USO DE HABITATS E ECOMORFOLOGIA DE GIRINOS NA SERRA DA MANTIQUEIRA, SP
Felipe Bittioli Rodrigues Gomes
2009 UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA
INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS, LETRAS E CIÊNCIAS
EXATAS
SÃO JOSÉ DO RIO PRETO
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA ANIMAL
FELIPE BITTIOLI RODRIGUES GOMES
BIÓLOGO
USO DE HABITATS E ECOMORFOLOGIA DE GIRINOS NA
SERRA DA MANTIQUEIRA, SP
Dissertação apresentada ao Instituto
de Biociências, Letras e Ciências
Exatas, da Universidade Estadual
Paulista, para obtenção do Título de
Mestre em Biologia Animal
ORIENTADOR: Dra. Denise de Cerqueira Rossa-Feres
CO-ORIENTADOR: Dr. Itamar Alves Martins
2009 Gomes, Felipe Bittioli Rodrigues. Uso de habitats e ecomorfologia de girinos na Serra da Mantiqueira, SP / Felipe Bittioli Rodrigues Gomes. – São José do Rio Preto : [ s. n.], 2009. 85 f. : il. ; 30 cm.
Orientador: Denise de Cerqueira Rossa-Feres Co-orientador: Itamar Alves Martins Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista, Instituto de
Biociências, Letras e Ciências Exatas
1. Ecologia animal. 2. Anura. 3. Girinos. 4. Uso de habitat – Mata Atlântica (SP). 5. Ecomorfologia. I. Rossa-Feres, Denise de Cerqueira. II. Martins, Itamar Alves. III. Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas. IV. Título.
CDU – 597.8
Ficha catalográfica elaborada pela Biblioteca do IBILCE Campus de São José do Rio Preto - UNESP DATA DA DEFESA: 26/03/2009
Banca examinadora
TITULARES:
Profa. Dra. Denise de Cerqueira Rossa Feres ______
(Orientadora)
UNESP / São José do Rio Preto
Prof. Dr. Arif Cais ______
UNESP / São José do Rio Preto
Profa. Dra. Elieth Floret Spirandelli Cruz ______
UNESP / Botucatu
SUPLENTES:
Prof. Dr. Ricardo Janini Sawaya ______
Instituto Butantan - UNESP / São José do Rio Preto
Prof. Dra. Cynthia Peralta de Almeida Prado ______
UNESP / Jaboticabal
I DEDICATÓRIA
Dedico essa conquista a uma velhinha,
que tinha um quintal com muita flor, fruta, planta medicinal
e algumas galinhas...
...que no auge de seus 85 anos, depois de seis meses de cama,
após quebrar a perna, andando com bengala,
ainda se preocupava em trazer para mim,
dentro de um caixinha de fósforos, um besouro bonito, uma pedra diferente ou uma semente colorida...
Uma velhinha que fazia o arroz mais gostoso e o chocolate
quente mais cheio de larvinhas...(rs).
Minha avó Esmeralda (em lembrança desde 2007).
Tenho certeza que mesmo não entendendo,
você ficaria muito feliz por mais um degrau alcançado!
Meu amor por você é eterno
Um dia a gente ainda se encontra...
Te amo!
II AGRADECIMENTOS
A professora Dra. Denise de Cerqueira Rossa-Feres, primeiramente pela orientação, não apenas pensando no desenvolvimento de um bom trabalho, mas sim, na formação de um “pesquisador” e, também pela paciência comigo pelas “faltas de base” e pela distancia! Professora, “muitissíssimo” obrigado!
Ao professor Dr. Itamar Alves Martins, pela orientação inicial na época da graduação, por ter me apresentado esse mundo “sapológico”, por ter me ensinado, orientado, co- orientado e aberto tantas portas! Por ter me auxiliado na logística e boa parte do financiamento do projeto e, por ter cedido as dependências do laboratório na
Universidade de Taubaté. Apesar de alguns desentendimentos, sou eternamente grato.
Cheguei onde cheguei por você! Meus mais sinceros agradecimentos.
A minha família biológica ou não: minha mãe Denise Bittioli, meu pai Mauro R.
Gomes e minha irmã Beatriz B. R. Gomes, a vó Neusa e o vô Valter e o tio Denis, que mesmo algumas vezes não concordando com essa escolha de carreira, sempre me deram apoio e suporte! Agradeço também aos meus amigos de Quiririm! Amo vocês demais... Vocês são meu alicerce! Sem vocês eu não seria ninguém!
A minha namorada Renata C. Santos de Lima, por me agüentar por mais de 5 anos, pelas valiosas conversas, pelo enorme carinho, por suportar a distância, e por me fazer um homem tão feliz e apaixonado, por você! Te amo.
III Ao pessoal do Laboratório de Zoologia da Universidade de Taubaté, o técnico
Eduardo, pelas conversas e ajudas, e os alunos e ex-alunos Vanessa Mendes,
Francine Sales e Christiane Rached pelo auxílio nas coletas, limpeza, triagem e criação dos girinos e levantamento bibliográfico; Fernanda Almeida, Camila Marion pelas conversas, ao Álvaro F. B. Junqueira pela indispensável ajuda nas coletas e pelas inúmeras risadas; Marco A. Crozariol pelas conversas, risadas e auxilio nas coletas.
Sou grato também a alguns professores de UNITAU, em especial a dois: prof. Dr.
Valter José Cobo e a profa. Dra. Ana Aparecida da Silva Almeida, dois professores que eu me espelho para ser igual quando crescer!
Ao pessoal do Laboratório de Ecologia Animal da UNESP de São José do Rio Preto: o técnico Carlos, e aos colegas Fausto Nomura, Vitor H. M. Prado, Diogo B. Provete,
Michel Garey, Ricardo Brassaloti, Thiago Oliveira, Rinneu Borges, Fernando R. da Silva, Carlos E. Conte e Arthur A. Bispo e outros colegas que fiz, Rodrigo Zieri,
Lia Raquel Santos, Luis Gustavo Gorgato e o Crasso, pelas inúmeras dicas, conversas produtivas, tanto no laboratório como nos escritórios! Sou grato também pelas risadas e especialmente pelo “pouso” tantas vezes requisitado!!!
Aos tantos outros colegas da graduação e da pós-graduação em Ciências Biológicas da
UNESP de S. J. do Rio Preto.
IV Ao professor Dr. Francisco Langeani Neto e a bióloga Manoela Marinho do
Laboratório de Ictiologia da UNESP de S. J. do Rio Preto por terem emprestado o equipamento e auxiliado nas fotografias dos girinos.
A todos os professores do Departamento de Zoologia e Botânica (UNESP /S. J.
Rio Preto) que de algumas forma me auxiliaram, em especial ao prof. Dr. Gustavo Q.
Romero e a profa. Dr. Lílian Casatti, por terem aceitado o convite para a banca de qualificação e, a seus orientados Mônica C. Bastos e Camila Vieira, pelo auxílio nas análises estatísticas. Também aos funcionários da Seção de Pós-Graduação, pela ajuda.
Ao INPE, nas pessoas do prof. Dr. Gilberto Fisch e ao Dr. Celso Thomas, por me encaminharem e cederem alguns dados climatológicos referentes a Campos do Jordão.
A FAPESP, primeiramente pela bolsa TT3 (# 05-51931/8), que me ajudou a amadurecer, direcionando as idéias e, em seguida pela bolsa de Mestrado (# 07-
52973/1), sem a qual seria quase impossível o desenvolvimento deste estudo.
Ao Parque Estadual de Campos do Jordão, ao COTEC e ao Instituto Florestal (#
260108-001.228/0 2008), por terem aberto suas portas para o desenvolvimento do projeto, pela ajuda e, por terem cedido as licenças.
Ao IBAMA∕ RAN pela licença de coleta (# 14088-1).
A Deus, por tornar possível tudo que eu sempre busquei...
V ÍNDICE
Resumo ...... 1 Abstract ...... 3 Introdução ...... 5 Estrutura de Comunidades ...... 5 Ecomorfologia...... 7 Material e Métodos ...... 9 Área amostrada...... 9 Ambientes amostrados...... 10 Metodologia da amostragem...... 14 Análise da morfologia externa...... 14 Uso do habitat...... 17 Análises estatísticas...... 17 Inventário de espécies e diversidade...... 17 Uso do habitat...... 18 Morfologia externa...... 19 A morfologia reflete o uso do habitat ou o grau de parentesco...... 20 Resultados ...... 22 Diversidade e ocorrência espaço-temporal...... 22 Uso do habitat...... 24 A morfologia reflete o uso do habitat ou o grau de parentesco...... 26 Discussão ...... 30 Diversidade e ocorrência espaço-temporal...... 30 A morfologia reflete o uso do habitat ou o grau de parentesco...... 36 Considerações Finais ...... 40 Referências Citadas ...... 42 Tabelas ...... 53 Figuras ...... 67 Apêndices ...... 79
VI RESUMO
Por utilizarem diversos tipos de habitats e serem relativamente abundantes, girinos de anfíbios anuros são considerados ótimos objetos de estudo para se entender a estruturação das comunidades. A forma do corpo dos girinos varia enormemente de acordo com o tipo de habitat que utilizam e estudos em ecomorfologia podem responder quais características corpóreas são mais importantes para a ocupação do ambiente.
Buscando estas respostas foram amostrados mensalmente, ao longo de um ano, nove corpos d’água (três lagoas, três riachos e três poças temporárias) no Parque Estadual de
Campos do Jordão (PECJ), Serra da Mantiqueira, SP. O PECJ localiza-se no Bioma de
Mata Atlântica e sua vegetação é constituída por Mata de Araucária, Mata Latifoliada de
Encosta Atlântica e Campos de Altitude. Foram determinadas a riqueza, a abundância e a diversidade de cada comunidade. A estrutura dos corpos d’água foi determinada por meio de 12 descritores ambientais. Foram registrados girinos de 17 espécies de oito famílias, sendo Hylidae a mais representativa em riqueza de espécies e em abundância total. A maior riqueza de espécies foi registrada nas lagoas permanentes (10 espécies), enquanto as poças temporárias e os riachos apresentaram a mesma riqueza (cinco espécies). A maioria das espécies foi especialista para tipo (riachos, poças temporárias e lagoas) e para uso de hábitat (cada corpo d’água), o que não impediu que a sobreposição no uso de hábitat fosse alta para 88% das 17 espécies registradas. Contudo, essa alta sobreposição ocorreu entre as espécies pertencentes a uma mesma guilda de especialistas para cada tipo de corpo d’água. As espécies de diferentes guildas apresentaram baixa sobreposição no uso de hábitat. Correspondente a isso, a composição de espécies nos corpos d’água amostrados refletiu os três tipos de corpos d’água. O fluxo, a duração da
água, o tamanho e a profundidade dos corpos d’água foram os descritores com maior influência na distribuição espacial dos girinos e, dos 16 atributos morfológicos, os mais
1 importantes na diferenciação das guildas de girinos foram a altura relativa do corpo, a posição dos olhos, a altura relativa da nadadeira dorsal, a largura relativa da musculatura da cauda e a altura relativa da cauda. Foi possível detectar que girinos com morfologia mais generalizada foram associados às lagoas, que são corpos d’água permanentes, de maiores dimensões e profundidade, enquanto girinos que apresentaram corpo deprimido e cauda longa foram associados aos riachos e girinos com corpo comprimido e cauda curta foram associados às poças temporárias. Portanto, os agrupamentos de espécies morfologicamente semelhantes, além de não terem refletido o grau de parentesco, revelam grande semelhança morfológica entre espécies que ocuparam o mesmo tipo de corpo d’água, indicando a influência de fatores ecológicos contemporâneos na distribuição espacial das espécies e, portanto, na estrutura das comunidades estudadas.
2 ABSTRACT
Tadpoles are considered a good model to understand community structure because they use several types of habitats and are relatively abundant. The body shape of tadpoles varies greatly according to the habitat type, and studies in ecomorphology can link body features to the habitat occupation. In this study we selected nine water bodies - three permanent ponds, three permanent streams and three temporary puddles - in the Parque
Estadual de Campos de Jordão (PECJ), São Paulo State, southeast Brazil. The PECJ is situated in the Atlantic Rain Forest, and it is characterized by Floresta de Araucária
(Araucaria angustifolia), Floresta Latifoliada de Encosta Atlântica and Campos de
Altitude. The richness, abundance, diversity and spatial and seasonal occurrences of the species were determined in each habitat, through the samplings, accomplished with deep nets. The structure of the water bodies was determined using 12 environmental descriptors. Tadpoles of 17 species, belonging to eight families, were recorded, being
Hylidae the most representative in richness and total abundance. The great species richness was recorded in permanent ponds. Temporary puddles and streams showed the same richness (5 species). Most of the species were specialist to water body type
(streams, temporary puddles and permanent ponds) and to habitat use (each water body), did not preventing/avoiding the high overlap in the habitat use for 88% of the 17 recorded species. However, the high overlap occurred among the species belonging to the same guild of specialists for each type of water body. The species of different guilds showed low overlap in habitat use and, corresponding to that, the species composition reflected the three types of sampled water bodies. The flow and duration of the water, the size and the depth of water bodies influenced greatly the tadpoles’ spatial distribution. From the 16 morphological attributes measured for tadpoles, the most important to differentiate the guilds was the relative height of the body, the position of
3 the eyes, the relative height of the fin, the relative width of the tail musculature and relative height of the tail. We could detect that tadpoles with more general morphology were associated to the permanent ponds, which were the largest and depthest water bodies; tadpoles with depressed bodies and long tails were associated with streams and, tadpoles with compressed bodies and small tails were associated to temporary ponds.
Therefore, the cluster of species morphologically similar, besides they have not reflected the degree of taxonomic closeness, revealed great morphological similarity among species that occupied the same type of water body, indicating the influence of contemporary factors in the spatial distribution and, therefore, in the structure of the communities studied.
4 1. INTRODUÇÃO
1.1. Estrutura da Comunidade
Uma comunidade pode ser caracterizada como um conjunto de organismos de diversas espécies, que se relacionam intra e interespecificamente (BEGON et al., 1988;
RICKLEFS & SCHLUTER, 1993). Apesar da definição de comunidade ser bastante difundida na literatura, os pesquisadores ainda discutem seu conceito e se esforçam para delimitá-la (CRUMP, 1982; BROOKS & McLENNAN, 1993). Segundo LEWINSOHN
(1990) a problemática central da ecologia de comunidades está na explicação da origem dos processos que mantêm a coexistência e a sobrevivência das diversas espécies em determinadas situações ambientais.
Diversos estudos indicam que a coexistência de espécies e a estrutura de comunidades são influenciadas por fatores muito diversos, de natureza abiótica (como temperatura e grau de heterogeneidade do habitat) e biótica (como interações entre as espécies e a produtividade do ecossistema) (DAJOZ, 2005). Em diversos grupos de vertebrados foi demonstrado que a coexistência entre populações de diferentes espécies
é facilitada por divergência ecológica, produzida em parte devido às interações interespecíficas, que promovem e regulam a distribuição espacial e temporal nas comunidades (WELLS, 1977; MacNALLY, 1979). Dessa forma, os estudos geralmente são efetuados por meio da determinação da estrutura da comunidade local, procurando caracterizar e explicar combinações de espécies que coexistem em determinadas situações ambientais (LEWINSOHN, 1990).
Na região neotropical é registrada a maior riqueza de anfíbios anuros do planeta
(CRUMP, 1974; HEYER et al., 1990; ANDRADE et al., 2008; ROSSA-FERES et al.,
2008; SBH, 2009). O conhecimento do uso do hábitat, e o modo como esse e outros recursos são partilhados pelas espécies, é importante para o entendimento dos fatores
5 determinantes da distribuição e abundância dos anuros e, conseqüentemente, da estrutura das comunidades (TOFT, 1985; ROSSA-FERES & JIM, 1994; ETEROVICK &
SAZIMA, 2001; ETEROVICK & FERNANDES, 2001; ETEROVICK, 2003). Girinos de anuros são modelos adequados para estudos de competição, predação, ecomorfologia e estruturação de comunidades (DASH & HOTA, 1980; WOODWARD, B. D. 1983;
ANDRADE et al., 2007), pois são abundantes e encontram-se limitados aos corpos d’água em que vivem, brejos, poças, lagoas e riachos, o que facilita a delimitação das comunidades e otimiza as amostragens (ANDRADE et al., 2007).
Vários fatores bióticos e abióticos têm sido reconhecidos por apresentarem grande influência na distribuição espaço-temporal e na estruturação de comunidades de girinos. Entre os fatores bióticos pode-se citar a competição (SCHOENER, 1983;
BARNETT & RICHARDSON, 2002) e a predação (HEYER et al., 1975; GASCON,
1995; OLIVEIRA, 2008), e entre os fatores abióticos estão o hidroperíodo (ROSSA-
FERES & JIM, 1996), o clima (SANTOS et al., 2007) e o grau de heterogeneidade ambiental (ETEROVICK & SAZIMA, 2000; ETEROVICK & FERNANDES, 2001).
Dentre os fatores abióticos, a heterogeneidade ambiental tem sido reconhecida como uma das melhores explicações para a variação na diversidade de espécies
(HUSTON, 1994). Diversos estudos desenvolvidos no Brasil (e.g. CARDOSO et al.,
1989; POMBAL Jr., 1997; BRANDÃO & ARAÚJO, 1998; BERNARDE &
KOKUBUM, 1999) indicam que ambientes complexos permitem a coexistência de um número maior de espécies de anuros que ambientes homogêneos, por disponibilizar maior número de microambientes. Contudo, poucos realmente testaram esta correlação
(ETEROVICK, 2003; VASCONCELOS & ROSSA-FERES, 2005; SANTOS et al.,
2007). A caracterização dos tipos de corpos d’água utilizados pelos anuros para reprodução e, principalmente, a verificação da associação das espécies com esses
6 descritores, são informações básicas e de grande importância para a proposição de estratégias de conservação de áreas e de espécies (CANDEIRA, 2007).
1.2 - Ecomorfologia
A forma do corpo de um organismo e o modo como eles vivem em um ambiente são temas de estudos antigos. Aristóteles (séc. IV a.C.) já sugeria uma relação entre a forma do corpo e o ambiente em peixes de água doce (LINDSEY, 1978), e foi com estes organismos que o conceito de ecomorfologia foi mais desenvolvido (BOCK & Von
WAHLERT, 1965; WINEMILLER & PIANKA, 1990; BREDA et al., 2005). Estudos nesta área procuram identificar como os organismos são “construídos” e as conseqüências evolutivas do design adquirido. Nesse sentido, a comparação da forma com o uso de recursos ambientais possibilita medir o modo de operação real dos organismos (PERES-NETO, 1999). Assim, a ecomorfologia pode ser definida como o estudo da relação entre a forma do corpo de um organismo com fatores físicos externos e elementos ambientais (BAREL, 1983; BOCK & Von WAHLERT, 1965), os quais interagem e influenciam de algum modo a estrutura corpórea do organismo, durante toda ou parte da vida (BOCK & Von WAHLERT, 1965).
Os girinos de anuros ocorrem em diversos tipos de habitats e apresentam imensa diversidade morfológica (ALTIG & McDIARMID, 1999). A grande diversidade de habitats ocupada pelos girinos de anfíbios anuros é ainda mais evidenciada quando se considera a efemeridade deste estágio de vida dos anuros (McDIARMID & ALTIG,
1999). Apesar da base funcional de determinadas estruturas morfológicas ainda não ser compreendida muitas das variações morfológicas, como as características bucofaríngeas
(filtros bucais) e orais externas (papilas e dentículos labiais), as diversas configurações das nadadeiras e a forma do corpo, são correlacionadas com o ambiente e com os modos
7 pelos quais os girinos obtêm alimento (McDIARMID & ALTIG, 1999). Girinos que se alimentam de partículas suspensas na superfície d’água podem ter a boca em posição dorsal e olhos lateralmente dirigidos, os que vivem na coluna d’água apresentam corpo achatado lateralmente, nadadeiras altas e olhos dirigidos lateralmente, e girinos bentônicos geralmente apresentam corpo achatado dorso-ventralmente, olhos dorsais e, em geral, se alimentam de matéria orgânica depositada no substrato ou de algas que crescem aderidas a substratos submersos (HEYER, 1973; ALTIG & McDIARMID,
1999).
ALTIG & JOHNSTON (1989) propuseram uma classificação ecomorfológica para os girinos, com dois grandes grupos fundamentados no modo pelo qual os girinos se alimentam: endotróficos, que se nutrem de fontes parentais e exotróficos, que se nutrem de alimentos do ambiente externo. Nestes dois grupos foram definidas 21 guildas, embasadas em caracteres externos, como a forma do corpo e da cauda, a posição dos olhos, o tipo e posição do aparelho bucal, o comportamento alimentar e a utilização conhecida ou presumida do habitat. Neste contexto, algumas guildas refletem claramente uma história comum, como formas fossoriais de ambientes lóticos, outras não refletem o parentesco, como formas neustônicas que revelam convergência entre espécies de grupos distintos (ALTIG & McDIARMID, 1999). Entretanto, poucos estudos têm sido feitos em busca do entendimento da natureza primitiva ou derivada dos caracteres larvais
(e.g. ETEROVICK & FERNANDES, 2001; HAAS, 2003; ANDRADE et al., 2007).
ROSSA-FERES (2006) e ETEROVICK & FERNANDES (2001), estudando comunidades de girinos de habitats diferentes, lênticos e lóticos respectivamente, chegaram a conclusões semelhantes: o uso de recursos pelos leptodactilídeos mantém o padrão plesiomórfico de Neobatrachia, indicando uma história evolutiva conservativa,
8 enquanto Hylidae apresenta grande diversificação no uso de recursos, refletindo a grande variação da morfologia externa e de estruturas orais internas.
Nesse contexto, os objetivos deste estudo são caracterizar a morfologia e determinar os padrões de distribuição espacial e temporal de comunidades de girinos em diferentes tipos de corpos d’água no Parque Estadual de Campos do Jordão, Serra da
Mantiqueira, buscando responder as seguintes perguntas: (i) os girinos partilham hábitat
(tipos de corpos d’água)? (ii) se compartilham, qual o grau de partilha de hábitat entre as espécies? (iii) existem espécies hábitat-especialistas e a qual tipo de hábitat estão associadas? (iv) a morfologia dos girinos está associada com o tipo de hábitat ou com o grau de parentesco entre as espécies?
3. MATERIAL E MÉTODOS
3.1. Área amostrada
A Serra da Mantiqueira caracteriza-se por uma imponente escarpa voltada para o
Vale do Paraíba, cujos desníveis excedem 2000 m de altitude. A Mantiqueira é recortada por vales, ou gargantas, por onde descem rios, afluentes do Rio Paraíba do Sul na sua margem esquerda. A Serra da Mantiqueira forma o segundo degrau do planalto brasileiro, conhecido como “antigos maciços do Brasil Atlântico”, sendo o primeiro degrau formado pela Serra do Mar (PRADO & ABREU, 1995).
A região de Campos do Jordão (22°45’S e 45°30’W) é caracterizada pelo encontro de três regiões florísticas: Mata de Araucária, Mata Latifoliada de Encosta
Atlântica e Campos de Altitude (SEIBERT et. al., 1975). O clima da região é caracterizado como subtropical de altitude, mesotérmico e úmido, com temperatura
9 média de 22°C nos meses mais quentes e mínimas inferiores a 0°C nos meses mais frios
(SEIBERT et al., 1975).
O estudo foi conduzido no Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ) que se situa no planalto de Campos do Jordão, ao norte do município (SEIBERT et. al., 1975).
O PECJ possui 8300 hectares e, corresponde a aproximadamente um terço do município.
Apresenta altitudes que variam de 1030 a 2007 m acima do nível do mar, e índices pluviométricos irregulares, com média anual de 1900 mm (SEIBERT et al., 1975).
3.2. Ambientes amostrados
Foram amostrados nove corpos d’água: três poças temporárias no interior de fragmentos de mata secundária tardia, três lagoas permanentes em área aberta e três riachos no interior de fragmentos de mata primária, todos localizados no PECJ, entre
1490 e 1780 m de altitude.
3.2.1.Poças temporárias de interior de mata:
- Poça Temporária 1 (PT1; Figura 1). Localizada no interior de fragmento de mata secundária tardia, que possui árvores de grande e médio. Apresenta formato semicircular e dimensões de aproximadamente 35 m x 5,5 m x 0,25 m de profundidade máxima. Cerca de metade da região marginal é constituída por barranco baixo (até 30 cm) e na outra metade, a margem possui relevo com leve declive, o que permite a retenção da água. O fundo da poça é totalmente coberto por vegetação submersa e cerca de 40% da superfície é recoberta por vegetação emergente da família Poaceae. A água retida é límpida e, sendo possível observar o fundo.
- Poça Temporária 2 (PT2; Figura 1). Localizada no interior de fragmento de mata secundária tardia, que possui árvores de grande e médio porte. Apresenta formato
10 semicircular, com uma pequena reentrância em um dos lados. Esta é a menor das poças amostradas, com 14 m x 6,5 m x 0,37 m de profundidade máxima. As margens apresentam inclinação suave e são recobertas por gramíneas (Poaceae). Uma árvore pequena cresce no interior da poça, cujo fundo é recoberto por gramíneas e pequena quantidade de folhas que se acumulam em alguns pontos do corpo d’água. Uma grande
árvore caída ocupa desde a margem até o meio da poça. A água retida é límpida e, sendo possível observar o fundo.
- Poça Temporária 3 (PT3; Figura1). Localizada no interior de fragmento de mata secundária tardia, que possui árvores de pequeno e médio porte. A poça possui formato semicircular, com aproximadamente 30,5 x 6,0 m x 0,27 cm de profundidade máxima. A margem direita é constituída por um barranco com 40 cm de altura e a margem esquerda apresenta declive ameno. Nas margens se encontram árvores, principalmente da família
Myrtaceae, moitas de Poaceae e samambaias-açú (Pteridophyta). Todo o fundo da poça é recoberto por vegetação submersa (Poaceae), além de existirem quatro árvores e moitas de vegetação emergente (Poaceae) no interior da poça. A água retida é límpida e, sendo possível observar o fundo.
3.2.2. Lagoas permanentes de área aberta:
- Lagoa Permanente do Escritório (LP1; Figura 2). Localizada na área de visitação do PECJ próxima ao escritório da administração, em área aberta mas próxima
(cerca de 50 m de distância) de um fragmento de mata de araucária (Araucária angustifolia e Podocarpus sp.). Possui formato retangular com os cantos arredondados, e dimensões de 62 m x 22 m x 1,2 m de profundidade máxima. As margens são planas e recobertas por gramíneas (Poaceae). O fundo da lagoa é lodoso e toda sua superfície é recoberta por vegetação flutuante (Nympheaceae). Na extremidade direita encontra-se
11 uma grande área com vegetação emergente de ciperáceas (Cyperaceae), e na extremidade esquerda encontra-se uma grande “ilha” de vegetação flutuante com dicotiledôneas herbáceas, ciperáceas e taboa (Typhaceae). A água da lagoa provém de uma mina subterrânea e é escoada para um pequeno córrego. A água da lagoa permite visibilidade de aproximadamente 0,15 m de profundidade, não sendo possível observar o fundo.
- Lagoa Permanente do Mirante (LP2; Figura 2). Também localizada na área de visitação do PECJ, onde antes havia um mirante, e é a primeira de uma série de três lagoas construídas para fins ornamentais. Possui formato triangular com os cantos arredondados, com 27 m x 26 m x 0,80 m de profundidade máxima. As margens possuem declive acentuado e são recobertas por gramíneas (Poaceae). O fundo é do tipo lodoso. No interior do corpo d’água, próximo a uma das margens há gramíneas e pequenas moitas de dicotiledôneas herbáceas, e parte da superfície (aproximadamente 50
%) é recoberta por vegetação flutuante (Nympheaceae). A água apresenta partículas de silte em suspensão, porem é possível a observação do fundo.
- Lagoa Permanente do Instituto de Pesca (LP3; Figura 2). Localiza-se na borda de um fragmento de mata secundária tardia. Foi construída por represamento de um braço do Riacho da Galharada, com a função de prover uma pré-decantação da água que abastece as criações de trutas do Instituto de Pesca. Possui formato triangular alongado, com 40 m x 16 m x 2 m de profundidade. As margens são constituídas por barrancos com cerca de 1,5 m de altura. O fundo é lodoso. Nas margens laterais há vegetação de gramíneas e bambuzinho (Poaceae). Na porção final da lagoa, próximo à barragem, há uma extensa formação vegetal de taboa (Typhaceae). A água da lagoa apresenta muita matéria em suspensão, não seno possível observar o fundo.
12 3.2.3. Riachos de interior de mata:
- Riacho da Celestina (R1; Figura 3). Localizado no interior de fragmento de mata primária, possui em média 2,0 m de largura e 0,40 m de profundidade máxima. As margens são barrancos com cerca de 1,0 m de altura. O fundo é bastante pedregoso, com rochas grandes no leito e outras menores próximas as margens. Apresenta uma grande área de remanso, com aproximadamente 1,0 m de profundidade, e fundo lodoso recoberto por serrapilheira. A região marginal é recoberta por samambaias
(Pteridophyta) e árvores de pequeno porte. A água é límpida permitindo a visualização do fundo.
- Riacho da Galharada (R2, Figura 3). Localizado próximo à lagoa do Instituto de Pesca, no interior de fragmento de mata secundária tardia, a qual recobre quase todo o riacho. Possui aproximadamente 3,0 m de largura e profundidade variando entre 0,20 e 0,70 m. O fundo é arenoso próximo às margens e pedregoso no leito do riacho. Suas margens são constituídas por barrancos com cerca de 50 cm de altura. Dos três riachos analisados, é o de maior porte e correnteza, apresentando a menor quantidade de remansos e abrigos para os girinos. A água é límpida permitindo a visualização do fundo.
- Riacho da Área II (R3; Figura 3). Localizado num grande fragmento de mata primária, que é o mais preservado dos fragmentos estudados. Localiza-se a 6 km da sede, a 1780 m de altitude e é de difícil acesso. Possui aproximadamente 1,5 m de largura e profundidade máxima de 0,25 m. O fundo é pedregoso e arenoso, com poucas
áreas de remanso. As margens são constituídas por barrancos com cerca de 1,5 m de altura. É o riacho de menor porte analisado, localizado na maior altitude e com vegetação de entorno em melhor estado de preservação na área amostrada. A água é límpida permitindo a visualização do fundo.
13 3.3. Metodologia de amostragem
As amostragens tiveram freqüência mensal e foram realizadas entre dezembro de
2006 a fevereiro de 2008. Cada fase de campo teve duração de três a quatro dias. As poças temporárias foram amostradas entre dezembro de 2006 e fevereiro de 2007, período em que retiveram água de chuva, e as poças permanentes e os riachos entre janeiro de 2007 e fevereiro de 2008. Os girinos foram coletados com puçá de malha de 3 mm, e foram fixados e conservados em formol a 10%. O esforço de amostragem foi padronizado por passar o puçá uma vez ao longo de toda a área dos corpos d’água. Nos riachos, a mesma metodologia e esforço foram aplicados em trechos com 200 metros de extensão.
A identificação das espécies foi realizada com base na literatura especializada.
Para a identificação das espécies que não possuem os girinos descritos, estes foram mantidos em laboratório, em aquários com 25 litros e aeração artificial, até um estágio pós-metamórfico que possibilitasse a identificação. Os girinos foram alimentados com ração floculada para peixes ornamentais, oferecida uma vez ao dia e alface macerada ad libitum.
Os exemplares coletados estão depositados na Coleção Científica de Anfíbios
(DZSJRP-Tadpoles) do Departamento de Zoologia e Botânica da UNESP, Campus de
São José do Rio Preto e na Coleção Científica do Laboratório de Zoologia (CCLZU-
IAM) da Universidade de Taubaté – UNITAU, SP.
3.4. Análise da morfologia externa
Para as análises da morfologia externa foram determinadas 17 dimensões morfométricas em no mínimo seis e no máximo 10 girinos de cada espécie ou população, no caso de espécies que utilizaram mais de um tipo de corpo d’água. Foram
14 selecionados girinos entre os estágios de desenvolvimento 35 e 39 (GOSNER, 1960).
Três espécies, Aplastodiscus perviridis, Litobathes catesbeianus e Physalaemus cuvieri, não foram analisadas, visto que não foram coletados girinos em estágios propícios para a mensuração. As dezessete dimensões morfométricas foram determinadas de acordo com
ALTIG & JOHNSTON (1986, 1989), JOHNSTON & ALTIG (1986), McDIARMID &
ALTIG (1999), ETEROVICK & BRANDÃO (2001) e FIGUEIRA (2004):
Comprimento Total, Comprimento do Corpo, Largura do Corpo, Largura da
Musculatura Caudal, Comprimento da Cauda, Altura do Corpo, Altura da Nadadeira
Dorsal, Altura da Musculatura Caudal, Altura da Nadadeira Ventral, Distância
Interocular, Distância Internasal, Distância do Olho ao Focinho, Distância da Narina ao
Focinho, Diâmetro do Olho, Diâmetro da Narina, Comprimento do Espiráculo e Altura da Linha Média do Espiráculo.
As medidas obtidas foram convertidas em atributos morfológicos, a maioria baseados em estudos com peixes (GATZ, 1979 a, b; WATSON & BALON, 1984;
BALON et al., 1986) e alguns modificados a partir das propostas para peixes ou propostos para girinos por FIGUEIRA (2004) e SERON (2005). Posteriormente estes atributos foram utilizados por DIAS (2008) para comunidades de girinos de poças, riachos e brejos de uma área de Mata Atlântica, Serra do Mar, no Estado de São Paulo, com bons resultados. Assim, foram determinados 16 atributos morfológicos para os girinos registrados:
1. Índice de Compressão do corpo: IC = altura máxima do corpo/largura
máxima do corpo
2. Altura Relativa do corpo: ARCo = altura máxima do corpo/comprimento
total
15 3. Comprimento Relativo do Focinho: CRFO= distância do olho ao
focinho/distância da narina ao focinho
4. Comprimento Relativo da Cauda: CCA = comprimento da
cauda/comprimento total
5. Índice de Compressão da Cauda: ICA = altura máxima da cauda/largura
máxima da cauda
6. Altura Relativa da Nadadeira Dorsal: AND = altura máxima da nadadeira
dorsal/altura máxima da musculatura caudal
7. Altura Relativa da Nadadeira Ventral: ANV = altura máxima da nadadeira
ventral/altura máxima da musculatura ventral
8. Largura Relativa da Musculatura Caudal: LMC = largura máxima da
musculatura caudal/comprimento da cauda
9. Altura Relativa da Cauda: ARC = altura da nadadeira dorsal + altura da
nadadeira ventral + altura da musculatura caudal/ altura do corpo
10. Posição das Narinas no Eixo Longitudinal: PNl = distância da narina ao
focinho/distância do olho ao focinho
11. Posição das Narinas no Eixo Transversal: PNT = distância internasal/largura
do corpo
12. Tamanho Relativo das Narinas: TN = maior diâmetro das
narinas/comprimento do
corpo
13. Posição dos Olhos: PO = distância interocular/largura do corpo
14. Tamanho Relativo dos Olhos: TO = diâmetro dos olhos/comprimento do
corpo
16 15. Posição do Espiráculo: PE = altura da linha média do espiráculo/altura
máxima do corpo
16. Comprimento Relativo do Espiráculo: CE = comprimento do
espiráculo/comprimento do corpo
3.5. Uso de hábitat
Para verificar a associação entre a morfologia dos girinos e o tipo de hábitat onde ocorrem, cada corpo d’água foi caracterizado pela determinação de doze descritores estruturais: tamanho, profundidade, duração, fluxo da água, estrutura da vegetação do entorno, tipo de vegetação superficial, porcentagem de vegetação superficial, tipo de fundo, cobertura sobre o fundo, tipo de margem, tipo de vegetação marginal e porcentagem de vegetação marginal (Apêndice 1).
O uso de micro-hábitat foi inferido com base em observações naturalísticas e em caracteres morfológicos, como altura do corpo, altura das nadadeiras dorsal e ventral, posição dos olhos e posição da boca, segundo McDIARMID & ALTIG (1999):
Posição na coluna d’água: próximo à superfície (neustônicos), meia água
(nectônicos) ou próximo ao fundo (bentônicos);
Utilização de refúgios: abriga-se sob vegetação aquática, lama, detritos ou não utiliza refúgios;
Formação de cardumes: forma agregados ou não.
3.6. Análises estatísticas
3.6.1. Inventário de espécies e diversidade
Para verificar a eficiência da amostragem, foram construídas curvas de rarefação de espécies (KREBS, 1999) com 500 aleatorizações, geradas com base na matriz de
17 dados de abundância em cada período (mês) de amostragem. A riqueza de espécies foi estimada por extrapolação da curva de acumulação de espécies, pelos estimadores ICE
(Incidence-based Coverage Estimator) e “Bootstrap”, também com 500 aleatorizações
(COLWELL & CODDINGTON, 1994; SANTOS, 2003). Ambas as análises foram efetuadas no programa computacional EstimateS, versão 6.0b1 (COLWELL, 2000).
A diversidade em cada corpo d’água (diversidade α) foi determinada pela aplicação do índice de Shannon-Wiener (KREBS, 1999) e a equitabilidade pelo índice de Pielou (ODUM, 1988). A variação na composição de espécies entre os corpos d’água
(diversidade β) foi avaliada pelo coeficiente de afinidade de Jaccard (Cj; KOLEFF et al.,
2003). Valores de Cj < 0,50 foram considerados indicadores de alta diversidade beta.
Para verificar se a abundância e a riqueza dos girinos são influenciadas por fatores climáticos (temperatura máxima e mínima do ar, umidade relativa do ar e precipitação mensal) curto, médio e longo prazo, estes foram organizados em quatro conjuntos de dados: médias do mês amostrado, médias do mês com um, dois e três meses de defasagem. Por exemplo, para um mês de defasagem, a abundância ou a riqueza de espécies em dezembro foram relacionadas com os dados climáticos de novembro. A existência de relação foi verificada, para cada conjunto de dados das variáveis climáticas por análise de regressão linear simples (ZAR, 1999), efetuada no programa computacional Statistica 7 (STATSOFT, 2004).
3.6.2. Uso de hábitat
O uso de hábitat pelas espécies foi avaliado pela amplitude do nicho espacial, determinado pela aplicação do Índice de Levins padronizado (BA) (MAGURRAN, 1988;
KREBS, 1999), e pela determinação do grau de similaridade entre as espécies no uso de corpos d’água, pela aplicação do índice de similaridade de Morisita-Horn (CH) com
18 posterior análise de agrupamento pelo método de média não ponderada (UPGMA)
(KREBS, 1999). A primeira análise possibilita determinar quais são e, o número de espécies generalistas e especialistas nas comunidades estudadas. Foram consideradas especialistas as espécies com BA = 0 e generalistas aquelas com BA > 0,30. As demais espécies foram consideradas como apresentando amplitude de nicho intermediária. A análise de similaridade gera uma matriz triangular de sobreposição de nicho entre pares de espécies e a análise de agrupamento possibilita delimitar agrupamentos (guildas) de espécies que utilizam o mesmo recurso, no caso hábitat (corpos d’água). Em ambas as análises, a sobreposição de nicho foi considerada elevada quando CH > 0,70. Para avaliar a perda de informações na construção do dendrograma, foi calculado o coeficiente de correlação cofenética (r; ROMESBURG, 1984), sendo valores de r ≥ 0,80 considerados com um bom ajuste do dendrograma à matriz de similaridade original (ROHLF, 2000).
As análises de agrupamento foram efetuadas no programa computacional PAST
(HAMER et al., 2001). O grau de similaridade na composição de espécies entre os nove corpos d’água amostrados foi determinado pelo índice de similaridade de Jaccard
(KOLEFF et al., 2003).
3.6.3. Morfologia externa
Para visualizar a existência de agrupamentos de espécies morfologicamente semelhantes foram aplicadas duas análises:
1) análise de similaridade, determinada pelo índice de Distancia Euclidiana com posterior análise de agrupamento pelo método de média não ponderada (KREBS, 1999).
O índice de Distância Euclidiana representa a maior distância permitida entre indivíduos considerados do mesmo grupo (KREBS, 1999), sendo considerado um bom índice a ser utilizado para análises morfológicas. Essa análise foi aplicada para o seguinte conjunto
19 de atributos morfológicos: Índice de compressão do corpo, Comprimento relativo da cauda, Altura relativa da nadadeira dorsal, Altura relativa da nadadeira ventral e Largura relativa da musculatura caudal, considerados por ALTIG & JOHNSTON (1989) e
McDIARMID & ALTIG (1999) os atributos morfológicos mais representativos para diferenciar guildas de girinos;
2) Análise de Componentes Principais, considerando o conjunto completo dos 16 atributos morfológicos, com base em matriz de correlação.
Ambas as análises foram realizadas no Programa computacional PAST v. 1.53
(HAMMER et al., 2001). No Apêndice 2 encontra-se o número de girinos mensurados de cada corpo d’água amostrado.
3.6.4. A morfologia reflete o uso de hábitat ou o grau de parentesco?
A associação entre as espécies e os descritores dos habitats (corpos d’água) foi verificada pela aplicação da Análise de Correspondência Canônica (CCA), realizada no programa computacional CANOCO v.4.5 (Ter BRAAK & SMILAUER, 2002). A CCA testa a influência dos fatores abióticos estruturais dos habitats (corpos d’água) na distribuição espacial das espécies, correlacionando uma matriz ambientes/espécies com outra ambientes/fatores estruturais, resultando num gráfico bidimensional no qual a extensão das setas no gráfico é interpretada como a força de determinada variável ambiental em relação à abundância das espécies (Ter BRAAK & SMILAUER, 2002). A
CCA foi aplicada numa matriz mista, com base nos 12 descritores estruturais do hábitat, definidos em variáveis categóricas e quantitativas (Apêndice 1). A significância da relação entre as matrizes foi verificada pelo método de Monte Carlo, com 5999 permutações de matrizes. Foram mantidas apenas as variáveis significativas (p < 0,05) e excluídas as variáveis colineares.
20 Além disso, a influência da morfologia no uso de hábitat pelas espécies foi verificada por comparação da composição de espécies dos agrupamentos de girinos morfologicamente semelhantes (determinados pelo índice de Distância Euclidiana) com a composição de espécies das guildas de girinos com utilização de habitat semelhante
(determinadas pelo índice de Morisita-Horn) (KREBS, 1999).
Para verificar se a morfologia reflete o uso de habitat ou o grau de parentesco entre as espécies foi aplicado o Teste de Mantel, com 5000 permutações, no programa computacional NTSys 2.10 (ROHLF, 2000). O teste de Mantel correlaciona matrizes triangulares (matrizes de similaridade). Em nosso estudo correlacionamos uma matriz de similaridade dos atributos morfológicos com uma matriz de grau de parentesco. As matrizes morfológicas foram construídas de duas formas, uma com os 16 atributos morfológicos determinados para os girinos e outra, com os seis atributos morfológicos mais importantes na diferenciação dos grupos ecomorfológicos obtidos na Análise de
Componentes Principais (ACP). Essas matrizes retangulares originais, contendo os atributos morfológicos foram convertidas em matrizes triangulares pelo índice de
Distância Euclidiana, no programa PAST v. 1.53 (HAMMER et al., 2001). A matriz triangular de grau de parentesco foi construída com base nos clados propostos por
FAIVOVICH et al. (2005), FROST et al. (2006) e GRANT et al. (2006), sendo codificada segundo NELSON (1994) da seguinte forma: 0 para a mesma espécie, 1 para espécies do mesmo grupo taxonômico ou clado filogenético, 2 para espécies do mesmo gênero, 3 para espécies da mesma família e 4 para espécies de diferentes famílias. Em seguida as matrizes triangulares de dissimilaridade morfológica e de grau de parentesco foram correlacionadas pelo teste de Mantel no programa NTSys 2.10 (ROHLF, 2000).
21 4. RESULTADOS
4.1. Diversidade e ocorrência espaço-temporal
Nos nove corpos d’água amostrados foram registrados girinos de 17 espécies de anuros, pertencentes a oito famílias (Tabela 1). A família Hylidae foi a mais diversa e abundante na área amostrada: as dez espécies registradas dessa família, correspondem a
58% do total de espécies registradas e, num total de 14.627 girinos, os hilídeos representam 89% da abundância total. As demais famílias (Microhylidae, Bufonidae,
Leiuperidae, Ranidae, Hylodidae, Cycloramphidae e Centrolenidae) contribuíram cada uma com 6% da riqueza de espécies, sendo que, depois de Hylidae, girinos de Bufonidae foram os mais abundantes, representando 8% da abundância total (Tabela 2). As lagoas permanentes apresentaram as maiores riquezas de espécies, seguidas pelas poças temporárias e pelos riachos (Tabela 3). Esta mesma seqüência foi observada em relação
à abundância dos girinos nos corpos d’água (Tabela 2). A diversidade beta foi alta para
75% dos pares de corpos d’água amostrados, entretanto os altos valores de diversidade beta decorrem das comparações entre corpos d’água diferentes (poças temporárias e riachos, ou lagoas permanentes e poças temporárias), pois entre corpos d’água de mesmo tipo, a diversidade beta foi baixa (Tabela 4).
Nas poças temporárias, ambientes que retiveram água nos meses em que foram registrados os maiores índices pluviométricos do período amostrado (dezembro de 2006 a fevereiro de 2007; Figura 4), foram registrados girinos de cinco espécies: Scinax hayii,
S. obtriangulatus, Dendropsophus microps, Chiasmocleis cf. leucosticta e
Odontophrynus americanus (Tabela 1). Com exceção de D. microps, que ocorreu tanto nas poças temporárias quanto nas lagoas permanentes, as demais espécies foram exclusivas das poças temporárias (Tabela 1). A curva de acumulação e as curvas dos estimadores de riqueza (Figura 5) indicam que a probabilidade de serem encontradas
22 novas espécies nestes ambientes é baixa, pois todas apresentam uma rápida estabilização. Isso decorre do fato que, em dezembro de 2006, assim que as poças temporárias retiveram água, houve uma rápida ocupação pelas espécies de anuros e todas as espécies registradas nesse primeiro mês de amostragem foram encontradas nos meses posteriores (Figura 5). De modo geral, a abundância dos girinos nas poças diminuiu nos meses subseqüentes a dezembro de 2006, com exceção dos girinos de S. obtriangulatus, cuja abundância populacional aumentou em fevereiro de 2007 (Figura
6).
Nos riachos também foram registrados girinos de cinco espécies: Phasmahyla cochranae, Aplastodiscus callipygius, Bokermannohyla circumdata, Hyalinobatrachium eurygnathum e Hylodes magalhaesi (Tabela 1). Com exceção de A. callipygius e B. circumdata que ocorreram tanto nos riachos quanto nas lagoas permanentes, os girinos das três espécies restantes foram registrados exclusivamente nos riachos (Tabela 1). Da mesma forma que para as poças temporárias, a curva de acumulação e as curvas dos estimadores de riqueza mostram uma rápida estabilização, pois todas as espécies que ocuparam os riachos foram encontradas desde as primeiras coletas (Figura 7). Girinos de
Phasmahyla cochranae apresentaram maior abundância no riacho R1 (n = 127), ocorrendo sempre associados a remansos e não ocorreram no riacho R2 (Tabela 2;
Figura 8). Os girinos de Hylodes magalhaesi foram registrados apenas no riacho R3, localizado em uma área com maior altitude (1780 m) onde a mata de entorno é, aparentemente, mais preservada. Girinos de H. eurygnathum ocorreram em todos os riachos analisados, porém com maior abundância no R1. Os dois períodos de maior abundância de girinos nos riachos foram entre março e maio de 2007 e entre agosto e outubro de 2007 (Figura 8).
23 Nas lagoas permanentes foram registrados girinos de 10 espécies (Tabela 1). A curva de acumulação de espécies apresentou rápida estabilização a partir do quarto mês de amostragem (Figura 9). Girinos de Hypsiboas latistriatus (n= 3929 ) e de H. prasinus
(n= 3547 ) foram os mais abundantes nas lagoas e ocorreram durante todo o período de amostragem (Tabela 1; Figura 10).
A riqueza de espécies não foi influenciada pelas variáveis climáticas analisadas
(temperatura máxima e mínima, umidade e pluviosidade) dos meses amostrados, nem dos três meses anteriores à amostragem. Apenas a riqueza de espécies nas poças temporárias apresentou relação com a pluviosidade registrada com três meses de defasagem (Tabela 5).
A abundância das espécies nos corpos d’água com relação aos fatores climáticos, não apresentou um padrão quanto as espécies, famílias ou fatores analisados. Nas lagoas permanentes, cinco espécies apresentaram relação significativa com algumas variáveis climáticas de meses anteriores ao da amostragem (Tabela 6). Nos riachos, duas espécies apresentaram relação significativa com as variáveis ambientais, também com meses em defasagem (Tabela 7). Nas poças temporárias, das cinco espécies, três apresentaram relação significativa com os fatores climáticos, variando desde a média mensal até a média registrada com três meses da defasagem (Tabela 8).
4.2. Uso do habitat
Considerando os nove corpos d’água amostrados, girinos de apenas duas espécies, D. microps e Aplastodiscus callipygius, são considerados generalistas quanto ao uso de hábitat (BA > 0,30). Girinos de 18% (n = 3) das 17 espécies registradas foram considerados especialistas (BA = 0) e 65% (n =11) dos girinos apresentaram amplitude de nicho intermediária (Tabela 9). Considerando o tipo de habitat (poças temporárias,
24 lagoas permanentes e riachos) apenas os girinos de A. callipygius foram considerados generalistas no uso de hábitat, os de D. microps e B. circumdata tiveram amplitude intermediária e os girinos das espécies restantes (82%, n = 14) foram especialistas
(Tabela 9).
A análise de similaridade quanto à distribuição espacial dos girinos evidenciou quatro agrupamentos de espécies (Figura 11):
1) Lithobates catesbeianus, Physalaemus cuvieri, Scinax aff. caldarum,
Hypsiboas latistriatus e H. prasinus, que ocorreram apenas nas lagoas permanentes.
Girinos de L. catesbeianus e P. cuvieri apresentaram o maior valor de sobreposição no uso de hábitat (Tabela 10), provavelmente por ambos apresentarem as menores abundâncias. Girinos de H. latistriatus, H. prasinus e S. aff. caldarum foram os girinos mais abundantes nas lagoas permanentes. As duas últimas espécies apresentaram maior similaridade já que foram mais abundantes na lagoa permanente 3, enquanto girinos de
H. prasinus foram mais abundantes na lagoa permanente 1;
2) Aplastodiscus perviridis, Bokermannohyla circumdata e Rhinella icterica, que foram as espécies mais abundantes na lagoa permanente 2;
3) Hyalinobatrachium eurygnathum e Phasmahyla cochranae, que ocorreram somente nos riachos. Girinos de Hylodes magalhaesi apresentaram baixa similaridade com as demais espécies pois ocorreram em apenas um dos três riachos amostrados;
4) Dendropsophus microps, Odontophrynus americanus, Scinax hayii e
Chiasmocleis cf. leucosticta, que ocorreram apenas nas poças temporárias. Girinos de S. hayii e de C. cf. leucosticta ocorreram em maior abundância na poça temporária 1, enquanto os de D. microps e de O. americanus foram mais abundantes na poça temporária 3. Girinos de S. obtriangulatus apresentaram baixa similaridade com as demais espécies pois ocorreram apenas na poça temporária 3.
25 Os agrupamentos de espécies mostram que 70% das 17 espécies foram incluídas em algum agrupamento com alta sobreposição no uso de habitats. Entretanto, considerando a sobreposição de nicho para pares de espécies, apenas 21% (n = 29) das
136 possíveis combinações de pares de espécies apresentaram alta sobreposição. A alta sobreposição evidenciada no dendrograma (Figura 11) ocorreu entre espécies pertencentes a uma mesma guilda ecológica e, correspondente a isso, a composição de espécies nos corpos d’água amostrados refletiu os três tipos de ambientes amostrados: poças temporárias, lagoas permanentes e riachos (Figura, 12). Por outro lado, girinos de diferentes guildas ecológicas, que ocorreram em diferentes tipos de corpos d’água apresentaram baixa sobreposição no uso de hábitat, como evidenciado quando se considera a sobreposição de nicho entre cada par de espécies (Tabela 10).
4.3. A morfologia reflete o uso de habitat ou o grau de parentesco?
Os atributos morfológicos que melhor explicaram os agrupamentos de espécies na Análise de Componentes Principais (Figura 13; Tabela 11) foram, no eixo horizontal
(CP1), a Altura relativa do corpo, a Posição dos olhos e o Índice de compressão do corpo e, no eixo vertical (CP2) foram o Índice de compressão da cauda, a Largura relativa da musculatura caudal e a Altura relativa da cauda. O Componente Principal 1 do gráfico bidimensional resultante da ACP (Figura 13; Tabela 11) separou, à direita, os girinos das espécies com olhos laterais, menores valores de compressão do corpo e maiores alturas relativas da cauda; o Componente Principal 2 separou, nos quadrantes inferiores, as espécies com maiores índices de compressão, maiores larguras relativas e menores alturas relativas da cauda. Assim, a ACP evidenciou a formação de cinco agrupamentos de espécies morfologicamente semelhantes (Figura 13):
26 1) H. magalhaesi, H. eurygnathum e B. circumdata, apresentaram o corpo e a cauda baixos, e a musculatura caudal desenvolvida. As duas primeiras espécies são exclusivas de riachos, e a terceira de riachos e lagoas. Estas espécies apresentam morfologia característica de girinos de ambientes lóticos.
2) H. latistriatus e A. callipygius, com caudas longas e nadadeiras relativamente baixas, porém com corpo pouco deprimido. A primeira espécie é exclusiva de lagoas e a segunda de lagoas e riachos. Apresentaram morfologia característica de girinos de ambientes lóticos, com exceção da forma do corpo. Ficaram no agrupamento das lagoas
(Figura 15).
3) Scinax hayii e S. aff. caldarum apresentam, o corpo comprimido, nadadeiras altas e olhos laterais. Apresentam morfologia característica de girinos nectônicos.
Ambas ocorreram em ambientes lênticos.
4) D. microps de lagoas permanentes e de poças temporárias. Estes girinos apresentam morfologia típica de girinos nectônicos, porém com corpo menos comprimido lateralmente que os das espécies do agrupamento anterior.
5) P. cochranae, apresentou corpo comprimido latero-lateralmente, característico de espécies nectônicas, entretanto com nadadeira dorsal baixa, fato que deslocou esta espécie dos agrupamentos das espécies destes tipos morfológicos (agrupamento 3). P. cochranae apresenta características de espécies neustônicas.
A análise de agrupamentos, com base na matriz dos atributos morfológicos associados às guildas ecológicas, segundo ALTIG & JOHNSTON (1989) e
McDIARMID & ALTIG (1999) (Índice de compressão do corpo, Comprimento relativo da cauda, Altura relativa da nadadeira dorsal, Altura relativa da nadadeira ventral e
Largura relativa da cauda) evidenciou cinco agrupamentos de espécies que refletem parcialmente o uso de hábitat (Figura 14):
27 1) Hypsiboas latistriatus e H. prasinus apresentaram musculatura caudal larga, comprimento relativo da cauda longo, posição da narina no eixo transversal alta e o tamanho relativo do olho grande e, ocorreram apenas nas lagoas permanentes;
2) Hylodes magalhaesi, B. circumdata e A. callipygius apresentaram morfologia característica de ambientes lóticos, com corpo deprimido, musculatura caudal larga e cauda longa; a primeira espécie foi exclusiva de riachos, enquanto que as outras duas ocorreram tanto em lagoas como em riachos;
3) Scinax obtriangulatus e Phasmahyla cochranae apresentaram o corpo alto e a musculatura caudal pouco desenvolvida; a primeira exclusiva de poças temporárias e a segunda exclusiva dos riachos.
4) Scinax hayii, S. aff. caldarum e D. microps, girinos nectônicos com corpo relativamente comprimido lateralmente, olhos em posição lateral e cauda alta, espécies que ocorreram em corpos d’água lênticos, tanto permanentes como temporários.
5) Odontophrynus americanus e Chiasmocleis cf. leucosticta, que apresentaram cauda curta, olhos grandes, musculatura caudal estreita e nadadeira ventral alta, e ocorreram exclusivamente em poças temporárias.
Girinos de H. eurygnathum e Rhinella icterica não foram incluídos em nenhum agrupamento (Figura 14).
O gráfico obtido na Análise de Correspondência Canônica (Figura 15) evidenciou agrupamentos de espécies que ocorreram nos mesmos tipos de hábitat:
1) P. cochranae, H. magalhaesi, H. eurygnathum que ocorreram exclusivamente em riachos, e A. callipygius que ocorreu tanto nos riachos quanto nas lagoas permanentes (quadrante superior). Foram espécies associadas ao fluxo da água, sendo este o descritor ambiental mais importante para distanciar as espécies de riacho das demais espécies;
28 2) O. americanus, Chiasmocleis cf. leucosticta, S. hayii, S. obtriangulatus, que ocorreram exclusivamente nas poças temporárias, e D. microps que ocorreu também nas lagoas permanentes. Estas espécies foram associadas à água temporária (descritor
Duração) e à Mata secundária (descritor vegetação de entorno).
3) A. perviridis, L. catesbeianus, P. cuvieri, H. latistriatus, H. prasinus, R. icterica, S. aff. caldarum que ocorreram apenas nas lagoas permanentes, e B. circumdata que ocorreu também nos riachos. Estas espécies foram associadas à água permanente (descritor duração da água).
Ficaram evidenciados três agrupamentos de espécies habitat-especialistas, de acordo com o tipo de ambiente que ocuparam: riachos, lagoas permanentes e poças temporárias. Os descritores estatisticamente significativos e que mais influenciaram esta distribuição foram o fluxo da água e a duração dos corpos d’água (Tabela 12). O tipo de vegetação de entorno, o tipo e a de porcentagem da vegetação superficial, o tamanho e a profundidade dos corpos d’água, apesar de não estatísticamente significativos, podem explicar a distribuição das espécies, visto que cada tipo de corpo d’água possui características próprias. As lagoas possuem fluxo de constante troca, são permanentes, foram os maiores e mais profundos ambientes amostrados, os únicos localizados em
área aberta e com vegetação superficial; as poças foram os únicos ambientes temporários, de água parada, são os menores e mais rasos, inseridos em mata secundária e com vegetação emergente; os riachos são ambientes distintos, de tamanho médio no trecho amostrado, em comparação aos outros, apresentam água corrente, localizados em mata primária e sem vegetação superficial.
Mesmo nos agrupamentos de espécies especialistas quanto ao uso habitat (Figura
15) observa-se espécies de hábito fossorial, bentônico e neustônico nos riachos, espécies de hábito bentônico e nectônico nas lagoas, e espécies de hábito bentônico e nectônico
29 nas poças temporárias, evidenciando a ocupação diferenciada na coluna d’água entre as espécies que ocorreram em um mesmo tipo de habitat (Figura 15).
O grau de parentesco não foi estatisticamente relacionado com a morfologia das espécies, nem considerando o conjunto completo de 16 atributos morfológicos, nem considerando separadamente cada um dos seis atributos morfológicos com os maiores scores na Análise de Componentes Principais (Altura relativa da cauda, Altura relativa do corpo, Índice de compressão do corpo, Índice de compressão da cauda, Largura relativa da musculatura da cauda e Posição do olho) (Tabela 13). Entretanto, parece ter sido associado a distribuição espacial, pois espécies pertencentes ao mesmo gênero ou família utilizaram os mesmos habitats, diferindo apenas na utilização da coluna d’água, ou seja, no uso dos micro-habitats.
6 - DISCUSSÃO
6.1. Diversidade e ocorrência espaço-temporal
A família mais representativa foi Hylidae, com 10 espécies e representantes em todos os ambientes amostrados. Essa composição com maior número de espécies da família Hylidae, repete o padrão conhecido para região neotropical (DUELLMAN,
1988; STRANECK et al., 1993; ACHAVAL & OLMOS, 2003), e tem sido observado em diferentes regiões e comunidades de adultos e girinos de anuros no Brasil
(BERTOLUCI & RODRIGUES, 2002; DINIZ-FILHO et al., 2004; ABRUNHOSA et al., 2006; CONTE & ROSSA-FERES, 2006). Este fato reforça a proposição de que este tipo de ocupação pode decorrer de eventos históricos e não de processos ecológicos contemporâneos recentes, já que Hylidae é a família mais comum e diversificada morfologicamente entre os anuros (McDIARMID & ALTIG, 1999; FAIVOVICH et al.,
2005).
30 Nas lagoas permanentes foi registrada a maior abundância e riqueza de espécies, seguidas das poças temporárias e dos riachos. Corpos d’água lênticos permanentes ou temporários parecem comportar maior riqueza de espécies, como observado por
ETEROVICK & BARROS (2003), VASCONCELOS & ROSSA-FERES (2005) e
CONTE & ROSSA-FERES (2006). Entretanto, INGER (1985), estudando riachos em
Bornéo, registrou que 36 de um total de 63 espécies registradas (57%) ocuparam riachos. Desta forma, podem ter influência aspectos históricos na região neotropical, onde não evoluíram espécies de anfíbios com girinos aptos a ocupação de ambientes lóticos (ZIMMERMAN & SIMBERLOFF, 1996). No entanto, a riqueza de espécies nas poças temporárias foi baixa, provavelmente resulta do curto hidroperíodo (três meses) e pequenas dimensões. A ocorrência de um número maior de espécies em corpos d’água de grandes dimensões e localizados em área aberta, já foi registrada em área de Mata
Atlântica no sudeste do Estado do Paraná (CONTE & ROSSA-FERES, 2006), onde a anurofauna foi constituída, em maior proporção, por espécies de ambientes lênticos de
área aberta (46%), enquanto as espécies associadas à formação florestal corresponderam a 34% do total de espécies.
Pequena riqueza de espécies em riachos também foi registrada em área de campo rupestre (ETEROVICK & BARROS, 2003) e em áreas do bioma Mata Atlântica
(CONTE & ROSSA-FERES, 2006; DIAS, 2008). Na região amostrada por CONTE &
ROSSA-FERES (2006), a baixa riqueza de espécies nos riachos parece decorrer da sua localização no interior de mata, situação semelhante à registrada no presente estudo.
Como registrado por ETEROVICK (2003) os valores de riqueza e densidade de girinos decresceram de acordo com o aumento do tamanho dos riachos. Tanto fatores históricos, como pressões ambientais como a correnteza, que exige das espécies adaptações morfológicas, como o corpo hidrodinâmico dos girinos de H. magalhaesi, B.
31 circumdata e A. callipygius; fossorial como nos girinos de H. eurygnathum; neustônico de remansos presentes em girinos de P. cochranae, poderiam explicar a menor riqueza de espécies neste tipo de habitat.
A distribuição espacial dos girinos é determinada, pelo menos em parte, pela escolha dos sítios de reprodução dos adultos (ANDRADE et al., 2007). Nos ambientes amostrados, adultos de duas espécies - S. hayii e O. americanus - foram registrados em atividade de vocalização tanto em poças temporárias de interior de mata quanto nas lagoas permanentes de área aberta, entretanto seus girinos foram registrados apenas nas poças temporárias. Isso sugere que, para essas espécies, os adultos foram mais generalistas quanto ao sítio de vocalização, enquanto os girinos foram mais especialistas quanto ao tipo de hábitat, como registrado anteriormente por SANTOS et al. (2007) na região noroeste do estado de São Paulo.
No PECJ não houve correlação entre a riqueza de espécies e os parâmetros climáticos analisados. Em Bertioga, SP, DIAS (2008) encontrou correlação positiva entre a temperatura mínima, máxima e a umidade relativa do ar com a riqueza de espécies nos corpos d’água estudados. Em São Luis do Paraitinga, SP, no alto da Serra do Mar, GIASSON (2008) não encontrou relação entre a pluviosidade, mas a riqueza de espécies foi fortemente correlacionada com a umidade relativa do ar mínima, com a temperatura mínima e com a diferença entre as temperaturas máxima e mínima. Em
Picinguaba, SP, HARTMANN (2004) mostrou correlação da riqueza de espécies com a precipitação pluviométrica e com a temperatura. Em São José do Pinhais, no Estado do
Paraná, CONTE & ROSSA-FERES (2006) não encontraram correlação entre a abundância e a riqueza de espécies com o clima. Estes dados são ainda insuficientes para possibilitar a compreensão dos efeitos do clima sobre a riqueza de espécies de anuros em
áreas de Mata Atlântica. Estudos em outras áreas e por períodos de tempo mais longos
32 devem ser desenvolvidos, mas, aparentemente, a temperatura parece ser um parâmetro de maior importância que a pluviosidade. Nossos dados concordam com GIASSON
(2008), que a pluviosidade não é um fator limitante em áreas de Mata Atlântica, e que fatores extremos, como baixos valores de umidade relativa do ar mínima ou de temperatura mínima, são mais determinantes para a atividade das espécies. Cada região apresenta-se com um micro-clima e, com esses, particularidades que afetam a distribuição das comunidades. A única correlação encontrada foi entre a riqueza de espécies nas poças temporárias e a pluviosidade com três meses de antecedência, fato que pode ser explicado pela formação dos ambientes temporários depender do volume das chuvas, acumulado em meses anteriores, que permitiria a saturação hídrica do solo.
A falta de correlação entre os fatores climáticos e a abundância e riqueza dos corpos d’água amostrados pode ser, em parte, explicado pela estabilidade climática da região. A variação entre as médias das temperaturas máximas e mínimas mensais, variam relativamente pouco ao longo do ano (média 12,66 ± 2,93), assim como a variação da umidade relativa do ar (das 2088 medições realizadas, em 1455 a umidade esteve acima de 95%) assim como a pluviosidade, que é irregular, entretanto alta (1900 mm).
Apesar da grande proporção de espécies especialistas, nove espécies (88%) apresentaram alta sobreposição no uso de hábitat com outras espécies. Entretanto, essa alta sobreposição ocorreu entre espécies pertencentes a uma mesma guilda de especialistas para cada tipo de corpo d’água. As espécies de diferentes guildas apresentaram baixa sobreposição no uso de hábitat. Segundo RICKLEFS (2003) a coexistência entre espécies que apresentam alta sobreposição de nicho poderia ser resolvida com a ocupação do habitat em baixa abundância, como registrado nas poças temporárias e nos riachos. Além disso, a alta sobreposição de nicho entre as espécies pode ser explicada, em parte, pela distribuição diferenciada dos girinos das diferentes
33 espécies na coluna d’água, podendo ser observadas espécies de hábito neustônico, nectônico e bentônico, sendo essa diferenciação no uso da coluna d’água, na maioria das vezes, associada a diferentes estratégias alimentares (HEYER, 1973; ETEROVICK
& BARROS, 2003; ROSSA-FERES et al., 2004) .
Os descritores de hábitat que melhor explicaram a distribuição espacial das espécies foram duração e fluxo da água (Tabela 15). Apesar de não significativos, os descritores Tamanho, Vegetação de entorno, Tipo de vegetação na superfície,
Porcentagem de vegetação na superfície e Profundidade foram mantidos na análise porque contribuem para a compreensão da distribuição espacial das espécies (Tabela
15). Por influência destes descritores, ficaram bastante distintos os agrupamentos de espécies de riachos, lagoas e poças temporárias. As duas espécies que ficaram situadas mais afastadas dos agrupamentos, A. callypigius e D. microps, foram as que ocuparam mais de um ambiente. A primeira, riachos e lagoas e, a segunda, poças temporárias e lagoas. Girinos de B. circumdata utilizaram riachos e lagoas, entretanto não ficaram graficamente deslocadas entre os dois tipos de ambientes, por terem ocupado as lagoas em maior abundância que os riachos. Essa distribuição espacial, associada as características dos corpos d’água, evidencia a existência de espécies habitat- especialistas.
As 17 espécies amostradas no PECJ, somadas as demais (Aplastodiscus arildae,
Physalaemus jordanensis e Proceratophrys melanopogon) registradas em outros habitats na mesma localidade, mas não amostrados neste estudo, totalizam 20 espécies que apresentam desenvolvimento indireto, com girinos livre-natantes. Em comparação com outras áreas de Mata Atlântica, o PECJ apresentou uma baixa diversidade de espécies, entretanto, não diferindo muito de outras localidades no Estado de São Paulo: na Estação Ecológica da Juréia, POMBAL Jr. & GORDO (2004) registraram 21
34 espécies; em Bertioga, 23 espécies foram registradas por DIAS (2008); No Parque
Estadual de Intervales, BERTOLUCI & RODRIGUES (2002) identificaram 26 espécies. A diversidade do PECJ diferiu bastante se comparada à Reserva da Boracéia, onde HEYER et. al (1990) reconheceram 49 espécies. Porém nesta localidade o estudo foi desenvolvido por cinco anos, sendo a duração da amostragem, um dos fatores que poderiam explicar essa diferença de diversidade das demais localidades. Já em comparação com áreas de Mata Atlântica outros Estados, IZECKSOHN &
CARVALHO e SILVA (2001) reconheceram, no município do Rio de Janeiro, 51 espécies; em São José dos Pinhais, PR, CONTE & ROSSA-FERES (2007) identificaram 26 e HIERT & MOURA (2007), 16 espécies; KWET & DI-BERNADO
(1999), no Rio Grande do Sul, registraram 34 espécies e FREITAS & SILVA (2004), na
Bahia, encontraram 102 espécies. A comparação da riqueza de espécies do PECJ com outras áreas é feita sob a limitação de diferenças na metodologia, no número de corpos d’água amostrados e no tempo de amostragem e, neste caso, o tempo de amostragem pode estar influenciando a diversidade amostrada. FREITAS & SILVA (2004) fazem um levantamento de todo o Estado, enquanto que os demais trabalhos foram desenvolvidos em áreas restritas, como municípios e parques.
No presente estudo, a ausência de correlação entre a abundância populacional e a riqueza de espécies com os fatores climáticos, e a detecção de espécies habitat- especialistas para tipos de corpos d’água, indicam que a partilha de hábitat, determinada por suas características estruturais, é o fator de maior importância na estruturação das comunidades de girinos no PECJ.
35 6.2. A morfologia reflete o uso de habitat ou o grau de parentesco?
Girinos de dez das 14 espécies registradas segregaram-se morfologicamente com base em seis atributos morfológicos. Esses agrupamentos de espécies morfologicamente semelhantes refletem tanto o uso dos três diferentes tipos de corpos d’água (riachos, poças temporárias e lagoas permanentes) quanto a posição ocupada pelos girinos na coluna d’água. Para uso de hábitat foi possível detectar que girinos com morfologia mais generalizada (corpo tendendo ao globoso, nadadeiras e musculatura caudal com dimensões intermediárias) foram associados às lagoas permanentes, girinos com corpo mais deprimido, cauda mais longa e musculatura caudal desenvolvida foram associados aos riachos, e girinos com corpo mais comprimido latero-lateralmente, olhos em posição lateral e nadadeiras mais altas foram associados às poças temporárias. Além disso, alguns girinos apresentam preferências por determinadas partes do ambiente, especialmente ao longo da coluna d’água, seja por necessidades fisiológicas, comportamentais ou em decorrência de morfologia especializada (ALTIG &
JOHNSTON, 1989; ALTIG & McDIARMID, 1999; ANDRADE et al., 2007), como os girinos neustônicos de P. cochranae e os fossoriais de H. eurygnathum. A duração e o fluxo da água foram os descritores ambientais mais associados à distribuição espacial das espécies, mas apenas o fluxo da água parece exigir maiores adaptações morfológicas das espécies. Assim, a morfologia dos girinos de cada comunidade parece refletir conjuntamente o uso do ambiente em diferentes escalas: habitat e microhabitat.
Desta forma, os resultados obtidos corroboram com as proposições de ALTIG &
McDIARMID (1999) quanto à morfologia das nadadeiras, musculatura da cauda, a posição dos olhos e o tipo de corpo serem os caracteres morfológicos mais representativos para a classificação e diferenciação de guildas morfológicas de girinos, e indicam associação entre a morfologia e o tipo de hábitat e micro-hábitat ocupado pelos
36 girinos. Em comunidades de outras formações vegetais (Mata Atlântica, DIAS, 2008 e região amazônica, SOARES, 2007), os girinos foram morfologicamente segregados por diferentes atributos, entretanto, independentemente dos atributos morfológicos, em todas as comunidades a morfologia das espécies foi relacionada ao uso de micro-hábitat, ou seja, a posição ocupada na coluna d’água, reforçando a associação entre morfologia uso de hábitat pelos girinos.
As quatro espécies que não foram incluídas em nenhum agrupamento morfológico, R. icterica, C. cf. leucosticta, S. obtriangulatus e H. prasinus, apresentam características morfológicas de mais de um tipo de guilda ecomorfológica. PRADO
(2006) e DIAS (2008) detectaram, em comunidades de girinos de diferentes formações vegetais, essa mesma situação para girinos de Rhinella schneideri e de R. ornata e R. icterica, respectivamente. Em ambos os casos, girinos do gênero Rhinella foram agrupados com espécies bentônicas da família Leiuperidae e Hylidae. A similaridade entre os girinos destas duas famílias decocorre do tipo morfológico dos girinos de
Rhinella, caracteristicamente bentônico mas com nadadeiras relativamente altas, característica de espécies nectônicas. Segundo ROSSA-FERES et al. (2004) girinos de
R. schneideri (Bufo schneideri) forrageiam sobre o fundo, apresentando hábito bentônico durante o dia e neustônico durante a noite, quando se alimenta na superfície da água, posicionados com a região ventral voltada para cima. Aparentemente, possuir características morfológicas de mais de um tipo de guilda propicia aos girinos a ocupação de diferentes hábitats ou micro-hábitats (ROSSA-FERES et al., 2004) e, de acordo com ALTIG & JOHNSTON (1989), possibilita aos girinos a utilização de mais recursos ambientais.
Por outro lado, uma mesma morfologia pode possibilitar o uso de diferentes habitats. Girinos de três espécies, B. circumdata, A. callypigius e D. microps, todos da
37 família Hylidae, ocorreram em mais de um tipo de corpo d’água e não apresentaram diferenciação morfológica inter-populacional. A ocorrência de girinos de uma mesma espécie em mais de um tipo de corpo d’água, na mesma região é comum (SOARES,
2007; DIAS, 2008).
Em todas as guildas morfológicas encontram-se girinos de Hylidae: B. circumdata foi incluída no agrupamento das espécies bentônicas associadas a riachos,
A. callipygius e H. latistriatus foram incluídas no agrupamento das espécies bentônicas de lagoas, as duas espécies do gênero Scinax, apesar de segregadas em diferentes agrupamentos morfológicos, foram incluídas no grupo de espécies nectônicas de ambientes lênticos, e Phasmahyla cochranae, que ocupam a porção superficial da água.
Essa grande diversidade de ambientes e de microhabitats ocupados reflete o fato que a família Hylidae é a mais diversificada morfológica e ecologicamente entre os anuros
(DUELLMAN & TRUEB, 1986; McDIARMID & ALTIG, 1999). Além disso, em regiões de Mata Atlântica há um predomínio de espécies da família Hylidae (HEYER et al., 1990; BERTOLUCI & RODRIGUES, 2002; CONTE & ROSSA-FERES, 2006;
DIAS, 2008; GIASSON, 2008) e essas espécies podem ocorrer em mais de um tipo de ambiente, como observado por BERTOLUCI (1997) e DIAS (2008). O fato dos girinos da família Hylidae possuírem a capacidade de se adaptar a diferentes ambientes pode ser parte da explicação para a grande diversificação morfológica nessa família
(McDIARMID & ALTIG, 1999).
Algumas famílias de anuros apresentam girinos com morfologia bastante semelhante entre as espécies sendo, portanto, famílias mais conservativas, como pode ser observado nas famílias Leptodactylidae, Bufonidae e Leiuperidae (ALTIG &
McDIARMID, 1999; ETEROVICK & FERNANDES, 2001; ROSSA-FERES, 2006); entretanto, em outras famílias, observa-se uma grande diversidade morfológica, como
38 em Hylidae (DUELLMAN, 2001; ETEROVICK & FERNANDES, 2001; HAAS, 2003;
ROSSA-FERES, 2006). Diferente da morfologia oral interna que se mostra bastante conservativa dentro das famílias de anuros, a morfologia externa parece ser mais plástica, estando portanto, sujeita a pressões ambientais (HAAS, 2003; ROSSA-FERES,
2006; VERA-CANDIOTI, 2007; DIAS, 2008). Entre algumas famílias pode-se observar um alto grau de convergência morfológica (MOTTA & KOTRSCHAL, 1992;
WINEMILLER & PIANKA, 1995), como entre alguns Hylidae e os Hylodidae, para a utilização dos ambientes de riacho. Essa convergência morfológica acaba alocando famílias distantes nos mesmos agrupamentos ecomorfológicos (ALTIG &
McDIARMID, 1999). Provavelmente, por esse motivo não foi detectada uma relação significativa entre a morfologia e o grau de parentesco das espécies. Entretanto, parte das espécies das comunidades associadas a cada tipo de habitat (lagoas permanentes, poças temporárias e riachos) pertencem a um mesmo gênero ou a uma mesma família, podendo isso indicar uma certa influência de fatores históricos ou resultar de eventos estocásticos.
Nossos resultados mostram a ocorrência de convergência ecomorfológica já que, em todas as comunidades (riachos, lagoas ou poças), podem ser observadas espécies de famílias diferentes com morfologia semelhante, sugerindo forte influência de fatores contemporâneos (ecológicos) sobre a morfologia das espécies, além de uma possível influência, em menor escala, de fatores históricos. Esses resultados sugerem que uma comunidade não é moldada apenas por um tipo de fator, mas que resulta da interação de diversos tipos de fatores: ecológicos estruturadores, no caso tipo de habitat e micro- habitat, e históricos, representados pelas linhagens evolutivas das espécies.
39 CONSIDERAÇÕES FINAIS
Foram registradas girinos de 17 espécies nos ambientes amostrados, mais três 3,
paralelamente ao projeto, totalizando 20 espécies no PECJ. Apesar de baixa,
essa riqueza variou pouco com relação a outras áreas de Mata Atlântica, onde os
trabalhos foram desenvolvidos por período de tempo semelhante.
Houve fraca relação entre os fatores climáticos analisados e a abundância das
espécies no PECJ, não havendo um padrão reconhecível da influência destes
sobre espécies. A única relação detectada ocorreu entre a riqueza de espécies nas
poças temporárias e a pluviosidade com três meses de defasagem, fato que
promoveu a retenção d’água e a formação destes ambientes.
As lagoas permanentes foram os ambientes que apresentaram a maior riqueza de
espécies, seguidas pelas poças temporárias e pelos riachos com a mesma
riqueza, assim como as maiores abundâncias, seguidas pelas poças temporárias e
pelos riachos.
Houve alta sobreposição de nicho entre espécies pertencentes as mesmas
guildas de espécies-especialistas quanto ao uso de habitat, fato que evidenciou
agrupamentos de espécies correspondentes aos três ambientes amostrados:
lagoas, poças e riachos. Entretanto, essa alta sobreposição foi parcialmente
resolvida pela utilização diferenciada da coluna d’água pelas espécies, pois em
todos os agrupamentos podem ser observadas espécies de mais de um tipo de
morfologia: fossorial, bentônico, neustônico ou nectônico.
40 Dos 12 descritores de habitat, os mais importantes e significativos na
distribuição das espécies nos ambientes amostrados foram a duração e o fluxo
d’água, ficando evidenciados agrupamentos de espécies-especialistas
correspondentes a cada tipo de ambiente.
Dentre os 16 atributos morfológicos analisados, os mais representativos na
diferenciação dos agrupamentos de espécies morfologicamente semelhantes
foram: a altura relativa do corpo, a posição dos olhos, o índice de compressão do
corpo, o índice de compressão da cauda, a largura relativa da musculatura caudal
e a altura relativa da cauda.
Não foi possível detectar um único fator influenciando a estruturação das
comunidades estudadas, mas sim, a ocorrência e interação de diversos fatores:
ecológicos contemporâneos e históricos.
41 7. REFERÊNCIAS CITADAS
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53 Tabela 1 - Girinos de anfíbios anuros registrados nos nove corpos d’água analisados do período de janeiro de 2007 a dezembro de 2007, no Parque Estadual de Campos do
Jordão, SP.
Poças Poças Riachos Espécies Temporárias Permanentes Bufonidae Rhinella icterica - X - Centrolenidae Hyalinobatrachium eurygnathum - - X Cycloramphidae Odontophrynus americanus X - - Hylidae Dendropsophus microps X X - Scinax obtriangulatus X - Scinax aff. caldarum - X - Scinax hayii X - - Hypsiboas prasinus - X - Hypsiboas latistriatus - X - Aplastodiscus perviridis - X - Aplastodiscus callipygius - X X Phasmahyla cochranae - - X Bokermannohyla circumdata - X X Hylodidae - Hylodes magalhaesi - X Leiuperidae Physalaemus cuvieri - X - Microhylidae Chiasmocleis cf. leucosticta X - - Ranidae Lithobates catesbeianus - X -
54 Tabela 2 – Abundância dos girinos encontrados nos seis corpos d’água amostrados no período de dezembro de 2006 a janeiro de 2007, no Parque Estadual de Campos do
Jordão, SP. Em negrito as maiores abundâncias registradas para cada espécie em cada corpo d’água.
Espécies total PTI PTII PTIII R1 R2 R3 LP1 LP2 LP3
A. callypigius 0 0 0 99 18 23 31 161 206
A. perviridis 0 0 0 0 0 0 4 18 3
B. circumdata 0 0 0 0 2 14 79 1067 45
C. cf. leucosticta 29 12 3 0 0 0 0 0 0
D. microps 209 209 264 0 0 0 4 1 178
H. eurygnathum 0 0 0 28 34 15 0 0 0
H. magalhaesi 0 0 0 0 0 154 0 0 0
H. latistriatus 0 0 0 0 0 0 973 620 2336
H. prasinus 0 0 0 0 0 0 2351 1190 6
L. catesbeianus 0 0 0 0 0 0 10 0 0
O. americanus 30 98 0 0 0 0 0 0 0
P. cochranae 0 0 0 127 0 51 0 0 0
P. cuvieri 0 0 0 0 0 0 3 0 0
R. icterica 0 0 0 0 0 0 398 910 0
S. cf. caldarum 0 0 0 0 0 0 906 456 1318
S. hayii 699 266 122 0 0 0 0 0 0
S. obtriangulatus 20 0 73 0 0 0 0 0 0
55 Tabela 3 – Descritores da estrutura das comunidades de girinos dos nove corpos d’água amostrados no período de dezembro de 2006 a fevereiro de 2008, no Parque Estadual de
Campos do Jordão, SP.
PTI PTII PTIII R1 R2 R3 LP1 LP2 LP3
Riqueza 5 4 4 3 3 5 10 8 7
Abundância 987 585 462 254 54 257 4759 4423 4092
Dominância 0.548 0.362 0.421 0.414 0.508 0.412 0.329 0.204 0.434
Equitabilidade 0.535 0.797 0.718 0.87 0.709 0.725 0.576 0.806 0.532
Tabela 4 – Similaridade na composição de espécies entre os nove corpos d’água amostrados no Parque Estadual de Campos do Jordão, SP, entre dezembro de 2006 e fevereiro de 2008. Em itálico o valor de similaridade, em negrito o número de espécies em comum entre os pares de corpos d’água.
PTI PTII PTIII R1 R2 R3 LP1 LP2 LP3
PTI * 0.80 0.80 0 0 0 0.07 0.08 0.09
PTII 4 * 0.60 0 0 0 0.08 0.09 0.10
PTIII 4 3 * 0 0 0 0.08 0.09 0.10
R1 0 0 0 * 0.50 0.60 0.08 0.10 0.11
R2 0 0 0 2 * 0.60 0.18 0.22 0.25
R3 0 0 0 3 3 * 0.15 0.18 0.20
LP1 1 1 1 1 2 2 * 0.80 0.70
LP2 1 1 1 1 2 2 8 * 0.88
LP3 1 1 1 1 2 2 8 7 *
56 Tabela 5 - Análise de regressão linear simples, examinando o efeito da temperatura
(Tmax e Tmin), umidade relativa do ar (Umid) e da pluviosidade (Pluv), sem (0) e com
1, 2 e 3 meses de defasagem, na riqueza de espécies dos três diferentes corpos d’água estudados. Em negrito os valores significativos do teste (p<0,05).
Lagoas Riachos Poças
F p F p F p
Tmax 0-0 1.002 0.337 0.942 0.351 0.126 0.783
Tmax 1-1 2.886 0.115 4.118 0.065 0.054 0.855
Tmax 2-2 0.095 0.763 1.707 0.216 0.716 0.553
Tmax 3-3 0.446 0.517 2.037 0.179 12.34 0.177
Tmin 0-0 4.424 0.057 0.055 0.819 0.013 0.927
Tmin 1-1 2.302 0.155 0.008 0.928 14.54 0.163
Tmin 2-2 0.004 0.953 0.381 0.548 0.440 0.627
Tmin 3-3 0.087 0.772 0.408 0.535 604.3 0.026
Umid 0-0 0.793 0.391 0.001 0.971 0.041 0.873
Umid 1-1 0.003 0.956 0.711 0.416 0.877 0.521
Umid 2-2 0.488 0.498 3.867 0.073 55.57 0.085
Umid 3-3 1.767 0.208 0.305 0.591 0.978 0.504
Pluv 0-0 2.980 0.110 0.163 0.693 0.004 0.960
Pluv 1-1 1.921 0.191 2.778 0.121 0.088 0.816
Pluv 2-2 0.571 0.465 0.486 0.499 3.307 0.320
Pluv 3-3 0.045 0.836 0.028 0.871 0.390 0.645
Tabela 6 – Análise de regressão linear simples, examinando o efeito da temperatura máxima e mínima média mensal (Tmax e Tmin, respectivamente), da pluviosidade total mensal (Pluv) e umidade relativa do ar (Umid), sem (0) e com 1, 2, e 3 meses de defasagem, na abundância de espécies nas lagoas permanentes estudadas. Em negrito os valores de significativos do teste (p<0,05).
57 D. H. P. R. S.
A. callypigius A. perviridis B. circumdata microps H. latistriatus prasinus L. catesbeianus cuvieri icterica aff. caldarum
F p F p F p F p F p F P F p F p F p F p
Tmax 0-0 0.07 0.80 1.66 0.22 1.63 0.23 0.11 0.75 1.10 0.32 0.21 0.66 0.21 0.66 0.00 0.97 0.27 0.61 1.66 0.22
Tmax 1-1 0.22 0.65 0.01 0.94 0.09 0.77 0.14 0.71 0.01 0.93 1.07 0.32 0.00 0.96 0.39 0.54 2.09 0.17 3.23 0.10
Tmax 2-2 0.01 0.91 0.01 0.92 0.19 0.67 0.21 0.66 0.00 1.00 0.73 0.41 0.48 0.50 0.05 0.83 11.74 0.01 0.23 0.64
Tmax 3-3 0.17 0.68 0.04 0.84 0.07 0.80 0.05 0.82 0.43 0.53 0.02 0.90 0.04 0.85 2.66 0.13 11.42 0.01 0.00 0.99
Tmin 0-0 2.82 0.12 0.77 0.40 0.54 0.48 7.79 0.02 0.29 0.60 0.04 0.85 1.38 0.26 0.62 0.45 4.44 0.06 2.19 0.17
Tmin 1-1 4.27 0.06 0.59 0.46 0.12 0.74 7.42 0.02 0.15 0.70 0.83 0.38 1.19 0.30 0.56 0.47 13.50 0.00 4.27 0.06
Tmin 2-2 1.45 0.25 0.27 0.61 0.06 0.82 2.15 0.17 0.05 0.84 1.79 0.21 1.02 0.33 0.30 0.59 15.51 0.00 5.31 0.04
Tmin 3-3 0.97 0.35 0.58 0.46 0.58 0.46 0.57 0.47 1.00 0.34 6.21 0.03 0.50 0.49 0.01 0.92 6.31 0.03 6.15 0.03
Pluv 0-0 2.72 0.13 0.02 0.88 0.64 0.44 13.19 0.00 0.12 0.74 0.94 0.35 0.40 0.54 0.28 0.61 3.63 0.08 0.03 0.87
Pluv 1-1 5.29 0.04 1.03 0.33 0.01 0.93 10.15 0.01 0.12 0.74 0.03 0.86 0.82 0.38 1.83 0.20 2.34 0.15 1.53 0.24
Pluv 2-2 5.22 0.04 2.39 0.15 0.06 0.81 8.01 0.02 0.31 0.59 0.26 0.62 2.02 0.18 0.06 0.82 1.87 0.20 4.26 0.06
Pluv 3-3 1.90 0.19 0.17 0.69 0.20 0.67 0.34 0.57 0.37 0.56 7.38 0.02 0.31 0.59 0.15 0.70 2.22 0.16 14.32 0.00
Umid 0-0 2.71 0.13 0.02 0.88 0.08 0.78 4.71 0.05 0.08 0.78 1.09 0.32 0.77 0.40 0.33 0.57 15.89 0.00 2.95 0.11
Umid 1-1 4.80 0.05 0.00 0.99 0.77 0.40 5.57 0.04 1.91 0.19 3.35 0.09 0.77 0.40 0.14 0.72 5.93 0.03 3.71 0.08
Umid 2-2 3.45 0.09 0.18 0.68 1.89 0.19 1.84 0.20 2.33 0.15 2.71 0.13 0.02 0.88 0.16 0.70 1.52 0.24 3.08 0.10
Umid 3-3 0.94 0.35 0.40 0.54 0.37 0.56 0.01 0.91 0.97 0.35 4.90 0.05 0.23 0.64 1.88 0.19 0.15 0.70 3.14 0.10
58 Tabela 7 - Análise de regressão linear simples examinado o efeito da temperatura máxima e mínima média mensal (Tmax e Tmin, respectivamente), a pluviosidade total mensal (Pluv) e umidade relativa do ar (Umid), sem (0) e com 1, 2, e 3 meses de defasagem, na abundância de espécies nos riachos estudadas no Parque Estadual de
Campos do Jordão, PECJ. Em negrito os valores de significativos do teste (p<0,05).
A. B. H. H. P.
callypigius circumdata eurygnathum magalhaesi cochranae
F p F p F p F p F p
Tmax 0-0 0.031 0.862 1.539 0.238 0.762 0.400 0.013 0.911 1.481 0.247
Tmax 1-1 2.383 0.149 2.386 0.148 0.406 0.536 1.959 0.187 2.731 0.124
Tmax 2-2 5.559 0.036 3.355 0.092 0.874 0.368 0.648 0.437 0.185 0.675
Tmax 3-3 0.002 0.964 0.044 0.838 9.134 0.011 0.172 0.686 0.201 0.662
Tmin 0-0 0.019 0.893 0.162 0.694 1.878 0.196 0.125 0.730 0.027 0.873
Tmin 1-1 0.242 0.631 0.210 0.655 4.016 0.068 0.085 0.776 0.243 0.631
Tmin 2-2 0.009 0.926 0.328 0.577 6.327 0.027 0.601 0.453 1.242 0.287
Tmin 3-3 0.255 0.623 1.522 0.241 3.546 0.084 2.741 0.124 2.265 0.158
Umid 0-0 0.103 0.753 0.735 0.408 3.880 0.072 0.411 0.533 0.794 0.390
Umid 1-1 0.197 0.665 0.741 0.406 6.576 0.025 0.510 0.489 0.032 0.861
Umid 2-2 0.785 0.393 0.074 0.791 1.972 0.186 0.424 0.527 0.445 0.517
Umid 3-3 1.491 0.245 0.347 0.567 0.258 0.621 2.278 0.157 2.261 0.158
Pluv 0-0 0.006 0.940 0.897 0.362 4.531 0.055 1.457 0.251 0.825 0.382
Pluv 1-1 1.157 0.303 0.380 0.549 7.448 0.018 0.825 0.382 1.008 0.335
Pluv 2-2 0.206 0.658 0.435 0.522 1.829 0.201 0.038 0.848 1.232 0.289
Pluv 3-3 0.624 0.445 1.041 0.328 0.677 0.427 2.824 0.119 2.683 0.127
59 Tabela 8 - Análise de regressão linear simples examinado o efeito da temperatura máxima e mínima média mensal (Tmax e Tmin, respectivamente), pluviosidade total mensal (Pluv) e umidade relativa do ar (Umid), sem (0) e com 1, 2, e 3 meses de defasagem, na abundância de espécies nas poças temporárias estudadas no Parque
Estadual de Campos do Jordão, PECJ. Em negrito os valores de significativos do teste
(p<0,05).
C. cf. D. O. S. S.
leucosticta microps americanus hayii obtriangulatus
F p F p F p F p F p
Tmax 0-0 11.55 0.182 69.58 0.076 17.82 0.148 0.513 0.604 1.095 0.486
Tmax 1-1 5.599 0.255 17.76 0.148 70.06 0.076 0.818 0.532 0.694 0.558
Tmax 2-2 0.060 0.847 0.187 0.740 0.902 0.516 111.4 0.060 0.058 0.850
Tmax 3-3 0.442 0.626 0.199 0.733 0.005 0.957 0.575 0.587 3.235 0.323
Tmin 0-0 1.192 0.472 2.385 0.366 19.490 0.142 3.448 0.314 0.136 0.775
Tmin 1-1 0.151 0.764 0.043 0.870 0.022 0.906 1.374 0.450 1.283 0.460
Tmin 2-2 0.140 0.772 0.335 0.666 1.441 0.442 2024 0.014 0.014 0.924
Tmin 3-3 0.442 0.626 0.199 0.733 0.005 0.957 0.575 0.587 3.235 0.323
Umid 0-0 0.845 0.527 1.657 0.421 9.838 0.196 5.348 0.260 0.075 0.830
Umid 1-1 0.037 0.879 0.140 0.772 0.737 0.548 47.11 0.092 0.086 0.818
Umid 2-2 0.290 0.685 0.115 0.792 0.001 0.984 0.838 0.528 2.136 0.382
Umid 3-3 0.027 0.896 0.118 0.790 0.660 0.566 33.19 0.109 0.105 0.801
Pluv 0-0 2.498 0.359 5.680 0.253 484.8 0.029 1.584 0.427 0.344 0.662
Pluv 1-1 8.053 0.216 33.16 0.109 30.21 0.115 0.638 0.571 0.887 0.519
Pluv 2-2 4.501 0.280 2.071 0.387 0.492 0.611 0.011 0.933 769.5 0.023
Pluv 3-3 0.164 0.755 0.379 0.649 1.613 0.425 402.2 0.032 0.008 0.942
60 Tabela 9 – Amplitude do nicho espacial dos girinos das 17 espécies registradas nos
nove corpos d’água amostrados no Parque Estadual de Campos do Jordão, SP, entre
dezembro de 2006 e fevereiro de 2008, considerando a ocorrência em cada corpo d’água
e por tipo de corpo d’água amostrado: poças temporárias, lagoas permanentes e riachos.
Amplitude de nicho
Espécies corpos d’água tipos de corpos d’água
Aplastodiscus callipygius 0,33 0,31
Aplastodiscus perviridis 0,10 0
Bokermannohyla circumdata 0,03 0,01
Chiasmocleis cf. leucosticta 0,12 0
Dendropsophus microps 0,37 0,25
Hyalinobatrachium eurygnathum 0,22 0
Hylodes magalhaesi 0,00 0
Hypsiboas latistriatus 0,16 0
Hypsiboas prasinus 0,10 0
Lithobates catesbeianus 0,00 0
Odontophrynus americanus 0,07 0
Phasmahyla cochranae 0,09 0
Physalaemus cuvieri 0,00 0
Rhinella icterica 0,09 0
Scinax aff. caldarum 0,20 0
Scinax hayii 0,13 0
Scinax obtriangulatus 0,06 0
61 Tabela 10 – Matriz triangular para sobreposição de nicho entre as 17 espécies registradas nos nove corpos d’água amostrados. Aca = A. callypigius,
Ape = A. perviridis, Bci = B. circumdata, Cle = C. cf. leucosticta, Dmi = D. microps, Heu = H. eurygnathum, Hma = H. magalhaesi, Hla = H. latistriatus, Hpr = H. prasinus, Lca = L. catesbeianus, Oam = O. americanus, Pco = P. cochranae, Pcu = P. cuvieri, Ric = R. icterica, Sca = S. aff. caldarum, Sha = S. hayii, Sob = S. obtriangulatus.
Cle Ric Lca Dmi Sob Sca Sha Hla Hpr Ape Aca Pco Bci Heu Hma Pcu Oam Cle - Ric 0.00 Lca 0.00 0.80 Dmi 0.86 0.02 0.15 Sob 0.53 0.00 0.00 0.80 Sca 0.00 0.66 0.84 0.29 0.00 Sha 1.00 0.00 0.00 0.79 0.68 0.00 Hla 0.00 0.63 0.80 0.30 0.00 0.99 0.00 Hpr 0.00 0.91 0.94 0.03 0.00 0.69 0.00 0.62 Ape 0.00 0.90 0.40 0.22 0.00 0.87 0.00 0.86 0.86 Aca 0.00 0.51 0.46 0.30 0.00 0.75 0.00 0.76 0.43 0.85 Pco 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.50 Bci 0.00 0.91 0.54 0.10 0.00 0.58 0.00 0.58 0.72 0.97 0.64 0.06 Heu 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.54 0.70 0.10 Hma 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.19 0.50 0.10 0.34 Pcu 0.00 0.83 1.00 0.24 0.00 0.86 0.00 0.83 0.95 0.50 0.55 0.00 0.61 0.00 0.00 Oam 0.81 0.00 0.00 0.74 0.22 0.00 0.82 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 -
62 Tabela 11 – Autovalores (scores) do primeiro (CP1) e segundo (CP2) componentes da
Análise de Componentes Principais para os 16 atributos ecomorfológicos dos girinos das 17 espécies registradas nos nove corpos d’água amostrados no Parque Estadual de
Campos do Jordão, SP. Em negrito os scores mais significativos na separação das guildas de girinos.
Variáveis CP1 CP2 Ìndice de compressão do corpo 0,4069 -0,1608 Altura relativa do corpo 0,4373 -0,0571 Comprimento relativo do focinho 0,07604 -0,1572 Comprimento relativo da cauda -0,1525 0,1947 Índice de compressão da cauda 0,1013 -0,4258 Altura relativa da nadadeira dorsal 0,3567 0,2716 Altura relativa da nadadeira ventral 0,3513 0,2851 Largura relativa da musculatura da cauda 0,1451 -0,3806 Altura relativa da cauda 0,06977 -0,454 Posição da narina no eixo longitudinal -0,1654 -0,2535 Posição da narina no eixo transversal 0,2469 -0,1408 Tamanho relativo da narina -0,1094 -0,1631 Posição do olho 0,4357 0,09217 Tamanho relativo do olho 0,09034 -0,1856 Posição do espiráculo -0,1028 0,1326 Comprimento relativo do espiráculo 0,1359 0,2228
63 Tabela 12 – Dados da Análise de Correspondência Canônica (CCA) para os 7 descritores ambientais mais representativos biologicamente, na distribuição das 17 espécies de girinos analisados no Parque Estadual de Campos do Jordão, SP. Em negrito o valor das variáveis estatisticamente significativas (p<0,05).
Variavéis exta-fit p-value f-ratio Duração do corpo d’água 0,92 0,0020 2,91 Fluxo da água 0,78 0,0040 3,27 Vegetação de entorno 0,35 0,1160 1,62 Tipo de vegetação na superfície 0,23 0,4740 0,82 Porcentagem de vegetação na superficie 0,23 0,5040 0,82 Tamanho 0,17 0,6140 0,75 Profundidade 0,11 0,6900 0,41
Tabela 13 – Valores de correlação obtidos pelo Teste de Mantel, entre a matriz de grau de parentesco contendo o conjunto completo de 16 atributos morfológicos e, cada um dos seis atributos mais importantes na separação das espécies na Análise dos
Componentes Principais (ACP), para os girinos das 17 espécies registradas no Parque
Estadual de Campos do Jordão, SP. As letras r, p e t representam respectivamente, os valores de correlação, probabilidade e o valor do teste.
Matriz r p t 16 Atributos Morfológicos 0,3103 0,959 17,38 Posição dos Olhos 0,2559 0,925 14,45 Altura relativa do Corpo 0,0347 0,593 0,237 Altura Relativa da Cauda 0,3069 0,957 17,20 Índice de Compressão do Corpo 0,1061 0,789 0,804 Índice de Compressão da Cauda 0,3063 0,957 17,17 Largura Relativa da musculatura da Cauda 0,3027 0,9546 16,91
64 PTI
PTII
PTIII
Figura 1. Vista parcial das Poças Temporárias (PT) amostradas no Parque Estadual de
Campos do Jordão, SP (PTI, PTII e PTIII).
65 LPI
LPII
LPIII
Figura 2. Vista parcial das Lagoas Permanentes (LP) amostradas no Parque Estadual de
Campos do Jordão, SP (LPI, LPII, LPIII).
66 R1
R2
R3
Figura 3. Vista parcial dos riachos (R) amostrados no Parque Estadual Campos do
Jordão, SP (R1, R2, R3).
67 600 30
500 25 )
m 400 20 m a ( r
u e t d a r a
300 15 e d i p s m o i e v 200 10 T u l P 100 5
0 0 Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out NovDez Jan Fev
Pluviosidade Temp. Máxima Temp. Mínima
Figura 4. Valores de pluviosidade acumulada mensal e, médias mensais de temperatura do ar máxima e mínima registradas no Parque Estadual de Campos do Jordão, no período de dezembro de 2006 a fevereiro de 2008. Dados obtidos na Estação
Metereológica do Parque Estadual de Campos do Jordão, SP.
68 4.5 4 3.5 3 2.5 2 Sobs (Mao Tau) ACE Mean 1.5 ICE Mean 1 Bootstrap Mean 0.5 0 1 2 3
Figura 5. Curva de acumulação (Sobs) e curvas de riqueza para o conjunto de poças temporárias amostradas no período de dezembro de 2006 a janeiro de 2007, no Parque
Estadual de Campos do Jordão, SP.
900 C. leucosticta 800 D. microps 700 O. americanus 600 S. hayii 500 S. obtriangulatus 400 300 200 100 0 Dez.06 Jan.07 Fev.07
Figura 6. Abundância dos girinos das espécies registradas nas poças temporárias, no período de dezembro de 2006 a fevereiro de 2007, no Parque Estadual de Campos do
Jordão, SP.
69 10 Sobs (Mao Tau) 9 ACE Mean 8 ICE Mean 7 Bootstrap Mean 6 5 4 3 2 1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14
Figura 7. Curva de acumulação (Sobs) e curvas de riqueza estimada para o conjunto de riachos amostrados no período de janeiro de 2007 a fevereiro de 2008 no Parque
Estadual de Campos do Jordão, SP.
60 H. magalhaesi H. eurygnathum 50 P. cochranae 40 A. callypigius B. circundata 30
20
10
0 jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez jan fev
Figura 8. Abundância dos girinos das espécies registradas nos riachos, no período de janeiro de 2007 a fevereiro de 2008 no Parque Estadual de Campos do Jordão, SP.
70 25
Sobs (Mao Tau) ACE Mean 20 ICE Mean Bootstrap Mean
15
10
5
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14
Figura 9. Curva de acumulação (Sobs) e curvas de riqueza estimada para o conjunto de lagoas permanentes, amostradas no período de janeiro de 2007 a dezembro de 2008 no
Parque Estadual de Campos do Jordão, SP.
900 C. ictericus 800 D. microps 700 P.cuvieri A. perviridis 600 B. circumdata 500 A. callipigyus H. latistriatus 400 L. catesbeianus 300 H. prasinus S. caldarum 200
100
0 jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez jan fev
Figura 10 – Abundância dos girinos das espécies registradas nas lagoas permanentes, no período de janeiro de 2007 a fevereiro de 2008 no Parque Estadual de Campos do
Jordão, SP.
71 Similarity 0 0 0 0 0 0 0 0 0 ...... 2 3 4 5 6 7 8 9 0 . 1 1 0
Sca 2 Hla 1 Lca
4 Pcu
Hpr
6 Ape
Bci 2 8 Ric
Aca 1 0 Pco
Heu 3 1 2 Hma
Dmi 1 4 Sha
Cle 1 6 Oam 4
Sob 1 8
Figura 11 – Similaridade na distribuição espacial dos girinos das 17 espécies registradas nos nove corpos d’água amostrados, no período de dezembro de 2006 a fevereiro de
2008, no Parque Estadual de Campos do Jordão, SP. Coeficiente de Correlação
Cofenética: r = 0,95. Aca = Aplastodiscus callypigius, Ape = Aplastodiscus perviridis,
Bci = Bokermannohyla circumdata, Cle = Chiasmocleis cf. leucosticta, Dmi =
Dendropsophus microps, Heu = Hyalinobatrachium eurygnathum, Hma = Hylodes magalhaesi, Hla = Hypsiboas latistriatus, Hpr = Hypsiboas prasinus, Lca = Lithobates catesbeianus, Oam = Odontophrynus americanus, Pco = Phasmahyla cochranae, Pcu =
Physalaemus cuvieri, Ric = Rhinella icterica, Sca = Scinax aff. caldarum, Sha = Scinax hayii, Sob = Scinax obtriangulatus.
72 - - - - 0 0 0 0 0 0 0 0 S im ila rity - ...... 2 4 6 8 8 6 4 2 1 0 0 1 R 1 2 R 3 Riachos 3 R 2 4 L P 1 5 L P 2 Lagoas permanente s 6 L P 3 7 PTIII
8 Poças PTII temporárias 9 PTI
Figura 12 – Similaridade na composição de espécies entre os nove corpos d’água amostrados no período de dezembro de 2006 a fevereiro de 2008, no Parque Estadual de
Campos do Jordão, SP. Coeficiente de Correlação Cofenética: r = 0,97.
73 Ri Cl 4
3.2
2.4 2
t 1.6 n e
n DmP o
p 0.8 DmL m
o So C He BcL -2.4 -1.6 -0.8 0.8 1.6 2.4 3.2 Sh 4 Hm BcR Oa Pc -0.8
Sc -1.6 AcR Hp Hl -2.4 AcL
Component 1
Figura 13 – Similaridade morfológica, determinada pela Análise de Componentes
Principais para 16 atributos morfológicos dos girinos de 14 populações registradas nos nove corpos d’água amostrados Parque Estadual de Campos do Jordão, SP, entre dezembro de 2006 e fevereiro de 2008. AcL = Aplastodiscus callypigius população das lagoas, AcR = Aplastodiscus callypigius população dos riachos, BcL = Bokermannohyla circumdata população das lagoas, BcR = Bokermannohyla circumdata população dos riachos, Cl = Chiasmocleis cf. leucosticta, DmL = Dendropsophus microps população das lagoas, DmP = Dendropsophus microps população das poças, He =
Hyalinobatrachium eurygnathum, Hm = Hylodes magalhaesi, Hl = Hypsiboas latistriatus, Hp = Hypsiboas prasinus, Oa = Odontophrynus americanus, Pc =
Phasmahyla cochranae, Ri = Rhinella icterica, Sc = Scinax aff. caldarum, Sh = Scinax hayii, So = Scinax obtriangulatus.
74 - - - - 0 0 0 0 - - - 0 0 0 . . . . 3 2 1 0
. . S im ila r it y . 3 2 1 5 5 5 5 0 0
HHeu e 2 HHla l
HHpr p 4 HHma m BBcL c L 6 BBcR c R
AAcR c R 8 AAcL c L
S o Sob 1 0 PPco c SSca c 1 2 DmLD m L DmPD m P 1 4 S h Sha O a Oam 1 6 CCle l RRic i 1 8
Figura 14 – Similaridade morfológica entre os girinos de 14 espécies registradas nos nove corpos d’água amostrados, no período de dezembro de 2006 a fevereiro de 2008, no Parque Estadual de Campos do Jordão, SP, considerando apenas os atributos morfológicos mais representativos com base na literatura especializada: Índice de compressão do corpo, Comprimento relativo da cauda, Altura relativa da nadadeira dorsal, Altura relativa da nadadeira ventral e Largura relativa da musculatura da cauda.
Coeficiente de Correlação Cofenética: r = 0,90. Abreviações das espécies como na
Figura 13.
75 Hma 1.0 5 Heu 4 6 Pcoc
Aca Oam VE 1Shay Dmi 2 F Cle Bci Ape Lca D Sob Rict 87 9 TVS 3 Pcu Sca Hlat Hpr
T
P -0.6 %VS
-0.8 0.6
Figura 15 – Representação gráfica da Análise de Correspondência Canônica (CCA) para sete descritores ambientais e a abundância dos girinos das 17 espécies registradas nos nove corpos d’água amostrados no Parque Estadual de Campos do Jordão, entre dezembro de 2006 e fevereiro de 2008. Nos círculos de linha contínua, os agrupamentos de espécies habitat-especialistas, nos círculos de linha tracejada, as três espécies que utilizaram mais de um tipo de ambiente. Abreviações das espécies como na Figura 11.
76 Apêndices
Apêndice 1 - Descritores ambientais utilizadas para a caracterização dos ambientes amostrados, a forma como poderiam ser descritos e a forma em que foi codificada para a análise.
Código
Variável Ambiental Categoria utilizado
Tamanho pequeno – até 300 m2 1
médio – entre 301 e 500 m2 2
grande > 500 m2 3
Profundidade raso – até 40 cm 1
entre 41 e 100 cm 2
profundo > 101cm 3
Duração permanente 1
temporário 2
Fluxo d'água corrente 1
constante troca 2
parada 3
Estrutura da Vegetação de
Entorno área aberta 1
vegetação arbustiva 2
mata 3
Tipo de Vegetação Superficial ausente 1
emergente 2
emergente + flutuante 3
77 Apêndice 1. continuação
Código
Categoria utilizado
Tipo de Fundo arenoso 1
pedregoso 2
lodoso 3
Cobertura de Fundo ausente 1
vegetação arbustiva 2
serrapilheira + vegetação 3
Tipo de Margem plana 1
inclinada 2
barranco 3
Tipo de Vegetação Marginal gramínea 1
vegetação arbustiva 2
mata 3
Porcentagem de Vegetação
Marginal 0 - 100% contínua
Porcentagem de Vegetação
Superficial 0 - 100% contínua
78 Apêndice 2 - Número de girinos (n) das espécies registradas nos diferentes ambientes amostrados no Parque Estadual de Campos do Jordão, SP, mensurados para as análises morfológicas.
Espécies n Habitat
Aplastodiscus callypigius 16 Lagoas e Riachos
Aplastodiscus perviridis 0 Lagoas
Bokermannohyla circumdata 18 Lagoas e Riachos
Chiasmocleis cf. leucosticta 10 Poças
Dendropsophus microps 20 Poças e Lagoas
Hyalinobatrachium eurygnathum 6 Riachos
Hylodes magalhaesi 10 Riachos
Hypsiboas latistriatus 10 Lagoas
Hypsiboas prasinus 10 Lagoas
Lithobates catesbeianus 0 Lagoas
Odontophrynus americanus 10 Poças
Phasmahylla cochranae 10 Riachos
Physalaemus cuvieri 0 Lagoas
Rhynella icterica 10 Lagoas
Scinax cf. caldarum 10 Lagoas
Scinax hayii 10 Poças
Scinax obtriangulatus 10 Poças
79 Apêndice 3 – Vista lateral e dorsal dos girinos das 17 espécies de anfíbios anuros registrados nos nove corpos d’água amostrados Parque Estadual de Campos do Jordão,
SP, entre dezembro de 2006 e fevereiro de 2008.
Aplastodiscus callypigius
Aplastodiscus perviridis
Bokermannohyla circumdata
Chiasmocleis cf. laucosticta
80 Dendropsophus microps
Hyalinobatrachium eurygnathum
Hylodes magalhaesi
Hypsiboas latistriatus
Hypsiboas prasinus
81 Lithobates catesbeianus
Odontoprhynus americanus
Phasmahyla cochranae
Physalaemus cuvieri
Rhynella icterica
82 Scinax obtriangulatus
Scinax aff. caldarum
Scinax hayii
83