Il Pettirosso Di Schrödinger: Interpretazione Quantomeccanica Della Magnetoricezione

UNIVERSITÀ DEGLI STUDI DI NAPOLI “FEDERICO II”

Scuola Politecnica e delle Scienze di Base

Area Didattica di Scienze Matematiche Fisiche e Naturali

Dipartimento di Fisica “Ettore Pancini”

Laurea Triennale in Fisica

Il pettirosso di Schrödinger: Interpretazione quantomeccanica della magnetoricezione

Relatori: Candidato: Prof. Gennaro Miele Antonio Junior Iovino Matr. N85000979

Anno Accademico 2018/2019 A mia nonna...

"Migrano gli uccelli emigrano con il cambio di stagione giochi di aperture alari che nascondono segreti di questo sistema solare" F. Battiato "Gli uccelli" Indice

Introduzione 1

1 La magnetoricezione 2 1.1 La bussola aviaria...... 2 1.1.1 Caratteristiche della magnetoricezione...... 3 1.2 Meccanismo di coppia di radicali...... 3 1.3 Modello teorico per la magnetoricezione...... 5 1.3.1 Triplet yield...... 5 1.3.2 Costruzione dell’Hamiltoniana...... 8 1.3.3 Risultati della simulazione...... 9

2 Visione Magnetica 13 2.1 Modello di bussola aviaria basato sulla visione...... 13 2.1.1 Prototipo dell’occhio...... 13 2.1.2 Schemi di risposta...... 14 2.2 I candidati magnetorecettori...... 18 2.2.1 La magnetite...... 18 2.2.2 I crittocromi...... 19

3 Veriﬁche sperimentali 21 3.1 L’esperimento di Ritz...... 21 3.1.1 Modello matematico...... 21 3.1.2 Apparato strumentale e procedura del test...... 22 3.1.3 Analisi dei dati...... 23 3.1.4 Risultati...... 25 3.2 Aspetti irrisolti...... 25 3.2.1 La decoerenza nel processo aviario...... 26

Conclusioni 28

A Il test di Rayleigh 29

Riferimenti bibliograﬁci 29 Introduzione

Per secoli il sistema usato dagli animali per orientarsi sul globo è rimasto misterioso. Ora sappiamo che utilizzano una moltitudine di metodi diversi: alcuni osservano la posizione del Sole durante il giorno, altri memorizzano punti di riferimento nel paesaggio, altri ancora, guidati dall’olfatto, annusano letteralmente la via da seguire. Ma è il pettirosso (Erithacus rubecula) ad avere il sistema di navigazione più misterioso: tale animale ha la capacità, chiamata magnetoricezione, di rilevare la direzione e l’intensità del campo magnetico terrestre, e di inferire informazioni sulla direzione da seguire per mezzo di un senso di navigazione innato, che nel suo caso comporta un nuovo tipo di bussola chimica. La magnetoricezione rappresenta ancora oggi un enigma nel mondo scientifico; in effetti il campo magnetico terrestre, il quale varia tra 0,2 e 0,7 Gauss in superficie, è troppo debole per essere rilevato, nel significato chimico del termine, da un animale, ovvero l’interazione del campo con le molecole all’interno delle cellule viventi fornisce una quantità di energia che è meno di un miliardesimo di quella necessaria per creare o distruggere un legame chimico. E allora, come fa il pettirosso a «percepire» il campo magnetico terrestre? L’impossibilità di trovare meccanismi classici che potessero spiegare tale capacità con- dusse la comunità scientifica a ricercare una risposta a tale dilemma all’interno di una delle teorie scientifiche più sorprendenti del nostro tempo, la meccanica quantistica. Dopo aver introdotto le caratteristiche principali della Magnetoricezione, la quale si presenta a tutti gli effetti come una sorta di sesto senso, illustrando come tale capacità possa essere rappresentata da una sorta di bussola magnetica, detta «bussola aviaria», e il per- ché si possa basare sul meccanismo di coppia di radicali, studieremo un modello teorico per un organo di senso magnetico basato sulla visione che connette le proprietà molecolari ai processi quantici della coppia di radicali come risposta comportamentale dell’animale, ove si propone i criptocromi, una classe di proteine fotosensibili, come candidati per la bussola chimica; e si descrive in che modo, esattamente, l’orientazione dell’uccello rispetto al campo magnetico terrestre possa influenzare ciò che vede. In seguito presenteremo un esperimento, ideato dall’équipe di Ritz all’università di Fran- coforte, il quale verifica la previsione teorica della coppia di radicali, studiando come reagisce la bussola del pettirosso in presenza di campi magnetici oscillanti a frequenze distinte. Infine discuteremo, in modo discorsivo, in quanto richiamare tutti gli strumenti matema- tici utili all’analisi del problema ci allontanerebbero troppo dal tema centrale della tesi, di come il processo alla base della magnetoricezione possa sopravvivere alla decoerenza.

1 Capitolo 1

La magnetoricezione

1.1 La bussola aviaria

Negli anni ’40, studiando la capacità degli uccelli migratori di trovare sempre la via di casa con tale affidabilità, per ricavare informazioni per uso bellico, H.L. Yeagley e F.C. Whitmore svilupparono una teoria[20] secondo cui questi animali possono sentire il campo magnetico terrestre; questo crea una "mappa" nel cervello dell’uccello, che gli fornisce la latitudine e la longitudine. Per ottenere delle prove sperimentali concrete a sostegno di questa teoria però bisogna aspettare il 1965 quando W. Wiltschko[25] iniziò a studiare la capacità di orientamento dei pettirossi posti in un campo magnetico variabile. Mise i pettirossi, catturati nel mezzo della migrazione, all’interno di camere magneticamente schermate e li espose a un campo magnetico artificiale prodotto mediante bobine di Helmholtz, in modo da simulare il campo geomagnetico e allo stesso tempo cambiare direzione o intensità. Si osservò che gli uccelli catturati durante la migrazione in autunno o in primavera si agitavano e si ammassavano nell’angolo della camera che corrispondeva alla direzione di migrazione del campo magnetico artificiale. Sempre Wiltschko[41], insieme alla moglie, alcuni anni dopo, nel 1972 ripetendo lo stesso esperimento, osservò che invertendo la polarità del campo, ruotando un magnete di un angolo piatto, non si osservava alcun effetto sul comportamento degli uccelli, i quali continuavano ad orientarsi verso il polo più vicino, qualunque fosse, dimostrando che il loro senso magnetico non era collegabile ad una bussola classica, bensì ad una bussola ad inclinazione; questa bussola venne definita bussola aviaria. Una bussola ad inclinazione è fatta nel seguente modo: visualizziamo la terra come un enorme magnete con le linee di campo che escono dal polo sud e si irradiano verso l’esterno, curvandosi per rientrare nel polo nord. La direzione di queste linee in prossimità di ogni polo è quasi verticale rispetto al suolo, ma esse diventano parallele alla superficie del pianeta avvicinandosi all’Equatore; una bussola ad inclinazione è in grado di misurare l’angolo tra le linee di campo magnetico e la superficie terrestre, riuscendo a distinguere un polo dall’equatore, ma non i due poli come nel caso di una bussola classica. 2 1 – La magnetoricezione

1.1.1 Caratteristiche della magnetoricezione Oltre l’essere visualizzabile come una bussola ad inclinazione, negli anni grazie alla scoperta della presenza di questo senso magnetico in diverse specie di uccelli[47], si è giunti all’osservazione di diverse caratteristiche della magnetoricezione, in seguito riportate.

Dipendenza dalla lunghezza d’onda della luce L’orientazione della bussola dipende dalla lunghezza d’onda della luce ambientale: si è osservato[51][48] che i pettirossi mostrano un ottimo orientamento in presenza di luce blu o verde, ma appaiono fortemente disorientati in presenza di luce rossa o gialla, ed è per questo motivo che le migrazioni di tale animale avvengono principalmente nelle ore notturne. Questi studi suggeriscono, inoltre, che aﬃnché il meccanismo della bussola funzioni, la luce deve presentare un’energia superiore ad una certa soglia.

Dipendenza dall’intensità del campo magnetico Un’ulteriore importante proprietà è la sensibilità limitata della bussola ad un piccolo range di intensità di campo magnetico: si è osservato[50] che i pettirossi riescono ad orientarsi bene soltanto in presenza di cambi magnetici con intensità comprese tra i 0,3 e i 0,7 Gauss, mentre risultano disorientati in presenza di campi con intensità diverse.

1.2 Meccanismo di coppia di radicali

Il chimico tedesco Klaus Schulten, propose verso la fine degli anni ’70 un meccanismo, chiamato meccanismo di coppia di radicali, per cui sia i campi magnetici che la luce riescono a influenzare le reazioni chimiche, e quindi nel nostro caso, fornire una bussola magnetica agli uccelli. Oggi, tale meccanismo rappresenta l’ipotesi di maggiore spessore su cui si basa il funzionamento della bussola aviaria.[36][35] In chimica, si definisce radicale[37] (o radicale libero) un’entità molecolare molto reattiva avente vita media di norma brevissima, costituita da un atomo o una molecola formata da più atomi, che presenta un elettrone spaiato: tale elettrone rende il radicale estremamente reattivo, in grado di legarsi ad altri radicali o di sottrarre un elettrone ad altre molecole vicine. Il meccanismo di coppia di radicali è un processo intermedio di una reazione in cui si forma simultaneamente una coppia di radicali; gli elettroni spaiati della coppia sono in correlazione, dunque il sistema potrà trovarsi soltanto in uno stato di singoletto o di tripletto. Il meccanismo della coppia di radicali si può così esemplificare (Si veda figura 1.1):

1. Si consideri una generico composto organico AB. Supponiamo si trovi in uno stato elettronico di singoletto, dato che la maggior parte delle specie organiche allo stato fondamentale è in questo stato, e che venga eccitato mediante fotoeccitazione; si 3 1 – La magnetoricezione

crea uno stato intermedio eccitato indicato con AB* che produce una coppia di radicali indicata con S[A•+B•-] , e siccome si conserva lo spin, anche questa coppia sarà in uno stato di singoletto.

2. Il singoletto S[A•+B•-] può reagire in due modi con conservazione dello spin: può formare un prodotto generico in uno stato di singoletto indicato con C con una f costante di velocità k s, o perdere l’energia in eccesso e tornare alla specie iniziale b AB con una costante di decadimento k s.

3. Nel frattempo, siccome lo spin degli elettroni spaiati nella coppia di radicale è ac- coppiato allo spin nucleare presente dei radicali (interazione iperﬁne), oltre alla presenza di un’eventuale campo magnetico esterno (interazione di Zeeman), lo sta- to di singoletto risulta essere uno stato non-stazionario. Di conseguenza, si stabilisce un equilibrio tra il singoletto S[A•+B•-] e il corrispondente stato di tripletto T[A•+B•-].

4. Inﬁne a causa della conservazione dello spin, lo stato di tripletto T[A•+B•-] non può reagire direttamente per formare nuovamente il prodotto ﬁnale di reazione C f in stato di singoletto, ciò comporta che la costante di decadimento k T sarà molto b più piccola di k s.

Figura 1.1: Schema di meccanismo di coppia di radicali. Fonte:[33]

Allora è lecito pensare che la coppia di radicali in stato di tripletto formi prima dei prodotti intermedi in stato di tripletto(Figura 1.2), con costante di decadimento kT, che vivano a lungo quasi quanto i prodotti di reazione ottenuti a partire dalla coppia di radicali in stato di singoletto; ed è proprio questa diversità dei prodotti di reazione ottenuti a causa della diversa distribuzione di coppie di radicali in stato di singoletto e tripletto a causare il fenomeno della magnetoricezione. Ovviamente la probabilità che il meccanismo segua il processo di ricombinazione di stato di singoletto (tripletto) è proporzionale alla probabilità che la coppia di radicali inizialmente si trovi nello stato di singoletto (tripletto). Il punto chiave del meccanismo della coppia di radicali è che trovandosi in uno stato di non-equilibrio, la sua dinamica, ovvero l’interconversione singoletto↔tripletto, può essere modiﬁcata dalla presenza di un campo magnetico esterno, eventualmente anche molto debole. 4 1 – La magnetoricezione

Di conseguenza anche le interazioni magnetiche, pur essendo ordini di grandezza più piccole delle energie di attivazione tipiche dei processi termici, possono influenzare le rese dei prodotti finali. Risulta essere particolarmente interessante osservare che se le interazioni interne (in tal caso l’accoppiamento iperfine) sono anisotropiche, l’effetto di un campo magnetico esterno sarà a sua volta anisotropico; ovvero, così come il funzionamento della bussola aviaria si basa sulla direzione del campo geomagnetico, ugualmente sarà per l’interconversione tra stato di singoletto e tripletto. In tale meccanismo, inoltre, si suppone che l’accoppiamento dipolare tra gli elettroni sia molto più debole rispetto all’accoppiamento iperfine, e che le reazioni di ricombinazione sono lente abbastanza da poter permettere l’interconversione singoletto↔tripletto.

Figura 1.2: Schema di meccanismo di coppia di radicali, in cui si mostra come si ottengono T S prodotti di reazione diversi P e P con costanti di decadimento kT e kS. Fonte:[15]

1.3 Modello teorico per la magnetoricezione

1.3.1 Triplet yield Per valutare quantitativamente l’effetto di un campo magnetico esterno sul meccanismo di coppia di radicali, introduciamo la grandezza chiamata Triplet yield[8]. La triplet yield ΦT è definita come il rapporto tra la quantità di prodotti di reazione ottenuta mediante il decadimento di tripletti, e il numero di prodotti di reazione totali. Per valutare la triplet yield della coppia di radicali, assumiamo che la coppia sia geome- tricamente fissata in un substrato e che si trovi inizialmente in uno stato di singoletto. In formule: Z ∞ Z ∞ T S Φ = kTT (t) dt = 1 − Φ = 1 − kSS(t) dt (1.1) 0 0

Dove T(t) e S(t) sono, rispettivamente, la frazione di coppie di radicali in stato di tripletto e singoletto ad un certo tempo ﬁssato. Deﬁniti nel seguente modo gli operatori di proiezione di singoletto e tripletto : 1 QˆS = − Sˆ1 · Sˆ2 4 (1.2) 3 QˆT = + Sˆ1 · Sˆ2 4 5 1 – La magnetoricezione

T(t) e S(t) possono essere calcolate nel seguente modo: [12]

S(t) = Tr [QSρ(t)] (1.3)

T (t) = Tr [QT ρ(t)] (1.4)

P dove TrA = i Aii, mentre ρ(t) è la matrice densità. Per poter calcolare la 1.4, possiamo studiare l’evoluzione temporale della matrice di den- sità ρ(t). Questo approccio è generalmente usato quando è necessario descrivere un ensamble sta- tistico di stati, piuttosto che un sistema formato da un solo stato ben deﬁnito.[10] Sebbene possiamo supporre che inizialmente lo stato elettronico di spin sia di singoletto, lo spin relativo ai nuclei non è noto. Perciò la nostra matrice di densità è descritta da uno stato elettronico puro di singoletto e da uno stato completamente misto di spin nucleare, il quale è un ensamble di tutte le possibili conﬁgurazioni di spin nucleare. In formule la matrice di densità può così essere rappresentata:[24] 1 ρˆ(0) = QˆS ⊗ IZ (1.5) e Z

Dove QˆS è l’operatore di proiezione di singoletto nel sottospazio elettronico, IZ è l’operatore identità nel sottospazio relativo allo spin nucleare e 1/Z è il fattore di normalizzazione riguardante la molteplicità degli stati di spin nucleare:

Y Z = (2Ii + 1) (1.6) i

Dove Ii è il numero quantico angolare di spin del i-esimo nucleo. La dimensione dello spazio formato dai sottospazi nucleari elettronici di spin risulterà dunque essere pari a 4Z. Per conoscere la forma della matrice di densità ad un generico tempo t, dato lo stato iniziale, ricorriamo all’equazione di Liouville-von Neumann: d ρˆ(t) = −i[H,ˆ ρˆ(t)] − {K,ˆ ρˆ(t)} (1.7) dt Dove [A,ˆ Bˆ] è il commutatore di Aˆ e Bˆ mentre {A,ˆ Bˆ} è l’anticommutatore di Aˆ e Bˆ. Con Hˆ si rappresenta l’Hamiltoniana di spin della coppia di radicali, mentre Kˆ è l’operatore di ricombinazione di Haberkorn[11] ed è così deﬁnito:

kS kT Kˆ = QˆS + QˆT (1.8) 2 2

Allora l’equazione 1.7 diventa:

i kS n o kT n o ρ˙(t) = − [H, ρ(t)] − QˆS, ρ(t) − QˆT, ρ(t) (1.9) ~ 2 2 6 1 – La magnetoricezione

I tre termini che compaiono nell’equazione 1.9 rappresentano, rispettivamente, l’interconversione singoletto↔tripletto nella coppia di radicali causata dall’Hamiltoniana di spin H, il decadimento della coppia in stato di singoletto nei prodotti di reazione, e il decadimento della coppia in stato di tripletto nei prodotti di reazione. Un importante semplificazione[42] può essere fatta ponendo ks = kT = k; questa semplificazione è giustificata dal fatto che se si presentasse una grande differenza tra le costanti di decadimento, si rimuoverebbe qualsiasi tipo di anisotropia nella resa dei prodotti e ciò non corrisponderebbe alle caratteristiche possedute dalla bussola aviaria. In effetti se un modo di decadere risultasse essere dominante sull’altro, quasi la totalità dei prodotti risulterebbe provenire da quel modo di decadimento, senza tener appunto conto della direzione del campo magnetico debole esterno. Questa semplificazione ci permette di scrivere la 1.8 nel seguente modo: k k k Kˆ = QˆS + QˆT = I (1.10) 2 2 2

Ovvero Kˆ risulta essere proporzionale all’operatore identità in quanto la somma degli operatori di proiezione di singoletto e tripletto è la somma su un set completo di operatori di proiezione.[23] In presenza di una Hamiltoniana indipendente dal tempo, la matrice di densità, nota la sua forma all’istante di tempo iniziale, espressa nell’equazione 1.5, può essere espressa nel seguente modo:[34]

ˆ ˆ ˆ ˆ ρˆ(t) = U(t; 0)ˆρ(0)U(t; 0)† = e(−iHt−Kt)ρˆ(0)e(+iHt−Kt) (1.11)

Dove U(t; 0) rappresenta l’operatore evoluzione temporale. Tenuto conto che l’operatore identità commuta con ogni operatore, e perciò i termini di ricombinazione possono essere separati dai termini di interazione nell’equazione 1.11, si ottiene: 1 ˆ ˆ ρˆ(t) = e(−iHt)Qˆ e(+iHt)e−kIt (1.12) Z S

Siccome l’operatore identità è diagonale, possiamo scrivere l’esponenziale nel seguente modo e−kIt = Ie−kt. Andando a calcolare la traccia dell’equazione 1.4 si ottiene:

4N 4N 1 X X T (t) = e−kt · QT QS cos [(w − w ) t] (1.13) Z mn mn m n m=1 n=1

Dove ~wi denota l’energia dell’i-esima autofunzione dell’Hamiltoniana H. Inﬁne calcolando l’integrale 1.1 si ottiene:[42]

4N 4N 2 1 X X k ΦT(t) = · QT QS (1.14) Z mn mn 2 2 m=1 n=1 k + (wm − wn) 7 1 – La magnetoricezione

1.3.2 Costruzione dell’Hamiltoniana

In presenza di un campo magnetico esterno debole, a causa dell’effetto Zeeman anoma- lo[4], si ha una perdita di degenerazione dei livelli energetici e ciò causa delle oscillazioni tra gli stati di singoletto e di tripletto; questo comporta sia l’accentuazione dell’interconversione singoletto↔tripletto sia un incremento della triplet yield. Questo effetto ha un risultato opposto rispetto all’effetto dovuto a campi magnetici forti, dove per forte si intende rispetto alla forza dell’accoppiamento iperfine, il quale essenzialmente consiste in una separazione tra i livelli energetici di stati di tripletto con numero quantico magnetico non-nullo e l’energia dello stato di singoletto, comportando una diminuzione dell’interconversione singoletto↔tripletto e della triplet yield. Osserviamo dall’equazione 1.14 che la triplet yield per campi magnetici deboli non dipende soltanto dalla forza del campo magnetico applicato ma anche dal rapporto tra la forza del campo magnetico e la costante di decadimento k; per analizzare nel dettaglio questa relazione scegliamo l’Hamiltoniana in una particolare forma semplificata, presen- tata all’interno dell’articolo[31]. Per una coppia di radicali indicata con j, con j = 1,2, dove ogni radicale ha un singolo elettrone con spin Sj e un singolo nucleo con spin Ij semi-intero, si ha un’Hamiltoniana di Spin così descritta:

H(B~ ) = H1(B~ ) + H2(B~ ) (1.15) con: Hj(B~ ) = gµBS~j · B~ + AjI~j (1.16)

Nell’equazione 1.16 il primo termine rappresenta l’interazione Zeeman e il secondo termine rappresenta l’interazione iperfine; µB è il magnetone di Bohr dell’elettrone. Il fattore giromagnetico g vale 2 per entrambi i radicali. Per campi magnetici forti (≥ 1000G), l’interconversione singoletto-tripletto può presen- tarsi in presenza dell’interazione di Zeeman a causa della differenza nel valore di g [5], ma questo effetto può essere trascurato in presenza di campi magnetici deboli (≤ 10G), come quello geomagnetico, che stiamo investigando in questo caso. Aj rappresenta il tensore di accoppiamento iperfine 3x3. Affinché la coppia di radicali sia sensibile a diversi allineamenti rispetto al campo magnetico, è necessario che il tensore di accoppiamento iperfine sia anisotropico. Nell’articolo di Ritz [31] i tensori dell’accoppiamento iperfine sono scelti nel seguente modo semplificato: Il tensore A1 per il primo radicale, scelto in modo anisotropico, è così definito:

  10G 0 0   A1 =  0 10G 0  (1.17) 0 0 0 8 1 – La magnetoricezione

Mentre il tensore A2 per il secondo radicale, scelto invece per semplicità in modo isotro- pico, è così deﬁnito:   5G 0 0   A2 =  0 5G 0  (1.18) 0 0 5G

1.3.3 Risultati della simulazione

In questo paragrafo presentiamo i risultati ottenuti nel calcolo dell’equazione 1.14 al va- riare della costante di decadimento k e del campo magnetico esterno B. Sebbene il modello scelto per l’Hamiltoniana sia particolarmente semplice, in quanto ap- prossimiamo il comportamento biologico della coppia di radicali ad una semplice coppia con soli due spin nucleari, assumendo che questo non cambi a causa della cinetica della reazione, e scelti i tensori di accoppiamento iperfine come sopra citati (1.17e 1.18), questo non risulta essere una limitazione allo studio del modello, siccome esso serve a mostrare come la dipendenza tra la forza dell’accoppiamento iperfine, l’intensità del campo magnetico, e il tempo di decadimento, e come l’allineamento della coppia di radicali rispetto il campo magnetico, modifichi gli effetti del campo magnetico sulla magnetoricezione.

Dipendenza dal valore di k e di B

Il ruolo dell’intensità del campo magnetico e del tempo di decadimento sulla triplet yield del processo di coppia di radicali con accoppiamento iperﬁne anisotropico è mostrato in ﬁgura 1.3.

Figura 1.3: Andamento della triplet yield ΦT della coppia in funzione della costante di decadimento k e dell’intensità del campo magnetico esterno B; l’angolo di allineamento tra l’asse z della coppia e il vettore campo magnetico in questa simulazione vale 68°. Fonte:[31]

L’asse z della coppia di radicali è stato allineato ad un angolo di 68° rispetto al vettore campo magnetico esterno, in quanto tale angolo rappresenta, posto come vettore campo magnetico esterno il campo geomagnetico, la più grande triplet yield. (si veda ﬁgura 1.4) 9 1 – La magnetoricezione

Figura 1.4: Graﬁco che mostra le triplet yields valutate per una coppia di radicale con accoppiamento iperﬁne anisotropico. Le yields vengono mostrate sia in funzione dell’angolo tra il campo magnetico e l’asse z della coppia di radicali sia in funzione dell’intensità del campo magnetico esterno. Fonte:[31]

Possiamo osservare dalla figura 1.3. che anche campi magnetici più deboli di 0,5G produ- cono un incremento significativo della triplet yield, la quale risulta essere più pronunciata per tempi di decadimento più grandi. Invece per campi magnetici più intensi l’effetto è opposto: La triplet yield cala a picco. Quest’ultimo effetto di decrescità dovuto a campi magnetici intensi fu già prevista e os- servata sperimentalmente nei processi di coppia di radicali dai chimici Steiner e Ulrich nel 1989[40]; quest’ultimo effetto è trascurabile per lo studio della bussola aviaria, in quanto per campi di intensità non superiori ai 5 G esso produce un cambiamento del valore della yield trascurabile. L’effetto delle diverse costanti di decadimento della coppia di radicale sulla triplet yields ha un duplice aspetto:

1. Per costanti molto elevate (≥ 10µs−1) il veloce decadimento della coppia di radicale diminuisce drasticamente l’interconversione singoletto↔tripletto, come si può vedere dalla forte decrescita della triplet yields in assenza di campo; per costanti di decadimento elevate l’eﬀetto del campo magnetico esterno diventa diﬃcilmente osservabile.

2. Per costanti più piccole (≤ 10µs−1) e di campi magnetici più intensi, la forte cre- scita della triplet yield è essenzialmente inalterata dalla costante di decadimento. In contrasto, l’eﬀetto di campi magnetici deboli dipende signiﬁcativamente dalla costante di decadimento. 10 1 – La magnetoricezione

Nella ﬁgura 1.5 sono mostrati gli eﬀetti di campi magnetici deboli sulla triplet yield della coppia di radicali.

Figura 1.5: la figura mostra l’influenza significativa della costante di decadimento della coppia di radicali sull’intensità dell’effetto di campi magnetici deboli (come quello geomagnetico) sulla bussola aviaria. Fonte:[31]

In conclusione è possibile aﬀermare che la sensibilità del sistema di coppia di radicali in presenza campi magnetici deboli cresce signiﬁcativamente per costanti di decadimento più piccole.

Quanto vale la costante di decadimento della coppia di radicali nei processi biologici?

A questo punto sorge spontaneo chiedersi quale possa essere il valore della costante di decadimento k nei processi biologici della coppia di radicale e quindi quale possa essere la curva che meglio descrive il fenomeno. La costante di decadimento k del meccanismo di coppia di radicali è stata misurata in un ambiente proteico attraverso la fotolisi a ﬂash[28] e il risultato di tale esperimento indica una costante di decadimento k compresa tra 1µs−1 e 2µs−1, in base alla scelta della proteina e del radicale in esame. Sebbene questo risultato possa essere non considerato del tutto indicativo, mostra come sia possibile ottenere una costante di decadimento di 1µs−1 in sistemi biologici.

Dipendenza dall’angolo θ

Per ottenere informazioni direzionali dal campo geomagnetico non basta sapere che un campo di 0,5G influenzi la reazione di coppia di radicali, ma è necessario che ci sia una differenza sostanziale nella triplet yield per un campo con intensità costante di 0,5G ma con diversa orientazione rispetto all’asse z della coppia. Riprendiamo la figura 1.4, in cui si mostra la dipendenza di ΦT da θ. 11 1 – La magnetoricezione

Il grafico si limita ad un intervallo di θ compreso tra 0° e 90°, in quanto la simmetria della dinamica di spin ci permette di non considerare un intervallo angolare più ampio siccome gli effetti orientativi dipendono soltanto dall’angolo compreso tra la direzione del campo e un’asse z arbitrario della coppia di radicali. Inoltre, la direzione del campo è simmetrica rispetto a un cambio di inclinazione dell’angolo di 180°; questa simmetria deriva dalla quasi distribuzione isotropica dello spin nucleare nello stato iniziale della coppia di radicali.[39] Possiamo osservare dalla figura 1.4. che per un campo di 0,5 G sono possibili variazioni di triplet yield fino al 25%; inoltre variazioni orientative non aumentano con l’aumentare dell’intensità del campo magnetico, ciò comporta che in presenza di campi poco intensi, a prescindere dal valore del campo geomagnetico (0,2 − 0,7 G) la variabile che "conta", una volta fissato il valore di k e i parametri dell’accoppiamento iperfine, è l’angolo tra il campo e l’asse z della coppia a fornire informazioni direzionali all’animale in questione.

12 Capitolo 2

Visione Magnetica

A questo punto resta il problema di dove possa trovarsi nel corpo degli uccelli il meccanismo della coppia di radicali. Il posto più ragionevole al momento sembra essere nell’occhio: [21][49] Informazioni sulla direzione del campo geomagnetico possono essere captate dalle capa- cità sensoriali di un’animale soltanto se il percorso di trasduzione sensoriale può essere influenzato da una reazione che coinvolge il meccanismo di coppia di radicali e se il sistema molecolare involto in quest’ultimo è fissato in una certa direzione spaziale. Quest’ultima condizione può facilmente essere verificata siccome il meccanismo di trasduzione sensoriale che concerne le membrane cellulari è spesso associata a strutture ordinate in grande scala con determinate direzioni preferenziali definite in relazione agli organi sensoriali dell’animale; un esempio pertinente è proprio la visione dell’animale, in quanto i coni e i bastoncelli, ovvero i fotorecettori della retina, i quali contengono i pigmenti ottici nella membrana, sono orientati tangenzialmente rispetto alla retina dell’occhio. Nel seguente capitolo analizzeremo il modello di bussola aviaria basato sulla visione e i calcoli effettuati presentati da Schulten et al nel 2000. [31]

2.1 Modello di bussola aviaria basato sulla visione

2.1.1 Prototipo dell’occhio

Per modellare l’effetto di un processo di coppia di radicali dipendente da un campo sulla visione dell’animale è necessario specificare come il processo interagisca con il percorso visivo. Ai fini dell’analisi del modello assumiamo che il processo di coppia di radicali influenzi la sensibilità dei recettori della luce nell’occhio dell’animale. In seguito presenteremo uno schema di risposta, il quale mostra la variazione di sensibilità su tutto l’emisfero dell’occhio. Per semplicità rappresentiamo il nostro occhio come una fotocamera stenoscopica, ovvero con un piccolo foro in ingresso, indicato con un il punto O’, capace di proiettare la luce, come un obiettivo, creando un’immagine. (Si veda figura 2.1)

13 2 – Visione Magnetica

Figura 2.1: Prototipo dell’occhio di un pettirosso per i calcoli delle variazioni degli schemi di risposta. Fonte:[31]

I raggi 1 e 2 entrano attraverso il foro infinitesimo O’ e sono proiettati in una retina sferica; inoltre, assumiamo che i recettori molecolari della luce siano orientati in modo normale rispetto alla superficie della retina (direzioni Z1 e Z2 in figura), formando angoli diversi con la direzione del vettore campo geomagnetico. Per facilità prendiamo in considerazione un occhio ciclopico, disposto al centro della testa; la direzione della linea centrale che connette O e O’, d’ora in avanti, rappresenterà la direzione di visione, ovvero della testa dell’animale.

2.1.2 Schemi di risposta Deﬁnito il segnale s, rappresentato da un numero intero compreso in un intervallo tra 0 e 255, dove ad ogni numero è associata una cromaticità di nero crescente, ovvero 0 è bianco e 255 è nero, mostriamo come varia la visione dell’animale se quest’ultimo guarda inizialmente uno schermo uniformemente grigio, ovvero ogni pixel dell’immagine ha s = 127. Il segnale modiﬁcato s0 è calcolato utilizzando la seguente formula di trasduzione lineare:

0 s (θ) = 127 + 255 × [(ΦT(θ) − Φgauge) M] (2.1)

Dove ΦT è calcolata con l’equazione 1.1 mentre Φgauge rappresenta la triplet yield mediata su tutti gli angoli ed M è il fattore di amplificazione. Si è scelto un valore di M = 4, in quanto questo valore del fattore di amplificazione rende gli effetti del campo geomagnetico distinguibili per l’occhio umano in un’immagine statica. Nella pratica, ovvero in natura, fattori di amplificazioni molto più deboli sono sufficienti per rendere gli effetti del campo geomagnetico distinguibili poiché un uccello può indi- viduare la variazione dello schema visivo indotto dal campo geomagnetico in modo più facile in quanto schemi in movimento sono riconosciuti visivamente con maggiore sensibi- lità; in altri termini, siccome in volo l’uccello muove la propria testa si ha a che fare con 14 2 – Visione Magnetica modelli in movimento e non con immagini statiche. In ogni modo, questa maggiore sensibilità può essere illustrata soltanto mediante un vi- deo che rappresenta la visione dell’animale, ma ciò non può essere rappresentato nella seguente tesi, dunque limiteremo la nostra discussione ad immagini statiche. Gli schemi visivi che descrivono la modifica della vista per diverse direzioni della testa sono rappresentate in figura 2.2. La numerazione da "0" a "180" si riferisce ai diversi angoli compresi tra la direzione della testa e il vettore campo geomagnetico; si è scelto tale intervallo di valori per s e tale scala cromatica in modo da ottenere un disco opaco nel centro di visione per lo schema di modulazione di un uccello che guarda parallelamente alle linee del campo geomagnetico ("0" in figura 2.2). Biologicamente, questo potrebbe corrispondere ad una diminuzione della sensibilità dei recettori in quella regione. In ogni modo, la bussola aviaria potrebbe lavorare in modo simile se la sensibilità dei recettori aumenta piuttosto che diminuire. Come può essere visto nella figura 2.2, lo schema visivo per un uccello che guarda anti- parallelamente rispetto alle linee del campo magnetico ( "180") è identico allo schema per "0" e ciò è concorde con il fatto che la bussola aviaria basata sulla coppia di radicali sia intrinsecamente una bussola ad inclinazione e non una bussola classica. Siccome la bussola ad inclinazione non distingue il polo sud dal polo nord, in quanto nel- l’emisfero boreale le linee del campo geomagnetico si inclinano verso il basso in direzione del polo nord, mentre nell’emisfero australe le linee del campo geomagnetico si inclinano verso il basso in direzione del polo sud, e dunque gli schemi visivi sono indistinguibili, tale informazione viene fornita all’uccello grazie al suo sistema vestibolare situato nell’o- recchio interno.[30] In ogni modo sorge lo stesso problema nel momento in cui l’animale vola in prossimità dell’equatore e perde la capacità vestibolare di differenziare il polo nord dal polo sud; limitandoci all’analisi del pettirosso, questo problema è poco vincolante in quanto tale animale migra dall’Europa al Nord Africa, restando "lontano" dall’equatore. Per capire come interpretare le informazioni ricevute dal campo geomagnetico ottenute dal meccanismo di coppia di radicali, bisogna considerare come questa informazione ap- paia durante il movimento della testa: Se l’uccello vola parallelamente rispetto al vettore campo magnetico e muove la testa all’insù, il disco opaco seguirà il movimento dei suoi occhi con una velocità angolare ridotta; In effetti la velocità angolare dipende dalla geometria della lente oculare. Nel nostro modello, il disco si muove con una velocità angolare che è la metà della velocità angolare dell’occhio, in quanto come è osservabile dalla figura 2.1 la variazione angolare del raggio 1 è la metà di quella di Z1, siccome l’angolo (1, 0’, C) è la metà dell’angolo (1, O, C). Se l’uccello facesse su e giù con la testa, vedrebbe il disco salire e scendere seguendo il movimento della testa e tale disco risulterebbe centrato soltanto se l’animale guarda parallelamente o anti-parallelamente rispetto alla direzione del campo magnetico. Ragionamento analogo per il movimento laterale destra sinistra della testa. I pittogrammi in figura 2.2 non rappresentano comunque situazioni comportamentali da parte dell’uccello realistiche, in quanto in volo tali animali cercano di stare con la testa in posizione orizzontale per facilitare il volo.

15 2 – Visione Magnetica

Figura 2.2: Schemi di modulazione visivi dovuti al campo geomagnetico 0,5 G per un uccello che guarda in direzioni distinte ad angoli di 0°, 30°, 60°, 90°, 120°, 150°, e 180° rispetto al vettore campo geomagnetico. Le illustrazioni schematiche vicino agli schemi visivi indicano la corrispondente direzione lungo la quale viaggia l’animale ad Urbana- Champaign (linea di campo geomagnetico inclinata di 68°). Fonte:[31]

Per rappresentare un esempio più realistico, mostriamo nelle figura 2.3e 2.4 come gli schemi visivi cambiano se l’uccello ruota in un piano parallelo alla superficie terrestre; la rotazione in questo piano comporta una sovrapposizione degli effetti discussi in prece- denza, ovvero una sovrapposizione dello spostamento della testa laterale e verticale. Nella figura 2.5 vengono mostrati gli schemi di modulazione visivi per campi di diversa intensità con l’animale che guarda parallelamente rispetto alle linee del campo. La diversa intensità del campo ha effetti sul contrasto e sulla forma degli schemi visivi. Il contrasto è più forte per campi di 0,5 G e 1,0 G e diminuisce per campi più o meno intensi, risultando appena percettibile per campi di 0,1 G. Questi risultati sono compatibili con le evidenze sperimentali ottenute da Wiltschko et al nel 1972 [50] come sopra citate. Inoltre questo modello riesce a spiegare ulteriori osservazioni sperimentali inizialmente non comprensibili [49]; Wiltschko osservò che dopo 3 giorni di acclimatamento gli uccelli erano capaci di orientarsi anche in presenza di campi con intensità maggiori o minori del intervallo precedentemente citato, ad esempio 0,16 o 1,5 G; inoltre in caso di acclimatamento per un campo di 1,5 G, gli uccelli erano in grado di orientarsi sia per il campo di 1,5 G sia per quello geomagnetico di 0,5 G, ma non per campi di intensità intermedi, ad esempio di 0,8 G. Gli schemi 2.4 ci permettono di fornire una possibile spiegazione a queste osservazioni: per campi molto intensi cambia soltanto la forma del disco e il suo contrasto, dopo diversi giorni l’animale riesce ad abituarsi al nuovo schema e dunque a ricavare nuovamente informazioni dal nuovo campo magnetico, senza perdere la capacità di orientarsi per il campo precedente.

16 2 – Visione Magnetica

Figura 2.3: Schemi di modulazione visivi dovuti al campo geomagnetico per un uccello che vola parallelamente all’orizzonte ad Urbana-Champaign e guarda in diverse direzioni. Fonte:[31]

Figura 2.4: Visione panoramica di Francoforte, Germania. L’immagine mostra la prospet- tiva del paesaggio registrata da un uccello che vola ad altitudine di 200 metri rispetto al suolo e guarda in direzione dei vari punti cardinali. L’inclinazione del campo magnetico è di 66°, valore medio di quella regione. Fonte:[38]

17 2 – Visione Magnetica

Figura 2.5: Schemi di modulazione visivi per campi magnetici di diverse intensità per un uccello che guarda in direzione parallela al vettore campo magnetico. Fonte:[31]

Osservazioni

Gli schemi di modulazione visivi presentati in questo capitolo devono essere considerati formali, delle rappresentazioni antropomorfiche degli stimoli dell’occhio dell’animale attraverso un sistema ordinato di fotorecettori dovuti a campi magnetici statici esterni, e non quello che effettivamente il volatile vede. Siccome il reale apparato visivo del pettirosso contiene due occhi, fornendo un immagine a 360°, e presenta variazioni di sensibilità su diverse aree della retina e una geometria della retina non perfettamente sferica, com- porterà ulteriori variazioni degli schemi di modulazione visivi e differenze nel modo in cui questi elaborano le informazioni. Ulteriori modelli in cui si tiene conto di queste correzioni non verranno analizzati nella seguente tesi.

2.2 I candidati magnetorecettori

A questo punto bisogna trovare un candidato magnetorecettore per la bussola aviaria.

2.2.1 La magnetite In questo paragrafo presenteremo inizialmente, per completezza di discorso, l’ipotesi sulla quale ﬁno a pochi anni fa si pensava si potesse basare la magnetoricezione di alcuni animali, ovvero la presenza di cristalli di magnetite, un minerale con naturali proprietà magnetiche, in molti degli animali e microrganismi che sembravano possedere questo senso magnetico. L’ipotesi che la magnetoricezione potesse basarsi sulla presenza di cristalli di magnetite all’interno del corpo degli animali nacque dall’idea che il senso magnetico biologico della bussola aviaria potesse assomigliare ad una classica bussola usata dall’uomo, ovvero un ago magnetico formato dalla magnetite (F e3O4), il quale presenta risposte classiche in presenza di un campo magnetico esterno. 18 2 – Visione Magnetica

In particolare nei primi anni del duemila alcune ricerche mostravano che i cristalli di magnetite sembravano trovarsi in certi neuroni all’interno del becco superiore dei piccioni viaggiatori [13], e questo suggeriva che i loro neuroni rispondessero a segnali magnetici raccolti dai cristalli e poi mandati a loro volta nel cervello dell’animale; inoltre ulteriori evidenze sperimentali mostravano che i piccioni si disorientano e perdono la loro abilità di rilevare il campo geomagnetico quando hanno attaccate al becco delle piccole calamite, dove pare si trovino i neuroni contenenti magnetite.[29] In effetti, dal punto di vista classico, un piccolo cristallo di magnetite con un diametro di circa 50 nm ha un momento magnetico permanente grande abbastanza da permettere l’allineamento del cristallo con un campo magnetico di bassa intensità, anche di 0,5 G, fornendo informazioni direzionali alla bussola aviaria. [19][18] Se ci fosse una catena di piccole particelle di magnetite, il momento magnetico indotto causerebbe un’attrazione e repulsione tra i cristalli adiacenti causando un allungamento o accorciamento della catena, effetto che verrebbe rilevato da un eventuale recettore meccanico e che rappresenterebbe la base della risposta del senso magnetico alla variazione dell’intensità del campo magnetico esterno. Tuttavia, sebbene sembrava si fosse finalmente individuato il sito della magnetoricezione, si dovette rincominciare tutto da capo nel 2012 quando un gruppo di ricerca australiano pubblicò un articolo[44] in cui si descriveva un particolareggiato studio in tre dimensioni del becco dei piccioni, usando la risonanza magnetica, e si concludeva che quelle cellule, chiamate macrofagi, contenenti magnetite nel becco superiore dell’uccello certamente non hanno nulla a che fare con la magnetoricezione, ma difendono l’animale da infezioni, ingerendo microrganismi invasori o rimuovendo cellule morte per apoptosi.

2.2.2 I crittocromi

Note le ipotesi e i risultati presentati nel modello precedente, possiamo elencare i criteri essenziali che deve avere un candidato magnetorecettore:

1. Il magnetorecettore deve essere legato biologicamente ad un fotorecettore (solo luce blu o verde) che inizia il processo di coppia di radicale.

2. Il magnetorecettore deve contenere una coppia di molecole capaci di compiere reazioni chimiche basate sul meccanismo di coppia di radicali inﬂuenzato da un campo magnetico debole.

3. Siccome abbiamo supposto che tale processo avvenga nell’occhio, il magnetorecettore deve essere connesso alla catena di trasduzione nervosa visiva; inoltre i recettori devono essere disposti in un modo ordinato in modo tale da fornire la dipendenza dall’orientazione necessaria aﬃnchè funzioni la bussola aviaria; ad esempio la loro orientazione deve ricoprire un vasto intervallo angolare.

Attualmente si suppone che i magnetorecettori ricercati siano i crittocromi; i crittocromi sono una classe di flavoproteine, cioè contenenti una molecola derivata dall’acido nuclei- co riboflavina( il flavina adenina dinucleotide FAD), responsabili della sincronizzazione, scatenata dalla luce, dei ritmi circadiani di molte specie viventi [26]. 19 2 – Visione Magnetica

In seguito elenchiamo in che modo tali composti organici soddisfano i requisiti sopra elencati:

1. I crittocromi possiedono al proprio interno fotorecettori di luce blu, chiamate ﬂavine (FAD), che avviano il processo di coppia di radicale. [1][7].

2. Dopo aver assorbito un fotone di luce blu, il pigmento ﬂavina adenina dinucleotide FAD emette un elettrone da uno dei suoi atomi, lasciando al suo posto una lacuna elettronica; questa può essere occupata da un altro elettrone , donato da una coppia di elettroni in correlazione appartenenti ad un amminoacido, chiamato triptofano, conenuto sempre all’interno della proteina crittocromo. Questo processo corrisponde al meccanismo di coppia di radicali ricercato. [22]

3. I crittocromi sono stati scoperti sulla membrana limitante interna della retina di diversi animali (ad esempio i topi [26]) sulla quale risultano essere distribuiti uniformemente presentando appunto un grande intervallo angolare di orientazione.

Nel 2004 tre tipi di crittocromi sono stati trovati negli occhi dei pettirossi.[27]

20 Capitolo 3

Veriﬁche sperimentali

In questo capitolo presenteremo l’esperimento eseguito da Ritz et al a Francoforte [32], il quale ci permette di identiﬁcare il processo di coppia di radicali come il candidato prin- cipale per il funzionamento della bussola aviaria, mostrando ulteriormente come l’ipotesi della magnetite è inadatta a spiegare tale fenomeno. A conclusione di questo progetto di tesi analizzeremo brevemente alcuni problemi e aspetti ancora incompresi della magnetoricezione.

3.1 L’esperimento di Ritz

L’esperimento eseguito da Ritz et al mostra come campi magnetici oscillanti disturbano la capacità degli uccelli di orientarsi, e aumentare o diminuire la frequenza del campo lo rende meno efficiente nella sua azione di disturbo. Questo esperimento stabilisce inoltre come campi magnetici oscillanti possono essere usati come strumenti per stabilire l’effettivo coinvolgimento di una reazione di coppia radicale negli uccelli; in aggiunta studiando l’intervallo di frequenze all’interno del quale campi oscillanti modificano il meccanismo di coppia di radicale, si può pervenire ad ulteriori informazioni riguardo la natura chimica della coppia di radicali coinvolta.

3.1.1 Modello matematico

Per calcolare teoricamente la veridicità dell’esperimento si è ricalcolata la triplet yield (si veda equazione 1.2) in assenza e presenza di campi oscillanti, mostrando come per ottenere la stessa variazione della triplet yield dovuta a campi oscillanti poco intensi, è necessario un campo magnetico molto più intenso di quello oscillante. Per fare ciò, si è scelto inizialmente un modello di coppia di radicali con un solo protone e con accoppiamento iperﬁne, ignorando l’accoppiamento dipolare tra gli elettroni ed omettendo l’iterazione di Zeeman in quanto ci interessano campi magnetici molto deboli. In termini dell’Hamiltoniana del sistema questa corrisponde all’equazione 1.16 con un solo protone, ovvero: [43] Hˆ = aSˆR · Iˆ+ SˆR · A · Iˆ+ ω SˆRz + SˆPz (3.1) 21 3 – Veriﬁche sperimentali

Dove con R si indica il radicale contenente il protone; a è la parte isotropica dell’interazione iperfine; A è un tensore a traccia nulla contenente la parte anisotropica dell’interazione iperfine; SˆR è l’operatore momento angolare di spin elettronico per il radicale R e SˆRz è la sua componente lungo la direzione del campo magnetico (posto lungo l’asse z); SˆP è l’operatore momento angolare di spin protonico per il radicale R; Iˆ è l’operatore momento angolare di spin nucleare; La frequenza di Larmor ω dello spin elettronico è calcolato nel seguente modo ω = gµBB0/~, dove si è scelto il fattore giromagnetico uguale a 2 per entrambi gli elettroni. Indicate con αx, αy e αz le componenti non nulle diagonali di A, definiamo l’assialità del tensore nel seguente modo: (aX + aY ) α = (3.2) 2a

Nel calcolo teorico presentato nel seguente esperimento si sono scelti i seguenti parametri: a di 5 G, α di 0,3, ed un tempo di vita di 20µs (tempo di vita medio della ﬂavina-triptofano osservato sperimentalmente nella coppia di radicali [14]). Dopo aver risolto l’equazione di Liouville-von Neumann (equazione 1.7) in presenza di un campo magnetico statico di 0,46 G, si è determinato, mediante integrazione numerica dell’equazione 1.7, la variazione nella triplet yield ΦO causata da un campo magnetico oscillante di 1,3 MHz in risonanza con lo splitting dovuto al campo statico di 0,46 G; per confronto, calcolando la variazione della triplet yield dovuta ad una diminuzione del campo magnetico statico ΦS a 0,12 G, in quanto si è notato sperimentalmente che ciò comporta un disorientamento dell’animale [50], tale variazione risulta essere uguale a quella ottenuta per un campo oscillante di 1,3 MHz con intensità di 0,3 mG, ovvero molto meno intenso dei campi presenti nell’esperimento.

3.1.2 Apparato strumentale e procedura del test

L’esperimento è stato eseguito in capanne di legno nel giardino dell’istituto Zoologico di Francoforte, dove il campo geomagnetico locale presenta un intensità di 0,46 G e un inclinazione di 66° rispetto la direzione Nord, utilizzando 12 pettirossi catturati in autunno durante la loro migrazione verso sud ed il test è stato eseguito in primavera quando questo animale emigra verso nord. Per generare campi oscillanti è stata utilizzata una bobina (210 cm di diametro) montata su un telaio di legno girevole che circondava la zona del test. Gli uccelli sono stati posti in degli imbuti di Emlen e venivano testati individualmente una volta al giorno. Un imbuto di Emlen è fatto nel seguente modo: è un imbuto a forma di cono rovesciato (nel seguente esperimento il diametro massimo superiore misura 35 cm, mentre l’altezza 20 cm) con del tampone inchiostrato sul fondo e carta assorbente sull’interno dei lati inclinati (si veda ﬁgura 3.1); quando un uccello salta, o svolazza sui lati dell’imbuto, lascia tracce che danno informazioni sulla direzione che cerca di prendere il volatile per volare via. La sommità dell’imbuto presenta un emettitore di luce blu/verde (il picco di frequenza è a lunghezza d’onda λ = 565nm e il picco a mezza altezza è a una lunghezza d’onda di 533 e 583 nm) che raggiunge l’uccello con un intensità di 2.1 mWm−2. 22 3 – Veriﬁche sperimentali

Il test iniziava quando la luce viene emessa nelle gabbiette e durava 75 minuti ogni volta. Ogni uccello è stato testato 3 volte in ogni condizione ma con un ordine casuale, in modo tale da non poter creare eventuali condizioni di acclimatamento per l’animale.

Figura 3.1: Esempio di tubo di Emlen. Fonte:[2]

3.1.3 Analisi dei dati Per l’analisi dei dati si è divisa la carta assorbente nell’imbuto di Emlen in 24 settori, e le tracce rilasciate dalle zampette degli uccelli in ogni settore sono state contate da sperimentatori ignari dell’indagine in corso, in modo tale da non influenzare l’esito della raccolta dati. Ricavate le tre direzioni di volo dell’uccello per ogni condizione del test, si è calcolato il vettore medio con lunghezza rb e angolo αb per ogni condizione. I dati raccolti sono mostrati nella tabella 3.3. Con i 12 vettori costruiti si è ottenuto per ogni condizione un Grand mean vector utilizzando il test di Rayleigh (si veda appendice A), in modo tale da ricavare informazioni sulla dispersione direzionale degli uccelli in ogni condizione. I test sono stati eseguiti nelle seguenti diverse condizioni: a. Presenza del solo campo geomagnetico. b. Presenza del campo geomagnetico e di un campo oscillante di disturbo a banda larga (0.1–10 MHz) con intensità di 0,85 mG, in quanto molte biomolecole presentano lo splitting dovuto all’interazione iperfine in quel range di frequenze.[43] c. Presenza del campo geomagnetico e di un campo di disturbo di 4,7 mG con frequenza di 7,0 MHz posto parallelamente rispetto il campo geomagnetico (24° rispetto al nord geografico in senso orario). d. Presenza del campo geomagnetico e di un campo di disturbo di 4,7 mG con frequenza di 7,0 MHz posto ad un angolo di 24° rispetto il campo geomagnetico (Parallela rispetto al nord geografico). e. Presenza del campo geomagnetico e di un campo di disturbo di 4,7 mG con frequenza di 7,0 MHz posto ad un angolo di 48° rispetto il campo geomagnetico (24° rispetto al nord geografico in senso antiorario). 23 3 – Verifiche sperimentali

Una rappresentazione graﬁca delle direzioni medie di volo degli uccelli è mostrata nella ﬁgura 3.2.

Figura 3.2: Eﬀetti di campi magnetici oscillanti sul comportamento direzionale dei pettirossi. I triangolini indicano la direzione di volo media dei 12 uccelli nelle varie condizioni. Le freccie rappresentate indicano i grand mean vectors. Fonte:[32]

Figura 3.3: Tabella dei dati raccolti durante l’esperimento di Ritz; con rb e αb si intende rispettivamente la lunghezza e l’angolo del vettore direzionale del volo dell’uccello rispetto alla direzione nord della circonferenza ottenuto per ogni condizione del test. Nell’ultima riga sono riportati i Grand mean vectors e l’angolo medio ottenuti per ogni condizioni. Fonte:[32]

24 3 – Veriﬁche sperimentali

3.1.4 Risultati

Come si evince dai dati raccolti mostrati nelle figure 3.2 in condizioni normali (figura 3.2a) i pettirossi mostrano un’orientazione di volo diretta verso nord, come ci si aspetta dalle loro classiche migrazioni primaverili, ma in presenza di un campo di disturbo oscillante l’animale risulta fortemente disorientato (figura 3.2b). Per confermare che la modifica comportamentale dell’animale è causata da un effetto diretto del campo magnetico oscillante sulla bussola aviaria e non da effetti aspecifici, si è variato l’allineamento del campo ad una frequenza di 7.0 MHz: come si osserva dalle figure 3.2c,3.2d e 3.2e, quando il campo oscillante è posto parallelamente al campo magnetico gli uccelli risultano essere ben orientati nelle classiche direzioni di migrazione e non c’è una differenza osservabile dal loro classico comportamento; in contrasto, quando lo stesso campo oscillante viene posto ad un angolo diverso, rispettivamente 24° e 48° rispetto al campo geomagnetico, gli uccelli risultano essere fortemente disorientati. Le frequenze per le quali si mostra una perturbazione dovuta a campi oscillanti per il meccanismo di coppia di radicali non dipendono soltanto dalla natura chimica della coppia, ma anche dall’allineamento del campo oscillante rispetto al campo statico (quello geomagnetico in tal caso.).[6] Questo implica che siccome la risposta della bussola aviaria basata sul meccanismo di coppia di radicali può dipendere dall’allineamento tra il campo oscillante e il campo geomagnetico, ulteriori effetti aspecifici di disturbo sul comportamento dell’animale risultano essere indipendenti da quest’ultimo. Grazie a questo esperimento, inoltre, è possibile escludere l’ipotesi che la magnetoricezione nei pettirossi possa avvenire grazie alla magnetite, in quanto non sono previsti cambi di allineamento magnetico per recettori di magnetite per campi oscillanti così deboli fino a frequenze più grandi di 100 kHz[17].

3.2 Aspetti irrisolti

Questi studi hanno stimolato un’esplosione di interesse nella magnetoricezione, spingendo tanti ricercatori a trovare altri animali che possano possedere questo senso magnetico, addirittura un’equipe della University of Auckland studiando le migrazioni della trota ha osservato che quest’animale possiede la magnetoricezione; inoltre studiando l’anatomia dell’animale si è ipotizzato che il luogo in cui potrebbero trovarsi i magnetorecettori possa essere il naso. Se l’ipotesi fosse corretta, sarebbe il primo esempio di una specie che riesce ad annusare il campo magnetico terrestre.[46] Nonostante si siano fatti incredibili passi avanti nella comprensione del fenomeno, la scoperta della magnetoricezione in diverse specie di animali ha portato alla nascita di diverse questioni alle quali ancora oggi non si giunge ad una conclusione univoca; per esempio, come fanno i radicali liberi della coppia a rimanere in correlazione quantistica sopravvivendo alla decoerenza abbastanza a lungo da fare la diﬀerenza dal punto di vista biologico. 25 3 – Veriﬁche sperimentali

3.2.1 La decoerenza nel processo aviario

Quando si analizzano sistemi quantistici in presenza di ambienti caldi e rumorosi, ovvero in presenza di ambienti con i quali il sistema interagisce in modo irreversibile in diversi modi, come quelli in cui avvengono i processi biologici, necessariamente bisogna scontrarsi con il fenomeno della decoerenza. Possiamo deﬁnire la decoerenza come il meccanismo dinamico, interamente prevedibile dalle leggi di evoluzione quantistiche, responsabile per l’apparizione della natura classica del sistema come conseguenza dell’interazione con l’ambiente.[16] Ad oggi il lavoro cardine nella comprensione di come la bussola aviaria basata sul meccanismo di coppia di radicali possa sopravvivere alla decoerenza abbastanza a lungo è l’articolo pubblicato nel 2011 scritto da Vedral et al [45]. Nell’articolo di Vedral et al si è aggiunto all’equazione 1.9 il contributo del rumore dovuto alle varie interazioni tra il sistema e l’ambiente, quali ad esempio l’interazione spin-orbita tra le particelle e l’accoppiamento dipolare, per fare ciò si è utilizzata l’equazione maestra di Lindblad:

i k n o k n o S ˆ T ˆ X † 1 † † ρ˙(t) = − [H, ρ(t)]− QS, ρ(t) − QT, ρ(t) + Γi LiρLi − Li Liρ + ρLi Li ~ 2 2 i 2 (3.3) In questa equazione, gli operatori di rumore Li sono σx, σy e σz per ogni spin elettronico preso singolarmente, in modo tale da avere un totale di 6 operatori e per ognuno di essi −1 si è scelto lo stesso rate di decoerenza Γ; inoltre si è posto ks = kT = k = 1µs in modo tale da poter calcolare la singlet yield in assenza e presenza del rumore mediante l’equazione 1.1. I risultati ottenuti d quest’ultimo calcolo sono mostrati nella ﬁgura 3.4.

Figura 3.4: Dipendenza angolare della singlet yield in presenza di rumore (per k = 1µs−1). La curva blu rappresenta la curva ottenuta in assenza di rumore, mentre le curve rosse rappresentano le diverse singlet yields in presenza di rate di decoerenza Γ diverse. Dal graﬁco si evince che per rate di rumore Γ ≥ 0.1k si hanno eﬀetti drastici sull’intensità della singlet yield. Fonte:[45]

26 3 – Veriﬁche sperimentali

Dal grafico si comprende qual è approssimativamente l’ordine di grandezza del rate di decoerenza affinchè la bussola aviaria smetta di funzionare, ovvero per quale valore di Γ si perda la dipendenza angolare della singlet yield; tale valore risulta essere Γ ≥ 0.1k ovvero la coerenza quantistica del meccanismo di coppia di radicali dovrebbe durare qual- che decina di microsecondi, molto di più dei tempi rilevati in molti processi biologici dei pettirossi, e potenzialmente abbastanza a lungo da segnalare al pettirosso in che direzione volare. La veridicità dei risultati ottenuti da Vedral et al è stata messa in dubbio recentemente in diversi articoli scientifici; ad esempio nell’articolo presentato da Mouritsen et al [9] si è mostrato sperimentalmente come campi magnetici artificiali generati da una vasta gamma di apparati elettronici disturbano fortemente il senso dell’orientamento degli uccelli, e hanno ipotizzato che queste ulteriori interazioni tra il sistema quantistico e l’ambiente ri- ducono fortemente la durata della decoerenza del processo quantistico, rendendo soltanto alcune specie di animali in grado di utilizzare il loro "senso magnetico".

27 Conclusioni

Nel seguente lavoro di tesi abbiamo analizzato la magnetoricezione, soffermandoci principalmente su come quest’ultima si mostri nei pettirossi, presentando prima come questa possa esibirsi come una bussola ad inclinazine e in seguito il meccanismo, chiamato meccanismo di coppia di radicali, che può essere la causa del suo funzionamento. Dopo aver presentato il modello teorico della magnetoricezione, abbiamo costruito un modello basato su un organo visivo per poter spiegare come la bussola aviaria possa essere azionata, mostrando inoltre come i Crittocromi soddisfino tutti i requisiti necessari per essere i magnetoricettori ricercati. Nell’ultimo capitolo abbiamo descritto l’esperimento di Ritz, ed infine abbiamo citato le questioni ancora irrisolte legate alla comprensione del fenomeno nei pettirossi. Ad oggi la magnetoricezione è stata scoperta in una vasta gamma di specie animali, in- clusa una miriade di uccelli, mammiferi, invertebrati e perfino in diversi microrganismi. Nella maggior parte dei casi, il meccanismo preciso risulta essere ancora incompreso o non ancora sottoposto ad indagini e dunque la completa comprensione di questa capacità risulta essere ancora misteriosa; ma è da questi e altri misteri che emerge forse la miglior virtù umana: il desiderio di conoscere.

28 Appendice A

Il test di Rayleigh

Il test di Rayleigh[3] è un metodo di analisi statistica dei dati circolare, ovvero non esiste lo 0 e il valore massimo e minimo sono scelti arbitrariamente. Questo test è generalmente usato quando si vogliono ricavare informazioni direzionali estratte dai dati raccolti durante l’esperimento; per ottenere ciò si usa rappresentare i dati raccolti mediante vettori, chiamati Grand mean vectors, nel piano euclideo le cui coordinate (X,Y ) siano indipendenti e seguano entrambe la distribuzione normale cen- trata. Deﬁnito una circonferenza di raggio arbitrario R in un piano cartesiano (X,Y ), per rappresentare il Grand mean vector si utilizza il suo modulo r e l’angolo medio θr, deﬁniti nel seguente modo: Pn sin xi Y = i=1 R n Pn yi i=1 cos (A.1) X = R n p r = X2 + Y 2

X Y cos a = sin a = r r (A.2) sin a θr = arctan cos a

Il valore r rappresenta anche una misura di dispersione angolare, avendo un signiﬁ- cato analogo a quello posseduto dalla deviazione standard nelle classiche distribuzioni statistiche con delle leggere eccezioni in seguito elencate:

1. Assume valore compreso in un range tra 0 e 1.

2. Il valore 0 rappresenta una dispersione uniforme.

3. Il valore 1 rappresenta una completa concentrazione lungo una direzione.

29 Bibliograﬁa

[1] Cashmore AR Ahmad M. «HY4 gene of A. thaliana encodes a protein with charac- teristics of a blue-light photoreceptor». In: Nature 366 (1993), pp. 162–166. [2] J. Al-Khalili e J. McFadden. La fisica della vita: La nuova scienza della biologia quantistica. Bollati Boringhieri Saggi. Bollati Boringhieri, 2015. isbn: 9788833974149. url: https://books.google.it/books?id=qCrkCQAAQBAJ. [3] E Batschelet. Circular statistics in biology. London : Academic, 1981. isbn: 0120810506. [4] C.J. Joachain B.H. Bransden. Physics of atoms and molecules; second edition. Prentice Hall, pp. 296–300. [5] Steven Boxer, C E D Chidsey e M G Roelofs. «Magnetic Field Effects on Reaction Yields in the Solid State: An Example from Photosynthetic Reaction Centers». In: Annual Review of Physical Chemistry 34 (nov. 2003), pp. 389–417. doi: 10.1146/ annurev.pc.34.100183.002133. [6] J.M. Canfield et al. «A perturbation theory treatment of oscillating magnetic fields in the radical pair mechanism». In: Chemical Physics 182.1 (1994), pp. 1 –18. issn: 0301-0104. doi: https : / / doi . org / 10 . 1016 / 0301 - 0104(93 ) E0442 - X. url: http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/0301010493E0442X. [7] Anthony R. Cashmore et al. «Cryptochromes: Blue Light Receptors for Plants and Animals». In: Science 284.5415 (1999), pp. 760–765. issn: 0036-8075. doi: 10.1126/science.284.5415.760. eprint: https://science.sciencemag.org/ content/284/5415/760.full.pdf. url: https://science.sciencemag.org/ content/284/5415/760. [8] A. J. Hoff (Ed.) Advanced EPR: Applications in biology and biochemistry. Elsevier, Amsterdam, 1989. [9] Svenja Engels et al. «Anthropogenic electromagnetic noise disrupts magnetic compass orientation in a migratory bird». In: Nature 509 (mag. 2014). doi: 10.1038/ nature13290. [10] U. Fano. «Description of States in Quantum Mechanics by Density Matrix and Operator Techniques». In: Rev. Mod. Phys. 29 (1 1957), pp. 74–93. doi: 10.1103/ RevModPhys.29.74. url: https://link.aps.org/doi/10.1103/RevModPhys.29. 74. [11] R. Haberkorn. «Density matrix description of spin-selective radical pair reactions.» In: Molecular Physics (1976), pp. 1491–1493. 30 BIBLIOGRAFIA

[12] B. C. Hall. Quantum theory for mathematicians, volume 267. Springer, 2013. [13] Marianne Hanzlik et al. «Superparamagnetic Magnetite in the Upper Beak Tissue of Homing Pigeons». In: Biometals 13.4 (2000), pp. 325–331. issn: 1572-8773. doi: 10.1023/A:1009214526685. url: https://doi.org/10.1023/A:1009214526685. [14] Kevin Henbest et al. «Magnetic-field effect on the photoactivation reaction of Esche- richia coli DNA photolyase». In: Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 105 (ott. 2008), pp. 14395–9. doi: 10.1073/pnas. 0803620105. [15] Hamish Hiscock. «Long-lived spin coherence in radical pair compass magnetoreception». Thesis (Ph.D.) University of Oxford, 2018. [16] Erich Joos et al. Decoherence and the Appearance of a Classical World in Quantum Theory. Springer, 2003. doi: 10.1007/978-3-662-05328-7. [17] J. Kirschvink. Sensory Transduction. Society of General Physiologists 45th Annu. Symp. Rockefeller Univ. Press, New York, 1992. [18] J. L. Kirschvink e M. M. Walker. Magnetite biomineralization and magnetoreception in organisms. Springer, 1985, pp. 243–254. [19] Joseph L. Kirschvink e James L. Gould. «Biogenic magnetite as a basis for magnetic field detection in animals». In: Biosystems 13.3 (1981), pp. 181 –201. issn: 0303- 2647. doi: https://doi.org/10.1016/0303- 2647(81)90060- 5. url: http: //www.sciencedirect.com/science/article/pii/0303264781900605. [20] Henry L. Yeagley e F C. Whitmore. «A Preliminary Study of a Physical Basis of Bird Navigation». In: Journal of Applied Physics 18 (gen. 1948), pp. 1035 –1063. doi: 10.1063/1.1697587. [21] M. J. M. Leask. «A physicochemical mechanism for magnetic field detection by migratory birds and homing pigeons». In: Nature 267 (1977), pp. 144–145. [22] Miriam Liedvogel et al. «Chemical Magnetoreception: Bird Cryptochrome 1a Is Excited by Blue Light and Forms Long-Lived Radical-Pairs». In: PLOS ONE 2.10 (ott. 2007), pp. 1–7. doi: 10.1371/journal.pone.0001106. url: https://doi. org/10.1371/journal.pone.0001106. [23] Alan M. Lewis, David Manolopoulos e P J. Hore. «Asymmetric recombination and electron spin relaxation in the semiclassical theory of radical pair reactions». In: The Journal of chemical physics 141 (lug. 2014). doi: 10.1063/1.4890659. [24] David Manolopoulos e P J Hore. «An improved semiclassical theory of radical pair recombination reactions». In: The Journal of chemical physics 139 (set. 2013), p. 124106. doi: 10.1063/1.4821817. [25] F.W. Merkel e W Wiltschko. «Magnetismus und Richtungsfinden zugunruhiger Rotkehlchen (Erithacus rubecula)». In: Vogelwarte 23 (gen. 1965), pp. 71–77.

31 BIBLIOGRAFIA

[26] Yasuhide Miyamoto e Aziz Sancar. «Vitamin B2-based blue-light photoreceptors in the retinohypothalamic tract as the photoactive pigments for setting the circadian clock in mammals». In: Proceedings of the National Academy of Sciences 95.11 (1998), pp. 6097–6102. doi: 10.1073/pnas.95.11.6097. url: https://app. dimensions.ai/details/publication/pub.1009833981andhttp://www.pnas. org/content/95/11/6097.full.pdf. [27] Andrea Möller et al. «Retinal cryptochrome in a migratory passerine bird: a possible transducer for the avian magnetic compass». In: Die Naturwissenschaften 91 (gen. 2005), pp. 585–8. doi: 10.1007/s00114-004-0578-9. [28] N. Mohtat et al. «Magnetic Field Effects on the Behavior of Radicals in Pro- tein and DNA Environments». In: Photochemistry and Photobiology 67.1 (1998), pp. 111–118. doi: 10 . 1111 / j . 1751 - 1097 . 1998 . tb05173 . x. url: https : / / onlinelibrary.wiley.com/doi/abs/10.1111/j.1751-1097.1998.tb05173.x. [29] Cordula Mora et al. «Magnetoreception and its trigeminal mediation in the homing pigeon. Nature 432, 508-511». In: Nature 432 (dic. 2004), pp. 508–11. doi: 10. 1038/nature03077. [30] Donald E. Parker. «The Vestibular Apparatus». In: Scientific American 243.5 (1980), pp. 118–137. issn: 00368733, 19467087. url: http://www.jstor.org/ stable/24966461. [31] Thorsten Ritz, Salih Adem e Klaus Schulten. «A Model for Photoreceptor-Based Magnetoreception in Birds». In: Biophysical journal 78 (mar. 2000), pp. 707–18. doi: 10.1016/S0006-3495(00)76629-X. [32] Thorsten Ritz et al. «Resonance effects indicate a radical-pair mechanism for avian magnetic compass». In: Nature 429.6988 (2004), p. 177. [33] Christopher Rodgers e P J Hore. «Chemical magnetoreception in birds: The radical pair mechanism». In: Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 106 (feb. 2009), pp. 353–60. doi: 10.1073/pnas.0711968106. [34] Jun John Sakurai. Modern quantum mechanics; rev. ed. Reading, MA: Addison- Wesley, 1994. url: https://cds.cern.ch/record/1167961. [35] Klaus J Schulten, Charles E. Swenberg e Albert Weiler. «A Biomagnetic Sensory Mechanism Based on Magnetic Field Modulated Coherent Electron Spin Motion». English (US). In: Zeitschrift fur Physikalische Chemie 111.1 (1978), pp. 1–5. issn: 0942-9352. doi: 10.1524/zpch.1978.111.1.001. [36] Klaus J Schulten et al. «Magnetic field dependence of the geminate recombination of radical ion pairs in polar solvents». English (US). In: Zeitschrift fur Physikalische Chemie 101.1-6 (1976), pp. 371–390. issn: 0942-9352. doi: 10.1524/zpch.1976. 101.1-6.371. [37] T. W. Graham Solomons. chimica organica. Zanichelli, 1988. [38] Ilia A. Solov’yov, Henrik Mouritsen e Klaus Schulten. «Acuity of a cryptochrome and vision-based magnetoreception system in birds.» In: Biophysical journal 99 1 (2010), pp. 40–9. 32 BIBLIOGRAFIA

[39] U. Steiner. «K. M. Salikhov, Yu. N. Molin, R. Z. Sagdeev, A. L. Buchachenko: Spin Polarization and Magnetic Effects in Radical Reactions, Vol. 22 aus “Studies in Physical and Theoretical Chemistry”, Elsevier Scientific Publ. Comp., Amsterdam, Oxford, New York, Tokyo 1984. 419 Seiten, Preis: DM 225,-». In: Berichte der Bunsengesellschaft für physikalische Chemie 88.11 (1984), 1168B–1169. doi: 10. 1002/bbpc.198400037. eprint: https://onlinelibrary.wiley.com/doi/pdf/ 10.1002/bbpc.198400037. url: https://onlinelibrary.wiley.com/doi/abs/ 10.1002/bbpc.198400037. [40] Ulrich E. Steiner e Thomas Ulrich. «Magnetic field effects in chemical kinetics and related phenomena». In: Chemical Reviews 89.1 (1989), pp. 51–147. doi: 10.1021/ cr00091a003. eprint: https://doi.org/10.1021/cr00091a003. url: https: //doi.org/10.1021/cr00091a003. [41] STEPHEN T. EMLEN et al. «Magnetic Direction Finding: Evidence for Its Use in Migratory Indigo Buntings». In: Science (New York, N.Y.) 193 (set. 1976), pp. 505– 8. doi: 10.1126/science.193.4252.505. [42] C.R. Timmel et al. «Effects of weak magnetic fields on free radical recombination reactions». In: Molecular Physics 95.1 (1998), pp. 71–89. doi: 10 . 1080 / 00268979809483134. eprint: https://doi.org/10.1080/00268979809483134. url: https://doi.org/10.1080/00268979809483134. [43] C.R. Timmel et al. «Model calculations of magnetic field effects on the recombination reactions of radicals with anisotropic hyperfine interactions». In: Chemical Physics Letters 334.4 (2001), pp. 387 –395. issn: 0009-2614. doi: https://doi. org/10.1016/S0009-2614(00)01436-6. url: http://www.sciencedirect.com/ science/article/pii/S0009261400014366. [44] C.D. Treiber et al. «Clusters of iron-rich cells in the upper beak of pigeons are ma- crophages not magnetosensitive neurons». English. In: Nature 484 (2012), pp. 367– 370. issn: 0028-0836. doi: 10.1038/nature11046. [45] Vlatko Vedral et al. «Sustained Quantum Coherence and Entanglement in the Avian Compass». In: Phys. Rev. Lett. 106 (4 2011), p. 040503. doi: 10 . 1103 / PhysRevLett . 106 . 040503. url: https : / / link . aps . org / doi / 10 . 1103 / PhysRevLett.106.040503. [46] Michael Mathew Walker et al. «Structure and function of the vertebrate magnetic sense». In: Nature 390 (1997), pp. 371–376. [47] W Wiltschko e R Wiltschko. «Magnetic orientation in birds». In: Journal of Expe- rimental Biology 199.1 (1996), pp. 29–38. issn: 0022-0949. eprint: https://jeb. biologists.org/content/199/1/29.full.pdf. url: https://jeb.biologists. org/content/199/1/29. [48] W Wiltschko e Roswitha Wiltschko. «Migratory orientation of European Robins is affected by the wavelength of light as well as by a magnetic pulse». In: Journal of Comparative Physiology 177 (set. 1995), pp. 363–369. doi: 10.1007/BF00192425.

33 BIBLIOGRAFIA

[49] Wolfgang Wiltschko. «Further Analysis of the Magnetic Compass of Migratory Birds». In: (1978). A cura di Klaus Schmidt-Koenig e William T. Keeton, pp. 302– 310. [50] Wolfgang Wiltschko e Roswitha Wiltschko. «Magnetic Compass of European Ro- bins». In: Science (New York, N.Y.) 176 (mag. 1972), pp. 62–4. doi: 10.1126/ science.176.4030.62. [51] Wolfgang Wiltschko et al. «Red light disrupts magnetic orientation of migratory birds». In: Nature 364 (mar. 1993), pp. 525–527. doi: 10.1038/364525a0.

34 Ringraziamenti

Al termine di questo primo ciclo di studi ritengo di sentirmi molto fortunato per la marea di persone che mi sono state accanto in questi anni e spero di poter ringraziare abbastanza in quest’ultima pagina.

Vorrei ringraziare il prof. Miele, relatore di questa tesi di laurea, non solo per la grande conoscenza che mi ha donato ma per avermi fatto riscoprire la gioia e lo stupore fanciul- lesco nel conoscere cose che nemmeno osavo immaginare. Senza di Lei questa tesi non avrebbe preso vita!

Grazie di cuore alle donne della mia vita: a mia nonna per la sua saggezza, a mia mam- ma per il suo coraggio, ad Oriana perché è il mio orgoglio, ad Antonella perché mi ha insegnato a sorridere sempre anche davanti alle sventure, a Martina perché il solo suo pensiero mi rende felice e a Chiara, la mia piccoletta, per essere stata la mia roccia ﬁn dall’inizio.

Grazie Papà per avermi insegnato che nella vita tutti sbagliano, ma l’importante è fare tesoro dei propri errori.

Grazie Vigilante, in te ho trovato non un semplice compagno di studi ma un fratello con il quale condividere gioie e dolori in questi tre anni.

Grazie Gionny Pork, Alfred e Mauri per avermi regalato serate napoletane indimenti- cabili.

Grazie a tutti i miei amici per non avermi mai fatto sentire solo in questi anni: GRAZIE Verce, Dario, Riccardo, Antimo, Clemente, Pietro, Carminuccio, Mazza, Torre, Ciccio, Cita, Mini, Mark, Ludo, Giggione, Paganuccio, Barbato e tanti altri ancora.