

96 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

Kinetic and kinematic gait analysis and the assessment of lameness in the dog. Vet Clin North Am Small Anim Pract 27, 825-840.

DECAMP, C.E., RIGGS, C.M., OLIVIER, N.B., HAUPTMAN, J.G., HOTTINGER, H.A., SOUTAS-LITTLE, R.W. (1996): Kinematic evaluation of gait in dogs with cranial cruciate ligament rupture. Am J Vet Res 57, 120-126.

DECAMP, C.E., SOUTAS-LITTLE, R.W., HAUPTMAN, J., OLIVIER, B., BRADEN, T., WALTON, A. (1993): Kinematic gait analysis of the trot in healthy greyhounds. Am J Vet Res 54, 627-634.

DOGAN, S., MANLEY, P.A., VANDERBY, R., JR., KOHLES, S.S., HARTMAN, L.M., MCBEATH, A.A. (1991): Canine intersegmental hip joint forces and moments before and after cemented total hip replacement. J Biomech 24, 397-407.

DRUEN, S., BODDEKER, J., MEYER-LINDENBERG, A., FEHR, M., NOLTE, I., WEFSTAEDT, P. (2012): Computer-based gait analysis of dogs: evaluation of kinetic and kinematic parameters after cemented and cementless total hip replacement. Vet Comp Orthop Traumatol 25, 375-384.

FANCHON, L., VALETTE, J.P., SANAA, M., GRANDJEAN, D. (2006): The measurement of ground reaction force in dogs trotting on a treadmill: an investigation of habituation. Vet Comp Orthop Traumatol 19, 81-86.

FISCHER, M.S., LILJE, K.E. (2011):

97 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

Hunde in Bewegung Verlag Kosmos. 1-207

FISCHER, S., ANDERS, A., NOLTE, I., SCHILLING, N. (2013a): Compensatory load redistribution in walking and trotting dogs with hind limb lameness. Vet J 197, 746-752.

FISCHER, S., NOLTE, I., SCHILLING, N. (2013b): Adaptations in muscle activity to induced, short-term hindlimb lameness in trotting dogs. PLoS One 8, e80987.

FUCHS, A., ANDERS, A., NOLTE, I., SCHILLING, N. (2015): Limb and back muscle activity adaptations to tripedal locomotion in dogs. J Exp Zool A Ecol Genet Physiol 323, 506-515.

FUCHS, A., GOLDNER, B., NOLTE, I., SCHILLING, N. (2014): Ground reaction force adaptations to tripedal locomotion in dogs. Vet J 201, 307-315.

GALINDO-ZAMORA, V. (2012): Selected clinical studies on canine joint function and morphology using computerized gait analysis and diagnostic imaging. Hannover, Tierärztl. Hochsch., Ph.D. Diss.

GALINDO-ZAMORA, V., VON BABO, V., EBERLE, N., BETZ, D., NOLTE, I., WEFSTAEDT, P. (2016): Kinetic, kinematic, magnetic resonance and owner evaluation of dogs before and after the amputation of a hind limb. BMC Vet Res 12, 20. ! GILLETTE, R.L., ANGLE, T.C. (2008):

98 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

Recent developments in canine locomotor analysis: a review. Vet J 178, 165-176.

GOLDNER, B., FUCHS, A., NOLTE, I., SCHILLING, N. (2015): Kinematic adaptations to tripedal locomotion in dogs. Vet J 204, 192-200.

GOSLOW, G.E., JR., SEEHERMAN, H.J., TAYLOR, C.R., MCCUTCHIN, M.N., HEGLUND, N.C. (1981): Electrical activity and relative length changes of dog limb muscles as a function of speed and gait. J Exp Biol 94, 15-42.

GRAY, J. (1944): Studies on the mechanics of the tetrapod skeleton. J Exp Biol 20, 88-116.

GRIFFON, D.J. (2008): Canine gait analysis: a decade of computer assisted technology. Vet J 178, 159-160.

HERZOG, W., ADAMS, M.E., MATYAS, J.R., BROOKS, J.G. (1993): Hindlimb loading, morphology and biochemistry of articular cartilage in the ACL-deficient cat knee. Osteoarthritis Cartilage 1, 243-251.

HILDEBRAND, M. (1966): Analysis of symmetrical gaits of tetrapods. Folia Biotheor. 69-22.

99 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

HOGY, S.M., WORLEY, D.R., JARVIS, S.L., HILL, A.E., REISER, R.F., 2ND, HAUSSLER, K.K. (2013): Kinematic and kinetic analysis of dogs during trotting after amputation of a pelvic limb. Am J Vet Res 74, 1164-1171.

HOLLER, P.J., BRAZDA, V., DAL-BIANCO, B., LEWY, E., MUELLER, M.C., PEHAM, C., BOCKSTAHLER, B.A. (2010): Kinematic motion analysis of the joints of the forelimbs and hind limbs of dogs during walking exercise regimens. Am J Vet Res 71, 734-740.

HOTTINGER, H.A., DECAMP, C.E., OLIVIER, N.B., HAUPTMAN, J.G., SOUTAS- LITTLE, R.W. (1996): Noninvasive kinematic analysis of the walk in healthy large-breed dogs. Am J Vet Res 57, 381-388.

JARVIS, S.L., WORLEY, D.R., HOGY, S.M., HILL, A.E., HAUSSLER, K.K., REISER, R.F., 2ND (2013): Kinematic and kinetic analysis of dogs during trotting after amputation of a thoracic limb. Am J Vet Res 74, 1155-1163.

JAYES, A.S., ALEXANDER, R.M. (1978): Mechanics of locomotion of dogs (Canis familiaris) and sheep (Ovis aries). J Zool 185 Pt 3, 289-308.

JOHNSON, J.A., AUSTIN, C., BREUER, G.J. (1994): Incidence of canine appendicular musculosketal disorders in 16 veterinary teaching hospitals from 1980 through 1989. Vet Comp Orthop Traumatol 7, 56-59.

KATIC, N., BOCKSTAHLER, B.A., MUELLER, M., PEHAM, C. (2009):

100 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

Fourier analysis of vertical ground reaction forces in dogs with unilateral hind limb lameness caused by degenerative disease of the hip joint and in dogs without lameness. Am J Vet Res 70, 118-126.

KIM, S.Y., KIM, J.Y., HAYASHI, K., KAPATKIN, A.S. (2011): Skin movement during the kinematic analysis of the canine pelvic limb. Vet Comp Orthop Traumatol 24, 326-332.

KIRPENSTEIJN, J., VAN DEN BOS, R., ENDENBURG, N. (1999): Adaptation of dogs to the amputation of a limb and their owners' satisfaction with the procedure. Vet Rec 144, 115-118.

KIRPENSTEIJN, J., VAN DEN BOS, R., VAN DEN BROM, W.E., HAZEWINKEL, H.A. (2000): Ground reaction force analysis of large breed dogs when walking after the amputation of a limb. Vet Rec 146, 155-159.

KORVICK, D.L., PIJANOWSKI, G.J., SCHAEFFER, D.J. (1994): Three-dimensional kinematics of the intact and cranial cruciate ligament-deficient stifle of dogs. J Biomech 27, 77-87.

KRÜGER, W. (1943): Über die Beziehungen zwischen Schwerpunktslage und Stärke der Substantia compacta einzelner Gliedmaßenknochen bei vierfüßigen Säugetieren. Gegenbaurs Morphologisches Jahrbuch 88, 377-396.

LARSON, S.G., DEMES, B. (2011): Weight support distribution during quadrupedal walking in Ateles and Cebus.

101 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

Am J Phys Anthropol 144, 633-642.

LARSON, S.G., STERN, J.T., JR. (2009): Hip extensor EMG and forelimb/hind limb weight support asymmetry in primate quadrupeds. Am J Phys Anthropol 138, 343-355.

LAUER, S.K., HILLMAN, R.B., LI, L., HOSGOOD, G.L. (2009): Effects of treadmill inclination on electromyographic activity and hind limb kinematics in healthy hounds at a walk. Am J Vet Res 70, 658-664.

LEE, D.V., BERTRAM, J.E., TODHUNTER, R.J. (1999): Acceleration and balance in trotting dogs. J Exp Biol 202, 3565-3573.

LEE, J.Y., KIM, G., KIM, J.H., CHOI, S.H. (2007): Kinematic gait analysis of the hind limb after tibial plateau levelling osteotomy and cranial tibial wedge osteotomy in ten dogs. J Vet Med A Physiol Pathol Clin Med 54, 579-584.

MADORE, E., HUNEAULT, L., MOREAU, M., DUPUIS, J. (2007): Comparison of trot kinetics between dogs with stifle or hip arthrosis. Vet Comp Orthop Traumatol 20, 102-107.

MARSOLAIS, G.S., MCLEAN, S., DERRICK, T., CONZEMIUS, M.G. (2003): Kinematic analysis of the hind limb during swimming and walking in healthy dogs and dogs with surgically corrected cranial cruciate ligament rupture. J Am Vet Med Assoc 222, 739-743.

MCGREEVY, P.D., BRUECKNER, A., THOMSON, P.C., BRANSON, N.J. (2010): Motor laterality in 4 breeds of dogs.

102 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

J Vet Behav 5, 318-323.

MCLAUGHLIN, R.M., JR., ROUSH, J.K. (1994): Effects of subject stance time and velocity on ground reaction forces in clinically normal greyhounds at the trot. Am J Vet Res 55, 1666-1671.

MIQUELETO, N.S., RAHAL, S.C., AGOSTINHO, F.S., SIQUEIRA, E.G., ARAUJO, F.A., EL-WARRAK, A.O. (2012): Kinematic analysis in healthy and hip-dysplastic German Shepherd dogs. Vet J 195, 210-215.

MOELLER, E.M., ALLEN, D.A., WILSON, E.R., LINEBERGER, J.A., LEHENBAUER, T. (2010): Long-term outcomes of thigh circumference, stifle range-of-motion, and lameness after unilateral tibial plateau levelling osteotomy. Vet Comp Orthop Traumatol 23, 37-42.

MYERS, M.J., STEUDEL, K. (1997): Morphological conservation of limb natural pendular period in the domestic dog (Canis familiaris): implications for locomotor energetics. J Morphol 234, 183-196.

NIELSEN, C., STOVER, S.M., SCHULZ, K.S., HUBBARD, M., HAWKINS, D.A. (2003): Two-dimensional link-segment model of the forelimb of dogs at a walk. Am J Vet Res 64, 609-617.

O'CONNOR, B.L., VISCO, D.M., HECK, D.A., MYERS, S.L., BRANDT, K.D. (1989): Gait alterations in dogs after transection of the anterior cruciate ligament. Arthritis Rheum 32, 1142-1147.

103 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

PASI, B.M., CARRIER, D.R. (2003): Functional trade-offs in the limb muscles of dogs selected for running vs. fighting. J Evol Biol 16, 324-332.

POY, N.S., DECAMP, C.E., BENNETT, R.L., HAUPTMAN, J.G. (2000): Additional kinematic variables to describe differences in the trot between clinically normal dogs and dogs with hip dysplasia. Am J Vet Res 61, 974-978.

POYSER, F., CALDWELL, C., COBB, M. (2006): Dog paw preference shows lability and sex differences. Behav Processes 73, 216-221.

QUARANTA, A., SINISCALCHI, M., FRATE, A., VALLORTIGARA, G. (2004): Paw preference in dogs: relations between lateralised behaviour and immunity. Behav Brain Res 153, 521-525.

RAGETLY, C.A., GRIFFON, D.J., HSU, M.K., KLUMP, L.M., HSIAO-WECKSLER, E.T. (2012): Kinetic and kinematic analysis of the right hind limb during trotting on a treadmill in Labrador Retrievers presumed predisposed or not predisposed to cranial cruciate ligament disease. Am J Vet Res 73, 1171-1177.

RAGETLY, C.A., GRIFFON, D.J., MOSTAFA, A.A., THOMAS, J.E., HSIAO- WECKSLER, E.T. (2010): Inverse dynamics analysis of the pelvic limbs in Labrador Retrievers with and without cranial cruciate ligament disease. Vet Surg 39, 513-522.

RAICHLEN, D.A., PONTZER, H., SHAPIRO, L.J., SOCKOL, M.D. (2009):

104 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

Understanding hind limb weight support in chimpanzees with implications for the evolution of primate locomotion. Am J Phys Anthropol 138, 395-402.

REYNOLDS, T.R. (1985): Mechanics of increased support of weight by the hindlimbs in primates. Am J Phys Anthropol 67, 335-349.

RITTER, D.A., NASSAR, P.N., FIFE, M., CARRIER, D.R. (2001): Epaxial muscle function in trotting dogs. J Exp Biol 204, 3053-3064.

ROLLINSON, J., MARTIN, R.D. (1981): Comparartive aspects of primate locomotion with special reference to arboreal cercopithecines. Symp Zoo Soc Lond 48, 377-427.

ROUSH, J.K., MCLAUGHLIN, R.M. (1994): Effects of subject stance time and velocity on ground reaction forces in clinically normal Greyhounds at the walk. Am J Vet Res 55, 1672-1676.

RUMPH, P.F., KINCAID, S.A., VISCO, D.M., BAIRD, D.K., KAMMERMANN, J.R., WEST, M.S. (1995): Redistribution of vertical ground reaction force in dogs with experimentally induced chronic hindlimb lameness. Vet Surg 24, 384-389.

SANCHEZ-BUSTINDUY, M., DE MEDEIROS, M.A., RADKE, H., LANGLEY-HOBBS, S., MCKINLEY, T., JEFFERY, N. (2010):

105 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

Comparison of kinematic variables in defining lameness caused by naturally occurring rupture of the cranial cruciate ligament in dogs. Vet Surg 39, 523-530.

SCHAEFER, S.L., DECAMP, C.E., HAUPTMAN, J.G., WALTON, A. (1998): Kinematic gait analysis of hind limb symmetry in dogs at the trot. Am J Vet Res 59, 680-685.

SCHILLING, N., CARRIER, D.R. (2010): Function of the epaxial muscles in walking, trotting and galloping dogs: implications for the evolution of epaxial muscle function in tetrapods. J Exp Biol 213, 1490-1502.

STONE, E.A. (1985): Amputation in: C. D. NWEWTON u. D. M. Nunamaker (Hrsg.): Textbook of small animal orthopaedics IVIS S. 577-588

SUTHERLAND, D.H. (2001): The evolution of clinical gait analysis part l: kinesiological EMG. Gait Posture 14, 61-70.

TASHMAN, S., ANDERST, W. (2003): In-vivo measurement of dynamic joint motion using high speed biplane radiography and CT: application to canine ACL deficiency. J Biomech Eng 125, 238-245.

TASHMAN, S., ANDERST, W., KOLOWICH, P., HAVSTAD, S., ARNOCZKY, S. (2004): Kinematics of the ACL-deficient canine knee during gait: serial changes over two years. J Orthop Res 22, 931-941.

106 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

TIAN, W., CONG, Q., MENON, C. (2011): Investigation on walking and pacing stability of German Shepherd dog for different locomotion speeds. J Bionic Eng 8, 18-24.

TORRES, B.T., WHITLOCK, D., REYNOLDS, L.R., FU, Y.C., NAVIK, J.A., SPEAS, A.L., SORNBORGER, A., BUDSBERG, S.C. (2011): The effect of marker location variability on noninvasive canine stifle kinematics. Vet Surg 40, 715-719.

VILENSKY, J.A., O'CONNOR, B.L., BRANDT, K.D., DUNN, E.A., ROGERS, P.I. (1997): Serial kinematic analysis of the canine hindlimb joints after deafferentation and anterior cruciate ligament transection. Osteoarthritis Cartilage 5, 173-182.

VILENSKY, J.A., O'CONNOR, B.L., BRANDT, K.D., DUNN, E.A., ROGERS, P.I., DELONG, C.A. (1994): Serial kinematic analysis of the unstable knee after transection of the anterior cruciate ligament: temporal and angular changes in a canine model of osteoarthritis. J Orthop Res 12, 229-237.

VON WEEREN, P.R., VAN DEN BOGERT, A.J., BARNEVELD, A. (1992): Correction models for skin displacement in equine kinematic gait analysis. J Equine Vet Sci 12, 178-192.

VOSS, K., IMHOF, J., KAESTNER, S., MONTAVON, P.M. (2007): Force plate gait analysis at the walk and trot in dogs with low-grade hindlimb lameness. Vet Comp Orthop Traumatol 20, 299-304.

WALTER, R.M., CARRIER, D.R. (2007):

107 Literaturverzeichnis!!!!!! !!!!!!

Ground forces applied by galloping dogs. J Exp Biol 210, 208-216.

WELLS, D.L. (2003): Lateralised behaviour in the domestic dog, Canis familiaris. Behav Processes 61, 27-35.

WENTINK, G.H. (1976): The action of the hind limb musculature of the dog in walking. Acta Anat (Basel) 96, 70-80.

WENTINK, G.H. (1979): Dynamics of the hind limb at walk in horse and dog. Anat Embryol (Berl) 155, 179-190.

WITHROW, S.J., HIRSCH, V.M. (1979): Owner response to amputation of a pet's leg. Vet Med Small Anim Clin 74, 332-334.

108 Danksagung!!!!!! !!!!!!

9. Danksagungen

Für das Vertrauen und die Ermöglichung dieser Arbeit, die Zuweisung zu dieser tollen Arbeitsgruppe und die Bereitstellung dieses einzigartigen Ganganalyselabors der Klinik für Kleintiere der Stiftung Tierärztliche Hochschule Hannover, als auch für die Unterstützung während dieser lehrreichen Zeit, möchte ich mich ganz herzlich bei Prof. Dr. Nolte bedanken.

Frau PD Dr. Schilling möchte ich meinen allerherzlichsten Dank aussprechen. Ihre großartige Art, diese Arbeitsgruppe zu führen und jedem einzelnen zu jeder Zeit mit Rat, Tat aber auch viel Menschlichkeit und Humor beiseite zu stehen, war stets großartig. Allerherzlichsten Dank für Ihre großartige Betreuung über diese mittlerweile drei Jahre. Danke, trotz all der Widrigkeiten die sich uns in den Weg gestellt haben. Danke für ihren wirklich unermüdlichen Optimismus und Danke, dass Sie so lange für mich da waren. Ich wünsche Ihnen von Herzen alles Gute.

Ein großer Dank geht natürlich auch an unsere Probanden -Alex (mein Zimmergenosse), Alfred, Elvis, Erwin, Lara, Lou, Malte, Peggy und Simon. Sie haben uns jeden Tag aufs Neue ein Lächen ins Gesicht gezaubert mit ihrer freudigen und liebevollen Art und ihrer großen Bereitschaft so schön auf dem Laufband zu laufen. Besonderer Dank geht auch an die Beaglepfleger/innen, ohne deren Entgegenkommen und Einweisung in die „Rasselbande“ diese Studie nicht so rund gelaufen wäre.

Ein ganz besonderes Dankeschön gilt dieser tollen Arbeitsgruppe – Zuerst natürlich dir, liebe Aniela. Zusammen eingesperrt in unserem kleinen Büro mit Alex und Nike haben wir zu einem guten Teil gemeinsam die Höhen und Tiefen einer Doktorarbeit durchgestanden. Wir haben viel gelacht aber auch so manche Schreckensmomente erlebt, hatten vielen lieben Besuch auf dem leeren Schreibtisch hinter uns sitzen und haben uns oft ausgemalt, was uns wohl nach der „Diss“ so alles erwarten wird... . Es war eine wunderbare Zeit mit dir, an die ich mich immer gerne erinnere und die ich nicht missen möchte.

109 Danksagung!!!!!! !!!!!!

Vielen Dank möchte ich auch meiner „Schreibtischvorgängerin“ Stefanie sagen, die mir zu Anfang viele Tricks bei der Verarbeitung der Rohdaten gezeigt hat und während der unendlichen Datenbearbeitung stets ein Lächens für mich hatte. Alex Anders möchte ich herzlich danken, dass sie unsere Messungen immer mit viel Übersicht und vorallem Zuversicht begleitet hat, immer ein offenes Ohr für unsere Problemchen hatte und das Ganganalyselabor immer einwandfrei in Schuss gehalten hat. Daniela Helmsmüller möchte ich dafür danken, dass sie mich überhaupt erst auf diese tolle Arbeitsgruppe aufmerksam gemacht hat und mich, wenn auch nur kurz, in diese Gruppe eingeführt hat. Weiterhin möchte ich Lisa Harder meinen Dank aussprechen, die mir mit Ihrem fotografischen Können einerseits und vielen herzlichen, schönen Momenten andererseits meine Zeit in Hannover verschönert hat. Kaja Wachs in Jena, Danke für eine so aufbauende und schöne Telefonfreundschaft. Du hast mir moralisch und mit deinen Kenntnissen so großartig unter die Arme gegriffen, Danke!

Zuletzt möchte ich mich aus tiefstem Herzen bei meiner Familie bedanken, die mich während des gesamten Studiums unterstützt und ermutigt hat -meinem Bruder Thies, meiner Schwägerin Antonia und dem inzwischen dazugekommenen Eric dafür, das es euch gibt. Tante Renate und Onkel Peter dafür, dass sie sich oftmals an meiner Stelle aufgeregt haben und bei den sehr engen Freunden Ulla und Harm für ihre Ruhe, Geduld und so manch grammatikalische Richtigstellung. Ein ganz großes Dankeschön gilt Jörn, der mich auf der sich schleppenden Zielgraden aufgefangen und motiviert hat durchzuhalten. Deine souveräne, optimistische und unterstützende Art und nicht zuletzt, dass ich dich auf den letzten Metern deiner Doktorarbeit begleiten durfte, haben mich angestachelt und ermutigt das Ziel nicht aus den Augen zu verlieren. Danke, dass es dich gibt! Mein allertiefster Dank gilt meiner Mutter, die wie keine andere Person in all den Jahren jede Prüfung mit mir emotional durchgestanden hat, immer meine wichtigste Vertraute, Ansprechpartnerin und Stütze war und die es mir überhaupt ermöglicht hat, dieses unendliche Werk zu beenden. Danke, dass ich das Glück habe, so eine tolle Mutter wie dich zu haben!

110 Danksagung!!!!!! !!!!!!

Auch wenn die letzten Jahre steinig waren und ich sie ohne dich gehen musste, so möchte ich dir danken Papa, dafür, dass du mir immer wieder die Kraft, die Zuversicht und das Selbstvertrauen zugesprochen hast, alle Herausforderungen anzugehen und auch zu meistern. Danke, für die viel zu kurze Zeit mit dir!

111